Control of gastro-intestinal parasites with essential oil

from Zanthoxylum zanthoxyloides (Fagara

zanthoxyloides)
E.V.B. Azando, P. A. Olounlade, M.S. Hounzangbé–adoté, T. B. Tam Ha,
Nicolas Fabre, Alexis Valentin

To cite this version:

E.V.B. Azando, P. A. Olounlade, M.S. Hounzangbé–adoté, T. B. Tam Ha, Nicolas Fabre, et al..
Control of gastro-intestinal parasites with essential oil from Zanthoxylum zanthoxyloides (Fagara
zanthoxyloides). Revue de Médecine Vétérinaire, 2017, 168 (10-12), pp.205-212. �hal-03148830�

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EFFETS ANTIHELMINTHIQUES DE L’HUILE ESSENTIELLE DE FAGARA 205

Contrôle des parasitoses gastro-intestinales ovines

par l’huile essentielle de Zanthoxylum zanthoxyloïdes
(Fagara zanthoxyloïdes)
E.V.B. AZANDO1*, A.P. OLOUNLADE1, M.S. HOUNZANGBE–ADOTE1, T. B. TAM HA2, N. FABRE2, A. VALENTIN2

1
Laboratoire d’Ethnopharmacologie et de Santé Animale, Département de Production Animale, Faculté des Sciences Agronomiques, Université d’Abomey Calavi, 01
BP 526 Cotonou, Bénin.
2
UMR 152, IRD/UPS, Pharmaco-chimie des substances naturelles et pharmacophores rédox, Faculté des Sciences Pharmaceutiques, Université Paul Sabatier, Tou-
louse III, 35 Chemin des Maraîchers, 31062 Toulouse Cedex, France.

*Auteur chargé de la correspondance : verickaz@[Link]

RESUME SUMMARY

Dans le but d’évaluer les propriétés anthelminthiques de l’huile essentielle Control of gastro-intestinal parasites with essential oil from Zanthoxylum
de Zanthoxylum zanthoxyloïdes communément appelé Fagara sur les zanthoxyloïdes (Fagara zanthoxyloïdes)
nématodes parasites gastro-intestinaux, des agneaux Djallonké ont été traités
par voie orale à raison de 1 mL/kg ou de 2 mL/kg de suspension huileuse à In order to evaluate the anthelmintic properties of the essential oil of
0.42% pendant 3 jours lors d’infestation naturelle ou d’infestation contrôlée Zanthoxylum zanthoxyloïdes commonly named Fagara on the nematode
avec des larves infestantes L3 d’Haemonchus contortus et de Trichostrongylus gastrointestinal parasites, Djallonke breed lambs have been orally treated with
colubriformis à raison de 3000 larves par animal. Par rapport aux témoins 1 mL/ kg and 2 mL/kg of the essential oil diluted to 0.42% for 3 days during
non traités, l’huile essentielle de Fagara a significativement (p < 0.05) réduit natural infestation or controlled infestation with larvae L3 of Haemonchus
l’excrétion fécale des œufs de strongles ainsi que la viabilité des vers adultes contortus and Trichostrongylus colubriformis at the rate of 3000 larvae by
et leur prolificité et a permis le maintien du poids vif et de l’hématocrite animal. Compared to the not treated witnesses, the Fagara essential oil has
durant les 5 semaines d’expérimentation indépendamment des doses testées. significantly (p < 0.05) reduced the faecal excretion of strongle eggs, the
De plus, ce traitement a considérablement limité l’implantation des larves viability and prolificacy of the adult worms and has assured the maintenance
infestantes d’Haemonchus et de T. colubriformis de façon dose-dépendante of the body weight and the haematocrit throughout the 5 week long trial,
pour ces dernières. Ces résultats démontrent que l’huile essentielle de independently of the doses tested. In addition, this treatment has markedly
Fagara présente des effets antihelminthiques puissants et après identification alleviated the larvae L3 implantation with a dose-effect relation only on the
de la totalité des principes actifs, l’usage de cette huile essentielle pourrait T. colubriformis larvae. These results clearly show that the Fagara essential oil
constituer une alternative à l’emploi des anthelminthiques chimiques. exhibit some powerful antihelminthic effects and after identification of the
all active substances, the use of this essential oil would contribute to limit the
Mots-clés : Huile essentielle, Zanthoxylum zanthoxyloïdes, use of chemical anthelmintic compounds.

Haemonchus contortus, Trichostrongylus colubriformis,

Keywords: essential oil, Zanthoxylum zanthoxyloïdes,
Ovins Djallonké, excrétion des œufs, Larves L3,
Haemonchus contortus, Trichostrongylus colubriformis,
implantation larvaire, prolificité.
Djallonke sheep breeds, egg excretion, Larvae L3, larvae
implantation, prolificacy.

Introduction il a été estimé qu’un mouton parasité par 5000 H. contortus

perdait l’équivalent de 250 mL de sang par jour [42].
Les helminthoses digestives constituent une dominante
pathologique chez les petits ruminants entretenus au pâturage Il apparait donc indispensable de contrôler au mieux
et peuvent parfois entraîner des pertes de production le parasitisme. Depuis plusieurs décennies, le contrôle du
importantes [14, 21, 43]. L’action pathogène des strongles parasitisme chez les ruminants s’appuie essentiellement sur
gastro-intestinaux se fait selon trois grandes modalités, l’utilisation de molécules anthelminthiques, dont l’efficacité
par perturbation de l’assimilation des aliments (ingestion, n’a cessé d’augmenter au fur et à mesure du développement de
digestion et métabolisation), par action purement nouvelles familles. Mais parallèlement à un emploi croissant
mécanique (lésions traumatiques de la muqueuse digestive de et pas toujours raisonné de ces produits chimiques, de plus en
l’hôte induites par la capsule buccale dentée de certains vers plus de parasites sont devenus résistants aux antiparasitaires
de la famille des Strongylidae et abrasion puis diminution de [10, 15, 44]. Face à l’inquiétante généralisation de la résistance
la fonction d’absorption des villosités intestinales en contact des nématodes à ces produits, il devient primordial de mettre
étroit avec les parasites [22]) et sécrétion puis excrétion de au point de nouvelles méthodes de contrôle du parasitisme.
substances qui perturbent par leur nature biochimique variée Dans le but de préserver l’efficacité des produits existants
l’équilibre physiologique de l’animal [22]. De plus, à l’état et de limiter l’expansion du phénomène de résistance, des
adulte, les mâles et les femelles de Haemonchus contortus méthodes alternatives doivent être envisagées et mises en
sont hématophages. La ponction sanguine est importante : place dans un avenir proche. Il n’y a pas aujourd’hui de

Revue Méd. Vét., 2017, 168, 10-12, 205-212

206 AZANDO (E.V.B.) ET COLLABORATEURS

méthode permettant de s’affranchir totalement de l’emploi et décembre, triées, mises à sécher et remuées régulièrement
des anthelminthiques classiques [8], mais la production doit pendant 2 semaines à sec, à l’ombre, à l’abri de l’humidité
répondre aux attentes des consommateurs de plus en plus et de toute source de chaleur et de lumière (l’essence étant
portés vers un élevage avec un moindre usage d’intrants thermosensible et photosensible). Les graines concassées
chimiques [18, 45]. à froid dans un broyeur ont ensuite subi une distillation
immédiate. L’huile qui surnage au dessus de l’eau a été séparée
La faible couverture vaccinale, combinée à l’inaccessibilité et l’eau florale a ensuite été bi-distillée pour recueillir un
des produits vétérinaires et intrants zootechniques [18, 46], maximum d’huile. Après séchage, 50 kg de graines fraîches
ainsi que les contrefaçons, prédisposent tout naturellement ont donné 19,1 kg de graines sèches qui ont fourni 125 mL
les éleveurs à faire grandement recours à un ensemble de d’huile pure. Le rendement en huile essentielle est de 6,54 mL
remèdes à base des plantes et/ou minéraux pour soigner leurs / kg de graine sèche. L’huile essentielle obtenue a tout d’abord
animaux. Les savoir-faire de ces éleveurs, longtemps ignorés été diluée dans l’alcool éthylique à 96° puis diluée dans l’eau
ou méprisés, ont été valorisés depuis quelques années, suite à raison de 1 mL d’huile pure et de 47 mL d’éthanol à 96° et
aux échecs des politiques de développement pastoral et grâce 192 mL d’eau (soit 240 mL de solution 0.42% prête à l’emploi).
surtout aux travaux de recherches entrepris dans le domaine.
En effet, les éleveurs nomades, pour faire face aux nombreuses ANIMAUX ET PROTOCOLES EXPÉRIMENTAUX
maladies animales, utilisent un riche arsenal thérapeutique
du fait de leurs connaissances séculaires et ancestrales de l’art Les animaux inclus dans l’expérience sont des
vétérinaire [1, 5]. La flore africaine réputée pour sa richesse ovins Djallonké âgés de 4 à 6 mois, vaccinés avant le
comprend des milliers d’espèces végétales parmi lesquelles début de l’expérimentation contre la peste des petits
certaines ont été scientifiquement étudiées et ont abouti à ruminants (Ovipeste®), ayant subi un traitement contre les
des médicaments utilisables dans les soins de santé primaire trypanosomoses à l’acéturate de diminazène (Bérényl®) et
selon les recommandations de l’Organisation Mondiale de la recevant tous les mois un bain détiqueur à base d’Amitraz
Santé [28]. (Taktic®). Ils ont disposé de fourrages secs de Panicum
maximum C1, de blocs de pierre à lécher et d’eau à volonté et
La feuille de Zanthoxylum zanthoxyloïdes administrée à ils ont reçu un complément alimentaire (200g/animal/jour)
raison de 3 fois par semaine chez les petits ruminants diminue de mélange de tourteaux de coton, de soja et de palmiste.
le taux de parasite [24] mais, il se pose chez les éleveurs un
problème de dosage de la quantité de feuilles consommées. Durant une première expérimentation, trois lots de
Il est aussi une réalité que l’essence est en voie de diminution 5 animaux ont été exposés à une infestation naturelle en
car assez sollicitée en pharmacopée traditionnelle pour ses pâturant dans des enclos séparés. Alors que ceux du 1er lot
propriétés antiparasitaires, antiseptiques, antibactériennes, n’ont reçu aucun traitement, les ovins des 2 autres groupes
antianémiques, anti drépanocytaires … en plus de son ont été traités sur 3 jours à J14, J15 et J16 par voie orale par
utilisation en tant que fourrage en dépit de ses épines qui l’huile essentielle de Zanthoxylum zanthoxyloïdes à raison
génèrent des stomatites chez les ruminants. Toutes les parties respectivement de 1 mL de solution à 0.42% par kg (soit 1 mL
de la plante (racines, tiges, écorce, feuilles, graines …) d’huile pure pour 240 kg de poids vif) et de 2 mL de solution
entrent dans différentes préparations. Or, l’huile essentielle à 0.42% par kg (soit 1 mL d’huile pure pour 120 kg de poids
extraite des graines est plus concentrée en substances actives vif). Les animaux ont été pesés toutes les semaines pendant 5
et devrait permettre l’administration de petites quantités semaines au total et les crottes ont été collectées également de
douées d’une grande efficacité antiparasitaire. Il devient façon hebdomadaire afin de mesurer l’excrétion parasitaire.
alors intéressant d’explorer d’autres formes d’utilisation du Le nombre d’œufs par gramme de fèces (OPG) a été déterminé
Zanthoxylum comme les huiles essentielles obtenues à partir tous les 7 jours par la méthode quantitative de Mc MASTER
des graines dont la récolte ne constitue pas une menace [19]. La fertilité individuelle des vers femelles a été mesurée
pour la plante. C’est dans cette perspective que la présente par la technique décrite par KLOOSTERMAN et al. [29].
recherche a été entreprise. En parallèle, les moutons ont subi un prélèvement sanguin
à la veine jugulaire toutes les semaines et l’hématocrite a
été déterminé par centrifugation (12000g, 5 min) du sang
Matériel et Méthodes total prélevé sur EDTA. Les animaux ont été abattus entre
J28 et J35 pour effectuer un bilan parasitaire consistant en
PRÉPARATION DE L’HUILE ESSENTIELLE DE ZANTHOXYLUM l’identification et la numération des parasites intestinaux et
ZANTHOXYLOÏDES de leurs stades larvaires.

L’huile essentielle de Zanthoxylum zanthoxyloïdes a été Dans une seconde expérimentation, correspondant à
obtenue par hydro-distillation des fruits secs de Fagara, une une infestation expérimentale, 3 lots de 5 animaux chacun
Rutacée tropicale. L’authentification de cette plante a été faite ont été placés dans des enclos séparés préalablement traités
par référence à l’Herbier National de la Faculté des Sciences par l’Albendazole (Benzal®) à la dose de 7,5 mg/kg PV, puis
et Techniques de l’Université d’Abomey-Calavi. L’extraction a infestés artificiellement 2 semaines plus tard, à J15, avec un
été réalisée à partir des graines mûres récoltées en novembre mélange de 3000 larves L3 de Haemonchus contortus et de

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EFFETS ANTIHELMINTHIQUES DE L’HUILE ESSENTIELLE DE FAGARA 207

Trichostrongylus colubriformis. De même que précédemment,

les moutons du 1er lot n’ont reçu aucun traitement tandis que
ceux des 2 autres lots ont été traités par voie orale sur 3 jours
(de J14 à J16) par respectivement 1 mL d’huile essentielle pure
de Zanthoxylum zanthoxyloïdes pour 240 kg de poids vif (1
mL de solution à 0.42%/kg) et 2 mL d’huile essentielle pure
de Zanthoxylum zanthoxyloïdes pour 120 kg de poids vif (2
mL de solution à 0.42%/kg). Les animaux ont été sacrifiés
à J30 en vue de l’établissement du bilan parasitaire selon les
mêmes modalités que précédemment.

ANALYSE STATISTIQUE

Pour minimiser les variations, les OPG ont subi une

Figure 1 : Variations de l’excrétion des œufs par les strongles adultes
transformation log(x + 1) avant analyse statistique. Cette (OPG : nombre d’œufs par gramme de fèces) en fonction du temps
dernière a été réalisée en utilisant le modèle linéaire (témoins) et de l’administration par voie orale de J14 à J16 d’huile
général GLM (Systat Ltd) pour la comparaison entre divers essentielle de Fagara (Zanthoxylum zanthoxyloïdes) à 0.42% à raison de
1 mL/kg/j et de 2 mL/kg/j chez des agneaux Djallonké naturellement
traitements et la mise en évidence de l’effet dose. Il a été infestés (n = 5 par groupe).
également utilisé le logiciel Excel 2003® de Microsoft® pour
réaliser une étude statistique descriptive. La différence
entre deux valeurs moyennes comparées et testées avec une EFFET SUR LA VIABILITÉ ET LA FERTILITÉ DES VERS
probabilité p < 0.05 a été considérée significative. ADULTES

Résultats D’après le bilan parasitaire réalisé à l’abattage des animaux

naturellement infestés (Tableau I), le nombre de parasites
EFFET SUR L’EXCRÉTION FÉCALE DES ŒUFS adultes (Trichostrongylus et Haemonchus) a significativement
diminué chez ceux traités par l’huile essentielle de Fagara par
Lors de l’infestation naturelle, l’excrétion des œufs par rapport aux témoins non traités (p < 0.05) : en effet, le nombre
les vers adultes a progressivement augmenté pendant les total de vers adultes de Trichostrongylus dénombré à l’examen
2 premières semaines chez l’ensemble des agneaux (avant post-mortem était de 1700 pour le lot témoin contre 120
administration de l’huile essentielle de Fagara dans les (réduction de 93%) et 191 (réduction de 89%) respectivement
lots 2 et 3) mais, alors que la quantité d’œufs excrétés a pour les lots traités avec 1 mL/kg et 2 mL/kg de suspension
considérablement augmenté chez les agneaux témoins non huileuse à 0.42% et le nombre d’Haemonchus adultes est passé
traités de J21 à J35, les OPG ont significativement diminué de 3400 chez les témoins à 138 (lot 2, réduction de 96%) et
par rapport aux témoins (p < 0.05) entre J14 et J21 (1 semaine 256 (lot 3, réduction de 92%) en moyenne.
après le traitement) de 73% et de 64% chez les lots traités
par respectivement 1 mL/kg (lot 2) et 2 mL/kg (lot 3) de De façon similaire, le dénombrement des œufs isolés
suspension huileuse à 0.42% (figure 1). A J35 (3 semaines de l’utérus des Haemonchus femelles a été diminué
après traitement), l’excrétion des œufs a été réduite de 89% significativement (p < 0.05) par l’administration d’huile
dans le lot 2 et de 81% dans le lot 3. Néanmoins, le taux de essentielle de Fagara, passant de 148 œufs/ver femelle en
réduction de l’excrétion fécale des œufs mesurée dans les 2 moyenne chez les individus non traités à 48 (réduction de
lots traités n’a pas présenté de différence significative (p > 68%) et 73 (réduction de 51%) respectivement pour les lots
0.05) en fonction de la dose d’huile de Fagara reçue. traités avec 1 mL/kg et 2 mL/kg de suspension huileuse à
0.42% (Tableau I).

Parasites Lots Vers adultes1 Prolificité2

0 mL/kg 1700 ± 1018a ND
Trichostrongylus colubriformis 1 mL/kg 120 ± 51b ND
2 mL/kg 191 ± 88b ND
0 mL/kg 3400 ± 2467a 148 ± 36a
Haemonchus contortus 1 mL/kg 138 ± 76b 48 ± 24b
2 mL/kg 256 ± 64b 73 ± 17b
1
Nombre de vers adultes dénombrés dans le tractus gastro-intestinal des moutons à l’abattage ; 2Nombre d’œufs isolés dans l’utérus des vers femelles ; ND :
non déterminé.
Les différents exposants a,b dans une même colonne indiquent une différence significative (p < 0.05) entre les lots pour le paramètre considéré.

Tableau I : Comparaisons de la viabilité des strongles adultes (Trichostrongylus colubriformis et Haemonchus contortus) et de la prolificité des vers femelles
entre les agneaux témoins (n = 5) et ceux traités par une administration orale de J14 à J16 d’huile essentielle de Fagara (Zanthoxylum zanthoxyloïdes) à 0.42% à raison
de 1 mL/kg/j et de 2 mL/kg/j chez des agneaux Djallonké naturellement infestés (n = 5 par groupe).

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208 AZANDO (E.V.B.) ET COLLABORATEURS

Cependant, la réduction de la viabilité des strongles EFFET SUR L’INSTALLATION DES LARVES (INFESTATION
adultes et la fertilité des femelles n’ont pas significativement CONTRÔLÉE)
varié en fonction de la dose d’huile administrée et au contraire,
le nombre de vers adultes encore présents et le nombre d’œufs Lors d’infestation expérimentale par des larves L3 de
chez les parasites femelles ont été numériquement plus Trichostrongylus colubriformis et d’Haemonchus contortus,
importants (mais non significativement) chez les ruminants le nombre de strongles implantés dans le tractus gastro-
traités par la plus forte dose. intestinal au bout de 35 jours a significativement diminué
chez les agneaux traités par l’huile essentielle de Fagara par
VARIATIONS DU POIDS VIF ET DE L’HÉMATOCRITE rapport aux témoins (p < 0.05) (Tableau II). Une réduction
du nombre total de vers implantés appartenant aux 2 espèces
Chez les témoins non traités, le poids vif a varié de 10,25 de strongles de 77% et de 88% a été observée respectivement
à 9 kg durant les 5 semaines d’expérimentation et il est chez les agneaux du lot 2 et du lot 3. Alors que la réduction
resté relativement stable chez les agneaux ayant reçu l’huile du nombre d’Haemonchus implantés a été identique (82%)
essentielle de Fagara diluée à 0.42%, compris entre 11 et dans les 2 lots traités, celle du nombre de T. colubriformis a
10 kg pour les animaux du lot 2 (1 mL/kg) et entre 10,50 et été significativement plus importante lorsque les ovins ont
10 kg pour ceux du lot 3 (2 mL/kg). Comme le montre la reçu une dose de 2 mL/kg/j de suspension huileuse à 0.42%
figure 2, l’hématocrite chez les ovins infestés naturellement (réduction de 99% avec 2 mL/kg et réduction de 68% avec 1
et non traités a continuellement décliné au cours des 5 mL/kg (p < 0.05).
semaines d’expérimentation et a atteint de faibles valeurs
(inférieures à 23%) à J28 et J35 alors que ce paramètre s’est Discussion
maintenu stable, entre 25% et 27%, durant toute la période
d’infestation, y compris durant les 4ème et 5ème semaines chez L’huile essentielle de Fagara a significativement et
les animaux ayant reçu l’huile essentielle de Fagara (lots 2 et durablement réduit l’excrétion fécale des œufs de strongles
3) : (p < 0.05 à J21, J28 et J35). De même que précédemment, lors d’infestation naturelle. Ceci est révélateur d’une activité
bien que les différences entre les 2 lots traités n’aient pas été anthelminthique de l’essence de Fagara qui s’est même étendue
significatives, il est à noter que l’hématocrite s’est maintenu à la diminution du nombre de vers adultes implantés dans
à des valeurs plus élevées chez les agneaux traités par 1 mL/ le tractus gastro-intestinal de l’hôte, en particulier du genre
kg de suspension huileuse que chez ceux traités par 2 mL/kg. Haemonchus. La réduction de l’excrétion fécale des œufs par
Fagara avait déjà été obtenue avec les feuilles fraîches [27]
et la poudre de feuilles de cette plante [2]. Ceci indique que
les composés anthelminthiques de Fagara ne sont pas que
contenus dans les feuilles de la plante, objet de pression
anthropique. La baisse de l’OPG après traitement est une
réponse à l’effet de l’huile essentielle de Fagara sur la viabilité
et/ou sur la fertilité des vers adultes. En effet, une diminution
de l’excrétion fécale traduit le fait que la population de vers
a diminué ou que les femelles des parasites sont moins
prolifiques. Les données de l’infestation naturelle indiquent
une diminution significative du nombre de vers implantés et
une réduction sensible de la fertilité des Haemonchus femelles.
Figure 2 : Variations de l’hématocrite en fonction du temps (témoins) et de Ces résultats sont contraires à ceux obtenus in vivo avec les
l’administration par voie orale de J14 à J16 d’huile essentielle de Fagara feuilles et les extraits par HOUNZANGBÉ-ADOTÉ et al. [27]
(Zanthoxylum zanthoxyloïdes) à 0.42% à raison de 1 mL/kg/j et de 2 qui montraient un effet plus important de Zanthoxylum sur
mL/kg/j chez des agneaux Djallonké naturellement infestés (n = 5 par
groupe).
la fertilité des vers adultes que sur leur viabilité. En outre, les

Parasites Lots Vers adultes1

0 mL/kg 547 ± 197a

Trichostrongylus colubriformis 1 mL/kg 177 ± 146b
2 mL/kg 7 ± 6c

0 mL/kg 967 ± 363a

Haemonchus contortus 1 mL/kg 170 ± 48b
2 mL/kg 177 ± 153b
1
Nombre de vers adultes dénombrés dans le tractus gastro-intestinal des moutons à l’abattage à J35.
Les différents exposants a, b, c dans une même colonne indiquent une différence significative (p < 0.05) entre les lots pour le paramètre considéré.

Tableau II : Comparaison de l’efficacité de l’installation de larves infestantes L3 (Trichostrongylus colubriformis et Haemonchus contortus) entre les agneaux
témoins (n = 5) et ceux traités par une administration orale de J14 à J16 d’huile essentielle de Fagara (Zanthoxylum zanthoxyloïdes) à 0.42% à raison de 1 mL/kg/j
et de 2 mL/kg/j chez des agneaux Djallonké expérimentalement infestés (n = 5 par groupe).
Revue Méd. Vét., 2017, 168, 10-12, 205-212
EFFETS ANTIHELMINTHIQUES DE L’HUILE ESSENTIELLE DE FAGARA 209

strongles du genre Haemonchus se sont révélés plus sensibles [7, 23]. Cependant, cette explication liée aux facteurs de
à l’activité antihelminthique de cette huile en termes de résistance intrinsèques de la race Djallonké ne prend pas
viabilité et de prolificité que ceux du genre Trichostrongylus. en considération la chute de l’hématocrite observée chez les
De même, lors de l’infestation expérimentale des agneaux agneaux témoins, infestés mais non traités.
par des larves infestantes L3, l’implantation des Haemonchus
a été réduite de 82% quelle que soit la dose d’huile essentielle Les propriétés anthelminthiques de certaines plantes
alors que celle des Trichostrongylus a été réduite de 67% à 99% médicinales résultent de leur composition chimique. L’analyse
en fonction de la dose d’huile administrée. Il est probable phytochimique des feuilles de Zanthoxylum zanthoxyloïdes
que la différence d’efficacité de l’essence de Fagara sur ces 2 ayant révélé la présence d’une forte proportion de tanins, ces
types de vers découle de leur implantation différente dans derniers seraient principalement responsables des propriétés
le tractus gastro-intestinal, les vers adultes de Haemonchus anthelminthiques des feuilles de la plante comme l’ont
s’installant préférentiellement dans la caillette et ceux de prouvé des essais précédents avec d’autres plantes riches en
Trichostrongylus dans l’intestin grêle, donc probablement tanins [13, 34]. Toutefois, les molécules responsables de l’effet
moins accessibles aux principes actifs de la plante que les anthelminthique de l’huile essentielle de Fagara sont encore
précédents. En effet, le dégainement larvaire préalable à la mal connues et restent à identifier. Plusieurs alcaloïdes [16,
continuation de la phase interne du cycle biologique des vers 17, 45], flavonoïdes [9], terpénoïdes et coumarines [31] ont
s’opère dans la portion du tube digestif qui précède le segment été isolés des différents organes des plantes appartenant
où s’établissent les adultes [20]. Ainsi, l’effet dose observé au genre Zanthoxylum et pourraient également être en
sur l’implantation des T. colubriformis lors de l’infestation partie responsables des propriétés anthelminthiques.
expérimentale pourrait résulter d’une meilleure atteinte des NGASSOUM et al. [32] ont mis en évidence dans les fruits
parasites même à distance par les principes actifs de la plante secs de Zanthoxylum zanthoxyloides (Lam.) Zepernick et
en quantité plus importante. Timler, de nombreux composés volatils, doués d’activité
antimicrobienne contre Bacillus subtilis, Bacillus cereus et
D’autres investigations sur la même huile essentielle Escherichia faecalis, parmi lesquels le α-pinène, composé
issue des graines de Z. zanthoxyloïdes, ont montré qu’elle majoritaire de cette huile essentielle, le trans-β-ocimène,
possède une activité anthelminthique significative in vitro le citronellol, l’acétate de citronellyl, le α-terpinolène, le
sur Strongyloides ratti, par inhibition de l’éclosion des œufs α-phellandrène, le géraniol, le limonène et le β-myrcène.
et par inhibition de la migration des larves infestantes L3 De plus, l’activité antiparasitaire de l’atanine (un alcaloïde
[33]. La chromatographie par spectrophotométrie de masse isolé de Fagara) a été démontrée sur les larves de Schistosoma
de cette huile a montré qu’elle est constituée de 27 composés mansoni et Ostertagia circumcincta, des trématodes qui
chimiques dont les plus importants sont le γ-terpinène infectent l’homme, ainsi que sur les formes adulte et larvaire
(18%), l’undécane (15%), la valencène (8.3%), le décanal de Caenorhabditis elegans, un nématode terrestre [35].
(8.3%) et le 3-carène (6.8%) [33]. Par ailleurs Qi et al. [37] La composition de l’huile essentielle des graines de Z.
sur une autre espèce du même genre (Zanthoxylum simulans) zanthoxyloïdes collectés au Bénin est déjà différente de celle
ont montré que l’huile essentielle extraite des feuilles avait in des feuilles de Z. zanthoxyloïdes collectées au Monteverde,
vitro des propriétés ovicide et larvicide sur H. contortus et Costa Rica [38] ou même des graines en provenance du
les composés chimiques majoritaires de cette huile étaient le Cameroun (Ngassoum et al., 2003). Les tanins responsables
borneol et le β-elemene. de l’activité anthelminthique dans les feuilles fraiches,
poudre et différents extraits de Z. zanthoxyloïdes sont
Le maintien de l’hématocrite entre 25% et 27% chez absents des huiles essentielles ce qui met en évidence le rôle
les animaux traités suggère un effet direct néfaste de la d’autres composés ayant des propriétés anthelminthiques
plante sur les parasites hématophages ou l’induction d’une tout comme le beta-caryophyllène et l’eugénol trouvés dans
augmentation de l’érythropoïèse. Des observations identiques l’huile essentielle de Newbouldia laevis et qui ont la même
avaient été faites avec les feuilles fraîches et la poudre activité que celle de Z. zanthoxyloïdes [33]. Tine et al. [40]
de feuilles [2, 27] où les ovins bien que parasités par des ont identifié dans l’huile essentielle issue des graines de Z.
nématodes hématophages du genre Haemonchus contortus zanthoxyloïdes dix coumarines et six furanocoumarines
n’avaient pas exprimé d’anémie. Ceci confirme les propriétés montrant ainsi la diversité chimique des différents tissus de
antianémiques de Fagara évoquées dans le traitement d’autres cette Rutaceae.
affections comme la drépanocytose humaine [36, 39] et dont
les principes actifs responsables de cette activité sont isolés L’huile essentielle de Fagara a perturbé la phase
(acide hydroxyméthyl-benzoïque et xanthoxylol). Par ailleurs d’installation des larves infestantes L3 de T. colubriformus et
une activité anti-tumorale de Fagara a été décrite [30] et d’H. contortus. Il est connu que la consommation d’une plante
cette plante aurait un effet réparateur sur les entérites et les riche en tanins interfère avec la phase précoce de l’installation
lésions tumorales induites par les nématodes hématophages larvaire des nématodes gastro-intestinaux chez l’hôte [13]. Ce
chez l’hôte. D’autre part, le maintien du poids vif et de phénomène serait fondé a priori sur un mécanisme d’action
l’hématocrite en dépit d’une infestation massive pourrait direct des tanins sur les larves L3. Cette perturbation peut
aussi résulter de la résilience des ovins Djallonké, c’est-à-dire tenir du fait que la plante induit des altérations sur la larve,
de leur aptitude à surmonter un parasitisme gastrointestinal qu’elle l’immobilise ou qu’elle l’empêche de se débarrasser

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210 AZANDO (E.V.B.) ET COLLABORATEURS

de sa gaine protectrice pour continuer son cycle de vie. Ces Références

résultats confirment partiellement ceux obtenus in vitro avec
l’extrait de Zanthoxylum zanthoxyloïdes (Acétone 70% Eau 1. -  ANJARIA J.: Ethnoveterinary pharmacology in India:
30%) qui inhibe la capacité de dégainement des larves de Past, present and future. In: Mc CORKLE C.M.,
Trichostrongylus colubriformis et de Haemonchus contortus MATHIAS E. and SCHILHORN VAN VEEN T.W.
indépendamment de la dose [3, 4]. Or le dégainement (Eds), Intermediate Technology London, 1996, pp.: 137-
est une étape indispensable du cycle de vie des nématodes 147.
gastro-intestinaux où les larves L3 doivent muer en L4 2. -  AZANDO E.V.B., OLOUNLADÉ P.A.,
avant de pénétrer dans les villosités intestinales et continuer HOUNZANGBÉ-ADOTÉ M.S., HOSTE H.:
leur développement. Des études ont montré que l’extrait Traitement des parasitoses gastro-intestinales des petits
de Sainfoin, une plante bioactive riche en tanins comme le ruminanats par le Zanthoxylum Zanthoxyloïdes sous
Fagara, affecte la cinétique de dégainement des larves L3 de forme de poudre de feuilles et d’huiles essentielles. 3ème
Haemonchus contortus et de Trichostrongylus colubriformis Atelier scientifique de l’INRAB, Abomey-Calavi, 16 – 19
et que cet effet inhibiteur dépend de la concentration en Décembre 2006, Bénin.
extrait [11]. D’autres recherches avaient également montré 3. -  AZANDO E.V.B., OLOUNLADÉ P.A., VALENTIN A.,
que certaines plantes bioactives plus ou moins riches en HOSTE H., HOUNZANGBÉ-ADOTÉ M.S.: Effet in
tanins pouvaient inhiber partiellement ou complètement le vitro d’extraits de 2 plantes tropicales Newbouldia laevis
dégainement in vitro des larves L3 [6]. La perturbation de et Zanthoxylum zanthoxyloides sur les larves infestantes
l’installation des larves L3 réside également dans la capacité de nématodes gastro-intestinaux de petits ruminants,
de la plante à inhiber la migration larvaire. Les extraits de Congrès de Parasitologie de la Société Française de
Fagara immobilisent in vitro les larves L3 de T. colubriformis Parasitologie et de Mycologie, 16-18 Juin 2009, Poitiers,
et H. contortus [25, 26]. Par ailleurs, des lésions structurelles France.
ont également été observées sur les larves L3 ayant été en 4. -  AZANDO E.V.B., HOUNZANGBÉ – ADOTÉ
contact avec des extraits de plante riche en tanins (Sainfoin) M.S., OLOUNLADÉ P.A., BRUNET S., FABRE N.,
[12]. De telles altérations rendraient difficile l’installation et le VALENTIN A., HOSTE H.: Involvement of tannins
développement des larves infestantes et donc perturberaient and flavonoids in the in vitro effects of Newbouldia
énormément leur cycle de vie. laevis and Zanthoxylum zanthoxyloïdes extracts on
the exsheathment of third-stage infective larvae of
En conclusion, le Zanthoxylum zanthoxyloïdes sous gastrointestinal nematodes. Vet. Parasitol. 2011, 180,
la forme d’huile essentielle extraite des graines, s’est 292-297.
montré efficace sur les nématodes gastro-intestinaux les 5. -  BÂ A.S.: L’art vétérinaire et la pharmacopée traditionnelle
plus importants à travers une réduction sensible du taux en Afrique. Rev. Sci. Tech. Off. Int. Epiz., 1994, 13, 373-
d’excrétion des œufs, une diminution du nombre des vers 395.
adultes, une régression du nombre d’œufs dans l’utérus des 6. -  BAHUAUD D., MARTINEZ-ORTIZ DE
vers femelles et un maintien de l’hématocrite. Etant donné MONTELLANO C., CHAUVEAU S., PREVOT F.,
l’absence d’une relation dose-effet sur ces paramètres, cette TORRES-ACOSTA F., FOURASTE I., HOSTE H.:
plante pourrait donc être utilisée sous la forme de suspension Effects of four tanniferous plant extracts on the in
huileuse à 0.42% à la dose de 1 mL/kg par voie orale sur 3 vitro exsheathment of third-stage larvae of parasitic
jours chez les agneaux dans le contrôle des parasitoses nematodes. Parasitology, 2006, 132, 545-554.
gastro-intestinales, ce qui constituerait une méthode 7. -  BAKER R.L., MWAMACHI D.M., AUDHO J.O.,
alternative ou complémentaire aux anthelminthiques dans ADUDA E.O., THORPE W.: Resistance of Galla and
la maîtrise du parasitisme digestif en milieu tropical. Des Small East African goats in the sub-humid tropics to
investigations sur le fractionnement bio-guidé de l’huile gastro-intestinal nematode infections and the peri-
essentielle de Zanthoxylum zanthoxyloïdes doivent cependant parturient rise in faecal egg counts. Vet. Parasitol., 1998,
se poursuivre aussi bien in vitro qu’in vivo afin d’identifier les 79, 53-64.
substances responsables de cette activité anthelminthique et 8. -  BARGER I.A.: Control by management. Vet. Parasitol.,
leurs mécanismes d’action. 1997, 72, 493-500.
9. -  BARRAU E., FABRE N., FOURASTE I., HOSTE
Remerciements H.: Effect of bioactive compounds from Sainfoin
(Onobrychis viciifolia Scop.) on the in vitro larval
Les auteurs remercient le projet CORUS-II 6040, l’Institut migration of Haemonchus contortus: role of tannins and
National des Recherches Agricoles du Bénin à travers le flavonol glycosides. Parasitology, 2005, 131, 531-538.
programme APPRA qui a financé la présente recherche, 10. -  BEUGNET F., KERBOEUF D.: La résistance aux
Dr Hervé Hoste de l’UMR 1225 INRA Toulouse pour sa antiparasitaires chez les parasites des ruminants. Point
contribution, ainsi que Mme Michèle Nardelli et M. Philibert Vét., 1997, 28 (suppl. Parasitologie des ruminants),
Amable du laboratoire « BIOTECH » pour leur assistance 1949-1956.
technique. 11. -  BRUNET S., AUFRERE J., EL BABILI F., FOURASTE

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EFFETS ANTIHELMINTHIQUES DE L’HUILE ESSENTIELLE DE FAGARA 211

I., HOSTE H.: The kinetics of exsheathment of infective 23. -  HOSTE H., JACKSON F., ATHANASIADOU S.,
nematode larvae is disturbed in the presence of a THAMSBORG S.M., HOSKIN S.O.: The effects of
tannin-rich plant extract (sainfoin) both in vitro and in tannin-rich plants on parasitic nematodes in ruminants.
vivo. Parasitology, 2007, 135, 1-10. Trends Parasitol., 2006, 22, 253-261.
12. -  BRUNET S., JACKSON F., HOSTE H.: Effects of 24. -  HOUNZANGBÉ-ADOTÉ M.S.: La pharmacopée en
sainfoin (Onobrychis viciifolia) extract and monomers médecine vétérinaire au sud Bénin (cas des ovins et
of condensed tannins on the association of abomasal caprins) : Colloque Européen d’Ethnopharmacologie.
nematode larvae with fundic explants. Int. J. Parasitol., Société Française d’ethnopharmacologie. 11-13 Mai
2008a, 38, 783-790. 2000, Metz, France.
13. -  BRUNET S., MARTINEZ-ORTIZ DE MONTELLANO 25. -  HOUNZANGBE–ADOTE M.S., PAOLINI V.,
C., TORRES-ACOSTA J.F.J., SANDOVAL-CASTRO FOURASTE I., MOUTAÏROU K., HOSTE H.: In vitro
C.A., AGUILAR-CABALLERO A.J., CAPETILLO- effects of four tropical plants on three stages of the
LEAL C., HOSTE H.: Effect of the consumption of parasitic nematodes, Haemonchus contortus. Res. Vet.
Lysiloma latisiliquum on the larval establishment of Sci., 2005a, 78, 155-160.
gastrointestinal nematodes in goats. Vet. Parasitol., 26. -  HOUNZANGBE-ADOTE M.S., MOUTAIROU K.,
2008b, 157, 81-88. HOSTE H.: In vitro effects of four tropical plants on
14. -  CHARTIER C., HOSTE H.: Anthelmintic treatments three stages of the parasitic nematodes, Trichostrongylus
against digestive-tract nematodes in dairy goats with colubriformis. J. Helminthol., 2005b, 79, 29-33.
high or low levels of milk production. Vet. Res., 1994, 27. -  HOUNZANGBÉ-ADOTÉ M.S., ZINSOU F.E.,
25, 450-457. HOUNPKÈ V., MOUTAIROU K., HOSTE H.: In
15. -  CHARTIER C., LESPINE A., HOSTE H., ALVINERIE vivo effects of Fagara leaves on sheep infected with
M.: Les endectocides chez les caprins : pharmacologie, gastrointestinal nematodes. Trop. Anim. Health Prod.,
efficacité et conditions d’utilisation dans le contexte de 2005c, 37, 205-214.
la résistance aux anthelminthiques. Renc. Rech. Rum., 28. -  KÉITA S.M., ARNASSON J.T., BAUM B.R., MARLES
2001, 8, 181-186. R.F.: Etude ethnopharmacologique traditionnelle de
16. -  COUILLEROT E., CARON L., AUDRAN J.C., quelques plantes médicinales anthelminthiques de la
MOLINATTI P., LE MEN OLIVIER L., JARDILLET République de Guinée. Rev. Med. Pharm. Afr., 1995, 9,
J.C., CHENIEUX J.C.: Benzophenanthridine and 119-134.
furoquinoline accumulation in cell suspension culture 29. -  KLOOSTERMAN A., ALBERS G.A.A., VAN DEN
of Fagara zanthoxyloïdes. Phytochemistry, 1994, 37, 425- BRINK R.: Genetic variations among calves in resistance
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18. -  HAMMOND J.A., FEILING D., BISHOP S.C.: 31. -  MARA S.P., ARRUDA JAO B., FERNANDES PAULO
Prospects for plant anthelminthics in tropical veterinary C., VIERA M., FATIMA DAS G.F., DA SILVA JOSE
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domestiques (7nd edition) FAO – Rome, Italie, 1995, 32. -  NGASSOUM M.B., ESSIA-NGANG J.J., TATSADJIEU
176p. L.N., JIROVETZ L., BUCHBAUER G., ADJOUDJI
20. -  HERTZBERG H., HUWYLER U., KOHLER, O.: Antimicrobial study of essential oils of Ocimum
L., REHBEIN, S. ET WANNER, M.: Kinetics of gratissimum leaves and Zanthoxylum xanthoxyloides
exsheathment of infective ovine and bovine strongylid fruits from Cameroon. Fitoterapia, 2003, 74, 284-287.
larvae in vivo and in vitro. Parasitology, 2002, 125, 65- 33. -  OLOUNLADE P.A., AZANDO E.V.B.,
70. HOUNZANGBE-ADOTE M.S., TAM HA T.B., LEROY
21. -  HOSTE H., CHARTIER C.: Comparison of the E., C. MOULIS C., FABRE N., MAGNAVAL J.F., HOSTE
effects on milk production of concurrent infection H., VALENTIN A.: In vitro anthelmintic activity of
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Point Vét., 1997, 28 (suppl. Parasitologie des 35. -  PERRETT S. WHITFIELD P.J.: Atanine
ruminants), 1835-1841. (3-dimethylallyl-4-methoxy-2-quinolone), an alkaloid

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212 AZANDO (E.V.B.) ET COLLABORATEURS

with anthelmintic activity from the Chinese medicinal 41. -  TRINGALI C., CARMELA C., VALERIA CALI V.,
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36. -  POUSSET J.L.: Nouveaux médicaments : Savoir Fagara macrophylla. Fitoterapia, 2001, 72, 538-543.
discerner le véritable progrès thérapeutique. Rés. Méd. 42. -  URQUHART G.M., ARMOUR J., DUNCAN J.L.,
Dévelop., 2002, 26, 11-13. DUNN A.M., JENNINGS F.W. : Veterinary Parasitology
37. -  QI H., WANG W.X., DAI J.L., ZHU L.: In vitro 2nd Edition. Blackwell Science Ltd, London, 1996, 307p.
anthelmintic activity of Zanthoxylum simulans 43. -  VENEZIANO V., RINALDI L., CAPUTO A.R.,
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Parasitol., 2015, 211, 223–227. strongyle parasitism on milk quality. In: the quality of
38. -  SETZER W.N., NOLETTO J.A., LAWTON R.O., gaot products, IGA-CRA edition, Bella, Italy, 2007, pp.:
HABER W.: A Leaf essential oil composition of five 142-145.
Zanthoxylum species from Monteverde, Costa Rica. 44. -  WALLER P.J.: International approaches to the concept
Mol. Divers., 2005, 9, 3–13. of integrated control of nematode parasite of livestock.
39. -  SOFOWORA E.A., ISAACS-SODEYE W.A., Int. J. Parasitol., 1999, 29, 155-164.
OGUNKOYA L.O.: Isolation and characterization of 45. -  WALLER P.J., THAMSBORG S.M.: Nematode control
an anti-sickling agent from Fagara xanthoxyloïdes root. in ‘green’ ruminant production systems. Trends
Lloydia, 1975, 38, 169. Parasitol., 2004, 20, 493-497.
40. -  TINE Y., RENUCCI F., COSTA J., WELE A., PAOLINI 46. -  WENIGER B.: Interest and limitation of the global
J.: A Method for LC-MS/MS Profiling of Coumarins in ethnopharmacological survey. J. Ethnompharmacol.,
Zanthoxylum zanthoxyloides (Lam.) B. Zepernich and 1991, 32, 37-41.
Timler Extracts and Essential Oils. Molecules, 2017,
22:174. [Link]/ 10.3390/molecules22010174

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