Partie II - Description de la relation entre la

malnutrition et le paludisme au Kivu, en République

Démocratique du Congo.
Analyse rétrospective des données sur le paludisme et la malnutrition en milieu
hospitalier.

La partie introductive de ce travail fait état de la controverse régnant autour la relation entre la
malnutrition et le paludisme. A la lumière de la littérature, il a paru utile de réaliser une
exploration de données existantes dans la région en vue de faire un état de la question. Dans
ce cadre, les résultats de deux approches sont présentés. Ces résultats portent sur l’analyse des
données individuelles des enfants admis à l’hôpital pédiatrique de Lwiro, une formation
sanitaire qui, au moment de la
collecte des données, était
d’une grande notoriété dans la
prise en charge des enfants
parmi lesquels beaucoup
étaient en état de malnutrition.

La première analyse
exploratoire présente, au
Photo II-1 : Vue de l’hôpital pédiatrique de Lwiro chapitre 2, les résultats de
prévalence du paludisme en
fonction de l’état nutritionnel à l’admission des enfants à l’hôpital pédiatrique de Lwiro. Etant
donné le caractère transversal, ces résultats ne permettent que de mettre éventuellement en
évidence l’association entre la malnutrition et le paludisme chez l’enfant dans le contexte de
travail.

La deuxième analyse exploratoire porte sur l’incidence du paludisme en cours d’hospitalisation.

Les résultats qui en découlent font l’objet d’une présentation au chapitre 3. L’analyse essaie de
répondre à la question de savoir, en fonction de l’état nutritionnel des enfants à l’admission,
quel est le groupe qui présente un risque plus important d’impaludation au cours de
l’hospitalisation, hospitalisation au cours de laquelle les enfants sévèrement malnutris à
l’admission sont soumis à un programme de réhabilitation nutritionnelle.
Chapitre 2 - Malnutrition protéino-énergétique et morbidité liée au paludisme
chez les enfants de 0 – 59 mois dans la région du Kivu, République
Démocratique du Congo.
Mitangala Ndeba P., Hennart P., D’Alessandro U., Donnen P., Porignon D., Bisimwa Balaluka G., Dramaix Wilmet M (Article publié dans Med
Trop (Mars) 2008 ; 68 : 51-57)

Résumé

Introduction : Dans la région du Kivu à l’Est de la République Démocratique du Congo, la

malnutrition et le paludisme sont responsables d’une morbidité et mortalité importantes. La
relation entre paludisme et malnutrition est controversée et cette association n’a jusqu’à
présent pas été explorée dans cette région du Kivu.

Méthodologie : Nous avons analysé les données de 5695 enfants âgés de zéro à cinq ans
recueillies à l’admission à l’hôpital pédiatrique de Lwiro entre novembre 1992 et février 2004.
Les indices poids pour -âge (PPA) et poids pour taille (PPT) exprimés en écart type par rapport à
la médiane de référence ont été calculés (Z score). L’association entre les indicateurs de la
malnutrition protéino-énergétique et le paludisme a été mesurée par les rapports de
prévalence en analyse univariée et les OR ajustés dérivés d’un modèle de régression logistique.

Résultats : La prévalence du paludisme à l’admission était de 35,8% (n=5695). Les indices PPT
et PPA et l’albumine sérique étaient associés à la morbidité liée au paludisme. En régression
logistique, des OR élevés de paludisme ont été observés pour des valeurs élevées des
indicateurs anthropométriques [Z score PPT > - 2: OR (IC à 95%) 1.7 (1.4 – 2.2)] [Z score PPA> -
2: OR (IC à 95%) 1.3 (1.1 – 1.6)] et biologiques [albumine sérique ≥ 23g/L : OR (IC à 95%) 1.6
(1.2 – 2.1) de l’état nutritionnel.

Nos analyses mettent en évidence une association inverse entre la malnutrition et la

prévalence de l’infection palustre.

Summary

Objects: In the Kivu region (East of Democratic Republic of Congo), malaria and malnutrition
are common and responsible of an important morbidity and mortality burden. The relation
between malaria and malnutrition is unclear and has never been studied in the Kivu region.

Methods: Data of five thousand six hundred ninety five children aged 0-5 years admitted
between November 1992 and February 2004 in the paediatric ward of Lwiro hospital were
analyzed. The association between malaria infection and nutritional indicators was explored by
univariate and multivariate analysis.

Results: Malaria prevalence was 35, 8 % (n=5695). Malaria infection was significantly
associated with anthropometric [WHZ > - 2: OR (CI 95 %) 1.7 (1.4 - 2.2)] [WAZ > - 2: OR (CI 95 %)
1.3 (1.1- 1.6)] and biological [serum albumin ≥ 23 g/L: OR (CI 95 %) 1.6 (1.2 - 2.1) nutritional
indicators.

Conclusion: Malnourished children at admission have a lower risk of malaria infection.

2.1 Introduction

Dans les pays d’Afrique subsaharienne, le paludisme est responsable d’une importante charge
de morbidité et de mortalité. A lui seul, le paludisme représente 10% de la charge totale de
morbidité du continent africain (1). Toutes les 30 secondes, cette maladie tue un enfant
africain de moins de cinq ans (2). La malnutrition carentielle est un autre fléau qui affecte le
continent africain. Les pays les plus touchés sont les mêmes que ceux où le paludisme cause
une importante charge de morbidité. Les victimes de la malnutrition carentielle se comptent
surtout parmi les enfants.

Plusieurs auteurs ont analysé la relation entre la malnutrition et la morbidité liée au paludisme.
Si au cours de la période gestationnelle plusieurs études concluent à une augmentation de la
fréquence de survenue du petit poids de naissance à la suite du paludisme chez la mère (3,4),
pendant la période de croissance de l’enfant, la relation entre la malnutrition et la morbidité
liée au paludisme demeure controversée. D’un coté certains auteurs affirment que la
malnutrition favorise la survenue du paludisme (5, 6, 7, 8), alors que d’autres soutiennent que
la malnutrition protège contre la survenue du paludisme (9) et du paludisme sévère (10, 11,
12). Enfin, quelques auteurs n’ont observé aucune association entre la malnutrition et la
morbidité liée au paludisme (13, 14). En ce qui concerne la mortalité liée au paludisme, la
majorité des auteurs soutiennent qu’elle est favorisée par la malnutrition (11, 13, 15, 16).

D’un autre coté quelques autres soutiennent que le paludisme pourrait être à l’origine d’un
retard de croissance chez les enfants vivant dans les zones endémiques (17, 18, 19).

Le présent travail s’inscrit dans une démarche de compréhension de la relation entre la

malnutrition protéino-énergétique et le paludisme chez l’enfant. Il vise à analyser l’association
entre certains indicateurs de la malnutrition protéino-énergétique et l’impaludation chez des
enfants de zéro à cinquante neuf mois hospitalisés.

2.2 Méthodologie

Description du milieu d’observation

L’observation a été menée dans le Sud Kivu, une province située à 1760 m d’altitude à l’Est de
la République Démocratique du Congo.

Le district de santé de Katana est l’une des subdivisions administratives sanitaires de cette
province. Ce district compte une constellation de centres de santé autour de l’hôpital général
de référence de Katana et d’un hôpital pédiatrique fonctionnant à Lwiro.

L’hôpital pédiatrique de Lwiro est fonctionnel depuis les années 1960. Il compte une
soixantaine de lits et prend essentiellement en charge des enfants souffrant de carences
nutritionnelles (20). L’équipe de soins est constituée de deux médecins dont un pédiatre et
d’une dizaine d’infirmiers et d’aides-soignants. La prise en charge nutritionnelle dans cet
hôpital est couplée à des travaux de recherche appliquée, portant sur le traitement et la
compréhension du problème de malnutrition qui affecte la région du Kivu montagneux (21).

Matériel et méthodes

Toutes les données relatives aux admissions à l’hôpital pédiatrique de Lwiro sont récoltées à
l’aide de formulaires (dossiers) standardisés et sont informatisées depuis 1986. Les données
d’admission récoltées en routine au sein de l’hôpital pédiatrique de Lwiro entre novembre
1992 et février 2004 ont été utilisées.

Les sujets retenus dans l’analyse étaient ceux âgés de 0 à 59 mois et chez qui un dosage
d’albumine, un bon marqueur de la carence protéique, et les résultats de la goutte épaisse
pour l’infection palustre, étaient disponibles. La recherche de la parasitémie paludéenne était
qualitative sans détermination de la densité parasitaire. Elle a été systématiquement réalisée
par un examen de la goutte épaisse après une coloration au Giemsa suivant la technique
standard définie par l’OMS (22).

Le dosage de l’albumine a été réalisé suivant une technique néphélométrique (23).

La mesure du poids et la taille de l’enfant ont été standardisés suivant les recommandations
internationales (24).
Pour chaque enfant inclus dans l’analyse, les indices poids pour âge (PPA) et poids pour taille
(PPT) exprimés en écart type par rapport à la médiane de référence ont été calculés (Z score) à
l’aide de Epi Info version 3.3.2.

Le taux d’albumine sérique, le Z score PPT, le Z score PPA, le périmètre brachial, la présence
d’œdèmes, ont été utilisés comme indicateurs de l’état nutritionnel. S’inspirant des études
antérieures réalisées dans cet hôpital sur les indicateurs permettant de prédire le risque de
mortalité (25), les seuils considérés pour la catégorisation ont été de 16 et 23 g/L pour
l’albumine sérique et de 115 et 124 mm pour le périmètre brachial. La malnutrition a été
définie par un indice Z score PPT ou PPA ≤ -2. Quant à la malnutrition aiguë sévère, elle a été
définie par un Z score PPT < -3 et/ou la présence d’œdèmes nutritionnels (26).

Le « paludisme » a été défini en associant les deux critères suivants :

Présence d’une fièvre (température axillaire ≥ 38°Celsius) lors de la consultation

médicale à l’admission, en l’absence de tout autre signe clinique d’infection.

Présence des formes asexuées de parasites de paludisme à l’examen de la goutte

épaisse.

Méthodes statistiques

Les comparaisons des proportions ont été effectuées à l’aide des tests Chi2 de Pearson ou du
test exact de Fisher. Pour mesurer la force d’association entre le paludisme et les autres
variables, les Rapports de Prévalence (RP) avec leurs intervalles de confiance à 95% (IC95%) ont
été calculés en utilisant comme catégorie de référence celle où la prévalence de paludisme
était la plus faible.

Pour contrôler les facteurs de confusion et tester d’éventuelles interactions, la stratification et

la régression logistique ont été utilisées. Les variables retenues dans le modèle de régression
logistique du paludisme ont été sélectionnées par une procédure dégressive basée sur le
rapport de vraisemblance. Un modèle intégrant outre les variables sélectionnées par cette
procédure, les interactions d’ordre 2, a été établi et les interactions ont été testées suivant une
procédure dégressive. La vérification de l’ajustement du modèle final aux données a été
effectuée à l’aide du test de Hosmer-Lemeshow et un examen des résidus a été réalisé. Les
rapports de cotes ajustés (OR) et leurs intervalles de confiance à 95% (IC à 95%) ont été dérivés
du modèle logistique final.
Les analyses ont été faites à l’aide des logiciels Epi Info version 3.3.2 et SPSS pour Windows
version 12.0. Le seuil de signification choisi était de 0.05.

2.3 Résultats

Les données de 11 698 enfants hospitalisés avaient été prises en considération. Pour 5 923
Tableau 2-1: Âge, sexe et caractéristiques cliniques, enfants les valeurs de l’albumine
anthropométriques et biologiques des enfants
de 0 – 59 mois admis à l’hôpital pédiatrique de étaient disponibles et parmi eux
Lwiro, 1992- 2004.
5 695 avaient le résultat de la
Caractéristique n %
goutte épaisse.
Age en mois 5695
0 – 11 35,4 Les enfants de moins de 12 mois
12 – 23 24,1
24 – 35 18,6 constituaient la plus grande
36 – 59 22,9
proportion d’enfants admis
Sexe 5679
Garçons 55,1 (Tableau 2-1). Les enfants de
Périmètre brachial (en mm) 5606
≤ 115 16,8 moins de six mois d’âge
116 - < 125 15,8
≥ 125 67,4 représentaient 14% de toutes les
Z score PPT1 4829
≤-3 15,7 admissions.
- 3 < Z score PPT ≤ - 2 17,6
>-2 66,7 Parmi les enfants de 0 à 59 mois
Z score PPA2 5100
≤-3 41,4 admis au sein de l’hôpital
- 3 < Z score PPA ≤ - 2 20,7
>-2 37,9
pédiatrique de Lwiro,
Oedèmes 5663 l’hyperthermie était présente
Présents 21,4
Absents 78,6 chez 41.1% d’enfants (n = 5 916).
3
Malnutrition aiguë sévère 4801
Oui 29,6 Les formes asexuées de parasites
Non 70,4
Albumine sérique (en g/L) 5695
de paludisme étaient observées
< 16 11,9
auprès de 43.6% d’enfants (n = 5
16 - < 23 22,5
≥ 23 65,6 701).
1
PPT : Indice Z score poids pour taille
2
PPA : Indice Z score poids pour âge La prévalence de l’infection
3
La malnutrition aiguë sévère est définie par un Z score PPT
< -3 et/ou la présence d’œdèmes nutritionnels palustre était de 35,8% (n=5 695)
et celle de la malnutrition définie par le critère Z score PPA ≤ -2 de 62.1% (n= 5 100).

Globalement la prévalence de la malnutrition aiguë sévère était de 29.6%. Respectivement

16.9% (n=1 952) parmi les moins de 12 mois, 33.9% (n=1 311) parmi les 12 à 23 mois, 36.1%
(n=692) parmi les 24 à 35 mois et 45.0% (n=1 028) chez les 36 mois et plus, d’enfants
présentaient une malnutrition aiguë sévère (p < 0.001). Cette proportion de malnutrition
sévère était plus élevée chez les garçons [31.6% (n=2 746)] que chez les filles [27.7% (n=2 237)]
(p=0.003).

Au fil des années, les

P P A < = -2
P aludisme
prévalences de la
9 0 ,0 50 ,0
8 0 ,0 45 ,0 malnutrition et de
7 0 ,0 40 ,0
% malnutrition

% paludisme
35 ,0
6 0 ,0
30 ,0
l’infection palustre
5 0 ,0
25 ,0
4 0 ,0
20 ,0 étaient toujours
3 0 ,0 15 ,0
2 0 ,0 10 ,0 restées au-dessus de
1 0 ,0 5,0
0 ,0 0,0 43% et 22%
1992

1993

1994

1995

1996

1997

1998

1999

2000

2001

2002

2003

2004
A nn ée respectivement
PPA : Indice Z score poids pour âge
(Figure 2-1). On avait
Fig. 2 - 1 : Proportions des cas de paludisme et de malnutrition par année chez
les enfants de 0 – 59 mois admis à l'hôpital pédiatrique de Lwiro (1992-2004). noté des pics de
prévalence de
paludisme en 1998 et en 2002 (Figure 2-1). La prévalence de l’’infection palustre était plus
basse au mois de juin mais restait relativement constante pendant l’année tandis que la
malnutrition montrait un pic au mois d’avril (Figure 2-2).

En analyse univariée,
P PA <= -2
P aludism e la prévalence du
68 ,0 45,0
66 ,0
40,0 paludisme était
35,0
% malnutrition

64 ,0
30,0 significativement la
% paludisme

62 ,0
25,0
60 ,0 20,0 plus élevée dans la
15,0
58 ,0
10,0 tranche d’âge de 12
56 ,0
5,0
54 ,0 0,0 à 23 mois (p<0.05),
janv

fév

mars

av r

Mai

Juin

Juil

août

sept

oc t

nov

déc

Mois
chez les enfants qui
avaient des valeurs
PPA : Indice Z score poids pour âge
élevées des indices
Fig. 2 - 2 : Proportions de cas de paludisme et de malnutrition par mois chez les
enfants de 0 – 59 mois admis à l'hôpital de Lwiro (1992-2004). nutritionnels
(albuminémie, Z
score PPT, Z score PPA, périmètre brachial) (p<0.001), ainsi que chez ceux qui ne présentaient
pas d’œdèmes nutritionnels (p<0.001) ou étaient exempts de malnutrition aiguë sévère
(P<0.001) (tableau 2-2).

Dans le modèle multivariable, de tous les indicateurs anthropométriques, seul le périmètre

brachial avait été éliminé du modèle final. Les indicateurs de l’état nutritionnel qui restaient
associés au paludisme après ajustement pour l’âge et les autres variables incluses dans le

Tableau 2-2: Infection palustre en fonction de certaines caractéristiques modèle, étaient

anthropométriques, socio démographiques et biologiques
l’albumine sérique, le Z
chez les enfants de 0 – 59 mois à l’hôpital pédiatrique de
Lwiro, 1992-2004 score PPT, le Z score PPA
Caractéristique n % RP(IC 95%) p ainsi que la présence

Age (en mois) 0,013 d’œdèmes (Tableau 2-3).

0 - 11 2018 35,0 1,1 (0,9 – 1,2) Comme dans les résultats
12 – 23 1373 38,5 1,2 (1,1 – 1,3)
24 – 35 1055 37,3 1,1 (1,0 – 1,3) univariés, en fonction de
36 - 59 1249 32,8 1
Sexe 0,12 l’albumine et du Z score
Filles 2551 36,9 1,1 (0,9 – 1,1)
Garçons 3128 34,9 1 PPT, des OR élevés de
Malnutrition aiguë sévère < 0,001 paludisme étaient
Non 3381 43,5 1,9 (1,8 – 2,2)
Oui 1420 22,3 1 observés au sein des
Présence des œdèmes < 0,001
Non 4453 40,3 2,1 (1,8 – 2,3) catégories correspondant
Oui 1210 19,6 1
1 aux valeurs élevées de
Z score PPT < 0,001
>-2 3222 40,8 1,6 (1,4 – 1,9) ces indices nutritionnels
- 3 < Z score PPT ≤ - 2 844 34,0 1,4 (1,2 – 1,6)
≤-3 763 24,9 1 considérés. Cependant,
2
Z score PPA < 0,001
>-2 1931 42,4 1,4 (1,3 – 1,5) on notait un OR élevé de
- 3 < Z score PPA ≤ - 2 1048 36,4 1,2 (1,1 – 1,3)
paludisme uniquement
≤-3 2121 31,4 1
Périmètre brachial (en mm) < 0,001 chez les enfants avec un
≥ 125 3776 39,5 1,6 (1,4 – 1,8)
115 - <125 736 32,9 1,3 (1,2 – 1,5) Z score PPA > -2
< 115 1094 26,3 1
Albumine (en g/L) < 0,001 comparés à ceux
≥ 23 3738 40,1 2,3 (1,9 – 2,7) présentant un Z score
16 - < 23 1282 32,6 1,8 (1,5 – 2,2)
< 16 675 17,8 1 PPA ≤ - 3. Le OR de
1
PPT Indice Z score poids pour taille
2
PPA Indice Z score poids pour age paludisme n’était plus
statistiquement significatif pour les enfants présentant un Z score intermédiaire (-3 < Z score
PPA ≤ - 2) comparés à ceux ayant un Z score PPA ≤ - 3.
Tableau 2-3 : Analyse multivariable des indicateurs nutritionnels associés à l’infection
palustre chez les enfants de 0 – 59 mois admis à l’hôpital pédiatrique de Lwiro (n =
4619, paludisme = 1732)

Indicateurs OR (IC à 95%) p

Albumine sérique (en g/L) 0,003

≥ 23 1,6 (1,2 – 2,2)
16 - < 23 1,6 (1,2 – 2,1)
< 16 1
Présence des œdèmes < 0,001
Non 2,4 (1,9 – 3,0)
Oui 1
1
Z score PPT < 0,001
> -2 1,8 (1,4 – 2,2)
-3 < Z score PPT ≤ -2 1,5 (1,2 – 1,9)
≤ -3 1
Z score PPA2 0,001
> -2 1,3 (1,1 – 1,5)
-3 < Z score PPA ≤ -2 0,9 (0,8 – 1,2)
≤ -3 1
Âge (en mois) < 0,001
36 - 59 1,2 (1,0 – 1,5)
24 - 35 1,5 (1,3 – 1,8)
12 - 23 1,7 (1,4 – 2,1)
≤ 11 1
Non inclus dans le modèle car non significatif : périmètre brachial
1
PPT Indice Z score poids pour taille
2
PPA Indice Z score poids pour âge

2.4 Discussion

Nos analyses ont porté sur les données de 5 695 enfants hospitalisés à Lwiro dans la région du
Kivu en République Démocratique du Congo ; ces données ont été récoltées pendant 136 mois.
La longue durée considérée permet de minimiser les effets de la variation cyclique de
l’infection palustre d’une année à l’autre. Malgré la situation en altitude du milieu d’origine des
enfants, la prévalence du paludisme à l’admission à l’hôpital est élevée.

Les mois de janvier à mars et de septembre à décembre correspondent aux périodes de forte
prévalence, quoique l’infection palustre soit présente pendant toute l’année à une prévalence
relativement élevée. Dans cette région, ces périodes correspondent aux moments de forte
pluviométrie. Ceci rejoint les observations faites dans d’autres milieux d’Afrique où sévit le
paludisme (27, 28).

La prévalence globale du paludisme chez les enfants de 0 à 59 mois admis à l’hôpital

pédiatrique de Lwiro est de 35.8%. Cette prévalence est proche de celle observée par
Greenberg et al. dans le service de pédiatrie (enfants de 0-13 ans parmi lesquels 70% âgés de
moins de 5 ans) à l’hôpital Mama Yemo à Kinshasa en République Démocratique du Congo
(38.2%) au cours d’une étude de prévalence compilant les données hospitalières d’une année
(29).

La proportion d’enfants en état de malnutrition aiguë sévère est importante. La proportion de

garçons en état de malnutrition aiguë sévère est plus importante que celle des filles. Cette
différence pourrait être un reflet des inégalités sociales entre garçons et filles qui existeraient
dans la nutrition des enfants au Sud Kivu.

Les analyses de la relation entre les indicateurs de l’état nutritionnel et la morbidité liée au
paludisme suggèrent que l’état de malnutrition est associé à une prévalence plus faible de
paludisme comparativement à un meilleur état nutritionnel.

En analyse univariée, les prévalences élevées de paludisme sont observées pour les valeurs
élevées des indicateurs anthropométriques (PBR, Z score PPT et PPA) et biologiques (albumine
sérique) de l’état nutritionnel. L’absence d’œdèmes nutritionnels est associée à une prévalence
plus élevée de paludisme.

Dans le modèle multivariable, tous ces effets persistent sauf celui du périmètre brachial qui, en
présence de l’âge et des autres indicateurs de l’état nutritionnel, n’est plus associé au
paludisme.

Ces résultats rejoignent les observations faites au cours de certaines études effectuées chez
l’homme selon lesquelles la malnutrition protéino–énergétique protégerait contre le paludisme
(9, 10, 30).

A notre connaissance, il y a peu d’études qui ont analysé l’association entre les indicateurs
anthropométriques et le paludisme.

Ahmad et al. ont montré une corrélation positive entre la parasitémie et l’indice Z score PPA
chez les enfants âgés de zéro à douze ans parasités par Plasmodium falciparum et Plasmodium
vivax en Inde (30). Au Nigéria, Hendrickse et al. ont montré que les enfants âgés de 0 – 10 ans
admis à l’hôpital pour un épisode de paludisme avec une forte parasitémie (plus de 50 000
parasites par µL) avaient plus fréquemment un indice Z score PPA au dessus du percentile 10
que ceux qui avaient une faible parasitémie ; mais la différence n’était pas statistiquement
significative(31). En Papouasie Nouvelle Guinée, Genton Blaise et al. ont montré un
accroissement de l’incidence d’épisodes de paludisme à Plasmodium falciparum chez les
enfants de 10 à 120 mois lorsque l’indice Z score taille pour âge (TPA) augmentait (32).

Enfin, utilisant l’indice PPT, Renaudin P dans une étude portant sur les admissions dans le
service de Pédiatrie à Moundou (Tchad) a constaté que la prévalence de la malnutrition chez
les enfants de moins de 5 ans atteints de paludisme était sensiblement celle retrouvée dans la
population générale alors qu’une grande proportion d’enfants atteints de pneumopathie ou de
diarrhée/déshydratation était constituée d’enfants malnutris (33).

D’un autre coté, au cours d’une étude multicentrique de suivi d’enfants âgés de 1 – 9 ans en
Gambie, Snow et al n’ont trouvé aucune corrélation entre les indices PPA, TPA, PPT et la
susceptibilité au paludisme. Ils ont cependant constaté que, comparés à ceux qui avaient une
faible parasitémie, les enfants qui avaient des crises de paludisme avec forte parasitémie
avaient tendance à avoir un Z score PPA moyen supérieur mais la différence n’était pas
statistiquement significative (34).

Quant à Tshikuka JG et al, au cours d’une étude de prévalence chez les enfants de 4 mois à 10
ans à Lubumbashi (République Démocratique du Congo), ils n’ont trouvé aucune association
entre la parasitémie paludéenne et les indices PPT et TPA (14). Il en est de même de Muller et
al au cours d’un suivi d’une cohorte d’enfants de 6 à 30 mois au Burkina Faso qui n’ont observé
aucune association entre les indicateurs de la malnutrition protéino-énergétique et la
morbidité liée au paludisme (13).

Utilisant l’albumine sérique comme indicateur biologique de l’état nutritionnel, l’analyse des
données de Lwiro a montré que, comparés aux taux élevés d’albumine sérique, les faibles taux
(albumine sérique < 16 g/l) étaient associés à une prévalence plus faible de paludisme.

Snow et al qui, dans leur étude en Gambie, incluaient le dosage de l’albumine parmi les
paramètres d’étude ont trouvé que, comparés à ceux qui avaient une faible parasitémie, les
enfants qui avaient des crises de paludisme avec forte parasitémie avaient tendance à avoir
une albuminémie moyenne plus élevée mais la différence n’était pas statistiquement
significative (31).

Les résultats des différentes études sur l’association entre les indicateurs de l’état nutritionnel
(anthropométriques et biologiques) et le paludisme font apparaître le manque de constance de
cette relation. L’une des explications possibles serait que cette relation entre le paludisme et
l’état nutritionnel s’exercerait au travers des nutriments contenus dans les aliments. Or, on sait
bien que les habitudes alimentaires varient au sein d’une population, d’un groupe à un autre et
au sein d’un même groupe, ces habitudes alimentaires évoluent. Les changements dans les
habitudes alimentaires sont souvent difficiles à percevoir. C’est ce qui expliquerait peut-être la
raison pour laquelle Snow et al. dans leur étude multicentrique n’aient pas pu observer une
seule association significative entre les indicateurs de l’état nutritionnel et le paludisme. Aussi,
l’absence de mise en évidence d’associations significatives dans l’étude multicentrique de Snow
et al pourrait s’expliquer par le fait qu’elle ne portait que sur 376 enfants.

Les carences protéino-énergétiques sont souvent accompagnées des carences en

micronutriments. La relation entre le paludisme et certains de ces micronutriments dont la
carence accompagne la malnutrition protéino-énergétique a fait l’objet de plusieurs études.
Parmi les nutriments ayant fait l’objet d’études figure le fer. Dans une étude récente menée au
Kenya, Nyakeriga AM et al ont observé au cours d’une étude de cohorte d’enfants de 8 à 96
mois que l’incidence du paludisme était significativement plus basse parmi les sujets
présentant une carence martiale (35). Le sens de cette relation entre la carence martiale et la
morbidité liée au paludisme est renforcé par les observations faites au cours d’essais de
supplémentation de fer dans les zones d’endémicité palustre. Une revue de la littérature sur le
sujet faite par Shankar et al a montré un accroissement du risque de paludisme mesuré à la fin
des études, au cours des essais de supplémentation en fer (5).

Dans les données de Lwiro, la différence de cote de paludisme en fonction de l’état nutritionnel
est présente de manière constante entre les deux extrêmes, c’est à dire entre la catégorie
d’enfants en malnutrition sévère correspondant à la plus faible valeur de l’indicateur
nutritionnel et la catégorie d’enfants en bon état nutritionnel correspondant aux valeurs les
plus élevées de l’indicateur nutritionnel considéré. Les seuils utilisés pour la catégorisation de
l’albumine sérique sont basés sur le risque de décès intra-hospitaliers et inspirés d’une étude
antérieure menée dans le même hôpital (20). Cette catégorisation des indicateurs de l’état
nutritionnel peut avoir contribué à mettre en évidence des associations significatives avec le
paludisme.

Les limites d’interprétation des résultats de notre analyse résultent de la relation temporelle
entre ces indicateurs de l’état nutritionnel et le paludisme. Le fait que les informations sur
l’état nutritionnel qui est considéré comme facteur d’exposition soient enregistrées au même
moment que le paludisme, ne permet pas d’établir une relation de causalité.

Des études épidémiologiques à visée explicative sur l’association entre la malnutrition et le

paludisme devraient être menées dans cette région de coexistence de ces deux entités
nosologiques.

2.5 Conclusion

Notre étude a porté sur l’analyse des dossiers des enfants de 0 – 59 mois admis entre
novembre 1992 et février 2004 à l’hôpital pédiatrique de Lwiro, dans la région du Kivu en
République Démocratique du Congo. L’objectif poursuivi était d’analyser l’association entre
certains indicateurs de l’état nutritionnel et l’impaludation parmi les enfants de zéro à
cinquante neuf mois admis à l’hôpital.

Les marqueurs anthropométriques en particulier les Z scores PPT et PPA et un marqueur

biologique (l’albumine sérique) de l’état nutritionnel sont associés à l’impaludation. Les valeurs
élevées des indicateurs de l’état nutritionnel sont associées à des prévalences élevées de
paludisme.

Du fait de son caractère transversal, malgré les observations faites sur l’association entre l’état
nutritionnel et la morbidité liée au paludisme, notre étude ne peut fournir une preuve de
causalité de cette relation. Des études épidémiologiques supplémentaires permettant
d’investiguer la relation causale sont nécessaires.

L’implication pratique de ces recherches ne sera certes pas de faire la promotion des carences
nutritionnelles comme moyen de lutte contre le paludisme qui sévit de manière endémique et
est responsable d’une importante morbidité dans cette région du Kivu. Les résultats de ces
études devraient permettre d’envisager une mise en place des stratégies de prise en charge
intégrée de la malnutrition et du paludisme dans le cadre du programme global « Faire Reculer
le Paludisme » prôné par l’OMS.
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Chapitre 3 - Clinical Malaria and Nutritional Status in Children Admitted in
Lwiro Hospital, Democratic Republic of Congo.
Mitangala Ndeba Prudence, Umberto D’Alessandro, Philippe Donnen, Philippe Hennart, Denis Porignon, Bisimwa Balaluka Ghislain, Zozo
Nyarukweba Déogratias and Michèle Dramaix Wilmet. J (Article sous presse dans Clin Exp Pathol S3:004. doi:10.4172/2161-0681.S3-004)

Abstract

Background: The relationship between malaria and nutritional status is still unclear and
difficult to establish.

Methods: For this purpose, information on 1 994 children admitted between January 2003
and November 2006 in Lwiro paediatric hospital, located in the Kivu region in the east of the
Democratic Republic of Congo (RDC), was analyzed. The relationship between indicators of
Protein Energy Malnutrition (PEM) on admission and the risk of clinical malaria during
hospitalization was determined using Poisson regression.

Results: The clinical malaria incidence during hospitalization was 7.65/1 000 child-days
(228/29 803) and was significantly higher in children with the lowest nutritional indexes,
requiring therapeutic feeding. Multivariate analysis showed that malaria incidence was
significantly higher in children with the middle upper arm circumference < 115 mm (IRR:
1.75; 95% CI: 1.16 – 2.38) and with nutritional oedemas (IRR 1.66; 95% CI: 1.16 – 2.38).

Conclusion: Children hospitalized with severe PEM and undergoing therapeutic refeeding
were at a higher risk of clinical malaria and should be specifically protected against such a
risk.

3.1 Introduction
Malaria is the most common and deadly parasitic disease worldwide. In sub-Saharan Africa,
malaria is an important cause of morbidity and mortality [1]. In 2000, the number of malaria
fevers associated with high parasite density in children of less than 5 years was estimated at
about 115 million and that of hospitalized from severe malaria cases in the same age group
at more than half a million [2]. In the same year, the number of children having died of
malaria was estimated at about 800 000, with 24 000 having recovered with permanent
neurological damages [3].
In developing countries, including those in sub-Saharan Africa, malnutrition represents an
additional burden and often co-exists with malaria [4]; in 2008, it is estimated that almost
30% of children of less than 5 years of age were underweight [5].

In Democratic Republic of Congo (DRC), malaria and malnutrition are significant problems
among children. A demographic survey in 2007 found that about 10% of children fewer than
five years of age were undernourished and 4% severely undernourished [6]. In 2006, DRC
reported 11% of all malaria cases in the African region and 9.6% worldwide [7].

The relationship between under nutrition and the susceptibility to uncomplicated malaria is
controversial. Previous papers showed that under nutrition increased [8-10] the malaria risk.
Formers studies showed that malnutrition decreased [11, 12], or had no effect [13, 14] on
the malaria risk. At Lwiro, in the province of South Kivu, DRC, children without nutritional
oedema at the time of hospitalization had a higher risk of malaria infection [15]. These
contradictory results reflect the complexity of the interaction between the nutritional status
and uncomplicated malaria.

About mortality, it has been shown that survival was lower in children hospitalized for
malaria and suffering from Protein Energy Malnutrition (PEM) compared to those with a
good nutritional status [16]. In addition, survival increased with decreasing severity of PEM
[17].

Few studies on this topic have been carried out in DRC. Data on children hospitalized in
Lwiro hospital have been analyzed aiming at exploring such relationship. The purpose of this
study was to examine the association between nutritional indicators on admission and the
risk of clinical malaria during the hospitalization.

3.2 Methods
The study has been carried out in Lwiro Paediatric Hospital (LPH). The LPH is a 60-bed
hospital operating since 1960 under the control of the nutrition department within the DRC
ministry of scientific research. The LPH is located in eastern DRC, in South Kivu, a province at
1 760 m of altitude, in the Katana health district. At the study time LPH was a reference
centre for the management of malnutrition and other paediatric problems in the region, in
spite of the presence of Katana reference hospital and several health centers which were
operating in the Katana health district.
The health team comprised two medical doctors, including a paediatrician, and about 10
nurses. Patients were referred to LPH either from community-based malnutrition unit
component or from other medical facilities for further investigation and paediatric
management of any health problems. Children with severe malnutrition, i.e. with nutritional
oedemas and/or a Z score weight for height < - 3 were admitted in a program of therapeutic
feeding based on F-75 and F-100 milks during hospitalization. These formulations are
specifically conceived for the dietary treatment of severe malnourished patients and contain
75 Kcal/100 ml and 100 Kcal/100 ml for F75 and F100, respectively [18]. Their preparation
and administration were carried out according to a standard protocol [18]. Children not
fulfilling the admission criteria for therapeutic feeding received a nutritional complement
based on UNIMIX, which is pre-cooked flour of maize (80 %) and soya (20 %) enriched with
minerals and vitamins. Vitamin A, amoxicillin, mebendazol and zinc were administered in
routine management procedures for severely malnourished children at the LPH. Admission
and discharge in the therapeutic feeding program were carried out according to WHO
criteria [18].

From 1986, patient data on hospitalization and follow-up at the LPH were collected on
standardized forms.

Data on hospitalized children between January 2003 and November 2006 were used to
examine the association between nutritional status on admission and malaria risk during
hospitalization. Children with a malaria infection on admission were excluded from analysis.
Malaria was defined as the first one of the only clinical episode over the length of
hospitalization in child-days. The maximum length of follow up has been arbitrarily set for 30
days as the number of children living longer was extremely small. A clinical malaria case was
defined as a child with fever (axillary temperature ≥ 38°C), without any other clinical sign of
another infection and a thick blood film positive for malaria parasites, any density. A blood
sample for parasitaemia was collected weekly or daily in case of fever, stained with Giemsa
3% for about 30 minutes and then read, with the microscopist examining at least 100 HPF
before declaring the slide negative [19]. Weight, height and the middle upper arm
circumference (MUAC) were collected on admission, 3 days later and then weekly according
to standard anthropometrics procedures as defined by WHO [20]. The z scores (ZS) height
for age (H/A) and weight for height (W/H) were computed with the software Epinut, version
3.3.2 (Center for Disease Control and Prevention, Atlanta). The H/A and W/H ZS, the MUAC
and the presence of oedemas have been used to quantify the PEM degree. The cut offs were
115 and 125 mm for the MUAC and -3 and -2 for HAZ, WHZ and WAZ [18, 21]. Acute
malnutrition was defined as a WHZ ≤ -2 while chronic malnutrition as a ZS for HAZ ≤ -2 [18].
Proportions were compared by using either the χ² or the Fisher exact test. Poisson
regression was used to quantify the association between PEM indicators and clinical malaria
during hospitalization for both univariate and multivariate analysis. Incidence rate ratios
(IRR) and their 95% confidence intervals (95%CI) were computed by using the group in which
the incidence was the lowest as reference. Analysis was carried out by using the following
software’s: Epi Info version 3.3.2, STATA / SE 10.0 and SPSS for Windows version 17.0. The
significance threshold was fixed at 0.05.

Children hospitalized: 4 572

Malaria on admission

Yes: 2 117 No: 2 455

Hospitalization duration > 30

Nutritional oedemas
days

Yes: 445 Missing data: 2 No: 1 670 Yes: 461 No: 1 994

Excluded from analysis •Included into analysis

Figure 3 - 1: Diagram of children data inclusion into analysis

3.3 Results
During the study period, 4 572 children were hospitalized, 46.3% (2 117/4 572) having
malaria infection/clinical attack at admission. The latter, 21% (445/2 115) with oedemas (2
children with missing values) and 16% (279/1 742) severely emaciated (the ZS W/H was
missing for 375 children), were excluded from the following analysis. The average number of
days of hospitalization was 21 days (range: 0 - 151).
 Table 3 - 1: Socio-demographic and nutritional Among the 2 455 children
characteristics of the cohort under
surveillance. without malaria on
n No* (%) admission, those having
Gender 1 994
been hospitalized for more
Male 1 043 (52.3)
Age (months) 1 968 than 30 days were excluded
0 - 11 479 (24.3) so that the analysis was
12 - 23 393 (20.0)
carried out on 1 994 (81.4%)
24 - 35 313 (15.9)
36 - 59 373 (19.0) children. A diagram of
≥ 60 410 (20.8) children data inclusion in
ZS H/A 1 589
the analysis is detailed in
< -3 836 (52.6)
-3 - < -2 273 (17.2) Figure 3-1. Socio-
≥-2 480 (30.2) demographics and
ZS W/H 1 576
nutritional characteristics of
< -3 349 (22.1)
-3 - < -2 316 (20.1) the children are shown in
≥-2 911 (57.8) table 3-1. About 45% of
MUAC (mm) 1935
them had edemas at
< 115 495 (25,6)
115 - < 125 352 (18,2) admission and were
≥ 125 1 088 (56,2) included in the therapeutic
Edemas on admission 1 991
feeding program while 70%
Yes 909 (45.7)
*No: number
were also chronically
malnourished, i.e. ZS H/A ≤ -2 (Table 3-1).

Nutritional oedemas were significantly less frequent in the youngest age group (0-11
months) (15.4%), as compared to older children (12-23 months: 47.1%; 24-35 months:
55.1%, 36-59 months: 64.7%; ≥ 59 months: 56.3%) (p < 0.001). No difference between boys
and girls was found.

The clinical malaria proportion during hospitalization was 7.65 ‰ (228/29 803) child-days
and varied significantly according to the week of hospitalization, with the third and fourth
week having the highest proportion (Figure 3-2). Malaria varied significantly with age, with
the youngest group having the lowest value, the 12-23 months old the highest and then
decreasing steadily in the older age groups (Table 3-2). In addition, malaria was more
frequent in those children who had, at the time of hospitalization, nutritional oedemas, a ZS
W/H<-2 and a MUAC <115 mm (Table 3-2).

Table 3 - 2 : Clinical malaria infection during hospitalization by risk factors

Risk factors Incidence rate(‰ child-days) IRR (95% CI) p

Age in months (n= 1 958) 0.013

0 - 11 6.13 1
12 – 23 9.79 1.60 (1.03 - 2.51)
24 - 35 9.20 1.50 (0.94 - 2.42)
36 - 59 8.60 1.42 (0.91 - 2.23)
> 59 5.35 0.87 (0.54 - 1.42)
Sex (n=1 984) 0.34
Girls 7.14 1
Boys 8.11 1.14 (0.87 – 1.49)
Oedemas at admission (n=1 981) 0.020
No 6.30 1
Yes 8.67 1.38 (1.04 – 1.83)
ZS W/H (n=1 569) 0.007
≥ -2 573 1
-3 -<-2 8.95 1.56 (1.06 – 2.29)
<-3 9.48 1.66 (1.14 – 2.39)
ZS H/A (n=1 583) 0.09
≥ -2 6.84 1
-3 -<-2 4.79 0.70 (0.38 – 1.25)
<-3 8.05 1.18 (0.82 – 1.72)
MUAC in mm (n= 1 926) < 0.001
≥ 125 6.47 1
115 - < 125 6.07 0.94 (0.61 – 1.40)
< 115 11.89 1.84 (1.36 – 2.47)

In multivariate analysis, malaria remained significantly higher in children with nutritional

oedemas and in those with a MUAC <115 mm, during hospitalization (Table 3-3).

Table 3 - 3: Multivariate analysis of clinical malaria infection during hospitalization and

several risk factors.
IRR (95% CI) p
Nutritional oedemas 0,005
No 1
Yes 1,66 (1,16 -2,38)
MUAC in mm 0,002
≥ 125 1
115 - < 125 0,75 0,46 – 1,21
< 115 1,75 1,16 – 2,63
Sex, age and ZS H/A not significant
 6,7
Among children who
(42/623)
Weekly accumulate malaria infection %

6,0
(58/968) stayed at least 2 to 3
6,0
weeks, malaria risk
3,8 3,7
(63/1645)
4,0 (49/1317) remained significantly
higher in malnourished
2,0
children (tables not
0,0 showed).
1st 2nd 3rd 4th
Time in hospitalization (week)

Fig 3 - 2: Clinical malaria infection by week of hospitalization

3.4 Discussion
The study, analyzing routine data of LPH, has shown that clinical malaria was more frequent
in severely malnourished children requiring therapeutic feeding. If this hypothesis can be
confirmed by subsequent study, during nutritional rehabilitation in malaria endemic area,
severely malnourished children must be protected against malaria.

It is also important to mention in the present study, children found to have a malaria
infection at the time of admission were excluded from analysis so that the proportion of
malaria in the newly established cohort of non infected children could be measured during
the hospitalization. The higher malaria proportion observed during the third and fourth
week of follow up indicates that most infections were recently acquired, around or after
admission.

However, this study has an important limitation requiring to be mentioned. The design of
the study cannot permit to establish a causality relationship between malaria and the
changing of nutritional status during therapeutic feeding. Further studies with ad hoc design
must be carried out.

The frequent occurrence of malnutrition among children admitted in LPH is not only the
consequence of being a referral facility for these cases but also of a real problem in the
surrounding communities. Indeed, in 2001, a Multiple Indicators Cluster Survey reported
that in South Kivu province, there were 47.6% children with a ZS H/A < -2 and 12.2% with a
ZS W/H < -2 [22].
Informations on the malaria risk in malnourished patients undergoing therapeutic feeding
are scarce. In Nigeria, malaria was apparently suppressed in nomad and non nomad children
during a famine period, only to be apparently reactivated by refeeding [23]. Nevertheless,
more recently in the Gambia, clinical malaria was significantly observed more often among
stunted children (defined as ZS H/A<-2), indicating that chronically malnourished children
were at higher risk of malaria episodes [24]. These results differ from those obtained in LPH
as in the latter clinical malaria was more frequent in children with severe acute malnutrition,
as indicated by the presence of oedemas and the low MUAC values. It should be noticed that
the two study populations were different as in the Gambia the cohort comprised children
living in rural villages, representative of the local population, while in DRC this was
constituted by hospitalized children, some of them with severe malnutrition and requiring
therapeutic feeding. Therefore, the results obtained are not directly comparable and are not
necessarily contradictory.

In Burkina Faso no association between the occurrence of clinical malaria and PEM was
found; however, the latter was associated with a higher mortality risk [25]. It is important to
underline that in this particular study, no case management of malnourished children was
done. Moreover, malaria cases were identified by daily visits and this may have over-
estimated the incidence of clinical malaria, possibly hiding any difference that may have
existed.

The observation that clinical malaria was more frequent in malnourished children under
therapeutic feeding could be explained by the provision of nutrients previously lacking and
necessary for the development of parasites. This hypothesis is supported by several data
obtained from the animal and the in vitro model. In mice, reducing the proteinic food
content resulted in a decreasing density of Plasmodium berghei [26]. In addition, adding a
combination of amino acids to a diet based on casein increased the parasite density [27].
Adding human albumin to a P. falciparum culture was followed by its inclusion in the
parasite and its disappearance after 12 hours, indicating its degradation by the parasite [28].
More recently, it has been shown that in P. falciparum parasitized red blood cell, proteins
were phosphorilated [29] and that the parasite needs para-amino benzoic acid for its folate
synthesis [30]. Nevertheless, it could be possible that the relationship between malnutrition,
therapeutic feeding and malaria risk is more complex as children suffering from this status
have multiple nutritional deficiencies.

3.5 Conclusion
Our study indicates that clinical malaria was more frequent in severely malnourished
children requiring therapeutic feeding.

The results presented here have been obtained by analyzing routine data whose primary
purpose was not to investigate the causal relationship between malaria and the nutritional
status changing in hospitalized children suffering from PEM and undergoing therapeutic
refeeding.

Nevertheless, our results suggest that the nutritional rehabilitation of these patients may
increase their risk of clinical malaria. This should be confirmed by ad hoc studies designed to
answer this question. In any case, in malaria endemic area, these patients should be
protected against malaria, either with preventive measures such as insecticide-treated bed
nets during the course of hospitalization or the systematic screening and treatment for the
positive cases.

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