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Manuscrito del autor
Microbiología de la revista Nat. Manuscrito del autor; disponible en PMC 2019 Mayo 01.
Autor Manuscrito

Publicado en su forma final editada como:

Microbiología de la revista Nat. Mayo de 2018; 16(5): 316–328. doi:10.1038/nrmicro.2018.17.

Pseudomonas syringae: qué se necesita para ser un patógeno

Xiu­Fang Xin1, Brian Kvitko2 y Sheng Yang He3

1 Instituto de Fisiología Vegetal y Ecología, Instituto de Ciencias Biológicas de Shanghái/Centro de

Excelencia en Ciencias Moleculares de Plantas, Academia China de Ciencias y Centro de CAS­JIC

Excelencia en Ciencias Vegetales y Microbianas, Shanghai 200032, China

2Departamento de Fitopatología, Universidad de Georgia, Athens, GA 30602, EE. UU.

Autor Manuscrito

3Departamento de Investigación de Plantas Energéticas, Laboratorio de Investigación de Plantas, Departamento de Biología Vegetal, Resiliencia Vegetal

Instituto y el Instituto Médico Howard Hughes, Universidad Estatal de Michigan, East Lansing, MI
48824, Estados Unidos

Abstracto
Pseudomonas syringae es uno de los patógenos vegetales mejor estudiados y sirve como modelo para

comprender las interacciones entre el hospedador y el microbio, los mecanismos de virulencia bacteriana, la adaptación

de los patógenos al hospedador, así como la evolución, ecología y epidemiología microbianas. Los estudios genómicos

comparativos han revelado características genómicas clave que contribuyenP. syringae virulencia. Como una

a que el patógeno vegetal extracelular que vive en el espacio intercelular (apoplasto) de los tejidos superficiales (filosfera),
P. estrategias
haya desarrollado dos syringae de virulencia principales, la supresión de la inmunidad del hospedador y la creación
Autor Manuscrito

P. syringae
de un apoplasto acuoso. Además, la infección está profundamente influenciada por las condiciones ambientales externas,

como la humedad. Excelente modelo para comprender no solo cómo los patógenos P. syringae puede servir como un

desarrollan estrategias de virulencia específicas para interceptar la inmunidad del hospedador, sino también cómo los

microbios patógenos integran las condiciones ambientales externas y la microbiota vegetal endógena para convertirse

en patógenos ecológicamente robustos y diversos del reino vegetal.

Términos del tema

inmunidad vegetal; efector patógeno; microbioma; estomas; hormona vegetal

Introducción
Autor Manuscrito

Pseudomonas syringae es uno de los patógenos vegetales mejor estudiados y sirve como modelo para

comprender la patogenicidad bacteriana, los mecanismos moleculares de las interacciones planta­microbio, así como
P. syringae
la ecología y la epidemiología microbianas. Se aisló originalmente de plantas enfermas y se estudió en gran

medida con respecto a su potencial fitopatógeno1, 2 . Entonces

Correspondencia con X.­FX ([email protected]) y SYH ([email protected]). Autor de correspondencia durante el envío del manuscrito: Sheng Yang He, 106 Plant Biology
Bldg., DOE Plant Research Lab, Michigan State University, East Lansing, MI 48824, Tel: 517­353­9181, Fax; 517­353­9168, [email protected].

Declaración de intereses en competencia

Los autores declaran no tener intereses en conflicto.
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Xin y otros. Página 2

Se han identificado más de 50 patovares en la especie, y cada patovar infecta a un grupo característico de especies
Autor Manuscrito

de plantas hospedantes. En conjunto, los ~50 patovares de infectan a casi todas las especies de P. syringae
P. syringae
cultivos económicamente importantes, lo que lo convierte en uno de los patógenos más comunes en las
plantas. Además, los nuevos brotes de enfermedades, causados por aislados, continúan P. syringae

amenazando la producción agrícola mundial. Un ejemplo reciente es el devastador chancro del kiwi en Nueva
Zelanda y Europa, que es causado por Pseudomonas syringae pv.
actinidias , probablemente originaria de China3–5 . Aunque la especie fue identificada inicialmente como
Se ha descubierto que muchos aislados que pertenecen filogenéticamente a esta especie no son
patógenos para las plantas y que existen en ellas como comensales. Comprender la variabilidad genética
P. syringae,ayuda a dilucidar
y fenotípica, especialmente comparándola con bacterias no patógenas estrechamente relacionadas,
qué hace que este organismo sea un patógeno.

P. syringae
Autor Manuscrito

Las bacterias tienen dos fases de crecimiento interconectadas en o sobre las plantas: la fase epífita,
cuando las bacterias viven en la superficie de los tejidos de las plantas (generalmente las partes aéreas, como hojas,
tallos y frutos, conocidas colectivamente como la filosfera), y la fase endofítica, cuando las bacterias ingresan al
tejido de la planta y colonizan el espacio intercelular llamado apoplasto (ver Fig. 1, ref6 ). Si bien muchas cepas,
P. syringae
como las de pv, son epífitas fuertes y se han utilizado P. syringae
ampliamente en estudios ecológicos microbianos, las .

jeringas, bacterias ingresan a la planta y se multiplican en las cepas del apoplasto en

La enfermedad se presenta sólo despuésP. syringae
(es decir, la fase endofítica). Las poblaciones epifitas iniciales de algunas plantas en la superficie pueden ser P. syringae

buenos predictores de sus posteriores poblaciones endofíticas dentro del tejido vegetal y de los brotes de enfermedades en condiciones ambientales

favorables2, 7 , ilustrando la
importancia de diseccionar la fase epífita para comprender la patogénesis. P. syringae

Se han estudiado y analizado las características genómicas que se correlacionan con un estilo de vida
Autor Manuscrito

preferentemente epífito o endofítico/patógeno6,2 . Por ejemplo, la tolerancia a la luz ultravioleta y al ambiente

seco generalmente se considera importante para un fuerte estilo de vida epífito.
P. puede
Otra característica notable de las bacterias que syringae
ser importante para la fase epifítica es la nucleación del hielo y la capacidad asociada de causar

daño por heladas en las plantas, lo que puede llevar a la liberación de agua y nutrientes de las plantas y podría crear aberturas en la superficie de la

planta para facilitar la entrada de bacterias. La capacidad de nucleación del hielo depende del gen de nucleación del hielo que codifica la

P. syringae
proteína nucleadora del hielo, que permite que los cristales de hielo se formen a temperaturas más altas que la temperatura de

INA.INA8
congelación normal en las plantas2,

. De hecho, los estudios de

Esta importante característica condujo a enfoques para controlar los daños causados por las heladas en la agricultura

utilizando bacterias que no nuclean el hieloINA­ P. syringae

de forma natural o bacterias mutantes, el primer microorganismo

recombinante permitido para su liberación en los campos9 . Además, como uno de los nucleadores de hielo más

eficaces en la naturaleza y omnipresente en precipitados y fuentes de agua, se ha propuesto como P.

unsyringae
actor esencial
Autor Manuscrito

en la formación de lluvia y nevadas, dando forma al ciclo del agua en la Tierra10. Se remite a los lectores a muchas
revisiones excelentes que analizan en detalle los temas de ecología microbiana, epidemiología, genómica e
interacciones del hábitat de ambos 2, 10–13. A continuación, nos centramos en los patógenos y no patógenos
estrategias de virulencia, las P.syringae de las plantas y resumimos la comprensión actual de las PAG.

jeringas características genómicas relacionadas con la patogenicidad, así como los efectos de las condiciones
ambientales en los resultados de la P.
enfermedad.
syringae

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Xin y otros. Página 3

Características genómicas y genéticas de P. syringae

Autor Manuscrito

La filogenia de P. syringae patógena

Pseudomonasforma un grupo monofilético dentro del P. fluorescens ­como rama principal de la

syringae género14, 15. Los amplios esfuerzos para recolectar y P. syringae aislados de
secuenciar diversas fuentes agrícolas y no agrícolas han impulsado una revolución en
P. del
nuestra comprensión Diversidad
complejo
syringae y evolución.
de especies Actualmente,
se divide en 13 filogrupos P. syringae
la (PG) basados en el
análisis de secuencia de múltiples locus (MLSA) (Fig. 1)14–16. Estos PG abarcan divisiones
filogenéticas definidas previamente; el análisis de la curva de rarefacción implica que los PG
identificados representan la mayor parte de la diversidad en este nivel filogenético. P. syringae

Los 13 PG se dividen en dos categorías principales, los siete linajes canónicos de ramificación
tardía (PG 1–6, 10) y los seis linajes no canónicos de ramificación temprana (PG 7–9, 11–13)17. Los
PG canónicos están compuestos de cepas con características fenotípicas tradicionalmente
Autor Manuscrito

asociadas con Glosario). Con muy pocas P. syringae (es decir, el fenotipo LOPAT; ver
excepciones, poseen islas de patogenicidad tripartitas canónicas (T­PAI) con el grupo de genes del
sistema de secreción tipo III (T3SS) codificado por β flanqueado tanto por el locus efector conservado
PRH/CRH

(CEL) como por los locus efectores intercambiables (EEL)18. El CEL codifica un trío de genes
,
efectores sinténicos altamente conservados, mientras que los efectoressaltoAA1­1saltoM1 y
avrE , codificados por el EEL varían entre patovares y cepas.
El T3SS transloca una variedad de proteínas efectoras bacterianas a las células huésped como un mecanismo central de patogénesis/

simbiosis en diversas interacciones planta/animal­bacteria19, 20 .

Otros rasgos comunes entre las células huésped P. syringae Los linajes incluyen la capacidad de causar
de muerte programada asociadas al sistema inmunitario canónicas (es decir, la respuesta hipersensible;
iaaL
HR) en plantas resistentes, son la actividad de nucleación de hielo y el gen, que está involucrado en la
iaaL El gen se encuentra entre las PG canónicas compuestas
inactivación de la hormona vegetal auxina.
Autor Manuscrito

principalmente por especialistas en plantas21 (Fig. 1). Los seis linajes de ramificación temprana P. syringae­
P. espectro
incluyen patógenos vegetales similares de amplio viridiflava y P. cichorii
y generalmente , una mayor diversidad
tienen
en fenotipos, así como en el tipo y la ubicación genómica de PAI. Algunos de los linajes de ramificación
temprana portan la isla de patogenicidad de una sola parte (S­PAI); una región genómica que contiene genes
que codifican el T3SS pero, en comparación conPRH/CRH
T­PAI, carece de una CEL y EEL canónicas.

La evolución de P. syringae hasta convertirse en un patógeno

Para responder a la pregunta de “qué hace que P. syringae un patógeno vegetal exitoso”, sería
P. evolución
sea importante rastrear un camino potencial de syringae a partir de un ancestro no patógeno y su relación
con otras bacterias asociadas a las plantas, las estimaciones del reloj genético, calibradas con las tasas de
E. coli y comunes,
divergencia propuestas entre los últimos linajes canónicos Salmonela,
se sitúan entre 153 y 183 millones
Autor Manuscrito

aproximadamente P. syringae de años atrás22 (Fig. 1). Este ancestro (LCA) del marco temporal es
contemporáneo con las estimaciones del reloj molecular para el surgimiento de las angiospermas (es decir, las
plantas con flores)23, 24 .

P. syringae
La distribución de los caracteres genéticos y fenotípicos en la filogenia puede ayudarnos a inferir posibles
P.de
caracteres del LCA. Los factores virulencia comunes entre los linajes canónicos incluyen el T­PAI, la
syringae
P. syringaeiaaL
nucleación por hielo, la síntesis de auxinas, la inactivación de auxinas
( ) y la producción del exopolisacárido alginato16, 17, 21, 25–29. Alginato similar

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Las vías de síntesis y regulación están presentes en LCA P. aeruginosa, P. fluorescens y PAG.
Autor Manuscrito

jeringuillas, podemos esperar que los genes P. syringae que también tenía estos genes26. Por lo tanto, yo amo/
iaaH para la síntesis de auxina también sean comunes entre las especies asociadas a Pseudomonas

plantas y la filogenia de congruente P. syringae cromosómico yo amo/yo ah Los genes son en gran medida

con la filogenia basada en genes de mantenimiento, lo que implica que son ancestrales30 .
La adquisición de la proteína T­PAI y de nucleación de hielo parece haber ocurrido antes de la divergencia de las
PG canónicas y la PG P.
7. syringae P. viridiflava P. viridflava PG 7 es

el único PG de ramificación temprana que está compuesto de miembros con el T­PAI y el rasgo de nucleación de
hielo que se aíslan rutinariamente de las plantas16, 31. Por último, el LCA probablemente no poseía especialización
del hábitat de las plantas o inactivación de auxina, ya que estos parecen ser rasgos derivados en los linajes16,
haya sido P. syringae 29. Suponemos que es probable que el LCA de los linajes canónicos P. syringae

una cepa ubicua con la capacidad de sintetizar alginato y auxina, que posee tanto actividad de nucleación de
hielo como el T­PAI.
Autor Manuscrito

La adquisición del T­PAI por parte del ancestro del paso canónico hacia P. syringae Parece ser un problema crítico

la patoadaptación. La expansión y especialización del repertorio de factores de virulencia, especialmente

los efectores T3SS (T3Es), dieron forma en gran medida a la gama de hospedadores y la P. syringae

diversificación. En el Cuadro 1 se proporcionan más detalles de los grupos T­PAI y T3E. Además de los
P. syringae
T3Es, las cepas producen colectivamente una colección diversa de fitotoxinas, como la coronatina y la siringomicina,
que contribuyen a la enfermedad mediante diversos mecanismos.
Hasta cierto punto, las toxinas y los T3E parecen desempeñar funciones superpuestas (ver las secciones a
continuación). Algunos grupos sintéticos de fitotoxinas tienen una distribución esporádica y estrecha, similar a lo
que se observa para la mayoría de los T3E, mientras que otros tienen una distribución mucho más amplia.
Las cepas PG2 se P.
destacan
syringae
por su amplio rango de hospedadores, alto potencial epífito,
repertorios T3E pequeños y su posesión de un “paquete de toxinas” compuesto por siringolina A, así como
Autor Manuscrito

siringomicina y siringopeptina, ambas con actividades de disrupción de membrana y fuga de iones29. Existe una
correlación general entre la presencia del grupo sintético de siringomicina y un repertorio T3E pequeño29.
Esto se extiende a los miembros de 32. Proponemos PG10, que tiene el repertorio efector informado más
visión hipotética y evolutiva de una vía potencial de un no patógeno que evoluciona P. syringae pequeño entre una
hacia un patógeno (Fig. 2). Pseudomonas
P. syringae

Caja 1

Variación genética dentro de la isla de patogenicidad tripartita (T­PAI) canónica de P. syringae

El locus T­PAI de jeringas P. Se muestra a escala pv. phaseolicola 1448A

(NC_005773;1,471,435..1,510,651). El T­PAI es un kit de inicio de virulencia y contiene los genes para el
Autor Manuscrito

hrc/hrp ensamblaje y regulación del T3SS, flanqueado por genes para los conjuntos conservados y
variables de T3E. Tanto los genes T3SS como las funciones efectoras conservadas son necesarios para una
codificación exitosa. El T3SS es miembro del jeringas P. Infección117, 118. La jeringas P. T­PAI­
grupo Hrp1 T3SS, uno de los siete grupos principales de T3SS asociados a la virulencia119 . Se observa
la presencia de variantes de alelos particulares dentro de las cepas miembro de PG, pero no son
necesariamente exclusivas de PG. El grupo de genes T3SS codifica todos PRH/CRH
los genes estructurales
necesarios para ensamblar el T3SS. También codifica el

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Los reguladores ascendentes HrpR y HrpS, que son proteínas activadoras AAA+ RpoN paralógicas,
Autor Manuscrito

necesarias para inducir la expresión del factor sigma HrpL de la familia ECF, el regulador maestro
responsable de la expresión de todos los genes estructurales delPRH/CRH
T3SS y de los genes que codifican el
T3E120, 121. Este circuito regulador es un sello distintivo definitorio del T3SS Hrp1, que también se
P. syringae
encuentra en los S­PAI, así como en Enterobacteriacea fitopatógena (p. ej., etc.)119, 122, 123. La
pilina HrpA, que se Pantoea stewartii Erwinia
, amylovora Dickeya dadantii
, ,
ensambla para crear el apéndice extracelular del T3SS, ha sufrido una selección diversificada y es
el único gen dentro del grupo dividido en subgrupos de familias de genes. Algunas cepas PG 3 hrp/hrc
llevan cepas recombinadas124. Dentro de los alelos comunes en el grupo de genes PG 5 c hay hrpA3
P. cannabina grupos en el grupo que
es un gen sinténico conservado. hrp/
evidencia de recombinación entre ciertos P. syringae hrhrpR/hrpS, hrcN, hrpQ,
hrcV y hrpK1 genes125, 126. Adyacente a la hrp/hrc
región, el locus efector conservado (CEL), que codifica un trío de 117 altamente conservados .
Autor Manuscrito

efectores, saltoAA1­1saltoM1
, y avrE
el gen se pseudogeneiza Los
comúnmente en cepas PG329, 127, mientras
hopAA1­1
que se han identificado genes S­PAI y T­PAI18,
hopM1 y/oP.
29, 123,
avrE y se ha demostrado que desempeñan
syringae
secciones posteriores). El también papeles críticos durante la infección (ver
está flanqueado por un segundo locus efector T3SS, el locus efector PRH/CRH El grupo es

intercambiable (EEL), y el contenido del efector EEL y la estructura de los loci varían
ampliamente entre cepas y filogrupos. En cepas en las que se ha examinado, la
región EEL ha sido reelaborada extensamente por mutación, deleción, recombinación e
inserción de transposones y comúnmente contiene de cero a tres T3Es intactos118, 128. El
EEL de cepas PG 3 comúnmente lleva el en un EEL de clase II y los efectores AvrB3 y
efector otras saltoX1 HopZ3 también se encuentran en
clases de EEL118, 128 .
Autor Manuscrito

Superar las defensas del huésped y formar un nicho

Como se mencionó anteriormente, los P. syringae Las cepas deben hacer una transición desde la

patógenos pasan de la fase epifítica a la fase endofítica para causar enfermedades. Esto implica una entrada
eficiente en el tejido de la planta y una multiplicación agresiva dentro del apoplasto. Ninguno de estos pasos sería
Autor Manuscrito

fácil para un microbio. De hecho, la mayoría de los microbios (es decir, la gran cantidad de microbios
comensales) no logran realizar uno o ambos de estos dos pasos porque las plantas han desarrollado
formas de restringir la entrada y/o multiplicación de estos microbios.

Superar el cierre estomático a la entrada de bacterias

La entrada al tejido vegetal a través de aberturas naturales como los estomas representa uno de los primeros
pasos de un ciclo de infección activa. Las plantas han desarrollado mecanismos de defensa para reducir la
entrada de patógenos. Tras el reconocimiento de características bacterianas conservadas, denominadas colectivamente

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Los PAMP (patrones moleculares asociados a patógenos), como la flagelina, activan una cascada de señalización en la célula de guarda estomática
Autor Manuscrito

para finalmente cerrar los estomas como parte de la inmunidad desencadenada por patrones (PTI) en las plantas33, 34,

Se remite a los lectores a otras reseñas recientes que

Resume muchos mensajeros secundarios y componentes posteriores, incluidas las hormonas vegetales (es decir, ácido salicílico [SA] y ácido

abscísico [ABA]), involucradas en la vía de cierre estomático desencadenada por PAMP34, 35

Como estrategia de contradefensa, la fitotoxina P. syringae ha desarrollado factores de virulencia, como el

coronatina y T3E, para perjudicar la defensa estomática de la planta. La coronatina es un imitador molecular de la forma activa (jasmonoil isoleucina;

JA­Ile) de la hormona vegetal jasmonato (JA), que se une directamente al receptor JA de la planta y lo activa36, 37. Estudios recientes han

comenzado a dilucidar las vías de señalización por las cuales la activación de la señalización JA mediada por coronatina da como resultado la apertura

estomática. La coronatina explota la interacción antagónica endógena entre la señalización JA y la señalización SA, que se produce aguas abajo de la

señalización PAMP necesaria para el cierre estomático inducido por PAMP33, 38 (Fig. 3). Los actores clave en la vía de apertura estomática
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mediada por coronatina en plantas Arabidopsis incluyen componentes de señalización de JA canónicos, como el receptor COI, el represor

transcripcional JAZ2 y los factores de transcripción MYC2/3/4, así como los factores de transcripción ANAC19/55/72 que regulan la acumulación

de SA38, 39

En el tomate, los factores de transcripción JA2L40, componentes de señalización de JA , están involucrados en la

apertura estomática inducida por la coronatina. También se ha informado que la coronatina inhibe el cierre
estomático al suprimir la producción de ROS mediada por la NADPH oxidasa de las células oclusivas41, e inhibe
el cierre estomático o reabre los estomas en hojas de plantas tratadas con PAMP, ABA u oscuridad34, 41, 42 .

Por otra parte, se ha demostrado que el factor de transcripción ANAC32, inducido P. syringae Infección de

durante Arabidopsis, reprime directamente la activación de MYC2, quizás como una contramedida
de la planta para inhibir la apertura de los estomas mediada por coronatina43 .
Autor Manuscrito

Además de la coronatina, se ha informado que P. syringae T3E (HopX1, HopZ1a y HopBB1)

al menos tres activan la señalización de JA al interactuar directamente con las proteínas represoras JAZ y/o
P.señalización
desestabilizarlas44­46. Otro T3E, AvrB, activa la syringae de JA al promover la degradación de la
proteína JAZ y modula la fosforilación de la proteína vegetal RIN4 y la actividad de la ATPasa de membrana,
lo que conduce a la apertura estomática47, 48. Finalmente, se informó que los T3E HopF2 y HopM1
suprimen el estallido oxidativo inducido por PAMP y el cierre estomático49, 50. En consonancia con los efectos
observados de los T3E en la supresión del cierre estomático, un estudio de imágenes reciente mostró que
las células de guarda,enque
vivo
forman los estomas, son células diana de la secreción de tipo III51, 52. En conjunto,
estos estudios muestran que dedica una variedad de factores de virulencia para contrarrestar P. syringae

el cierre estomático como parte de su estrategia de infección (Fig. 3).

Autor Manuscrito

Suprimiendo la inmunidad de las plantas y ganándose la vida en el apoplasto

Después de entrar en la planta (por ejemplo, lasP.hojas),

syringae
se encuentra con el apoplasto, un entorno
hostil y un nuevo campo de batalla. En el apoplasto, ocurren interacciones intrincadas entre las respuestas
inmunes de la planta y las estrategias de virulencia bacteriana. Por ejemplo, las células del mesófilo dentro de
las hojas pueden generar (i) PTI en respuesta al reconocimiento de PAMP bacterianos y (ii) inmunidad
desencadenada por efectores (ETI) en respuesta al reconocimiento de T3E entregados a las células del
mesófilo. Una consecuencia importante de PTI y ETI es la inhibición de la virulencia bacteriana.

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53, 54. No está claro cómo la PTI y la ETI inhiben realmente la multiplicación bacteriana. Los posibles mecanismos
Autor Manuscrito

incluyen la producción de compuestos de defensa antibacterianos, la regulación negativa del T3SS y el fortalecimiento

de las paredes celulares de las plantas55. Un estudio reciente mostró que la actividad de absorción de azúcar del

transportador vegetal STP13 se mejora durante la PTI, lo que da como resultado la eliminación de azúcares apoplásticos,

lo que sugiere que la restricción de nutrientes en el apoplasto puede ser una de las consecuencias de la inmunidad de las

plantas56 .

P. syringae
Para derrotar las respuestas inmunes de las células del mesófilo, nuevamente se despliegan T3E y otros factores de

virulencia para interceptar la señalización inmune de la planta en varios pasos. Por ejemplo, como en la célula de guarda

estomática (Fig. 3), la coronatina puede inhibir la defensa mediada por SA en las células del mesófilo de la hoja,

presumiblemente a través del antagonismo JA­SA38. La coronatina también induce las fosfatasas proteicas 2C

(PP2C) HAI1, que desfosforila e inactiva MPK3 y MPK6, dos reguladores inmunes positivos57. Hay otras toxinas, además

de la coronatina, producidas por Por ejemplo, se ha demostrado que la siringomicina funciona como un factor de PAG.
Autor Manuscrito

jeringuillas. virulencia para 58, 59. Se han identificado al menos dos actividades relacionadas con la virulencia de la PAG.

s. pv. jeringuillas siringomicina.

descubierto: induce la formación de poros en las membranas de las plantas, lo que conduce a la liberación de

metabolitos de las plantas y actúa como biosurfactante, lo que aumenta la humedad de la superficie de la planta y el
movimiento bacteriano58 .

Sin embargo, la coronatina y otras toxinas de moléculas pequeñas son producidas únicamente por subconjuntos de PAG.

jeringas Los patovars29 y las mutaciones genéticas que eliminan la producción de toxinas a menudo tienen efectos

modestos sobre la virulencia, especialmente cuando las bacterias se inoculan directamente en el apoplasto33, 60 .

Por el contrario, el T3SS se conserva en todas las cepas patógenas y P.

la syringae
interrupción del T3SS invariablemente hace que
P. syringae
no sea patógeno incluso si las bacterias se inoculan directamente en el apoplasto61. Esto sugiere que los T3E son

colectivamente esenciales para la patogenicidad del interior del apoplasto. El repertorio de T3E entre cepas es muy variable
P. syringae y se conservan relativamente pocos efectores29, 62. Surge unaP.pregunta
syringaeimportante: ¿cuál es el
Autor Manuscrito

repertorio mínimo de T3E que se debe poseer para convertirse en un patógeno de la filosfera? Esta pregunta fue abordada
P. syringaede experimentos de deleción y reconstitución de genes
por Cunnac y colegas63. Mediante una elegante combinación

efectores, se obtuvo un conjunto de ocho T3E de (

P.d. pv. tomate Pst ) Se demostró que DC3000 era suficiente para rescatar gran parte de la

Nicotiana
virulencia de una cepa mutante “sin efectores” en la planta. Estos ocho efectores benthamiana
incluyen AvrPtoB, HopM1, AvrE, HopE1,

HopG1, HopAM1­1, HopAA1­1 y/o HopN163. A continuación, destacamos las funciones de virulencia de estos ocho T3E

(Fig. 4a), ya que brindan información importante sobre la pregunta central de esta revisión: ¿Qué se necesita para

convertirse en un patógeno exitoso? Debemos señalar que hay muchos otros T3E cuyas intrigantes P. syringae

funciones de virulencia y objetivos del huésped también se estudiaron ampliamente. Resumimos estos estudios y dividimos

estos T3E en grupos según los procesos del huésped a los que se dirigen (Tabla 1). Se remite a los lectores

a otras excelentes revisiones sobre este tema64–67 .

Autor Manuscrito

Pst
De los ocho efectores del repertorio mínimo de T3E de DC3000, se ha demostrado que al menos cinco participan en la

supresión de la inmunidad del huésped. AvrPtoB inhibe las respuestas PTI y ETI y es uno de los primeros T3E cuyos

objetivos en el huésped se identificaron68–70 .

AvrPtoB posee una actividad de ligasa de ubiquitina E3 y se dirige a los receptores de reconocimiento de patrones (PRR),

incluidos FLS2, CERK1 y Bti9, para la degradación de proteínas o la actividad de la quinasa70–73.

tomate y N. benthamiana, Ciertas versiones truncadas de AvrPtoB suprimen la ETI asociada.

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muerte de células vegetales y que esta actividad está mediada por la degradación de quinasas asociadas al
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sistema inmune como Fen en tomate69 y MAP quinasa quinasa 2 en 74. Por lo tanto,
N. benthamiana

AvrPtoB puede inhibir tanto PTI como ETI.

Se ha demostrado que HopG1 y HopE1 se dirigen a los componentes del citoesqueleto de la planta. HopG1 cambia la

arquitectura del filamento de actina e interactúa con una proteína motora localizada en la mitocondria, la kinesina, que

es necesaria para los síntomas de la enfermedad mediados por HopG175. La expresión transgénica de HopG1

inhibe los resultados de PTI, incluida la deposición de calosa asociada a la inmunidad en la pared celular de la planta76.

Por otro lado, HopE1 se dirige a la red de microtúbulos a través de la interacción con la proteína calmodulina de la

planta y la proteína asociada a los microtúbulos 65 (MAP65). Esta interacción conduce a la disociación de

MAP65 de los microtúbulos y da como resultado la inhibición de múltiples respuestas asociadas al sistema inmunitario,

incluida la deposición de calosa en la pared celular de la planta77 .

Autor Manuscrito

Se informó que HopN1 se dirige a una proteína del cloroplasto del tomate PsbQ y es capaz de suprimir la producción de

especies reactivas de oxígeno (ROS) y la deposición de calosa en Arabidopsis78 .

La expresión transgénica de HopAM1 también suprime la deposición de calosa en la pared celular de la planta y,

curiosamente, mejora las respuestas ABA en las plantas a través de un mecanismo desconocido79 .

AvrPtoB, HopG1, HopE1, HopAM1 y HopN1 en el “repertorio mínimo de T3E” representan un gran número de en condiciones experimentales

de laboratorio (Tabla 1). P. syringae T3E que son capaces de suprimir las respuestas inmunes del huésped

Parece que muchos componentes de la maquinaria inmunitaria de las plantas son vulnerables a los ataques de estudios anteriores80, 81.
P. syringae T3E. La impresionante
P. syringae P. ilustración muestra que la supresión de la

syringae infección del huésped, un concepto que

.
Autor Manuscrito

Remojo en agua

¿Están todos? P. syringae Los T3E del repertorio mínimo participan principalmente en la supresión de las plantas.

¿Respuestas inmunitarias? La respuesta parece ser no. Esto se ilustra con las funciones de virulencia de HopM1 y AvrE,

que representan dos de las familias T3E más conservadas y ampliamente distribuidas dentro de todo el sistema
inmunológico. P. syringae Repertorio T3E29. Aunque los estudios han demostrado que HopM1

y AvrE también son capaces de suprimir el estallido oxidativo desencadenado por PAMP y/o la deposición de

calosa50, 82, 83, un estudio reciente mostró que la función de virulencia primaria de HopM1 y AvrE parece

establecer un entorno apoplástico acuoso (o síntoma de “remojo de agua”, durante el cual se acumula líquido

en el espacio intercelular entre las células del mesófilo en la hoja). El apoplasto acuoso podría beneficiar potencialmente

la multiplicación bacteriana de múltiples maneras, como diluir los compuestos antimicrobianos y/o hacer que

los nutrientes sean más accesibles. Es posible que los efectos observados previamente de HopM1 y AvrE en las
Autor Manuscrito

respuestas inmunes del apoplasto, como la producción de ROS y la deposición de calosa en el apoplasto, puedan ser

efectos secundarios debido a un apoplasto empapado en agua. Se demostró que la expresión transgénica de AvrE1 y

HopM1 de DC3000 es suficiente para causar un empapado en agua severo en las hojas de Arabidopsis84. AvrE1 y
Pst
HopM1 no comparten ninguna similitud en la secuencia de aminoácidos, pero son funcionalmente redundantes en el

mutante, que carece de efectores que inducen remojo en agua y no se multiplica.

Pst Patogenia del DC3000 83. El Pst DC3000
­ −
avrE saltoM1

agresivamente en el apoplasto o causar enfermedad. Sin embargo, la suplementación de agua a la

Microbiología de la revista Nat. Manuscrito del autor; disponible en PMC 2019 Mayo 01.
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Xin y otros. Página 9

­
El apoplasto podría restaurar la virulencia del papel Pst DC3000 avrE saltoM1 − mutant84, reforzando una
Autor Manuscrito

principal del remojo en agua mediado por AvrE/HopM1 en la patogénesis bacteriana.

HopM1 ataca y degrada un factor de intercambio de nucleótidos de guanina de la familia ARF de plantas,

AtMIN7, que está involucrado en el tráfico de vesículas85. En consecuencia, la Arabidopsis

atmin7 La mutación, que imita parcialmente la acción de virulencia de HopM1, promueve algunos puntos empapado

en agua de forma espontánea, aunque limitada, en ciertos genotipos de Arabidopsis bajo alta humedad84. Estos

resultados sugieren que la función normal de AtMIN7 es probablemente mantener la homeostasis del agua en

el apoplasto de la hoja y que HopM1 se dirige a AtMIN7 como parte de su mecanismo para causar la empapado en

agua. Los objetivos del huésped de AvrE1 incluyen subunidades reguladoras de la proteína fosfatasa

2A90. Queda por determinar si las subunidades reguladoras de la proteína fosfatasa 2A también están

involucradas en el establecimiento mediado por AvrE1 de un apoplasto acuoso.

Autor Manuscrito

En resumen, los estudios actuales sugieren que los ocho T3E de “repertorio mínimo” del entorno del apoplasto

alteran dos aspectos fundamentales de la biología del huésped. Esto Pst DC3000: inmunidad del huésped y

plantea la pregunta de si la perturbación de estos dos procesos del huésped es suficiente para permitir
P. syringae patogénesis en las hojas. Esta cuestión crítica fue investigada

por Xin y colegas84 en experimentos de reconstitución de enfermedades. Específicamente, se generaron dos mutantes

de alto orden de Arabidopsis, en los que se mutaron simultáneamente genes relevantes involucrados en la inmunidad

de la planta (PTI) y el gen que codifica AtMIN7. Estos mutantes de Arabidopsis permiten que el T3SS defectuoso

se encuentre significativamente en el apoplasto, lo que Pst DC3000 Consejo de Derechos Humanos

mutante para crecer

respalda la hipótesis de que la perturbación de la inmunidad del huésped y la homeostasis del agua en el apoplasto

son dos mecanismos de virulencia principales que subyacen a la patogénesis (Fig. 4b)84. Es probable que otros factores
P. syringae de virulencia sean la virulencia básica al dirigirse a otros aspectos del huésped.

involucrados en una mayor optimización P. syringae

Autor Manuscrito

de la biología y/o en la adaptación a diferentes condiciones ambientales (ver más abajo).

La supresión de la inmunidad del huésped y el establecimiento de un apoplasto acuoso pueden no ser dos procesos

mutuamente excluyentes. Un estudio previo mostró que diferentes niveles de P. syringae cepas experiencia

estrés hídrico en el apoplasto de la hoja de plantas de Arabidopsis susceptibles y resistentes. Específicamente, el

apoplasto de la hoja de Pst DC3000 experimenta potenciales hídricos adecuados para la multiplicación en

la accesión Col­0 de Arabidopsis, mientras que ), que activa ETI en plantas Col­0, Pst
experimenta
DC3000 un
( alto estrés
avanceRpm1

hídrico prohibitivo en la planta resistente 86. En línea con este estudio, DC3000 (), que también activa ETI en
Pst
plantas Col­0, no induce síntomas de empapado en agua84. Este hallazgo sugiere que la activación de ETI en plantas
avanceRpt2

puede bloquear el proceso de empapado en agua, posiblemente como parte integral del mecanismo de defensa de la

planta contra patógenos bacterianos. Por lo tanto, la inmunidad del huésped y la homeostasis del agua en el apoplasto

pueden influirse entre sí y la investigación futura debería investigar si los dos procesos pueden estar conectados en algún
Autor Manuscrito

nivel mecanístico.

Influencia de los factores ambientales en la infección por P. syringae

En 1960, Stevens formuló el famoso concepto del “triángulo de la enfermedad” en patología vegetal: además de un

patógeno virulento y un huésped susceptible, los brotes de enfermedades requieren condiciones ambientales

adecuadas, como temperatura y humedad óptimas87 (Fig. 5a).

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Estudios recientes sobre el microbioma de las plantas destacan un posible cuarto vértice (las comunidades microbianas
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coexistentes en las plantas) del “triángulo de la enfermedad”, ya que estas comunidades microbianas pueden

tener potencialmente una influencia significativa en la inmunidad de las plantas y/o la virulencia de los patógenos88 .

Si bien la inmunidad del huésped yP.los

syringae
mecanismos de patogénesis se han estudiado ampliamente en las últimas

tres décadas, las bases moleculares de las influencias ambientales en las enfermedades causadas por
P. syringae está poco estudiado

Humedad

Se ha observado que la alta humedad está estrechamente relacionada con la gran mayoría de PAG.

jeringas brotes de enfermedades en los campos de cultivo. Muchos estudios previos apuntaron a un papel de la alta

humedad y las condiciones asociadas (es decir, rocío, niebla y lluvia) en el mantenimiento de una alta densidad de epífitas.
P. syringae población en la superficie de la planta, para la cual se ha establecido una relación cuantitativa con lo siguiente:

Se ha establecido que la alta humedad aumenta la formación de agregados bacterianos en las superficies de las
Autor Manuscrito

hojas y la movilidad de las bacterias en enjambres en las hojas de frijol93. Panchal et al.94 informaron que la
P.d. a
(Fig. 5b), lo que podría contribuir jeringas alta humedad suprime el cierre estomático inducido por bacterias
una mayor susceptibilidad de Arabidopsis a la
P.d. pv. glicina

Pst Infección DC3000.

Además de facilitar la entrada bacteriana, también se requiere una humedad alta para que los P. syringae

patógenos se multipliquen agresivamente dentro del apoplasto (es decir, incluso después de que las bacterias se infiltran
Pst
directamente en la hoja de la planta). Como se mencionó anteriormente, DC3000 utiliza dos T3E conservados, AvrE y

HopM1, para impulsar la formación de un apoplasto acuoso (es decir, "remojo de agua") como una estrategia de

virulencia esencial. Es importante destacar que el mantenimiento del apoplasto acuoso requiere una humedad alta,

porque, con baja humedad del aire, el agua del apoplasto se evaporaría rápidamente a través de los estomas de las
Autor Manuscrito

P. syringae
hojas. Por lo tanto, el establecimiento de un apoplasto acuoso no solo requiere factores de virulencia específicos,

como HopM1 y AvrE1, sino también una humedad alta, lo que proporciona una perspectiva crítica sobre la

dependencia de la alta humedad para muchos P. syringae brotes de enfermedades84 .

Temperatura

Otro factor ambiental importante es la temperatura (Fig. 5c). Aunque se utiliza ~28 °C como temperatura óptima de

crecimiento para muchos cultivos, se han documentado P. syringae P. presiones in vitro , Un sentimiento generalmente negativo

los efectos de las altas temperaturas en la producción de syringae factores de virulencia (por ejemplo,

fitotoxinas, secreción de EPS o T3E95–101. Sin embargo, estos estudios se realizaron casi exclusivamente; queda por
in vitro
investigar si las altas temperaturas podrían afectar y cómo, como han demostrado los estudios102 .
P. syringae mecanismos de virulencia En planta

que las altas temperaturas (por ejemplo, 28 °C) conducen a enfermedades P. syringae
Autor Manuscrito

mejoradas por contexto de enfermedad, las altas temperaturas pueden afectar la inmunidad de las plantas102, 103, la

virulencia del patógeno o ambas. Cheng y sus colegas demostraron recientemente que las vías PTI y ETI

responden a las fluctuaciones de temperatura de manera diferente104, lo que sugiere que diferentes vías de inmunidad

de las plantas (y posiblementeP. syringae Los factores de virulencia pueden responder a la temperatura en una
de manera diferente.

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Microbioma
Autor Manuscrito

P. syringae Los patógenos coexisten con numerosos otros microbios (es decir, microbioma) en las plantas.

La presencia de otros microbios interactuantes podría influir en la virulencia de un patógeno y/o la amplitud de las respuestas inmunes

de las plantas, lo que lleva a diferentes resultados de la enfermedad12, 88 .

P. syringae
Ya existen muchos estudios que ilustran las interacciones entre cepas, plantas y otros microbios. Por ejemplo,
los microbios de “biocontrol” individuales podrían promover a través de diversos mecanismos105–107, y
desencadenada P. syringae la resistencia sistémica inducida a la resistencia (ISR) puede ser
por miembros individuales del microbioma de la raíz de la planta y “preparar” a las plantas para una respuesta
inmunitaria más fuerte contra la infección posterior. PAG.

108–110
jeringas (Fig. 5d). Sin embargo, los estudios actuales se centran en gran medida en las interacciones binarias.
P. syringae No se comprende bien cómo interactúa
Entre plantas y cepas individuales de agentes de biocontrol/ISR. PAG.

jeringas con múltiples miembros del microbioma endógeno de la planta (es decir, en un contexto comunitario),
ya que múltiples interacciones microbio­microbio, microbio­patógeno y microbio­planta podrían neutralizar o crear
Autor Manuscrito

sinergias en la enfermedad final.

resultados.

En resumen, las condiciones ambientales, como la temperatura, la humedad y el microbioma de las plantas,
P. entre
podrían influir en gran medida en las interacciones syringae
ellas. Sin embargo, a pesar de algunos estudios
emergentes sobre estos temas, estamos bastante lejos de una comprensión integral y mecanicista
de sus influencias.

Conclusiones y perspectivas
Tres décadas de estudios mecanicistas sin precedentes sobre P. syringae factores de virulencia y

conocimientos genómicos y evolutivos han revelado características básicas de los P. syringaevegetales,

patógenos P.
acercándonos a la respuesta a la pregunta central de "qué hace que un patógeno vegetal tenga syringae P. a
Autor Manuscrito

éxito". Los resultados actuales apuntan a tres estrategias principales utilizadas por
jeringas Subvertir las plantas: supervivencia y adaptación epífita, supresión de la inmunidad del huésped
en diversas etapas de la infección y el establecimiento de un apoplasto acuoso que promueve el acceso
bacteriano a abundante agua y, probablemente, nutrientes. La adquisición del T3SS y un repertorio central de
T3E, junto con la producción de fitotoxinas y otros factores de virulencia, parecen ser fundamentales para la
ejecución de estas estrategias y el éxito del patógeno. P. syringae Como una planta

Uno puede preguntarse si las estrategias de virulencia empleadas por los P. syringae son únicos o
patógenos de plantas que infectan la filosfera son comunes. Una respuesta clara a esta pregunta aguarda estudios
futuros. Sin embargo, hay fuertes indicios de que la supresión de la inmunidad del huésped es un
mecanismo de virulencia generalizado utilizado por otros patógenos. Por ejemplo, se ha demostrado que muchas
Autor Manuscrito

proteínas efectoras de otros patógenos bacterianos, fúngicos y oomicetos interceptan varios componentes de
la maquinaria inmunitaria de la planta, lo que conduce a la supresión inmunitaria del huésped64­66. Además,
el síntoma de "remojo de agua" se observa en diversas enfermedades causadas por bacterias, hongos y
oomicetos111, 112. Estudios en profundidad de Pantoea
Stewart subespecie Stewart y Xanthomonas gardneri , Por ejemplo, demostrar que estas bacterias

Los patógenos pueden inducir una fuerte absorción de agua en las plantas hospedantes. WtsE, una proteína
P. stewartii.
efectora de la familia AvrE y un factor de virulencia esencial, es necesaria paraStewart
subespecie , de la absorción
la inducción
de agua113, 114. Por otro lado, AvrHah1, un T3E de absorción de agua en INCÓGNITA.

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Jardinero , activa la expresión de enzimas modificadoras de la pared celular de las plantas, lo que sugiere que
Autor Manuscrito

La alteración de la pared celular de las plantas puede estar implicada en la perturbación de la homeostasis del

agua en el apoplasto115. Queda por ver si los hongos y/o los oomictos que infectan las hojas también dedican factores de

virulencia específicos para establecer un apoplasto acuoso como parte de su estrategia de infección.

Porque P. syringae Las cepas suelen llevar docenas de T3E62, la identificación de un repertorio mínimo de ocho
63
P. syringae
T3E para resaltar un aspecto de las cepas Infección de
mantiene un N. benthamiana

P. syringae biología que requiere más estudio. ¿Por qué un repertorio P. syringae

aparentemente “más grande de lo necesario” de T3E y otros factores de virulencia? La eliminación de muchos efectores
P. syringae
aparentemente no muestra una pérdida de virulencia en una planta huésped dada, y esto se ha atribuido a la redundancia

funcional y la posibilidad de que algunos efectores puedan ser necesarios solo en algunas otras plantas huésped116. A la

luz de la influencia significativa de

condiciones ambientales en P. syringae infección y el hecho de que la mayoría de los estudios moleculares de

P. syringae
Autor Manuscrito

Si bien la infección se ha llevado a cabo en condiciones ambientales estáticas, proponemos una posibilidad

adicional: muchas de las infecciones son P. syringae Los factores de virulencia, incluidos los T3E, pueden volverse

necesarias en condiciones ambientales fluctuantes naturales. Anticipamos que comprender cómo las

condiciones ambientales y otros factores bióticos (es decir, el microbioma) dan forma a la enfermedad puede ser
P. syringae La infección probablemente se convertirá en un aspecto importante de la investigación futura.

particularmente interesante para investigar si, como HopM1 y AvrE1, algunos T3E funcionan para integrar

diferentes condiciones ambientales y comunidades microbianas y contribuyen al desarrollo de la enfermedad en un

contexto ambiental y/o de microbioma particular. Se espera que una comprensión completa de la estructura

multidimensional de las plantas PAG.

jeringas ­Las interacciones entre el medio ambiente y el microbioma permitirán desarrollar enfoques innovadores

para controlar enfermedades en plantas de cultivo.

Expresiones de gratitud
Autor Manuscrito

Este trabajo fue financiado con subvenciones del Instituto de Fisiología y Ecología Vegetal, Instituto de Ciencias Biológicas de Shanghái,
Academia China de Ciencias (XFX), Laboratorio Nacional Clave de Genética Molecular Vegetal, China (XFX), Instituto Nacional de Alimentos y
Agricultura (NIFA) de EE. UU. HATCH (Proyecto: GEO00791 a BHK), el Estado de Georgia (BHK), Fundación Gordon y Betty Moore (GBMF3037
a SYH), Instituto Nacional de Ciencias Médicas Generales de EE. UU. (GM109928 a SYH) y Departamento de Agricultura de EE. UU. – NIFA
(2015­67017­23360 y 2017­67017­26180 a SYH). Los autores agradecen a sus colegas, Kyaw Aung y Christian Danve M. Castroverde, de la
Universidad Estatal de Michigan por sus comentarios sobre este manuscrito y a David Baltrus de la Universidad de Arizona por sus útiles
discusiones.

Glosario
LOPAT

El esquema fenotípico LOPAT fue desarrollado para distinguir especies de pseudomonas fluorescentes fitopatógenas.
Los valores canónicos son positivos para Levan (L),P.
negativos
syringaepara citocromo C oxidasa (O), negativos para
Autor Manuscrito

podredumbre blanda de la papa (P), negativos para arginina dihidrolasa (A) y positivos para la respuesta

hipersensible en tabaco (T).

Análisis de secuencias de locus múltiples (MLSA)

Una técnica para determinar el parentesco genético y predecir la filogenia basándose en el análisis de secuencias

concatenadas de múltiples genes de mantenimiento. MLSA se puede utilizar para determinar relaciones filogenéticas

dentro de un grupo de organismos estrechamente relacionados.

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Curva de rarefacción
Autor Manuscrito

Una herramienta utilizada para estimar la diversidad genética. Las curvas de rarefacción representan el total de “unidades

genéticas” por individuo analizado. Esto se puede configurar con diferentes umbrales genéticos, desde SNP hasta especies.

Por ejemplo, ¿cuántos filogrupos totales se han identificado por individuo analizado? A medida que la curva se aplana, se pueden

hacer predicciones sobre el alcance de la diversidad genética que aún no se ha identificado en el umbral medido en particular.

T3SS

Sistema de secreción de tipo III; complejo supramolecular proteínico producido por muchas bacterias gramnegativas

que infectan plantas o animales. Funciona como una estructura similar a una jeringa y transporta proteínas de virulencia,

llamadas efectores de tipo III (T3E), a la célula huésped y desempeña funciones esenciales en la virulencia bacteriana.

genes hrp/hrc
Autor Manuscrito

, respuesta de hipersensibilidad y patogenicidad.

programa de salud pública programa de salud pública Los genes obtienen sus nombres de los

fenotipos observados tras su inactivación, específicamente la pérdida de la respuesta hipersensible del huésped (HR) en

plantas resistentes, así como la pérdida del potencial patógeno (P) en plantas hospedantes susceptibles. Un subconjunto de
hrc con
genes se renombró posteriormente como genes (conservados) en función de la conservación
programa de salud pública hrp genes T3SS. Muchos de los
genes codifican Yersinia /
hrphrc

Componentes estructurales del T3SS.

T3E

Efectores del T3SS; proteínas de virulencia que se producen en muchos patógenos bacterianos gramnegativos y se

introducen en la célula vegetal a través del T3SS. Los T3E funcionan para manipular diversos procesos de la planta

con el fin de promover la infección.

Autor Manuscrito

HORA

Respuesta hipersensible, una respuesta de muerte celular programada de las plantas, mediada por el

reconocimiento de efectores patógenos por las proteínas de resistencia de la planta correspondientes y la activación

de la inmunidad desencadenada por efectores (ETI).

PTI

Una rama de la inmunidad innata de las plantas, a veces denominada defensa basal. La señalización de PTI se inicia mediante

el reconocimiento de estructuras microbianas conservadas (por ejemplo, flagelina) por parte de receptores localizados en la

membrana de las plantas y se transduce por componentes posteriores, como la cascada de quinasas MAP y los factores de

transcripción WRKY, y finalmente conduce a la expresión de la inmunidad de las plantas.

genes.

ETI
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Otra rama de la inmunidad innata de las plantas, anteriormente denominada resistencia “gen por gen”, se desencadena por

el reconocimiento de proteínas T3E específicas por parte de las proteínas de resistencia de las plantas correspondientes,

mediante interacción directa o indirecta. La ETI provoca fuertes respuestas inmunitarias en las plantas, que a menudo

culminan en la muerte celular programada (es decir, respuesta hipersensible).

Estomas

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Poros microscópicos que se encuentran en la epidermis de las hojas, tallos y otros órganos de las plantas y
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que facilitan el intercambio de gases. El poro está rodeado por un par de células epidérmicas especializadas, conocidas
como células oclusivas, que se encargan de regular el tamaño de la abertura estomática.

Célula de guardia

Células epidérmicas especializadas que rodean el poro estomático y le permiten abrirse y cerrarse.

Célula del mesófilo

Células ubicadas entre la epidermis superior e inferior de la hoja de la planta; el tipo de célula principal para la
fotosíntesis en la planta.

Asociación Internacional de Automatización (IAA)

Ácido indol­3­acético, la hormona vegetal más común y natural de la clase de las auxinas.
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Coronatina

Una toxina producida por Pseudomonas syringae ; su estructura química consta de dos fracciones,

el ácido coronafácico (CFA) y el ácido coronamico (CMA).

Siringomicinas
Una clase de moléculas de lipodepsinonapéptidos que son secretadas por las Pseudomonas syringae .

siringomicinas son determinantes de virulencia necesarios para la manifestación de los síntomas de la

enfermedad en varias plantas.

EPS

Exopolisacárido; polímeros de alto peso molecular que están compuestos de residuos de azúcar y son secretados
por un microorganismo al ambiente circundante.
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Patovar

Cepa bacteriana o conjunto de cepas con características iguales o similares, que se diferencia a nivel

infrasubespecífico de otras cepas de la misma especie o subespecie sobre la base de una patogenicidad
distintiva para uno o más huéspedes vegetales.

Filogrupo
Grupo de organismos relacionados filogenéticamente. En el complejoP.
desyringae
especies, los filogrupos se han
delineado en función de una relación genética de menos del 5 % en genes de mantenimiento conservados.

PAMP

Patrón molecular asociado a patógenos, a veces llamado patrón molecular asociado a microbios (MAMP). Se
Autor Manuscrito

trata de estructuras moleculares conservadas de microbios que pueden provocar respuestas inmunitarias en el
huésped.

Endófito
Un organismo microbiano que vive dentro de una planta durante al menos parte de su ciclo de vida.

Ácido salicílico

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Una hormona fenólica de defensa vegetal que media la defensa de las plantas contra infecciones por
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patógenos biotróficos y hemibiotróficos.

Jasmonato

Una hormona vegetal basada en lípidos que media la defensa de las plantas contra ataques de patógenos
herbivoros y necrotróficos, además de regular el crecimiento y el desarrollo de las plantas.

Ácido abscísico

Una hormona isoprenoide del estrés vegetal que actúa en los procesos de desarrollo de las plantas, como la
latencia de las semillas, y media la respuesta de las plantas a la desecación del agua.

Resistencia sistémica inducida

Un mecanismo importante por el cual ciertas bacterias y hongos promotores del crecimiento de las plantas en la
rizosfera preparan todo el cuerpo de la planta para una mejor defensa contra una amplia gama de patógenos e
Autor Manuscrito

insectos herbívoros.

Oomicetos
Un linaje filogenético distinto de microorganismos eucariotas similares a hongos. Los oomicetos incluyen
algunos de los patógenos más conocidos de las plantas y causan enfermedades devastadoras como el tizón tardío
de la papa y la muerte súbita del roble.

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Microbiología de la revista Nat. Manuscrito del autor; disponible en PMC 2019 Mayo 01.
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Biografías
Autor Manuscrito

Xiu­Fang Xin es investigadora principal en el Instituto de Fisiología Vegetal y Ecología de la Academia China
de Ciencias (CAS) y líder de grupo en el Centro de Excelencia para Ciencias Vegetales y Microbianas del
Centro John Innes (JIC) de la CAS, en Shanghái (China). Obtuvo su doctorado en la Universidad Estatal de
Michigan (EE. UU.). Actualmente, su laboratorio estudia las interacciones triangulares entre plantas,
patógenos y medio ambiente y cómo las condiciones ambientales, como la temperatura y la humedad, influyen
en las interacciones entre plantas y microbios a nivel molecular.

Brian H. Kvitko es profesor adjunto en el Departamento de Fitopatología de la Universidad de Georgia, en

Atenas, EE. UU. Recibió su licenciatura en Microbiología de la Universidad Estatal de Ohio, en Columbus, EE.
UU., y su doctorado en Microbiología de la Universidad de Cornell, en Ithaca, Nueva York, EE. UU. Sus intereses
de investigación incluyen los mecanismos de acción inmune de las plantas sobre las bacterias, la patología
Autor Manuscrito

molecular cuantitativa y celular de los patógenos de las plantas y las interacciones moleculares entre el hospedador
y el microbio de los patógenos bacterianos emergentes de las plantas.

Sheng Yang He es actualmente investigador en el Instituto Médico Howard Hughes y profesor distinguido
de la Universidad Estatal de Michigan, East Lansing, Michigan, EE. UU. Recibió su doctorado en la Universidad
de Cornell, EE. UU. Su laboratorio estudia la
­
Arabidopsis thaliana Pseudomonas syringae interacción, centrándose en los mecanismos moleculares
que rigen la patogénesis bacteriana y la susceptibilidad a enfermedades en las plantas. Los estudios de su
laboratorio han contribuido a la comprensión de cómo el P. syringae despliega la secreción tipo III
sistema y las toxinas manipulan los procesos celulares de las plantas, incluida la inmunidad innata, la
señalización del jasmonato y la defensa estomática. Investigaciones recientes en su laboratorio comienzan a
arrojar luz sobre cómo las condiciones climáticas y la microbiota de la filosfera pueden influir en el desarrollo de enfermedades.
El Dr. He es miembro de la Asociación Americana para el Avance de la Ciencia, EE.UU., y de la Academia Nacional
Autor Manuscrito

de Ciencias de EE.UU.
Autor Manuscrito

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Puntos clave
Autor Manuscrito

•
Pseudomonas syringae es uno de los patógenos vegetales más comunes que infectan
La filosfera (es decir, los órganos de la planta que se encuentran sobrejeringas
el suelo)
P.puede vivir en
la superficie de la planta como epífita. Para causar enfermedades, ingresa a la planta a través
de heridas o aberturas naturales como los estomas y se multiplica dentro del espacio
intercelular llamado apoplasto. En las últimas tres décadas, se ha utilizado jeringas P.
como un modelo revelador para comprender los mecanismos de virulencia bacteriana, la
adaptación de los patógenos al huésped, así como la evolución, ecología y epidemiología
microbianas.

• El P. syringae El complejo de especies forma un grupo monofilético en el que PAG.

fluorescens la división de cepas se divide en 13 filogrupos,

Pseudomonas.syringae P. que se separan entre linajes de
ramificación temprana y canónicos.
Autor Manuscrito

Los miembros de los linajes canónicos han conservado características fenotípicas y asociadas
a la virulencia e incluyen varios filogrupos especialistas en plantas. . PAG.

jeringas También se ha subdividido en ~50 patovares según el huésped de

aislamiento, el rango de huésped y otras propiedades.

•
jeringas P. ataca a las plantas utilizando una variedad de factores de virulencia,
incluyendo “proteínas efectoras” que se translocan a la célula vegetal a través del sistema
de secreción de tipo III (T3SS), toxinas de moléculas pequeñas, exopolisacáridos, enzimas
que degradan la pared celular y hormonas vegetales (o imitadores de hormonas). Si bien todas
las cepas patógenas de poseen eljeringas
T3SS yP.los efectores, pueden o no producir otros factores de
virulencia.

•
Las plantas han desarrollado un mecanismo de defensa (cierre estomático) para reducir
Autor Manuscrito

la entrada de bacterias a través de los estomas mediante la detección de patrones moleculares

jeringas
asociados a patógenos (PAMP). Para vencer la defensa estomática, se P.
utilizan toxinas y
proteínas efectoras T3SS para superar el cierre estomático inducido por PAMP.
El cierre estomático es sensible a la alta humedad atmosférica, lo que podría promover la
entrada de bacterias a la planta.

•
Después de entrar en la planta, se encuentra
jeringas P.con el apoplasto, un espacio vital potencialmente
rico en carbohidratos pero fuertemente defendido para los microbios. Los avances recientes
en la identificación de un repertorio mínimo de efectores T3SS y los experimentos de
“reconstitución de la enfermedad” basados en mutaciones del huésped proporcionan evidencia
de que la supresión inmunitaria y el establecimiento del apoplasto acuoso son dos
procesos patogénicos principales necesarios para la multiplicación
jeringas P.dentro del apoplasto.
Autor Manuscrito

•
jeringas P. La infección está profundamente influenciada por las condiciones
ambientales externas, como la humedad del aire, la temperatura y la microbiota que vive
en las plantas sanas. Comprender cómo las condiciones ambientales abióticas y
bióticas dan forma a jeringas P. La infección a nivel mecanístico puede convertirse en una
un aspecto importante de la investigación futura. Una comprensión completa de las múltiples

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Plantas dimensionales: P. syringae ­Las interacciones entre el medio ambiente y el microbioma inferirán
Autor Manuscrito

enfoques innovadores para controlar enfermedades en plantas de cultivo.

Autor Manuscrito
Autor Manuscrito
Autor Manuscrito

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Autor Manuscrito

Figura 1. La filogenia de P. syringae y características comunes del filogrupo

Autor Manuscrito

A la izquierda, orden de ramificación filogenética propuesto para los principales grupos de especies dentro de los 14, 15. A PAG.

fluorescencia identificadas de los filogrupos Pseudomonas la derecha, trece ramas principales similares a las

(PG) en el complejo de especies, con base

jeringas
en el análisis de secuencias de locus múltiples (MLSA). Se indican los
PAG.

filogrupos que representan especies monofiléticas dentro del complejo. Los miembros característicos de los PG se enumeran

junto con las características generales asociadas al filogrupo cuando se conocen16. S­PAI, las islas de patogenicidad de

una sola parte carecen de una CEL canónica pero pueden llevar efectores T3SS de CEL dentro del grupo. IaaL, presencia del

PRH/CRH de la auxina29. Hab, hábitat común, las cepas se aíslan

gen de la sintetasa de lisina del ácido indol acético para la inactivación

principalmente de plantas (P) o del medio ambiente (E), o de ambos/ubicuas (U). INA, capacidad de nucleación en hielo informada

o presencia del gen de nucleación en hielo. Los rasgos de IaaL, Hab e INA varían de una cepa a otra. *, PG 2 clade c

y PG 13 tienen S­PAI típicos (A­PAI) con ubicaciones genómicas distintas12 .en un W

Autor Manuscrito
Autor Manuscrito

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Autor Manuscrito

Figura 2. Posibles pasos hacia la patoadaptación en la evolución de P. syringae

La ascendencia hipotética de rasgos importantes en los P. syringae complejo de especies. El S­PAI

genes AvrE y/o HopM codifica los efectores asociados con la absorción de agua del apoplasto. Los genes de los
Autor Manuscrito

loci efectores T­PAI están asociados con la manipulación de JA y la supresión de la defensa, además de
la absorción de agua del apoplasto. Además de las abreviaturas de los nombres de los rasgos en la Figura 1,
. yo aM/yo
Alg, genes para la regulación y producción de alginato, aH, la síntesis de auxina, Pel, pectato liasa. T3E,
genes para
expansión y diversificación de los repertorios de T3E. Tox, paquetes de toxinas de patógenos de amplio espectro
de hospedadores.
Autor Manuscrito
Autor Manuscrito

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Autor Manuscrito
Autor Manuscrito

Figura 3. Batalla durante la entrada bacteriana

Panel superior, P. syringae Las bacterias entran en una sección de la hoja de una planta a través de una abertura natural.
Autor Manuscrito

estomas. Panel inferior, la percepción de PAMP bacterianos estimula la señalización inmune de PAMP en una
célula de guarda estomática que conduce a la señalización de SA y al cierre estomático final; P. syringae

la fitotoxina coronatina y varios T3E (es decir, AvrB, HopBB1, HopX1 y HopZ1a) se dirigen al receptor COI1 o a los
represores transcripcionales JAZ para activar la señalización de JA. La activación de la señalización de JA
conduce a la modulación de la expresión de los factores de transcripción ANAC e ICS1 y BSMT1, que están
involucrados en la biosíntesis y el metabolismo de SA, respectivamente, lo que resulta en una menor acumulación
de SA y la inhibición del cierre estomático desencadenado por PAMP38 .
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Figura 4. Batalla dentro del apoplasto de la hoja después de la entrada bacteriana.

a. Diagrama que muestra los objetivos del hospedador de ocho T3E “centrales” en una célula susceptible de
Arabidopsis. AvrPtoB se dirige al complejo PRR para inhibir la PTI. HopG1 y HopE1 se dirigen a las redes
de actina y microtúbulos a través de la interacción con kinesina y MAP65, respectivamente. HopAM1 induce
hipersensibilidad al ABA en la planta y mejora la virulencia en plantas en condiciones de sequía, y HopN1 se
dirige a la proteína del cloroplasto PsbQ. Estos cinco T3E parecen estar involucrados principalmente en la
supresión de las respuestas inmunitarias del hospedador. Dos T3E conservados, HopM1 y AvrE, inducen un
apoplasto acuoso. HopM1 se dirige a un factor de intercambio de guanina ARF localizado en la red trans­Golgi
(TGN)/endosoma temprano (EE), MIN7, y AvrE interactúa con la proteína fosfatasa 2A (PP2A). Se desconoce
el objetivo del hospedador de HopAA1 (no se muestra). b. Un modelo conceptual que ilustra dos aspectos básicos
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de la biología del huésped perturbados por el crecimiento post­epífito. La supresión de la inmunidad

PAG.
jeringas
de la planta y la
creación de un apoplasto acuoso son dos características principales de
PAG.
jeringas Infección en la hoja.
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Figura 5. Interacciones entre la planta, P. syringae y el ambiente abiótico y biótico.

a. Diagrama que ilustra las interacciones triangulares entre planta, patógeno y medio ambiente, conocidas
formalmente como el “triángulo de la enfermedad”. b–d. Efectos de la temperatura (b), la humedad (c)
y el microbioma (d) en laP.planta ,
y el resultado
syringae de la enfermedad. Las flechas normales indican efectos
positivos y las flechas en bloque indican efectos negativos.
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Tabla 1

Objetivos de acogida de P. syringae T3Es.

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T3E Objetivo(s) del host Proceso anfitrión Referencias

AvrPto FLS2, EFR, BAK1 PTI 70, 129, 130

AvrPtoB FLS2, CERK1, Bti9, BAK1 PTI 70–73, 131

BAK1 PTI 132

Salto B1

BIK1/PBS1/PBL PTI 133

AvrPphB

PTI 134–136
Salto F2 BAK1, MK5

SaltoAl1 MPK3, MPK6, MPK4 PTI 137, 138

PTI 139
AvrRpt2 MPK4, MPK11

AvrRps4 WRKY PTI 140, 141

NTL9 ETI 142

SaltoD1
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AvrPtoB Pantano, RHopAD1

ETI 69, 74

HopX1, HopBB1, HopZ1a Jaz Y 44–46, 143

AvrB Y 48

AvrRpt2 Auxiliar/Auxiliar Auxina 144, 145

AvrPtoB Abadía 146

Abadía 79
Salto AM1

147
Salto Q1 Citoquinina

MTN1/2 148
Salto AF1 Etileno

Salto I1 Sudamérica 149, 150

Actina Actina 151

SaltoW1

Kinesina Actina 75
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Salto G1

Mapa 65 Microtúbulo 77
Salto E1

Tubulina Microtúbulo 152

HopZ1a

SaltoM1 MÍNIMO 7 Balance hídrico 82, 84, 85

AvrE PP2A 82, 84

78
SaltoN1 PsbQ Cloroplasto

149
Salto I1 Hsp70 Cloroplasto

153
Salto K1 Cloroplasto

AvrB Complejo RIN4/MPK4/Hsp90/RAR1 RIN4 47, 143

AvrRpt2 RIN4 Complejo RIN4 154, 155

RIN4
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AvrRpm1 Complejo RIN4 156

AvrPto, AvrPtoB RIN4 Complejo RIN4 157

Salto F2 RIN4 Complejo RIN4 158

AvrRps4, HopA1 EDS1 EDS1 159, 160

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T3E Objetivo(s) del host Proceso anfitrión Referencias

Salto U1 GRP7/8 Transcripción genética 161, 162

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GmHID1 163
HopZ1a, HopZ1b Fitoalexina

RPT6 Proteasoma 164

SaltoZ4

Proteasoma 165
HopM1, HopG1, HopAO1, HopA1

“Objetivo huésped” denota la proteína vegetal que interactúa directamente con y/o es modificada por el T3E correspondiente.
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