Agronomía Costarricense
ISSN: 0377-9424
Universidad de Costa Rica. Colegio de Ingenieros y
Agrónomos. Ministerio de Agricultura y Ganadería
Mendoza-Léon, David; Dobronski-Arcos, Jorge; Vásquez-
Freytez, Carlos; Frutos-Pinto, Vanessa; Paredes-Carreño, Sara
Control de Tetranychus urticae Koch (Acari: Tetranychidae)
con Bacillus subtilis en hojas de fresa (Fragaria vesca)
Agronomía Costarricense, vol. 43, núm. 1, 2019, Enero-Junio, pp. 125-133
Universidad de Costa Rica. Colegio de Ingenieros y Agrónomos. Ministerio de Agricultura y Ganadería
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Agronomía Costarricense 43(1): 125-133. ISSN:0377-9424 / 2019
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Nota técnica
CONTROL DE Tetranychus urticae KOCH (ACARI: TETRANYCHIDAE)
CON Bacillus subtilis EN HOJAS DE FRESA (Fragaria vesca)
David Mendoza-Léon1/*, Jorge Dobronski-Arcos*, Carlos Vásquez-Freytez*,
Vanessa Frutos-Pinto*, Sara Paredes-Carreño*
Palabras clave: Ácaros; microorganismos benéficos; control biológico; mortalidad.
Keywords: Mites; beneficial microorganisms; biologic control; mortality.
Recibido: 21/06/18 Aceptado: 28/08/18
RESUMEN ABSTRACT
En Ecuador se han reportado pérdidas Control of Tetranychus urticae Koch
entre 60 y 80% ocasionadas por la alimentación (Acari: Tetranychidae) with Bacillus subtilis on
de Tetranychus urticae en plantas de fresa, por strawberry leaves (Fragaria vesca). In Ecuador,
lo que se requieren frecuentes aplicaciones de feeding of Tetranychus urticae has reported losses
plaguicidas. En el presente estudio se evaluó la between 60 and 80% in strawberry plants, so
actividad patogénica de diferentes concentra- frequent applications of pesticides are required.
ciones de B. subtilis (0, 1, 2 y 3 cc.l-1), mediante In this study the pathogenic activity of different
la técnica de contacto residual usando hembras concentrations of B. subtilis (0, 1, 2 and 3 cc.l-1) on
de T. urticae de 48 h de edad. No se observó 48-h-old T. urticae females was evaluated by using
incremento en la mortalidad de las hembras de residual contact technique. There was no increase
T. urticae por efecto de las diferentes concentra- in the mortality of T. urticae females due to the
ciones de B. subtilis, sin embargo, estas fueron different concentrations of B. subtilis, however
estadísticamente superiores en referencia al con- these were statistically higher in reference to the
trol. Adicionalmente, no se observó efecto de las control. Additionally, no effect of the different
diferentes dosis de B. subtilis sobre la oviposición doses of B. subtilis on the oviposition of T. urticae
de T. urticae. Basados en los resultados, la aplica- was observed. Based on the results, the application
ción de B. subtilis podría ser considerada como of B. subtilis could be considered as an alternative
una alternativa para el combate de las poblacio- for the control of T. urticae populations, however
nes de T. urticae, sin embargo, se requiere validar validation under field conditions are required to
estos resultados bajo condiciones de campo. validate these results.
1 Autor para correspondencia. Correo electrónico: * Universidad Técnica de Ambato, Facultad de
[email protected] Ciencias Agropecuarias, Tungurahua, Ecuador.
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INTRODUCCIÓN 113 y 114 fueron capaces de provocar ruptura de
las paredes externas y precipitación de contenido
El ácaro de 2 manchas, Tetranychus urti- celular en hembras de Tetranychus urticae, lo
cae Koch, constituye una plaga de importancia cual demostró así la efectividad de esta bacteria
económica en diferentes especies de plantas orna- como biocontrolador de la especie plaga. Por otra
mentales, hortalizas y frutales a nivel mundial parte, Chapman y Hoy (1991) observaron que
(Bolland et al. 1998). El manejo de sus pobla- preparaciones a partir de polvo mojable a base de
ciones en los cultivos ha sido tradicionalmente Bacillus thuringiensis var. tenebrionis causaron
hecho mediante el uso de productos químicos, tasas de mortalidad bajas en hembras de T. urti-
estos han provocado problemas de resistencia cae, mientras que resultó más tóxico en hembras
en la plaga y de salud pública, por lo que en los de su depredador, Metaseiulus occidentalis, lo
últimos años ha existido una tendencia al uso cual limitaría su uso en programas de control
de alternativas sustentables para el manejo de biológico.
plagas, incluído el uso de agentes de biocontrol Adicional al uso de B. thuriengiensis, unos
(Bale et al. 2008). Así, se han desarrollado y pocos estudios también han mostrado la efecti-
continúan desarrollándose nuevas estrategias de vidad de B. subtilis para el control de larvas de
combate de insectos y ácaros plaga para tratar de
Spodoptera litoralis (El-Salam et al. 2011), sin
resolver diferentes necesidades de manejo, como
embargo, se requiere realizar estudios que eva-
la búsqueda de alternativas de nuevos tipos de
lúen su potencial como agente de biocontrol de
plaguicidas (Vásquez et al. 2016). Estos nuevos
diferentes plagas agrícolas. En tal sentido, en el
plaguicidas deben ser selectivos, biodegradables
presente estudio se evaluó la efectividad in vitro
en productos no tóxicos y compatibles con los
de las diferentes concentraciones de Bacillus
programas de manejo integrado de plagas (Gupta
subtilis en el combate de T. urticae en el Cantón
y Dikshit 2010).
Cevallos, Ecuador.
En tal sentido, actualmente el manejo de
plagas agrícolas tiende a minimizar el uso de
agroquímicos e incrementar el manejo integra- MATERIALES Y MÉTODOS
do de plagas. Esto incluye el uso de agentes de
biocontrol tales como parasitoides, depredadores, El ensayo fue realizado en el Laboratorio
hongos y bacterias entomopatogénicas (Schiesari de Sanidad Vegetal de la Facultad de Ciencias
et al. 2013). Agropecuarias, Universidad Técnica de Ambato,
Una de las estrategias más estudiadas en Cantón Cevallos, Tungurahua, Ecuador (1°25’0” S
los últimos años ha sido el uso de bacterias ento- - 78°35’22” O, 2855 msnm); con temperaturas
mopatógenas, puesto que estas provocan menor máxima y mínima de 18 y 12°C y humedad
impacto ecológico (Torsten 2005). Entre ellas, relativa del 53%. Se evaluó el efecto in vitro de
algunas especies de Bacillus han probado ejercer diferentes dosis de B. subtilis sobre la mortalidad
control sobre poblaciones de varias especies de y tasa de oviposición en hembras de T. urticae.
plagas agrícolas o de importancia médico-vete- El ensayo se realizó con poblaciones del
rinaria del grupo de los lepidópteros, dípteros, T. urticae colectados en plantas de pepino dulce
coleópteros (Cavados et al. 2001, Cory y Franklin (Solanum muricatum Aiton), crecidas en la Esta-
2012, Trevisori et al. 2014). ción Experimental de la Facultad de Ciencias
Los estudios relacionados con el uso de Agropecuarias (FCAGP-UTA), Cantón Cevallos.
especies de Bacillus, como alternativa para la Las muestras de hoja de pepino dulce, con sín-
disminución de las poblaciones de ácaros fitó- tomas de ataques por este ácaro, fueron colo-
fagos, muestran resultados variables. Por un cadas en bolsas plásticas de cierre hermético,
lado, Larrea et al. (2015) reportaron 15 cepas de internamente recubiertas con papel absorbente y
Bacillus spp. entre las cuales las cepas PSL 104, llevadas al laboratorio. Para la confirmación de
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la especie, fueron preparadas láminas para obser- evaluada mediante la técnica de contacto residual
vación al microscopio con especímenes machos usando hembras de T. urticae de 48 h de edad
y hembras usando líquido de Hoyer. La identifi- provenientes de la cría general (Ribeiro et al.
cación del género fue hecha mediante el uso de la 2016). Los discos de hoja de fresa fueron sumer-
clave taxonómica de Gutiérrez (1985), mientras gidos durante 20 s en cada una de las concentra-
que la especie fue corroborada por comparación ciones de la bacteria y, posteriormente, colocados
de la morfología del edeago (Ochoa et al. 1994). en papel toallín hasta que el líquido se evaporara.
Una vez confirmada la especie, se realizó Después de esto, los discos de hoja fueron colo-
la cría del ácaro para la obtención de una cohorte cados con la cara abaxial hacia arriba sobre uni-
de edad homogénea. Para ello, los ácaros colecta- dades de cría. Sobre cada arena fueron colocadas
dos fueron transferidos a unidades de cría, la cual 10 hembras de la cría general. Cada tratamiento
consiste de una placa Petri (10 cm de diámetro), fue replicado 5 veces y el bioensayo fue repetido
dentro de la cual se ajustó una almohadilla cir- 3 veces para convalidar los datos. Se aplicó agua
cular de poliuretano de 1 cm de espesor (Helle y como tratamiento testigo.
Overmeer 1985). En cada unidad de cría fue colo- La mortalidad de las hembras expuestas a
cado un disco de hoja de fresa con el envés hacia las diluciones de B. subtilis fue evaluada cada 24
arriba, que fue rodeado con una banda de algodón horas durante 3 días consecutivos a partir de los
humedecida (0,5 cm de ancho) para evitar el 7 días después de la aplicación. Las hembras fue-
escape de los ácaros y mantener la turgencia de ron consideradas muertas cuando no mostraron
la hoja. Sobre cada unidad de cría fueron trans- ninguna reacción al toque con un pincel fino. Los
feridas hembras y machos de T. urticae prove- ácaros que fueron atrapados en la banda de algo-
nientes del campo para promover la oviposición. dón, no fueron considerados para el análisis. Los
Una vez obtenido un número de huevos deseable, datos de mortalidad acumulada fueron usados
tanto las hembras como machos fueron descar- para calcular la concentración letal media (CL50)
tados. Diariamente, las unidades de cría fueron usando un método analítico.
observadas hasta la obtención del estado adulto Adicionalmente, se evaluó el efecto sobre
de edad conocida, con los cuales se dio inicio la oviposición y fecundidad en hembras de
a los ensayos de efectividad de la bacteria. Las T. urticae, al seguir la misma metodología del
unidades de cría fueron humedecidas diariamente ensayo de toxicidad aguda. Para ello, en cada
para mantener la turgencia de la hoja y aquellas unidad de cría fueron colocadas 10 hembras de
hojas que mostraban síntomas de deterioro fueron 48 h de edad y expuestas a las diferentes dosis. El
sustituidas por hojas nuevas. número de huevos colocados sobre los discos de
Para el control de T. urticae se utilizó hoja fue contabilizado cada 24 h durante 3 días.
Subtilin, en presentación líquida (concentración La fecundidad fue determinada como la suma del
de 1x 109 UFC.ml-1), a partir de cual se toma- número de huevos puestos por una hembra duran-
ron alícuotas de 1, 2 y 3 cc.l-1 de agua. Para la te el período de evaluación. El número promedio
preparación de las diferentes dosis, se procedió de huevos fue calculado al dividir el número total
a agregar 1 ml de B. subtilis en 1 L de agua des- de huevos y el número de hembras vivas en un
tilada estéril y agitar mecánicamente, con la cual período de 24 horas. Cada tratamiento fue repli-
se obtuvo una concentración de 1 x 106 UFC.ml-1 cado 5 veces y repetido 3 veces en el tiempo.
de B. subtilis. De manera similar, se procedió con
la dosis de 2 y 3 cc.l-1, las cuales tuvieron concen- Diseño experimental: El ensayo fue con-
traciones de 2 x 106 UFC.ml-1 y 3 x 106 UFC.ml-1, ducido en un diseño de experimentos completa-
respectivamente. mente al azar. Las variables mortalidad (efecto
La actividad patogénica de diferentes dosis tóxico), oviposición y fecundidad (efecto sub-
de B. subtilis (0, 1, 2 y 3 cc.l-1 de agua) fue letal), en hembras de T. Urticae, fueron sometidas
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a análisis de varianza (ANOVA) y aquellas que las diferentes concentraciones de B. subtilis,
mostraron diferencias significativas fueron some- sin embargo, estas fueron estadísticamente
tidas a prueba de medias, según Tukey, usando el superiores en referencia con el testigo (p<0,185;
programa estadístico Statistix versión 9. F= 1,54; gl=6) (Cuadro 1). A pesar de no haber-
se detectado diferencias entre las dosis usadas,
RESULTADOS Y DISCUSIÓN la aplicación de 3 cc.l-1 de B. subtilis provocó
un nivel de mortalidad 24,82 y 17,23% numé-
No se observó incremento en la mortali- ricamente superior que las dosis de 2 y 1 cc.l-1,
dad de las hembras de T. urticae por efecto de respectivamente.
Cuadro 1. Porcentaje de mortalidad (media ± D.E.) en hembras de Tetranychus urticae por la aplicación de diferentes dosis de
Bacillus subtilis.
Observaciones
Dosis Primer día Segundo día Tercer día
13,33±4,216b 0,00±0,000b 0,00±0,000b
Sin aplicación
(0,00-20,00) (0,00-0,00) (0,00-0,00)
20,00±12,649a 57,76±13,411a 55,00±14,491ab
1 cc.l-1
(0,00-60,00) (33,30-100,00) (25,00-100,00)
20,00±0,000a 61,10±12,673a 28,90±12,499ab
2 cc.l-1
(20,00-20,00) (33,30-100,00) (0,00-66,70)
40,00±17,303a 77,80±7,02a 66,67±21,082a
3 cc.l-1
(20,00-60,00) (66,70-100,00) (0,00-100,00)
Valores seguidos de la misma letra en una columna no mostraron diferencias significativas según Tukey (p<0,001).
No existe información disponible sobre el Concentración letal media (CL50)
efecto de B. subtilis sobre la tasa de mortalidad
de T. urticae, por lo que los resultados fueron La respuesta de mortalidad en función a la
dosis mostró una respuesta cuadrática al primer,
comparados con estudios relacionados con B.
segundo y tercer día después de la aplicación, fue
thuringiensis. Los resultados del efecto sobre la
mayor la tasa de mortalidad alcanzada cuando
tasa de mortalidad de B. thuringiensis en T. urti-
se aplicó la dosis 1 cc.l-1 evaluada al segundo y
cae son variables, ya que muestran desde altas
tercer día, después de la aplicación, mientras que
tasas de mortalidad (Attia et al. 2013) hasta por- el primer día después de la aplicación, el mayor
centajes relativamente bajos, menor a 7% (Royal- porcentaje de mortalidad en hembras de T. urti-
ty et al. 1990). En este último caso, la actividad cae fue observado con la dosis 3 cc.l-1 (Figura
lenta puede ser atribuible a que las altas tasas 1). Al considerar el hecho de que la mortalidad
de crecimiento y de los procesos fisiológicos en mostró una respuesta cuadrática, se recurrió a la
ácaros inmaduros requieren altas tasas de síntesis linearización de los datos mediante la aplicación
de ARN, la cual es inhibida por la acción de la de Log de la concentración para calcular la CL50,
thuringiensina (Sebasta et al. 1981). con la que se obtuvo que esta variable se ubicó en
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2,54 cc.l-1 de la bacteria (Figura 2). De acuer- recomendable conducir estudios similares bajo
do con esto, se asume que esta concentración condiciones de invernadero en los cuales se ajuste
es capaz de provocar la mortalidad del 50% esta dosis para validar los resultados obtenidos
de la población bajo estudio. Sin embargo, es bajo condiciones de laboratorio.
Fig. 1. Número promedio muertos posterior a la pimera, segunda y tercera aplicación de diferentes concentraciones.
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Fig. 2. Concentración letal media (CL50) provocada por diferentes dosis de B. subtilis sobre hembras adultas de T. Urticae.
En términos generales, la CL50 depen- toxicidad sobre larvas de T. solanivora, al ser
de de factores extrínsecos e intrínsecos de los levemente mayor la proteína Cry1B.
agentes utilizados. Entre los factores extrín- En relación con el efecto sobre ácaros,
secos se incluyen las condiciones ambientales Guanolisa (2015) observó porcentajes de control
del experimento, tales como la temperatura, de adultos, ninfas y larvas de T. urticae de 90,9;
humedad relativa y la especie de planta usada 86,6 y 92,8%, respectivamente, con la aplicación
como substrato, mientras que entre los factores de B. thuringiensis en dosis de 3 cc.l-1 cada 7 días.
intrínsecos se pueden mencionar la calidad del Alper et al. (2013) observaron que de 31 aislados
producto utilizado, la concentración de esporas nativos de B. thuringiensis, solo el 42% de ellos
del producto, así como las características de la provocó mortalidad entre 16% y 30%; mientras
especie plaga usada. En tal sentido, Carreras- que el 58% restante causó menos de 15% de
Solís et al. (2009) obtuvieron que la CL50 de una mortalidad en ninfas de T. urticae. De manera
cepa de B. thuringiensis (LBT-111), sobre larvas similar, Larrea-Izurieta et al. (2015) evaluaron 16
de Heliothis virescens Fabricius, fue de 2,6 x 107 cepas de Bacillus spp., en la que la cepa PSL114
esporas.ml-1, lo que sugiere que esta cepa podría fue la que produjo mayor impacto en T. urticae,
ser promisoria para el combate de esta plaga en lo cual afectó la ruptura de paredes externas, pre-
maíz. De manera similar, Pitre et al. (2008) al cipitación de contenido celular y malformaciones
evaluar la actividad tóxica específica de las pro- cuticulares. Aparte del efecto de la especificidad
teínas recombinantes Cry1Aa, Cry1Ac, Cry1B y entre la cepa de Bacillus y la especie de her-
Cry1C de B. thuringiensis, sobre larvas de primer bívoro que ataque, otros factores tales como la
instar de Tecia solanivora (Povolny), no observa- temperatura, especie de planta hospedera y edad
ron diferencias entre las δ-endotoxinas recombi- de la larva pueden afectar la eficacia de control
nantes Cry1Aa, Cry1Ac, Cry1B y Cry1C de Bt y de la cepas de Bacillus spp. (Vargas et al. 2002).
la CL50 de las 4 toxinas fueron Cry1Aa=0,103, En tal sentido, estos autores observaron que las
Cry1Ac=0,107, Cry1B=0,085 y Cry1C=0,112 µg larvas de T. urticae de 18 h de edad fueron más
de proteína/cm2 cuando fueron aplicadas a con- susceptibles a B. thuringiensis a 13°C que a 28°C.
centraciones de 0,05; 0,1; 0,15; 0,2; 0,25 y 0,3 Las diferencias en el porcentaje de con-
µg/cm2 de proteína. Estos autores demostraron trol observadas en el presente estudio podrían
que las δ-endotoxinas evaluadas poseen una alta ser debidas, entre otras, a la especie de Bacillus
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usada y a la diferencia en la temperatura en la Resultados similares fueron obtenidos por Tang
cual fueron conducidos los ensayos (Vargas et et al. (1999), quienes no detectaron diferencias
al. 2002). en la oviposición en adultos de Plutella xyloste-
lla resistentes y susceptibles al gen Cry1Ac. Los
Efecto subletal de B. subtilis sobre T. urticae
autores concluyeron que ambos grupos no fueron
No se observó efecto de las diferentes capaces de discriminar entre plantas de brócoli
dosis de B. subtilis sobre la oviposición de T. que expresa Cry1Ac y plantas convencionales,
urticae (Figura 3). A los 7 días de la aplicación, con oviposición entre 39-41 huevos por planta.
la oviposición varió de 17 huevos, en el trata- Contrariamente, Royalty et al. (1990) encontraron
miento control, a 12 huevos en el tratamiento, que una relación linear entre la dosis de thuringiensi-
recibió 2 cc.l-1 de la bacteria. Adicionalmente, na y la reducción del porcentaje de producción de
no se detectaron diferencias en la oviposición huevos por hembras de T. urticae, lo cual llega a
a los 14 y 21 días después de la aplicación. disminuir la fecundidad hasta en un 25%.
Fig. 3. Número promedio de huevos producido por hembras de T. urticae a los 7, 14 y 21 días después de ser tratadas con
diferentes dosis de B. subtilis.
De acuerdo con Larrea-Izurieta et al. con Bravo et al. (1998), el primer efecto de las
(2015), las bacterias tipo Bacillus spp. están aso- proteínas Cry, una de las principales toxinas con-
ciadas con T. urticae, lo cual puede traducirse en tenidas en las especies de Bacillus, es la produc-
sistemas patológicos de relevancia para la imple- ción de lisis de las células epiteliales del intestino
mentación de programas de control biológico. medio de los artrópodos como consecuencia de la
Estos autores demostraron que la patogenicidad formación de poros de las membranas. Posterior a
producida por Bacillus spp. sobre T. urticae se la disrupción, el epitelio intestinal libera su conte-
caracterizan por daños anatómicos, tales como nido proporcionando a las esporas un medio para
ruptura de las paredes externas, precipitación de germinación que conduce a una septicemia severa
contenido celular, entre otras, y, además, con- y, consecuentemente, la muerte del artrópodo.
cluyen que la intensidad de esta respuesta puede Basados en los resultados obtenidos, el uso
variar de acuerdo con la cepa usada. De acuerdo de B. subtilis podría ser considerado como una
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132 AGRONOM A COSTARRICENSE
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