ARTÍCULO DE REVISIÓN

Trichoderma spp., una alternativa

para la agricultura sostenible: una revisión
Trichoderma spp., an alternative
for sustainable agriculture: a review
Fabiola del Carmen Cortés-Hernández*, Gerardo Alvarado-Castillo** ,
Gabriela Sánchez-Viveros***
DOI: 10.15446/[Link].v25n2.111384

RESUMEN

En la actualidad uno de los retos a los que se enfrentan los agricultores es producir alimentos bajo las inclemencias climáticas. Para
el 2050, se estima un aumento en la demanda en producción de alimentos básicos a causa del incremento demográfico, aumentan-
do con ello el detrimento de los recursos naturales. Dentro de las alternativas biológicas está el uso de insumos a base de microor-
ganismos benéficos, como el género Trichoderma. Los cuales se han utilizado en los campos agrícolas para el control biológico
contra un gran número de fitopatógenos. Sin embargo, aún son poco conocidas otras propiedades benéficas de este género para
las plantas que coloniza y el ecosistema. Se realizó una búsqueda de artículos científicos en Academic Search Ultimate, BioOne,
Acsess, Esmerald, Fuente Académica, ScienceDirect y Springer, entre 2015 y 2023, con dos excepciones de años anteriores. Se
utilizó la palabra clave “Trichoderma” y aquellas relacionadas con interacciones microbianas y su aplicación agrícola. Esta revisión
resume los hallazgos bibliográficos actuales de este género que muestran su alta capacidad hacia el desarrollo sostenible de los
agroecosistemas. Varias investigaciones reportan su capacidad de inducir la defensa vegetal, la promoción del crecimiento y desa-
rrollo radicular, así como la estimulación y síntesis de sustancias que contribuyen a fortalecer la fertilidad del suelo. Con ello mejora
los rendimientos de los cultivos a los que se encuentra asociado. En definitiva, la aplicación de Trichoderma puede coadyuvar a
disminuir los efectos negativos ocasionados por el uso de agroquímicos y fertilizantes sintéticos, contribuyendo a una producción
más sostenible.

Palabras clave: control biológico, bioestimulante, agricultura resiliente, metabolitos secundarios.

ABSTRACT

Currently, one of the most critical challenges facing farmers is the production of food under adverse weather conditions. By 2050,
an increase in the production of staple foods is estimated due to demographics, thereby increasing the depletion of natural resour-
ces. Among the biological alternatives is the use of inputs based on beneficial microorganisms such as the Trichoderma genus,
which have been used in agricultural fields for biological control against a large number of phytopathogens. However, other benefi-
cial properties of this genus for the plants it colonizes, and the ecosystem are still little known. Therefore, a search for scientific arti-
cles was carried out in Academic Search Ultimate, BioOne, Acsess, Esmerald, Fuente Academic, ScienceDirect and Springer, bet-

* Posgrado en Ciencias Agropecuarias. Facultad de Ciencias Agrícolas. Universidad Veracruzana. Lomas del Estadio s/n. CP
91000. Xalapa, Veracruz; México. [Link] cohefa@[Link]
** Posgrado en Ciencias Agropecuarias. Facultad de Ciencias Agrícolas. Universidad Veracruzana. Lomas del Estadio s/n. CP
91000. Xalapa, Veracruz; México. [Link] gealvarado@[Link]
*** Posgrado en Ciencias Agropecuarias. Facultad de Ciencias Agrícolas. Universidad Veracruzana. Lomas del Estadio s/n. CP
91000. Xalapa, Veracruz; México. [Link] gabsanchez@[Link]

Trichoderma
Rev. [Link]. en la agricultura
Biotecnol. Vol. XXVsostenible
No. 2 Julio - Diciembre 2023, 73 - 87 73
ween 2015 and 2023, with two exceptions from previous years. The keyword “Trichoderma” was used and those related to micro-
bial interactions and their agricultural application. Therefore, this review summarizes the current bibliographic findings of this genus,
that shows its high capacity towards the sustainable development of agroecosystems. Several investigations report its ability to indu-
ce plant defense, promote growth and root development, and stimulate and synthesize substances that help strengthen soil fertility.
This improves the yields of the crops to which they are associated. With this, the application of Trichoderma can reduce the negati-
ve effects caused by the use of agrochemicals and synthetic fertilizers, contributing to a more sustainable production.

Key words: biological control, biostimulant, resilient agriculture, secondary metabolites.

Recibido: Octubre 2 de 2023 Aprobado: Noviembre 24 de 2023

INTRODUCCIÓN tiene capacidad de activar mecanismos de defensa y

anticipar el ataque de patógenos mediante diversos ele-
El aumento de una sociedad consumista ha desencade- mentos, como competencia de nutrientes, antibiosis,
nado el detrimento en los ecosistemas provocando una micoparasitismo o por la estimulación de sustancias co-
insólita crisis ambiental, por lo que en la actualidad se mo antibióticos, enzimas hidrolíticas o quelantes. Tam-
tienen problemas con la calidad del aire, suelo, el agua y bién tiene un efecto promotor de crecimiento ya que
la temperatura (Klaram et al., 2022). El empoderamiento segrega hormonas de crecimiento (Klaram et al., 2022).
del modelo de desarrollo social basado en la producción Con ello Trichoderma ha demostrado ser efectivo como
y el consumismo ha generado que la actividad agrícola bioestimulante en diversos cultivos como frijol (Sánchez-
afecte el ambiente por el uso excesivo de productos García et al., 2017), lechuga (Santana-Díaz y Castellanos,
fitosanitarios como fertilizantes y plaguicidas. Diversas 2018), algunas gramíneas (Vázquez-Martínez et al.,
investigaciones advierten un dinámico crecimiento po- 2019), tomate (Sharma et al., 2022), así como en frutales
blacional en los próximos 30 años, por lo que las emisio- y especies forestales (Caporale et al., 2019). Sin embar-
nes agrícolas se acrecentarán por más del 50 % para go, se debe conocer la efectividad de cada cepa para la
que la gente pueda adquirir alimentos en cantidad y correcta aplicación, caracterización y el estudio de los
calidad adecuadas (Fróna et al., 2019). Sin embargo, mecanismos de acción que intervienen en cada proce-
esto conlleva a una presión hacia el cambio climático so, por ser elementos básicos que se deben tomar en
extremo, el cual representa una amenaza para el abaste- cuenta para tener resultados exitosos. No obstante, son
cimiento de alimentos. Por lo que surge la necesidad de pocos los reportes sobre la germinación de semillas,
desarrollar e implementar nuevas alternativas para la crecimiento radical y foliar, y la efectividad en la asimila-
producción agropecuaria que generen un menor daño ción de nutrientes y agua y como todo ello contribuye a
al ambiente o en el mejor de los casos que logre revertir la sostenibilidad de los agroecosistemas. Lo que genera
en cierta medida los estragos ya ocasionados. Una alter- incertidumbre sobre su participación en el incremento
nativa es el uso de microorganismos capaces de contro- en la calidad de los productos y rendimiento de las cose-
lar enfermedades y fertilizantes orgánicos. Tales como el chas. Por otro lado, se ha sugerido que las bondades de
hongo filamentoso Trichoderma spp., este género de este hongo filamentoso permiten aprovechar al máximo
hongos saprófitos coexiste en diferentes tipos de sustra- las propiedades del suelo reduciendo en gran medida la
tos, tienen importancia por su función en los ecosiste- aplicación de fertilización química, y en cuanto al con-
mas al ser descomponedores de la materia orgánica y trol de patógenos genera un equilibrio biológico evitan-
son fundamentales en el ciclo de nutrientes en el suelo do el uso masivo de productos fitosanitarios. Por lo ante-
(Pineda-Insuasti et al., 2017). Asimismo, algunas especies rior, el objetivo fue resumir los hallazgos bibliográficos
de Trichoderma tienen la capacidad de producir meta- del género Trichoderma que muestren su alta capacidad
bolitos secundarios, lo que les brinda posibilidad de utili- hacia el desarrollo sostenible de los agroecosistemas.
zarse en la biotecnología agrícola (Rebolledo-Prudencio
et al., 2020). Su efectividad según las evidencias está METODOLOGÍA. Para realizar esta revisión, se consul-
vinculada con el control de algún factor abiótico o con taron y seleccionaron artículos científicos publicados en
la reducción o mitigación de ciertos fitopatógenos, favo- Academic Search Ultimate, BioOne, Acsess, Esmerald,
reciendo la tasa de crecimiento y desarrollo vegetal Fuente Académica, PNAS, ScienceDirect y Springer,
(Vicente et al., 2022). La evolución actual en el estudio entre el 2000 y 2023, con dos o tres excepciones de
de Trichoderma muestra resultados de cepas no solo de años anteriores. Se analizaron 234 publicaciones utili-
origen edafológico sino también provenientes de am- zando la palabra clave “Trichoderma” y estuvieran rela-
bientes marinos demostrando su capacidad antagónica cionadas con la utilización de microorganismos benéfi-
ante patógenos de importancia agrícola. Este género cos en la producción agrícola, las posibles interacciones

74 Rev. Colomb. Biotecnol. Vol. XXV No. 2 Julio - Diciembre 2023, 73 - 87

 Figura 1. Temas relacionados con Trichoderma spp. incluidos y desarrollados como parte de la revisión bibliográfica.

y su aplicación agrícola como promotor de crecimiento en un rango de 20 y 28 ºC, el contenido de humedad es

(Figura 1). de 92 % para desarrollo, mientras que para esporulación
es de 93 a 95 %, se puede propagar en sustratos a base
GENERALIDADES DE Trichoderma spp. de maíz, sorgo, arroz y paja de trigo (Romero-Arenas,
El género Trichoderma fue postulado por primera vez en 2009; Pineda-Insuasti et al., 2017).
1794 por Persoon. Posteriormente, Rifai (1969) definió
nueve especies de acuerdo a sus características fisiológi- Trichoderma spp. COMO AGENTE DE CONTROL
cas y morfológicas. Con el paso del tiempo, la clasifica- BIOLÓGICO
ción de Trichoderma aumentó y alcanzó más de 200 A través del tiempo las plantas han logrado evolucionar
especies de acuerdo a su origen, formación y desarrollo para crecer y desarrollarse en diversos ambientes donde
evolutivo. Las colonias son de coloración verde oscuro a existen numerosos factores de estrés, como el daño de
claro y a veces amarillento dependiendo la especie, y plagas y patógenos relacionados con hongos, bacterias,
suelen tener un aroma a coco, son de fácil aislamiento virus, nematodos y herbívoros (Galletii et al., 2020;
ya que se encuentran muy cerca de la rizosfera, en ma- Ibrahim et al., 2020). Además de otros como la sequía, la
teria orgánica en descomposición y en las cortezas de salinidad y la deficiencia de nutrientes del suelo
los árboles (Swain et al., 2018). Presenta tres tipos de (Kamanga et al., 2018). Las estrategias de la agricultura
propágulos (hifas, clamidosporas y conidios), que mues- convencional son el uso de productos químicos como los
tran actividad antagónica a patógenos en diferentes fa- fungicidas y el desarrollo de variedades resistentes; no
ses, desde la germinación de esporas hasta la esporula- obstante, con el paso del tiempo han resultado poco úti-
ción (Howell, 2003). Dichas estructuras son bastante les debido al desarrollo de resistencia de las plagas y las
resistentes, ya que sobreviven en condiciones climáticas enfermedades. Por otra parte, aunque los resultados pare-
extremas como es la radiación ultravioleta y zonas de- cen favorables al principio, las desventajas son mayores a
masiado frías (congeladas) y desérticas (Cai et al., 2020). largo plazo, ya que aparte de los elevados costos de pro-
No obstante, su temperatura óptima de crecimiento está

Trichoderma spp. en la agricultura sostenible 75

ducción inducen cambios negativos al suelo y agua por sitaria. Dentro de los mecanismos moleculares empleados
su uso excesivo (Fu et al., 2017; Kamanga et al., 2018). por Trichoderma para la ofensiva y la virulencia se en-
cuentran genes biosintéticos precisos. En la autodefensa
Los agentes biológicos son una alternativa efectiva y se habla de pequeñas proteínas ricas en cisteína y meta-
segura para el control de patógenos. El género Tricho- bolitos secundarios, así como diferentes genes regulado-
derma se ha estudiado por más de siete décadas. Su res como la metiltransferasa (MAPK) (Dou et al., 2022).
efecto antagonista lo colocan como el favorito dentro
del control de diversos patógenos y enfermedades que Actualmente se usa la mutagénesis estimulada por rayos
afectan a los cultivos de importancia agrícola y económi- gamma, para obtener aislados mutantes que generan
ca. Esto puede ser por antibiosis, competencia nutrimen- más metabolitos inhibidores y poseen genes relaciona-
tal y micoparasitismo (Figura 2; Konappa et al., 2022). dos con el metabolismo secundario, el micoparasitismo
y las interacciones con plantas. Dichas cepas se han pro-
Antibiosis. Ocurre cuando un grupo de compuestos bado en campos agrícolas teniendo resultados favora-
secretados por Trichoderma inhiben el crecimiento de bles contra patógenos como Sclerotium rolfsii en legumi-
otros microorganismos con los que establece relaciones nosas (Mukherjee et al., 2019).
espaciales. Estos agregados son metabolitos tóxicos vo-
látiles y no volátiles llamados antibióticos y su produc- El género Trichoderma reduce las enfermedades
ción depende de la especie y el tipo de aislado (cepa). ocasionadas por patógenos como: Fusarium oxyspo-
Algunos de ellos pueden ser: ácido harziánico, acetal- rum f. sp. dianthi, Fusarium oxysporum f. sp. lycoper-
dehídos, alameticinas, tricholinas, peptaiboiles, antibióti- sici, Rhizoctonia solani, Pythium aphanidermatum,
cos, 6-penthyl pirona, massoilactona, viridina, gliovirina, Sclerotinia sp. y Botrytis cinerea, entre otros con
glisoperonas, ácido heptéldico, aldehído fórmico entre una eficacia comparable a la de productos fitosani-
otros (Konappa et al., 2022). tarios químicos (Nofal et al., 2021, Shenouda y Cox,
2021). Además, controla nematodos como Me-
Micoparasitismo. Está ligado a su velocidad de creci- loidogyne incógnita y Meloidogyne javanica inhi-
miento y ocurre en cuatro etapas denominadas: quimio- biendo la eclosión de huevos y en estados juveniles
tropismo (Trichoderma detecta a distancia la dirección los inmoviliza hasta causar la muerte (Ibrahim et al.,
del patógeno por respuesta química). Reconocimiento 2020). Otro atributo del saprofito está relacionado
(el hongo saprófito se adhiere con carbohidratos a lecti- con el control de patógenos foliares de forma cola-
nas en la pared celular del hongo parásito, lo invade teral. do Nascimento et al. (2017), reportan la posi-
enroscándose (enrollamiento) en el patógeno generan- ble aplicación de Trichoderma para bajar la inciden-
do una red (Zeilinger y Atanasova, 2020; Shenouda y cia de la hormiga cortadora de hojas como parte
Cox, 2021). Posteriormente, ocurre la actividad lítica del antagonismo que muestran algunas cepas con-
mediante la producción de enzimas líticas extracelulares tra el basidiomiceto Leucoagaricus gongylophorus
por parte de Trichoderma (quitinasas, glucanasas y pro- organismo mutualista de la hormiga cortadora.
teasas), que degradan las paredes celulares del pató-
geno dando origen a poros posibilitando la penetración También reduce los daños ocasionados por insectos
de las hifas de Trichoderma y así alimentarse de su pre- mediante parasitismo directo ante hemípteros como
sa. Lo anterior propicia que la competencia por el espa- Aphis gossypii: el pulgón del algodón (Nawaz et al.,
cio y nutrimentos sea favorable para el saprófito. Al te- 2020) y ortópteros como la langosta migratoria
ner mayor distribución y menos rivalidad hay más posi- (Locusta migratoria) (Laib et al., 2020). Asimismo, al-
bilidades de que Trichoderma tome minerales como el gunos aislados de Trichoderma tienen facultad para
carbono, hierro y nitrato que es esencial para su meta- producir y liberar al entorno en el que se desarrollan
bolismo, con ello evita el crecimiento de otros agentes MS con gran potencial insecticida como Trichoderma
por limitación de nutrientes. atroviride que produce MS con efecto repelente ante
la mosca común de la fruta (Drosophila melanogaster)
Una de las especies más reportadas por su rápido creci- (Atriztán-Hernández et al., 2019).
miento es Trichoderma asperellum y por contrarrestar la
presencia de fitopatógenos en tres días mediante la pro- Resistencia sistémica inducida (RSI) y adquirida (RSA).
ducción de enzimas como las glucanasas (Vargas-Hoyos y La resistencia sistémica intervenida por microorganismos
Gilchrist-Ramelli, 2015). Estudios recientes abordan los se categoriza en resistencia sistémica adquirida (RSA)
mecanismos moleculares del micoparasitismo de Tricho- inducida por patógenos y resistencia sistémica inducida
derma, refieren que de más de 300 especies solo ocho se por rizobacterias no patógenas (RSI). De manera gene-
han estudiado a nivel genético por su actividad micopara- ral, está documentado que las moléculas de microorga-

76 Rev. Colomb. Biotecnol. Vol. XXV No. 2 Julio - Diciembre 2023, 73 - 87

nismos no patógenos precipitan la respuesta inmune de pas y las formas de respuesta de defensa desencadena-
las plantas a través de la RSI, impulsada a través de las das en las plantas por patógenos abren nuevas vías bio-
vías de señalización del ácido jasmónico (JA) y etileno tecnológicas para la protección de cultivos. Sin embar-
(ET). Mientras que las moléculas de origen patógenico go, hace falta validar en ensayos en condiciones de cam-
inducen la RSA impulsada por ácido salicílico (SA). Sin po y laboratorio realizando pruebas dirigidas al balance
embargo, Trichoderma tiene la capacidad de mostrar los costo–producción, en ambivalencia química Trichoder-
dos tipos de resistencia, un ejemplo lo describe el estu- ma, lo que permitirá demostrar a los productores que su
dio de Alkooranee et al. (2017), donde la colonización uso es rentable.
de raíces por Trichoderma harzianum TH12 logro inducir
RSI. Mientras que la aplicación de su filtrado libre de Trichoderma spp. COMO BIOESTIMULANTE
células indujo RSA a Sclerotinia sclerotiorum. En plantas Algunas cepas de Trichoderma han mostrado efecto bio-
de maíz, la inoculación con dos cepas de Trichoderma estimulante directamente en los cultivos. En este sentido,
gamsii identificadas como IMO5 y B21 dieron como las funciones trascendentales son que coadyuvan al au-
resultado en resistencia sistémica contra F. verticillioides mento de la biomasa en raíz y en hojas. El efecto puede
y fue específica de cada cepa. La identificada como ser variable dependiendo el cultivo, los factores ambienta-
IMO5 mejoró la expresión de los genes marcadores les y la proporción del inóculo, así como el tipo de aplica-
ZmLOX10, ZmAOS y ZmHPL responsables de la pro- ción (Fu et al., 2017; Swain et al., 2018). Este potencial se
ducción de JA relacionado con la RSI. Por otra parte, la debe a la estimulación en la asimilación de nutrimentos
cepa B21 mejoró la expresión de los genes ZmPR1 y de las plantas y a la producción de ácidos orgánicos
ZmPR5 respectivos de SAR (Galletti et al. 2020). Actual- (glucónico, fumárico y cítrico) los cuales intervienen en la
mente para hablar de este tipo de resistencia mediada modificación del pH del suelo (Conte et al., 2022).
por el género Trichoderma se usa la expresión respuesta
de defensa inducida o RDI, para abarcar todas las for- Por otra parte, produce compuestos como el ácido indo-
mas de resistencia inducida, tanto local como sistémica, lacético principal sustancia promotora del desarrollo
no obstante, por las rutas bioquímicas de señalización se radical y ácido giberélico, que son los principales agen-
puede identificar cuál de ellas es la que está presente tes causantes del crecimiento de las plantas (Al-Askar et
(RSI y RSA) (Salwan et al. 2022). al., 2016; Sharma et al., 2022), influyendo directamente
en altas tasas fotosintéticas (Harman, 2006). De igual
La activación o RDI protege a la planta de enfermeda- manera, incrementa la longitud de las raíces, crecimien-
des y diversos patógenos desde la zona donde se origi- to de follaje, inducción de la germinación y floración
nó la simbiosis hacia todas las áreas de la planta. Como entre otros (Sharma et al., 2022). Asimismo, tiene la ca-
ejemplo en cultivo de algodón González-Soto et al. pacidad de inducir la tolerancia de la planta hospedante
(2017), reportaron alta concentración de compuestos a estrés abiótico, como la salinidad y la sequía, por lo
fenólicos (flavonoides) en el tejido foliar y una significati- que contribuye al crecimiento y desarrollo vegetal
va actividad enzimática de la peroxidasa (POX) y fenila- (Swain et al., 2018).
lanina amonio-liasa (PAL) en plantas inoculadas en com-
paración a las no tratadas. Aluden con ello al estímulo Ji et al. (2020), probaron su efecto bioestimulante
de una respuesta de RSI por la inoculación de las semi- como biofertilizante a base de un consorcio de espo-
llas con la cepa de Trichoderma longibrachiatum ICA-4. ras de cuatro cepas de Trichoderma (Trichoderma
Así mismo, se inhibe el crecimiento de los posibles fito- harzianum T18, Trichoderma asperellum T9, Tricho-
patógenos al entrar en contacto con los compuestos derma atroviride T14 y Trichoderma hamatum T19) en
fenólicos presentes en los tejidos foliares, disminuyendo cultivo de col china en invernadero, sus resultados
en gran medida la incidencia del ataque (Rodríguez- mostraron un aumento en la tasa de germinación en
Maturino et al., 2015). aproximadamente un 22,5 % en comparación con el
control. Así como también incremento en la altura, el
Ambos mecanismos se han relacionado con el desarro- peso fresco, el rendimiento y un contenido bajo de
llo y crecimiento vegetal, por lo que, la aplicación de especies reactivas de oxígeno en las plántulas. En
productos a base de Trichoderma eventualmente po- este mismo contexto, estudios demuestran que el uso
drían reducir los gastos que genera el uso de productos de bioproductos a base de Trichoderma promueven
fitosanitarios. Así como, impactar positivamente en los aún más el crecimiento y el desarrollo de los cultivos
costos de producción y por supuesto disminuir el dete- mejorando la productividad (Caporale et al., 2019).
rioro al ambiente derivados de la aplicación de sustan- Se han realizado nuevas tecnologías y probado nue-
cias de origen químico asociadas con la defensa de pa- vas cepas en el desarrollo y validación de bioestimu-
tógenos. El conocimiento de la especificidad de las ce- lantes, con resultados exitosos. No obstante, la acep-

Trichoderma spp. en la agricultura sostenible 77

tación y aplicación de esta biotecnología se verá am- es la plataforma para la evaluación, e instituye la to-
plificada, en proporción a su efectividad, bajo costo y ma de decisión por los Estados Miembros para la au-
al evidenciar sus bondades en los suelos agrícolas torización de los distintos productos fitosanitarios
demostrando cero impactos nocivos al ambiente. que contienen alguna sustancia activa de microorga-
nismos (Prados, 2019). En este caso el género Tricho-
En Latinoamérica se vive una carencia y alto precio de derma tendría que ser evaluado en profundidad antes
los fertilizantes sintéticos como producto de la guerra en de ser aplicado, ya que la especificidad de producir
Ucrania (FAO, 2022). En un seminario celebrado en San- ciertos metabolitos secundarios está relacionado con
tiago de Chile la Organización de las Naciones Unidas la variabilidad del asilado, aun entre especies análo-
para la Alimentación (FAO) dio a conocer con expertos gas Todo lo anterior, posiciona a los bioestimulantes
y autoridades de Brasil, Chile, Perú y el Caribe sus expe- microbianos como una posible alternativa innovadora
riencias con el uso de bioproductos a base de mezclas a ser considerada para la seguridad alimentaria del
de hongos, bacterias y levaduras. Así como el uso de mundo, a medida que sean eficaces y se disminuya el
compost, técnicas de rotación de cultivos y el uso de uso de los químicos agrícolas en la agricultura con-
leguminosas que podrían en algún momento sustituir o vencional. Por lo que, los productos a base de Tricho-
complementar los fertilizantes químicos como estrategia derma se podrían considerar una alternativa en direc-
para tener suelos más sanos encaminados a una agricul- ción a la sostenibilidad al mejorar la calidad del sue-
tura resiliente (FAO, 2022). Sin embargo, aún es necesa- lo, la absorción de nutrientes por la planta y en el
rio valorar los balances económicos entre bioproductos mejor de los casos disminuir la translocación de pla-
y del global de gastos en una explotación agrícola para guicidas a frutos.
asegurar que son una alternativa ante crisis económicas.
Hoy día, todavía la fertilización química suele resultar MECANISMOS DE ACCIÓN DE Trichoderma
más barata que la orgánica. Existe una complejidad de interacciones entre los micro-
organismos y las plantas, que están delicadamente sincro-
En México existe programas que promueven la aplicación nizados y estimuladas por mensajes químicos intercam-
de biotecnologías, como el programa nacional de bioferti- biados consecutivamente (Figura 2). Los microorganismos
lizantes enfocado a la agricultura sostenible a nivel nacio- secretan como parte de su metabolismo compuestos co-
nal, con el propósito de capacitar y generar una autopro- nocidos como efectores (proteínas y metabolitos) que al
ducción de bioproductos de uso agrícola por parte de las estar en contacto con las plantas influyen en la fisiología y
comunidades agrarias (Cruz-Cárdenas et al., 2021); sin activan receptores de inmunidad, en particular nucleóti-
embargo, aún no se han valorado sus resultados. dos y proteínas permitiendo a las plantas luchar contra los
organismos invasores. Está documentado que existen más
Mientras que, en la Unión Europea existe una norma- de 800 compuestos producidos por este género y su bio-
tiva que certifica que el uso de los productos fitosani- síntesis depende del tipo de cepa y expresión genética
tarios comercializados no represente un riesgo para (Shenouda y Cox, 2021; Vicente et al., 2022).
la salud humana y animal. Así como también no tiene
consecuencias negativas para el medio ambiente. Los compuestos producidos por Trichoderma, de
Esta ley de fertilizantes-bioestimulantes contemplada manera general, tiene potencial para combatir hon-
en el Reglamento 2019/1009; solo incluye microor- gos patógenos e impulsar la defensa de las plantas
ganismos tipo micorrizas, bacterias fijadoras de nitró- inclusive en zonas alejadas del punto donde ocurre
geno y solubilizadoras de fósforo,aunque esta lista en la simbiosis. Como ejemplo Nandini et al. (2021),
un futuro pueda ser mayor. Además de indicar un reportaron presencia de compuestos anti-
listado de toda sustancia extraída de algún microor- esporangióforos en el exudado extraído del xilema
ganismo para uso agrícola y por supuesto factible de de plántulas de Mijo (Pennisetum glaucum) inocula-
ser comercializada, previamente sometidas a las das con el saprofito. Estos mismos compuestos se
pruebas presentadas en el reglamento CE Nº encontraron en el filtrado del cultivo de Trichoder-
1107/2009 y con ello llegar a su registro, autoriza- ma y posteriormente fueron probados en el tejido
ción y comercialización, en este caso como producto foliar de la gramínea con resultados favorables. Por
fitosanitario. Con esta normativa en la región euro- lo que quedo comprobado que los metabolitos se-
pea se ha perfilado una modulación en la valoración cretados por el endófito ayudan a contrarrestar
y toma de decisiones, estableciendo un proceso en el ciertos factores de estrés, que pudieran ser de ori-
que los nuevos descubrimientos científicos se pue- gen ambiental o de deficiencia de nutrientes.
den ir incorporando en el sistema de evaluación. La
aceptación de la sustancia activa a nivel comunitario

78 Rev. Colomb. Biotecnol. Vol. XXV No. 2 Julio - Diciembre 2023, 73 - 87

Figura 2. Interacción microscópica de Trichoderma spp. en planta (Imagen Viveros-Sánchez, 2023). A) Respuesta de planta ante la
interacción de Trichoderma en el rizoplano; B) Compuestos producidos en la raíz por Trichoderma e interacción con organismos
fitopatógenos y nematodos.

Metabolitos secundarios (MS). Los principales compren- ser la responsable del peculiar aroma a coco de algunas
den péptidos no ribosomales como peptaibióticos, sideró- especies de Trichoderma. Estos compuestos están fuerte-
foros, gliotoxina y gliovirina similares a dicetopiperazinas, mente identificados como promotores de crecimiento
policétidos, terpenos, pironas y metabolitos de isociano (Shenouda y Cox, 2021), ya que han demostrado tener
(Khan et al., 2017). Estos MS son producidos por más del potencial para estimular el crecimiento radicular e incre-
50 % de las especies de Trichoderma, dentro de las que mentar rendimientos y calidad en frutos. Así como inducir
destacan Trichoderma asperellum, Trichoderma viride, la germinación de semillas y aumentar la cantidad de bro-
Trichoderma virens y Trichoderma harzianum como la más tes en las plantas, pues los derivados de pirona inducen la
populares (Nandini et al., 2021). Los peptaiboles son el producción de hormonas de crecimiento pertenecientes
grupo más grande de péptidos y se caracteriza por un N- al grupo auxínico (Nakkeeran et al., 2021).
terminal acilado y un amino-alcohol unido a amida en el
carbono terminal como el fenilalaninol, valinol, triptófano, Los sideróforos son moléculas producidas por microor-
leucinol y el isoleucinol. En las diferentes especies de Tri- ganismos como bacterias y hongos, principalmente en
choderma se han encontrado peptaiboles como las tricor- situaciones que implican deficiencia de algún mineral.
zianinas, tricovirinas, la peptaibol sintetasa (sirve para la Actúan de manera específica como agentes quelantes
biosíntesis de atroviridinas) algunos son agentes antifúngi- para secuestrar hierro en presencia de otros metales y
cos y fitotóxicos (Khan et al., 2017). reducirlos a una forma mucho más soluble y aprovecha-
ble para su asimilación y por ende, la cantidad disponi-
Los péptidos no ribosomales son los más producidos por ble es suficientemente alta para beneficiar la nutrición
este género fúngico no patógeno y se encuentran en di- de las plantas (Nykiel-Szymańska, 2020). Por otro lado,
versos productos biológicos comerciales, como son el la privación o secuestro de hierro por Trichoderma es un
ácido harziánico (Sideróforo), viridina, gliovirina y la 6- mecanismo de competencia para antagonizar a los mi-
pentil-a –pirona (6PaP) catalogada como un compuesto croorganismos patógenos de las plantas. Zapparata et al.
orgánico volátil (COV) con propiedades antifúngicas y de (2021), encontraron que Trichoderma gamsii reguló la

Trichoderma spp. en la agricultura sostenible 79

activación de un gen que codifica la reductasa férrica, afectar procesos fisiológicos y bioquímicos en las plan-
que cataliza la reducción de Fe3+ a Fe2+ tras la oxidación tas que reduce el porcentaje de germinación, peso fres-
del NADPH citoplasmático. Los principales sideróforos co y seco de brotes. Así como el contenido de clorofila
fúngicos han sido encontrados en especies como Tricho- y proteínas, por lo que incide en la fotosíntesis y en los
derma atroviride, Trichoderma asperellum, Trichoderma procesos de respiración, provocando la caída severa en
gamsii, Trichoderma harzianum, Trichoderma hamatum, la producción de la mayoría de los cultivos de importan-
Trichoderma virens, Trichoderma reesei y Trichoderma cia económica (Macías-Rodríguez et al., 2020). Se ha
polysporum como fusarininas, coprógenos, ferricrocinas, demostrado que el género Trichoderma ayuda a las plan-
ácido dimérico, ácido harzianico y fusigenos, entre otros tas a mitigar el estrés salino, al estimular la fotosíntesis y
(Nakkeeran et al., 2021). la producción de antioxidantes e intervenir en el creci-
miento vegetal (Macías-Rodríguez et al., 2020).
Las enzimas secretadas por Trichoderma son quitinasas,
proteasas y glucanasas, que a decir de Zeilinger y Atana- Aunque el mecanismo de Trichoderma por el cual se
sova (2020) y Vicente et al. (2022), son reconocidas ejerce el efecto benéfico ante la salinidad puede ser
como armas moleculares que se encargan de hidrolizar de diversa índole, éste está relacionado con la pro-
la pared celular de los hongos fitopatógenos y desenca- ducción de enzimas antioxidantes como guayacol
denar la ruptura de la membrana plasmática provocan- peroxidasa, peroxidasa, superóxido dismutasa, catala-
do cambios estructurales en el citoplasma. Por otra par- sa, ascorbato peroxidasa y glutatión reductasa y con
te, impiden la germinación de esporas y la elongación la acumulación de solutos compatibles que activan
de tubo germinativo de algunas especies patógenas. los mecanismos antioxidantes y, en efecto hay una
También producen la enzima 1-aminocyclopropana-1- reducción del daño oxidativo por problemas de exce-
carboxylicacid-deaminasa (ACCD), misma que interfiere so de aniones en las raíces y brotes de las plantas (Fu
en la biosíntesis de etileno promoviendo el desarrollo et al., 2017). Sin embargo, mucho se desconoce sobre
vegetal por vía de las giberelinas (Brotman et al., 2013). los factores de estrés en diversas especies de plantas
Cabe mencionar que la expresión de estos compuestos en entornos limitantes, por lo que es importante el
difiere de acuerdo a la genética de cada especie, tipo de estudio de la diversidad de especies del género Tri-
cepa y su aislamiento, a través del tiempo algunas espe- choderma en numerosos ecosistemas, ya que esto
cies como Trichoderma reesei desarrollaron gran activi- brinda mayor comprensión sobre su aporte ecológico,
dad degradadora de biomasa vegetal como celulosa y biotecnológico y económico a los agroecosistemas.
xilano, convirtiéndose en hongos saprofitos de alto valor
para la industria biotecnológica (Shenouda y Cox 2021; Estrés hídrico. El déficit de agua es el factor abiótico que
Vicente et al., 2022). Por lo que los MS son intermedia- impacta con mayor severidad a los cultivos, ya que limi-
rios clave en la modulación de interacciones simbióticas ta su productividad. Éste afecta directamente a la dismi-
entre hongos y otros microorganismos. Siendo que la nución de la tasa fotosintética, debido al cierre estomáti-
señalización mediada por estos compuestos permite el co para evitar la pérdida de agua, esto afecta las plantas
intercambio de nutrimentos y el desarrollo de alianzas a nivel fisiológico, fenológico y de desarrollo (Kamanga
no patógenas que mejoran la competitividad ecológica et al., 2018). Sin embargo, Trichoderma es una alternati-
de los simbiontes involucrados (Khan et al., 2020 y va confiable ante la carencia hídrica. Macías-Rodríguez
Shenouda y Cox, 2021). et al. (2020), reportaron que libera ácido trans-abscísico,
una hormona procedente de isoprenoide que regula el
EFECTO DE Trichoderma spp. ANTE ESTRÉS ABIÓTICO cierre estomático y, por ende, la eliminación de hume-
Los organismos vegetales desarrollan características dad en las plantas. Fu et al. (2017), reportaron que los
adaptativas que les permiten detectar cambios ambien- tratamientos con Trichoderma asperellum en cultivo de
tales y responder a ellos minimizando los daños posibles maíz causó la síntesis y acumulación de osmolitos que,
para perpetuar su desarrollo. Entre los que se encuen- al ser solubles dentro de las células optimizaron la capa-
tran ajustes morfológicos como aumento del crecimien- cidad de absorción de agua, la actividad enzimática de
to y desarrollo radicular, abscisión de órganos aéreos y antioxidantes y de los no enzimáticos y con ello se llegó
cierre estomático, como también fisiológicos, bioquími- a la reducción de las especies reactivas de oxígeno. Asi-
cos y moleculares. mismo, se reportan hallazgos en donde la manipulación
de ciertos genes que regulan la tolerancia al estrés abió-
Salinidad. Es uno de los problemas relacionados con el tico en microorganismos se usa para generar plantas
uso de fertilizantes químicos a mediano plazo, al dañar transgénicas (Macías-Rodríguez et al., 2020).
las propiedades físicas y químicas del suelo. Además de

80 Rev. Colomb. Biotecnol. Vol. XXV No. 2 Julio - Diciembre 2023, 73 - 87

POTENCIAL PATOGÉNICO DE Trichoderma spp. agente patógeno. En conjunto, estos estudios evidencian
La mayoría de las especies de Trichoderma se conside- la variabilidad de respuestas de Trichoderma en diferen-
ran benéficas o no patógenas, y muchas de ellas son tes sistemas vegetales, desde comportamientos simbióti-
utilizadas en prácticas agrícolas sostenibles. Sin embar- cos hasta la manifestación de patogenidad, lo que subra-
go, es importante considerar la variabilidad dentro del ya la importancia de una comprensión más amplia de su
género Trichoderma y reconocer que ciertas cepas o papel en la salud de las plantas y la producción agrícola.
especies pueden exhibir niveles variables de patogenici-
dad en circunstancias específicas. La patogenidad de APLICACIONES AGRÍCOLAS DE Trichoderma spp.
diversas especies del hongo ha sido objeto de estudio COMO PROMOTOR DE CRECIMIENTO
en investigaciones recientes, revelando tanto su capaci- Trichoderma spp. puede ser un excelente promotor del
dad simbiótica como su potencial patogénico en siste- crecimiento, dentro de los principales efectos se reportan
mas agrícolas. El estudio de Zhao et al. (2023), identificó la estimulación de la germinación, el crecimiento radical,
Trichoderma crassum y Trichoderma virens como agen- altura de la planta y grosor del tallo, altos rendimientos,
tes causales de una enfermedad foliar en el jitomate así como aumento en la concentración de minerales en
(Licopersicum sculentum), caracterizada por el desarrollo suelo y tejidos foliares. En gramíneas como Maíz (Zea
progresivo de manchas foliares irregulares que evolucio- mays) se reportan incrementos en la germinación de las
nan hacia lesiones necróticas y, en etapas avanzadas, semillas, altura, longitud y área de la raíz, área de la hoja y
provocan enrollamiento y marchitez de las hojas. Por su peso seco y altos rendimientos para especies criollas
parte Poveda et al. (2020), discuten la compleja interac- (Vázquez-Martínez et al., 2019). En cultivo de tomate
ción entre distintas especies de Trichoderma y las plan- (Solanum lycopersicum L.) se alcanzaron incrementos en
tas huéspedes. Muestran que esta interacción puede la concentración de K, Cu, Fe y Zn en raíces, altos niveles
manifestarse como una relación simbiótica o como un de P, K, Mg y Fe en brotes y en compuestos minerales,
fenómeno de parasitismo, destacando la influencia del azúcares y antioxidantes principalmente en frutos (Khan
genotipo vegetal y la especie de Trichoderma involucra- et al., 2017). Al-Askar et al. (2016), reportaron efectos
da. En particular, ciertas especies, como Trichoderma positivos significativos en el vigor de los brotes, así como
brevicompactum, han sido asociadas con efectos negati- altos índices de clorofila foliar en cultivo de papa inocula-
vos en el crecimiento de las plantas debido a la produc- do con una cepa de Trichoderma harzianum, en inverna-
ción de trichodermina. Además, enfatizan cómo la au- dero. En cultivo de Soja (Glycine max) se reportan aumen-
sencia de una respuesta mediada por ácido salicílico tos en el crecimiento de las plantas inoculadas y la solubi-
(SA) facilita la colonización masiva de la raíz por Tricho- lización de fosfato, como incrementos en contenido de
derma, permitiendo su invasión en el tejido vascular y su los minerales de K y Mn en las hojas y aumento significati-
conversión en un patógeno oportunista. vo en contenido de clorofila a y clorofila total en la etapa
de crecimiento (Conte et al., 2022). En hortalizas como
Por otro lado, Pfordt et al. (2020), han identificado casos las pertenecientes al género Brassica spp. se reporta una
donde especies de Trichoderma, a menudo considera- alta tasa de germinación y rendimientos, así como altos
das simbiontes oportunistas, pueden actuar como pató- contenidos de clorofila, azúcar y proteína soluble, calidad
genos, como se evidencia en la pudrición de la mazorca del producto y altas concentraciones de nutrientes en la
del maíz. Esta infección se caracteriza por la presencia biomasa de la hoja (Caporale et al., 2019; Ji et al., 2020).
de conidios azul verdosos entre los granos de las mazor-
cas, desencadenando una germinación prematura y una Las bondades de este género fúngico oportunista no se
reducción significativa en el contenido de materia seca limitan a solo cultivos hortícolas, sino que también se
de las mazorcas infectadas, hallazgos que han sido ob- aprovecha en el ámbito forestal, donde para pruebas de
servados en diversas regiones, incluido el sur de Alema- variables morfométricas, biomasa aérea y radicular, de-
nia. Además, Hatvani et al. (2020), señalan específica- pendiendo la especie del hospedero ha dado resultados
mente la capacidad de Trichoderma aggressivum para favorables (Santana-Díaz y Catellanos-González, 2018).
causar la enfermedad del moho verde en la producción De modo que gracias a su efecto en el sistema radicular
de Agaricus bisporus, demostrando que ciertas cepas podría tener capacidad de ser utilizado específicamente
tienen un impacto patogénico significativo en cultivos como enraizador, por consiguiente, Trichoderma de-
de hongos, tanto en Europa como en América del Nor- muestra ser un excelente promotor del crecimiento ve-
te. Por último, Sanna et al. (2020), han destacado la ha- getal y como alternativa para minimizar el uso de fertili-
bilidad de Trichoderma spp. para inducir pudrición en las zantes químicos (Ji et al., 2020).
mazorcas de maíz. Estos hallazgos enfatizan la importan-
cia de investigar su potencial para producir micotoxinas, Trichoderma spp. EN LA REMEDIACIÓN DE LA FERTI-
destacando el informe inicial de T. afroharzianum como LIDAD DEL SUELO

Trichoderma spp. en la agricultura sostenible 81

Los efectos del cambio climático afectan de manera directa expuestos revelaron que los tratamientos inoculados
a la agricultura y el calentamiento global provoca efectos y sin fertilización incrementaron la concentración de
que afectan de forma negativa la producción agrícola K, Ca, Mg y Fe. Conte et al. (2022), mostraron en sus
(Fróna et al., 2019). La pérdida de materia orgánica del sue- resultados altos valores en materia orgánica, en la
lo por las altas temperaturas es uno de los problemas que concentración de Ca, S, Cu, Zn y Mn y valores me-
enfrenta la fertilidad del suelo. Además, con el incremento dios en P y K en suelo cultivado con soja inoculados
de la temperatura y las precipitaciones se alteran de forma con Trichoderma. Además, del potencial para reme-
desproporcional la estacionalidad de los cultivos. Lo que diar la fertilidad de los suelos cumplen una función
permite que varias especies de insectos plaga tengan incre- biorreguladora en ambientes contaminados, la acu-
mentos en sus ciclos reproductivos, y se ocasiona mayor mulación de metales pesados como el cadmio resul-
dispersión de enfermedades en las plantas, dando como tado de la contaminación industrial es otro problema
resultado pérdidas en las cosechas. Por lo anterior, los agri- que enfrenta la agricultura, perjudicando la calidad
cultores se ven en la necesidad de explotar los campos agrí- de algunos cultivos como el cacao (Theobroma ca-
colas con insumos químicos que en las últimas décadas han cao), que se ha visto afectada por este contaminante.
desencadenado problemas en los agroecosistemas, como En este sentido, Trichoderma tiene la capacidad de
saturación de bases y suelos compactados que merman el absorber este metal y utilizarlo como fuente de ener-
desarrollo de las plantas (de Oliveira Silva et al., 2020). Ade- gía o acumularlo (Cayotopa-Torres et al. 2021). Así
más, el exceso de la fertilización química para mejorar la como también contribuye a solubilizar el fosfato para
productividad de los cultivos a fin de satisfacer la demanda ayudar a las plantas a absorber fósforo, aunque las
de alimentos del mercado mundial causa contaminación de cepas con esta capacidad son contadas a compara-
mantos freáticos, eutrofización, agotamiento de la fertilidad ción con otros organismos especializados, existen
del suelo y acumulación de elementos tóxicos, afectando la aislados con que brindan altos estándares. Bononi et
fertilidad del suelo (Bononi et al., 2020). al. (2020), reportaron que 47 de 251 aislados amazó-
nicos presentaron potencial solubilizador y ocho de
Por otra parte, uno de los minerales más importantes es el ellos alcanzaron halos de hasta 50 mm en medios
fósforo como elemento esencial es necesario para el sólidos. Además produjeron ácidos orgánicos (ácido
desarrollo y crecimiento de las plantas; constituye un po- fítico, ácido cítrico, ácido ascórbico, ácido glucónico,
co más o menos del 0,2 % del peso seco del tejido vege- ácido fumárico, ácido d-isocítrico, ácido d-málico y
tal de la planta. Esté y el nitrógeno son de los nutrientes ácido láctico), que estuvieron probablemente involu-
minerales más escasos que frecuentemente delimitan el crados en el proceso de solubilización. Por lo que el
crecimiento de los cultivos. Está documentado que la uso de este microorganismo podría ser una estrategia
fertilidad del suelo se asocia frecuentemente al contenido para ayudar a mitigar la contaminación por algunos
de materia orgánica, misma que se encuentra en las ca- metales pesados y manejar las deficiencias de ele-
pas superficiales del suelo y a la tasa de mineralización mentos esenciales en los suelos agrícolas.
entre otros (de Oliveira Silva et al., 2020). El suelo es un
sistema vivo que obedece a la sostenibilidad de los proce- IMPORTANCIA ECONÓMICA DE Trichoderma spp.
dimientos agrícolas entre otros factores como las interac- La importancia de este hongo dentro del sector econó-
ciones que dan entre componentes físicos, químicos y mico radica en su capacidad de producir una amplia
biológicos en donde las entidades microbianas son funda- gama de metabolitos secundarios y enzimas. Por su-
mentales para su funcionamiento (Conte et al., 2022). puesto, como se mencionó anteriormente tiene una
fundamentada relevancia en el sector agrícola por su
Por lo anterior, la utilización de agentes microbianos capacidad de control biológico de hongos fitopatógenos
y quelantes como Trichoderma brindan oportunida- y como promotor del crecimiento siendo una oportuni-
des ante los efectos negativos provocados por las dad de mejora en el área económica-ecológica del sec-
actividades antropogénicas en muchos aspectos, tor agroalimentario. Para el control de fitopatógenos se
pues coadyuva a la mineralización de algunos ele- incluyen prácticas de manejo integrado, control biológi-
mentos y secreta enzimas que degradan la materia co, uso de semillas resistentes y control químico. Estos
orgánica. Como ejemplo, Caporale et al. (2019), ex- últimos son de los más usados a pesar de tener un alto
perimentaron con esporas de dos cepas de Trichoder- costo, y en el caso del control químico alta residualidad
ma harzianum (T22 y M10), probadas en tres tipos de (Sánchez-García et al., 2017). Si bien, la contaminación
suelos con escasez mineral, de diferente uso agrícola que generan estos productos afecta la población de mi-
y génesis (forestal, cultivo de gramínea y un olivar). croorganismos benéficos, Trichoderma se vuelve una
Sus pruebas fueron con y sin fertilización para Brassi- opción en los cultivos, ya que tiene la capacidad de so-
ca rapa subsp. sylvestris cv. esculenta. Los resultados brevivir en la superficie aun con alto contenido de pro-

82 Rev. Colomb. Biotecnol. Vol. XXV No. 2 Julio - Diciembre 2023, 73 - 87

ductos fitosanitarios (Chiriboga et al., 2015), por lo que Ciencias de Estados Unidos de América, la producción
pudiera ser una alternativa ante fungicidas químicos. agrícola (ecológica o convencional) es calificada como
sostenible si tiene una cantidad de producción adecua-
En los mercados de la agricultura moderna los micopla- da o en aumento Además de contar con alta calidad en
guicidas que se encuentran disponibles para el biocon- las mercancías, sin injerir la base de riquezas naturales y
trol de fitopatógenos están formulados con esporas ya el ambiente, siendo económicamente factibles contribu-
sean conidios y clamidosporas del ascomiceto. La efica- yendo al bienestar socioeconómico y agrícola (Reganold
cia de estos productos está en su correcta aplicación y Wachter, 2016).
tomando en cuenta la concentración del inóculo, la via-
bilidad de las esporas y en la selección de cepas de CONCLUSIONES
acuerdo a su mecanismo de acción y por supuesto con-
tar con un riguroso control de calidad de dichos produc- La capacidad de Trichoderma es variable y ello depende
tos (Pineda-Insuasti et al., 2017; Martínez et al., 2019). directamente de la cepa y su capacidad de acción, es
Por lo tanto, su aplicación contribuye al creciente desa- decir; al ser un género con un número muy extenso de
rrollo de la agricultura orgánica y por ende se incremen- especies, existen algunos aislamientos que son más efi-
ta el potencial económico de los agricultores que apues- cientes que otros ante algún patógeno o ante una condi-
tan al uso de productos biológicos. ción de estrés por su variabilidad genética. Los procesos
específicos de acción siguen estudiándose en la actuali-
Por otra parte, en la actualidad diversas enzimas de ori- dad para valorar su efectividad. Ya que, a pesar de la
gen animal, vegetal y microbiológico se utilizan para la frecuente aparición de Trichoderma en la agricultura, la
elaboración de piensos, que contribuyen de manera identificación y aplicación de sus metabolitos aún no se
general al incremento en la producción de ganado han explotado completamente, por lo que la exposición
(DOU, 2022). Además, en este año la Agencia Nacional de algunas especies del género fúngico Trichoderma
de Vigilancia Sanitaria (ANVISA) de Brasil proporciono como bioagente de control ante diversos efectos provo-
datos en la Resolución - RDC N° 728 donde se mues- cados por el cambio climático y la contaminación en el
tran enzimas y preparados enzimáticos para su uso co- ambiente que repercuten en los suelos agrícolas está
mo coadyuvantes tecnológicos en la producción de ali- aún abierta para la investigación.
mentos para consumo humano, dentro de las cuales se
encuentran enzimas como la Beta-glucanasa, Beta- Por otra parte, los reportes actuales revelan que Trichoder-
glucosidasa y celulasa pertenecientes al género Tricho- ma podría ser un insumo ECO friendly para contrarrestar
derma entre otros, con el fin de fomentar el aprovecha- algunos efectos negativos causados por la residualidad de
miento de determinados compuestos el sector de la productos agrícolas. Además de resaltar que podría ser un
bioeconomía y la alimentación. Este tipo de invenciones factor importante en la generación de productos de calidad
deben cumplir con la normativa y reglamentos de pro- que influirán directamente en la nutrición humana, la segu-
ducción concretas como son las especificaciones de ridad alimentaria y la salud, por lo que su uso en los cam-
identidad, pureza y composición establecidas en al me- pos agrícolas podría contribuir para el logro de más de tres
nos una de las siguientes entidades: a) Comité Conjunto objetivos de desarrollo sostenible de las naciones unidas.
FAO/OMS de Expertos en Aditivos Alimentarios Sin embargo, hoy día la agricultura seguirá siendo depen-
(JECFA); b) Código de Sustancias Químicas Alimentarias diente del uso de fertilizantes químicos , donde productos
(Food Chemicals Codex - FCC); o c) EE. UU. Administra- a base de Trichoderma no los sustituyen.
ción de Alimentos y Medicamentos – FDA (DOU,
2022). Sin embargo, aún está en tela de juicio el uso Las exploraciones en campo como en laboratorio de-
correcto de algunas especies principalmente en la agri- muestran que algunas cepas de Trichoderma pueden
cultura, ya que muchas están clasificadas de manera controlar los daños causados por factores bióticos y
errónea. Por ello, se requieren hacer pruebas a profundi- abióticos en las plantas e influyen directamente en el
dad, para de alguna manera pronosticar las propiedades crecimiento y el desarrollo de los cultivos, como tam-
biológicas de ciertas cepas y así tener criterios significati- bién en optimizar la asimilación nutrimental mediante la
vos para la selección de agentes para el control biológi- remediación de la fertilidad del suelo, lo que lleva a un
co, como promotores del crecimiento y para su uso en aumento en la producción y rendimiento al cultivo que
la alimentación. Por lo antepuesto, Trichoderma es una esté asociado. Los mecanismos de Trichoderma que
opción económica para el manejo de plagas y enferme- suelen estar implicados principalmente son la estimula-
dades, para mitigar la caída de la producción debido a ción de la RSI y la producción de MS, los cuales pueden
un factor de estrés y para aumentar los rendimientos en ser hormonas de crecimiento, compuestos antifúngicos
los cultivos sin perjudicar al ambiente, es decir, sosteni- o moléculas secuestradoras de minerales.
ble. Ya que, de acuerdo con la Academia Nacional de

Trichoderma spp. en la agricultura sostenible 83

Agradecimientos hengshanicum on Ganoderma lingzhi. Mycrobiology 48
El primer autor agradece al Consejo de Ciencia y Tecno- (5), 427-430. doi: 10.1080/12298093.2020.1794230
logía y a la Universidad Veracruzana por la beca otorga-
Caporale A.G., Vitaglione P., Troise A.D., Pigna M.,
da para realizar estudios de posgrado en la Maestría en
Ciencias Agropecuarias. Ruocco M. (2019). Influence of three different soil
types on the interaction of two strains of Trichoder-
Declaración de interés ma harzianum with Brassica rapa subsp. sylvestris cv.
Ninguno de los coautores tiene conflictos de interés.
esculenta, under soil mineral fertilization. Geoderma
REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS 350, 11-18. DOI:10.1016/[Link].2019.05.003
Cayotopa-Torres J., Arévalo-López L., Pichis-García R.,
Al-Askar A.A., Ezzat A.S., Ghoneem K.M., Saber, W.I.A. Olivera-Cayotopa D., Rimachi-Valle M., Márquez-
(2016). Trichoderma harzianum WKY5 and its gibbere- Dávila K. (2021). Nuevos agentes de biorremedia-
llic acid control of Rhizoctonia solani, improve sprou- ción de cadmio: Especies de Trichoderma nativas de
ting, growth and productivity of potato. Egyptian Journal la rizósfera de árboles de cacao. Scientia Agropecua-
of Biological Pest Control 26(4) 787-796. https:// ria 12(2), 155-160. [Link]
[Link]/publication/316936890 [Link].2021.017
Alkooranee J.T., Aledan T.R., Ali A.K., Lu G., Zhang X., Chiriboga H., Gómez G., Garcés K. (2015). Trichoderma
Wu J., Li M. (2017). Detecting the hormonal spp. para el control biológico de enfermedades. Para-
pathways in oil seed rape behind induced systemic guay: Instituto Interamericano de Cooperación para
resistance by Trichoderma harzianum TH12 to Sclero- la Agricultura (IICA). ([Link]
tinia sclerotiorum. Plos One 12(1), e0168850. https:// licenses/by-sa/3.0/igo/)
[Link]/10.1371/[Link].0168850 Conte E.D., Dal Magro T., Dal Bem L.C., Dalmina J.C.,
Atriztán-Hernández K., Moreno-Pedraza A., Winkler R., Matté J.A., Schenkel V.O., Schwambach, J. (2022).
Markow T., Herrera-Estrella A. (2019). Trichoderma Use of Trichoderma spp. in no-tillage system: effect
atroviride from predator to prey: Role of the mitogen- on soil and soybean crop. Biological Control 171.
activated protein kinase Tmk3 in fungal chemical [Link]
defense against fungivory by Drosophila melanogas- Cruz-Cárdenas C.I., Zelaya-Molina L.X., Sandoval-
ter larvae. Applied and Environmental Microbiology Cancino G., Santos-Villalobos S.D.L., Rojas-Anaya E.,
85(2), e01825-18. DOI: [Link] Chávez-Díaz I.F., Ruíz-Ramírez S. (2021). Utilización
AEM.01825-18 de microorganismos para una agricultura sostenible
Bononi L., Chiaramonte J.B., Pansa C.C., Moitinho M.A., en México: consideraciones y retos. Revista Mexicana
Melo I.S. (2020). Phosphorus-solubilizing Trichoder- de Ciencias Agrícolas 12(5), 899-913.
ma spp. from Amazon soils improve soybean plant de Oliveira Silva M., Veloso C.L., do Nascimento D.L.,
growth. Scientific Reports 10(1), 1-13. https:// de Oliveira J., de Freitas Pereira D., da Silva Costa
[Link]/10.1038/s41598-020-59793-8 K.D. (2020). Indicadores químicos e físicos de quali-
Brotman Y., Landau U., Cuadros-Inostroza À., Takayuki dade do solo. Brazilian Journal of Development 6(7),
T., Fernie A.R., Chet I., Viterbo A., Willmitzer L. 47838-47855. DOI:[Link]
(2013). Trichoderma-plant root colonization: esca- bjdv6n7-431
ping early plant defense responses and activation of do Nascimento M.O., de Almeida Sarmento R., Dos San-
the antioxidant machinery for saline stress tolerance. tos G.R., de Oliveira C.A., de Souza D.J., (2017). An-
Plos Pathogens 9(4) [Link] tagonism of Trichoderma isolates against Leucoagari-
[Link].1003221 cus gonylophorus (Singer). Journal of basic microbio-
Cai M., Idrees M., Zhou Y., Zhang C., Xu J. (2020). First logy 57(8), 699–704. DOI:10.1002/jobm.201600755
report of green mold disease caused by Trichoderma

84 Rev. Colomb. Biotecnol. Vol. XXV No. 2 Julio - Diciembre 2023, 73 - 87

DOU (Diario Oficial de la Unión) (2022). Anexo I. En Trichoderma aggressivum f. aggressivum green mold
Resolución - RDC N° 728, del 1 de Julio de 2022. on Agaricus bisporus in Europe. Plant Disease, 101
Organismo: Ministerio de Salud/Agencia Nacional de (6), 1052.
Vigilancia Sanitaria. Brasil. 126 (1), 217 pp. https:// Howell C.R. (2003). Mechanisms employed by Tricho-
[Link]/en/web/dou/-/resolucao-rdc-n-728-de-1-de- derma species in the biological control of plant disea-
julho-de-2022-413366697 ses: the history and evolution of current concepts.
Dou K., Pang G., Cai F., Chenthamara K., Zhang J., Liu Plant disease 87(1), 4-10. [Link]
H., Chen J. (2022). Functional genetics of mycopara- PDIS.2003.87.1.4
sitism. In Advances in Trichoderma biology for agri- Ibrahim D.S., Elderiny M.M., Ansari R.A., Rizvi R., Sum-
cu ltura l a p pli cati ons Sp ringe r, 39 - 83. bul A., Mahmood I. (2020). Role of Trichoderma spp.
DOI:10.1007/978-3-030-91650-3_2 in the management of plant-parasitic nematodes in-
FAO (2022). Comunicado de la Oficina Regional de la festing important crops. In Management of Phytone-
FAO para América Latina y el Caribe. Países de Amé- matodes: Recent Advances and Future Challenges
rica Latina y el Caribe compartieron métodos y prác- (pp. 259-278). Springer, Singapore.
ticas para enfrentar la escasez de fertilizantes produc- DOI:10.1007/978-981-15-4087-5_11
to de la guerra en Ucrania, [Link] Ji, S., Liu, Z., Liu, B., Wang, Y., & Wang, J. (2020). The
americas/noticias/ver/es/c/1538918/ effect of Trichoderma biofertilizer on the quality of
Fróna D., Szenderák J., Harangi-Rákos M. (2019). The flowering Chinese cabbage and the soil environment.
challenge of feeding the world. Sustainability 11(20), Scientia Horticulturae, 262(1), 109069.
5816. [Link] Kamanga R.M., Mbega E., Ndakidemi P. (2018). Drought
Fu J., Liu Z., Li Z., Wang Y., Yang K. (2017). Alleviation of tolerance mechanisms in plants: physiological res-
the effects of saline-alkaline stress on maize seedlings by ponses associated with water deficit stress in Sola-
regulation of active oxygen metabolism by Trichoderma num lycopersicum. Advances in Crop Science and
asperellum. Plos One 12(6) e0179617. https:// Technology 6(3), 1-8. DOI: 10.4172/2329-
[Link]/10.1371/[Link].0179617 8863.1000362
Galletti S., Paris R., Cianchetta S. (2020). Selected isola- Khan M.Y., Haque M.M., Hossain M., Rahman M.M.,
tes of Trichoderma gamsii induce different pathways Zahangeer A. (2017). Antioxidant compounds and
of systemic resistance in maize upon Fusarium vertici- minerals in tomatoes by Trichoderma-enriched biofer-
llioides challenge. Microbiological Research 23(3), tilizer and their relationship with the soil environ-
126406. [Link] ments. Journal of Integrative Agriculture 16(3), 691-
[Link].2019.126406 703. [Link]
González-Soto T.E., Moreno-Ramírez L., Troncoso-Rojas R., 3
González-Mendoza D., Sánchez-Estrada A., Grimaldo- Klaram R., Jantasorn A., Dethoup T. (2022). Efficacy of
Juárez O., Ceceña-Durán C. (2017). Inoculación de marine antagonist, Trichoderma spp. as halo-tolerant
Trichoderma longibrachiatum en algodón transgénico: biofungicide in controlling rice diseases and yield
Cambios en compuestos fenólicos y enzimas de estrés improvement. Biological Control 104985.
oxidativo. Idesia (Arica) 35(1), 19-24. http:// DOI:10.1016/[Link].2022.104985
[Link]/10.4067/S0718-34292017005000005 Konappa N., Arakere U.C., Krishnamurthy S., Chowdap-
Harman G.E. (2006). Overview of mechanisms and uses pa S., Jogaiah S. (2022). Exploring the potential role
of Trichoderma spp. Phytopathology 96(2), 190-194. of Trichoderma as friends of plants foes for bacterial
[Link] plant pathogens. In Biopesticides. pp. 383-399.
Hatvani, L., Kredics, L., Allaga, H., Manczinger, L., Vgvol- Woodhead Publishing. DOI:10.1016/B978-0-12-
gy, C., Kuti, K., & Geosel, A. (2017). First report of 823355-9.00002-X

Trichoderma spp. en la agricultura sostenible 85

Laib D.E., Benzara A., Akkal S., Bensouici C. (2020). The Nykiel-Szymanska J., Bernat P., Slaba M. (2020). Bio-
anti-acetylcholinesterase, insecticidal and antifungal transformation and detoxification of chloroacetanili-
de herbicides by Trichoderma spp. with plant growth-
activities of the entophytic fungus sp. isolated from L.
promoting activities. Pesticide Biochemistry and Phy-
against L. and Pers.: Fr. Acta Scientifica Naturalis 7(1), siology 163, 216-226. DOI:10.1016/
112-125. DOI: [Link] [Link].2019.11.018
Macías-Rodríguez L., Contreras-Cornejo H.A., Adame- Pineda- Insuasti J.A., Benavides-Sotelo E.N., Duarte-
Trujillo A.S., Burgos-Rada C.A., Soto-Arroyave C.P.,
Garnica S.G., Del-Val E., Larsen J. (2020). The interacti-
Pineda-Soto C.A., Álvarez-Ramos S.E. (2017). Produc-
ons of Trichoderma at multiple trophic levels: Inter- ción de biopreparados de Trichoderma spp: una revi-
kingdom communication. Microbiological Research sión. ICIDCA. Sobre los Derivados de la Caña de Azú-
240, 126552. [Link] car 51(1), 47-52. [Link]
[Link]?id=223153894008
[Link].2020.126552
Poveda, J., Eugui, D., & Abril-Urias,P. (2020). Could Tri-
Martínez J., Cárdenas J., Contreras R., Conde W., Casti- choderma be a plant pathogen? Successful root colo-
llo G. (2019). Evaluación del potencial biofertilizante nization. Trichoderma: Host Pathogen Interactions
de cinco especies de Trichoderma en la producción and Applications, 35-59.
de maíz elotero nativo e híbrido bajo condiciones de Prados J.L.A. (2019). Reglamento (CE) 1107/2009: de la
campo. ITEA, información técnica económica agraria: aprobación de la sustancia activa a la autorización
revista de la Asociación Interprofesional para el Desa- del producto fitosanitario. Phytoma España: Revista
rrollo Agrario (AIDA). 115(3), 213-218. https:// Profesional de Sanidad Vegetal (313), 55-59.
[Link]/10.12706/itea.2019.006 Rebolledo-Prudencio O.G., Dautt-Castro M., Estrada-
Mukherjee P.K., Mehetre S.T., Sherkhane P.D., Mu- Rivera M., González-López M., Jijón-Moreno S., Ca-
thukathan G., Ghosh A., Kotasthane A.S., Saxena sas-Flores S. (2020). Trichoderma in the rhizosphere:
D.R. (2019). A novel seed-dressing formulation based an approach toward a long and successful symbiosis
on an improved mutant strain of Trichoderma virens, with plants. En New and Future Developments in
and its field evaluation. Frontiers in Microbiology 10, Microbial Biotechnology and Bioengineering (pp. 3-
1910. [Link] 38). Elsevier. [Link]
Nakkeeran S., Rajamanickam S., Karthikeyan M., Mahen- 819453-9.00001-5
dra K., Renukadevi P., Johnson I. (2021). Antimicro- Reganold J.P., Wachter J.M. (2016). Organic agriculture
bial secondary metabolites from Trichoderma spp. as in the twenty-first century. Nature Plants 2(2), 1-8.
next generation fungicides. Biocontrol Agents and [Link]
Secondary Metabolites 257-282. DOI:10.1016/ Rodríguez-Maturino A., Troncoso-Rojas R., Sánchez-
[Link].2021.104550 Estrada A., González-Mendoza D., Ruiz-Sánchez E.,
Nandini B., Geetha N., Prakash H.S., Hariparsad P. Zamora-Bustillos R., Cecena-Durán C., Grimaldo-
(2021). Natural uptake of anti-oomycetes Trichoder- Juárez O., Aviles-Marín M. (2015). Efecto antifúngico
ma produced secondary metabolites from pearl mi- de extractos fenólicos y de carotenoides de chiltepín
llet seedlings–A new mechanism of biological control (Capsicum annum var. glabriusculum) en Alternaria
of downy mildew disease. Biological Control 156, alternata y Fusarium oxysporum. Revista Argentina de
104550. Microbiología 47, 72-77. [Link]
Nawaz A., Gogi M.D., Naveed M., Arshad M., Sufyan [Link].2014.12.005
M., Binyameen M., Ali H. (2020). In vivo and in vitro Romero-Arenas O., Huerta-Lara M., Huato-Damián M.Á.,
assessment of Trichoderma species and Bacillus thu-
Domínguez-Hernández F., Arellano Victoria D.A.
ringiensis integration to mitigate insect pests of brinjal
(Solanum melongena L.). Egyptian Journal of Biological (2009). Características de Trichoderma harzianum,
Pest Control 30(1), 1-7. [Link] como agente limitante en el cultivo de hongos co-
s41938-020-00258-5 mestibles. Revista Colombiana de Biotecnología 11
Nofal A.M., El-Rahman M.A., Abdelghany T.M., El-Mongy
(2), 143-151. [Link]
A. (2021). Mycoparasitic nature of Egyptian Tricho-
derma isolates and their impact on suppression Fusa- script=sci_arttext&pid=S0123 -
rium wilt of tomato. Egyptian Journal of Biological Pest 34752009000200015&lng=en&nrm=iso>.
Control 31(1), 1-8. [Link] Salwan R., Sharma A., Kaur R., Sharma R., Sharma V.
021-00450-1
(2022). The riddles of Trichoderma Induced Plant

86 Rev. Colomb. Biotecnol. Vol. XXV No. 2 Julio - Diciembre 2023, 73 - 87

 Immunity. Biological Control, 105037. DOI:10.1016/ Vargas-Hoyos H.A., Gilchrist-Ramelli E. (2015). Produc-
[Link].2022.105037 ción de enzimas hidrolíticas y actividad antagónica
Sánchez-García B.M., Espinosa-Huerta E., Vilordo-Pineda de Trichoderma asperellum sobre dos cepas de Fusa-
E., Rodríguez-Guerra R., Mora-Avilés M.A. (2017). rium aisladas de cultivos de tomate (Solanum lycoper-
Identificación molecular y evaluación antagónica in sicum). Revista Mexicana de Micología 42, 9-
vitro de cepas nativas de Trichoderma spp. sobre 16. [Link]
hongos fitopatógenos de raíz en frijol (Phaseolus vul- id=88343040003
garis L.) cv. Montcalm. Agrociencia 51(1), 63-79. Vázquez-Martínez J.A., González-Cárdenas J.C., Chiqui-
[Link] to-Contreras R., Sangabriel-Conde W., Alvarado-
id=30249773006 Castillo G. (2019). Evaluation of the biofertilizer po-
Sanna, M., Pugliese,M., Gullino, M. L., & Mezzalama, M. tential of five species of Trichoderma in the produc-
(2022). First report of Trichoderma afroharzianum tion of native ear corn and hybrid under field condi-
causing seed root on maize in Italy. Plant Disease, tions. ITEA, 115(3), 213-218. https://
106(7), 1982. [Link]/10.12706/itea.2019.006
Santana-Díaz T., Castellanos-González L. (2018). Efecto bio- Vicente I., Baroncelli R., Hermosa R., Monte E., Vannacci
estimulante de Trichoderma harzianum Rifai en posturas G., Sarrocco S. (2022). Role and genetic basis of spe-
de Leucaena, Cedro y Samán. Colombia Forestal 21(1), cialized secondary metabolites in Trichoderma ecop-
81-90. DOI:10.14483/2256201X.11744 hysiology. Fungal Biology Reviews 39, 83-99.
Sarsaiya,S., Jia, Q., Fan, X., Jain, A., Shu, F., Chen, J., & DOI:10.1016/[Link].2021.12.004
Shi, J. (2919). First report of leaf black circular sports Zapparata A., Baroncelli R., Brandström M.D., Kubicek
on Dendrobium nobile caused by Trichoderma longi- C.P., Karlsson M., Vannacci G., Sarrocco S. (2021).
brachiatum in Guizhou Province, China. Plant Disea- Fungal cross-talk: an integrated approach to study
se, 103(12), 3275. distance communication. Fungal Genetics and Bio-
Sharma A., Salwan R., Kaur R., Sharma R., Sharma V. logy 148, 103518 [Link]
(2022). Characterization and evaluation of bioformu- [Link].2021.103518
lation from antagonistic and flower inducing Tricho- Zeilinger S., Atanasova L. (2020). Sensing and regulation
derma asperellum isolate UCRD5. Biocatalysis and of mycoparasitism-relevant processes in Trichoderma.
Agricultural Biotechnology, 102437. https:// In New and Future Developments in Microbial Bio-
[Link]/10.1016/[Link].2022.102437 technology and Bioengineering (pp. 39-55). Elsevier.
Shenouda M.L., Cox R.J. (2021). Molecular methods DOI:10.1016/B978-0-12-819453-9.00002-7
unravel the biosynthetic potential of Trichoderma Zhao, L., Yang, P., Li, W., Zhao, Z., & Xia, Y. (2023). First
species. The Royal Society of Chemistry’s 11(6), 3622- report of Trichoderma crassum causing leaf spot on
3635. [Link] Tomato (Solanum lycopericum) in Ohio. Plant Disea-
Swain H., Adak T., Mukherjee A., Bhattacharyya P., se,107(2), 582. [Link]
Behera S. (2018). Novel Trichoderma strains isolated 1093-PDN
from tree barks as potential biocontrol agents and
biofertilizers for direct seeded rice. Microbiological
Research 214, 83-90. [Link]
[Link].2018.05.015

Trichoderma spp. en la agricultura sostenible 87