Evaluación de Riesgos

Salmonella spp. en pollo

entero y en piezas en
Colombia

1
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en

piezas en Colombia

Grupo de Evaluación de Riesgos en

Inocuidad de Alimentos ERIA y Plaguicidas

Instituto Nacional de Salud

Ministerio de Salud y Protección Social
República de Colombia

Bogotá D.C. 2019

 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en
piezas en Colombia

Instituto Nacional de Salud (INS). Grupo de Evaluación de Riesgos en

Inocuidad de Alimentos (ERIA) y Plaguicidas.

Bogotá D.C. 2019

ISSN: 2422-0965

Para citar: Instituto Nacional de Salud; Grupo de Evaluación de Riesgos

en Inocuidad de Alimentos y Plaguicidas (ERIA Evaluación de riesgos de
Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia. Bogotá, D.C.,
Colombia. 2019.

Todos los derechos reservados. El Grupo de Evaluación de Riesgos en

Inocuidad de Alimentos autoriza la reproducción y difusión del material
contenido en esta publicación para fines educativos y otros fines NO
comerciales, sin previa autorización escrita de los titulares de los
derechos de autor, especificando claramente la fuente. El Grupo de
Evaluación de Riesgos en Inocuidad de Alimentos prohíbe la
reproducción del material contenido en esta publicación para venta,
reventa u otros fines comerciales, sin previa autorización escrita de los
titulares de los derechos de autor. Estas solicitudes deben dirigirse al
Grupo de Evaluación de Riesgos en Inocuidad de Alimentos y
Plaguicidas (ERIA).

Para solicitudes y comentarios comuníquese a: Avenida calle 26 No 51-

20, Bloque B Of. 250 o al correo electrónico [email protected]; ERIA 2019.

Todos los derechos reservados ©

Colombia 2019.

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 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

Martha Lucía Ospina Martínez

Directora General Instituto Nacional de Salud

Franklyn Edwin Prieto Alvarado

Director de Vigilancia y Análisis de
Riesgo en Salud Pública

Hernán Quijada Bonilla

Subdirector de Análisis de Riesgo y
Respuesta Inmediata

Diana Walteros Acero

Subdirector de Prevención Vigilancia y
Control en Salud Pública

Iván Camilo Sánchez Barrera

Coordinador Grupo de Evaluación de Riesgos en
Inocuidad de Alimentos (ERIA) y Plaguicidas

Grupo de Evaluación de Riesgos en Inocuidad de

Alimentos y Plaguicidas

Grupo de Comunicación del Riesgo

 Julio Cesar Aldana Bula
Director General Instituto Nacional de
Vigilancia de Medicamentos y Alimentos

Carlos Alberto Robles Cocuyame

Director de Alimentos y Bebidas

Amelia Velasco Corredor

Jefe Oficina de Laboratorios y Control de
Calidad

5
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

Juan Pablo Uribe Restrepo

Ministro de Salud y Protección Social

Diana Isabel Cárdenas Gamboa

Viceministra de Protección Social

Iván Darío González Ortiz

Viceministro de Salud Pública y Prestación de
Servicios

Aida Milena Gutiérrez Álvarez

Dirección de Promoción y Prevención

Sandra Lorena Girón Vargas

Dirección de Epidemiología y Demografía
 Grupo de redacción

Claudia Jimena Alvarez Alvarez

Ingeniera de Alimentos,
Especialista en Epidemiología.
Epidemióloga de Campo (FETP)

Carla María Blanco Lizarazo

Ingeniera de Alimentos,
Ph. D en Biociencias

Yuly Andrea Gamboa Marín

Bacterióloga y Laboratorista Clínico,
MSc. Microbiología.
Mg. Gerencia de Programas Sanitarios y
de Inocuidad de Alimentos

John Alexander Vásquez Casallas

Zootecnista
MSc en Ciencia y Tecnología de
Alimentos

Diana Shriley Ríos Díaz

Bacterióloga,
MSc en toxicología

Flor Rodríguez Villamarín

Bacterióloga y Laboratorista Clínico,
Especialista en Ciencia y Tecnología de
Alimentos. MSc. Salud pública

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 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

Gestor de riesgo
Instituto Nacional de Vigilancia de Medicamentos y
Alimentos (INVIMA)

Elver Bejarano González

Profesional Especializado
Grupo de Vigilancia Epidemiológica
Dirección de Alimentos
Instituto Nacional de Vigilancia de Medicamentos y
Alimentos – Invima

Fabio Ramírez Villegas

Profesional Universitario
Grupo de Vigilancia Epidemiológica
Dirección de Alimentos
Instituto Nacional de Vigilancia de Medicamentos y
Alimentos – Invima
 REVISORES CIENTÍFICOS

Nacionales

Diana Marcela Álvarez Mira

Médico Veterinario,
MSc. en Salud Animal
Coordinadora Laboratorio de Patología
Aviar
Universidad Nacional de Colombia

Edna Catering Rodríguez Cardenas

Bacterióloga,
MSc. en Microbiología
Laboratorio de Microbiología
Instituto Nacional de Salud

9
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

Profesionales que respondieron a una

petición publica de observaciones

Norma Constanza Soto Tarquino,

Elvert Bejarano Gonzalez,
Cesar Alonso Rodriguez

Dirección de Alimentos
Instituto Nacional de Vigilancia de
Medicamentos y Alimentos (Invima)
El documento “Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en
Colombia
” fue generado en el marco del Convenio 374 de 2017 celebrado entre el Instituto Nacional
de Salud - INS y El Instituto Nacional de Vigilancia de Medicamentos y Alimentos – INVIMA,
este convenio es Interadministrativo de Cooperación que compromete la voluntad de las
partes y su objeto es aunar esfuerzos para planear, coordinar y desarrollar acciones o
estrategias de colaboración y cooperación técnica en áreas relacionadas con evaluación y
comunicación de riesgos en inocuidad de alimentos y otras áreas de interés común.

11
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

Contenido
Resumen 17

Introducción 18

1. Información del gestor 20

1.1. Términos de referencia 21
2. Identificación del Peligro: el patógeno y el alimento 22
2.1. Salmonella spp. 22
2.1.1. Taxonomía 22

2.1.2. Serovariedades y resistencia antimicrobiana 23

2.1.3. Características de crecimiento, supervivencia e inactivación 25

2.1.4. Fuentes de contaminación 26

2.1.5. Contaminación con Salmonella spp. en la industria avícola 27

2.1.6. Potenciales hospederos 28

2.1.7. Métodos de detección y enumeración del patógeno en muestras de alimentos

29

2.1.8. Métodos de diagnóstico en muestras clínicas 33

2.2. Pollo 33
2.2.1. Proceso de producción del pollo 34

2.2.2. Factores que condicionan el crecimiento del patógeno en el alimento 39

2.2.3. Dinámica y comportamiento del patógeno en la cadena agroproductiva 48

2.2.4. Prevalencia de Salmonella spp. en pollo 49

2.2.5. Datos de producción y consumo del alimento 51

2.2.6. Análisis cienciométrico 52

2.2.7. Normatividad internacional y nacional 54

3. Caracterización del peligro 57
3.1. Salmonelosis 57
3.1.1. Periodo de incubación 57

3.1.2. Síntomas 57

3.1.3. Grupos de riesgo 58

3.1.4. Tratamiento 58

3.1.5. Fuentes y transmisión 59

3.2. Virulencia de Salmonella spp. 59

3.2.1. Factores de virulencia 59

3.2.2. Mecanismo de patogenicidad 59

3.2.3. Proceso de invasión 61

3.3. Relación Dosis-Respuesta 62

3.4. Epidemiologia 63
3.4.1. Contexto internacional y Latinoamérica 64

3.4.2. Contexto Nacional 65

4. Evaluación de la exposición y caracterización de riesgo 67

4.1. Desarrollo del modelo 67
4.2. Evaluación de la exposición de Salmonella spp. en pollo entero y en
piezas 74
4.3. Caracterización del riesgo de Salmonella spp. en pollo entero y en
piezas 78
4.4. Incertidumbre asociada a las estimaciones 79
5. Medidas de Prevención y Control 80
5.1. Medidas de control en cadena primaria 80
5.2. Medidas de control durante el beneficio 80

13
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

5.2.1. Antes del ingreso 81

5.2.2. En el escaldado 81

5.2.3. En la evisceración 81

5.2.4. Chiller o marinado 81

5.3. Industria 82
5.4. Consumidor 83
6. Conclusiones 84
7. Recomendaciones 87
8. Carencia de datos y futuras necesidades de investigaciones 89
9. Acrónimos, siglas y abreviaturas 90
10. Referencias bibliográficas 91
Lista de Tablas

Tabla 1. Género Salmonella especies y subespecies .................................................... 22

Tabla 2. Serovariedades de Salmonella spp. aislados de brotes transmitidos por los
alimentos en los Estados Unidos entre 2007 y 2011 .............................................. 24
Tabla 3. Condiciones de crecimiento de Salmonella spp. .............................................. 26
Tabla 4. Pruebas bioquímicas para Salmonella spp. ..................................................... 30
Tabla 5. Tiempos de cocción de pollo entero y en piezas .............................................. 38
Tabla 6. Tratamientos físicos de conservación aplicados a subproductos de carne de
pollo......................................................................................................................... 40
Tabla 7. Tratamientos de conservación químicos y emergentes aplicados a
subproductos de carne de pollo .............................................................................. 41
Tabla 8. Propiedades de los compuestos activos en los desinfectantes usados en la
industria alimentaria ................................................................................................ 44
Tabla 9. Tecnologías emergentes de procesamiento..................................................... 46
Tabla 10. Genes de la isla de patogenicidad 1 (SPI 1) de Salmonella spp. ................... 60
Tabla 11. Datos de brotes humanos para serotipos de S. Enteritidis ............................. 63
Tabla 12. Variables de los muestreos de Salmonella spp. en pollo en piezas y canales
................................................................................................................................ 67
Tabla 13. Evaluación de riesgo de Salmonella spp. en pollo en piezas (alas, piernas y
vísceras) y entero .................................................................................................... 71
Tabla 14. Parámetros de crecimiento microbiano para Salmonella spp. en pollo en
almacenamiento refrigerado.................................................................................... 75
Tabla 15. Variables de caracterización de riesgo de Salmonella spp. en pollo entero y
piezas. Percentiles 90 y 99% (P90, P99) ................................................................ 78

15
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

Lista de Figuras

Figura 1. Diagrama de proceso de pollo entero y en piezas. Adaptado de (Barbut,

2015) ....................................................................................................................... 37
Figura 2. Producción de pollo entero sin vísceras (miles de t por año) en Colombia, los
valores de 2018 se reportan hasta el mes de junio. Elaborada por los autores con
base en los datos de (FENAVI, 2018) ..................................................................... 51
Figura 3. Producción estimada de pollo entero en el 2018 a nivel mundial (miles de t).
Elaborada por los autores con base en los datos reportados por (IndexMundi, 2018)
................................................................................................................................ 52
Figura 4. Número de publicaciones científicas indexadas a Scopus por año, con las
ecuaciones de búsqueda: “Chicken” AND “Salmonella” (-), “Broiler Chicken” AND
“Salmonella” (---), “Chicken parts” AND “Salmonella” (-) ......................................... 53
Figura 5. Métricas por número de publicaciones en temas relacionadas con Salmonella
spp. en pollo por centros de investigación/ Universidades (a) y países (b) ............. 54
Figura 6. Proceso de invasión de Salmonella spp.......................................................... 62
Figura 7. Propuesta de modelo de evaluación de riesgos para pollo en piezas, de
acuerdo con las operaciones unitarias o puntos de muestreo (■) y las etapas de
simulación de escenarios (■) .................................................................................. 69
Figura 8. Propuesta de modelo de evaluación de riesgos para pollo entero, de acuerdo
con las operaciones unitarias o puntos de muestreo (■) y las etapas de simulación
de escenarios (■) .................................................................................................... 74
Resumen
La presente evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en
Colombia fue realizada por solicitud del Invima. La metodología incluyó la identificación y
caracterización del peligro con base en la revisión del estado del arte, la cual se focalizó en
la descripción de la taxonomía, serovariedades y resistencia del microorganismo, así como
los factores que inciden en el crecimiento e inactivación del mismo en la cadena de
producción de pollo, la normativa, efectos en salud del patógeno.

Para la evaluación de la exposición y caracterización del riesgo se consideraron los datos

del plan Subsectorial de muestreo de Salmonella spp. del Invima para pollo en piezas del
año 2017 y canales enteras entre el 2009-2012. Los resultados mostraron prevalencias del
patógeno de 61,6% para pollo en piezas y entre el 29% y 40% para pollo en canales. La
evaluación de la exposición con enfoque modular se dividió en tres etapas: (i) producción en
planta de beneficio y de procesamiento enfocado al desprese, (ii) almacenamiento en
cadena de abastecimiento y (iii) consumo. Posteriormente, se realizó la caracterización del
riesgo con base en un modelo de dosis – respuesta de infección del patógeno Beta – Poisson
y datos de consumo de pollo y frecuencia de las Encuestas Nacionales de Situación
Nutricional de 2005 y 2010.

En respuesta a los términos de referencia, se proponen recomendaciones y medidas de

prevención y control de la granja a la mesa, con el fin de disminuir la exposición a este
patógeno; las cuales deben estar diseñadas bajo dos categorías enfocadas a las infecciones
de Salmonella spp. que tienen un impacto negativo en las avícolas y las infecciones de
importancia en salud pública humana. De esta manera, para disminuir el riesgo de
contaminación con Salmonella spp. en producción primaria se sugiere tener en cuenta
algunos puntos críticos en el control como: el grado de infección de la población o lote, el
grado de colonización de huésped y el transporte desde la granja a la planta de beneficio
debido a la contaminación fecal de la piel y plumas.

Con base en las prevalencias estimadas mediante el Plan de Monitoreo del Invima, a partir
de la caracterización del riesgo las probabilidades de infección para pollo entero fueron en
promedio 0,003 correspondiente a 3 casos por cada 1000 habitantes y para pollo en piezas
fue 0,002 correspondiente a 2 casos por cada 1000 habitantes.

17
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

Introducción
La enfermedad diarreica sigue siendo una causa importante de morbilidad y mortalidad
mundial; en este sentido la Organización Mundial de la salud (OMS) estima que
aproximadamente 1,9 billones de personas en todo el mundo enferman con diarrea cada
año, y 715.000 mueren; se ha estimado que aproximadamente un tercio de estas infecciones
se transmiten a través de los alimentos, donde la mayor proporción de casos se atribuye a
infecciones causadas por Salmonella spp. (52% S. no tifoidea y el 37% S. tifoidea).(1). De
los mas de 2.600 serotipos descritos para Salmonella spp. al menos 100 están asociados
con enfermedades en humanos (2).

Las especies de Salmonella enterica pueden provocar cuatro cuadros en humanos como,
fiebre entérica (serotipos Typhi, Paratyphi y Sendai), enterocolitis/diarrea que es causada por
la mayoría de serotipos, bacteremia mayormente causada por los serotipos Choleraesuis y
Dublin; y portadores asintomáticos. Sin embargo, la manifestación depende del serotipo
invasor y de la susceptibilidad del huésped (3).

La presencia de Salmonella spp. en animales sanos como aves de corral se ha considerado

como el principal factor de riesgo, ya que se puede contaminar fácilmente los huevos y la
carne de dichas aves y al ser consumidos podrían causar enfermedad en humanos (4). Por
lo tanto, los eventos que ocurren antes y después de la muerte de las aves de corral influyen
en la calidad de la carne (5), la contaminación con esta bacteria en carne de pollo ocurre en
múltiples etapas de la cadena productiva que incluye la producción, procesamiento,
distribución, cocción y consumo (6).

Con el fin de estimar los riesgos para la salud causados por peligros microbiológicos que
pueden estar presentes en diversos alimentos como el pollo entero y en piezas, el grupo de
Evaluación de Riesgos en Inocuidad de Alimentos (ERIA) y Plaguicidas en el marco de sus
funciones, tiene la responsabilidad de brindar un contexto científico como línea base de los
posibles peligros microbiológicos presentes en la carne de pollo entero y en piezas para
ajustar la regulación existente con medidas de control más acordes a las exigencias
internacionales que disminuyan el riesgo de transmisión de enfermedades debidas al
consumo de este alimento, para lo cual se realiza la siguiente evaluación de riesgo de
acuerdo a los términos de referencia solicitados por el gestor de riesgos Invima: (1) A partir
de los resultados de monitoreo de Salmonella spp. Establecer la prevalencia nacional y el
riesgo asociado con el consumo de pollo entero y en piezas para la población colombiana.
(2) Establecer cuáles serían las medidas de prevención y control en todas las etapas del
proceso con enfoque de la granja a la mesa de carne de pollo entero y piezas para prevenir
la contaminación y crecimiento de Salmonella spp.

Teniendo en cuenta el impacto de éste patógeno en la salud pública y los intereses

particulares del gestor de riesgo, se busca realizar una evaluación del riesgo de infección
causado por Salmonella spp. por consumo de pollo entero y en piezas con una visión de
cadena productiva con el enfoque de la Organización Mundial de la Salud (OMS). Por lo
tanto, el presente documento incluyó una revisión del estado del arte y normativa de mayor
relevancia, focalizada en los aspectos relacionados con identificación del peligro, descripción
de los factores que inciden en el crecimiento e inactivación de Salmonella spp. en el alimento
durante la cadena de producción del pollo. Posteriormente, se caracterizó el peligro,
identificando sus efectos en salud, serotipos y mecanismos de resistencia más importantes
en salud pública y se realizó la evaluación de la exposición y caracterización de riesgo para
estimar la probabilidad de infección con Salmonella spp. por consumo de pollo en Colombia.

Para realizar la evaluación de la exposición de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas

fue empleado un enfoque de evaluación cuantitativa de riesgos microbiológicos (QMRA, por
sus siglas en inglés). QMRA es una metodología que comprende la modelación matemática
del comportamiento de los microorganismos con enfoque de la granja a la mesa, para
determinar el número de casos o enfermedades causadas por el consumo de alimentos
contaminados (7).

19
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

1. Información del gestor

Salmonella está dentro de las principales causas de enfermedades transmitidas por
alimentos en el mundo. Se estima que es responsable de 1 millón de enfermedades,
20.000 hospitalizaciones y 400 muertes al año, solo en los EEUU, con un costo
económico para el sistema de salud de $ 3.3 a 4.4 mil millones de dólares. En Colombia
según el informe de vigilancia del Instituto Nacional de Salud para el año 2015,
Salmonella fue el agente más importante que causó enfermedad transmitida por los
alimentos (ETA). En Latino américa y el Caribe, según los registros del sistema de
información de la OPS (SIRVETA), durante los últimos nueve años se informaron solo
6.511 brotes de ETA en 22 países de la región. Cerca de 250.000 personas se
enfermaron en estos brotes y 317 murieron.

Los términos de referencia solicitados fueron: (1) a partir de los resultados de monitoreo
de Salmonella spp establecer la prevalencia nacional y el riesgo asociado con el consumo
de carne pollo entero y piezas para la población colombiana. (2) cuáles serían las
medidas de prevención y control en todas las etapas del proceso con enfoque de la granja
a la mesa de carne de pollo entero y piezas para prevenir la contaminación y crecimiento
de Salmonella spp.

Invima ha realizado estudios de base estadísticamente diseñados para evaluar la

industria avícola en su conjunto mediante el muestreo de cada establecimiento (plantas
de beneficio animal) de acuerdo a su volumen de producción anual. Los datos de
cuantificación del patógeno en estos estudios de referencia proporcionan una base
científica para la evaluación de la exposición. Este es un componente crítico de la
evaluación de riesgos, el establecimiento de estándares o criterios microbiológicos, la
evaluación de los parámetros de producción avícola, y la evaluación de la variabilidad
estacional y regional de la prevalencia, estos planes de muestreo no fueron diseñados
para proporcionar información microbiológica de establecimientos individuales. En estos
estudios Invima ha determinado la probabilidad de que ocurra la contaminación
microbiana por Salmonella spp. en canales de pollo.

Salmonella es uno de los principales agentes causales de enfermedades transmitidas por

alimentos (ETA) a nivel mundial, coloniza la mayoría de animales y el ser humano,
situación que representa un mayor riesgo por la aparición de especies de Salmonella spp
resistentes a múltiples fármacos, como consecuencia del uso incontrolado de
antimicrobianos en el tratamiento de salmonelosis y otras infecciones o como profilaxis
en las explotaciones pecuarias. Debido al impacto en salud pública que tiene la
Salmonella spp. en muchos países y por considerarse un patógeno emergente asociado
a la carne de aves y productos avícolas se requiere conocer la información acerca del
patógeno para la región y el mundo y los riesgos asociados a los serotipos y a los
determinantes de resistencia antimicrobiana identificada para el patógeno.

En el país se requiere definir los criterios microbiológicos y estándares de desempeño

para esta categoría de producto, mediante la revisión sistemática de literatura y de los
informes de las agencias sanitarias, con el fin de establecer las medidas para controlar
la presencia de éste patógeno en la industria de alimentos.

1.1. Términos de referencia

TOR 1.

A partir de los resultados de monitoreo de Salmonella spp establecer la prevalencia

nacional y el riesgo asociado con el consumo de carne pollo entero y piezas para la
población colombiana.

TOR 2.

Cuáles serían las medidas de prevención y control en todas las etapas del proceso con
enfoque de la granja a la mesa de carne de pollo entero y piezas para prevenir la
contaminación y crecimiento de Salmonella spp.

21
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

2. Identificación del Peligro: el patógeno y el alimento

2.1. Salmonella spp.

Salmonella spp. es un patógeno intracelular anaerobio facultativo, bacilo Gram negativo

perteneciente a la familia Enterobacteriaceae, la mayoría son móviles (excepto S.
enterica serovar Gallinarum) por la presencia de flagelos perítricos, su tamaño se
encuentra entre 0.7-1.5 μm. Para su identificación bioquímica se reconocen tres
antígenos: el H o flagelar, O u somático y el Vi (que se encuentra en pocos serotipos, el
más importante S. Typhi) (8). Adicionalmente, son productoras de H2S, urea negativos y
no fermentan la lactosa (9).

Este género bacteriano está conformado por dos especies: Salmonella enterica y
Salmonella bongori; Sin embargo, con base en los síntomas clínicos en humanos se
pueden diferenciar dos grupos: Salmonella tifoidea y Salmonella no tifoidea (SNT). Los
agentes causales de la fiebre tifoidea son los serotipos Typhi y Paratyphi (10).

2.1.1. Taxonomía

La nomenclatura de Salmonella spp. es compleja ya que existen diferentes sistemas de

clasificación. Sin embargo, el sistema actualmente aceptado se basa en la identificación
del antígeno somático O y del antígeno flagelar H propuesto en el WhiteKauffmann-Le
Minor scheme (11). Este género bacteriano está conformado por dos especies:
Salmonella enterica y Salmonella bongori. Asimismo, Salmonella enterica se divide en
seis subgrupos como se observa en la Tabla 1, designados con números romanos.

Tabla 1. Género Salmonella especies y subespecies

Salmonella especie y subespecie Hábitat usual
S. enterica subsp. enterica (I) Animales de sangre caliente
S. enterica subsp. salamae (II)
S. enterica subsp. arizonae (IIIa)
S. enterica subsp. diarizonae (IIIb) Animales de sangre fría y ambiente
S. enterica subsp. houtenae (IV)
S. enterica subsp. indica (VI)
S. bongori (V)

Fuente: adaptado de (12)

Los serotipos y subtipos se usan para diferenciar Salmonella spp. a nivel de subespecie
y se basan en inmunoreactividad de los antígenos O y H, resultando en más de 2500
serotipos, la mayoría de serotipos (93%) se han nombrado según la distribución
geográfica de la bacteria (geo-serotipos), otros son denominados con nombres de
personas, animales, alimentos, síntomas o huésped (13). El antígeno O es un
polisacárido de cuatro a seis azúcares que resultan en diferentes epítopes designados
por números; mientras que el antígeno H es una flagelina donde Salmonella spp. puede
expresar dos diferentes antígenos para esta, referidos a fase 1 y fase 2. El formato típico
para identificación de serotipos es:
Subspecie [espacio] Antígeno O [dos puntos] Fase 1 Antígeno H [dos puntos] Fase 2
Antígeno H
Ejemplo: I 4,5,12:i:1,2 (S. enterica serotipo Typhimurium) (14).

La Organización Mundial de la Salud (OMS) presenta el listado de los nombres dados a

las serovariedades S. enterica subspecies enterica con su fórmula antigénica (15).
El uso de fagos también se ha implementado como una herramienta sensible para
distinguir entre serotipos, sobretodo en brotes que afectan a humanos (16).

2.1.2. Serovariedades y resistencia antimicrobiana

2.1.2.1. Serovariedades

De los más de 2500 serotipos descritos para Salmonella spp. al menos 100 están
asociados con enfermedades en humanos (2). Dentro de los aislamientos realizados en
Estados Unidos, las principales serovariedades aisladas entre el 2007 y el 2011 se
resumen en la Tabla 2.

23
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

Tabla 2. Serovariedades de Salmonella spp. aislados de brotes transmitidos por los alimentos en
los Estados Unidos entre 2007 y 2011

Número Alimentos
Serovariedad % Enfermos Hospitalizados Muertes
de brotes implicados
Huevo, pollo, cerdo
Enteritidis 167 27% 4972 394 2
y carne de vaca.
Pollo, verduras de
hojas verdes y
Typhimurium 84 14% 2043 342 9
mantequilla de
maní
Pollo, pavo y
Heidelberg 44 7% 1875 212 5
productos lácteos.
Coles, vegetales,
Newport 63 10% 1581 209 2 tomates, cerdo y
aves de corral.
Carne de vaca,
Montevideo 21 3% 1154 141 0 pimiento, cerdo y
queso.
Cerdo, pollo y
Braenderup 19 3% 203 29 1
vegetales
Coles,
Muenchen 17 3% 229 34 1 Brotes,
delicatessen y fruta
Cerdo, pavo y
Infantis 16 3% 363 34 0
granos
Pollo, cerdo, frutas
Javiana 14 2% 876 73 1
y vegetales
Pimiento, tomates,
Saintpaul 10 2% 1866 340 2 aves de corral y
carne de vaca

Fuente: adaptado de (17)

En 2016 en la Unión Europea, S. Enteritidis, S. Typhimurium y S. Typhimurium variante

monofásica representaron el 70.3% de los 67418 casos confirmados asociados a
enfermedad en humanos con serovariedad conocida aislados en esta región; pero al
analizar los aislamientos en pollo, carne de res, pavo y cerdo las serovariedades más
encontradas fueron S. Infantis (36.3%), S. Typhimurium (13.0%), S. Enteritidis (6.7%), S.
Dublin (5.0%) y la variante monofásica de S. Typhimurium (4.9%). Por tanto, S. Enteritidis
es la serovariedad más detectada en casos de salmonelosis no tifoidea en humanos,
aunque no sea el más aislado en alimentos (18).
En Colombia, los informes sobre serotipos de Salmonella spp. en alimentos son escasos.
La Universidad de Córdoba realizó una investigación donde las serovariedades
encontradas en áreas del Caribe fueron Anatum (26%), Newport (13%), Typhimurium
(9%), Gaminara (9%) y Uganda (9%), aisladas de carne de res, salchicha, cerdo, pollo,
queso y arepa de huevo (19).

Adicionalmente, la Universidad del Tolima reporta que los serotipos con mayor
prevalencia aislados de carne de cerdo fueron el Derby (36%), Typhimurium (27%) y
Muenster (20%) (20). En estos estudios del país, no asociaron brotes y enfermedades en
humanos.

Las aves son portadoras asintomáticas de dos de los serotipos que más epidemias
causan en el hombre: S. Enteritidis y S. Typhimurium (21). En un estudio realizado por
Puentes A, los serotipos de Salmonella spp. que predominaron en la cadena avicola
fueron en granjas de pollo de engorde, S. Heildelberg, y S. Typhimurium y en planta de
beneficio, S. Heildelberg, S. Typhimurium y S. Brezany(22).

2.1.3. Características de crecimiento, supervivencia e inactivación

2.1.3.1. Crecimiento y Supervivencia

Salmonella spp. tiene requerimientos simples para su crecimiento, sobrevive por largos
períodos de tiempo en alimentos y otros medios (23). En la Tabla 3 se muestran los
parámetros de crecimiento del microorganismo.

Su temperatura óptima de crecimiento está entre 35 °C y 37°C (24), pero se adapta a

condiciones extremas, se ha reportado crecimiento a temperaturas por debajo de 10°C
que varía según el serotipo y el sustrato (25);(26). Salmonella spp. sobrevive a
temperaturas de congelación (-20°C) por varias semanas (27).

El crecimiento de Salmonella spp. a pH desfavorable, depende de factores como

temperatura, presencia de sal y nitritos (23). Además, es capaz de adaptarse a pH bajos
frente a situaciones de estrés ambiental y responder de forma diferente según el tipo de
ácido del medio, en una revisión de supervivencia en mayonesa, Salmonella spp. se
observó una mejor adaptación al vinagre que al jugo de limón (28).

25
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

Salmonella spp. no crece en condiciones de actividad de agua bajas (a w 0.85), pero es

capaz de sobrevivir, dependiendo de la presencia en el medio de grasa, azúcar y otros
sustratos; por ejemplo, en mantequilla de maní Salmonella Tennessee, Salmonella
Typhimurium DT104 sobrevivieron hasta por doce meses con un a w entre 0,3 y 0,6 (29).
Salmonella spp. no requiere cloruro de sodio, pero tolera concentraciones entre 0.4 – 4%
(30)

Tabla 3. Condiciones de crecimiento de Salmonella spp.

Características Mínimo Óptimo Máximo

Temperatura °C 5,2 35-43 46,2
pH 3.8 7-7.5 9.5
Actividad de agua Aw 0,93 0,99 >0,99

Fuente: adaptado de (23)

2.1.3.2. Inactivación

La temperatura de inactivación reportada en carne de pollo oscila entre 55 y 70 °C (25).

El valor D para Salmonella spp. reportado en aves es de 26,97 a 0,25 min (31), el mismo
autor reporta en pechuga un valor D de 24,071 ± 1,852 min a 55°C hasta 0,097 ± 0,034
min at 70°C (31). El Ministerio de Industrias Primarias de Nueva Zelanda MPI indica para
todas las carnes un valor D de 69,9 a 55°C hasta 0,4 a 70°C que depende de pH, grasa,
actividad de agua o aditivos (32).

2.1.4. Fuentes de contaminación

La OMS, describe como fuentes de contaminación de Salmonella spp. el contacto entre

personas vía oro-fecal, contacto con animales salvajes o domésticos infectados y
especialmente por el consumo de alimentos contaminados como huevos, carne,
hortalizas, leche, etc (33).

Humanos: Las heces de personas infectadas pueden contener un gran número de

Salmonella spp. y puede excretarlo hasta por tres 3 meses. De acuerdo al serovar
implicado, el 1% de los adultos infectados y el 5% de los niños menores de 5 años pueden
excretar el microorganismo por más de un año (34). La excreción de S. Typhimuruim en
pacientes después de haber sufrido salmonelosis puede durar hasta 110 días (35). Por
tanto en la cadena productiva es posible que los operarios en producción primaria así
como los manipuladores de los alimentos en toda la cadena productiva puedan
representar un foco de contaminación.

Animales: Salmonella spp. está presente en el intestino de aves, reptiles, tortugas,

insectos (ocasionalmente) y algunos mamíferos como los porcinos (36), puede infectar a
los humanos por consumo de alimentos contaminados o contacto directo (34). El pollo y
el cerdo son reconocidos como los principales reservorios de Salmonella spp., aunque
su hábitat primario es el intestino en pollos, esporádicamente puede encontrarse en otras
partes, pulmón, tráquea, saco aéreo e incluso articulaciones. Muchas infecciones en
animales pasan asintomáticas, en producción primaria los animales incluso pueden llegar
a infectarse al recibir concentrados contaminados con Salmonella spp o debido a otros
animales domésticos o silvestres (37).

Alimentos: La carne de pollo y otros tipos de carne (res, pavo, porcino) provenientes de
animales infectados son un importante vehículo de Salmonella spp. (38), otros alimentos
de origen animal como los huevos también son vehículo de transmisión (39).
Recientemente, se ha asociado también como fuente de contaminación con Salmonella
spp. a frutas y vegetales entre los que se destacan melones, mangos, tomates,
espinacas, lechugas y semillas germinadas fuente (40).

Ambiente: Salmonella spp. puede provenir de las heces de animales contaminando

forrajes y fuentes de agua y posteriormente infectando a diferentes animales. Por otro
lado, los insectos puede ser un vehículo de contaminación al posarse sobre las heces
contaminadas y llevarlas a múltiples lugares. Este ciclo favorece la diseminación de
Salmonella spp., (34).

2.1.5. Contaminación con Salmonella spp. en la industria avícola

En la literatura científica se han identificado diferentes posibles vías de entrada de

Salmonella spp. a las granjas las cuales se enlistan a continuación:

 El alimento contaminado o mal almacenado (expuesto a vectores de Salmonella spp.)

o en algunos casos fabricado con subproductos de la industria avícola contaminados
(41).

27
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

 Vehículos (que entran y/o salen de la granja): camiones que transportan los pollitos,
alimento, carros de los técnicos o visitantes (42).
 Inadecuada limpieza y desinfección de los equipos usados para el manejo de las aves
(comederos, bebederos, jaulas, nidos, etc.) (43).
 Presencia de otros animales en la granja que pueden actuar como vectores de
Salmonella (porcinos, bovinos, caninos, equinos, etc.) (44).
 Aves de traspatio o aves silvestres (de la misma región o migratorias) que tengan
acceso a los galpones donde se encuentran los pollos (43).
 Presencia de roedores (45).
 Presencia de insectos del orden coleóptera de la cama como el Alphitobius diaperinus
que actúa como vector potencial de la Salmonella spp.(46).
 Parásitos externos (piojos, ácaros y garrapatas), moscas(45).
 Recientemente se ha encontrado como vector a Dermanyssus gallinae (ácaro rojo de
las aves), potencial transmisor de Salmonella spp. entre galpones (46).
 Desechos de la granja como pollinaza, cama utilizada y mortalidad, e inadecuada
desinfección de las camas previa llegada de las aves (43).
 En el caso de las explotaciones de ponedoras la reutilización de las bandejas de
huevos que retornan a la granja sin previa desinfección (43).
 Adicionalmente se ha comprobado la transmisión vertical a la progenie en parvadas
de reproductoras contaminadas con Salmonella spp. (46).

2.1.6. Potenciales hospederos

La mayoría de los patógenos de Salmonella spp. para humanos son subespecies del
grupo I, las otras subespecies se asocian con vertebrados de sangre fría. Los serotipos
de Salmonella enterica pueden invadir mamíferos y aves, clasificándose en función del
rango del huésped en: serotipos de amplio rango de huésped, adaptados al huésped y
serotipos huésped restringidos (47).

Los serotipos con huésped específico o restringido incluyen a Paratyphi, Gallinarum

biotipos Gallinarum y Pullorum, o Typhi que solo causan enfermedad en un huésped,
generalmente de curso grave, sistémico, de baja morbilidad y alta mortalidad. Los
serotipos adaptados al huésped se asocian con una especie predominante, pero pueden
causar enfermedad en otras, por ejemplo Salmonella Dublin se adapta a ganado, pero
puede infectar pequeños rumiantes, cerdos y humanos (48).
Los serotipos generales generalmente causan alta morbilidad y baja mortalidad, pero
causan enfermedad en un amplio número de huéspedes, Salmonella Typhimurium es un
ejemplo de estos (49).

Las especies de Salmonella enterica pueden provocar cuatro cuadros en humanos: fiebre
entérica (serotipos Typhi, Paratyphi y Sendai); enterocolitis/diarrea que es causada por
la mayoría de serotipos, la bacteremia mayormente causada serotipos Choleraesuis y
Dublin; y portadores asintomáticos. La manifestación depende del serotipo invasor y de
la susceptibilidad del huésped (3).

2.1.7. Métodos de detección y enumeración del patógeno en muestras de alimentos

Los métodos microbiológicos tradicionales para la detección de Salmonella spp., son

considerados como una técnica cuyo resultado se expresa cualitativamente (50).
Técnicas basadas en las propiedades físicas y bioquímicas únicas del microorganismo
han sido estandarizadas por las agencias reguladoras, tales como Organización para la
Estandarización (ISO), Asociación de Oficiales Químicos analíticos (AOAC),
Administración de Medicamentos y Alimentos (FDA) y el Servicio de Seguridad e
Inspección de los Alimentos (FSIS) de Departamento de Agricultura de Estados Unidos
(USDA) (51).

El actual método horizontal ISO 6579-1:2017, consiste en un pre-enriquecimiento de las

muestras en tampones agua de peptona, según la AOAC el objetivo de esta etapa es
normalizar metabólicamente las células de Salmonella spp. que se encuentren en
determinada matriz para su perfecto desarrollo y todos los microorganismos compiten por
los nutrientes, seguida de un enriquecimiento selectivo en Rappaport Vassiliadis (base
de soja) (RVS) recomentado por el Manual de Bacteriología Analítica (BAM) o el agar
semisólido de Rappaport Vassiliadis (MSRV) (52) y caldo tetrationato de Muller-
Kauffmann Novobiocina (MKTTn) (50,53).

A partir de los cultivos anteriores se realiza el enriquecimiento en medios selectivos como

el agar Xilosa Lisina Desoxicolato (XLD), el agar Hecktoen Enterico (HE). Posteriormente,
se seleccionan las colonias típicas sospechosas que generalmente se determinan por
cambios de color que producen en los medios por fermentación de azúcares y viraje de
indicadores, se confirman inicialmente con la realización de un screening que comprende

29
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

la siembra en medios difenciales como el agar triple azúcar hierro (TSI) que permite
determinar la fermentación de carbohidratos, producción de gas y acido sulfúrico (H2S),
el agar lisina hierro (LIA) que permite observar la descarboxilación de la lisina y el agar
urea que permite observar la hidrólisis de la urea por medio de la enzima ureasa. La
confirmación bioquímica se complementa con otras pruebas bioquímicas como el citrato,
indol, y una serie de azúcares y aminoácidos que permiten la confirmación del género
Salmonella spp. (Tabla 4) y ayudan a orientar la especie, éstas pruebas bioquímicas
aplicadas a muestras de alimentos y clínicas se pueden realizar por métodos tradicionales
o sistemas automatizados (51).

Tabla 4. Pruebas bioquímicas para Salmonella spp.

Prueba1 Reacción positiva o negativa % de aislamientos de Salmonella

que muestran la reacción2

TSI glucosa (ácido) + 100

TSI glucosa (gas) + 91.93)

TSI lactosa - 99.24)

TSI sacarosa - 99.5

TSI sulfuro de hidrógeno + 91.6
LIA agar + 98
SIM agar (H2S) + 97
SIM agar (indol) - 98.9
SIM agar (movilidad) + 97
Utilización de urea - 99
Lisina decarboxilasa + 94.65)

Ornitina decarboxilasa + 97
Arginina dihidrolasa + 70
Reacción de β-galactosidasa - 98.44)

Reacción de Voges-Proskauer - 100

Reacción de indol - 98.9
Utilización del Malonato - 100

Fermentación de Dulcita + 96

1) Ewing W. H. y Ball M. M., Las reacciones bioquímicas de miembros del género Salmonella. Centro Nacional de
Enfermedades Transmisibles, Atlanta, Georgia, EE. UU. (1966).
2) Estos porcentajes indican solo las cepas de Salmonella que muestran las reacciones marcadas + o -.
3) Salmonella Typhi es anaerogénica.
4) Salmonella (subgénero) subespecie III (Arizona) da reacciones + o - para lactosa pero es siempre b- galactosidasa
positiva. Salmonella (subgénero) subespecie II da una reacción negativa para lactosa y una reacción negativa para β-
galactosidasa, (Fórmulas antigénicas de los serotipos de Salmonella, 2001).
5) S. Paratyphi A es negativa.
Fuente: Adaptado de WHO. Manual de Procedimientos Diagnóstico y caracterización de Salmonella spp.
2007 (54)

Salmonella spp. exige la caracterización completa, implicando su aislamiento en cultivos,

además de la identificación bioquímica y la serotipificación que permite determinar la
composición antigénica de la membrana del microorganismo (antígeno “O”), flagelar (“H”)
y capsular (Vi), para agruparla en serovariedades según el esquema de Kauffmann-White
que es publicado por el “Centro de colaboración de la Organización Mundial de la Salud
(OMS) para la referencia e investigación de Salmonella spp., del instituto Pasteur de
París, Francia” (55). Dentro de este esquema el género Salmonella incluye 67 serogrupos
o grupos O, que a su vez se clasifican en más de 2500 serotipos diferentes en función de
la combinación de antígenos (55). La técnica convencional se basa en la reacción de
anticuerpos con tres tipos de antígenos de superficie que se determinan así: el antígeno
somático (O) con base en los oligosacáridos asociados con el lipopolisacárido; el
antígeno flagelar (H) en función de las proteínas flagelares debido a que este patógeno
posee dos fenotipos (móviles y no móviles), aunque pueden expresar diferentes
antígenos (H) y el antígeno capsular o de superficie (Vi). De esta manera, el antígeno O
determina el grupo, el antígeno H determina el serotipo y el antígeno capsular permite la
identificación de S. Typhi, S. Paratyphi C (ausente en S. Paratyphi A y B) y S. Dublin. La
serotipificación también puede extrapolarse mediante la caracterización de los genes que
codifican el antígeno O y H (15,56).

Existen algunos métodos rápidos para la detección de Salmonella spp. de acuerdo con
Lee et al. (2015) de los ensayos basados en inmunología, el ensayo por inmunoabsorción
ligado a enzimas (ELISA, por sus siglas en inglés) es el más utilizado para la detección
de antígenos o productos de Salmonella spp. Los diferentes sistemas ELISA han sido
desarrollados y comercialmente disponibles y están en forma de kit. En el ensayo ELISA,
un antígeno específico para Salmonella spp. está unido al anticuerpo apropiado unido a
una matriz solida, después de formar el complejo de antígeno-anticuerpo, la
concentración del antígeno puede ser medido a través del cambio de color causado por
la reacción de la enzima sobre un sustrato cromogénico (57).

Adicionalmente, se ha documentado la aplicación del ensayo por Fluorescencia Ligado a

Enzimas (ELFA) para detección de Salmonella spp; está técnica se fundamenta en que
en una fase sólida se encuentran adheridos los anticuerpos anti-Salmonella, sí el
microorganismo está presente en la muestra, se une al antígeno. Los anticuerpos
conjugados con fosfatasa alcalina se unen a los antígenos de Salmonella que están
ligados a los anticuerpos en la pared y la enzima conjugada cataliza la hidrólisis de este

31
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

sustrato en un producto fluorescente (4-metil-umbelliferona), cuya fluorescencia se mide

a 450 nm (58)(59). Además, se ha reportado el uso de ensayos de aglutinación de látex,
los cuales emplean partículas de látex recubiertas con anticuerpos que reaccionan con
antígenos en la superficie de las células de Salmonella para formar agregados visibles
en la identificación positiva de las muestras. (51).

Entre las técnicas moleculares aplicables a la detección de patógenos como Salmonella

spp. en alimentos, se encuentran: Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR),
Reacción en Cadena de la Polimerasa en tiempo real (qPCR), pirosecuenciación,
amplificación basada en la secuencia del ácido nucleíco (NASBA), Hibridación de ADN
con sondas y microensayos. La más utilizada es la PCR, cuyo objetivo principal es la
replicación in vitro de uno o varios segmentos de ADN, por acción la ADN polimerasa y
ciclos de temperatura que permiten la desnaturalización, anidamiento y extensión de la
cadena de ADN. De esta manera, en la actualidad se han desarrollado nuevos métodos
y combinaciones de técnicas que hacen del proceso de detección, un procedimiento
menos complejo, así como más rápido, sensible y específico. No obstante, la necesidad
de realizar la confirmación por el método tradicional aun es vigente y obligatoria. En
consecuencia, la PCR complementará pero no reemplazará las técnicas microbiológicas
tradicionales que son necesarias para propósitos epidemiológicos (50).

Las técnicas de subtipificación molecular como la Electroforesis en Gel de Campo

Pulsado (PFGE, por sus siglas en inglés) ha sido descrita como el gold standard para la
subtipificación. Esta técnica estandarizada es utilizada por la red de Subtipificación
Molecular para la Vigilancia de Enfermedades Transmitidas por Alimentos (PulseNet).
Las bases de datos locales y nacionales de PulseNet. Además, son un recurso muy
valioso ya que contienen datos de 18 años. (60).

Los métodos de subtipificación molecular aplicables a un amplio rango de serovariedades

de Salmonella se consideran ideales cuando más de un serotipo está implicado en un
brote y cuando los brotes se relacionan con un bajo número de casos. El análisis de los
perfiles de ADN por PFGE en uno de los dos brotes estudiados en Colombia demostró la
relación de pollo contaminado con cuatro aislamientos obtenidos de cuatro localidades
diferentes, pero que según los datos epidemiológicos provenían de un mismo distribuidor.
El hecho de que las muestras clínicas y las de alimentos presentaran el mismo genotipo
sugiere una posible ruta de infección y demuestra que sin la subtipificación por PFGE
estos aislamientos no se habrían podido relacionar epidemiológicamente (61). PulseNet,
por ejemplo, ha asistido a investigaciones sobre brotes en donde se descubrieron
problemas previamente no reconocidos en una amplia variedad de alimentos, como
varias frutas, verduras, especias, nueces de árboles, aves de corral, carne de res, brotes,
harina y alimentos listos para consumir.(62)(63).

2.1.8. Métodos de diagnóstico en muestras clínicas

El diagnóstico de la salmonelosis requiere el análisis de una muestra clínica (como heces

o sangre) de una persona infectada para distinguirla de otras enfermedades que pueden
causar diarrea, fiebre y calambres abdominales. La identificación se realiza cultivando la
muestra del paciente y posteriormente se puede realizar la serotipificación (64).

Para la identificación del microorganismo a partir de la materia fecal se realiza una

suspensión y siembra en medios selectivos como el Agar Hecktoen Entérico (HE), agar
Xilosa Lisina Desoxicolato (XLD) o agar MacConkey (AMC). Posteriormente, se incuba a
37°C por 18-24h, se identifican las colonias presuntivas y se colocan en un medio de
cultivo nutritivo como el agar tripticasa soya (TS), subsecuente a su incubación se realiza
la identificación bioquímica inicialmente en los medios TSI, LIA, urea, citrato y motilidad
Gi y luego se realizan pruebas bioquímicas complementarias y serotipificación, de
acuerdo a los procedimientos descritos anteriormente (54). (65)

2.2. Pollo

El pollo se define como carne de ave de la especie Gallus gallus (66). El pollo y sus
subproductos son carnes de alto consumo en el mundo por su valor nutricional, bajo
contenido de grasa total y alto contenido de grasas insaturadas. La carne de pollo es rica
en proteínas de alta calidad, así como tiene un menor contenido de grasa total y saturada
que la carne de res. La composición química de la carne de pollo varía de acuerdo con
la parte de la canal (67). Las propiedades fisicoquímicas y bromatológicas de la pechuga
y piernas de pollo se muestran en la Tabla 5.

33
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

Tabla 5. Propiedades fisicoquímicas y bromatológicas pechuga y piernas de pollo

Parámetro Pechuga Pierna de pollo

Actividad acuosa (aw) 0,96 ± 0,01 0,96 ± 0,01

Humedad (%) 71,94 ± 3,00 71,17 ± 2,06

Proteína (%) 21,82 ± 0,83 18,24 ± 0,91

Lípidos (%) 3,85 ± 1,16 8,21 ± 2,40

pH posterior a 24 h de sacrificio 5,76 ± 0,26 6,28 ± 0,39

Pérdidas por cocción (%) 33,14 ± 3,91 31,31 ± 3,60

Hierro total (mg/ kg) 4,16 ± 0,77 7,97 ± 1,20

Proporción de ácidos grasos:

Saturados 33,17 ± 4,91 30,04 ± 1,89

Mono-insaturados 42,61 ± 1,97 43,58 ± 1,62

Poli-insaturados 23,57 ± 4,98 25,93 ± 2,69

Fuente: adaptado de (Milicevic et al., 2015)

2.2.1. Proceso de producción del pollo

El proceso de beneficio de pollo inicia con la producción y el procesamiento de las aves

de corral, que implican una serie de pasos interrelacionados diseñados para convertir las
aves domésticas en canales enteras listas para cocinar, piezas de canales cortadas o
diversas formas de productos cárnicos deshuesados. La aceptabilidad de los músculos
de las aves de corral como alimento dependen de los cambios químicos, físicos y
estructurales que ocurren en los músculos a medida que se convierten en carne. Durante
la producción y el manejo de las aves de corral, los factores ante-mortem (preselección)
ejercen efectos importantes sobre el crecimiento muscular, la composición y el desarrollo,
y determinan el estado del animal en el sacrificio. Por lo tanto, los eventos que ocurren
antes y después de la muerte de las aves de corral influyen en la calidad de la carne (68).
Para el beneficio de aves aplican las resoluciones 241 de 2013 por la cual se establecen
los requisitos sanitarios que deben cumpolir las plantas especiales de beneficio de aves
de corral y 242 de 2013 por la cual se establecen los requisitos sanitarios para el
funcionamiento de las plantas de beneficio de aves de corral, desprese y
almacenamiento, comercialización, expendio y transporte, importación o exportación de
carne y productos cárnicos comestibles (69,70):

1. Recepción y sacrificio
El proceso de recepción puede dividirse en cinco etapas: ayuno, captura, transporte,
tiempo en andén, y recepción, descarga y colgado. Estas cinco etapas previas al
sacrificio, se relacionan de manera directa con la etapa de levante y engorde en la granja.
Asimismo, requieren controles adecuados para mitigar la contaminación cruzada (71).
Posterior a la recepción se lleva a cabo el sacrificio, el cual generalmente se realiza
mediante el desangrado de las aves.

2. Escaldado y desplume
En el escaldado se pasan las canales desangradas por un tanque con agua caliente para
facilitar la remoción mecánica de las plumas durante el desplumado; en esta etapa es
importante evitar el desgarramiento de la piel, dislocación de huesos y rotura de la piel.
Este proceso se puede realizar de forma manual y mecánica. Mecánicamente se lleva a
cabo por centrifugación, donde las canales se disponen en dispositivos giratorios y las
plumas se eliminan mediante dedos de goma (72).

3. Evisceración
En esta etapa se debe incluir el corte y la extracción de la cloaca, corte de abdomen,
extracción del paquete visceral (vísceras rojas y blancas), extracción de grasa de
mollejas, extracción y corte de la molleja, remoción de la cutícula, extracción de
pulmones, corte de pescuezo, extracción de buche y tráquea, separación del cuello y
cabeza, inspección interna y externa de la canal, lavado interno y externo, y descolgado.
Según el sistema del equipo de procesamiento la evisceración puede ser manual,
semiautomática (parte de las vísceras) y automática (todas las vísceras) (73).

La evisceración representa un punto crítico de control en las plantas de beneficio de aves

bovinos; debido a que el desgarre de vísceras puede conducir a una contaminación
significativa con microorganismos patógenos presentes en el contenido de los intestinos
(74). Mediante el eviscerado se abre la cloaca, se extraen los órganos internos y se
conserva la molleja, el hígado y el corazón (75).

35
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

4. Enfriamiento
Esta etapa puede hacerse por inmersión en tanques con agua fría, con o sin la adición
de hielo, aspersión de agua fría y por circulación de agua fría. Esta etapa es crítica y
puede aumentar el riesgo de contaminación con Salmonella spp. Por tanto, debe
garantizarse el uso de agua potable y desinfectantes como hipoclorito de sodio en
concentraciones de 50 ppm (76).

5. Desprese y envase (entero o en piezas).

El producto se comercializa entero o en piezas y por lo general no es empacado ya que
en Colombia la mayoría del producto va a venta por menor y se comercializa sin empaque
manteniendo únicamente la cadena de frio. El envasado se usa cuando el pollo se
comercializa en supermercados o mayoristas en donde se suele utilizar el empaque al
vacio y posteriormente el producto es congelado para prolongar su vida útil (77).

6. Almacenamiento
Dependiendo del tipo de comercialización puede ser en refrigeración (venta al por menor
o lugares cercanos a la planta de beneficio generalmente) o en congelación (almacenes
de cadena o productos que tengan que ser transportados largas distancias). Se ha
encontrado que el abuso en la temperatura durante el almacenamiento es la principal
causa de Salmonelosis (78), temperaturas por encima de 10°C favorecen la multiplicación
de Salmonella spp. en carne de pollo (79).

7. Transporte
El producto es llevado a los lugares de comercialización ventas minoristas o almacenes
de cadena. Fallas en el transporte por deficiencias en el mantenimiento de la cadena de
frío pueden favorecer la multiplicación de Salmonella spp. en la carne de pollo (77).

8. Venta y comercialización
En esta etapa la contaminación cruzada es uno de los factores que más contaminación
puede generar en el pollo (77).

Figura 1 se muestra el esquema general del proceso de beneficio del pollo desde el
sacrificio de las aves hasta la comercialización de los productos.
 Materias primas e insumos Etapas de proceso Condiciones de riesgo Controles
Punto Crítico de Control 1 Inspección ante-mortem y
1. Recepción de aves Arribo a planta de animales realizar el descarte de los
Pollo vivo →
vivas enfermos o con sospecha de animales enfermos o
salmonelosis sospechosos
↓
2. Descarga y colgado
↓
3. Insensibilización y
aturdimiento
↓

4. Degüello y desangrado

↓
Punto Crítico de Control 2 Verificación de temperatura
Temperatura de agua de evitando disminución.
escaldado por debajo del rango. Cambio sistemático del agua
5. Escaldado y
Pollo muerto → Agua sin recambio periódico. de escaldado.
desplumado
Dedos de goma de la Verificación de las condiciones
desplumadora con formación de de limpieza y desinfección de
biopelículas los dedos.
↓
6. Desprendimiento de
cabeza y patas
↓
Punto Crítico de Control 3 Mantenimiento del equipo de
Desgarre de vísceras y evisceración.
Canal con vísceras → 7. Evisceración expulsión del contenido cloacal. Decomiso de canales
contaminadas cuando se
presente la desviación.
↓
Punto Crítico de Control 4 Verificación, seguimiento y
Pérdida de la cadena frío, la registro de las condiciones de
8. Enfriamiento
temperatura del producto no temperatura del producto y
podrá superar los 4°C. equipos de frío.
↓
9. Empacado del pollo
Canal sin vísceras →
entero
↓
10. Desprese
↓
Punto Crítico de Control 5 Verificación, seguimiento y
Pérdida de la cadena frío, la registro de las condiciones de
Pollo en piezas → 11. Almacenamiento
temperatura del producto no temperatura del producto y
podrá superar los 4°C. equipos de frío.
↓
12. Transporte

Figura 1. Diagrama de proceso de pollo entero y en piezas. Adaptado de (80)

De acuerdo con las recomendaciones de Codex Alimentarius (2011) para mitigar la

contaminación con Salmonella spp. durante la producción de pollo, se demostró que

37
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

la aspersión con una solución acuosa de cloro a concentraciones de 20 a 50 ppm reduce

la prevalencia del microorganismo entre 26% y 34% posterior al desplume y entre un 36%
a un 45%, posterior a la evisceración de la canal. Igualmente, el lavado interno y externo
con esta solución disminuyó la prevalencia entre un 20 y 25%. Asimismo, se encontró
que la inmersión en una solución con trifosfato de sodio reduce la prevalencia del
patógeno entre el 4 y 72%. Por otro lado, el uso de clorito de sodio acidificado a 750 ppm
y pH de 2,5 reduce la prevalencia de Salmonella spp. en canales aproximadamente en
50% a niveles por debajo del nivel de detección. Además, las canales deben enfriarse y
mantenerse frías para restringir el crecimiento del microorganismo; este enfriamiento
puede realizarse mediante aspersión e inmersión en agua fría. Medidas adicionales
comprenden el uso de cloro en el tanque de enfriamiento que mantienen un nivel de cloro
residual en el agua previniendo la re-adhesión y contaminación cruzada de las canales;
adicionalmente el agua para enfriamiento por inmersión puede incluir la adición de cloro
a concentraciones entre 20 y 34 ppm o dióxido de cloro entre 3 y 5 ppm, las cuales
reducen la prevalencia de Salmonella spp. en un 14%.

La operación unitaria de procesamiento más usada en pollo entero y en piezas es la

cocción. USDA FSIS (2014) recomienda que la cocción del pollo entero debe realizarse
hasta una temperatura interna de 73,9 °C para asegurar su inocuidad. En la Tabla 5 se
presentan los parámetros en diferentes técnicas de cocción en pollo entero y en piezas.

Tabla 5. Tiempos de cocción de pollo entero y en piezas

Tipo de pollo Peso (lb) Tiempo de Proceso (min)

Rostizado Hervido en agua en Asado a la parrilla
(176,7 °C) ebullición
Pollo entero 3–4 75 – 90 60 - 75 60 – 75
Pechugas con hueso 0,375 – 0,5 30 – 40 35 - 45 10 – 15/ por lado
Pechuga 0,25 20 – 30 25 - 30 6 – 8/ por lado
deshuesada
Piernas o muslos 0,25 – 0,5 40 – 50 40 - 50 10 – 15/ por lado
Alas 0,125 – 0,19 30 – 40 35 - 45 8 – 12/ por lado

Fuente: adaptado de (82)

2.2.2. Factores que condicionan el crecimiento del patógeno en el alimento

- Temperaturas y tiempos de cocción

La cocción de pollo y sus subproductos es un punto crítico en el control de Salmonella
spp. No obstante, su efecto depende de múltiples factores que inciden en la transferencia
de calor como el tipo de métodos utilizados en la preparación (horneo, asado a la parrilla,
freído y cocción en microondas); la distribución homogénea de la temperatura
especialmente si el producto ingresa al proceso de cocción congelado total o
parcialmente; y el efecto protector de algunos componentes como los lípidos (83).

La inactivación térmica de Salmonella spp. a 65°C presenta valores D de 0,50 en pollo

molido. No obstante, los valores D variaron a bajas temperaturas dependiendo de la
especie de ave y tipo de pieza, pero en tratamientos a altas temperaturas (> 70°C) no
hubo diferencias significativas entre piezas; las diferencias en la inactivación del
microorganismo se atribuyen a concentraciones de lípidos diferentes en los músculos del
ave (84).

Resultados mostrados por Roccato et al. (2015) indican que en hamburguesas de pollo
cocidas a la parrilla a una temperatura promedio de 73,5 °C durante 10 min se garantiza
la reducción de 1000 UFC/ g de Salmonella spp., mientras que a una temperatura
promedio de 67,5°C durante 5 min se garantiza la reducción de 10 UFC/g del patógeno.
Por otro lado, la cocción de estos productos se realiza en una alta proporción en el hogar
donde no se realiza control de la temperatura de los procesos, resultados con base en
un estudio observacional de las prácticas de consumo en la cocina realizado por
Redmond & Griffith (2003) concluyeron que una tercera parte de los participantes no
cosen apropiadamente el pollo. En consecuencia, es prioritario realizar recomendaciones
para la cocción en la etiqueta de los productos.

- Procesos físicos
Los tratamientos físicos de mayor importancia aplicados en la conservación de las
canales de pollo y sus subproductos se muestran en la Tabla 6, donde se observa que
el tratamiento de mayor impacto en la reducción de Salmonella spp. es la aplicación de
altas presiones, seguido de la irradiación (radiación ionizante).

39
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

Tabla 6. Tratamientos físicos de conservación aplicados a subproductos de carne de pollo

Intervención Alimento Condiciones del tratamiento Reducción (Log

UFC/g)
Vapor Pechugas de Vapor húmedo por 1 min 1
pollo
Altas presiones Tiras de pollo 600 MPa por 3 min 6,5
Ultrasonido Alas de pollo Baños de agua sujeto a 2,5 W/cm2, 40 Hz, 1
ultrasonido por 6 min
Irradiación con Pechugas de 1,5 kGy 3
haces de pollo
electrones
acelerados
Irradiación con Pechugas de 0,5 kGy 1,9
rayos X pollo

Fuente: adaptado de (86)

Otras operaciones unitarias como el enfriamiento de las canales y mantenimiento de la

cadena de frío en pollo han sido reconocidas por su efecto en el control del crecimiento
de Salmonella spp. Wideman et al. (2015) encontraron que intervenciones post –
enfriamiento pueden reducir drásticamente el crecimiento bacteriano en las canales de
pollo, donde el enfriamiento por aspersión optimiza este efecto.

Compuestos antimicrobianos
En la Tabla 7 se muestra el efecto de tratamientos químicos y emergentes aplicados a la
conservación de la carne de pollo y sus sub-productos, que incluyen el uso de ácidos
orgánicos, aceites esenciales, polímeros antimicrobianos, surfactantes, agentes
alcalinizantes y bacteriófagos.
Tabla 7. Tratamientos de conservación químicos y emergentes aplicados a subproductos de
carne de pollo

Intervención Alimento Condiciones del tratamiento Reducción (Log

UFC/g)
Ácidos orgánicos
Ácido acético Pechuga de pollo Ácido acético al 2%, almacenamiento en 1,58
congelación por 6 meses a -18°C 0,55 después de
congelación
Ácido láctico Pollo entero Ácido láctico al 1,2% por 10 min seguidos de 10 Bacteriostático
días de almacenamiento a 4 o -18 °C
Ácido cítrico Ácido cítrico al 2,5% por 10 min seguidos de 10
días de almacenamiento a 4 o -18 °C
Ácido málico Pechuga de pollo Aspersión con ácido málico al 1% por 30 s 2
Ácido caprílico Re-estructurados Ácido caprílico al 1% mezclado con carne de 4,5
de pollo (Nuggets) pollo por 5 min y posteriormente asado a la
parrilla
Aceites esenciales
Carvacrol Re-estructurados Carvacrol al 0,5% mezclado con carne de pollo 4,5
de pollo (Nuggets) por 5 min y posteriormente asado a la parrilla
Extracto de Carne molida de 2 ml/ kg de extracto en pollo envasado en 0,2
romero pollo atmosferas modificadas almacenado por 7 días
a 4 °C
Extracto de Carne molida de 1000 ppm almacenado a 4 °C por 14 días Bacteriostático
Humulus lupulus pollo
Polímeros antimicrobianos
Poli-L- lisina Re-estructurados 0,25% de poli – L- lisina mezclado con carne de 1,6
de pollo (Nuggets) pollo por 5 min. El producto fue muestreado
posterior a 7 días en congelación
Surfactantes
Arginato láurico Filetes de pollo 400 ppm por 20 s 1
Agentes alcalinizantes
Fosfato trisódico Piernas de pollo 1% de fosfato trisódico impregnado por 1 min 2
Bacteriófagos
S16 y Felix-01a Carne de pollo Coctel de fagos (8 log pfu/g) mantenidos a 4°C 1
molida por 18 h

Fuente: adaptado de (86)

Cosansu & Ayhan (2012) indican que el nivel de reducción del patógeno depende del tipo
de ácido orgánico y de su concentración. De esta manera, resultados encontrados por
los autores en pechuga y piernas de pollo tratadas con ácido láctico (1% y 3%) y ácido
acético (1% y 2%) muestran que la reducción de Salmonella spp. en pechuga fue mayor
para los dos ácidos en ambas concentraciones respecto a la presentada en la carne de
pierna de pollo. En carne tratada con ácido láctico la reducción del patógeno fue de 0,97
Log NMP/cm2 al 1% y 1,72 Log NMP/cm2 al 3% en pechuga y de 0,75 Log NMP/cm 2 al

41
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

1% y 1,21 Log NMP/cm2 al 3% en piernas de pollo; para el ácido acético la disminución

en la concentración del microorganismo en pechuga fue de 0,92 Log NMP/cm 2 al 1% y
1,58 Log NMP/cm2 al 2% y en pierna fue de 0,85 Log NMP/cm2 al 1% y 0,95 Log NMP/cm2
al 2%. Por otro lado, los autores concluyeron que este patógeno puede sobrevivir en
carnes de aves tratadas con ácidos orgánicos en periodos superiores a 10 días a 4°C y
6 meses a -18 °C.

La aplicación de ácidos orgánicos en la superficie de la carne es un procedimiento común,

debido a que es barato, simple, rápido y ha mostrado eficiencia en la reducción de
patógenos y alterantes. Además, los ácidos orgánicos son generalmente reconocidos
como seguros por la FDA (GRAS, por sus siglas en inglés) y la mayoría de ellos no están
limitados en su ingesta diaria en humanos (89). Los ácidos orgánicos y sus sales son
considerados suaves, lo que implica que no se disocian completamente en agua y su
disociación depende del pH (constante de disociación –pKa). La reducción del pH en
grandes concentraciones de ácidos protonados, decrecen la polaridad de la molécula e
incrementa la difusión del ácido a través de la membrana bacteriana y dentro del
citoplasma. Sin embargo, la sustitución del protón donado con cationes monovalentes
(Na+, K+) o multivalentes (Ca+2) aumenta la solubilidad de ácidos orgánicos en sistemas
acuosos. El efecto antimicrobiano de los ácidos orgánicos corresponde a dos
mecanismos principales como acidificación del citoplasma con subsecuente
desacoplamiento de la producción y regulación de la energía, y la acumulación de
aniones ácidos disociados hasta niveles tóxicos (89,90).

Los efectos letales de los ácidos orgánicos dependen de su concentración, pH del

alimento y constante de disociación. No obstante, cuando los tratamientos no son óptimos
y se llevan a cabo en condiciones sub-letales generadas por la exposición y adaptación
de los microorganismos a pH medios (pH 5,8) se induce al incremento de la tolerancia a
condiciones extremas (pH 3). Salmonella spp. requiere diferentes señales para sintetizar
proteínas para la resistencia a cambios en el pH internos y externos como las aminoácido
descarboxilasas que contribuyen al mantenimiento interno del pH (Lisina descarboxilasa
(CadA)- lisina – cadaverina antiporter (CadB), proteínas reguladoras (RpoS) y PhoP que
controlan los genes de resistencia a los ácidos) (89).

Los aceites esenciales son compuestos naturales que corresponden a menos del 1% de
las plantas (hojas, flores, raíces, frutos, etc.). Son metabolitos secundarios de plantas
aromáticas, volátiles, oleosos y se caracterizan por su fuerte fragancia (91). Se ha
reportado que están compuestos por más de 100 componentes, de los cuales
predominan los monoterpenos seguidos por los sesquiterpenos, alcoholes, fenoles,
aldehídos, cetonas, fenilpropanoides y ésteres. Presentan propiedades antimicrobianas
sobre bacterias, hongos, virus y protozoos; las que dependen de la composición del
aceite esencial (92,93). Son ampliamente utilizados en alimentos, aceptados por los
consumidores y presentan denominación GRAS (94,95).

Resultados encontrados por López-Romero et al. (2018) sobre la aplicación de aceites

esenciales en combinación con tratamiento térmico en pollo molido muestran que la
adición de ácido gálico proveniente del ajo y eugenol mejoran la inactivación térmica de
Salmonella spp. Donde, la adición ácido gálico y eugenol al 1,5% generó un descenso
del 40,5% en el valor D a 57,5°C, mientras que a bajas concentraciones de los
compuestos antimicrobianos (0,5%) la reducción de valores D fue de 15,8%. Los
resultados sugieren que a concentraciones relativamente altas de ambos compuestos
antimicrobianos se generó un mayor efecto en la reducción de la resistencia del patógeno.
Igualmente, la adición de 1% de eugenol fue más efectivo en el descenso de la resistencia
térmica de Salmonella spp.

Los consumidores tienen como práctica usual para la descontaminación del pollo, el uso
de soluciones acidas (jugo de limón o vinagre diluidos) para el lavado de la carne.
Resultados reportados por Henley, Launchi, & Quinlan (2018) quienes inocularon
Salmonella enterica en pechuga de pollo cruda a una concentración aproximada de 5 x
108 UFC y sometieron el producto a lavados con soluciones al 10% de jugo de limón y
10% de vinagre durante 10 s, 30 s, 2 min o 5 min. Los resultados mostraron que posterior
a los lavados con soluciones ácidas las concentraciones del patógeno fueron
aproximadamente de 7 Log UFC/ml para ambas soluciones ácidas. Por tanto, se concluye
que la práctica de lavado con jugo de limón y vinagre es un método ineficiente para
disminuir la concentración de microorganismos e incrementa el riesgo de contaminación
cruzada. Adicionalmente la práctica del lavado del pollo crudo en la cocina del consumidor
provoca contaminación de las superficies de la cocina, provocando contaminación
cruzada en alimentos crudos, utensilios de cocina que se utilizan para consumir los
alimentos. Igualmente, Wideman et al. (2015) encontraron que el uso de ácido cítrico en
tanques de escaldado no disminuyó efectivamente la carga microbiana en canales de
pollo enteras en plantas de procesamiento.

43
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

- Agentes de limpieza y desinfección

La eficacia antibacteriana de los desinfectantes químicos depende de factores
ambientales y la sensibilidad de los organismos blanco, los cuales son la concentración
del desinfectante, temperatura, tiempo de exposición y presencia de material orgánico.
De esta manera, la exposición del desinfectante a bajas temperaturas debe compensarse
con mayores concentraciones y tiempos de exposición del desinfectante (97). En la Tabla
8, se muestran algunos de los componentes activos más usados como desinfectantes en
la industria de los alimentos y algunas de sus propiedades más relevantes para la
aplicación como la formación de espuma, efecto corrosivo, y la reducción de su actividad
antimicrobiana como consecuencia de aguas duras y presencia de materia orgánica.

Tabla 8. Propiedades de los compuestos activos en los desinfectantes usados en la industria

alimentaria

Clase de Agente activo Formación Corrosivo Actividad Actividad Mecanismo de

desinfectante de espuma reducida por reducida por acción
aguas duras materia
orgánica
Oxidantes Compuestos Bajo Alto Bajo Alto Oxidación de
clorados grupos tioles
(hipoclorito en las enzimas
ácido, dióxido y proteínas
de cloro, implicadas en
peróxido de la síntesis de
hidrógeno, ADN
ácido
peracético,
ozono)
Surfactantes Amonios Medio Bajo Alto Medio Daño de
cuaternarios, membrana y
tensores liberación de
anfotéricos y constituyentes
ácidos celulares
anionicos
Alcoholes Etanol Bajo Bajo Bajo Medio Daño de
membrana,
desnaturalizaci
ón de proteínas
Fuente: adaptado de (97)

Una amplia variedad de agentes desinfectantes se usa en diferentes pasos de la cadena

de procesamiento de pollo, como escaldado, desplumado, evisceración, enfriamiento por
inmersión y tratamientos post- enfriamiento. El enfriamiento por inmersión es una etapa
crítica para el control de patógenos, debido a que la canal de pollo se sumerge en
soluciones acuosas con agentes de limpieza y desinfección a temperaturas inferiores a
4,4 °C (98,99). El desinfectante más usado durante el enfriamiento por inmersión en las
plantas de procesamiento de pollo es el cloro, el cual tiene una participación alrededor
del 70% (100). No obstante, la aplicación de ácido peracético ha mostrado mayor
efectividad que el cloro sobre la reducción de carga microbiana durante el enfriamiento
primario y tanques de inmersión (87).

Teniendo en cuenta la alta sensibilidad del cloro a la presencia de materia orgánica,

resultados encontrados por Paul et al. (2017) sobre los serotipos de Salmonella spp. más
resistentes a soluciones acuosas con cloro a diferentes concentraciones de extracto de
pollo entre 2 y 5% donde los resultados reportados por los autores evidencian que se
presenta un aumento en el valor D a concentraciones de 5% de extracto de pollo respecto
a las concentraciones de 2%. Asimismo, para los serotipos más comunes en pollo los
valores D más altos fueron para Salmonella Schwarzengrund, Sentfenberg y Thompson
que corresponden a 3,14, 3,06 y 3,14 min, respectivamente a concentraciones de 2% de
extracto de pollo; mientras que el serotipo más sensible al cloro fue S. Kentucky.

Resultados encontrados sobre la inactivación de Salmonella spp. en piernas y pechugas

de pollo por adición de ácido láctico, amonio cuaternario (cloruro de cetilpiridinio) y clorito
de sodio acidificado İlhak, İncili, & Durmuşoğlu (2018) encontraron que estos agentes
desinfectantes no presentan diferencias entre tiempos de adhesión del microorganismo
(0,5, 20 y 210 min). Igualmente, se encontró que en piernas de pollo con piel la reducción
del microorganismo por adición de 2% y 4% de ácido láctico, 0,5 % de cloruro de
cetilpiridinio y 120 ppm de clorito de sodio acidificado presentó una reducción entre 0,8 y
1,8 Log UFC/g, la mayor reducción la presentó el cloruro de cetilpiridinio. En la pechuga
de pollo sin piel la reducción fue menor a la presentada en las piernas entre 0,3 – 1,2 Log
UFC/g, donde la mayor reducción fue por adición de 4% de ácido láctico y 120 ppm de
clorito de sodio acidificado con tiempos de adhesión del microorganismo de 210 min.

Benli et al. (2015) han reportado que prácticas de lavado en canales de pollo con ε –
polilisina a concentración de 300 ppm seguida de un lavado con solución acuosa al 30%
de sulfato de calcio ácido durante 40 s presenta un recuento de 5,1 ± 0,3 Log UFC/ml de
Salmonella spp. posterior a 6 días almacenados a 4,4 °C, y de 4,5 ± 0,5 Log UFC/ml del
patógeno posterior a lavados con aspersión de etil éster de arginato láurico a 200 ppm
seguido con solución acuosa al 30% de sulfato de calcio ácido durante 40 s.

45
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

- Tecnologías emergentes de procesamiento

La aplicación de tecnologías emergentes en el procesamiento de pollo entero, sus piezas
y subproductos tiene alta relevancia y es prioritario debido al elevado consumo de estos
alimentos. Así como, la necesidad de garantizar a los consumidores productos inocuos
con alto valor nutricional y sensorialmente aceptables. Las tecnologías emergentes de
procesamiento que han sido más estudiadas se presentan en la Tabla 9.

Tabla 9. Tecnologías emergentes de procesamiento

Tratamiento Parámetros de Ventajas Limitaciones Otros factores

procesamiento
Altas Presión - Inactivación completa - Proceso discontinuo Solo se pueden someter
presiones Tiempo de Salmonella y otros (por lotes) a este tratamiento
Temperatura patógenos - No se inactivan alimentos envasados
- Extensión de vida útil esporas
- Retención de - No puede aplicarse a
nutrientes productos de baja aw
- Comercialmente
disponible
Pulsos Pulsos (numero, - Preserva - Tamaño de partícula En envasado debe
eléctricos forma de la características - Alimentos multifase integrarse al proceso
onda, amplitud) sensoriales con varias
Fuerza de - Bajo uso de energía conductividades
campos - Tratamiento en cortos eléctricas
eléctricos tiempos - Sistemas
Tiempos comerciales no
Temperaturas disponibles
Radiación Dosis - Muy efectivos en una - Aceptación de los Se requiere aprobación
ionizante Tiempo amplia gama de consumidores regulatoria
Fuente de alimentos - Estándares de
radiación - Sistemas seguridad estrictos
comercialmente
disponibles

Ozono pH - Alta reactividad - Limitado a Tiene denominación

Temperatura - No genera residuos desinfección GRAS en Estados
Humedad tóxico superficial Unidos, su aplicación
- Producción in situ - Genera alteraciones está influenciada por la
- Efecto sinergista con oxidativas demanda química y
otras tecnologías de - Inestable biológica de oxígeno de
procesamiento la materia orgánica
presente.
Radiación Longitud de - Tratamiento no – - Inactivación El control post-
ultra-violeta onda térmico aplicado en dependiente del procesamiento es crítico
tiempos cortos para asegurar la vida útil
 Espesor del - Sinergia con otras espesor del
alimento tecnologías de alimento
Tiempo procesamiento - Dificultades de
Opacidad del - Desinfección del estandarización por
alimento alimento y superficies la configuración
Distancia entre - Proceso continuo geométrica y
el producto y la parámetros de
fuente de luz procesamiento
Ultrasonido Amplitud, poder - Se preservan - Si se usa solo tiene Cuando se combina con
y frecuencia propiedades un efecto débil en la presión se denomina
Tiempo sensoriales y inactivación (manosonicación) y con
Temperatura nutricionales temperatura
Presión - Se puede usar en (manotermosonicación)
combinación con altas
presiones y pulsos
eléctricos
Altas Presión - Proceso en frío - Las aplicaciones CO2 tiene denominación
presiones, Tiempo - Continuo o en lotes comerciales GRAS.
procesamiento Temperatura (batch) requieren Los productos
CO2 Agitación - CO2 en no tóxico, no modificaciones comerciales no están
aw inflamable - No tan efectivo en disponibles.
- Posible en condiciones alimentos sólidos
sub- o super- críticas
Aplicación de Temperatura - Seguros para - Un solo fago no Los pH bajos inactivan
bacteriofagos pH humanos y frutas puede afectar todos los fagos.
Concentración y - Especificidad de fagos los serotipos y Las dosis y
tipo de células líticos (blancos cepas de formulaciones deben
hospederas y solamente son Salmonella spp. optimizarse
fagos bacterias patógenas) - Los fagos
- Flexible en lisogénicos deben
preparación por largos evitarse
tiempos de aplicación - Datos disponibles
solamente para
alimentos líquidos
- Mutaciones de
bacterias

Fuente: adaptado de (103)

Todas las tecnologías emergentes de procesamiento dependen de la concentración

inicial de microorganismos y su estado fisiológico (103).

Resultados de Argyri, Papadopoulou, Nisiotou, Tassou, & Chorianopoulos (2018); Sheen,

Cassidy, Scullen, Uknalis, & Sommers (2015) han mostrado que la tecnología de altas
presiones es una alternativa no térmica eficiente para el control de Salmonella spp. y
otros microorganismos patógenos y alterantes en pollo.

47
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

2.2.3. Dinámica y comportamiento del patógeno en la cadena agroproductiva

La distribución de los serotipos de Salmonella spp. en pollo fluctúa de acuerdo con la

geografía y cambios en el tiempo, la contaminación con esta bacteria en carne de pollo y
en huevos ocurren en múltiples etapas de la cadena productiva que incluye la producción,
procesamiento, distribución, cocción y consumo (6). La contaminación inicial depende del
patógeno, usualmente comienza a partir del criadero con gallinas infectadas de un huevo
o ambiente infectado. El patógeno es un habitante del tracto gastrointestinal y se
transfiere a las canales de pollo principalmente a través de contaminación fecal
(6,67,106). Las fuentes de contaminación incluyen espacios con bajos niveles de
sanidad, roedores, aves exógenas infectadas, y alimento. Finalmente, la última fuente de
contaminación es el contacto de los productos cocidos con superficies contaminadas
como mesas y tablas de picar, utensilios, manipuladores o productos crudos (67).

Durante el procesamiento las etapas de escaldado, desplumado, evisceración y

enfriamiento han sido reconocidas como vías importantes de contaminación cruzada. En
el escaldado, un elevado número de microorganismos de la piel, plumas y defecaciones
involuntarias se liberan en el agua que se utiliza para este proceso; igualmente, las
mayores temperaturas alcanzadas en esta operación unitaria están entre 58 – 63°C, lo
que permite la supervivencia de Salmonella spp. Durante la evisceración, se ha
encontrado que incrementa de manera significativa la prevalencia del patógeno debido a
la elevada manipulación automática o manual. Adicionalmente, las canales son limpiadas
por aspersión con agua para remover materia orgánica y desinfectar. Sin embargo, este
proceso es insuficiente debido a que la reducción de la concentración microbiana esta
alrededor de 1 Log UFC/g (106). El enfriamiento a temperaturas de refrigeración por
inmersión en agua fría o utilizando cámaras o túneles de refrigeración se utiliza para
mitigar el crecimiento de Salmonella spp. Sin embargo, el agua usada para el
enfriamiento puede incrementar el riesgo de contaminación cruzada (106,107).

La formación de biopelículas tienen un papel fundamental en la supervivencia del

patógeno en condiciones desfavorables, donde aproximadamente el 50% de las cepas
de Salmonella aisladas de granjas de pollo tienen la habilidad de producir biopelículas
(6,108). Se ha reportado que la mejor estrategia para erradicar las biopelículas es
prevenir su formación, así como verificar el diseño y materiales de los equipos. Una vez
la biopelícula se ha formado, la limpieza mecánica es una de las medidas de eliminación
y control más importante, debido a que la fricción permite la disrupción de la matriz, y
hace más accesibles capas más profundas de los microorganismos (6).

2.2.4. Prevalencia de Salmonella spp. en pollo

La prevalencia de Salmonella spp. varía de acuerdo a las situación de cada país, a la

población expuesta, así como a la susceptibilidad de cada individuo para contraer la
infección del patógeno. La OMS reporta cada año aproximadamente 550 millones de
personas con ETA, de las cuales 220 millones son niños menores de 5 años por
enfermedad diarreica aguda, siendo Salmonella spp. una de las cuatro causas principales
de enfermedades diarreicas a nivel mundial (109).

De acuerdo con EFSA, en la Union Europea en el año 2016 se reportaron en orden

descendente cinco serovares en casos de humanos: S. Enteritidis, S. Typhimurium, S.
Typhimurium, S. Infantis y S. Derby. Durante este mismo año, la proporción de
enfermedades por S. Enteritidis fue aumentando, mientras que los casos de S.
Typhimurium disminuyeron. Los datos informados sobre alimentos y animales mostraron
que S. enteritidis estaba asociada con gallinas ponedoras, pollos de engorde y carne de
pollo (18).

Diversos autores han descrito la prevalencia de Salmonella spp. en canales y piezas de

pollo. Panzenhagen et al. (2016) encontraron en Río de Janeiro – Brasil que el 6,67 % de
60 canales tomadas de seis plantas de sacrifio en un periodo de seis meses estaban
contaminadas con S. Albany y S. Typhimurium. Hardie, Guerin, Ellis, & Leclair (2019)
muestrearon 2732 canales y piezas de pollo entre diciembre de 2012 y diciembre de
2013, encontrando una prevalencia de Salmonella spp. del 22% con concentraciones
promedio de 0,67 NMP/ml (IC95%= 0,51 – 0,83 NMP/ml). Adicionalmente, los autores
relacionaron variables de procesamiento a la prevalencia del patógeno, lo que dio como
resultado que la aplicación de cloro es efectivo para la reducción de Salmonella spp. en
la canales y piezas de pollo. Asimismo, encontraron que el agua fría se asocia con bajas
concentraciones del microorganismo en comparación con el aire frío, lo que podría
relacionarse con el efecto de remoción de bacterias del agua de lavado. Por otro lado, se
encontró que el patógeno está presente en mayor proporción en las piezas de pollo
respecto a las canales. Guran, Mann, & Alali (2017) analizaron la incidencia de
Salmonella spp. en piezas de pollo con y sin piel en la región metropolitana de Atlanta
(Georgia, Estados Unidos) (525 muestras) encontrando que la prevalencia del patógeno
en la piel de la pechuga fue de 44%, mientras que para la carne fue de 12,3%. Los

49
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

serotipos con mayor incidencia fueron Heidelberg (46,1%), Kentucky (26,4%),

Typhimurium (11%) e Infantis (5,1%). Los autores corroboraron que la piel del pollo es
conocida como una superficie común para el atrapamiento y adherencia de Salmonella
spp.

Respecto a la prevalencia del patógeno en vísceras, Procura, Bueno, Bruno, & Rogé
(2017) quienes evaluaron la prevalencia de Salmonella spp. en hígados de pollo en
Argentina específicamente en supermercados de Entre Ríos. Los resultados reportados
por los autores muestran que de 666 muestras análizadas de nueve plantas de sacrificio,
se obtuvieron 32 positivas para el patógeno correspondientes al 4,8%; los serotipos
aislados de las muestras fueron S. Schwarzengrund (78%), S. Enteritidis (18%) y S.
Typhimurium 4(%). Alali et al. (2016) encontraron prevalencias de 15,6% en el bazo y
27,8% en carne de pollo separada mecánicamente de 180 muestras recolectadas para
cada matriz analizada en el Noreste de Georgia en Estados Unidas de plantas de
procesamiento muestreadas entre agosto de 2013 y enero de 2014.

2.2.4.1. Contexto nacional

En el Caribe colombiano se realizó un estudio para establecer la prevalencia de

Salmonella spp. con base en el análisis de 636 muestras de alimentos. Las prevalencias
de este patógeno fueron: 12,6% en chorizo, 10,5% en arepa de huevo, 9,3% en carne de
res, 7,9% en queso, 5,2% en carne de cerdo y 1,6% en pollo. Los principales serotipos
encontrados fueron S. Anatum (26%), S. Newport (13%), S. Typhimurium (9%), S.
Gaminara (9%) y S. Uganda (9%). Este estudio permitió establecer la distribución de los
serotipos de Salmonella spp. en alimentos de la Costa Atlántica colombiana (19).

Un análisis para determinar la prevalencia de Salmonella spp. en pollo en Bogotá llevado

a cabo en 72 muestras recolectadas en supermercados y plazas, mostraron la presencia
del patógeno en el 29,2% de las muestras. Donde, los serotipos más aislados fueron S.
enterica grupo IIIb seguidos de S. Bredeney y S. Virchow (115).

Resultados a nivel nacional de un estudio llevado a cabo por Donado-Godoy et al. (2012)
en supermercados de 23 departamentos mostraron que la prevalencia de Salmonella
spp. fue del 27% sobre 1003 canales de pollo.
2.2.5. Datos de producción y consumo del alimento

Figura 2 se muestra la producción de pollo entero sin vísceras en los últimos cinco años.
Se puede observar una tendencia de ascenso que entre el año 2014 y 2015 fue de 4,8%,
en 2016 fue de 3,8% y en 2017 fue de 5,7%. Los meses de mayor producción en el año
de pollo entero fueron octubre y noviembre en los años reportados (117).

2000
Millares
Pollo entero sin vísceras

1479 1564
1359 1424
1500

1000 797
(t)

500

0
2014 2015 2016 2017 2018
Año

Figura 2. Producción de pollo entero sin vísceras (miles de t por año) en Colombia, los valores de
2018 se reportan hasta el mes de junio. Elaborada por los autores con base en los datos de (118)

En la Figura 3 se muestran los estimados de miles de t de pollo entero en el 2018 de los

diez países con mayor producción a nivel mundial, de los cuales tres son de
Latinoamérica (Brasil, México y Argentina). Para Estados Unidos, el crecimiento en la
producción de pollo entero en los últimos cinco años ha estado entre el 1,62 y 3,84%. En
los últimos cinco años la tasa de mayor crecimiento la presentó Turquía con 12,47% en
el año 2017 (119).

51
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

20000
Producción estimada de pollo entero 19004
18000

16000

14000 13375
12000 11700
(miles de t)

12000

10000

8000

6000 4600
4000
3500
4000
2250 2110 1965
2000

0
Estados Brasil Union China India Rusia México Turquía Argentina Tailandia
Unidos Europea
Año

Figura 3. Producción estimada de pollo entero en el 2018 a nivel mundial (miles de t).
Elaborada por los autores con base en los datos reportados por (120)

2.2.6. Análisis cienciométrico

Se realizó un análisis cienciométrico de las publicaciones indexadas a Scopus, con base

en las palabras clave “Salmonella” AND “Broiler Chicken” OR “Chicken” OR “Chicken
parts”. No se realizaron filtros por idioma, año o tipología de la publicación. Los resultados
encontrados mostraron 6690 publicaciones de relacionadas con Salmonella spp. en pollo,
641 relacionadas a pollo entero y 28 a partes de pollo. Las publicaciones encontradas
con la ecuación de búsqueda muestran que la primera publicación en el tema fue en
1942. Los resultados en número de publicaciones por año muestran un leve aumento en
los últimos 5 años, lo que podría indicar que el tema es maduro (Figura 4).
 400

350
Número de artículos

300

250

200

150

100

50

0
1940 1946 1952 1958 1964 1970 1976 1982 1988 1994 2000 2006 2012 2018
Año

Figura 4. Número de publicaciones científicas indexadas a Scopus por año, con las
ecuaciones de búsqueda: “Chicken” AND “Salmonella” (-), “Broiler Chicken” AND
“Salmonella” (---), “Chicken parts” AND “Salmonella” (-)

En la Figura 5 se muestran las fuentes de producción científica líderes en el tema por

país y filiación. Los países que tienen mayor producción en el tema son Estados Unidos,
seguido de Canadá y Brasil que presentan un alto consumo y producción de pollo. Por
otro lado, el departamento de agricultura de los Estados Unidos (USDA) ocupa los dos
primeros puestos de producción científica relacionada con el tema, lo que es concordante
con el liderazgo en producción científica de Estados Unidos y USDA en temas
relacionados a microbiología en alimento como Salmonella spp. en huevo. En Colombia
se encontraron 22 publicaciones relacionadas al tema, las cuales son lideradas por la
Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (CORPOICA) y el Instituto
Colombiano Agropecuario (ICA).

53
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

a) United States Department of Agriculture

USDA Agricultural Research Service, Washington DC
University of Arkansas - Fayetteville
USDA ARS Russell Research Center RRC
The University of Georgia
USDA ARS Southern Plains Agricultural Research Center
University of Guelph
Agence de la sante publique du Canada
Universidad Nacional Autonoma de Mexico
Wageningen University and Research Centre

0 20 40 60 80
Número de publicaciones
Estados Unidos
b) Canada
Brasil
Reino Unido
Korea del Sur
India
China
Paises Bajos
Japón
Irán
0 50 100 150 200
Número de publicaciones
Figura 5. Métricas por número de publicaciones en temas relacionadas con Salmonella spp. en
pollo por centros de investigación/ Universidades (a) y países (b)

2.2.7. Normatividad internacional y nacional

2.2.7.1. Internacional

La normativa internacional maneja unos criterios de verificación microbiológica de

Salmonella spp. para inocuidad alimentaria y otro para control de higiene en pollo
destinado para carne, los cuales fueron estipulados en el reglamento de la Comisión
Europea (2073/2005) (121).

Criterios de inocuidad alimentaria

 Microorganismo 1: Salmonella spp. en preparados a base de carne de aves, carne

picada de aves de corral y productos cárnicos hechos a base de carne de aves de
corral destinados para ser consumidos cocinados.
 Microrganismo 2: S. typhimurium y S. enteritidis en carne fresca de aves de corral
(gallinas ponedoras, pollos de engorde, pavos).
 Toma de muestra: n = 5 y c= 0; n= unidades que componen la muestra, c= número de
muestras que superan el límite permitido m.
 Límites: m = ausencia en 25 g.
 Metodología de referencia: EN/ISO 6579
 Observaciones: Debe ser aplicado en productos comercializados durante su vida útil.

Criterios de higiene en los procesos

 Microorganismo: Salmonella spp. en canales de pollo de engorde.

 Toma de muestra: n = 50 y c= 5; n= unidades que componen la muestra, c= número de
muestras que superan el límite permitido m.
 Límites: m = ausencia en 25 g de una muestra mezclada de piel del cuello.
 Metodología de referencia: EN/ISO 6579 (para detección).
 Fase de aplicación: Canales tras la refrigeración.
 Acción si el resultado es insatisfactorio: Mejora de higiene en el sacrificio y revisión de
los controles del proceso, del origen de los animales, y de las medidas de bioseguridad
en las explotaciones de origen.
 Observaciones: Si se detecta Salmonella spp. se hará un seriotipo de las cepas
aisladas para S. Typhimurium y S. Enteritidis de acuerdo al criterio de inocuidad
alimentaria nombrado anteriormente.

2.2.7.2. Nacional

En la avicultura colombiana, es reconocida la presencia del microorganismo en aves

clínicamente sanas, potenciales transmisoras de la bacteria; frente a lo cual las grandes
empresas avícolas cumplen con planes de prevención y control del patógeno dado que
es una enfermedad de control y declaración obligatoria (122); sin embargo, los pequeños
productores/artesanales no instauran dichas medidas ya sea por desconocimiento o por
dificultades económicas.

Inicialmente mediante la Resolución ICA 001183 se establecieron las condiciones de

bioseguridad que deben cumplir las granjas avícolas comerciales en el país para su
certificación, así como para garantizar la sanidad avícola en el país. Posteriormente,

55
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

mediante las Resoluciones 2908 de septiembre 6 de 2010 y 2909 del 7 de septiembre de

2010, se crearon los comités sanitarios avícolas nacional y departamentales, que tendrán
entre otras funciones la supervisión y el seguimiento de las medidas sanitarias para el
control y erradicación de salmonelosis.

Finalmente se establecieron los requisitos para la certificación de granjas avícolas

bioseguras de engorde mediante la Resolución ICA No. 3652 del 2014, donde se
establecen los Procesos Operativos Estandarizados (POE) en las granjas avícolas
destinadas a producción de huevo y carne (123).
3. Caracterización del peligro

El género Salmonella es una de las causas más importantes de enfermedades

transmitidas por los alimentos en el mundo; generalmente, se transmiten a los humanos
a través del consumo de alimentos de origen animal contaminados (124). De acuerdo
con el CDC, este patógeno causa alrededor de 1,2 millones de casos, 23,000
hospitalizaciones y 450 muertes en los Estados Unidos cada año (125). La mayoría de
los casos de salmonelosis son leves. Sin embargo, algunas veces la enfermedad puede
ser mortal. La gravedad de la enfermedad depende de factores propios del huésped y del
serotipo de Salmonella spp. (109).

3.1. Salmonelosis

Diversos serotipos pueden causar la enfermedad en el ser humano, no obstante, existen

algunos que solo pueden colonizar una o unas pocas especies animales, este es el caso
de S. enterica serotipo Dublin en bovinos y S. enterica Choleraesuis en porcinos; cuando
estos serotipos provocan la enfermedad en las personas suelen ser invasivos y pueden
ser mortales. En contraste, la mayoría de los serotipos se encuentran en una gran
diversidad de huéspedes, en general causan gastroenteritis, la cual suele presentarse sin
complicaciones y no requiere tratamiento, aunque puede ser grave en niños, ancianos y
pacientes inmunocomprometidos (109).

3.1.1. Periodo de incubación

Los síntomas de la enfermedad comienzan a manifestarse entre 6 y 72 horas

(generalmente 12 a 36 horas) después de la ingesta de Salmonella spp.; la enfermedad
dura entre 2 y 7 días (24,109).

3.1.2. Síntomas

La salmonelosis se caracteriza por la aparición brusca de fiebre, dolor abdominal, diarrea,

náusea y, a veces, vómitos (109). La exposición a Salmonella spp. no tifoidea puede
variar en su presentación, desde la colonización del tracto gastrointestinal sin síntomas o
la colonización del tracto gastrointestinal con síntomas típicos de la gastroenteritis aguda
(24,126). A largo plazo puede haber septicemia y subsecuentes infecciones no

57
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

intestinales. La artritis reactiva puede aparecer entre tres y cuatro semanas después de
los síntomas gastrointestinales (24).

3.1.3. Grupos de riesgo

Generalmente en pacientes inmunocompetentes los síntomas de salmonelosis son

relativamente leves y los pacientes se recuperan sin tratamiento específico (127). No
obstante, en algunos casos, en niños pequeños menores de 5 años principalmente y
ancianos, la deshidratación causada por la enfermedad puede ser grave y poner en
peligro su vida (24,109). En individuos inmunocomprometidos, se pueden presentar
diversos efectos adversos como: i) infecciones localizadas que comprenden del 7 al 12%
de todas las infecciones las cuales están asociadas un aumento de la mortalidad
inmediata y tardía; ii) infecciones en anomalías endovasculares estructurales (incluido
ateroma) e injertos protésicos; iii) complicaciones en pacientes con enfermedades
malignas, diabetes, artritis séptica, osteomielitis, uso de esteroides, trasplantes renales
(127). Asimismo, esta población inmunocomprometida puede desarrollar septicemia con
síntomas como fiebre alta, letargo, dolor abdominal y de pecho, escalofríos y anorexia; y
puede ser fatal. Se han descrito casos de pacientes que desarrollan una enfermedad
crónica o secuelas como artritis, apendicitis, meningitis o neumonía como consecuencia
de la infección (128).

3.1.4. Tratamiento

La mayoría de las personas se recuperan sin tratamiento (125). Para los casos leves o
moderados en personas sanas no se recomienda terapia antimicrobiana sistemática ya
que se podría contribuir a la aparición de cepas resistentes a los antibióticos. En los casos
graves el tratamiento es la reposición de los electrolitos perdidos a raíz de los vómitos y
la diarrea (suministro de electrolitos como iones de sodio, potasio y cloruro) y la
rehidratación. En los grupos de riesgo, como los lactantes, los ancianos y los pacientes
inmunodeprimidos, podrían necesitar tratamiento antimicrobiano. Los antibióticos se
administran también si la infección se propaga desde el intestino a otras partes del
organismo (109).
3.1.5. Fuentes y transmisión

Diversos serotipos de SNT están presenten en animales destinados a producción de

alimentos como las aves de corral, los porcinos y bovinos. Se pueden encontrar a lo largo
de la cadena de producción desde los piensos para animales y la producción primaria
hasta los hogares o los establecimientos e instituciones de servicios de comidas. La
principal vía de transmisión es a través del consumo de alimentos de origen animal
contaminados (huevos, carne, aves de corral y leche), y en menor medida otros como las
hortalizas contaminadas con estiércol (109).

La presencia de SNT en animales sanos como las aves de corral se sugiere como el
principal factor de riesgo, ya que se puede contaminar fácilmente los huevos y la carne
de dichas aves y al ser consumidos podría causar enfermedad en humanos (4).

3.2. Virulencia de Salmonella spp.

Existen diversos factores de virulencia asociados con la patogenicidad de Salmonella

spp. a continuación, se mencionan algunos de ellos, el mecanismo de patogenicidad y el
proceso de invasión.

3.2.1. Factores de virulencia

Los factores de virulencia de Salmonella incluyen: proteínas asociadas a la

invasión/adhesión, fimbrias, flagelos, plásmidos, proteínas efectoras y superóxido
dismutasa (129). Además, Salmonella spp. produce tanto endotoxinas como exotoxinas,
estas últimas pueden ser citotoxinas o enterotóxinas y se producen según el serotipo
implicado (130).

3.2.2. Mecanismo de patogenicidad

Los mecanismos de patogenicidad mediante los cuales Salmonella spp. produce diarrea
y septicemia no se encuentran totalmente establecidos. Algunos factores asociados a la
enfermedad intestinal incluyen:

59
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

Adhesinas: le permiten reconocer receptores, con una estereoquímica específica.

Además, pueden activar a los linfocitos B y neutrófilos, lo que resulta en una variedad de
respuestas biológicas incluyendo proliferación celular y secreción de citosinas; estas se
dividen en fimbria, fibrilla, flagelo, lipopolisacárido (LPS) y cápsula (131). Salmonella spp.
expresa una gran cantidad de fimbrias, que le permiten adherirse con diferente
especificidad a la célula hospedadora o a la matriz extracelular; se han identificado al
menos 13 tipos de fimbrias en este microorganismo, con receptores específicos del
huésped (132).

Islas de Patogenicidad: corresponden a un grupo de genes que codifican los factores

de virulencia de la bacteria, se conocen como islas de patogenicidad (SPI-1, SPI-2, SPI-
3, SPI-4 y SPI-5), SPI 1 es requerida para la penetración inicial a la mucosa intestinal y
SPI 2 necesaria para los estados subsecuentes de infección sistémica y SPI-3 es
requerida para la supervivencia intracelular en macrófagos (131,133) en la Tabla 10 se
resumen algunos genes de la SPI-1 y su función.

Tabla 10. Genes de la isla de patogenicidad 1 (SPI 1) de Salmonella spp.

Gen Función
InvH Codifica proteína que actúa como factor de adhesión y componente estructural
del complejo aguja del aparato de secreción tipo III
InvG Codifica proteína estructural del complejo aguja del aparato de secreción tipo III.
invE Codifica proteína requerida para la invasión in vitro.
invA Codifica proteína necesaria para invasión.
invB Desconocida.
invC Codifica proteína que interactúa con otros componentes del aparato de
secreción tipo III para facilitar la translocación de proteínas fuera de la célula.
spaS Requerido para la secreción de proteínas.
prgH (gen Codifica la proteína PrgH, componente estructural del complejo aguja.
reprimido por
phoP)
orgA (gen Codifica proteína requerida para invasión de células epiteliales en cultivo y para
regulado por citotoxicidad en macrófagos
oxigeno)

Fuente: Adaptado de (133)

Invasión: puede invadir varias líneas celulares como enterocitos y células M, a través de
diferentes mecanismos que involucran señalización del hospedero remodelando la
membrana (efecto Trigger); también provoca la destrucción de células como macrófagos.
Además, S. Typhimurium puede llegar a órganos como hígado y bazo a través de
fagocitos sin requerir invasión intestinal (131). Existe también la vía conocida como
Zipper, donde la invasina expresada por Salmonella spp. permite la fosforilación de una
tirosina kinasa (134).

3.2.3. Proceso de invasión

El proceso de infección del huésped puede variar según el serotipo implicado, en el caso
de S. Typhimurium esta pasa del estómago al epitelio intestinal, allí invade los enterocitos
o células M quienes la interiorizan (134). La capacidad de invadir células no fagocíticas
es uno de los aspectos propios de Salmonella spp. y le confiere su patogénesis
característica mediada por SPI 1, de hecho serotipos mutantes con defectos en SPI 1
generan una presentación de la enfermedad atenuada (135). El proceso de invasión
intestinal se ilustra en la
Figura 6.

Posteriormente, el patógeno se multiplica e ingresa a la lámina propia donde es

alcanzada por diferentes fagocitos que la conducen a través de la linfa a los nódulos
linfáticos y posteriormente a bazo, hígado y otros órganos; generalmente el sistema
retículo-endotelial es capaz de limitar esta invasión, provocando la mayoría de veces
solamente gastroenteritis (136). Salmonella spp. invade células tanto fagociticas como
no fagocíticas usando el sistema de secreción tipo III (T3SS) y otros factores como
adhesinas (129). Los efectos citotóxicos generan la destrucción de las células M y
enterocitos adyacentes, además induce la apoptosis de macrófagos y fagocitos (131).

Tras el proceso invasivo, se desencadena una respuesta con migración de neutrófilos

por liberación de IL-8 al epitelio luminal y acúmulo de fluido rico en proteínas que favorece
la aparición de diarrea y los síntomas de la gastroenteritis, la liberación de proteasas y
sustancias inflamatorias que generan la muerte celular (137).

61
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

Figura 6. Proceso de invasión de Salmonella spp.

Fuente: adaptada de Giannella RA. Salmonella. Medical Microbiology. 1996(136)

3.3. Relación Dosis-Respuesta

La dosis requerida para causar la enfermedad es variable, pues depende de diversos

factores tanto del hospedero como del serotipo de SNT (24,138). En adultos
inmunocompetentes, el número de bacterias que se deben ingerir para causar
enfermedad sintomática esta entre 106 y 108 microorganismos. En niños pequeños y
personas con ciertas afecciones subyacentes, un inóculo más pequeño puede ser
suficiente. Por esto, la infección por SNT tiende a ocurrir en niños, especialmente
menores de 2 años (138).

Se han observado bajas tasas de ataque en brotes en los cuales se consumieron entre 4
a 45 microorganismos. Los alimentos con alto contenido de grasa, como el chocolate o
la mantequilla de maní, pueden proteger las células de los jugos gástricos, lo que permite
una menor dosis que lo habitual para causar infección (24). En la Tabla 11 se menciona
la dosis estimada por Teunis et al., 2010 en los brotes en los cuales se encontraba el
huevo como alimento implicado.

Tabla 11. Datos de brotes humanos para serotipos de S. Enteritidis

Vehículo Dosis (UFC) Expuestos Enfermos

Media
Pollo / huevo / arroz 4.17 x 103 16 3
Pollo / huevo / arroz 4.17 x 103 117 50
Ensalada de huevo 2.40 x 101 156 42
Omelette 6.06 x 103 856 558
Omelette 1.51 x 105 11 10
Gamba/Huevo 9.69 x 104 104 70
Huevo 1.09 x 101 363 198
Nuez/huevo 7.27 x 105 9 9
Omelette 2.42 x 105 103 57

Adaptado de (139)

La evaluación dosis – respuesta ha sido descrita a través de modelos matemáticos para

representar la respuesta a una enfermedad asumiendo que la infección y enfermedad
tienen formas similares a las relaciones dosis – respuesta. La infección generada por
Salmonella spp. se ha descrito a través de un modelo Beta-Poisson; este modelo usa una
función hipergeométrica que depende de los parámetros α y N50. Donde, N50 es la dosis
en que el 50% de población es afectada por el microorganismo y α es un parámetro que
deriva del uso de la aplicación de una distribución beta a un modelo de probabilidad de
supervivencia del patógeno no constante (139).

3.4. Epidemiologia

En este apartado se presenta los estudios y el comportamiento epidemiológico de los

casos y brotes de ETA causados por infección de Salmonella spp., en los que se puede
determinar las carácterísticas en tiempo, lugar y persona, en el contexto internacional y
nacional:

63
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

3.4.1. Contexto internacional y Latinoamérica

Al hacer una revisión sobre el impacto de Salmonella spp en los brotes reportados
mundialmente, se encontró que esta bacteria es la responsable del mayor número de
brotes en países de América Latina y la Comunidad Europea (140), en otros países como
Estados Unidos se encuentra en segundo lugar (141), mientras que en Japón en el
tercero (142), señalando la importancia que tiene este microorganismo dentro del grupo
de las ETA. La información reportada indica que el principal vehículo de trasmisión no es
el pollo como ocurría en la década de los noventa, sino el huevo. Algunos brotes
asociados al consumo de pollo y sus preparaciones se han reportado en la literatura,
donde se evidenció que el pollo fue contaminado con la bacteria desde el proceso de
beneficio (77).

La EFSA en el reporte científico de 2017, informa que durante el año 2016 en 37 Países
europeos se han reportado 96039 casos de salmonelosis, de los cuales 94.530 fueron
confirmados presentando una tasa de 20,4 casos por 100.000 para los países de la Unión
Europea UE. Para la República Checa se presenta una tasa de 110 por 100.000
habitantes. y Eslovaquia con 97.7 por 100.000 habitantes; mientras que Grecia, Italia,
Irlanda y Portugal informaron tasas más bajas con valores menores o iguales a 6,8 casos
por 100.000 habitantes (18).

En la Comunidad Europea para el año 2008 se reportaron 4 brotes por el consumo de

pollo de 490 brotes registrados lo que presenta menos del 1% (0,81), sugiriendo que el
pollo no es el principal vehículo de transmisión de Salmonella spp. Al revisar los brotes
asociados al consumo de pollo, estos solo representaron el 3,7%, el alimento que resultó
ser el principal vehículo de transmisión fue el huevo con 21,3% (143). Por otro lado, en
Inglaterra para el año 2007, de 17 brotes donde el pollo fue el vehículo de transmisión,
10 se asociaron a Salmonella spp de los cuales siete fueron relacionados a S. Enteritidis
y 3 a S. Typhimurium (144).

En Estados Unidos el Departamento de Salud de Minnesota y el Servicio de Inspección

y Seguridad Alimentaria del Departamento de Agricultura de los Estados Unidos (USDA-
FSIS) investigaron un brote en el estado de Minnesota en el año 2015, donde fueron
afectadas cinco personas por el consumo de platos de pollo con ingredientes producidos
por la empresa Aspen Foods (crudos, congelados, rellenos y apanados). Los enfermos
fueron tratados por hospitalización y no se reportaron muertes. Las muestras de
alimentos fueron analizadas y se confirmó la presencia de cepas de S. Enteritidis (145).

Por otro lado, una institución correccional de Tennessee en 2014, reportó un brote de
enfermedad transmitida por alimentos, con nueve personas afectadas, el 22% fueron
hospitalizadas y no se presentaron muertes. Las investigaciones epidemiológicas
indicaron que el consumo de pollo separado en piezas mecánicamente de la marca Tyson
fue la fuente del brote de infecciones por Salmonella Heidelberg. El laboratorio de CDC
realizó pruebas de resistencia a los antibióticos en aislamientos de S. Heidelberg, de los
nueve aislamientos recolectados de personas enfermas, dos (22%) fueron resistentes a
múltiples fármacos (definidos como resistentes a al menos un antibiótico en tres o más
clases de antibióticos) y siete (78%) fueron susceptibles (susceptibles a todos los
antibióticos probados) (146).

Finalmente en América Latina se reportan algunos brotes principalmente en Chile y

Uruguay, sin embargo la información es muy escasa, esto posiblemente debido a la falta
de notificación a los sistemas de vigilancia en los países de esta región (77).

3.4.2. Contexto Nacional

El sistema de vigilancia en salud pública (SIVIGILA) de Colombia, empezó a reportar

brotes alimentarios a partir del año 2007, porque antes de este año los datos de
Salmonelosis se informaban como casos (77,147). Si bien en Colombia Salmonella spp
es el primer agente bacteriano involucrado en brotes, el pollo no es el alimento que
reporta el mayor número de brotes, sino los platos mixtos, en los que no puede
establecerse cuál es el alimento responsable (77).

Durante el periodo comprendido entre el 2012 a 2016 se notificaron al Sistema de

Vigilancia en Salud Pública (Sivigila) del Instituto Nacional de Salud, 60 brotes en los que
estuvieron involucrados 2316 casos, los cuales fueron relacionados al consumo de pollo;
donde para el año 2012 se reportó el mayor número de casos con una cifra de 1046. Las
entidades territoriales que reportaron mayor ocurrencia de brotes fueron: Nariño,
Antioquia, Bogotá, Quindío y Valle del Cauca aportando el 65% del total de brotes. La
población más afectada fue el grupo de edad entre los de 15 a 19 años con el 19,2% y
los de 25 a 29 años con el 17,7%. Los establecimientos penitenciarios (26,7%),

65
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

instituciones educativas (14,1%), establecimiento militar (12,1%) y en los hogares

(12,7%) fueron los más reportados por presentar ETA probablemente por consumo de
pollo contaminados por Salmonella spp. (148). Entre el año 2008 y 2010 se reportaron
102 brotes de ETA de los cuales el 31,7% (34 brotes) tuvo como agente etiológico a
Salmonella spp. donde S. Enteritidis se relacionó a 2 brotes en el resto de casos no se
logro establecer la serovariedad (77).

En la mayoría de los brotes no se logra reportar cual es el agente causal

fundamentalmente, por dos razones, el alimento ya no está disponible en el momento del
muestreo o cuando se toma la muestra los alimentos implicados no se separan y al
analizarlos, si bien se aísla a Salmonella spp no se logra establecer que alimento fue
responsable, perdiéndose información valiosa dentro del sistema de vigilancia
(ERIA,2011).
4. Evaluación de la exposición y caracterización de riesgo

Para realizar la evaluación de la exposición de Salmonella spp. en pollo entero y en

piezas fue empleado un enfoque de evaluación cuantitativa de riesgos microbiológicos
(QMRA, por sus siglas en inglés). QMRA es una metodología que comprende la
modelación matemática del comportamiento de los microorganismos con enfoque de la
granja a la mesa, para determinar el número de casos o enfermedades causadas por el
consumo de alimentos contaminados (7). Este enfoque permite evaluar y mejorar la
inocuidad alimentaria a través de la predicción de los efectos de las intervenciones en los
procesos en complemento con la microbiología predictiva (149). En este capítulo se
presenta la metodología matemática y estadística para el desarrollo del modelo de
análisis de riesgo cuantitativo, posteriormente se presentan los resultados y discusión
correspondientes a evaluación de la exposición y caracterización del riesgo.

4.1. Desarrollo del modelo

En la Tabla 12, se presentan las variables de muestreo para pollo entero en piezas y canales
enteras que fueron incluidas en el plan subsectorial de muestreo del Invima para pollo.

Tabla 12. Variables de los muestreos de Salmonella spp. en pollo en piezas y canales

Variables de
Piezas Canales
muestreo
Periodo de
2017 2012 2011 2009
muestreo
Número de
159 293 205 176
muestras
Número de plantas
45 69 55 54
muestreadas
Alas, piernas,
Descripción de menudencias
Canales completas y medias
muestras (hígado, corazón o
mollejas)
Antes de - Recolgado1
Especificaciones de enfriamiento o - Post-
Post- enfriamiento No especificado
toma de muestras congelación, y enfriamiento2
envasado
No probabilístico, Método de
limitado por asignación
Estratificado por
Tipo de muestreo capacidad de proporcional a No especificado
fijación
laboratorio y volumen de
recursos. Datos de producción

67
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

volumen de
producción no
disponibles
- Recolgado: 34%
(IC90: 29,8 –
38,7%)
40%
Prevalencia 61,6% - Post- 29,7%
(IC90: 33,2 – 47,1%)
enfriamiento: 29%
(IC90: 24,7 –
33,2%)
1Definido como la etapa después de la transferencia, antes del eviscerado
2 Definido como la etapa posterior a todas las operaciones involucradas en el sacrificio, posterior al
enfriamiento, antes del almacenamiento refrigerado o no

Fuente: los autores, a partir de datos suministrados por el Invima

Figura 7 se muestra el esquema general del modelo de evaluación de riesgos para Salmonella
spp. en piezas que incluyen piernas, alas y vísceras; igualmente, se resaltan las operaciones
unitarias o puntos en los que se realizó el muestreo y aquellos donde se propone el planteamiento
de escenarios. De la misma manera, se presenta el esquema del modelo propuesto para la
evaluación de riesgos del microorganismo en pollo entero y medias canales Figura 8.
Figura 7. Propuesta de modelo de evaluación de riesgos para pollo en piezas, de acuerdo con
las operaciones unitarias o puntos de muestreo (■) y las etapas de simulación de escenarios (■)

Para la detección de Salmonella spp. en carne de pollo en canales y piezas, el laboratorio

del Invima utilizó la metodología ISO 6579:2002 Cor 1:2004. Soria et al. (2011)
encontraron que métodos como ISO 6579 basados en el cultivo del microorganismos en
medios selectivos presentan un límite de detección variable en función de la motilidad del
serotipo de Salmonella spp., de esta manera el límite de detección para serotipos mótiles
fue 8 – 20 UFC/ 25 g y para no-mótiles fue ≥ 104 UFC/ 25 g. Para S. enterica, se ha
reportado que la mayoría de serotipos son mótiles debido a la presencia de flagelos
perítricos a excepción de S. enterica serovar Gallinarum.(8). Sin embargo, en la
serotipificación de todos los aislamientos positivos para Salmonella spp. en pollo en

69
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

piezas, no se encontró ninguno identificado como S. Gallinarum. Por tanto, para la

simulación de las concentraciones iniciales del microorganismo se asume que los datos
negativos para Salmonella spp. tuvieron concentraciones que fluctuaron entre Log (0
UFC/ 25 g de muestra) y Log (20 UFC/ 25 g de muestra) correspondientes a una
distribución normal. En relación a la proporción de muestras positivas para la presencia
del microorganismo, fueron simuladas concentraciones entre Log (8 UFC/ 25 g de
muestra) a Log (1X107 UFC/25 g de muestra) acorde con la concentración máxima
reportada en las simulaciones realizadas en Combase® para Salmonella spp. en pollo.
Tabla 13. Evaluación de riesgo de Salmonella spp. en pollo en piezas (alas, piernas y vísceras) y entero

Notación Descripción Distribución - Modelo, valores Unidades Fuente

de evento
Procesamiento en planta
Pi Prevalencia de Distribución beta: % Datos de Plan de
Salmonella spp. α= s+ 1=99 muestreo del Invima
en pollo en β= n-s+1= 60
piezas Donde, s corresponde al número de aislamientos positivos para Salmonella
spp. y n al número total de muestras
Pii Prevalencia de Distribución beta: % Datos de Plan de
Salmonella spp. α= s+ 1= 235 muestreo del Invima
en pollo entero β= n-s+1= 439
Ho Concentración Distribución Normal Log NMP/g Calculado de
antes de acuerdo con la
enfriamiento o información
congelación, y reportada por (151)
envasado
µR Velocidad de Datos de simulación presentados en la Tabla 14 h-1 Calculado con base
crecimiento en simulaciones en
microbiano Combase
durante (www.combase.cc)
refrigeración
NR Concentración Modelo de Baranyi y Roberts, sin fase de latencia (λ) Log UFC/g Calculado por
posterior al 𝑙𝑜𝑔𝑁𝑃 (𝑡) simulación de
almacenamiento, Montecarlo, 10000
−1 + 𝑒 𝜇𝑎. 𝜆 + 𝑒 𝜇𝑎. 𝑡
temperatura de = 𝑙𝑜𝑔𝑁𝑚𝑎𝑥 + 𝑙𝑜𝑔 ( ) iteraciones
refrigeración 𝑒𝜇𝑎. 𝑡 − 1 + 𝑒𝜇𝑎. 𝜆 × 10𝑙𝑜𝑔𝑁𝑚𝑎𝑥−log 𝑁𝑝
industrial de 4°C
Crecimiento durante transporte y almacenamiento en cadena de abastecimiento
Ta Temperatura de Distribución Triangular (10,8; 6; 3,1) °C (152)
almacenamiento
refrigerado
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

T Tiempo de Distribución Uniforme (72; 960) h Calculado

almacenamiento
µa Tasa de Modelo de Ratkowsky Log UFC/g. h Calculado por
crecimiento √𝜇𝑎 = 0,02459(𝑇𝑎 − 4,6 °𝐶) regresión lineal con
durante base en simulación
almacenamiento por Combase
α0 Estado Distribución Normal, α0, prom= 0,0263 Adimensional Calculado con base
fisiológico P(0,357≤X≤0,0130) = 0,90 en simulación por
Combase
Λ Fase de latencia −𝑙𝑜𝑔(𝛼0 ) h Calculado por
𝜆= simulación de
𝜇𝑎
Montecarlo, 10000
iteraciones
Na Concentración Modelo de Baranyi y Roberts Log UFC/g Calculado por
posterior al 𝑙𝑜𝑔𝑁𝑃 (𝑡) simulación de
almacenamiento Montecarlo, 10000
−1 + 𝑒 𝜇𝑎. 𝜆 + 𝑒 𝜇𝑎. 𝑡
= 𝑙𝑜𝑔𝑁𝑚𝑎𝑥 + 𝑙𝑜𝑔 ( 𝜇 . 𝑡 − 1 + 𝑒 𝜇𝑎 . 𝜆 × 10𝑙𝑜𝑔𝑁𝑚𝑎𝑥−log 𝑁𝑝
) iteraciones
𝑒 𝑎
Rc Reducción Distribución triangular, donde el valor máximo fue -9,6; más probable de - Log UFC/g Calculado por
generada por 8,1 y mínimo -0,83 simulación en
cocción Combase ®
Caracterización del riesgo
Cpollo-p Consumo de Distribución Normal, ajustada a través de la prueba de Kolmogórov- g/ día Datos de consumo de
pollo en piezas Smirnov ENSIN (2005) (153)
Cpollo-E Consumo de Distribución Normal, ajustada a través de la prueba de Kolmogórov- g/ día Datos de consumo de
pollo entero Smirnov ENSIN (2005) (153)
D Dosis 𝐷 = 10𝑁𝑐 × 𝐶𝑝𝑜𝑙𝑙𝑜−𝑝 UFC/ día Calculado por
simulación de
Montecarlo, 10000
iteraciones
α, β Parámetros de Distribución Triangular, - (154)
infección por α (0,2274; 0,1324; 0,0763)
Salmonella β (57,96; 51,45; 38,4)

72
 Enteritidis,
Typhimurium y
Heidelberg
Pinf Probabilidad de Modelo Beta – Poisson - Calculado por
−𝛼
infección 𝐷 simulación de
𝑃𝑖𝑛𝑓 = 1 − (1 + ) Montecarlo, 10000
𝛽
iteraciones
F Frecuencia de Distribución Discreta Número de (155)
consumo ({0/1/4/8/16/30}, veces al mes
mensual de pollo {0,063/ 0,124/ 0,230/ 0,262/ 0,283/ 0,038})
Rinf Riesgo de 𝐹 - Calculado por
𝑅𝑖𝑛𝑓 = 1 − (1 − 𝑃𝑖 × 𝑃𝑖𝑛𝑓 )
infección por simulación de
mes Montecarlo, 10000
iteraciones
CPP Población que 93,7% % (155)
consume pollo
Nexp Número de casos 𝑁𝑒𝑥𝑝 = (𝐶𝑃𝑃 × 𝑁ú𝑚𝑒𝑟𝑜 𝑑𝑒 ℎ𝑎𝑏𝑖𝑡𝑎𝑛𝑡𝑒𝑠 𝑒𝑛 𝐶𝑜𝑙𝑜𝑚𝑏𝑖𝑎 Número de Calculado por
en población casos al mes simulación de
× 𝑅𝑖𝑛𝑓 )
expuesta al mes Montecarlo, 10000
iteraciones
Subíndice prom se refieren a valores promedio

Fuente: los autores

73
Figura 8. Propuesta de modelo de evaluación de riesgos para pollo entero, de acuerdo con las
operaciones unitarias o puntos de muestreo (■) y las etapas de simulación de escenarios (■)

4.2. Evaluación de la exposición de Salmonella spp. en pollo entero y en

piezas

La evaluación de la exposición con enfoque modular se dividió en tres etapas: (i)

producción en planta de sacrificio y de procesamiento enfocado al desprese, (ii)
almacenamiento en cadena de abastecimiento y (iii) consumo. Las cuales son mostradas
y especificadas en la Tabla 13.
Inicialmente se buscó estimar la concentración de Salmonella spp. en las canales de
pollo antes de enfriamiento o congelación y envasado con base en lo reportado en la
evaluación de riesgos realizada por Oscar (2004); no se realizaron diferencias en la
estimación de la concentración entre pollo entero y pollo en piezas.

Para estimar la velocidad de crecimiento microbiano del patógeno en pollo en

almacenamiento, se realizó un proceso de minería de datos en la base Combase sobre
diversas matrices de pollo entero y en piezas (Tabla 14). Posteriormente, se simula el
crecimiento en la cadena de abastecimiento refrigerada del microorganismo utilizado en
modelo de Baranyi y Roberts.

Tabla 14. Parámetros de crecimiento microbiano para Salmonella spp. en pollo en

almacenamiento refrigerado

Nmax Factores
Temperat µmax
Matriz pH (Log λ (h) considerados Fuente
ura (°C) (Log UFC.h-1)
UFC) experimentalmente
167.978 ± 0 ppm de lauricidina y 0
0.0053 ± 0.00103 NC
26.558 ppm de ácido láctico
0.00284 ± 122.566 ±
NC 5000 ppm de lauricidina
0.000593 33.112
0.00164 ± 47.994 ± 10000 ppm de
NC
0.000662 93.631 lauricidina
0.000951 ± 95.0857 ± 15000 ppm de
NC
0.000593 115.757 lauricidina
Pechuga de 20000 ppm de Anang et
6,3 4 0 NC NC
pollo lauricidina al., 2007
0.0012 ± 5000 ppm de ácido
NC NC
0.000297 láctico
10000 ppm de ácido
0 NC NC
láctico
-0.00178 ± 15000 ppm de ácido
NC NC
0.000436 láctico
-0.000868 ± 6.243 ± 20000 ppm de ácido
NC
0.000255 0.03 láctico
48.625 ±
8 0.0056 ± 0.00155 NA
19.322
Pollo 25.446 ± Oscar et
NE 10 0.0261 ± 0.00165 NC NA
esterilizado 5.185 al., 2002
15.349 ±
12 0.0443 ± 0.00296 NA
3.543
NE 10 0.0358 ± 0.00433 6,9 0 NA

75
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

Inoculación en producto
Pechuga de previamente sometido a Nissen et
0.0321 ± 0.0075 6,95 NC
pollo cocción, ácido láctico al., 2001
18000 ppm
29.684 ±
0.02 ± 0.00159 NC 0 % NaCl
5.765
10 0.0334 ± 0.00224 NC 0 0,5 % NaCl
4.599 ± 38.391 ±
0.0309 ± 0.00363 2,5 % NaCl
0.0887 4.38
Oscar et
Pollo cocido 5,9 6.614 ± 18.55 ±
0.0649 ± 0.00661 0,5 % NaCl al., 1999
0.262 3.398
13.995 ±
12 0.0582 ± 0.00306 NC 2,5 % NaCl
2.0586
12.504 ±
0.0584 ± 0.00246 NC 4,5 % NaCl
1.941
7 0,014 NC NC NA
8 0,018 NC NC NA Langston et
al., 1993;
5,8 9 0,024 NC NC NA
Pollo Simulación
1 10 0,031 NC NC NA
Combase
11 0,039 NC NC NA ®
12 0,049 NC NC NA
Pechuga de 5,8 1 0 NC NC NA
pollo 6,2 1 0 NC NC NA Foster et
Pierna de 6,4 1 0 NC NC NA al., 1976
pollo 6,8 1 0 NC NC NA
NE: No especificado
NC: No calculado
NA: No aplica

Fuente: los autores

Los parámetros de crecimiento fueron estimados con base en modelamiento del

crecimiento microbiano en la base de datos Combase. De esta manera, se simuló el
crecimiento de Salmonella spp. en pollo a las temperaturas 10, 12, 18, 20, 30 y 37°C, a
partir de las cuales por regresión lineal se aplicó el modelo de Ratkowsky para obtener
la tasa de crecimiento (µa). Posteriormente, fueron estimadas las distribuciones de los
estados fisiológicos (α0) a través de Combase, y se calcularon mediante modelación de
Montecarlo (10,000 iteraciones) las fases de latencia (λ). Subsecuentemente, se aplicó
el modelo de crecimiento de Baranyi & Roberts (1995) para obtener las concentraciones
de Salmonella spp. posterior a almacenamiento (Na). La reducción generada por cocción
se simulo con base en los datos de Combase, donde se propuso una distribución

76
triangular asumiendo como el valor máximo de reducción 9,6 Log UFC/g, más probable
de 8,1 Log UFC/g y mínima de 0,83 Log UFC/g.

Para la caracterización del riesgo, se estimaron las dosis (D) con base en la
concentración de Salmonella spp. posterior a cocción (Nc) y la distribución de consumo
de pollo entero en Colombia de acuerdo con los datos de la ENSIN 2005 (153), la cual
se ajustó a una distribución normal de acuerdo con la prueba de Kolmogorov- Smirnov
que tuvo un promedio 59,95 ± 28, 80 g/día. Respecto a pollo en piezas los datos de
consumo se ajustaron a una distribución normal con promedio 46,29 ± 20,82 g/día. La
segmentación del consumo de pollo entero y piezas, se realizó de acuerdo con los
nombres de las preparaciones. De esta manera, se asumió como consumo de pollo
entero (Pollo asado, pollo a la Broaster, pollo guisado) y pollo en piezas (cualquier
denominación o preparación que incluya muslos, alas, pechuga y menudencias). Los
datos de la ENSIN más recientes suministrados por ICBF son los de 2005 y 2010, los
cuales permiten estimar el consumo y frecuencia, respectivamente.

Para determinar la probabilidad de infección se utilizó un modelo Beta-Poisson, este

modelo se propuso para describir la relación dosis – respuesta de Salmonella spp. en la
alimentación humana (157). Los parámetros α y β se estimaron con base en una
distribución triangular de los valores máximos, mínimos y más probables sugeridos por
USDA - FSIS (2005) para S. Enteritidis, S. Typhimurium y S. Heidelberg en varios
alimentos que incluyen carne, huevos, lácteos, otros y agua.

Para los datos de frecuencia de consumo mensual (F) se realizó una distribución
discreta, con base en los datos de consumo de huevo reportados en la ENSIN de 2010,
de esta manera para colombianos entre 5 y 64 años el 23% consumen este alimento una
vez a la semana, 26,2% lo consumen dos veces a la semana, 28,3% cuatro veces a la
semana, 12,4% una vez al mes, 6,3% ninguna vez al mes y 3,8% consumen pollo a diario
(155). No se realizó segmentación de frecuencia de consumo por pollo entero y pollo en
piezas.

Para la estimación del número de casos en población expuesta al mes, se tomaron los
datos de porción y frecuencia de consumo para pollo en general de acuerdo con lo
reportado en la ENSIN 2010. Adicionalmente, el porcentaje de población consumidora
se estimó en 93,7% basado los datos de ENSIN 2010 (ICBF, 2011).

77
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

Los resultados de la simulación de Montecarlo realizada para determinar la

concentración del microorganismo en el alimento listo para el consumo corresponde en
promedio a -5,116 Log UFC/g, máximo 0,747 Log UFC/g (P90: -2,133 Log UFC/g y P99:
-0,271 Log UFC/g). Para pollo entero y piezas, se observa que el promedio y los valores
de los percentiles son negativos, lo que en general mostraría que un alto número de las
muestras sería negativo para el patógeno. No obstante el promedio de la dosis estimada
es de 1,863 Log UFC/g para pollo entero y 1,44 Log UFC/g para pollo en piezas.

4.3. Caracterización del riesgo de Salmonella spp. en pollo entero y en

piezas

Las simulaciones de QMRA muestra el riesgo de contraer una enfermedad transmitida

por alimentos (ETA) debido al consumo de pollo entero y piezas (Tabla 15). Los valores
promedio y percentiles de probabilidad y riesgo de infección al mes fueron similares para
pollo entero y pollo en piezas. De esta manera, las probabilidades de infección para pollo
entero fueron en promedio 0,003 correspondiente a 3 casos por cada 1000 habitantes y
para pollo en piezas fue 0,002 correspondiente a 2 casos por cada 1000 habitantes. El
número de casos por año en Colombia para cada matriz alimentaria generados por
Salmonella spp. fue de 261.919 casos por consumo de pollo entero y de 251.474 por
consumo de pollo en piezas.

Tabla 15. Variables de caracterización de riesgo de Salmonella spp. en pollo entero y piezas.
Percentiles 90 y 99% (P90, P99)
Pollo entero
Variable Promedio Máximo Mínimo P90 P99
Pinf 0,003 0,264 -0,0003 0,001 0,076
Rinf 0,007 0,523 -0,0008 0,002 0,197
Ncasos 261916 20802883 -33780 89521 7839373
Pollo en piezas
Variable Promedio Máximo Mínimo P90 P99
Pinf 0,002 0,207 -5,34 X 10-5 0,0009 0,080
Rinf 0,006 0,853 -5,05 X 10-5 0,0021 0,147
Ncasos 251474 33896663 -2007 83340 5866094

*Se realizó redondeo de las cifras de número de casos (Ncasos)

No obstante, es importante tener en cuenta que la estimación de número de casos a

través de la metodología actual de QMRA presenta limitaciones, como las mencionadas
por Sant’Ana, Franco, & Schaffner (2014) quienes indican que altas probabilidades de

78
infección se generan porque no fueron considerados trastornos de cualquier parte del
cuerpo del hospedero que involucran una serie de eventos complejos que dependen de
la interacción entre el agente infectivo, el huésped, determinantes en alimentos, entre
otros. Por lo tanto, los resultados deben ser evaluados de manera cuidadosa como
indican los autores porque no todos los casos de infección predichos resultarán en una
enfermedad.

Los resultados encontrados a través de esta QMRA indican que el consumo de pollo
contaminado con Salmonella spp. producido en Colombia representa un riesgo alto por
las altas probabilidades de infección estimadas, demostrando la utilidad de las
herramientas cuantitativas de análisis de riesgo en contraposición con las estimaciones
cualitativas.

4.4. Incertidumbre asociada a las estimaciones

La evaluación de la exposición y caracterización de riesgo presenta incertidumbre

asociada a las siguientes estimaciones realizadas:
 No se cuenta con datos acerca de la concentración del microorganismo en los
puntos de muestreo evaluados.
 Las cinéticas de inactivación y crecimiento, se basaron en datos obtenidos por
otros autores que se obtuvieron en circunstancias que no deben coincidir
exactamente con las de este estudio. Es decir, el resultado es meramente
indicativo. Para disminuir la incertidumbre se debería haber trabajado con datos
obtenidos en los productos bajo estudio, los productos elaborados en Colombia
contaminados con Salmonella spp.
 La prevalencia de las canales fue estimada con base en muestreos de tres años
diferentes (2012, 2011 y 2009) los cuales presentaron tres metodologías
diferentes para muestreo.
 Las temperaturas de refrigeración mínima, más frecuente y máxima durante la
cadena de abastecimiento planteada están basadas en la revisión de la literatura,
debido a que no se conocen las condiciones de proceso de las plantas de
procesamiento muestreadas, almacenamiento durante transporte, cadenas de
grandes superficies u otros comercializadores y en lugar de consumo.

Se realizó la segmentación de consumo de pollo entero y en piezas de acuerdo con sus

preparaciones más comunes. Sin embargo, no se conocen datos puntuales de consumo
y frecuencia de estos dos productos.

79
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

5. Medidas de Prevención y Control

Las medidas de prevención y control durante la cadena de producción de pollo deben

estar diseñadas bajo dos distintas categorías: las infecciones de Salmonella spp. que
tienen un impacto negativo en las avícolas y las infecciones de importancia en salud
pública humana.

5.1. Medidas de control en cadena primaria

Para disminuir el riesgo de contaminación con Salmonella spp. en producción primaria

se deben tener en cuenta algunos puntos críticos en el control como: el grado de
infección de la población o lote, el grado de colonización de huésped considerando la
edad como aspecto importante ya que los pollitos menores de 2 semanas son altamente
susceptibles a la infección con Salmonella spp., y el transporte desde la granja a la planta
de beneficio debido a la contaminación fecal de la piel y plumas (159).

Se debe garantizar que las granjas avícolas cumplan todas las medidas tanto sanitarias
como de bioseguridad para disminuir la incidencia de Salmonella spp. en los lotes de
aves. El control de Salmonella spp. en la cadena avícola es de vital importancia porque
al reducir la prevalencia de Salmonella spp. en los lotes de pollo de engorde se disminuye
proporcionalmente el riesgo en la salud humana, por lo tanto, el control primario en
cuanto a esta zoonosis debe ser enfocado directamente en la granja (160). La exclusión
competitiva con el uso de probióticos se ha utilizado en algunos países incluidos
Colombia, con el fin de reducir el establecimiento de Salmonella spp. en el intestino de
pollitos (77).

5.2. Medidas de control durante el beneficio

Colombia en concordancia con medidas de control que han resultado eficaces en otros
países, emitió el Decreto 1500/2007 y sus modificaciones, asi como las resoluciones 241
y 242 de 2013 que establecen los requisitos sanitarios quedeben cumplir las plantas
especiales de beneficio de aves de corral, asi como los requisitos para el funcionamiento
de las mismas en cuanto al desprese, almacenamiento, comercialización, expendio,
transporte, importación o exportación de carne y productos cárnicos comestibles.(69,70)

80
Las siguientes medidas de control son una recopilación de las implementadas a nivel
internacional (161).

5.2.1. Antes del ingreso

 Limpieza y desinfección de las jaulas, importante evitar la humedad de las jaulas.

 Mantener una circulación del aire positiva (de adentro hacia afuera).
 Proveer entrenamiento a los empleados.
 Programa de saneamiento estandarizado.
 Sacrificio de los pollos con base en la prevalencia en las granjas (de menor a
mayor).
 Considerar el método de aturdimiento eléctrico.
 Hacer un ayuno suficiente para reducir la liberación de heces.

5.2.2. En el escaldado

 Ingresar agua en contra-corriente.

 Tener un flujo de agua adecuado para retirar la materia seca y las bacterias.
 Mantener el agua por debajo o por encima del pH de crecimiento de Salmonella
spp. (<6,5 o > 7,5).
 Usar un enjuague post escaldado.
 Las temperaturas recomendadas para el escaldado son 59-64 ºC durante 70
segundos (escaldado fuerte) o 51-54ºC durante 90 y 120 segundos (escaldado
normal).

5.2.3. En la evisceración

 Adicionar una solución de hipoclorito (20 ppm) para enjuagar las canales, las
adiciones de agentes antimicrobianos generalmente incrementan la efectividad en
los reprocesos en línea, puede usarse hipoclorito (25 ppm) o fosfato trisódico
(10%).

5.2.4. Chiller o marinado

 Uso de cloro (20-50 ppm) este debe medirse con regularidad.

 Uso de acidos organicos.

81
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

 El pH del agua debe estar entre 6.0-6,5 (use pH metro para monitorearlo) y una
temperatura menor a 40ºC, úse el flujo de agua en contracorriente.

5.3. Industria

 Las materias primas deben venir de granjas avícolas que garanticen la calidad e
inocuidad de las mismas, para lo cual se debe contar con un programa de
trazabilidad y programa de proveedores.
 En el proceso de elaboración de productos donde se utilicen productos de pollo o
gallina, se deben adoptar medidas que garanticen una adecuada higiene en las
diferentes operaciones unitarias. Por el riesgo asociado, es recomendable
implementar un sistema de Análisis de Peligros y Puntos Críticos de Control
(APPCC o HACCP por sus siglas en ingles).
 Las instalaciones y los equipos deberán cumplir con las condiciones sanitarias
para evitar la contaminación cruzada. Las operaciones unitarias de mayor
relevancia son la cocción, el enfriamiento y el almacenamiento.
 Debe existir un plan de mantenimiento preventivo que incluirá todos los equipos
que participan en la producción de productos que contengan carne de ave. Se
deberá realizar la verificación y calibración de los instrumentos de medición como
termómetros para garantizar la inocuidad de los productos terminados.
 El agua empleada tanto en la producción como en las operaciones de limpieza y
desinfección debe ser potable.
 Implementar un programa de limpieza y desinfección que incluya las
instalaciones, personal, utensilios y equipos implicados en las diferentes etapas
de fabricación.
 El protocolo del tratamiento térmico y los pares tiempo/temperatura deben estar
definidos, documentados y validados en cada industria y para cada producto final.
La industria debe establecer un sistema de verificación y registro del correcto
funcionamiento del tratamiento térmico mediante pruebas de producto final que
cumplan con los criterios microbiológicos establecidos. Adicionalmente, es
importante que se definan los procedimientos aplicables en caso de fallas y
cualquier condición que motive un re - proceso del lote, un cambio de uso o su
destrucción.
 La temperatura de almacenamiento de alimentos listos para el consumo, donde
se haya usado como materia prima carne de ave, deben mantenerse en

82
 refrigeración por debajo de los 4º C. Se deben mantener registros de entrada y
salida, así como de la temperatura de almacenamiento.
 El personal manipulador debe seguir las normas sanitarias, mantener una
adecuada higiene general y realizar sus operaciones de forma higiénica y según
las instrucciones establecidas.

5.4. Consumidor

Se recomiendan medidas de prevención para mantener alimentos seguros y evitar una

enfermedad trasmitida por alimentos. A continuación, se relacionan las siguientes
directrices para los consumidores:

 Lavar las manos con agua y jabón durante 20 segundos antes y después de tocar
la carne de ave.
 Lavar los utensilios, las tablas de cortar, los platos y las superficies con agua y
jabón después de preparar cada alimento y antes de continuar con la preparación
del siguiente.
 No lavar la carne de ave antes de cocinarla. Los microorganismos se pueden
propagar a otros alimentos, utensilios y superficies.
 Desinfectar las superficies que entren en contacto con los alimentos, puede usar
una solución de hipoclorito de sodio comercial siguiendo las indicaciones de uso.
 Separar la carne de ave de los demás alimentos cuando los coloque dentro del
carro del supermercado y cuando los guarde en el refrigerador.
 Mantener la carne de ave cruda separada de los alimentos listos para comer,
como las ensaladas y los embutidos.
 Usar un termómetro de alimentos para asegurarse de que estén cocinados a una
temperatura interna que sea segura, 74°C para la carne de ave (pollo, pavo o
pato), incluida la carne molida de pollo.
 Mantener la temperatura del refrigerador a 4°C o menos.
 Evite reprocesar alimentos o consumir sobrantes que contengan carne de ave

83
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

6. Conclusiones

TOR 1. A partir de los resultados de monitoreo de Salmonella spp establecer la

prevalencia nacional y el riesgo asociado con el consumo de carne pollo entero y
piezas para la población colombiana.

Los resultados del plan de monitoreo de Salmonella spp. 2017 de pollo en piezas antes
de enfriamiento, congelación o envasado mostraron prevalencias del patógeno de
61,6%. Respecto a la prevalencia de pollo en canales en 2012, 2011 y 2009 fueron en
promedio de 29%, 40% y 29,7%, respectivamente.

Con base en estas prevalencias, a través del desarrollo del modelo QMRA de evaluación
de la exposición para pollo entero y en piezas se estimó una concentración promedio del
microorganismo en el alimento preparado listo para el consumo correspondiente a -5,116
Log UFC/g, máximo 0,747 Log UFC/g (P90: -2,133 Log UFC/g y P99: -0,271 Log UFC/g).
Para pollo entero y piezas, se observa que el promedio y los valores de los percentiles
son negativos, lo que en general mostraría que un alto número de las muestras tomadas
sería negativo para el patógeno. Sin embargo, el promedio de la dosis estimada es de
1,863 Log UFC/g para pollo entero y 1,44 Log UFC/g para pollo en piezas.

A partir de la caracterización del riesgo las probabilidades de infección para pollo entero
fueron en promedio 0,003 correspondiente a 3 casos por cada 1000 habitantes y para
pollo en piezas fue 0,002 correspondiente a 2 casos por cada 1000 habitantes. El número
de casos anuales en el país para cada matriz alimentaria generados por Salmonella spp.
fue de 261.919 casos por consumo de pollo entero y de 251.474 por consumo de pollo
en piezas.

TOR 2. Cuáles serían las medidas de prevención y control en todas las etapas del
proceso con enfoque de la granja a la mesa de carne de pollo entero y piezas para
prevenir la contaminación y crecimiento de Salmonella spp.

Las medidas de prevención y control con enfoque de la granja a la mesa con el fin de
evitar la contaminación y crecimiento de Salmonella spp. en carne de pollo entero o en
piezas se presentan en tres eslabones de la cadena productiva producción primaria, en
el beneficio y manejo del producto por el consumidor final.

84
Producción primaria

En primera medida se deben tener en cuenta los puntos críticos de control en las granjas
avícolas tales como: el grado de infección de la población o lote, el grado de colonización
en el huésped considerando la edad debido a que los pollitos menores de 2 semanas
son altamente susceptibles a la infección con Salmonella spp., y finalmente la
contaminación en el transporte desde la granja a la planta de beneficio debido a
potenciales fuentes del microrganismo como materia fecal en piel y plumas. En general
se debe garantizar que las granjas avícolas cumplan todas las medidas tanto sanitarias
como de bioseguridad para disminuir la incidencia de Salmonella spp. en los lotes de
aves desde que inicia el ciclo productivo hasta el transporte de las aves a la planta de
beneficio.
Otras medidas que se pueden utilizar en las granjas son la exclusión competitiva con el
uso de probióticos, con el fin de reducir el establecimiento de Salmonella spp. en el
intestino de pollitos y también el uso de vacuna contra Salmonella spp. para prevenir la
infección del pollo.

Beneficio y comercialización

En general en esta etapa se deben Implementar los programas de saneamiento y

estándares de desempeño que reduzcan el riesgo de contaminación del pollo durante el
proceso con Salmonella spp., tal como se establece en el Decreto 1500/2007 y sus
modificaciones, asi como las resoluciones 241 y 242 de 2013 de la normativa
colombiana.

Implementar el sistema de aseguramiento de inocuidad HACCP, teniendo en cuenta la

implementación de planes de muestreo microbiológicos por parte de los
establecimientos, planes en los cuales se tenga en cuenta los volúmenes de producción,
y la aplicación de una metodología estadística que permita realizar inferencias a cerca
del control de procesos del establecimiento. Los puntos críticos donde se deben extender
estas medidas establecidas en la normativa nacional son: antes del ingreso de las aves
a la planta de beneficio, el escaldado, la evisceración, el chiller o marinado, el transporte
del producto a los sitios de comercialización y su almacenamiento.

85
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

Consumidor

Las medidas para el consumo de alimentos seguros y así evitar la contaminación y

crecimiento de Salmonella spp. son:
 Lavado de manos antes de la manipulación del producto.
 Mantener una temperatura de refrigeración entre 0 a 4°C
 Lavado adecuado de los utensilios y las superficies donde se va a manipular el
alimento.
 No lavar la carne del ave ya que los microorganismos se pueden propagar a otros
alimentos, utensilios y superficies.
 Evitar la contaminación cruzada con otros alimentos.
 Realizar una buena cocción asegurando una temperatura mínima de 74°c en todo
el alimento.

86
7. Recomendaciones

Entidades gubernamentales

• Contar con un programa nacional para el control de Salmonella spp. en aves de

engorde de la especie Gallus gallus propuesto en conjunto por productores, industria
y gobierno.
• Fortalecer el sistema de vigilancia, en aras de contar con datos epidemiológicos de
ETA causadas por Salmonella spp. y el alimento implicado. Fortaleciendo alianzas
entre el Grupo de Microbiología del Instituto Nacional de Salud (INS), los
Laboratorios de Salud Pública (LSP) del país y el apoyo de la Organización
Panamericana de la Salud (OPS), para la vigilancia de los principales patógenos
como Salmonella spp.
• Realizar controles que abarquen toda la cadena alimentaria, de la granja hasta la
mesa, las normas que regulen dichos controles deben considerar piensos, sanidad
animal e inocuidad de alimentos, estableciendo requisitos específicos basados en la
reducción de la prevalencia de Salmonella spp. y otros agentes zoonóticos.

Producción primaria

• Evitar que las aves sean sometidas a estrés ambiental como climas extremos y
escases de agua y comida, para evitar la excreción de Salmonella spp. en las heces
fecales de las aves y la depresión del sistema inmune.
• Garantizar la inocuidad de la alimentación de las aves, preferiblemente usar piensos
sometidos a tratamientos térmicos y que no contengan en su formulación proteínas
de origen animal por su alto probabilidad de contaminación con Salmonella spp.
• Evaluar el uso de vacunas para prevenir la colonización con Salmonella spp. y
disminuir la prevalencia de este microrganismo en las aves, La vacunación debe
realizarse en las reproductoras pesadas (madres del pollo de engorde) para evitar o
mitigar la presencia de Salmonella en estas poblaciones y así mismo transmitir esta
inmunidad a su progenie.
• Seguir medidas mínimas de bioseguridad en las granjas de pollo de engorde
teniendo en cuenta principalmente: la restricción de visitantes, mitigar la
contaminación cruzada, prevenir el acceso de otras aves ajenas a la producción,
controlar el ingreso de animales de diferentes especies y seguir modelos de
producción todo dentro todo fuera.

87
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

• Seguir buenas prácticas de uso de medicamentos veterinarios, con énfasis en los

tiempos de retiro, especificidad de uso para las especies y etapas de producción
indicadas por el proveedor farmacéutico, con el fin de evitar generación de
resistencia antimicrobiana.

Beneficio, Industria y comercialización

 Controlar el enfriamiento de las canales y mantenimiento de la cadena de frío en

pollo, lo que pueden reducir drásticamente el crecimiento bacteriano; y optimizar
este proceso a través el enfriamiento por aspersión con ácidos orgánicos u otros
desinfectantes seguros para alimentos.
 Evaluar la aplicación de tecnologías emergentes de alto impacto en la reducción de
Salmonella spp. como las altas presiones e irradiación (radiación ionizante).
 Mitigar la contaminación cruzada, durante las etapas de escaldado, desplumado,
evisceración y enfriamiento.
 Prevenir la formación de biopelículas a través de la verificación del diseño y
materiales de los equipos. Sin embargo, sí la biopelícula se ha formado, la limpieza
mecánica es una de las medidas de eliminación y control más importante, debido a
que la fricción permite la disrupción de la matriz, y hace más accesibles capas más
profundas de los microorganismos.
 Aplicar buenas prácticas de manufactura durante todo el proceso productivo.

Consumidor

 La cocción de pollo y sus subproductos es un punto crítico en el control de

Salmonella spp. Por tanto, se debe garantizar la distribución homogénea de la
temperatura especialmente si el producto ingresa al proceso de cocción congelado
total o parcialmente.
 Mitigar la contaminación cruzada, mediante el contacto de los productos cocidos
con superficies contaminadas como mesas y tablas de picar, utensilios,
manipuladores o productos crudos.
 Mantenga siempre la cadena de frío de pollo entero y en piezas para evitar el
crecimiento de cualquier microorganismo, incluyendo el de patógenos como
Salmonella spp.

88
8. Carencia de datos y futuras necesidades de investigaciones

 Relación entre la prevalencia de Salmonella spp. en carne de pollo en piezas a nivel

nacional y su efecto sobre la salud pública, comparando los serovarares
encontrados en carne de pollo en piezas con los encontrados en los casos de
salmonelosis reportados en brotes.
 No existe información sobre el tamaño de porción consumida, así como el número
de raciones diarias.
 Investigar acerca de las concentraciones de Salmonella spp. en pollo entero y
piezas después del recolgado y en alimentos listos para el consumo a base de esta
materia prima.
 Documentar los tiempos y temperaturas de almacenamiento y cocción aplicados en
las industrias muestreadas. Adicionalmente, se recomienda documentar el flujo de
proceso de pollo entero y piezas y límites críticos en los PCC. Por otro lado,
investigar acerca de cinéticas de inactivación en condiciones de cocción
típicamente usadas en la alimentación colombiana.
 Investigar sobre resistencia de Salmonella spp. a medicamentos de uso veterinario
aplicados de manera rutinaria en granjas avicolas.
 Investigar y documentar acerca del control de la prevalencia, bien sea la proporción
de (lotes, granjas o parvadas) infectados o bien la proporción de aves infectadas
dentro de las granjas. Así como, su efecto en la reducción de la probabilidad de
enfermedad por ración

89
 Evaluación de riesgos de Salmonella spp. en pollo entero y en piezas en Colombia

9. Acrónimos, siglas y abreviaturas

aw Actividad acuosa
BLEE Beta lactamasas de espectro extendido
Centers for Disease Control and Prevention (Centros para el control de
CDC
enfermedades de los Estados Unidos)
European Centre for Disease Prevention and Control/Centro Europeo
ECDEC
para Prevención y Control de Enfermedades
EFSA European Food Safety Authority
ETA Enfermedad Transmitida por Alimentos
Food and Agriculture Organization (Organización de las Naciones
FAO
Unidas para la Alimentación y la Agricultura)
U.S. Food and Drugs Administration (Administración de Alimentos y
FDA
Medicamentos de Estados Unidos)
Food Standards Australia New Zealand/Normas Alimentarias en
FSANZ
Australia y Nueva Zelanda
Instituto Nacional para la Vigilancia de Medicamentos y Alimentos
INVIMA
(Colombia)
MPa Mega Pascales
Ministry for Primary Industries New Zealand/Ministerio de Industrias
MPI
Primarias de Nueva Zelanda
OPS Organización Panamericana de la Salud
Plasmid-Mediated Quinolone Resistance/Resistencia a las Quinolonas
PMQR
Mediada por Plásmidos
QMRA Evaluación Cuantitativa de Riesgos Microbiológicos
SIVIGILA Sistema de Vigilancia en Salud Pública
SNT Salmonella No Tifoidea
UFC Unidades Formadoras de Colonias
WHO/OMS World Health Organization/Organización Mundial de la Salud

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