FISIOLOGÍA, TOXICOLOGÍA Y BIOLOGÍA MOLECULAR ISSN: 2448-475X
TOXICIDAD DE LA AZADIRACTINA SOBRE OBRERAS FORRAJERAS Y MINI-
COLONIAS DE Atta mexicana (SMITH) EN LABORATORIO
Nadia Luz García-Olivos, Alejandro Rojas-Acosta, Ivonne Landero-Torres, R. Carlos Llarena-
Hernández, Joaquín Murguía-González, Miguel Ángel García-Martínez
Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias. Región Orizaba-Córdoba, Universidad Veracruzana, Josefa Ortiz
de Domínguez S/N Col. Centro, Peñuela, Amatlán de los Reyes, C. P. 94945, Veracruz. México.
Autor de correspondencia: miguelgarcia05@[Link]
RESUMEN. Las hormigas arrieras del género Atta son consideradas como plagas debido a sus hábitos defoliadores,
causando enormes pérdidas económicas en diversos cultivos; una estrategia para el manejo integral de esta plaga es
el uso de productos bioinsecticidas que son tóxicos para las hormigas obreras forrajeras. En este estudio se evaluó
el efecto tóxico de tres concentraciones de azadiractina sobre obreras forrajeras y minicolonias de Atta mexicana en
condiciones de laboratorio. Se determinaron y evaluaron las concentraciones letales de azadiractina para eliminar el
10, 50 y 90 % de la población experimental de hormigas de la casta obrera subcasta forrajera y en minicolonias. La
aplicación directa de azadiractina sobre minicolonias de A. mexicana reduce significativamente la actividad de forrajeo.
Las minicolonias expuestas a la CL10 disminuyeron su actividad un 37 %, las expuestas a la CL50 disminuyeron un 70 %
y las expuestas a la CL90 un 87 %. Estos hallazgos experimentales podrían estimular la aplicación de azadiractina en
campo y asegurar un control químico efectivo y de baja residualidad, de las hormigas cortadoras que atacan los cultivos
hortícolas de México.
Palabras clave: Atta mexicana, hormigas arrieras, toxicidad, azadiractina.
Azadiractin toxicity on leaf-cutting ants and Atta-mexicana mini-colonies (Smith) in laboratory
ABSTRACT. The leaf cutting ants (genus Atta) are considered as pests due to their defoliation habits, causing
enormous economic losses in various crops; A strategy for the comprehensive management of this pest is insecticides
and the use of bioinsecticidal products that are toxic to forage worker ants. In this study, the toxic effect of three
concentrations of azadirachtin on leaf cutting ants and mini-colonies of Atta mexicana was evaluated under laboratory
conditions. Lethal concentrations of azadirachtin were determined and evaluated to eliminate 10, 50 and 90 % of the
experimental population on ants of the working class forage subcaste and minicolonies. The direct application of
azadirachtin on minicolonias of A. mexicana significantly reduces the activity foraging. The minicolonies exposed to
CL10 decreased their activity by 37 %, those exposed to CL50 decreased by 70 % and those exposed to CL90 by 87 %.
These experimental findings could stimulate the application of azadirachtin in the field and ensure effective chemical
control and low residuality of cutter ants that attack horticultural crops in Mexico.
Keywords: Atta mexicana, Leaf cutting ants, azaridactin toxicity.
INTRODUCCIÓN
Las hormigas arrieras del género Atta también conocidas como cortadoras de hojas o defolia-
doras, son un grupo de insectos perteneciente al Orden Hymenoptera, Familia Formicidae y Tribu
Attini (Ward et al., 2015). Estas hormigas cultivan dentro de sus nidos un hongo con el que ali-
mentan a sus larvas. Para cultivarlo utilizan fragmentos de hojas, flores y frutos que cortan de las
plantas cercanas. Debido a sus hábitos de forrajeo, son consideradas como plaga de muchos cul-
tivos, principalmente de árboles frutales y hortalizas en México y en otros países de Sudamérica.
Cuando no son controladas ocasionan pérdidas significativas en el rendimiento de los cultivos
(Della- Lucia et al., 2014).
Las hormigas arrieras se han intentado controlar comúnmente con insecticidas químicos de amplio
espectro, altamente tóxicos y de baja especificidad, otros métodos menos comunes para controlar
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García-Olivos et al.: Toxicidad de la azadiractina sobre obreras forrajeras y minicolonias de Atta mexicana
estas hormigas incluyen la excavación y eliminación del nido. Entre los métodos de control biológi-
co utilizados contra estas hormigas se encuentran los hongos entomopatógenos, micopatógenos y
extractos vegetales (Della Lucia et al., 2014) .
Los insecticidas biológicos son una alternativa para el control de las hormigas arrieras porque
son considerados racionales, sustentables y amigables con el ambiente. Estos no provocan daños
en la salud humana ni en organismos benéficos o enemigos naturales de las plagas, debido a su
alta especificidad y baja residualidad (Serratos et al., 2017)Los bioinsecticidas formulados a base de
extractos vegetales representan una estrategia biorracional para el control de plagas como las hor-
migas cortadoras (Della Lucia et al., 2008) Entre estos sobresale la azadiractina que es extraída de
las semillas del árbol del "nim" (Azadirachta indica Juss). Este compuesto ha sido propuesto como
un insecticida orgánico altamente tóxico para la mayoría de los insectos, incluyendo a las hormigas
cortadoras (Santos et al., 2007).
Dado que la producción agrícola libre de insecticidas podría impactar positivamente en la
rentabilidad económica de los cultivos frutales, ornamentales y de hortalizas en México, es necesa-
rio implementar estrategias que motiven este manejo orgánico. Estudios previos han demostrado
que A. mexicana es una de las especies de hormigas cortadoras más abundantes en gran parte de
México y genera importantes pérdidas económicas en diversos cultivos
Ante esta plaga que amenaza los recursos hortícolas del país, diversos productores han expresado
su interés en encontrar alternativas para controlar dicho insecto (Serratos et al., 2017). Por todo lo
anterior, la finalidad de este trabajo fue evaluar la toxicidad de tres concentraciones de azadiractina
sobre hormigas obreras subcasta forrajera de A. mexicana y minicolonias que incluyen al hongo
simbionte, bajo condiciones de laboratorio.
MATERIALES Y MÉTODO
Esta investigación se llevó a cabo en las instalaciones de la Facultad de Ciencias Biológicas
y Agropecuarias Región Orizaba-Córdoba de la Universidad Veracruzana. Esta se encuentra en
la congregación de Peñuela, municipio de Amatlán de Los Reyes, Veracruz, México. Se ubica
en los 18º 51'39.06" N y 96º 54'9.91" W con una elevación de 754 m y un clima cálido.
El paisaje está dominado por agroecosistemas de caña de azúcar y asentamientos humanos y en
pequeña proporción se observan remanentes de selva mediana subperennifolia (Landero-Torres
et al., 2014).
La colonia de hormigas con la cual se realizaron los experimentos pertenece a un conjunto de
reinas capturadas en mayo de 2010 en un cafetal de Coatepec, Veracruz. La azadiractina utilizada
en el presente estudio se obtuvo de un insecticida comercial llamado Azanim® al 3 % (30,000
ppm o 30 g/L), el cual es un insecticida botánico natural u orgánico elaborado a base de aceite re-
finado de "nim", este aceite es formulado como concentrado emulsionable que se diluye en agua
para ser aplicado en forma de aspersión directa; este producto se elabora en la India y es enva-
sado en México (Celaya, Guanajuato) para uso exclusivamente agrícola (BIOKRONE, 2017).
Los experimentos de toxicidad sobre las minicolonias se diseñaron en bloques completamente
al azar, cada bloque representò una concentración diferente de azadiractina. Este diseño constó
de cinco repeticiones, tres tratamientos (CL10, CL50 y CL90) y un testigo. Cada concentración de
azadiractina evaluada se aplicó directamente sobre 30 hormigas depositadas dentro de recipientes
de plástico trasparente de 7 cm de altura y 8 cm de diámetro, aplicando 2.5 mL de la solución
acuosa utilizando un atomizador. Cada experimento incluyó un tratamiento testigo, compuesto
de una tarrina con 30 hormigas al cual se le aplicaron 2.5 mL de agua destilada estéril. Todas
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Entomología mexicana, Vol. 7: 451-456 (2020)
las muestras fueron mantenidas en el laboratorio a una temperatura de 25 ± 2 °C y se registró el
número de hormigas muertas a 100 h de exposición al insecticida. La variable de respuesta fue el
número de hormigas muertas y se expresó como el porcentaje de mortalidad.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Para determinar las concentraciones letales 10, 50 y 90 % se evaluaron 15 concentraciones
diferentes de azadiractina sobre un total de 2,400 obreras forrajeras. Del total de la población
experimental, el 94 % fue expuesto a diferentes concentraciones de azadiractina y el 6 % restante
sirvió como grupo testigo. La mortalidad registrada por cada una de las concentraciones evaluadas
varió significativamente en función del aumento de la concentración de azadiractina (F= 142.5,
gl = 20, P < 0.001) (Figura 1). A las 100 h post-aplicación se determinó que las concentraciones
que teóricamente representan las CL 10, 50 y 90 fueron de 1.82×10-19 , 2.6×10-6 y 5.1×10-0 ppm,
respectivamente.
Figura 1. Comparación de diferentes concentraciones de azadiractina para determinar las
concentraciones letales 10, 50 y 90 %. Letras diferentes indican diferencias significativas
(Tukey HSD, P = 0.05).
En el experimento de confirmación de las concentraciones letales 10 % (1.82 × 10-19 ppm), 50 %
(2.6 × 10-6 ppm) y 90 % (5.1×10-0 ppm) se observó una mínima variación en cuanto el número de
hormigas muertas esperado para cada concentración (Figura 2). Los porcentajes de mortalidad
causados por las tres concentraciones evaluadas varió significativamente en función del aumento
de la concentración de azadiractina (F = 2259.3, gl = 3, P < 0.001). Estos resultados evidenciaron que
efectivamente, las concentraciones letales determinadas teóricamente correspondieron empíricamente
con el porcentaje de mortalidad esperado (10, 50 y 90 %).
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García-Olivos et al.: Toxicidad de la azadiractina sobre obreras forrajeras y minicolonias de Atta mexicana
Figura 2. Confirmación de las concentraciones letales 10, 50 y 90 %. Letras diferentes
indican diferencias significativas (Tukey HSD, P = 0.05).
La actividad de hormigas fue alta antes de la exposición a la azadiractina y no presentaron diferencias
entre ellas (F = 0.7, gl = 1, P = 0.3) (Figura 3). Sin embargo, la actividad de hormigas de las minicolonias
tratadas con azadiractina disminuyó considerablemente después de 100 h de exposición (F= 100.8, gl = 1, P
< 0.001). Aunque se observó que el promedio de hormigas activas de las minicolonias testigo disminuyó
un 15 %, no se observaron diferencias significativas con la actividad de hormigas registradas 100 h antes
de la exposición (Figura 3). En el caso de las minicolonias expuestas a la CL10 se observó que la actividad
disminuyó un 37 %, la expuesta a la CL50 disminuyó un 70 % y la expuesta a la CL90 un 87 %.
Figura 3. Actividad de hormigas obreras medida como el número de hormigas en movimiento
en un lapso de un minuto en la cámara de forrajeo antes y después de la aplicación de las
concentraciones letales (10, 50 y 90 %). Letras diferentes indican diferencias significativas
(Tukey HSD, P < 0.05).
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Entomología mexicana, Vol. 7: 451-456 (2020)
Las concentraciones letales obtenidas (10, 50 y 90 %) permiten concluir que la azadiractina es
altamente tóxica, puesto que las concentraciones mencionadas son menores a 3×101 ppm de
azadiractina, la cual es la formulación comercial al 3 %, este resultado coincide con las estimaciones
determinadas por Rojas-Acosta (2017), quien detectó la susceptibilidad de A. mexicana a diferentes
concentraciones altas (> 3×101) de azadiractina al 3 % en laboratorio, de acuerdo con la clasificación
de toxicidad propuesta por la Organización Internacional para la Lucha Biológica (OILB) (Hassan,
1994), la cataloga como altamente tóxica para esta especie de hormiga cortadora. este autor. La alta
efectividad de la azadiractina aplicada por contacto que se registra en este estudio, se puede deber
al efecto que tiene este tetraterpenoide sobre la actividad hormonal y alimentaria de las hormigas.
Basados en estos hallazgos, el uso de la azadiractina para el control de la hormiga A. mexicana
podría resultar en un manejo agroecológico de esta especie y que además es amigable con el
ambiente.
En general, las concentraciones letales teóricas estimadas coincidieron con la mortalidad
observada en las pruebas de confirmación. Durante la realización de la prueba de confirmación de
la mortalidad, se realizó un manejo apropiado de los individuos de la población experimental, para
evitar al máximo la mortalidad causada por manejo. Los resultados obtenidos para la hormiga arriera
(A. mexicana) y probablemente para otros grupos de hormigas cortadoras (Atta spp. y Acromyrmex
sp.), permiten concluir que se trata de un modelo práctico y viable para continuar evaluando
productos insecticidas, por su fácil manejo en laboratorio, tal como lo señalaron Santos-Oliveira
et al. (2007).
La actividad de las hormigas forrajeras dentro de las minicolonias disminuyó considerablemente
después de exponerlas directamente a la azadiractina. Esta disminución puede ser explicada por
la autodetección de agentes contaminantes en las hormigas expuestas a la azadiractina, aunque
las hormigas contaminadas evitan el contacto con el resto de la colonia para no propagar el
contaminante adherido a su exoesqueleto. Otro posible factor que puede explicar la disminución en la
actividad de las hormigas forrajeras, es el desequilibrio hormonal que causa la azadiractina en los
insectos, ante esta alteración hormonal de las obreras expuestas era de esperarse que su actividad de
forrajeo se viera disminuida. Diversos autores han mencionado que existen mecanismos implicados
en la seguridad sanitaria de los jardines del hongo simbionte (Serratos-Tejeda et al., 2017), entre
los cuales se encuentran el aseo y eliminación de residuos para evitar la propagación del material
potencialmente dañino.
CONCLUSIONES
La azadiractina utilizada (Azaním®) es altamente tóxica sobre las obreras forrajeras de A. mexicana,
especie que constituye un modelo adecuado para estudiar la toxicidad de insecticidas de origen natural,
como lo es la azadiractina en laboratorio. La concentración de 5.1×10-0 ppm de azadiractina redujo
en un 90 % la población experimental de hormigas obreras forrajeras de A. mexicana, siendo la más
tóxica para las minicolonias.
AGRADECIMIENTOS
Al Dr. Jorge Valenzuela por facilitar las hormigas utilizadas en los ensayos.
LITERATURA CITADA
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[Link] Consultado: Enero 2017
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García-Olivos et al.: Toxicidad de la azadiractina sobre obreras forrajeras y minicolonias de Atta mexicana
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