Orden, desorden, muerte: lecciones de un

superorganismo Order, Disorder, Death: Lessons from a Superorganism

Gro V. Amdam*† and Siri-Christine Seehuu† Author information Copyright and License information Disclaimer

Resumen:

Los modelos animales contribuyen a la comprensión del mecanismo molecular del

cáncer, revelando roles complejos de redes de señalización celular alteradas y
sistemas de vigilancia deficientes. Se documentan patologías análogas en un
organismo modelo no convencional que recibe atención en la investigación sobre la
teoría de sistemas, la evolución y el envejecimiento. La colonia de abejas (Apis
mellifera) es una unidad integradora avanzada, un “superorganismo” en el que el
orden se controla mediante complejas cascadas de señalización y esquemas de
vigilancia. Una casta facultativamente estéril, los trabajadores, regula los patrones de
crecimiento, diferenciación, homeostasis y muerte. Los trabajadores se diferencian en
fenotipos temporales en respuesta a señales sociales dinámicas; señales
quimiosensoriales que pueden traducirse en respuestas fisiológicas dramáticas,
incluida la muerte celular programada(apoptosis) Las formas de trabajadores
temporales funcionan juntas e identifican y eliminan eficazmente a los miembros
anormales de la colonia que van desde embriones hasta adultos. Mientras este
sistema regulador esté operativo a nivel de colonia, la unidad sobrevive y se propaga.
Sin embargo, si los fenotipos trabajadores que gobiernan colectivamente el orden se
vuelven muy pocos o se transforman en formas malignas que eluden los mecanismos
de control para replicarse de manera aberrante; el orden es reemplazado por el
desorden que finalmente conduce a la destrucción de la sociedad. En este capítulo
describimos las propiedades fundamentales de la organización social de las abejas y
exploramos las condiciones que conducen a estados de desorden. Esperamos que
este capítulo sea una fuente de inspiración para el trabajo en curso y futuro en el
campo de la investigación del cáncer.

I ORDEN EN LOS ORGANISMOS VIVOS

El cáncer es una enfermedad de los genes (Bishop, 1991) que se caracteriza por la
pérdida del orden intercelular (Schafer, 1969). Las células tumorales emergen a través
de mutaciones cancerígenas en loci críticos que subyacen a la regulación del
crecimiento celular y la muerte celular (Ryan et al., 2000; Thompson, 1995). El
trastorno surge del comportamiento incontrolado del tipo celular mutado, que invade
los tejidos vecinos y propaga las células malignas (Karin y Greten, 2005). El proceso
tumorigénico de iniciación, promoción y progresión (Hoeijmakers, 2001; Karin y
Greten, 2005), por lo tanto, es un producto complejo de mecanismos de control
defectuosos que destruyen colectivamente el orden del organismo vivo.

Los modelos animales contribuyen ampliamente a la comprensión de la dinámica del

cáncer (Van Dyke y Jacks, 2002). Los investigadores de Drosophila han desarrollado
herramientas para la caracterización rápida de genes tumorales (Potter et al., 2000), y
los enfoques genéticos avanzados en el pez cebra han descubierto las vías del cáncer
(Shepard et al., 2005). Los estudios del ratón, en particular, han puesto de relieve la
complejidad del cáncer: desentrañar la interfaz facetada entre las células tumorales y
su organismo "huésped", y las sutiles interacciones genéticas que influyen en la
susceptibilidad individual a la enfermedad (Balmain, 2002; Van Dyke y Jacks , 2002).
Nuestra comprensión de los sistemas moleculares que impulsan la aparición y
progresión de la carcinogénesis se está desarrollando rápidamente, mientras que la
investigación está descubriendo mecanismos que se espera que conduzcan a nuevos
paradigmas para la prevención, el diagnóstico y la terapia (Hoeijmakers, 2001).

Sin embargo, los nuevos conocimientos sobre fenómenos complejos pueden verse
limitados por los modelos que se utilizan también cuando la acumulación de
conocimientos en un campo es notable (Golstein et al., 2003). El trabajo sobre
problemas pendientes puede inspirarse en hallazgos en áreas de investigación
distantes y los modelos que resultan ser los más valiosos en este contexto suelen ser
los menos predecibles. Aquí, argumentamos que las lecciones en la intersección entre
orden, desorden y muerte pueden surgir de sistemas biológicos distintos de las redes
moleculares que gobiernan el orden del organismo. Nuestro esquema se centra en un
modelo no convencional en la investigación médica: un superorganismo.

II. SUPERORGANISMOS

Un superorganismo se define como “una colección de criaturas individuales que juntas

poseen la organización funcional implícita en la definición formal de organismo”
(Wilson y Sober, 1989). El concepto surgió de estudios de las colonias estrechamente
interconectadas de insectos eusociales: las hormigas, avispas, abejas y termitas
(Wheeler, 1911, 1928). Las sociedades de especies eusociales se caracterizan por la
diferenciación de los individuos en formas reproductivas y facultativas o
funcionalmente estériles llamadas castas. Las colonias consisten en numerosas
generaciones superpuestas de formas individuales que funcionan como un todo
integrador; una biología única que en muchos aspectos imita la anatomía básica de los
organismos multicelulares (Wilson, 1985). Al adoptar una definición de animales
metazoos como "compuestos de células dispuestas en al menos dos capas no
uniformes y diferenciadas en células reproductivas y somáticas con funciones
diferentes" (Kaestner, 1969), las castas reproductivas se vuelven análogas a la línea
germinal y las formas estériles convertirse en análogo al soma (Wilson, 1971, 1975). Al
igual que las células somáticas, los individuos estériles se especializan aún más a
través de procesos de diferenciación y se comunican para producir patrones
coordinados de crecimiento, homeostasis, aprovisionamiento y defensa antes de la
muerte.

La utilidad de la analogía del superorganismo se ha debatido, en particular, con

respecto a la selección natural a nivel de grupos sociales (Mitchell, 2003). Sin
embargo, los estudios de los principios organizativos de las sociedades sociales de
insectos han conducido a conocimientos profundos sobre las propiedades emergentes
de los sistemas biológicos (Camazine et al., 2001; Fewell, 2003; Hölldobler, 1995;
Theraulaz et al., 2002), y la investigación sobre los modos subyacentes de
comunicación interindividual han inspirado el diseño de algoritmos de control que
exhiben altos grados de flexibilidad y robustez (Bonabeau et al., 2000). Así, aunque las
comparaciones entre la evolución y el desarrollo de criaturas multicelulares y
superorganismos son controvertidas (Mitchell, 2003; Wilson, 1975; Wilson y Sober,
1989), las sociedades altamente integradoras de insectos son sistemas reconocidos
para comprender cómo el orden complejo surge de las acciones. de partes
individuales (Fewell, 2003).

Las actividades extraordinariamente coordinadas y múltiples de las sociedades de

hormigas, avispas, abejas y termitas han sido objeto de curiosidad y asombro durante
mucho tiempo (Mitchell, 2003). Este enfoque puede explicar por qué la dinámica del
desorden ha recibido menos atención general que los principios que gobiernan el
orden excepcional de estos sistemas. No obstante, se ha examinado la iniciación,
promoción y progresión de estados que derriban la estructura bien organizada de los
superorganismos, y es posible que un conocimiento más profundo de dichos estados
pueda conducir a percepciones conceptuales de valor heurístico. A continuación,
damos un primer paso hacia tales conocimientos al revisar las características de la
biología y patología de la abeja (Apis mellifera), el invertebrado eusocial mejor
estudiado hasta la fecha.

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III. SOCIEDAD DE LAS ABEJAS

La abeja de miel, es una de las varias abejas sociales del género Apis. Está
ampliamente domesticado como fuente de miel y cera de abejas y es un sistema de
investigación bien conocido para comprender la diferenciación característica de los
individuos eusociales en formas reproductivas y estériles (Amdam et al., 2004a; Bloch
et al., 2002; Robinson et al. , 2005). La abeja es un modelo establecido en teoría de
sistemas (Mitchell, 2003; Page y Erber, 2002), ecología del comportamiento (Seeley,
1995), neurobiología (Farooqui et al., 2004; Humphries et al., 2003; Menzel, 1979;
Scheiner et al., 2001) y envejecimiento (Amdam y Page, 2005; Amdam et al., 2005;
Omholt y Amdam, 2004; Seehuus et al., 2006). Tiene una posición ascendente en la
investigación molecular impulsada por una disponibilidad emergente de herramientas
genómicas funcionales (Aase et al., 2005; Amdam et al., 2003; Beye et al., 2002;
Omholt et al., 1995; Yu et al., 2003; al., 1997) y una secuencia del genoma anotada
recientemente (www.hgsc.bcm.tmc.edu).

A. Anatomía de los individuos

Las abejas son haplo-diploides (los machos son haploides). Su sexo está determinado
por un solo gen, csd, que tiene una similitud estructural con los genes tra de los
insectos dípteros (Beye et al., 2003). Las hembras se derivan de huevos fertilizados y
son heterocigotas en el locus csd, mientras que los machos se desarrollan típicamente
a partir de huevos no fertilizados y son hemicigóticos en el locus csd. Los machos
diploides ocurren cuando el locus es homocigoto (Santomauro et al., 2004).

Las hembras de abejas se diferencian en dos formas distintas: la reina (Fig. 1A) y la
obrera (Fig. 1B).
La Reina: La anatomía de la reina se caracteriza por un ovario agrandado (180-200
ovarioles por ovario) y un órgano de almacenamiento de esperma, la espermateca,
que puede almacenar más de 5 millones de espermatozoides (Kraus et al., 2004;
Snodgrass, 1956). El estilete del extremo del aparato punzante de la reina es suave
para que pueda retraerse después de la picadura, y la reina produce una firma
específica de hidrocarburos cuticulares C21-C33 además de una mezcla de feromonas
de glándulas agrandadas en la cabeza (glándula mandibular), abd presagio (Dufour y
glándula tergita) y tarso (glándula tarsal); Los componentes principales son ácido (E) -
9-oxodec-2-enoico, ácido (E) -9-hidroxidoc-2-enoico, p-hidroxibenzoato de metilo y 4-
hidroxi-3-metoxifeniletanol (Free, 1987; Keeling et al. ., 2003)

Figura 1

Las castas de la abeja. Solo hay una reina (A) en una colonia de abejas. Es la hembra
reproductora dominante y puede vivir hasta 3-5 años. La trabajadora (B) es una
hembra facultativamente estéril con una esperanza de vida típica de 4 a 6 semanas.
Una colonia normalmente consta de 10,000 a 30,000 abejas obreras. La casta
masculina, o zángano (C), solo se cría en condiciones favorables cuando puede haber
entre 300 y 3000 zánganos presentes en la sociedad. Pocos drones sobreviven más
de 4-5 semanas.

La trabajadora (Fig. 1B) tiene 2-16 ovarioles por ovario y no tiene espermateca. El
estilete final de su aguijón tiene una serie de púas curvadas que aseguran que el
aguijón y el saco de veneno estén anclados en el enemigo después de picar. El
trabajador tiene un segmento especializado de la tercera pata trasera, llamado
corbicula o "canasta de polen", en el que el polen y el propóleo se transportan a la
colmena. Ella también tiene un par de glándulas de la cabeza, las glándulas
hipofaríngeas, que durante la etapa de abeja nodriza temporal de la trabajadora
(Sección IV) produce una jalea proteica que se usa para la cría de crías (jalea real). La
gelatina contiene proteínas de la familia MRJP / amarillo, azúcares, lípidos, vitaminas y
aminoácidos libres; y tiene fracciones con actividades desinfectantes, antitumorales y
antiinflamatorias (Kamakura y Sakaki, 2005). La abeja obrera tiene dos glándulas
abdominales especializadas: la glándula de cera y la glándula de Nasanov. Esta última
glándula libera una feromona de agregación atrayente en respuesta a las alteraciones;
los componentes principales son geraniol, ácido nerólico y ácido geranico (Winston,
1987). Además, el aguijón descarga feromonas de alarma (principalmente acetato de
isoamilo) después de haber sido incrustado en el oponente. La abeja obrera se
caracteriza por un perfil de etapa específica de hidrocarburos cuticulares y feromonas
C21-C33, que incluyen eicosenol, oleato de etilo y ácido 10-hidroxi-decenoico que
cambia en función del papel social del animal (Chaline et al. , 2005; Dor et al., 2005;
Leoncini et al., 2004a, b).

Los machos, o "zánganos" (Fig. 1C), no tienen aguijón porque este carácter
evolucionó del ovipositor hembra. Los zánganos carecen de partes del cuerpo
especializadas para la recolección de alimentos (Snodgrass, 1956) y son fácilmente
reconocibles con tórax anchos, abdómenes rectangulares y ojos compuestos
agrandados. Están diseñados para realizar un vuelo de apareamiento exitoso, y el acto
de apareamiento es fatal para el dron (Winston, 1987). Los zánganos diploides
normalmente son reconocidos y matados selectivamente por los trabajadores poco
después de la eclosión del huevo (Sección V). Los estudios de cría in vitro indican que
estos machos se caracterizan por testículos pequeños y espermatozoides diploides
(Herrmann et al., 2005). Para obtener más detalles sobre la anatomía de las abejas,
consulte el trabajo de Snodgrass (1956).

B. Unidad de Anatomía de la Colonia

La colonia de abejas vive en una cavidad de nido reforzada por la sustancia resinosa
propóleos (Fig. 2). La cría (huevos, larvas y pupas) y los alimentos acumulados (miel y
polen) se encuentran en la estructura principal del nido, los panales de cera. Los
panales están dispuestos en hojas y el nido está organizado espacialmente con la cría
ubicada en el centro (Winston, 1987). Una cantidad controlada de polen (Sección IV)
se almacena cerca de la cría. El polen es la principal fuente de aminoácidos de las
abejas. La miel se almacena en exceso en la periferia de los panales de cera y es la
fuente de carbohidratos de la sociedad. El polen, la miel y la resina de propóleos del
nido pueden, además de la jalea, formar parte de un sistema de defensa
antibacteriano colectivo. Los compuestos activos son, por ejemplo, derivados del ácido
crisina y cinámico, como la bacarina y la drupanina, que tienen actividades inhibidoras
del crecimiento y también antitumorales (Mishima et al., 2005). El nido central está
termorregulado a 33 °-36º C y 60% de humedad relativa (Sección IV), lo cual es
óptimo para el crecimiento y desarrollo de la cría.
Figura 2

La colonia de abejas: ilustración esquemática de un nido salvaje dentro de la cavidad

del tronco. La sección transversal muestra la disposición espacial de las celdas de
cera de la miel en la periferia y un almacenamiento de polen cerca del nido central de
cría.

La reina se encuentra con mayor frecuencia en el nido central junto con los zánganos
y las abejas obreras jóvenes. Los trabajadores alimentan a las larvas en desarrollo y
son responsables de la higiene de las colonias, la construcción de panales y el
procesamiento de alimentos (Winston, 1987). Más adelante en la vida, las abejas
obreras hacen una transición de las tareas del nido a la vigilancia y la búsqueda de
alimento fuera de la colonia (Seeley, 1982). Después de este cambio, rara vez se les
observa realizando tareas dentro del nido que no sean las directamente relacionadas
con la búsqueda de alimento, como descargar polen y néctar y realizar bailes de
reclutamiento. Sin embargo, cuando son agitados por feromonas de alarma, se
pueden reclutar trabajadores de diversas edades y funciones para la fuerte respuesta
defensiva de la colonia (picadura agresiva). La anatomía general de la colonia se
mantiene mediante la división temporal y espacial del trabajo entre los trabajadores; un
patrón de organización que, en principio, surge a través de la aparición de nuevos
adultos en el nido de cría central (Fig. 2) que reemplaza a las abejas que se trasladan
a tareas en la periferia y eventualmente mueren.

IV. REGULACIÓN DE DIFERENCIACIÓN, CRECIMIENTO Y HOMEOSTASIS

Las formas femeninas (Fig. 1A y B) son los componentes fundamentales que

subyacen al orden superorganismal en la abeja porque los zánganos no tienen
funciones a nivel de colonia aparte del acto de aparearse. Sin embargo, tenga en
cuenta que este fenómeno es específico del linaje de insectos sociales himenópteros.
En las termitas, Isópteros, los machos y las hembras son diploides, y ambos sexos
tienen castas obreras y reproductoras.

A. Diferenciación de formas femeninas

La segregación de los fenotipos femeninos se produce en dos niveles de organización

biológica en el superorganismo de las abejas. Una bifurcación del desarrollo separa a
la casta reina de la casta trabajadora durante la etapa larvaria, y las vías reguladoras
adultas posteriormente impulsan la especialización temporal de las abejas obreras
maduras. Gro V Amdam 2006

Si bien es cierto que se produce un cambio morfológico en el adulto a consecuencia

de un cambio en la alimentación a partir del tercer estadio larvario, esto sucede por
estar la larva destinada a ser reina (hembra fértil) en una celdilla mas grande que la
larva destinada a ser obrera (hembra esteril) que es ovopositada por la reina en
celdillas para obrara mas chicas. En la colmena las nodrizas construyen celdas
especiales mas grandes donde es colocado el huevo destinado a ser una reina
(hembra fértil) y jamás una reina surge de un cambio en la alimentación de una larva
que previamente fue destinada a obrera estéril. Eso solo ocurre por la intervención del
apicultor en ocasión de la cría artificial de reinas. Orlando Valega

Las trayectorias de casta de las reinas y las obreras se desacoplan durante el tercer
estadio larvario mediante un interruptor endocrino sensible a la alimentación (Fig. 3).
La diferenciación, por lo tanto, está determinada en última instancia por los regímenes
de enfermería social que son impuestos por la población de trabajadores adultos
(Winston, 1987). La alimentación abundante de gelatina proteica a una larva
desencadena un aumento en el título circulante de la hormona sistémica "hormona
juvenil" que es secretada por el complejo corpus allatum (Hartfelder y Engels, 1998).
La cascada de señalización resultante da lugar a un fenotipo de reina. Las condiciones
dietéticas más deficientes que resultan de una alimentación reducida suprimen la
señalización de las hormonas juveniles y desencadenan la muerte celular programada
en el ovario en desarrollo (Capella y Hartfelder, 1998). El cambio endocrino cambia los
patrones de expresión génica global (Evans y Wheeler, 1999) y produce un fenotipo de
trabajador caracterizado por la mitad del peso corporal de una reina (una reina pesa ~
200 mg). El papel de la alimentación en la diferenciación de castas se ha relacionado
con un factor de crecimiento propuesto o una actividad similar a una hormona de la
proteína de gelatina de abeja p56kP-4, que tiene una estrecha homología con la
proteína amarilla de Drosophila (Kamakura y Sakaki, 2005). Gro V Amdam 2006
Fig 3:

Diferenciación de castas de abejas y mayor especialización de los trabajadores.

Después de la eclosión, una larva de abeja diploide puede convertirse en obrera o en
reina. La diferenciación depende únicamente de la nutrición proporcionada por los
trabajadores adultos durante los primeros días de vida larval. La alimentación
abundante conduce a un fenotipo de reina (A). Las reinas vírgenes recién emergidas
pasan por un período de maduración antes de aparearse y convertirse en la hembra
reproductora dominante de un nido. La alimentación reducida de las larvas conduce a
un fenotipo de trabajador (B). Después de la maduración, el trabajador entra en la
etapa de abeja nodriza temporal (la duración de esta etapa suele estar en el rango de
7 a 40 días). Las abejas nodrizas pueden diferenciarse en forrajeras o obreras diutinus
dependiendo de si la cría está presente en la colonia. Como recolectora de alimentos,
la abeja recolecta recursos en el campo (la duración de esta etapa es de
aproximadamente 7 a 21 días), pero también puede volver a las tareas del nido si se
retiran muchas abejas nodrizas de la colonia. Como trabajadora diutinus, la abeja
sobrevive durante varios meses (hasta 280 días) antes de diferenciarse en enfermera
o recolectora de alimentos (Omholt y Amdam, 2004). Los machos, o zánganos (C),
son haploides y mueren tan pronto como se aparean con una reina virgen. Gro V
Amdam 2006

Los trabajadores adultos se diferencian en tres formas temporales conocidas como las
etapas de “abeja nodriza”, “recolectora” y “trabajadora diutinus”, respectivamente
(Amdam y Page, 2005). La abeja nodriza (Fig. 3) es el fenotipo que realiza tareas
dentro del nido, y la mayoría de las obreras maduran y se convierten en abejas
nodrizas dentro de los 3-4 días posteriores a la emergencia del adulto (Naiem et al.,
1999). Se caracterizan por glándulas hipofaríngeas agrandadas que sintetizan jalea
real, cuerpos grasos abdominales hipertrofiados (análogos al hígado y tejido adiposo
de los mamíferos) y también tienen una gran cantidad de hemocitos circulantes
(células inmunitarias). Al igual que las células T, los hemocitos de insectos tienen
varias funciones inmunológicas importantes en el reconocimiento no propio, la
fagocitosis, la encapsulación, la nodulación y la reparación de heridas (Millar y
Ratcliffe, 1994), y el número circulante refleja la capacidad del organismo para hacer
frente a desafíos inmunogénicos (Doums et al. , 2002; Kraaijeveld et al., 2001). Las
infecciones graves, es decir, más de 1000 microbios por microlitro de hemolinfa
(sangre), por lo tanto, rara vez ocurren en las abejas nodrizas (Amdam et al., 2005).
Gro V Amdam 2006

Las recolectoras (Fig. 3) se desarrollan típicamente a partir de abejas nodrizas

(Seeley, 1982). Trabajan en la periferia del nido y son responsables de recolectar
néctar, polen, agua y propóleos en el campo. Los trabajadores en esta etapa temporal
secretan niveles bajos de endopeptidasas digestivas y no pueden obtener
aminoácidos del almacenamiento de polen de la colonia (Crailsheim, 1990). La ingesta
de proteínas de un recolector, por lo tanto, está controlada por las abejas nodrizas que
alimentan al recolector en proporción a su nivel de actividad de alimentación
(Crailsheim et al., 1999). Un recolector se caracteriza por atrofia y apoptosis de las
glándulas hipofaríngeas (De Moraes y Bowen, 2000) y la grasa corporal abdominal
(Seehuus y Amdam, datos no publicados). Tiene muy pocos hemocitos circulantes
(Rutz et al., 1974; Wille y Rutz, 1975) ya que las células inmunes también apoptizan
durante la transición de las tareas de enfermera a las actividades de búsqueda de
alimento (Amdam et al., 2005); consulte la Sección V para conocer los mecanismos.
La diferenciación de las abejas nodrizas en recolectoras está impulsada por señales
sociales (Sección IV). A nivel fisiológico, estas señales modulan un circuito de
retroalimentación reguladora positiva entre el gen de la vitelogenina, que se expresa
en el cuerpo graso, y la hormona juvenil (Amdam y Omholt, 2003; Guidugli et al.,
2005). Específicamente, la actividad del gen de la vitelogenina suprime el nivel de la
hormona juvenil endógena durante la etapa de abeja nodriza, mientras que la
señalización reducida del gen de la vitelogenina libera la actividad de la hormona
juvenil durante la diferenciación del recolector (Guidugli et al., 2005). Esta señal
endocrina retroalimenta el sistema regulador para inhibir aún más la síntesis de la
proteína vitelogenina (Pinto et al., 2000), cambiar el patrón de expresión génica de las
glándulas hipofaríngeas (Ohashi et al., 1997) y suprimir la inmunidad (Amdam et al.,
2000). al., 2005; Rutz et al., 1974; Wille y Rutz, 1975). Gro V Amdam 2006

Los trabajadores de Diutinus (Fig. 3) se desarrollan durante períodos desfavorables

sin oportunidades para la cría de crías (Amdam y Page, 2005; Maurizio, 1950; Omholt
y Amdam, 2004). Se diferencian de las abejas nodrizas que ya no se ocupan de la cría
(Amdam y Omholt, 2002; Huang y Robinson, 1995; Omholt y Amdam, 2004). Un
trabajador diutinus se caracteriza por la hipertrofia de las glándulas hipofaríngeas y la
grasa corporal abdominal (Deseyn y Billen, 2005; Koehler, 1921; Maurizio, 1954).
Tiene un alto número de hemocitos circulantes, un nivel elevado de proteína
vitelogenina y un título bajo de hormonas juveniles (Amdam et al., 2004b; Fluri et al.,
1977, 1982). La etapa diutinus se describe como una forma de supervivencia
resistente al estrés oxidativo similar a la larva dauer de Caenorhabditis elegans
(Seehuus et al., 2006). Los trabajadores de Diutinus desarrollan los atributos
fisiológicos y de comportamiento de las abejas nodrizas y las recolectoras cuando la
reina comienza a poner huevos al comienzo de la siguiente temporada favorable
(Maurizio, 1954; Sekiguchi y Sakagami, 1966). Gro V Amdam 2006

Los trabajadores diutinus o trabajadores longevos, o abejas de invierno; pueden surgir

en distintas circunstancias de la vida de la colmena;

1.La situación mas habitual se da en otoño cuando la reina disminuye la postura y las
abejas que nacen no tienen necesidad de amamantar a las crías. Estas conservan la
capacidad de amamantar hasta la próxima temporada.Una vez que comienza la
postura de la reina en primavera y van naciendo las nuevas larvas, la obrera Diutinus
se transforma en Nodriza, amamanta a las crías y luego pasa a la etapa de
pecoreadora, como última etapa de su vida

2- Cuando la colmena va a reproducirse, (enjambrar) en este caso la reina también

disminuye la postura y las abejas que van naciendo ya no necesitan amamantar a las
crías. Estas también son obreras Diutinus, con alta capacidad de alimentar a las crías
que nazcan del enjambre y de la colmena de origen que queda.

3 –Por la muerte repentina de la reina, las abejas que van naciendo después de su
desaparición, no tienen crías para amamantar y son también Diutinus. Ni bien nacen
las nuevas abejas, pasan a la etapa de nodriza y las amamantan; Orlando Valega

4- Por la falta de crias y de alimentos en caso de lluvias prolongadas en regiones

tropicales

Reversion:

La diferenciación temporal de las abejas obreras sigue típicamente la trayectoria en la

que la etapa del recolector sigue a la etapa de la enfermera, como se describió
anteriormente. Sin embargo, las abejas obreras también tienen la plasticidad única de
revertir (Huang y Robinson, 1996; Robinson et al., 1992). Esto implica que los
recolectores diferenciados pueden pasar por una reversión fisiológica (Sección IV):
una ontogenia (Fig.3) que se caracteriza por una reducción de la señalización de la
hormona juvenil, una elevada actividad de la proteína vitelogenina (Amdam et al.,
2005), reactivación de las glándulas hipofaríngeas. (Amdam et al., 2005; Huang y
Robinson, 1996) y reversión de la inmunosenescencia (Amdam et al., 2005).

B. Crecimiento de colonias

El superorganismo de la abeja se reproduce como una unidad a través de la fisión

(enjambre) y la producción de zánganos. El proceso de enjambre es iniciado por
obreras que parecen responder a una señal de feromona específica de la reina que
disminuye en función del tamaño de la colonia. Explícitamente, la circulación de
feromonas de reinas es un proceso continuo mediado por el intercambio de alimentos
(trofalaxis) y el contacto físico entre las obreras, así como la transmisión de volátiles
(Winston, 1987). Este proceso de distribución se vuelve menos eficiente a medida que
la colonia crece en tamaño. A medida que la señal de la reina se debilita, las obreras
comienzan a criar nuevas larvas de reinas (Baird y Seeley, 1983). Una de las reinas
vírgenes resultantes se hace cargo del nido materno, mientras que la reina vieja se
marcha en un enjambre con la mayoría (50-90%) de las obreras para establecer una
colonia en un nuevo sitio de anidación (Severson, 1984). La reina virgen usa su
aguijón retráctil para matar a todas las demás reinas en desarrollo (Fig. 4A).
Posteriormente, participa en uno o varios vuelos de apareamiento antes de asumir el
papel de hembra reproductora dominante en el viejo nido.

Figura 4

Regulación de la muerte. Las ilustraciones muestran la lucha letal entre dos reinas
vírgenes (A) y la respuesta de recubrimiento excesiva de las abejas obreras que se
han dirigido a un individuo adulto para su despido (B). El individuo no deseado en el
centro muere de estrés térmico.

Después de enjambrar, la colonia crece gracias al esfuerzo reproductivo de la reina y

la inversión aloparental de las trabajadoras. La reina puede producir hasta 1500
huevos al día y, por lo tanto, si los recursos para la cría de cría son abundantes, la
colonia puede crecer rápidamente (Winston, 1987). El crecimiento continúa hasta que
la sociedad se divide una vez más por enjambres o hasta el inicio de la estación
desfavorable cuando cesa la cría y emergen los obreros diutinus resistentes al estrés.
El siguiente período favorable desencadena una fase caracterizada por la producción
exclusiva de abejas obreras que fortalecen la fuerza laboral de la colonia antes de que
los drones se críen cerca del pico del ciclo de la colonia. A través de estos simples
mecanismos, se regula el desarrollo del superorganismo y sus sociedades
descendientes.
C.Homeostasis de colonias

Durante el transcurso del período favorable, la asignación de trabajadores a la etapa

de abejas nodrizas y la etapa de recolectores no está bajo control centralizado. Más
bien, surge una diferenciación dinámica a través de señales sociales producidas por
los propios trabajadores. Las recolectoras sintetizan una mezcla de hidrocarburos
cuticulares y feromonas que son específicas de su etapa (Leoncini et al., 2004b;
Pankiw, 2004a). Esta firma se transfiere por contacto físico con las abejas nodrizas
(Huang y Robinson, 1992). Las abejas nodrizas y las abejas nodrizas se alimentan, se
acicalan y se alimentan entre sí (Winston, 1987), y a través de estas transferencias
sociales, las abejas nodrizas pueden identificar el tamaño relativo de la población de
buscadores (Huang y Robinson, 1996). A medida que se pierden las recolectoras, las
abejas nodrizas perciben el declive y algunas se diferencian en recolectoras para
tomar el lugar de las que han desaparecido. Asimismo, los recolectores reconocen la
presencia de las abejas nodrizas, y una eliminación experimental de la población de
abejas nodrizas provoca que una fracción de la población de recolectores vuelva a las
tareas de enfermería (Amdam et al., 2005; Huang y Robinson, 1996; Robinson et al. ,
1992; Toth y Robinson, 2005). Los umbrales de respuesta individual a las señales
sociales probablemente constituyen un factor que determina si una abeja en particular
se diferencia en respuesta a cambios demográficos (Amdam y Omholt, 2003).

La cantidad de polen almacenado en la colonia (Fig. 2) también está bajo control

dinámico descentralizado. Los recolectores de polen que regresan depositan sus
cargas directamente en celdas vacías o celdas que contienen polen cerca del área del
nido donde se crían las larvas jóvenes. El polen almacenado es consumido por abejas
nodrizas que lo convierten en secreciones proteínicas de las glándulas hipofaríngeas
(Crailsheim et al., 1992). El polen almacenado inhibe la búsqueda de polen, mientras
que las feromonas producidas por las larvas (palmitato de metilo, estearato de metilo,
linoleato de metilo, linolenato de metilo, oleato de metilo, palmitato de etilo, estearato
de etilo, linoleato de etilo, linolenato de etilo y oleato de etilo) (Slessor et al., 2005 )
estimulan la búsqueda de polen (Fewell y Winston, 1992; Pankiw et al., 1998). Las
colonias, por lo tanto, regulan la cantidad de polen almacenado probablemente a
través de una combinación de los efectos inhibidores del polen y los efectos
estimulantes de las feromonas de cría. Este esquema regulatorio, per se, lo ponen en
funcionamiento los trabajadores especializados en la recolección de polen. En
respuesta a la acumulación de polen en el nido y la reducción de la señalización de
feromonas de la cría, estos recolectores recolectan cargas de polen más pequeñas o
dejan de buscar alimento por completo (Fewell y Winston, 1992). La ingesta
equilibrada de polen equivale, por tanto, al consumo de polen que satisface las
demandas de proteínas de las larvas en desarrollo. Sorprendentemente, la percepción
sensorial de los trabajadores de este equilibrio está determinada genéticamente, y las
colonias pueden seleccionarse para niveles altos y bajos de acumulación de polen
(Page y Fondrk, 1995).

La temperatura y la humedad del nido de cría central se regula de manera similar a

través del comportamiento de las abejas obreras individuales (Jones et al., 2004). En
respuesta a la variabilidad ambiental (Schmickl y Crailsheim, 2004), los trabajadores
del nido abanican sus alas (enfriar), vibran los músculos del tórax (calentar) o
recolectan agua que se deposita en los panales (enfriar y humedecer). Los umbrales
de respuesta individual a las fluctuaciones ambientales también tienen un fuerte
componente genético (Jones et al., 2004). A este respecto, se ha propuesto que la
biología de apareamiento poliándrica de la abeja reina promueve la homeostasis
ambiental porque genera una diversidad de genotipos obreros que producen una
respuesta afinada en lugar de excesiva a las variaciones a nivel de colonia. En su
conjunto, la unidad social es un superorganismo homeotérmico (Grodzicki y Caputa,
2005).

V. REGLAMENTO DE MUERTE

Al igual que en los organismos multicelulares, el orden surge en la sociedad de las

abejas en la intersección entre crecimiento, diferenciación y muerte. La colonia puede
regular la vida útil de sus miembros de dos formas diferentes. Un mecanismo es la
terminación programada de la vida que está incorporada en la fisiología de la etapa de
recolector temporal. El otro enfoque es la matanza selectiva de miembros de la colonia
anormales y desechables, que es un mecanismo que está bajo control social
descentralizado.

A. Eliminación programada de Soma

Las tasas reducidas de interacciones táctiles entre las abejas nodrizas y las
recolectoras hacen que los hemocitos, o células inmunes, de las abejas nodrizas
terminen a través de la muerte celular programada (Amdam et al., 2005). Esta
respuesta es un componente de la transición de los trabajadores de las tareas del nido
a las actividades de alimentación (Sección IV). La pérdida de hemocitos se asocia con
un deterioro completo de la respuesta inmune a la nodulación (Bedick et al., 2001),
una reacción de defensa predominante a la infección en insectos (Franssens et al.,
2005). Las infecciones graves se observan con más frecuencia en las abejas
recolectoras que en las nodrizas (Amdam et al., 2005) y, en términos generales, una
mayor susceptibilidad a patógenos y toxinas es una característica de la etapa de
recolectores (Meled et al., 1998). Esta fragilidad no es intuitiva desde la perspectiva de
que los recolectores, en mayor medida que otros trabajadores, se encuentran con
sustancias peligrosas cuando realizan numerosos viajes de búsqueda de alimento
fuera del nido protegido: las flores tienen una rica fauna de bacterias y hongos, y
algunos pólenes y néctares son venenosos. a las abejas (Maurizio, 1950, 1954).

Sin embargo, tener una casta de recolectores robustos puede no ser ventajoso para la
sociedad. Si los recolectores resistentes llevaran repetidamente cepas virulentas de
bacterias y hongos, así como montones de néctares venenosos, al nido, la situación
pronto podría volverse desastrosa para el superorganismo. La mayor fragilidad de las
abejas recolectoras, por lo tanto, puede interpretarse como un reflejo de una presión
de selección a nivel de colonia para el control de enfermedades. Las recolectoras
generalmente regresan a la misma fuente de polen o néctar en el transcurso de los
días (Seeley, 1995) y al ser muy susceptibles a sustancias que potencialmente podrían
dañar la unidad de la colonia, una recolectora individual muere antes de que pueda
traer cantidades sustanciales de contaminantes a la colonia. colmena. Una amplia
gama de estresores fisiológicos, como el enfriamiento, la falta de oxígeno, las heridas
mecánicas y la exposición a parásitos, hacen que las abejas nodrizas se diferencien
en recolectoras (Bühler et al., 1983; Ebadi et al., 1980; Kovac y Crailsheim, 1988;
Tustain y Faulke, 1979). Por lo tanto, los individuos en malas condiciones también
pueden ser conducidos a un estado fisiológico en el que mueren rápidamente (Amdam
et al., 2004b).

Desde una perspectiva regulatoria, la terminación programada del sistema

inmunológico celular de la abeja es asombrosa porque, en esencia, implica que una
vía de apoptosis puede activarse condicionalmente tras la pérdida de una señal social,
es decir, la firma recolectora de hidrocarburos y feromonas. La respuesta se puede
provocar en el laboratorio colocando una abeja nodriza en una jaula aislada, y aunque
la abeja recibe abundante polen y néctar, no sobrevivirá durante muchos días
(Maurizio, 1950). Desafortunadamente, el conocimiento sobre la cascada molecular
subyacente es limitado. Sin embargo, lo que se ha determinado es que las células
inmunes de la abeja son sensibles al nivel de zinc en la hemolinfa. La muerte celular
programada se desencadena in vitro si los hemocitos se cultivan en un medio privado
de zinc (Amdam et al., 2004b). Sorprendentemente, la concentración de zinc de la
hemolinfa de la abeja obrera es una función del papel social de la abeja, por lo que las
recolectoras tienen niveles mucho más bajos (0-4 ppm) que las abejas nodrizas y las
obreras diutinus (hasta 28 ppm). La molécula de vitelogenina parece ser el principal
ligando de zinc circulante en la abeja (Amdam et al., 2004b) y, por lo tanto, la
dramática disminución en la concentración de zinc en la hemolinfa de las nuevas
forrajeras puede estar relacionada con la supresión por retroalimentación de la síntesis
de vitelogenina que ocurre como parte de la transición de los trabajadores de las
tareas del nido a las actividades de alimentación (Sección IV). Este escenario sugiere
que la apoptosis de los hemocitos, y posiblemente también los patrones de muerte
celular programada en las glándulas hipofaríngeas (De Moraes y Bowen, 2000) y el
cuerpo adiposo abdominal (Seehuus y Amdam, datos no publicados), están aguas
abajo de una cadena causal en la que la privación social desencadena una
disminución en la actividad del gen vitelogenina. A nivel mecanicista, el efecto inhibidor
de la disponibilidad de zinc derivado de vitelogenina sobre la apoptosis de hemocitos
puede relacionarse con el hallazgo de que el zinc también inhibe la activación de las
caspasas apoptóticas 9 y 3 en células cancerosas cultivadas (Zhao et al., 2004).

B. Cese colectivo de miembros de la colonia

Las abejas obreras adultas tienen una capacidad asombrosa para detectar estados de
carácter anormales en la cría en desarrollo y en sus hermanas trabajadoras. Bajo
ciertas condiciones, las abejas obreras también determinan que los zánganos y la
reina ya no son miembros productivos de la unidad de colonia. Estos conocimientos
colectivos se desarrollan como respuestas rápidas en las que uno o varios
trabajadores se dirigen a un individuo para su despido inmediato.

1. MATANZA DE CRIANZA EN DESARROLLO

Huevo de obrera
El ovario de la abeja obrera suele estar inactivo debido a la supresión de la ovogénesis
por las feromonas de la cría (Winston y Slessor, 1998) y la glándula mandibular de la
reina (Hoover et al., 2003). Sin embargo, una abeja obrera ocasionalmente producirá
un huevo y lo depositará en el nido. Este huevo no está fertilizado y puede convertirse
en un ZANGANO haploide normal. Sin embargo, pocos de estos ZANGANOS
alcanzan la edad adulta, porque la población trabajadora tiene la capacidad colectiva
de identificar y destruir los huevos puestos por las trabajadoras (Ratnieks, 1993).
Numerosas abejas nodrizas inspeccionan el nido diariamente insertando su cabeza y
tórax en las celdas de cría, y si determinan que un huevo es de origen obrero, se lo
comen. Los trabajadores probablemente establecen la fuente de un huevo sobre la
base de sustancias que se depositan en la superficie del huevo cuando se pone
(Katzav-Gozansky et al., 2001). Los huevos de la reina tienen una capa de
hidrocarburos más compleja que los huevos puestos por obreras, y los acetatos de
alcoholes grasos, alquenos y monometilalcanos son característicos de los huevos que
pone una reina (Katzav-Gozansky et al., 2003).

Huevo consanguineo

Los machos diploides, que se producen cuando el locus (SDL) de la abeja que
determina el sexo es homocigoto (Sección III), constituyen otro grupo que está
destinado a la terminación. Las larvas masculinas diploides son viables, pero se
reconocen y mueren tan pronto como salen del huevo (Woyke, 1980). Las abejas
obreras adultas identifican estos zánganos basándose en su perfil cuticular de
hidrocarburos. El perfil cuticular de las larvas de abejas recién nacidas se compone
principalmente de alcanos y escualeno, pero los zánganos diploides, las hembras
diploides y los zánganos haploides producen estos compuestos en diferentes
cantidades (Santomauro et al., 2004). Los trabajadores aceptan la firma de las
hembras diploides y los zánganos haploides, mientras que el perfil de los machos
diploides no.

Crías infectadas

Las abejas obreras también utilizan los olores para detectar crías infestadas de
patógenos. La sensibilidad a estas señales olfativas se ve reforzada por el
neuromodulador octopamina (Spivak et al., 2003), y sorprendentemente los
trabajadores pueden reconocer los olores específicos de las crías infestadas a través
del recubrimiento de cera que se coloca sobre el panal cuando las larvas de abejas
pupan (Gramacho y Spivak, 2003; Spivak, 1996). Cuando se detecta un individuo
enfermo, los trabajadores destapan colectivamente la celda de cría, sacan las pupas
del nido de cría y la desechan fuera de la colonia (Boecking y Spivak, 1999). La
capacidad de la abeja para discriminar entre firmas olfativas puede ser de relevancia
para la investigación sobre el uso de olores en el diagnóstico de tumores (Yamazaki et
al., 2002). La sensibilidad olfativa de las abejas es notable, y las abejas pueden
entrenarse fácilmente para discriminar entre los olores que se les presentan
(Masterman et al., 2001). Simplificado, una abeja saca la lengua en un "reflejo de
extensión de la probóscide" (PER) cuando percibe un olor específico que previamente
se ha emparejado con una recompensa de azúcar. La mayoría de las abejas
responden con PER al olor solo después de tan solo dos a cinco ensayos de
acondicionamiento en los que el olor y la recompensa del azúcar se presentan juntos
(Gerber et al., 1998).

2. PICADURAS, "REVESTIMIENTO" Y DESALOJO DE ADULTOS

´Obreras con ovarios

Las abejas obreras desconfían de otros adultos, y si una obrera se encuentra con un
individuo que no es aceptable para ella, toma medidas (Winston, 1987). La
probabilidad de lanzar tales ataques depende de la etapa, y las abejas nodrizas y las
obreras diutinus son menos hostiles que las abejas que normalmente trabajan en la
periferia del nido (Pearce et al., 2001). La víctima suele ser una trabajadora en malas
condiciones, una con ovarios desarrollados (una “trabajadora ponedora”) o una que se
ha perdido mientras buscaba alimento y entró en una colonia que no es la suya
(Pearce et al., 2001; Ratnieks, 1988 ; Winston, 1987). Es muy probable que estos
individuos se seleccionen en función de las desviaciones en la mezcla de
hidrocarburos de su cutícula (Dani et al., 2005).

El asalto se desarrolla cuando el atacante muerde e intenta picar al trabajador que se

percibe como no deseado o extranjero. El atacante intentará maniobrar a la abeja
hacia la entrada de la colonia, pero la víctima intentará huir de su atacante. Durante
esta fase inicial, sin embargo, el objetivo está marcado por feromonas de alarma que
son secretadas por el atacante (Pettis et al., 1998). De manera análoga a los efectos
de las citocinas secretadas por las células T, las feromonas agitan a otros trabajadores
y los atraen a la escena. De ese modo, se forma un “abrigo” alrededor de la víctima
que es picada hasta la muerte o mordida hasta que está indefensa y puede ser
eliminada. A veces, el pelaje crece tanto que toma la forma de una bola de abejas que
rodea t el objetivo (Fig. 4B). En este caso, los atacantes no pican, sino que aumentan
el núcleo muere por estrés térmico (Ken et al., 2005). Esta estrategia de defensa
también se usa cuando los depredadores, como los avispones, intentan ingresar al
nido de abejas.

Expulsion de zanganos

Otro fenómeno bien descrito es la masacre de los ZANGANOS (Maeterlinck, 1901). A

medida que la temporada favorable llega a su fin y no hay más reinas vírgenes para
aparearse, los machos ya no son tolerados por la colonia. La masacre comienza
repentinamente y la situación se intensifica rápidamente en el transcurso de un día
hasta que todos los machos de la unidad de colonia están bajo un fuerte ataque. Sin
un aguijón, los zánganos están indefensos, y son perseguidos y mordidos antes de ser
arrojados al suelo fuera de la colmena. Aquellos que logran regresar son rechazados
por las abejas obreras que custodian la entrada del nido, y pronto estos últimos
machos mueren de hambre o congelados.

Supersedure

Asimismo, la reina no está protegida de los esquemas de vigilancia colectiva que

hacen cumplir los trabajadores. La vida de la reina inevitablemente termina cuando su
almacenamiento de esperma se agota o cuando su mezcla de feromonas ya no se
percibe como una señal aceptable de fertilidad y salud. En estas condiciones, las
abejas obreras crían una virgen de reemplazo sin enjambre. La reina vieja puede
continuar poniendo huevos mientras se desarrolla la nueva reina, pero es eliminada
cuando la reina virgen se ha apareado y ha comenzado a poner huevos (Winston,
1987).

VI. ORDEN, TRASTORNO Y ENFERMEDAD

A través de los mecanismos que se describen en la sección anterior, surge el orden

superorganismal en la sociedad de las abejas. Las partes vivas de la colonia se
reemplazan constantemente a través de la diferenciación y la muerte. Se mantiene la
homeostasis, se regula el crecimiento y la reproducción, los sistemas de defensa de
las colonias están en funcionamiento y no se permite que los individuos improductivos
se conviertan en una carga para la sociedad. Sin embargo, al igual que en las formas
de vida multicelulares, estos estados de orden pueden ser reemplazados por estados
de desorden que finalmente conducen a la destrucción del superorganismo.

A. Trastorno del crecimiento

Fertilización deficiente, endogamia y luz ultravioleta

El tamaño de la población trabajadora es una variable crítica que subyace a la

organización dinámica de la sociedad de las abejas (Jeffree y Allen, 1956). El orden
puede ser reemplazado por el desorden, en consecuencia, si disminuye el número de
fenotipos de trabajadores viables y diversos. La falla irreversible para mantener la
producción de nuevas abejas obreras puede ocurrir como resultado de una
transferencia insuficiente de espermatozoides a la espermateca de la reina después
de completar sus vuelos de apareamiento, y también puede surgir debido a la
endogamia.

1 La migración de espermatozoides posterior al apareamiento desde los oviductos

laterales de la reina hacia la espermateca es un proceso derrochador, y la estrategia
de apareamiento poliandroso de la abeja puede ser un medio para asegurar que la
espermateca se llene adecuadamente (Kraus et al., 2004). Si este llenado es
incompleto, es probable que la reserva de esperma de la reina se agote
prematuramente. Una vez que la disponibilidad de esperma disminuya a niveles
críticos, el nido pronto contendrá una proporción creciente de huevos no fertilizados
que se convertirán en zánganos haploides. Es poco probable que la población
trabajadora intente reemplazar a la reina con una nueva virgen cuando esta situación
surja durante el primer año de vida de la reina (Collins, 2004), ver también la Sección
V. En consecuencia, el crecimiento de la colonia se reprime dramáticamente.

2 El crecimiento también se inhibe en las poblaciones consanguíneas, que se

caracterizan por una viabilidad reducida de la cría (Beye et al., 2003).

a) La homocigosis en el locus (SDL) es un factor que contribuye a reducir las

cantidades de cría de obreras en los grupos consanguíneos.
b) Sin embargo, además de las limitaciones que surgen de la producción de zánganos
diploides (Sección V), también se encuentra una viabilidad reducida para las hembras
inmaduras de cepas consanguíneas (Fuchs y Schade, 1994). Estos individuos
desarrollan anomalías en el crecimiento (Simôes, comunicación personal) que en
muchos casos se asemejan a excrecencias tumorales (Fig. 5). Sin embargo, debido a
los sistemas de vigilancia de la colonia (Masterman et al., 2001), estos embriones que
mueren dentro de la membrana del huevo o eclosionan como larvas anormales se
eliminan de manera eficiente. Por lo tanto, las larvas con anomalías en el crecimiento
solo se observan típicamente en experimentos que involucran la cría in vitro (Bergem y
Kaftanoglu, comunicación personal).

3- Estas configuraciones han demostrado además que los embriones expuestos a la

luz ultravioleta desarrollan características morfológicas similares a algunas de las
observadas en las cepas consanguíneas (Figs. 5A vs vs6B) .6B). La luz ultravioleta es
un carcinógeno ambiental clave (Maglio et al., 2005). Por lo tanto, puede merecer más
atención que la exposición a los rayos UV probablemente induce mutaciones (Fig. 6)
que las abejas obreras pueden detectar mediante el uso del olfato.

Figura 5

Anormalidades de crecimiento en embriones de una cepa consanguínea. Los

embriones se tiñen con hematoxilina / eosina. El desarrollo anormal dentro de la
membrana del huevo (A) (foto a 10 ×) puede provocar la muerte del embrión y el
huevo nunca eclosiona. Un embrión más viejo muestra anomalías graves en el
crecimiento (B) (dos fotos superpuestas a 16 ×) con excrecencias tumorales (C y D)
(primeros planos a 40 ×). Las larvas resultantes pueden sobrevivir durante un tiempo
limitado in vitro (M. Bergem, comunicación personal). En el entorno de la colonia, los
trabajadores adultos parecen matar rápidamente a individuos similares. Imagen
cortesía de Z. L. P. Simôes.
Figura 6

Embriones que se dejaron sin tratar o irradiados con UV (0,1 segundos a 1 J / cm2)
cuando tenían 4 horas de edad (fotos a 10 ×). Los embriones de abeja melífera no
tratados (A) muestran un desarrollo normal 54 horas después de la recolección,
mientras que los embriones irradiados (B) después de 54 horas se desarrollan
anormalmente. Imagen cortesía de M. Bergem.

Orden decreciente en pequeñas unidades

Varios mecanismos fundamentales para el orden emergente de la sociedad de las

abejas fallan en las pequeñas unidades que se desarrollan a medida que disminuye el
número de abejas obreras. Los sistemas de defensa de las colonias se desestabilizan
(Schneider y McNally, 1992), los trabajadores aceptan más a los individuos anormales,
incluidos los zanganos diploides (Polaczek et al., 2000), los esfuerzos de búsqueda de
alimento de las colonias son menos eficientes (Eckert et al., 1994). ), y la capacidad de
regular el entorno del nido puede colapsar (Omholt, 1987). Los mecanismos
inmediatos responsables de la pérdida colectiva de las funciones de vigilancia no se
comprenden bien en comparación con los principios que subyacen a las propiedades
térmicas y de alimentación de las colonias de abejas melíferas sanas (Anderson y
Ratnieks, 1999; Bourke, 1999; Eckert et al., 1994; Free and Racey, 1968; Fukuda,
1983; Seeley, 1995; Wilson et al., 1999). Sin embargo, está claro que las
características de la conectividad social de la sociedad de las abejas se ven
comprometidas en unidades que son muy pequeñas (Villumstad, 1977). El
debilitamiento asociado de las funciones a nivel de colonia, como la respuesta
defensiva hacia individuos anormales o extraños, aumenta la susceptibilidad a
enfermedades y ataques contra las tiendas de alimentos de la colonia (Atkins et al.,
1975; Morse y Nowogrodzki, 1990; Winston, 1987). La pérdida de los mecanismos
homeostáticos aumenta aún más el riesgo de muerte de superorganismos en
respuesta a cambios en las condiciones ambientales (Lee y Winston, 1987).

B. Cáncer social

La capacidad reproductiva de las abejas obreras individuales normalmente se suprime

mediante la inhibición de la ovogénesis impulsada por las feromonas y los esquemas
de vigilancia de nidos aplicados por la población obrera (Sección V). Sin embargo,
este sistema puede verse comprometido (Martin et al., 2002). El orden de la sociedad
de las abejas se desgarra posteriormente por la reproducción incontrolada de un
fenotipo de trabajador maligno, una situación que es comparable a un cáncer social
letal (Oldroyd, 2002).

Clones de Apis mellifera capensis

La replicación de trabajadores incontrolada se inicia si un trabajador de Apis mellifera

capensis (abeja del Cabo) puede ingresar a una colonia huésped de Apis mellifera
scutellata (abeja africana). No existen mecanismos especiales que permitan a las
obreras A. m. capensis entrar al nido, pero una diferencia clave entre A. m. capensis y
todas las demás subespecies de abejas es que la casta trabajadora puede
reproducirse mediante la partenogénesis litoca (Ratnieks, 1988). Por lo tanto, si una
obrera sin pareja pone un huevo, puede convertirse en una réplica diploide
completamente viable de su madre o, si está suficientemente nutrida, la descendencia
puede crecer hasta convertirse en una reina. Las obreras capensis se desarrollan
rápidamente dentro de la sociedad anfitriona, lo que probablemente implica que estas
abejas no responden a las feromonas de la reina de A. m. scutellata ni a las
feromonas larvarias que normalmente suprimen la ovogénesis de las obreras (Martin
et al., 2002). Además, Las abejas obreras capensis proporcionan a sus huevos una
capa de feromonas que imita la de los huevos puestos por la reina scutellata (Sección
V). Por lo tanto, su descendencia es fácilmente aceptada por su. anfitrión scutellata.
Esta capacidad de escapar a la detección es en cierto modo análoga a la evasión
inmunitaria tumoral mediante la expresión de autoantígenos por las células tumorales
(Houghton y Guevara-Patino, 2004; Kortylewski et al., 2005).

Durante el desarrollo de la cria en el nido de la scutellata , las abejas nodrizas

alimentan mas a la cria de Capensis que a su propia cria (Calis et al., 2002). Las
obreras. capensis a menudo tienen ovarios agrandados y otras características
morfológicas y feromonales similares a las de las reinas (Sección III). Esta clase de
descendencia no participa en la división colectiva del trabajo, sino que los trabajadores
se alimentan de las tiendas de alimentos de la sociedad anfitriona y comienzan a
poner sus propios huevos después de tan solo 6 días (Martin et al., 2002). La reina de
A. m. scutellata muere a manos de las abejas obreras en un plazo de 5 a 6 semanas y,
posteriormente, la sociedad se derrumba cuando la población restante de obreras
scutellata se vuelven tan pequeños que la conectividad social de la colonia colapsa
(Fig. 7). A medida que los esfuerzos de cría, búsqueda de alimento y defensa del
anfitrión llegan a su fin, en la colonia anfitriona,. los trabajadores de capensis se
dispersan en busca de nuevas colonias de A. m. scutellata.

Figura 7
Desarrollo normal de colonias versus cáncer social. La unidad de propagación de una
colonia de abejas es el enjambre (A). El enjambre (división) ocurre después de que la
unidad de colonia ha crecido hasta cierto tamaño. Las abejas obreras producen
nuevas larvas de reinas y antes de la emergencia adulta de la primera virgen, la reina
vieja se va para encontrar una nueva colonia junto con una fracción de la población de
obreras.(B) El maligno A. m. capensis ingresa a un nido huésped , anula los
mecanismos de control de la sociedad y comienza a poner huevos diploides por
partenogénesis thelytokous. Gradualmente, los clones femeninos resultantes, que
funcionan, destruyen la integridad social de la sociedad y la colonia anfitriona muere.
Obreras clones capensis posteriormente se dispersan en busca de nuevas colonias de
huéspedes. En muchos sentidos, este proceso es comparable a la metástasis.

Tenga en cuenta que en el nido materno nativo, de A. m. capensis, las abejas obreras
no se salen de control, aunque la casta obrera puede poner huevos por
partenogénesis litoca . Probablemente esto se deba a que todas las crías obreras se
alimentan normalmente (Beekman y Oldroyd, 2003; Calis et al., 2002). Los adultos
resultantes, por lo tanto, no son como reinas y muestran fenotipos sociales normales
que participan en la división colectiva del trabajo.

Trabajadores anarquistas:

Dentro de las poblaciones de abejas europeas (A. m. Mellifera), surge una dinámica
más benigna a través del comportamiento de los llamados “trabajadores anarquistas”
(Beekman y Oldroyd, 2003; Oldroyd et al., 1999). Las abejas anarquistas activan sus
ovarios a pesar de la presencia de feromonas inhibidoras de la reina y la cría, y ponen
huevos sin fertilizar que no son desechados por sus compañeros de nido (Hoover et
al., 2003, 2005). Aunque un número considerable de zánganos en tales colonias
puede provenir de huevos puestos por obreras, la reina sigue siendo la hembra
reproductora dominante. Por lo tanto, la sociedad no progresa hacia el estado
destructivo que emerge bajo A. m. infestación de capensis. Sin embargo, es posible
que se pierda parte de la funcionalidad a nivel de colonia porque las abejas
anarquistas no trabajan tan duro como las abejas obreras normales (Dampney et al.,
2004).

VII. CONCLUSIONES

El asombroso orden de las sociedades sociales de insectos es un fenómeno de masas

que surge de la integración de patrones individuales mucho más simples mediante la
transducción de señales o la comunicación social. Hemos descrito cómo el
superorganismo de la abeja melífera utiliza señales táctiles, térmicas y
quimiosensoriales para controlar el crecimiento, la diferenciación, la homeostasis y la
muerte. Las abejas individuales perciben estas señales a través de receptores
sensoriales en sus antenas, patas y probóscide (lengua) (Gould y Gould, 1988;
Snodgrass, 1956), y la posterior integración de estímulos periféricos en el cerebro de
la abeja es un área que recibe mucha atención ( Belzunces et al., 1996; Dacher et al.,
2005; Farooqui et al., 2004; Scheiner et al., 2002).

Las señales quimiosensoriales, en particular, juegan un papel importante en la

organización social de las abejas (Secciones IV-VI), teniendo efectos poderosos sobre
los patrones de expresión génica individual (Grozinger et al., 2003), el comportamiento
(Leoncini et al., 2004b; Pankiw, 2004a ; Pankiw y Page, 2003) y fisiología (Hoover et
al., 2003; Huang y Robinson, 1992, 1996). Un fenómeno único que surge de la
integración de señales quimiosensoriales sociales es la diferenciación conductual y
fisiológica de las formas de trabajadores temporales (Sección IV). El cambio de las
tareas de la enfermera a las tareas de búsqueda de alimentos es intrigante porque
demuestra que la muerte celular programada puede liberarse mediante señales
transferidas entre individuos (Amdam et al., 2005). Además, se observa muerte celular
programada en el ovario de obreras inhibidas por feromonas de reina y cría (Capella y
Hartfelder, 1998), lo que posiblemente explica cómo se controla la reproducción de las
obreras. La idea de que la propagación de los trabajadores se suprime
condicionalmente a través de una vía de apoptosis que se rige por feromonas plantea
cuestiones interesantes en relación con la base casual de los trabajadores anarquistas
y malignos A. m. fenotipos de capensis. Creemos que, a este respecto, la abeja puede
proporcionar información valiosa sobre los mecanismos moleculares que permiten que
las señales interindividuales se traduzcan en respuestas apoptóticas en los tejidos
diana. Estos conocimientos pueden ser de interés general ya que la apoptosis
contribuye a la actividad antitumoral de muchos fármacos quimioterapéuticos (Fisher,
1994; Johnstone et al., 2002).

Los conocimientos sobre la señalización quimiosensorial de las abejas son

fundamentales también para comprender cómo puede fallar el orden biológico de la
sociedad. Específicamente, las dinámicas destructivas que convierten el orden en
desorden están íntimamente ligadas a una pérdida progresiva de integración de las
señales quimiosensoriales, a nivel de abejas individuales y de la unidad de colonia.
Hemos descrito los resultados que surgen cuando los trabajadores responsables de la
conectividad social se vuelven pocos o cuando los fenotipos malignos anulan la
maquinaria reguladora de la colonia y posteriormente se replican de manera
incontrolable. Este último es el cáncer social de A. m. scutellata que se considera letal.
Infestaciones similares por A. m. Maligno. Los fenotipos de capensis ocurrieron en
1928 y 1977, pero finalmente se desvanecieron (Oldroyd, 2002). Las causas de estas
remisiones no se comprenden, pero sugieren que la dinámica entre el clon actual y su
anfitrión puede cambiar en el futuro, creando posibilidades para comprender cómo se
puede restringir la replicación aberrante.). ned y el orden restaurado al nivel de un
superorganismo.

Aproximadamente 50 sustancias sintetizadas por abejas reinas, obreras y crías han

sido identificadas con roles funcionales en la organización social (Pankiw, 2004b). Los
notables efectos fisiológicos de tales compuestos han sido una fuerza impulsora de los
estudios que exploran si la dinámica interindividual puede traducirse en patrones de
crecimiento celular y muerte celular (Amdam et al., 2005). Tales hallazgos, junto con la
disponibilidad de la secuencia del genoma de la abeja, abren nuevas perspectivas
sobre cómo surge el orden biológico emergente a través del control de las vías
moleculares individuales (Robinson et al., 2005). En este contexto, nuestro capítulo es
una primera iniciativa para subrayar que la abeja, además, puede convertirse en un
modelo para comprender la fragilidad de los sistemas reguladores subyacentes,
aumentando así el conocimiento de los principios del desorden.