GACETA MÉDICA DE MÉXICO

ARTÍCULO ORIGINAL

Sin contar con el consentimiento previo por escrito del editor, no podrá reproducirse ni fotocopiarse ninguna parte de esta publicación.   © Permanyer 2021
Patología placentaria y riesgo perinatal durante la pandemia
por COVID-19
Víctor M. Vargas-Hernández*, Jesús E. Luján-Irastorza y Carlos Durand-Montaño
Clínica PRONATAL (Bité Médica Hospital), Ciudad de México, México

Resumen

Antecedentes: Los cambios respiratorios e inmunitarios en el embarazo pueden conducir a infecciones virales. En la enfer-
medad por coronavirus 2019 (COVID-19) las características clínicas y riesgos perinatales son difíciles de evaluar y son rela-
tivamente desconocidos. Objetivo: Revisar patología placentaria en mujeres asintomáticas con COVID-19 y evaluar efectos
en datos perinatales. Material y método: Estudio retrospectivo, observacional y transversal, incluye 29 mujeres embarazadas
en 2020. Se realizaron prueba COVID-19 y dividieron en dos grupos: 1) control, pacientes COVID-19 negativas y 2) COVID-19
asintomáticas con COVID-19 positivo; las placentas se estudiaron en patología y los datos clínicos se tomaron del expedien-
te electrónico; asimismo, se realizó revisión de literatura. Resultados: Al comparar grupos no se observó diferencia en datos
generales y características clínicas. El día del parto, las pacientes 2, 4, 5, 6, 8 y 9 del grupo COVID-19 se encontraban entre
día 0 y 10.5 después de positividad; únicamente las pacientes 1, 3 y 7 habían superado la infección. Se presentó disminución
de semanas de gestación en el grupo COVID-19 (37.8 ± 1.8 vs. 39 ± 0.8; p ≤ 0.05). La histopatología placentaria en CO-
VID-19 mostró mayor prevalencia de alteraciones trombóticas en vellosidades placentarias (55.5 vs. 0%). Conclusiones: La
infección asintomática por COVID-19, potencializa perfil protrombótico preexistente, incrementando riesgo de trombosis pla-
centaria y trombosis en mujeres embarazadas.

PALABRAS CLAVE: COVID-19. Embarazo. Placenta. Trombosis.

Placental pathology and perinatal risk during the COVID-19 pandemic

Abstract

Background: Respiratory and immune changes during pregnancy can lead to viral infections. In coronavirus disease 2019 (COV-
ID-19), clinical characteristics and perinatal risks are difficult to assess and are relatively unknown. Objective: To review placental
pathology in asymptomatic women with COVID-19, and to evaluate effects on perinatal outcomes. Material and method: Retrospec-
tive, observational, cross-sectional study that included 29 pregnant women in 2020. The women underwent COVID-19 tests and
were divided in two groups: 1) control, COVID-19-negative patients, and 2) asymptomatic COVID-19-positive patients; the placentas
were studied at the pathology department, and clinical data were retrieved from the electronic medical record; in addition, a literature
review was carried out. Results: When the groups were compared, no differences were observed in general data and clinical char-
acteristics. On the day of delivery, patients 2, 4, 5, 6, 8 and 9 of the COVID-19 group were between day 0 and 10.5 after having
tested positive; only patients 1, 3 and 7 had overcome the infection. There was a decrease in weeks of gestation in the COVID-19
group (37.8 ± 1.8 vs. 39 ± 0.8; p ≤ 0.05). COVID-19-positive patients’ placental histopathology showed a higher prevalence of
thrombotic alterations in placental villi (55.5 vs. 0 %). Conclusions: COVID-19 asymptomatic infection potentiates preexisting pro-
thrombotic profile, thus increasing the risk of placental thrombosis and, potentially, of thrombosis in pregnant women.

KEY WORDS: COVID-19. Pregnancy. Placenta. Thrombosis.

Correspondencia: Fecha de recepción: 12-07-2021 Gac Med Mex. 2021;157:512-518

*Víctor M. Vargas Hernández Fecha de aceptación: 12-08-2021 Disponible en PubMed
E-mail: [email protected] DOI: 10.24875/GMM.21000429 www.gacetamedicademexico.com
0016-3813/© 2021 Academia Nacional de Medicina de México, A.C. Publicado por Permanyer. Este es un artículo open access bajo la licencia
CC BY-NC-ND (http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/).

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Antecedentes Las pruebas de COVID-19 se enviaron al Centro de

Diagnóstico Celular (Genes and Care, Ciudad de
México), reacción en cadena de la polimerasa con

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La enfermedad por coronavirus 2019 (COVID-19) es
transcriptasa inversa (RT-PCR), kit de detección:
una enfermedad respiratoria causada por el nuevo
Logix Smart TM Coronavirus Disease 2019 (COVID19),
coronavirus 2 del síndrome respiratorio agudo grave
Validación InDRE oficio DGE-DSAT-03863-2020.
(SARS-CoV-2), virus de ARN más contagioso e infec-
Permiso InDRE oficio DGE-DDYR-08355-2020.
cioso que el SARS-CoV (2002) y el coronavirus cau- Las placentas se procesaron por el Departamento
sante del síndrome respiratorio de Oriente Medio de Patología Bíte Médica. Las secciones típicas se
(MERS-CoV) (2012)1-4. fijaron en formalina, se procesaron en parafina y tiñe-
Infecta células epiteliales a través de la enzima ron con hematoxilina/eosina.
convertidora de angiotensina 2 (ACE2), empleando La recolección de datos se realizó por enfermería,
proteína Spike5-7. Genera síntomas como fiebre (83- médicos e investigador de PRONATAL (datos gene-
98%), tos (46-82%), mialgia o fatiga (11-44%), disnea rales, resultados COVID-19 e histopatología placenta-
(31%), gastropatías (10%), hipotensión (60%)6, linfope- ria). Protegiendo el anonimato, sin referenciar origen
nia, leucopenia, trombocitopenia, incremento de cito- de información y solo mostrando datos numéricos.
cinas inflamatorias, biomarcadores cardiacos elevados Criterios de inclusión: mujeres asintomáticas positivas
y disminución de albúmina6. Aunque las enfermeda- a COVID-19, embarazos a término y pretérmino.
des respiratorias por COVID-19 son foco de atención, Criterios de exclusión: no aceptaron inclusión, niveles
existen estudios que reportan lesiones oculares7, alte- altos de natural killer, factor de necrosis tumoral y con
raciones testiculares8, ACE2 en ovario9, alteraciones enfermedades autoinmunes.
de sistema nervioso10,11, trombosis12, alteraciones pla- Las características clínicas de la gestante (edad,
centarias13 y complicaciones en embarazo14,15. peso, talla, temperatura, saturación de O2, presión
Por lo anterior, analizamos una serie de casos de sanguínea [mmHg], frecuencia cardiaca y respiratoria)
embarazadas con COVID-19 asintomáticas, con el y datos del recién nacido (edad gestacional, peso y
objetivo de analizar datos histopatológicos placenta- talla), se reportan con media ± desviación estándar
rios, para evaluar efectos y riesgos fetales en último (DE) y se analizaron empleando la t de Student; por
trimestre del embarazo, aunado a revisión de litera- otra parte, las trombofilias, cesáreas, partos y abortos
tura reciente. espontáneos se reportan en porcentajes y se anali-
zaron empleando chi cuadrada, utilizando el paquete
Material y método estadístico SPSS versión 25.

Estudio retrospectivo, observacional y transversal, que Resultados

incluye a 29 pacientes que acudieron en 2020 a la clínica
PRONATAL (Hospital Bíte Médica, CDMX) para atención Se incluyeron 29 mujeres para atención obstétrica,
obstétrica. Los datos clínicos se tomaron del expediente de las cuales 9 se incorporaron en grupo COVID-19
electrónico, previo consentimiento informado. y 20 en grupo CONTROL. Comparando grupos, no
Las pacientes fueron hospitalizadas en la sala de se observó diferencia en datos generales y signos
labor para atención obstétrica, siguiendo protocolo clínicos de embarazadas (peso, talla, índice de masa
implementado por pandemia de COVID-19. Incluyó corporal, temperatura, saturación de O2, presión san-
presentación de prueba COVID-19, no mayor a una guínea, frecuencia cardiaca y respiratoria) (Tabla 1).
semana antes de realizarse el ingreso de paciente o Con respecto al grupo COVID-19, el día del parto
en caso contrario al ingreso, si presentaban compli- las pacientes 2, 4, 5, 6, 8 y 9 se encontraban entre
caciones como amenaza de parto prematuro. El per- día 0 y 10.5 de la infección, después de dar positivas
sonal de salud portaba material de seguridad para por técnica de RT-PCR y únicamente las pacientes 1,
evitar contagios (cubrebocas, caretas, gorros, guan- 3 y 7 habían superado la fase de resguardo recomen-
tes, etc.) y el quirófano se desinfectaba antes y des- dada para esta infección (14 días) (Fig. 1).
pués de su utilización16. Se formaron 2 grupos: En cuanto al tipo de parto, hubo mayor prevalencia de
1) control, las que nunca adquirieron COVID-19 y COVID-19 en cesáreas vs. control (77.7 vs. 30%)
2) COVID-19, las asintomáticas con COVID-19 en ter- (Tablas 2 y 3). Se encontraron complicaciones en COVID-
cer trimestre de gestación. 19 como parto pretérmino (33.3%), desprendimiento
513
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Infección por COVID -19 en tercer trimestre y su cercanía con parto

42 COVID-19 (-) COVID-19 (+)
COVID-19 (-) COVID-19 (-) En parto En parto
En parto

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40 En parto

38

36

34

COVID-19 (+)
32 En parto

30
1 2 3 4 5 6 7 8 9

Semana de infección por COVID-19 Semana de parto

Figura 1. Muestra, semanas de gestación y parto en relación con el estado positivo o negativo de COVID-19.
COVID-19: enfermedad por coronavirus 2019.

Tabla 1. Datos generales y signos maternos en día de parto De acuerdo con los antecedentes obstétricos de
Control ( ± DE) COVID-19 ( ± DE) p ≤ 0.05 cada paciente, el grupo COVID-19 presentó prevalen-
cia de pérdida gestacional recurrente del 44.4%, una
N 20 9 -
paciente refirió dos abortos inducidos (11.1%); en
Peso (kg) 72.9 ± 11.1 74.5 ± 9.3 - cuanto al control, la prevalencia de pérdida gestacio-
Talla (cm) 1.62 ± 0.04 1.61 ± 0.04 - nal recurrente fue del 10% (Tablas 2 y 3).
Los datos perinatales mostraron disminución esta-
IMC 27.6 ± 3.3 28.5 ± 2.5 -
dística de semanas de gestación en COVID-19 com-
Edad (años) 35.8 ± 5 35.4 ± 4.6 - parando con control (37.8 ± 1.8 vs. 39 ± 0.8; p ≤ 0.05);
Temperatura 36.4 ± 0.3 36.5 ± 0.5 - con resultados similares en ambos grupos respecto
(°C) al peso del recién nacido (2,915 ± 535.4 vs. 3,013 ±
Saturación 95.1 ± 0.7 95.9 ± 0.8 - 518.8 gramos) y la talla (48.1 ± 2 vs. 48.5 ± 3.3 cm)
de O2 (Fig. 2).
Presión 1.5 ± 0.1 1.5 ± 0.1 - En reportes histopatológicos placentarios, encon-
sanguínea tramos que COVID-19 vs. control presentó mayor pre-
(mmHg) valencia de trombos organizados en vellosidades
Frecuencia 81.8 ± 13.6 86.4 ± 8.9 - placentarias (55.5 vs. 0%); además, de trombo lami-
cardiaca nado en una arteria (11.1 vs. 0%), hemorragia perivas-
Frecuencia 19.7 ± 1.3 18.7 ± 8.4 - cular (33.3 vs. 0.0%), hemorragia en vellosidades
respiratoria (55.5 vs. 42.1%), hemorragia subcorial (11.1 vs. 5.2%),
DE: desviación estándar; IMC: índice de masa corporal. hematoma retroplacentario (22.5 vs. 15.7%) y edema
estromal (44.4 vs. 31.5%) (Fig. 3); en control fueron
mayores los cambios isquémicos de vellosidades
prematuro de placenta (20%), hipertensión (11.1%), protei- (84.2 vs. 55.5%) y presencia de fibrina en espacios
nuria (11.1%), preeclampsia leve (11.1%), oligohidramnios intervellosos (68.4 vs. 11.1%) (Fig. 3). Se presentan
e hipomotilidad fetal (11.1%); y en el grupo control de los datos histopatológicos de las alteraciones en las
desprendimiento de placenta (5%) y ruptura prematura de 9 placentas (Fig. 4).
membranas (5%) (Tablas 2 y 3). En control, las cesáreas
fueron petición de la paciente (10%) debido a segmento Discusión
uterino delgado, inminencia de ruptura uterina y despren-
dimiento de placenta. Adicionalmente, la prevalencia de Antecedentes de algunos patógenos virales (cito-
partos fue menor en el grupo COVID-19 vs. control megalovirus, virus de la varicela zóster, etc.), generan
(22.2 vs. 70%) (Tablas 2 y 3). Ningún grupo presentó inquietud de probables efectos del SARS-CoV-2 en
complicaciones en puerperio. embarazadas y el desarrollo del bebé17,18.
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Tabla 2. Características de parto (grupo COVID-19)

N Edad (años) Historial de SDG Tipo de Características y complicaciones

nacimientos alumbramiento

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1 38 G2P1C1 39.5 Vaginal Sin complicaciones

2 35 G0 36.6 Vaginal Sin complicaciones

3 36 G0 39.4 Cesárea Desprendimiento de placenta

4 41 G2A2 36.7 Cesárea Parto pretérmino

5 39 G11A3P8 35.2 Cesárea Parto pretérmino

6 32 G8A6C2 36.5 Cesárea Parto pretérmino

7 34 G2C2 40.3 Cesárea Desprendimiento de placenta

8 44 G2A2 (electivas) 37.4 Cesárea Hipertensión, proteinuria, preeclampsia leve

9 27 G3A3 39.6 Cesárea Oligohidramnios y hipomotilidad de bebe

Total 35.8 ± 5 - 37.8 ± 1.8 77.7% 22.2% sin complicaciones, 33.3% parto pretérmino, 22.2%
( ± DE) ( ± DE) cesárea desprendimiento de placenta, 11.1% oligohidramnios, 11.1%
hipomotilidad, 11.1% hipertensión, 11.1% proteinuria y 11.1%
preeclampsia leve
COVID-19: enfermedad por coronavirus 2019; SDG: semanas de gestación; DE: desviación estándar.

Tabla 3. Características de parto (control)

N Edad (años) Historial de SDG Tipo de Características y complicaciones

nacimientos alumbramiento

1 34 G3P3 37.3 Vaginal Sin complicaciones

2 44 G1A1 38.3 Cesárea Electivo, sin complicaciones

3 42 G0 39.3 Vaginal Sin complicaciones

4 31 G0 40.2 Vaginal Sin complicaciones

5 39 G1P1 38.5 Vaginal Sin complicaciones

6 36 G1A1 40.3 Vaginal Sin complicaciones

7 32 G0 38.6 Cesárea Desprendimiento de placenta

8 36 G1C1 38.2 Cesárea Electivo, sin complicaciones

9 31 G1P1 38.5 Vaginal Sin complicaciones

10 35 G0 40.2 Vaginal Sin complicaciones

11 39 G1C1 39.5 Cesárea Segmento uterino delgado y sin complicaciones

12 37 G1P1 38.6 Vaginal Sin complicaciones

13 38 G2C1A1 39.5 Cesárea Segmento uterino delgado y ruptura prematura de membranas

14 36 G0 39.4 Vaginal Sin complicaciones

15 43 G3A3 39.1 Cesárea Segmento uterino delgado y sin complicaciones

16 40 G0 39.2 Vaginal Sin complicaciones

17 34 G0 38.2 Vaginal Sin complicaciones

18 29 G0 40.2 Vaginal Sin complicaciones

19 32 G0 39.4 Vaginal Sin complicaciones

20 27 G1P1 39.2 Vaginal Sin complicaciones

Total 35.4 ± 4.6 - 39 ± 0.8 30% 90% sin complicaciones, 5% desprendimiento de placenta y 5%
( ± DE) ( ± DE) cesáreas desprendimiento de membrana
SDG: semanas de gestación; DE: desviación estándar. 515
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A B C
39±0.8 37.8±1.8* 55 48.5±3.3
41.00 5000.00 54 48.8±2 (x±DE)
(x±DE) (x±DE)
53 (x±DE)
Semanas de gestación

40.00 4500.00 2915±535.4 52

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Talla (centímetros)
51

Peso (gramos)
3013±518.8 (x±DE)
39.00 4000.00 50
(x±DE) 49
38.00 48
3500.00 47
37.00 46
3000.00 45
36.00 44
43
35.00 2500.00 42
41
34.00 2000.00 40
CONTROL COVID-19 CONTROL COVID-19 CONTROL COVID-19

Figura 2. Datos perinatales de recién nacidos de madres infectadas por COVID-19 durante el último trimestre de embarazo. A: semanas de
gestación. B: peso del recién nacido. C: talla de recién nacido.
*Diferencia estadística de semanas de gestación (control vs. COVID-19, p ≤ 0.05), t de Student.
COVID-19: enfermedad por coronavirus 2019; DE: desviación estándar.

Patología placentaria (COVID-19 vs. control)

Fibrina en espacio intervelloso

Corioangioma
Infartos antiguos
Hemorragia en vellosidades
Placenta

Cambios isquémicos en vellosidades

Calcificaciones en vellosidades
Trombos organizados en vellosidades
Hematoma retroplacentario
Hemorragia subcorionica
Hematoma subcorionico
Trombo laminado en arteria
C. umbilical

Hemorragia perivascular
Edema perivascular
Edema estromal
0 20 40 60 80 100
COVID-19 CONTROL

Figura 3. Diferencia estadística de fibrina en espacio intervelloso (COVID-19 vs. control, p ≤ 0.05), chi cuadrada.

A B C

Figura 4. A: descripción macroscópica: placenta de 405 g, áreas hemáticas con hematoma de 5 cm. B y C: descripción microscópica: hema-
toma retroplacentario marginal de 5 cm, trombos organizados no laminados, vellosidades coriónicas del tercer trimestre con calcificaciones en
el 5% de la superficie y cambios isquémicos en el 10%. Similares a las otras 8 placentas estudiadas.

En relación con el SARS-CoV y MERS, se ha restricción de crecimiento intrauterino y tasa de

reportado incremento de aborto de primer trimestre, cesárea 19-23, con histopatología placentaria que
parto pretérmino, ruptura prematura de membranas, reporta gran cantidad de fibrina (intervellosa y
516
 V.M. Vargas-Hernández, et al.: Patología placentaria y riesgo perinatal

subcoriónica), calcificaciones en vellosidades, infar- microcalcificaciones (60 vs. 4%), pequeñas vellosida-
tos, hipotrofia placentaria y vasculopatía trombótica des fibróticas (28 vs. 0%), aglutinación de vellosida-
en algunas vellosidades24-32. SARS-CoV-2, SARS- des (18 vs. 0%) y aumento de nudos sincitiales (40 vs.

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CoV y MERS-CoV tienen mecanismos equivalentes 2%)38,42.
de infección, lo que quizás resulte en alteraciones El estado de hipercoagulación que se presenta
materno/fetales similares33. durante el embarazo podría favorecer estas alteracio-
Por su parte, no existe evidencia concluyente de nes, aunado a la alta prevalencia de trombofilias here-
transmisión vertical intrauterina del SARS-CoV-2 y las dadas que presenta la población mexicana43,44, donde
complicaciones maternas/fetales reportadas han se ha observado un estado protrombótico inducido
incluido sufrimiento fetal intrauterino (14%) y ruptura por el incremento en sangre periférica del dímero D,
prematura de membranas (8%) y en los recién naci- del 36 al 43% en pacientes con COVID-1945.
dos, dificultad respiratoria (6%), síntomas gastrointes- El estado protrombótico por COVID-19 en emba-
tinales (4%) y fiebre (3%)34. En este estudio, las razadas quizás sea generado de forma similar a los
pacientes positivas a COVID-19 no desarrollaron sín- eventos reportados de trombosis venosa profunda,
drome respiratorio agudo severo, manteniendo estado embolia pulmonar, infarto de miocardio y accidente
latente y quizás compensado inmunitariamente35. Se cerebrovascular isquémico, en pacientes con
observaron complicaciones durante el alumbramiento, COVID-19 46,47.
como: alta tasa de cesárea (77%), parto pretérmino En este estudio reportamos pocos casos de muje-
(33.3%), desprendimiento de placenta (22.2%), pree- res asintomáticas que presentaron la prueba de
clamsia leve (11.1%) y asociación de oligohidramnios COVID-19 positiva, al final del embarazo; lo cual
e hipomotilidad fetal (11.1%), coincidiendo con publi- indica que puede existir ya riesgo perinatal, por medio
caciones de embarazos con COVID-19 severa, los del estudio histopatológico de la placenta, en mujeres
cuales presentaron altas tasas de cesárea, de hasta que no desarrollaron el síndrome respiratorio agudo
el 92%, y parto pretérmino del 11 al 42%35-37, que severo; se requiere mayor investigación conforme se
presentaron comorbilidades o complicaciones como presenten más casos de embarazo con COVID-19
preeclampsia, diabetes gestacional, hipotiroidismo, para identificar qué pacientes asintomáticas positivas
placenta previa y cirugías uterinas previas38. A su vez, realmente tienen riesgo perinatal.
la COVID-19 se ha localizado predominantemente en La salud de las mujeres embarazadas, indepen-
células del sincitiotrofoblasto en la interfaz maternofe- dientemente de que presenten síntomas leves con
tal de la placenta38. Además, en placentas de semana mayor frecuencia, incluso cursen asintomáticas, como
27 y 39 obtenidas de mujeres infectadas por SARS- fueron nuestras pacientes; requiere vigilancia estre-
CoV-2 severo se ha encontrado incremento de facto- cha durante esta pandemia y asistencia crítica opor-
res que predisponen a alteraciones placentarias, tuna en casos severos.
como trombosis, infartos y remodelación de la pared
vascular en vellosidades coriónicas39. Limitaciones
En nuestros datos perinatales se observa que
embarazadas asintomáticas con COVID-19 en tercer El tamaño pequeño de la muestra, que por sí solo
trimestre presentan disminución de semanas de ges- no es significativo, pero aunado a estudios que se han
tación en comparación con control (37.8 ± 1.8 vs. 39 desarrollado hasta la fecha puede dar información
± 0.8; p = 0.05). De igual forma, Metz (2021), Flores que nos ayude a detectar alteraciones que pudieran
(2021) y Martínez (2020) encontraron en pacientes ser generadas en el parto por la COVID-19.
con síntomas severos disminución de semanas de
gestación y bajo peso al nacer40-42. Conclusiones
A su vez, este trabajo muestra incremento de trom-
bos organizados en vellosidades (33.3 vs. 0%) y La infección asintomática por COVID-19 en el tercer
hemorragia perivascular (55.5 vs. 0%) en COVID- trimestre del embarazo puede potenciar un perfil pro-
19 vs. control, similar a estudios que reportan infartos trombótico preexistente, incrementando el riesgo de
de vellosidades (20 vs. 2%), necrosis fibrinoide (20 vs. trombosis; principalmente si se desarrolla el síndrome
0%), hipertrofia mural de membranas (33 vs. 4%), respiratorio agudo severo, generando alteraciones
corangiosis (27 vs. 5%), edema velloso (27 vs. 9%), como desprendimiento de placenta, preeclampsia,
trombos intravellosos (40 vs. 8%), fibrina (52 vs. 6%), hemorragias e incremento de partos pretérmino.
517
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Financiamiento 17. Coyne C, Lazear H. Zika virus - reigniting the TORCH. Nat Rev Microbiol.
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18. Wastnedge E, Reynolds R, van Boeckel S, Stock SJ, Denison FC, Ma-
ybin JA, et al. Pregnancy and COVID-19. Physiol Rev. 2021;101:303-18.
La presente investigación no ha recibido ninguna

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