TITULO DE LA TESIS

“Anfibios y remanentes ribereños: Análisis de la

diversidad funcional y de especies en un paisaje tropical
de montaña en México”.

TESIS QUE PRESENTA LIGIA CECILIA TOBAR SUÁREZ

PARA OBTENER EL GRADO DE MAESTRA EN CIENCIAS

Xalapa, Veracruz, México 2012

0
 IN ec oINSTITUT O DE ECOLOG f¡

Aprobación final del documento de tesis de grado:

Anfibios y remanentes riparios : Análisis de la diversidad funcional y de especies

en un
paisaje tropical de montaña en México.

Nombre Firma

Director Dr. Eduardo O . Pineda Arredondo

Comité Tutorial Dr. Vinicio Sosa Fernández

Dra. lreri Suazo Ortuñ o

\ Jurado Dr. Vinicio Sosa Fernández

Dra. Claudia More no Ortega

Dr. Eduardo O . Pineda Arredondo

RECONOCIMIENTOS

Quiero reconocer de manera particular al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología

(CONACyT), por otorgarme la beca (Nº )para mis estudios de maestría sin la cual no habría sido
posible realizar ésta investigación. Es importante recalcar que el presente estudio es parte del
Proyecto: “Biodiversidad y función de ecosistemas riparios en un paisaje fragmentado”
financiado por el fondo SEP-CONACyT (clave CB-2008-01 No. 101542).

A Eduardo Pineda quien dirigió mi trabajo de tesis. Eduardo compartió conmigo sus
conocimientos desde los temas más complejos hasta las más pequeñas sugerencias. Además tuvo
la mejor disposición para aclarar mis dudas y la paciencia para revisar y corregir mi trabajo.
Siempre estuvo dispuesto a brindarme su apoyo y soporte, no solo en lo académico, a lo largo de
estos dos años. Muchas gracias Lalo!

A mis asesores Vinicio Sosa e Ireri Suazo por sus comentarios y sugerencias a lo largo de toda la
investigación. A Vinicio muchas gracias por su ayuda en la parte estadística, pero sobre todo
gracias por siempre cuestionar de manera positiva mi trabajo, el segundo capítulo fue un reto
muy interesante gracias a Vinicio.

A Claudia Moreno y Federico Escobar, quienes revisaron mi trabajo y realizaron valiosos aportes
con sus comentarios y sugerencias.

Un agradecimiento muy especial Don Antonio Blanco y Jaime Pelayo por su ayuda en la fase de
campo. Gracias a ellos mis muestreos fueron una experiencia llena de aventuras. A los dos mi
gratitud por todo su trabajo y paciencia en las largas jornadas nocturnas.

A José Luis por su ayuda en campo, por enseñarme a identificar los bonitos anfibios mexicanos,
y por sus comentarios y porras permanentes. A todos los amigos que generosa y
desinteresadamente colaboraron en mis muestreos: Christian Rodríguez, Adriana Sandoval
Compte, María Juárez, Ángeles Arenas, Mauricio Ortega, José Luis II, Víctor Piñeros. Muchas
gracias por su ayuda y por compartir caminatas, búsquedas, caídas y demás en campo.

A todas las personas del INECOL: Rocío, Mónica, Emma, Berthita y Enrique, por siempre estar
dispuestos a ayudar con todos los trámites y necesidades. Son un gran equipo que hace mucho
más fácil nuestra vida como estudiantes.

Y a todos mis amigos que más que amigos se volvieron una familia. A Mauricio, por el empujón
para llegar a México y por traer en cada viaje un pedacito de Ecuador. A Mónica por la terapia
constante, por compartir risas, llantos, estrés, viajes, y tanto cariño. A Ángeles, Heidi, Pame, las
mejores compañeras de departamento. A Paola, Fredy, Grillo, Pierre, Nelsy, Ariadna, Mati, Sam,
Adri, Matías, Adolfo, a cada uno de ellos muchas gracias porque fueron mi familia, mi psicólogo,
mis amigos y mi hogar durante dos maravillosos años en tierras mexicanas.

0
A mi familia y amigos en Ecuador por creer en mí y porque a pesar de la distancia, me apoyaron
constantemente.

A todos mil gracias!!

1
DEDICATORIA

A mis padres por todo…

A mi hermano por el empujón…gracias…

2
 DECLARACIÓN

Excepto cuando es explícitamente indicado en el texto, el trabajo de investigación

contenido en esta tesis fue efectuado por LIGIA CECILIA TOBAR SUÁREZ como estudia nte de la

carrera de Maestra en Ciencias entre Agosto del 2010 y Septiembre del 2012, bajo la
supervisión del Dr. Eduardo Pineda Arredondo.

Las investigaciones reportadas en esta tesis no han sido utilizadas anteriormente pa ra

obtener otros grados académicos, ni serán utilizadas para tales fines en el futuro.

Candidato: Ligia Cecilia Tobar Suárez

Director de tesis: Dr. Eduardo Pineda Arredondo

3
ÍNDICE

CAPITULO I: INTRODUCCIÓN GENERAL............................................................................. 10

LITERATURA CITADA .............................................................................................................. 13

OBJETIVOS.................................................................................................................................. 15

Objetivo general ...........................................................................................................................15

Objetivos específicos ...................................................................................................................15

CAPITULO II: Diversidad de anfibios en remanentes ribereños en un paisaje tropical de montaña

fragmentado ................................................................................................................................... 16

RESUMEN .................................................................................................................................... 17

INTRODUCCIÓN ........................................................................................................................ 18

MÉTODOS.................................................................................................................................... 20

Área y sitios de estudio ...............................................................................................................20

Muestreo de anfibios ...................................................................................................................22

Análisis de datos ..........................................................................................................................23

RESULTADOS ............................................................................................................................. 25

Riqueza de especies .....................................................................................................................25

Abundancia y estructura de ensambles .....................................................................................27

Disimilitud, recambio y anidamiento .......................................................................................28

DISCUSIÓN.................................................................................................................................. 29

4
LITERATURA CITADA .............................................................................................................. 33

TABLAS ....................................................................................................................................... 38

FIGURAS ...................................................................................................................................... 41

ANEXOS ....................................................................................................................................... 44

CAPITULO III: Diversidad funcional en remanentes ribereños: anfibios en un paisaje tropical de

montaña fragmentado. ................................................................................................................... 48

RESUMEN .................................................................................................................................... 49

INTRODUCCIÓN ........................................................................................................................ 50

MÉTODOS.................................................................................................................................... 54

Área de estudio .............................................................................................................................54

Muestreo de anfibios ...................................................................................................................55

Selección de rasgos ......................................................................................................................56

Análisis de datos ..........................................................................................................................57

RESULTADOS ............................................................................................................................. 58

DISCUSIÓN.................................................................................................................................. 61

LITERATURA CITADA .............................................................................................................. 67

TABLAS ....................................................................................................................................... 71

FIGURAS ...................................................................................................................................... 72

ANEXOS ....................................................................................................................................... 75

DISCUSIÓN GENERAL .............................................................................................................. 77

5
LITERATURA CITADA .............................................................................................................. 81

ÍNDICE DE TABLAS

CAPÍTULO II

Tabla 1. Familias, géneros, especies y frecuencia de observación de los anfibios

registrados en 15 sitios en la cuenca del río “La Antigua”, Veracruz-México. RVRM=

remanentes ribereños menos alterados; RVRA= Remanentes ribereños alterados; PG=

pastizales para [Link] columnas ST muestran los totales de cada especie para cada

ambiente. .......................................................................................................................................38

Tabla 2. Riqueza de especies observada y estimada para los 15 sitios, tres ambientes y el

paisaje, basado en dos estimadores. Sobs= especies observadas. .........................................40

CAPÍTULO III

Tabla 1. Especies de anfibios registradas en tres ambientes con distinto nivel de alteración

en un paisaje tropical de montaña en México, abundancias y rasgos funcionales. RRM:

remanente ribereños menos alterado; RRA: remanente ribereño más alterado y PG:

pastizal para ganado. ...................................................................................................................71

6
ÍNDICE DE FIGURAS

CAPÍTULO II

FIGURA 1. Curvas de acumulación de especies de anfibios en: (A) el paisaje, (B) los tres

ambientes estudiados. En la figura B, las líneas en gris corresponden a los intervalos de

confianza (95%) superior e inferior para cada ambiente. ......................................................41

FIGURA 2. Riqueza y abundancia de especies para los 15 sitios de muestreo. Los sitios

representados con círculos corresponden a los remanentes ribereños menos alterados; los

sitios representados por rombos corresponden a los remanentes más alterados; los sitios

representados por asteriscos corresponden a los pastizales para ganando. Las líneas

verticales representan los intervalos de confianza al 95% del estimador Mao Tau. ...........42

FIGURA 3. Curvas de rango-abundancia para los tres ambientes en la cuenca del río “La

Antigua”, Veracruz-México. Para la gráfica se remplazaron los nombres de las especies

por letras: A= Ecnomiohyla miotympanum; B= Plectrohyla arborescandens; C=

Charadrahyla taeniopus; D= Pseudoeurycea cafetalera; E= Craugastor loki; F=

Pseudoeurycea lynchi; G= Craugastor decoratus; H= Parvimolge towsendi; I=

Chiropterotriton sp.; J= Hyalinobatrachium fleischmanni; K= Lithobates berlandieri; L=

Eleutherodactylus cystignathoides. ...........................................................................................43

CAPÍTULO III

FIGURA 1. Dendrograma de los grupos funcionales por ambiente. A) Grupos funcionales

en los tres ambientes. B) Remanentes ribereños menos alterados. C) Remanentes

ribereños más alterados. D) Pastizales para ganado. Grupo 1: especies de hábitos

7
arborícolas de dosel y sotobosque, con modos reproductivos 1 y 2, de respiración

predominantemente pulmonar, con pesos entre 1 y 10 gramos. Grupo 2: especies de

hojarasca, con modo reproductivo 3 de respiración predominantemente pulmonar, y pesos

entre 2 y 3 gramos. Grupo 3: especies de hojarasca y sotobosque, con modo reproductivo

3, de respiración predominantemente cutánea, y pesos promedio entre 0.2 y 3 gramos.

Grupo 4: especies de hábitos sub acuáticos, con modo reproductivo 1, de respiración

predominantemente pulmonar y peso promedio 40 gramos. .................................................72

FIGURA 2. Riqueza y abundancia de especies de cuatro grupos funcionales en tres

ambientes de vegetación ribereña en la cuenca del río “La Antigua”. (A) área de estudio;

(B) remanentes ribereños menos alterados; (C) remanentes ribereños alterados; (D)

pastizales para ganado. ................................................................................................................73

FIGURA 3. Riqueza de especies e índices de diversidad funcional para tres ambientes de

vegetación ribereña en la cuenca del río “La Antigua”. (A) Riqueza de especies; (B)

Riqueza Funcional Basada en Dendrogramas; (C) Riqueza Funcional; (D) Equitatividad

Funcional; (E) Dispersión Funcional. RRM: Remanentes ribereños menos alterados;

RRA: remanentes ribereños alterados; PG: pastizales para ganado. .....................................74

8
ANEXOS

CAPÍTULO I

Anexo 1. Características de los 15 sitios de estudio en un paisaje tropical de montaña

fragmentado en el centro de Veracruz-México. .......................................................................44

Anexo 2. Clasificación de los sitios de muestreo de acuerdo al grado de transformación,

utilizando tres variables ambientales. Ord= Ordenación.” .....................................................45

Anexo 3. Valores de: (A) disimilitud de Jaccard, (B) recambio, y (C) anidamiento entre

sitios, y (D) Jaccard, recambio y anidamiento entre ambientes. Los valores sobre las

diagonales corresponden a los valores de recambio y anidamiento respectivamente entre

sitios, los valores bajo las diagonales corresponden al porcentaje del índice de Jaccard

explicado por el recambio y anidamiento de especies. ...........................................................46

CAPÍTULO II

Anexo 1.- Sitios de estudio, coordenadas, altitud, promedio y desviación estándar (SD) de

las variables ambientales.............................................................................................................75

Anexo 2. Clasificación de los sitios de muestreo de acuerdo al grado de transformación,

utilizando tres variables ambientales.........................................................................................76

9
INTRODUCCIÓN GENERAL

E N M ÉXICO , UNO DE LOS ECOSISTEMAS CON MAYOR DIVERSIDAD DE ANFIBIOS ES E L

bosque de niebla o bosque mesófilo de montaña (Flores-Villela & Gerez 1994). Sin embargo este

sistema es también uno de los más amenazados pues aparte de distribuirse naturalmente de

manera fragmentada en menos del 1% del territorio nacional, su extensión se está reduciendo

debido a la transformación hacia otros usos del suelo como la agricultura y pastizales para la

ganadería (Challenger 1998).

En el estado de Veracruz, particularmente en la zona montañosa del centro, aproximadamente el

90% del bosque mesófilo de montaña ha sido transformado (Williams-Linera 2007), generándose

fragmentos de bosque dominados por una matriz de cultivos agrícolas y pastizales para ganado,

de hecho, se señala que estos últimos abarcan cerca del 37% de la superficie de la región

(Williams-Linera 2007).

Entre los fragmentos de bosque en el paisaje transformado, existen aquellos que flanquean los

ríos y arroyos y que son zonas de transición e interacción entre los medios terrestre y acuático,

generalmente con una flora y fauna característica(Granados-Sánchez et al. 2006, Rodríguez

2009). A partir de ahora denominaremos a este tipo de remanentes, como remanentes ribereños.

La importancia de tales fragmentos ha sido señalada desde distintos enfoques. Los remanentes

ribereños pueden actuar como mecanismo de protección para ríos y arroyos ya que retienen

residuos químicos producidos por actividades agrícolas y ganaderas, evitan la eutrofización,

disminuyen la erosión de las zonas de ribera, la cobertura vegetal produce sombra que mantiene

fresca la temperatura del agua y comúnmente son la principal fuente de nutrientes de los cuerpos

de agua (Granados-Sánchez et al. 2006, Crawford&Semlitsch2007).

10
Asimismo, la vegetación ribereña puede ser de gran importancia para la biodiversidad, muchas

especies dependen de estas zonas durante alguna etapa de sus ciclos de vida, ya sea para moverse

entre parches de vegetación, como zonas de descanso durante migraciones o como lugares para

reproducirse o anidar. También son sitios para alimentarse y en muchos casos son refugios para

ciertas especies durante periodos secos o cuyos hábitats han desaparecido (Granados-Sánchez et

al. 2006). En este sentido, los remanentes ribereños, podrían tener mayor relevancia para

mantener la diversidad biológica en aquellos paisajes donde el bosque ha sido fuertemente

transformado. Esta importancia podrá variar dependiendo de las características biológicas y

ecológicas del grupo de organismos que se analice.

Los anfibios son un grupo biológico particularmente vinculado con los cuerpos de agua. El ciclo

de vida de muchas especies depende de manera estricta de la existencia de cuerpos de agua, cerca

del 60% de las poco más de 6,500 especies existentes en el planeta dependen del agua dulce en

alguna etapa de su ciclo de vida (Angulo et al. 2006, Suazo-Ortuño et al., 2010). Otro porcentaje

importante de especies, aunque no tiene una etapa acuática en sentido estricto, necesita una alta

humedad atmosférica para llevar a cabo procesos vitales como la respiración y la regulación

térmica (Duellman& Trueb 1994), característica que está relacionada con la cercanía a ríos y

arroyos.

La relevancia de esta investigación radica en la escasa información sobre anfibios en estos

ambientes, aun cuando se sabe que numerosas especies y poblaciones de anfibios están

declinando a nivel global. Entre los principales factores determinantes de esta crisis global se han

señalado la pérdida y degradación del hábitat como los más importantes (Stuart et al. 2004). Por

lo tanto, el conocimiento de los patrones de distribución, abundancia, y diversidad de especies,

así como sus relaciones con el hábitat, es necesario para la toma de decisiones en acciones de

11
conservación. En la actualidad existen muy pocos trabajos que exploran o evalúan la importancia

que tienen los remanentes ribereños para la conservación de la diversidad de anfibios en paisajes

tropicales fragmentados y más escasos aún son los trabajos en donde se evalúa la diversidad

funcional de anfibios, no solamente para la zona sino también a escala global.

En paisajes tropicales del centro de Veracruz, donde los bosques han sido fragmentados

notablemente, la pregunta a responder en este trabajo es:¿cuál es el papel de los remanentes

ribereños en el mantenimiento de la diversidad de especies y la diversidad funcional de anfibios

en un paisaje tropical de montaña?, para responder a esto se ha dividido esta investigación en dos

partes que se presentan a continuación en dos capítulos: el primero analiza la diversidad de

especies de anfibios comparando la riqueza, abundancia, composición y la estructura de los

ensambles de anfibios, e identifica las variables locales y de paisaje que pudiesen estar asociadas

con los patrones de diversidad observados. El segundo capítulo analiza distintos aspectos de la

diversidad funcional de los anfibios. Todo esto en remanentes ribereños con distinto grado de

alteración, así como de pastizales para ganado.

12
LITERATURA CITADA

Angulo A., J. V. Rueda-Almonacid, J. V. Rodríguez-Mahecha & E. La Marca (Eds.). 2006.

Técnicas de inventario y monitoreo para los anfibios de la región tropical andina. Conservación

Internacional. Serie Manuales de Campo N. 2 Panamericana Formas e Impresos S. A., Bogotá

D.C. 298 pp.

Challenger, A. 1998. La zona ecológica templada húmeda (el bosque mesófilo de montaña). En:

Utilización y conservación de los ecosistemas terrestres de México, pasado, presente y futuro.

CONABIO. México.

Crawford, J. & R.D. [Link] of core terrestrial habitat for stream-breeding

salamanders and delineation of riparian buffers for protection of biodiversity. Conservation

Biology, 21: 152-158.

Duellman, W. E. & Trueb, L. [Link] of Amphibians. The Johns Hopkins University Press.

Baltimore and London.

Flores-Villela, O. y P. Gerez. 1994. Biodiversidad y conservación en México: vertebrados,

vegetación y uso de suelo. Comisión Nacional para el Uso y Conservación dela Biodiversidad,

Universidad Autónoma de México, México D.F.

Granados-Sánchez, D., Hernández-García. M. A. Ecología de las zonas ribereñas 2006. Revista

Chapingo, Serie Ciencias Forestales y del Ambiente. Vol. XII. Núm. 1- 2006. pp. 55-69.

Rodríguez C. 2009. Diversidad biológica y remanentes s: el caso de los anuros en un paisaje

tropical fragmentado de México. Tesis de Maestría. Instituto de Ecología, A.C: Xalapa, Veracruz,

México.

Suazo-Ortuño, I. J Alvarado-Díaz, & M Martínez-Ramos. 2010. Riparian areas and conservation

of herpetofauna in a tropical dry forest in western Mexico. Biotropica: 1-9, 2010.

13
Stuart, S.N., J.S. Chanson, N.A. Cox, B.E. Young, A.S.L. Rodríguez, D.L. Fischman, & R.W.

Waller. 2004. Status and trends of amphiban declines and extinctions worldwide. Science 307:

1783–1786.

Williams-Linera, G. 2007. El bosque de niebla del centro de Veracruz: ecología, historia y

destino en tiempos de fragmentación y cambio climático. CONABIO – Instituto de Ecología,

A.C., Xalapa, Veracruz, México.

14
OBJETIVOS

O BJETIVO GENERAL

Determinar el papel de los remanentes ribereños para el mantenimiento de la riqueza de especies

y la diversidad funcional de anfibios en un paisaje tropical de montaña fragmentado en el centro

de Veracruz.

O BJETIVOS ESPECÍFICOS

 Comparar la riqueza y abundancia de anfibios entre fragmentos de vegetación ribereña y

pastizales para ganado.

 Evaluar las diferencias en composición o recambio de especies entre remanentes ribereños y

pastizales para ganado.

 Comparar la diversidad funcional de anfibios entre los dos ambientes estudiados.

 Identificar las variables locales y de paisaje que puedan estar asociadas con los patrones de

diversidad observados.

15
Artículo con formato para ser sometido en: Biotropica

CAPITULO I: Diversidad de anfibios en remanentes ribereños en un paisaje tropical de

montaña fragmentado

Cecilia Tobar Suárez, Eduardo Pineda

Red de Ecología y Conservación de Vertebrados, Instituto de Ecología A.C. Carrera antigua a

Coatepec 351, El Haya, Xalapa 91070, Veracruz, México. Tel (228) 842 1800.

16
Resumen: Examinamos el papel de los remanentes ribereños en el mantenimiento de la

diversidad de especies de anfibios en un paisaje tropical de montaña fragmentado. Comparamos

la riqueza, abundancia y composición de especies de anfibios con variables ambientales locales y

a nivel de paisaje. Entre marzo del 2011 y marzo del 2012 en la zona centro del estado de

Veracruz-México, muestreamos 10 remanentes de vegetación ribereña y cinco pastizales para

ganado. Los remanentes de vegetación ribereña fueron clasificados por el grado de

transformación en dos ambientes: remanentes ribereños menos alterados y alterados. Registramos

12 especies, correspondientes a seis familias. Los valores más altos de riqueza se registraron en

remanentes menos alterados (10 especies). Las mayores abundancias se registraron en pastizales

para ganado. Los patrones de riqueza se relacionaron positivamente con la cobertura de dosel. La

abundancia no se relacionó con ninguna de las variables ambientales. A nivel general el

porcentaje de disimilitud fue ligeramente superior al 50% y fue explicado en su mayoría por

patrones de recambio y un porcentaje más bajo por anidamiento. Esto se repitió entre ambientes y

entre sitios. Los patrones de disimilitud y anidamiento tendieron a aumentar con el incremento de

las diferencias en la cobertura, mientras que el recambio no se asoció significativamente con

ninguna de las variables ambientales. Concluimos que los remanentes ribereños aportan a la

conservación de especies de anfibios en conjunto más que de manera individual. Es necesario que

los remanentes conservados mantengan ciertas características que favorezcan la presencia de

especies de anfibios.

Palabras claves: diversidad, bosque mesófilo, fragmentación del hábitat, conservación.

17
INTRODUCCIÓN

A NIVEL MUNDIAL, LA PÉRDIDA DE BOSQUES DURANTE LA PRIMERA DÉCADA DE ESTE SIGLO FUE

cercana los 13 millones de hectáreas, siendo en los países tropicales en los que mayormente se ha

reducido la cobertura forestal en este periodo (FAO 2012). Comúnmente, a nivel de mesoescala

la pérdida del bosque da como resultado cambios en la estructura del paisaje, en el cual los

remanentes del bosque se encuentran inmersos entre ambientes transformados (Fischer &

Lindenmayer 2007).Los remanentes de bosque resultantes muestran una evidente alteración en

su estructura y función, lo que repercute sobre la dinámica de la diversidad biológica (Gardner et

al. 2010).Entre estos remanentes, están aquellos que flanquean ríos o arroyos, los cuales son

considerados zonas de transición e interacción entre los medios terrestre y acuático (Granados-

Sánchez et al. 2006, Rodríguez 2009). A partir de ahora denominaremos a este tipo de

remanentes, como remanentes ribereños.

Los remanentes ribereños pueden jugar un papel importante para la biodiversidad, ya que pueden

ser usados por muchas especies durante alguna etapa de sus ciclos de vida (Semlitsch

1998),actuar como conectores entre parches de vegetación, funcionar como zonas de descanso

durante migraciones, ser lugares de reproducción o anidamiento, sitios de alimentación, refugios

ante la pérdida de hábitat o durante periodos secos (Rodríguez-Mendoza& Pineda 2010, Suazo-

Ortuño et al.2010, Granados-Sánchez et al. 2006). Por esto, los remanentes ribereños podrían

tener mayor relevancia para la diversidad biológica en aquellos paisajes donde los bosques han

sido fuertemente transformados, y su importancia podría variar dependiendo del grupo biológico

que se analice.

18
Uno de los grupos biológicos particularmente vinculado con cuerpos de agua son los anfibios, el

ciclo de vida de muchas especies depende estrechamente de éstos, mientras que otro porcentaje

importante de especies, a pesar de no tener una etapa acuática durante su ciclo de vida, necesita

una alta humedad atmosférica para llevar a cabo procesos vitales (Duellman & Trueb 1994,

Angulo et al. 2006, Suazo-Ortuño et al. 2010) y ésta podría encontrarse en las áreas arboladas

cerca de los ríos o arroyos. Por sus características fisiológicas, biológicas y ecológicas, y

particularmente en ambientes tropicales donde su diversidad es alta, los anfibios constituyen un

grupo sensible a cambios ambientales generados por la pérdida y fragmentación de hábitat(Wake

1991,Pineda & Halffter 2004, Cushman 2006).

En la actualidad existen muy pocos trabajos que exploran o evalúan la importancia que de los

remanentes ribereños para la conservación de la diversidad de anfibios en paisajes tropicales

fragmentados. Varios estudios sugieren que son importantes para mantener la diversidad de

especies principalmente durante la época lluviosa en áreas tropicales secas (Suazo-Ortuño, 2010)

o bajo condiciones de estrés como la época seca en ambientes tropicales húmedos (Rodríguez-

Mendoza & Pineda, 2010). Sin embargo, aún no existen suficientes datos empíricos que

expliquen claramente la contribución de los remanentes ribereños a la conservación de anfibios.

Estudios como el de Crawford & Semlitsch (2007) en los Apalaches, determinó que la zona

necesaria de hábitat terrestre núcleo, es decir los hábitats de forrajeo y reproducción, en donde se

encuentra el 95% de la población (que además incluyen sitios críticos como troncos caídos, o

rocas), para salamandras, es de 93 metros aproximadamente. Lima y Gascon (1999) analizaron

las diferencias en abundancia y composición de especies entre zonas de bosque primario y

remanentes ribereños y no encontraron diferencias significativas. Esto es diferente del meta

análisis realizado por Marczak et al. (2010) con las abundancias de 397 especies de diferentes

19
grupos taxonómicos en zonas de amortiguamiento ribereñas: en el caso de los anfibios se observa

que la abundancia de especies disminuye como resultado delos cambios en el micro clima de los

remanentes así como por las alteraciones de los cuerpos de agua como aumento en la

sedimentación y temperatura.

En el presente trabajo examinamos el papel de los remanentes ribereños en el mantenimiento de

la diversidad de especies de anfibios en un paisaje tropical de montaña fragmentado. Para ello,

comparamos: la riqueza de especies, la abundancia, la composición y la estructura de los

ensambles de anfibios, en remanentes ribereños con distinto grado de alteración, y pastizales para

ganado. Asimismo, identificamos las variables locales y de paisaje que pudiesen estar asociadas

con los patrones de diversidad observados.

Ante la transformación del paisaje los remanentes de bosque resultantes muestran una evidente

alteración en su estructura y función (Gardner et al. 2010), en base a esto se puede esperar que

los remanentes ribereños varíen también estructural y funcionalmente, de tal manera que, en

aquellos remanentes en los que las condiciones del hábitat estén menos alteradas o mejor

conservadas, habrá una mayor riqueza de especies de anfibios, así como una mayor complejidad

en la estructura de los ensambles. Finalmente, si consideramos que los remanentes estudiados

presentan una heterogeneidad intrínseca, propia de los bosques mesófilos, esperaríamos que las

diferencias en la composición de especies respondan principalmente a patrones de recambio y no

de anidamiento de especies.

MÉTODOS

Á REA Y SITIOS DE ESTUDIO .-El área de estudio se ubica en el centro del estado de Veracruz,

México, en la zona alta de la cuenca del río “La Antigua”, en una cota altitudinal entre los 1300 y

20
[Link] las localidades próximas a los sitios de estudio están los municipios de

Xalapa, Coatepec y Xico. El tipo de vegetación original corresponde al de un bosque de niebla o

bosque mesófilo de montaña. Para la zona montañosa central del estado de Veracruz,

aproximadamente el 90% de este ecosistema ha sido transformado, generándose remanentes de

bosque dominados por una matriz de cultivos agrícolas y pastizales para ganado, estos últimos

abarcan cerca del 37% de la superficie de la región (Williams-Linera 2007).

El clima en la región es templado - húmedo con lluvias todo el año. Se distinguen tres

estaciones: la seca-fría de noviembre a marzo, la seca-cálida de abril a mayo, y la húmeda-cálida

de junio a octubre. La precipitación anual varía entre los 1500 – 2000 mm, con una temperatura

media anual de 18C (Williams-Linera 2007).

Mediante el análisis de imágenes aéreas y recorridos en campo,seleccionamos10 remanentes

ribereños bajo los siguientes criterios: (1) que estuviesen rodeados de un ambiente altamente

transformado como el pastizal para ganado; (2) que flanquearan o tuvieran un río de primer o

segundo orden; y (3) que estuviesen separados entre sí por una distancia superior a 500 m.

Adicionalmente, seleccionamos cinco sitios cuyo uso de suelo fue pastizal para ganado, que

tuviesen un río de primer o segundo orden, y que estuviesen separados entre sí y de los

remanentes ribereños previamente seleccionados por más de 500 m. En estos cinco últimos sitios

no existían hileras de árboles flanqueando a los ríos que contenían, en algunos casos solo había

algún árbol aislado.

Para caracterizar a los 15 sitios seleccionados, medimos: (1) la cobertura de dosel mediante 24

fotografías digitales en cada sitio, tomadas a 1.20 metros del suelo, con una apertura y velocidad

de obturación constantes y procesadas posteriormente a través del programa ImageJ 1.45s

21
(Resband 2012); (2) altura del sotobosque; (3) profundidad de la hojarasca; (4) número de

árboles; (5) área basal,calculada con base en el número de árboles y al diámetro a la altura del

pecho (DAP), esto cada uno de los ocho transectos trazados en cada sitio de estudio (ver

“Muestreo de Anfibios”); (6) altura de los árboles; (7) el porcentaje de vegetación arbolada para

el área circundante a cada sitio de muestreo, para esto tomamos como límite los parteaguas de la

microcuenca en la que se encuentra cada sitio de estudio. Las seis primeras variables aportan

información a nivel local, mientras que la última aporta información a nivel de paisaje.

Debido a que observamos variación entre los sitios con respecto a sus atributos ambientales y al

nivel de alteración del hábitat, decidimos agruparlos en categorías. Para esto realizamos un

análisis de componentes principales (PCA) para seleccionar aquellas variables que

proporcionaron un mayor porcentaje de explicación a la variación. Las variables resultantes

fueron: (1) cobertura de dosel, (2) altura de sotobosque, y (3) profundidad de hojarasca.

Posteriormente, realizamos una ordenación de los sitios utilizando los valores de las variables

seleccionadas (la media), asignando un puntaje en proporción al valor de su media. Repetimos

este proceso con cada variable y, finalmente sumamos los puntajes de cada sitio para saber el

lugar que correspondía. Los cinco sitios con valores más altos se denominaron “remanentes

ribereños menos alterados”, los cinco siguientes como “remanentes ribereña alterados”, y los

cinco últimos se denominaron “pastizales para ganado” (Anexo 1).

M UESTREO DE ANFIBIOS .-Para registrar a los anfibios en los sitios de estudio, al interior de

cada sitio establecimos ocho transectos lineales (Heyeret al.1994) de 20m de longitud × 5m de

ancho (estos últimos delimitados a partir de la orilla del río) y separados entre sí por una distancia

no menor de 10m. Cada sitio fue muestreado en seis ocasiones, un muestreo en cada uno de los

siguientes meses: marzo, mayo, julio, septiembre, noviembre del 2011 y marzo del 2012. En

22
total, el esfuerzo de muestreo en este estudio abarcó una superficie de 12,000m2 (100

m2/transecto × 8 transectos/sitio × 15 sitios en 6 ocasiones).

Los muestreos fueron nocturnos, en cada transecto se buscó y capturó a los anfibios de forma

manual, los cuales se mantuvieron en bolsas plásticas hasta su identificación. Los primeros

individuos de cada especie fueron colectados como especímenes testigo, los cuales se sacrificaron

utilizando benzocaína en aerosol, fueron fijados en formol al 10% y preservados en alcohol

potable al 70%.Excepto los especímenes testigo, todos los anfibios recolectados fueron devueltos

a los mismos lugares de captura.

A NÁLISIS DE DATOS .-Para comparar los valores de riqueza de especies observados tanto a nivel

de sitios como a nivel de ambiente, graficamos curvas de acumulación de especies suavizadas,

utilizando la riqueza de especies observadas calculada de forma analítica (Mao Tau) con sus

intervalos de confianza (IC) del 95%. El porcentaje de completitud del inventario se obtuvo

comparando el número de especies observadas (Sobs) respecto al número de especies estimadas

(Sest). Las Sestse calcularon mediante dos estimadores: Chao1 y Mao Tau. Para el análisis se

utilizó el paquete estadístico EstimateS versión 8.2 (Colwell 2009).

Para analizar y comparar la estructura de los ensambles, graficamos curvas de rango-abundancia

(Feinsinger 2001). Analizamos las diferencias en la distribución de las abundancias relativas,

aplicando la prueba Kolmogorov-Smirnov (K-S) para dos muestras, utilizando el paquete

estadístico STATISTICA 7.0 (Sokal & Rohlf 1995, Magurran 2004).

Para determinar si existe relación entre la riqueza de especies y abundancia con las características

ambientales de los sitios y del paisaje, realizamos un análisis de regresión múltiple paso a paso

hacia adelante, utilizando el paquete estadístico STATISTICA 7.0. Para determinar si existía

23
colinealidad entre las siete variables ambientales, realizamos un análisis de correlación,

finalmente seleccionamos tres, dos locales y una a nivel de paisaje: (1) cobertura de dosel;(2)

área basal; y (3) porcentaje de vegetación arbolada. Realizamos dos tipos de transformaciones

con los valores de estas variables: (1) los datos de cobertura de dosel y porcentaje de vegetación

arbolada que se encontraban en porcentaje fueron transformados utilizando el arcoseno; (2) los

datos de área basal se transformaron utilizando el método de raíz cuadrada para datos pequeños

(Zar 1999).

La diferencia o disimilitud en la composición especies entre los sitios de estudio, se evaluó

mediante el índice de Jaccard relativizado, que a diferencia del índice de similitud de Jaccard,

proporciona los valores de disimilitud entre pares de sitios (Baselga 2012):

𝒃 +𝒄
𝛃𝐣𝐚𝐜 =
𝒂+𝒃+𝒄

El intervalo de valores para este índice es de 1(100%) cuando no existen especies compartidas

entre los sitios, hasta 0 (0%) cuando los pares de sitios tienen la misma composición.

Para determinar si la disimilitud entre sitios responde a patrones de recambio de especies o de

anidamiento, realizamos dos análisis basados en el índice anterior (ver Baselga 2012):(1) el

componente de recambio de Jaccard, que evalúa el remplazo de especies entre pares de sitios:

𝟐𝐦𝐢 𝐧(𝒃, 𝒄)
𝛃𝐣𝐭𝐮 =
𝒂 + 𝟐𝐦𝐢 𝐧(𝒃, 𝒄)

y(2) el componente de anidamiento de Jaccard, en donde el sitio con menor riqueza es un sub

conjunto estricto del sitio con mayor riqueza:

𝒎𝒂𝒙(𝒃, 𝒄) − 𝒎𝒊𝒏 (𝒃, 𝒄) 𝒂

𝛃𝐣𝐧𝐞 = 𝐱
𝒂+𝒃+𝒄 𝒂 + 𝟐𝒎𝒊𝒏(𝒃, 𝒄)

24
En todos los casos: a=número de especies compartidas; b=número de especies exclusivas en el

sitio 1; c=número de especies exclusivas del sitio 2; 2min(b,c)=número de especies remplazadas

entre los dos sitios, es decir, el número de especies exclusivas a los sitios. Los valores finales se

interpretan como el porcentaje explicado por recambio o anidamiento del valor de disimilitud

obtenido con el índice de Jaccard relativizado.

Para identificar si los patrones de disimilitud, recambio y anidamientos observados entre pares de

sitios se asociaban con las diferencias de las variables ambientales entre pares de sitios se

realizaron pruebas de Mantel, las cuales estiman el grado de asociación entre dos matrices de

disimilitud independientes que describen las mismas entidades, y determina si la asociación es

más fuerte que aquella esperada por azar (Sokal y Rohlf 1995, Pineda & Halffter 2004). Para este

análisis utilizamos el programa R (R Development Core Team 2010).

Presentamos los resultados a tres escalas: (1) área de estudio, (2) por ambientes, definidos como

el conjunto de cinco sitios agrupados por su grado de transformación (remanentes ribereños

menos alterados, remanentes ribereños alterados y pastizales para ganado); y (3) por sitios,

definidos como cada una de las 15 localidades muestreadas.

RESULTADOS

R IQUEZA DE ESPECIES .-El total especies en el conjunto de sitios estudiados fue de 12 especies

(ocho anuros y cuatro caudados), correspondientes a diez géneros y seis familias. La familia

Plethodontidae fue la más rica (33.3%) con tres géneros y cuatro especies, contrastando con las

familias Centrolenidae, Eleutherodactylidae y Ranidae con los valores más bajos de riqueza (un

género y una especie cada una) (Tabla 1).

25
Con el esfuerzo de muestreo realizado, la completitud del inventario en el paisaje osciló entre 82

y 92 %. La curva de acumulación de especies está muy próxima a la asíntota, sin embargo la

presencia de especies con registros únicos (Eleutherodactylus cystignathoides y Chiropterotriton

sp.) se mantuvo, mientras que las especies con registros dobles desaparecieron (Fig.1A; Tabla 2).

A nivel de ambiente, los porcentajes de completitud oscilaron entre el 75 y 98% (Fig.1B; Tabla

2).Los intervalos de confianza al 95% de las curvas de los remanentes ribereños alterados y los

menos alterados se sobrelapan, por lo que la riqueza de estos dos ambientes no difiere

significativamente, sin embargo dicha riqueza es significativamente mayor que la de los

pastizales para ganado (Fig.1B).A escala local, 13de los 15 sitios de muestreo alcanzaron valores

de completitud superiores al 90%, mientras que en los sitios R4 y P3, la completitud osciló entre

65 y 75% (Tabla 2).

A nivel de ambiente, la riqueza promedio fue de 7.7 especies, donde la mayor riqueza (10

especies) se registró en los remanentes ribereños menos alterados, seguido de los remanentes

ribereños alterados (ocho especies) y la menor riqueza se registró en los pastizales para ganado

(tres especies) (Tabla 1) . El número mínimo de especies (cuatro) en los sitios del ambiente

ribereño menos alterado fue igual al número máximo de especies registradas en los sitios de los

remanentes ribereños alterados, este patrón es el mismo entre los remanentes ribereños alterados

y pastizales para ganado (tres especies).A nivel de sitio, la riqueza promedio fue de 4especies,

oscilando entre un máximo de 8 especies (67% del total de especies registradas) en el remanente

menos alterado R5, y un mínimo de 2especies (17% de las especies registradas) en tres pastizales

para ganadoP1, P2 y P5 (Tabla 1).

El análisis mediante regresión múltiple mostró que la riqueza de especies únicamente se relacionó

de manera positiva con la del cobertura de dosel (F1,13=15.02, p<0.001, R2=0.53).

26
A BUNDANCIA Y ESTRUCTURA DE ENSAMB LES .-Se registraron un total de 1959 individuos

para toda el área de estudio, de éstos, el 60 %se encontraron en pastizales para ganado, seguido

delos remanentes ribereños menos alterados con 29%, y finalmente los remanentes ribereños

alterados con 11%. Hubo una marcada diferencia en la abundancia de individuos entre los sitios

de estudio, la cual varió entre 963 individuos (49% del total) en el sitio P1 y cuatro individuos

(0.2% del total) en el sitio [Link] destaca la abundancia de la rana Ecnomiohyla miotympanum con

1396 individuos (71% del total), contrastando con las especies E. cystignathoides y

Chiropterotriton sp., con un solo individuo lo que representa cerca del 0.0005% del total.

Para los tres ambientes estudiados, al observar las curvas de rango-abundancia (Fig.3), se puede

notar que la distribución de las abundancias no es homogénea, esto se hace mucho más evidente

en los pastizales para ganado. Sin embargo, no se encontraron diferencias significativas en la

distribución de las abundancias relativas entre los ensambles entre remanentes menos alterados y

alterados (D= 0.16 p 0.6), entre remanentes menos alterados y pastizales para ganado (D= 0.42 p

0.8), y entre remanentes alterados y pastizales para ganado (D= 0.42 p 0.8). A pesar de ello, lo

que sí se pudo apreciarse fue un cambio en el orden jerárquico de las especies en las tres curvas,

excepto por la clara dominancia de E. miotympanum en los remanentes ribereños menos alterados

y los pastizales para ganado, y aunque cambia de posición en los remanentes ribereños alterados,

se mantiene en las tres primeras posiciones. Por otro lado, las especies poco abundantes, fueron

diferentes o únicas en cada ambiente, es el caso de la salamandra Chiropterotriton sp., que fue

registrada solo en los remanentes ribereños menos alterados y la rana Hyalinobatrachium

fleischmanni; en los remanentes alterados en las últimas posiciones estuvieron la rana

Plectrohyla arborescandens que se encuentra en la segunda posición en los remanentes menos

alterados y la salamandra Parvimolge towsendi; en el caso de los pastizales para ganado la rana

27
E. cystignathoides se registra solo en este ambiente , mientras que la rana Charadrahyla

taeniopus desciende a las últimas posiciones.

El análisis mediante regresión múltiple no mostró ninguna relación estadísticamente significativa

entre la abundancia y las variables ambientales.

D ISIMILITUD , RECAMBIO Y ANIDAMIEN TO .-A nivel de ambiente, la disimilitud promedio fue

de 56 %, de este valor total, el 66 % se debe al recambio de especies, mientras que el 34%

corresponde al anidamiento. El valor de disimilitud más alto fue entre los remanentes ribereños

menos alterados y los pastizales para ganado (75%), de éste porcentaje, el 76 % se explica por el

recambio, mientras que el 24 % responde al anidamiento. El siguiente porcentaje de disimilitud

más alto fue entre los remanentes ribereños alterados y los pastizales para ganado, con un valor

de 56 %, del cual el 66 % corresponde a recambio y el 34% a anidamiento. Finalmente entre los

remanentes ribereños menos alterados y los más alterados la disimilitud (36 %) fue la más baja,

con valores de recambio y anidamiento del 61 y 39 % respectivamente.

Los valores de disimilitud entre pares de sitios oscilaron entre 0 y 100 %, es decir, hubo pares de

sitios que compartieron todas las especies, así como otros en donde la composición de especies

fue totalmente distinta. En promedio, el valor de disimilitud entre pares de sitios fue del 62 %. De

este porcentaje, un 63 % fue explicado por el recambio de especie, mientras que el 37 % restante

se debió al anidamiento. Esto es, cerca de dos terceras partes de las especies registradas en un

promedio de cada dos sitio, se están remplazando y poco más de la tercera parte de las especies

presentes en un sitio es un subconjunto de otro con mayor riqueza (Anexo 3).

La prueba de Mantel mostró que la disimilitud y el anidamiento, entre pares de sitios tienden a

aumentar conforme se incrementan las diferencias en cobertura de dosel (rMantel=0.38, p<0.002;

28
rMantel=0.36, p<0.002, respectivamente). Con respecto al recambio de especies entre pares de

sitios, no se encontró ninguna asociación significativa con las diferencias ambientales entre sitios.

DISCUSIÓN

LOS RESULTADOS DE NUESTRO ESTUDIO MUESTRAN QUE EL PAPEL DE LOS REMANENTES ribereños

para mantener la diversidad de anfibios en el paisaje tropical estudiado varía en función de los

atributos ambientales de los remanentes, de tal manera que aquellos sitios con mayor cobertura

del dosel mantienen una mayor riqueza de especies, así como ensambles estructuralmente más

complejos. Por otro lado, la disimilitud en composición, debido principalmente al recambio de

especies, es una característica común entre los remanentes estudiados, sin embargo, conforme las

diferencias en cobertura del dosel entre los sitios aumentan, el anidamiento o depauperación de

los ensambles tiende a ser más evidente. Los remanentes ribereños, sobre todo los menos

alterados, parecen ser más importantes para las salamandras que para los anuros de la región.

Desde una perspectiva de conservación, el valor de los remanentes ribereños es mayor en

conjunto que a nivel individual. Es muy probable que estos actúen como complementos para

mantener parte de la anfibiofauna en paisajes como el estudiado.

Las 12 especies encontradas, representan el 37% de la riqueza histórica reportada para la zona de

estudio (Ramírez-Bautista et al.1993Pineda & Halffter 2004, Murrieta-Galindo 2007) y en el

conjunto de remanentes ribereños se ubicaron a 11 de estas 12 especies. A pesar de que este valor

es bajo, supera por más del doble al registrado en los pastizales para ganado. En el conjunto de

remanentes ribereños el número de especies registrado es similar a lo que se ha encontrado en

fragmentos pequeños de bosque de niebla o en cafetales con sombra en la región de estudio

(Pineda & Halffter 2004). Si bien el número de especies en los remanentes ribereños representa

solo una tercera parte del total de la riqueza reportada históricamente para la zona, la mitad de

29
tales las especies, de acuerdo con la UICN (2012), se encuentra en situación de riesgo. Las ranas

Craugastor decoratus y Plectrohyla arborescandens están categorizadas como vulnerables (VU)

mientras que Charadrahyla taeniopus está en peligro (EN). Las salamandras P. towsendi y

Pseudoeurycea lynchi, se encuentra bajo la categoría de peligro crítico (CE), la categoría de

mayor riesgo antes de la extinción. La salamandra Pseudoeurycea cafetalera aun no es

clasificada por la UICN pues recientemente fue descrita (Parra-Olea et al. 2010). Aunque aún no

se ha identificado la especie a la que pertenece el ejemplar del género Chiropterotriton, 10 de las

12 especies conocidas de dicho género están en alguna categoría de riesgo (Frías-Álvarez et al.

2010). Es importante mencionar que éstas especies se encuentran asociadas principalmente a

vegetación ribereña bien conservada.

Aunque los remanentes ribereños tienen en promedio pocas especies de anfibios (4.8 especies),

en conjunto acumulan 11 especies, lo cual resalta su importancia como ambiente. Ahora bien, es

necesario destacar las diferencias que existen entre los remanentes menos alterados y los más

alterados, más allá del número total de especies (10 y ocho) es evidente la variación en riqueza de

cada uno, donde los remanentes menos alterados albergaron entre ocho y cuatro especies,

mientras que los más alterados no superaron las cuatro especies de anfibios. En selvas tropicales

secas se ha observado que la riqueza y abundancia de herpetozoos también varía entre zonas

ribereñas y que está variación está asociada con las condiciones de cada bosque (Suazo-Ortuño et

al. 2010).

La variación en condiciones ambientales entre los remanentes estudiados, como la cobertura de

dosel y el área basal, influye no solo en la riqueza, sino también en la composición de especies.

Las diferencias en composición entre sitios se explican principalmente por el recambio de

especies, un reflejo quizá de la alta heterogeneidad propia de un ecosistema tropical de montaña

30
como el bosque de niebla. La disimilitud en composición en este ambiente ha sido documentado

también con otros grupos biológicos como plantas leñosas (Williams-Linera 2002) y escarabajos

del estiércol (Halffter et al. 2007).

Además de que no todos los remanentes estudiados tienen el mismo papel para mantener a la

diversidad de anfibios del paisaje, cabe también señalar que su importancia varía en función de la

especie o incluso del grupo biológico analizado. La presencia exclusiva de caudados en los

remanentes ribereños, y preferentemente en aquellos menos alterados, sugiere que tales

ambientes proporcionan condiciones adecuadas para albergar especies con requerimientos

ambientales específicos, que no se encuentran en ambientes transformados como los pastizales.

Las salamandras de la familia Plethodontidae son reconocidas como especies particularmente

sensibles (Wake & Lynch 1976, Rovito et al. 2009) ya que por sus características fisiológicas

como la carencia de pulmones y respiración exclusivamente cutánea, necesitan altos niveles de

humedad atmosférica y bajas temperaturas, lo que impediría que habiten en ambientes altamente

transformados y expuestos. Por el contrario, algunos anuros como Ecnomiohyla miotympanum y

Lithobates berlandieri incrementan su abundancia en los pastizales para ganado, de hecho, la

abundancia de la primera especie fue la más alta en todo el estudio. Esto se debió a que durante el

muestreo se coincidió con dos eventos reproductivos masivos en uno de los pastizales estudiados.

Esto reafirma que no todos los anfibios responden de manera similar a los cambios ambientales,

la respuesta es diferencial y depende de la especie o incluso quizá del grupo taxonómico. La

historia natural de los anfibios ocasiona fluctuaciones naturales en el número de individuos y

hace que sus tamaños poblaciones puedan ser mal juzgados (Stebbins& Cohen 1995), por lo que

el uso de las abundancias no refleja de manera confiable lo que realmente puede estar ocurriendo

en la estructura de las poblaciones. Con respecto a la rana E. cystignathoides, la cual se encontró

31
solo en pastizales en nuestro estudio, trabajos anteriores la reportan en fragmentos de bosques y

en cafetales de sombra (Ramírez-Bautista et al.1993; Pineda & Halffter 2004) o incluso en áreas

urbanas (Serrano 2009).

Desde una perspectiva de conservación, el valor de los remanentes ribereños es a nivel de

conjunto, más que a nivel individual. Por ello, es necesario favorecer o promover la existencia de

remanentes con altas coberturas de dosel e interconectados entre sí, de esta manera podrían

funcionar como complemento para mantener parte de la anfibiofauna y quizá otros grupos en

paisajes fragmentados como el estudiado.

32
LITERATURA CITADA

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Zar, J.H. 1999. Biostatistical analysis. Fourth edition. Prentice Hall, Englewood Cliffs, New

Jersey.

37
TABLAS

Tabla 1. Familias, géneros, especies y frecuencia de observación de los anfibios registrados en 15 sitios en la cuenca del río “La

Antigua”, Veracruz-México. RVRM= remanentes ribereños menos alterados; RVRA= Remanentes ribereños alterados; PG= pastizales

para ganado. Las columnas ST muestran los totales de cada especie para cada ambiente.

RVRM ST RVRA ST PG ST
Especies Total
R1 R2 R3 R4 R5 R6 R7 R8 R9 R10 P1 P2 P3 P4 P5
ANURA
Centrolenidae
Hyalinobatrachium fleischmanni 1 1 4 4 5
Craugastoridae
Craugastor decoratus 6 1 7 7
Craugastor loki 5 17 8 5 12 47 11 11 19 9 51 101 3 1 4 8 156
Eleutherodactylidae
Eleutherodactylus cystignathoides 1 1 1
Hylidae
Charadrahyla taeniopus 35 7 19 10 71 6 16 4 19 45 1 1 117
Ecnomiohyla miotympanum 269 9 3 2 283 1 6 23 14 44 953 1 114 1 1069 1396
Plectrohyla arborescandens 10 71 2 83 1 1 84
Ranidae
Lithobates berlandieri 1 3 4 10 7 82 99 103
CAUDATA
Plethodontidae
Chiropterotriton sp. 1 1 1
Parvimolge towsendi 1 3 4 1 1 5
Pseudoeurycea cafetalera 4 18 38 7 3 70 5 5 75

38
 Pseudoeurycea lynchi 1 8 9 9
Número de especies 5 5 4 7 8 10 4 4 4 3 4 8 2 2 3 3 2 5 12
Abundancia 314 61 71 89 41 576 23 34 47 13 88 205 963 4 9 197 5 1178 1959

39
Tabla [Link] de especies observada y estimada para los 15 sitios, tres ambientes y el paisaje,

basado en dos estimadores. Sobs= especies observadas.

Sitios
Sobs Mau Tao Chao1 Completitud%
Ambientes
R1 5 5 5 100
R2 5 5 5 100
R3 4 4 4 100
R4 7 9.8 10 70-71
R5 8 8.9 8 90-100
R6 4 4 4 100
R7 4 4 4 100
R8 4 4 4 100
R9 4 4 4 100
R10 3 3 3 100
P1 2 2 2 100
P2 2 2 2 100
P3 3 4.6 4 65-75
P4 3 3 3 100
P5 2 2 2 100
RVRM 10 11.9 11 84-91
RVRA 8 9.8 9 82-89
PG 5 6.8 5.1 74-98
Total 12 13.9 13 82-92

40
FIGURAS

14
A
12
Número de especies

10
Observadas
8 Únicos
6 Dobles
Chao1
4

0
0 500 1000 1500 2000 2500
Número de individuos
14
RVRM
12 B RVRA
PG
10
Número de especies

0
0 500 1000 1500
Número de individuos

FIGURA 1. Curvas de acumulación de especies de anfibios en: (A) el paisaje, (B) los tres

ambientes estudiados. En la figura B, las líneas en gris corresponden a los intervalos de confianza

(95%) superior e inferior para cada ambiente.

41
 12

10

R5
Número de especies

8 R4

6 R2 R1
R6 R7 R8 R9
4
P13 R10 P14
R3
P15 P11
2
P12
0
1 10 100 1000
Número de Individuos (Log10)

FIGURA [Link] y abundancia de especies para los 15 sitios de muestreo. Los sitios

representados con círculos corresponden a los remanentes ribereños menos alterados; los sitios

representados por rombos corresponden a los remanentes más alterados; los sitios representados

por asteriscos corresponden a los pastizales para ganando. Las líneas verticales representan los

intervalos de confianza al 95% del estimador Mao Tau.

42
 1000 A

A
Abundancia de individuos (Log10)

100 B E K
C D
E C A RVRM
RVRA
PG

10 F
G E
D
H J K

1 I J B H C L

FIGURA [Link] de rango-abundancia para los tres ambientes en la cuenca del río “La

Antigua”, Veracruz-México. Para la gráfica se remplazaron los nombres de las especies por

letras: A= Ecnomiohyla miotympanum; B= Plectrohyla arborescandens; C= Charadrahyla

taeniopus; D= Pseudoeurycea cafetalera; E= Craugastor loki; F= Pseudoeurycea lynchi; G=

Craugastor decoratus; H= Parvimolge towsendi; I= Chiropterotriton sp.; J= Hyalinobatrachium

fleischmanni; K= Lithobates berlandieri; L= Eleutherodactylus cystignathoides.

43
ANEXOS

Anexo 1. Características de los 15 sitios de estudio en un paisaje tropical de montaña fragmentado en el centro de Veracruz-México.

Área % % Altura Profundidad Altura Número

Latitud Longitud Altitud Cobertura Sotobosque Hojarasca Arboles Árboles
Sitio Código basal Vegetación
N W ms.n.m.
cm2 Arbolada Prom. SD Prom. SD Prom. SD Prom. SD Prom. SD

Remanente ribereño 1 R1 19°23'11.06'' 97°04'06.42'' 1524 111455.9 16.6 85.9 4.1 1.1 0.6 6.9 4.3 13.4 5.3 0.3 0.5
Remanente ribereño 2 R2 19°32'13.53'' 97°00'10.02'' 1583 97644.2 87.3 81.8 5.1 1.9 0.4 3.9 1.8 15.3 4.6 5.9 2.7
Remanente ribereño 3 R3 19°30'57.99'' 97°00'39.09'' 1659 67127.2 59.9 82.0 5.3 1.7 0.7 4.5 2.9 10.1 6.4 0.7 0.8
Remanente ribereño 4 R4 19°29'40.04'' 97°02'04.11'' 2016 18640 62.3 87.0 10.2 0.9 0.3 3.9 3.0 9.7 3.8 8.1 2.9
Remanente ribereño 5 R5 19°27'51.68'' 97°02'30.21'' 1901 52055.1 75.8 72.8 9.2 1.1 0.2 3.2 1.7 10.7 3.3 4.3 1.8
Remanente ribereño 6 R6 19°24'14.92'' 97°05'39.96'' 1836 44937.9 33.1 78.4 9.0 0.7 0.5 3.5 2.4 11.3 1.7 6.0 3.9
Remanente ribereño 7 R7 19°24'16.10'' 97°04'26.62'' 1697 23074.7 30.9 79.4 4.2 0.8 0.5 2.1 1.9 15.0 4.6 7.4 1.8
Remanente ribereño 8 R8 19°23'15.69'' 97°05'09.10'' 1641 122053.3 21.9 73.4 8.5 0.8 0.5 1.6 1.7 13.3 2.6 5.8 1.9
Remanente ribereño 9 R9 19°23'44.94'' 97°02'56.05'' 1430 211519.2 44.3 62.3 12.6 0.1 0.4 0.3 0.7 16.5 2.7 0.5 0.5
Remanente ribereño 10 R10 19°27'15.88'' 97°03'33.92'' 1782 51446.9 36.5 62.4 10.7 0.1 0.2 0.0 0.0 10.2 2.4 7.3 4.1
Pastizal para ganado 1 P1 19°31'37.61'' 96°57'02.75'' 1341 8975.2 54.0 12.6 17.9 0.3 0.5 0.0 0.0 8.1 9.0 7.3 4.9
Pastizal para ganado 2 P2 19°29'38.80'' 97°02'13.45'' 2041 1685 73.1 11.5 11.8 0.3 0.5 0.0 0.0 4.9 4.6 8.0 3.0
Pastizal para ganado 3 P3 19°27'27.90'' 97°03'42.05'' 1817 1698.9 65.5 7.1 16.0 0.2 0.4 0.0 0.0 3.4 3.1 0.1 0.4
Pastizal para ganado 4 P4 19°24'46.12'' 97°00'55.72'' 1307 142.5 43.0 0.0 0.0 0.4 0.4 0.0 0.0 2.0 3.9 5.9 3.1
Pastizal para ganado 5 P5 19°24'15.81'' 97°05'39.02'' 1835 1.3 34.2 0.0 0.0 0.2 0.4 0.0 0.0 0.5 1.4 0.8 0.9

44
Anexo 2. Clasificación de los sitios de muestreo de acuerdo al grado de transformación,

utilizando tres variables ambientales. Ord= Ordenación.”

Ambiente Sitio Hojarasca Ord. Sotobosque Ord. Cobertura Ord. Suma Posición
R1 6.9 15.0 1.1 9.0 85.9 14.8 38.8 3.0
R2 3.9 8.6 1.9 15.0 81.8 14.1 37.7 1.0
Remanentes ribereños
R3 4.5 9.9 1.7 13.5 82.0 14.1 37.6 2.0
menos alterados
R4 3.9 8.6 0.9 7.5 87.0 15.0 31.1 4.0
R5 3.2 7.1 1.1 9.0 72.8 12.5 28.6 5.0
R6 3.5 7.7 0.7 5.5 78.4 13.5 26.7 6.0
R7 2.1 4.6 0.8 6.5 79.4 13.7 24.8 7.0
Remanentes ribereños
más alterados R8 1.5 3.3 0.8 6.5 73.5 12.7 22.5 8.0
R9 0.3 0.6 0.1 1.0 62.3 10.7 12.3 9.0
R10 0.0 0.0 0.1 0.5 62.4 10.7 11.2 10.0
P1 0.0 0.0 0.3 2.0 12.6 2.2 4.2 11.0
P2 0.0 0.0 0.3 2.2 11.5 2.0 4.1 12.0
Pastizales para ganado P3 0.0 0.0 0.4 3.5 0.0 0.0 3.5 13.0
P4 0.0 0.0 0.2 1.5 7.1 1.2 2.7 14.0
P5 0.0 0.0 0.2 1.5 0.0 0.0 1.5 15.0

45
Anexo 3. Valores de: (A) disimilitud de Jaccard, (B) recambio, y (C) anidamiento entre sitios,

y (D) Jaccard, recambio y anidamiento entre ambientes. Los valores sobre las diagonales

corresponden a los valores de recambio y anidamiento respectivamente entre sitios, los

valores bajo las diagonales corresponden al porcentaje del índice de Jaccard explicado por el

recambio y anidamiento de especies.

A R1 R2 R3 R4 R5 R6 R7 R8 R9 R10 P1 P2 P3 P4 P5
R1 - 0.33 0.50 0.67 0.38 0.20 0.50 0.20 0.50 0.00 0.8 0.60 0.67 0.8 0.60
R2 - 0.50 0.50 0.38 0.20 0.50 0.50 0.50 0.67 0.8 0.60 0.67 0.9 0.60
R3 - 0.63 0.67 0.40 0.67 0.67 0.67 0.83 1.00 0.80 0.60 1.00 0.80
R4 - 0.50 0.63 0.78 0.75 0.78 0.75 0.9 0.7 0.89 0.9 0.71
R5 - 0.50 0.67 0.50 0.50 0.75 0.89 0.75 0.78 0.90 0.75
R6 - 0.40 0.40 0.40 0.83 0.80 0.50 0.60 0.8 0.50
R7 - 0.40 0.40 0.60 0.50 0.50 0.25 0.60 0.50
R8 - 0.40 0.83 0.80 0.50 0.60 0.8 0.50
R9 - 0.83 0.80 0.50 0.60 0.8 0.50
R10 - 0.75 0.75 0.50 0.80 0.75
P1 - 0.7 0.75 0.3 0.50
P2 - 0.75 0.8 0.00
P3 - 0.80 0.75
P4 - 0.8
P5 -

B R1 R2 R3 R4 R5 R6 R7 R8 R9 R10 P1 P2 P3 P4 P5
R1 - 0.33 0.40 0.57 0.00 0.00 0.40 0.00 0.40 0.00 0.67 0.00 0.50 0.67 0.00
R2 100 - 0.40 0.33 0.00 0.00 0.40 0.40 0.40 0.50 0.67 0.00 0.50 0.80 0.00
R3 80 80 - 0.40 0.40 0.40 0.67 0.67 0.67 0.80 1.00 0.67 0.50 1.00 0.67
R4 86 67 64 - 0.44 0.40 0.67 0.67 0.67 0.50 0.67 0.00 0.80 0.80 0.00
R5 0 0 60 89 - 0.00 0.40 0.00 0.00 0.50 0.67 0.00 0.50 0.80 0.00
R6 0 0 100 64 0 - 0.40 0.40 0.40 0.80 0.67 0.00 0.50 0.80 0.00
R7 80 80 100 86 60 100 - 0.40 0.40 0.50 0.00 0.00 0.00 0.50 0.00
R8 0 80 100 89 0 100 100 - 0.40 0.80 0.67 0.00 0.50 0.80 0.00
R9 80 80 100 86 0 100 100 100 - 0.80 0.67 0.00 0.50 0.80 0.00
R10 0 75 96 67 67 96 83 96 96 - 0.67 0.67 0.50 0.80 0.67
P1 80 80 100 76 75 83 0 83 83 89 - 0.67 0.67 0.00 0.50
P2 0 0 83 0 0 0 0 0 0 89 100 - 0.67 67.00 0.00
P3 75 75 83 90 64 83 0 83 83 100 89 89 - 0.80 0.67
P4 80 93 100 90 89 96 83 96 96 100 0 89 100 - 0.67
P5 0 0 83 0 0 0 0 0 0 89 100 0 89 89 -

46
C R1 R2 R3 R4 R5 R6 R7 R8 R9 R10 P1 P2 P3 P4 P5
R1 - 0.00 0.10 0.10 0.38 0.20 0.10 0.20 0.10 0.00 0.17 0.60 0.17 0.17 0.60
R2 0 - 0.10 0.17 0.38 0.20 0.10 0.10 0.10 0.17 0.17 0.60 0.17 0.06 0.60
R3 20 20 - 0.23 0.27 0.00 0.00 0.00 0.00 0.03 0.00 0.13 0.10 0.00 0.13
R4 14 33 36 - 0.06 0.23 0.11 0.08 0.11 0.25 0.21 0.71 0.09 0.09 0.71
R5 100 100 40 11 - 0.50 0.27 0.50 0.50 0.25 0.22 0.75 0.28 0.10 0.75
R6 100 100 0 36 100 - 0.00 0.00 0.00 0.03 0.13 0.50 0.10 0.03 0.50
R7 20 20 0 14 40 0 - 0.00 0.00 0.10 0.50 0.50 0.25 0.10 0.50
R8 100 20 0 11 100 0 0 - 0.00 0.03 0.13 0.50 0.10 0.03 0.50
R9 20 20 0 14 100 0 0 0 - 0.03 0.13 0.50 0.10 0.03 0.50
R10 100 25 4 33 33 4 17 4 4 - 0.08 0.08 0.00 0.00 0.08
P1 20 20 0 24 25 17 100 17 17 11 - 0.00 0.08 0.33 0.00
P2 100 100 17 100 100 100 100 100 100 11 0 - 0.08 0.08 0.00
P3 25 25 17 10 36 17 100 17 17 0 11 11 - 0.00 0.08
P4 20 7 0 10 11 4 17 4 4 0 100 11 0 - 0.08
P5 100 100 17 100 100 100 100 100 100 11 0 100 11 11 -

D Jaccard Recambio Anidamiento

RVRM RVRA PG RVRM RVRA PG RVRM RVRA PG
RVRM - 0.36 0.8 - 0.22 0.6 - 0.14 0.2
RVRA - 0.6 61 - 0.3 39 - 0.2
PG - 79 60 - 24 40 -

47
Artículo con formato para ser sometido en: Biological Conservation

CAPITULO II: Diversidad funcional en remanentes ribereños: anfibios en un paisaje

tropical de montaña fragmentado.

Cecilia Tobar Suárez, Eduardo Pineda

Red de Biología y Conservación de Vertebrados, Instituto de Ecología A.C. Carretera antigua

a Coatepec 351, El Haya, Xalapa 91070, Veracruz, México. Tel (228) 842 1800

48
Resumen: Examinamos el papel de los remanentes ribereños en el mantenimiento de la

diversidad de funcional de anfibios en un paisaje tropical de montaña fragmentado.

Comparamos cuatro medidas de diversidad funcional: riqueza basada en dendrogramas,

riqueza, equitatividad y dispersión funcionales. Entre marzo del 2011 y marzo del 2012 en la

zona centro del estado de Veracruz-México, muestreamos tres ambientes con diferente grado

de transformación: remanentes ribereños menos alterados, alterados y pastizales para ganado.

Reportamos un total 12 especies de anfibios para el conjunto de los tres ambientes, éstas

formaron cuatro grupos funcionales. A nivel de ambiente, en los remanentes ribereños

alterados registramos cuatro grupos funcionales, mientras que en los remanentes menos

alterados y pastizales reportamos tres grupos en cada uno. Los valores de riqueza y

equitatividad funcional alcanzaron los valores más altos en los remanentes ribereños

alterados; la riqueza funcional fue similar en los remanentes ribereños menos alterados y

pastizales, la equitatividad funcional, fue más alta en los remanentes ribereños menos

alterados que en pastizales. La dispersión funcional fue mayor en los remanentes ribereños

menos alterados, seguidos por los remanentes alterados y finalmente los potreros. Concluimos

que la diversidad funcional ante la alteración del hábitat depende tanto del aspecto funcional

estudiado como del nivel de alteración. Si bien la riqueza de especies y la diversidad

funcional no necesariamente están relacionadas, es importante conservar un buen número de

especies con el mayor número de rasgos funcionales para que el sistema conserve una mayor

capacidad de respuesta y recuperación a las alteraciones. Ambientes como los pastizales para

ganado, son susceptibles a la pérdida de grupos funcionales completos ocasionando un

empobrecimiento estructural.

Palabras clave: diversidad funcional, riqueza de especies, fragmentación del hábitat,

conservación.

49
1. Introducción

Una de las mayores amenazas que enfrenta la biodiversidad, principalmente como resultado

de las actividades antropogénicas, es la pérdida y fragmentación del hábitat. Esto da como

resultado paisajes donde los fragmentos de bosque original se encuentran inmersos en una

matriz de hábitats con diferentes grados de transformación (Fischer & Lindenmayer, 2007), y

cuya estructura y función ha sido evidentemente alterada, repercutiendo en la dinámica de la

diversidad biológica (Gardner et al. 2010). Entre estos remanentes de vegetación, están

aquellos remanentes que flanquean ríos y arroyos considerados zonas de transición, filtro e

interacción entre los medios terrestre y acuático (Granados-Sánchez et al. 2006, Rodríguez

2009). A partir de ahora denominaremos a éstos como remanentes de vegetación ribereña.

Estos remanentes pueden ser utilizados por muchas especies durante alguna etapa de sus

ciclos de vida, ya sea para moverse entre parches de vegetación, como zonas de descanso

durante migraciones o como lugares de reproducción, anidamiento y alimentación (Granados-

Sánchez et al. 2006). En muchos casos, son refugios durante periodos secos o para aquellas

especies cuyos hábitats han desaparecido (Rodríguez-Mendoza & Pineda 2010, Suazo-Ortuño

et al.2010, Granados-Sánchez et al. 2006). La relevancia de estos fragmentos para la

biodiversidad podría ser mayor en paisajes que han sido fuertemente transformados, afectando

varios aspectos de la diversidad, entre los cuales están las funciones que cumplen las especies

dentro de un ecosistema (Ernst et al.2006).

La diversidad biológica o biodiversidad de un hábitat incluye todas las especies vivientes en

un sitio, las variaciones genotípicas y fenotípicas entre estas especies, y todas las variaciones

espaciales y temporales en las comunidades y ecosistemas de las que estas especies forman

parte (Tilman 2001). La diversidad de especies fundamentada en la taxonomía, probablemente

la faceta más estudiada de la biodiversidad, enfatiza las diferencias fenotípicas de las especies,

ignorando las diferencias funcionales y filogenéticas (Bathala et al. 2010, Weiher 2011). Las

50
medidas neutrales de la biodiversidad tienen su premisa en que las especies son diferentes

entre sí, sin embargo estas medidas (e.g. la riqueza) no consideran la magnitud de estas

diferencias (Ernst et al. 2006, Weiher 2011).

El considerar únicamente el número de especies tiene poco poder al momento de explicar el

funcionamiento de un ecosistema (Barragán et al. 2011), por ejemplo, dos comunidades

pueden tener la misma riqueza y equitatividad de especies y ser muy diferentes en su

composición. Al no considerar la identidad de las especies, se estaría ignorando que cada

especie tiene un papel particular en el ambiente y por lo tanto, pueden también responder de

manera distinta a las perturbaciones del sistema. Ahora bien, hay especies que pueden tener

papeles similares en el ambiente, de tal forma que una reducción en el número de especies no

implicaría necesariamente una reducción de la diversidad de las características funcionales del

sistema (Barragán et al. 2011, Weiher 2011). La diversidad funcional (DF), definida como la

magnitud con la cual las especies que coexisten varían en términos de sus rasgos funcionales

(Weiher 2011), surge como un componente de la biodiversidad que cuantifica el valor y la

amplitud de los rasgos de los organismos que influyen en la dinámica, funcionamiento y

estabilidad del ecosistema (e.g. estructura, composición, resiliencia y predictibilidad

composicional) (Villéger et al. 2008, Tilman 2001). La diversidad funcional puede ser

analizada desde varios enfoques como: número de niveles tróficos, gremios, grupos

funcionales o ciclos de vida. Sin embargo, estás clasificaciones muchas veces resultan en la

pérdida de información y la imposición de estructuras discretas en las diferencias funcionales

entre especies que usualmente son continuas (e.g. algunas especies tienen un fuerte impacto

en el ecosistema por sus elevadas abundancias y clasificaciones como los grupos funcionales

ignora estas abundancias) (Weiher 2011, Villéger et al. 2008). Una manera de generar

información precisa y de manera continua, que complemente la información proporcionada

por análisis como el de grupos funcionales, es el uso de los rasgos de las especies o rasgos

51
funcionales. Éstos pueden ser rasgos morfológicos que representen adaptaciones a diferentes

dietas, hábitats, rasgos fisiológicos (e.g. tolerancia a la temperatura, requerimientos de

humedad), rasgos reproductivos (e.g. comportamientos migratorios, cuidado parental), etc.

Tales rasgos influyen en el desempeño de las especies y/o en los procesos de los ecosistemas

(Schleuter et al. 2010, Weiher 2011).

Algunos grupos de especies cumplen funciones en el ambiente que pueden ser determinadas y

evaluadas más notoriamente que otras (e.g. polinizadores, descomponedores, dispersores).

Debido a su alta sensibilidad a los cambios ambientales, los anfibios han sido considerados

excelentes indicadores de la calidad del hábitat, su biología e historia de vida hace que sean

muy sensibles a cambios en el ambiente. Sin embargo, determinar su función en el ecosistema

puede resultar más complejo pues exhiben una gran variedad de atributos fisiológicos y de

historia natural, de modos reproductivos, ocupan o hacen uso de diversos componentes del

hábitat a lo largo de su ciclo de vida e interaccionan con una gran cantidad de especies en su

entorno, principalmente en interacciones depredador-presa (Stebbins& Cohen 1995)

En ciertos lugares de los trópicos y sub trópicos los anfibios constituyen el grupo de

vertebrados más abundante y con mayor aporte de biomasa por unidad de superficie,

superando a las demás clases de vertebrados terrestres. Asimismo, pueden llegar a ser los

principales vertebrados consumidores de invertebrados y a la vez actuar como un importante

componente en la dieta de muchos tipos de depredadores, tanto vertebrados, como algunos

artrópodos (Duellman & Trueb 1994, Stebbins & Cohen 1995).

Los renacuajos son un componente importante en muchos hábitats de agua dulce. Los estados

larvales de muchas especies de anuros son herbívoros y se alimentan filtrando algas

microscópicas, detritos del agua y consumiendo plantas acuáticas y algas macroscópicas por

lo que constituyen un importante control sobre el crecimiento de éstas, transfiriendo de

52
manera efectiva la energía producida por plantas a predadores carnívoros (Halliday 2008,

Stebbins & Cohen 1995). Es así que cada etapa del desarrollo de los anfibios, desde los

huevos hasta los adultos, aportan alimento a predadores particulares y en diferentes

microhábitats, por lo que pueden ser considerados como los consumidores secundarios y

terciarios más importantes en la cadena trófica, cumpliendo un importante rol en el flujo de

energía y en el ciclo de nutrientes en muchos ecosistemas tanto terrestres como acuáticos

(Wells 2007).

Los trabajos en donde se evalúa la diversidad funcional de anfibios son muy escasos, no tanto

para la zona como a escala global. Una aproximación al estudio de la diversidad funcional de

anfibios, se puede encontrar en estudios de diversidad de especies que incluyen análisis de

cómo la transformación del bosque afecta a los gremios de anfibios (Pineda et al.2005, Pineda

& Halffter 2004), sin embargo no se analiza la diversidad funcional per se. El único trabajo en

donde se realiza un análisis de la diversidad funcional de anfibios es el publicado por Ernst et

al. (2006), en donde sugieren que existe una pérdida de la diversidad funcional en dos

comunidades de anfibios tropicales en el oeste de África y América del sur.

En paisajes tropicales donde los bosques han sido fragmentados, es importante examinar otro

aspecto más de la biodiversidad, como la diversidad funcional, para tener un panorama más

amplio de la relación entre la diversidad biológica y la transformación del hábitat. El

propósito de este trabajo fue analizar la diversidad funcional en remanentes ribereños de un

paisaje tropical de montaña en México. Para ello, usando a los anfibios como modelo de

estudio, comparamos distintos aspectos de la diversidad funcional en dos tipos de remanentes

ribereños que difieren en su nivel o grado alteración y en pastizales para ganado. Si la

alteración del bosque tiende a cambiar las condiciones en las que viven los organismos y a

simplificar el hábitat, entonces esperaríamos que en ambientes menos alterados la diversidad

funcional sea mayor que en los ambientes más alterados.

53
2. Métodos

2.1 Área de estudio

El área de estudio se ubica en el centro del estado de Veracruz, México, en la zona alta de la

cuenca del río “La Antigua”, en una cota altitudinal entre los 1300 y 2100 m.s.n.m. Entre las

localidades próximas a los sitios de estudio están los municipios de Xalapa, Coatepec y Xico.

El tipo de vegetación original corresponde al de un bosque de niebla o bosque mesófilo de

montaña. Para la zona montañosa central del estado de Veracruz, aproximadamente el 90% de

este ecosistema ha sido transformado, generándose remanentes de bosque dominados por una

matriz de cultivos agrícolas y pastizales para ganado, estos últimos abarcan cerca del 37% de

la superficie de la región (Williams-Linera 2007).

El clima en la región es templado - húmedo con lluvias todo el año. Se distinguen tres

estaciones: la seca-fría de noviembre a marzo, la seca-cálida de abril a mayo, y la húmeda-

cálida de junio a octubre. La precipitación anual varía entre los 1500 – 2000 mm, con una

temperatura media anual de 18C (Williams-Linera 2007).

Mediante el análisis de imágenes aéreas y recorridos en campo, seleccionamos 10 remanentes

ribereños bajo los siguientes criterios: (1) que estuviesen rodeados de un ambiente altamente

transformado como el pastizal para ganado; (2) que flanquearan o tuvieran un río de primer o

segundo orden; y (3) que estuviesen separados entre sí por una distancia superior a 500 m.

Seleccionamos cinco sitios cuyo uso de suelo fue pastizal para ganado, que tuviesen un río de

primer o segundo orden, y que estuviesen separados entre sí y de los remanentes ribereños

previamente seleccionados por más de 500 m. En estos cinco últimos sitios no existían hileras

de árboles flanqueando a los ríos que contenían, en algunos casos solo había algún árbol

aislado.

54
Para caracterizar a los 15 sitios seleccionados, medimos: (1) la cobertura de dosel mediante 24

fotografías digitales en cada sitio, tomadas a 1.20 metros del suelo, con una apertura y

velocidad de obturación constantes y procesadas posteriormente a través del programa ImageJ

1.45s (Resband 2012); (2) altura del sotobosque; (3) profundidad de la hojarasca; (4) número

de árboles; (5) área basal,calculada con base en el número de árboles y al diámetro a la altura

del pecho (DAP), esto cada uno de los ocho transectos trazados en cada sitio de estudio (ver

“Muestreo de Anfibios”); (6) altura de los árboles; (7) el porcentaje de vegetación arbolada

para el área circundante a cada sitio de muestreo, para esto tomamos como límite los

parteaguas de la microcuenca en la que se encuentra cada sitio de estudio. Las seis primeras

variables aportan información a nivel local, mientras que la última aporta información a nivel

de paisaje.

Debido a que observamos variación entre los sitios con respecto a sus atributos ambientales y

al nivel de alteración del hábitat, decidimos agruparlos en categorías. Para esto realizamos un

análisis de componentes principales (PCA) para seleccionar aquellas variables que

proporcionaron un mayor porcentaje de explicación a la variación. Las variables resultantes

fueron: (1) cobertura de dosel, (2) altura de sotobosque, y (3) profundidad de hojarasca.

Posteriormente, realizamos una ordenación de los sitios utilizando los valores de las variables

seleccionadas (la media), asignando un puntaje en proporción al valor de su media. Repetimos

este proceso con cada variable y, finalmente sumamos los puntajes de cada sitio para saber el

lugar que correspondía. Los cinco sitios con valores más altos se denominaron “remanentes

ribereños menos alterados”, los cinco siguientes como “remanentes ribereña alterados”, y los

cinco últimos se denominaron “pastizales para ganado” (Anexo 1).

2.2 Muestreo de anfibios

Para registrar a los anfibios en los sitios de estudio, establecimos al interior de cada uno 8

transectos lineales de 20m de longitud x 5m de ancho (estos últimos delimitados a partir de la

55
orilla del río) y separados entre sí por una distancia no menor de 10 m. Cada sitio fue

muestreado en seis ocasiones, un muestreo en cada uno de los siguientes meses: marzo, mayo,

julio, septiembre, noviembre del 2011 y marzo del 2012. En total, el esfuerzo de muestreo en

este estudio abarcó una superficie de 72,000 m2(100 m2/transecto x 8 transectos/sitio x 15

sitios x 6 ocasiones).

Los muestreos fueron nocturnos, en cada transecto se buscó y capturó a los anfibios de forma

manual, los cuales se mantuvieron en bolsas plásticas hasta su identificación. Los primeros

individuos de cada especie fueron colectados como especímenes testigo, los cuales se

sacrificaron utilizando benzocaína en aerosol, fueron fijados en formol al 10 por ciento y

preservados en alcohol potable al 70 por ciento. Excepto los especímenes testigo, todos los

anfibios capturados fueron devueltos a los mismos lugares de captura. Se tomaron medidas de

peso, longitud rostro cloaca (LRC) y longitud total (LT, esto para salamandras).

2.3 Selección de rasgos

Los rasgos seleccionados en este estudio pretenden rescatar el aporte de los anfibios como

consumidores y presas potenciales en diferentes etapas del desarrollo (huevos, larvas, adultos)

y en los diferentes microhábitats del ecosistema, para esto se seleccionaron cuatro rasgos:

Microhábitat: se refiere al ambiente o microhábitat que ocupan los individuos de una especie.

Para el caso de este estudio se consideraron cuatro microhábitats: (1) hojarasca, (2)

sotobosque, (3) dosel y (4) semi-acuático (Stebbins & Cohen 1995). Modos reproductivos:

son una combinación de factores relacionados con la oviposición y el desarrollo larval, y los

anfibios registrados en la zona se caracterizaron en tres modos reproductivos: (1) huevos

depositados en el agua y larvas cuyo desarrollo también es en el agua, (2) huevos depositados

en la vegetación, fuera del agua, y larvas que caen al agua, en donde se desarrollan, y (3)

huevos depositados fuera del agua, en el suelo, y el desarrollo de los embriones es directo, sin

56
etapa larval acuática (Duellman & Trueb 1994). Peso: se consideró el peso promedio de los

individuos registrados, ya que las especies de mayor peso aportarán mayor cantidad de

biomasa al sistema. Tipo de respiración: Los adultos de la mayoría de anfibios presentan

respiración cutánea, pulmonar y bucofaríngea excepto las salamandras de la familia

Plethodontidae que solo presentan respiración cutánea y bucofaríngea (Duellman & Trueb

1994). Los anfibios registrados se agruparon en dos categorías dependiendo de su tipo de

respiración:(1) pulmonar-cutánea-bucofaríngea, la cual denominamos aquí

"predominantemente pulmonar" y (2) cutánea-bucofaríngea, las cual denominamos como

"predominantemente cutánea".

2.4 Análisis de datos

El análisis de DF basado en el uso de atributos funcionales es una medida continua basada en

una matriz de disimilitud. Manson y colaboradores (2005) proponen el uso de patrones de

distribución de las especies en un espacio funcional que constituye el nicho funcional de una

comunidad, representado por un espacio geométrico T dimensional (T= rasgos), en donde

cada uno de los ejes representa un rasgo funcional distinto, y la posición de una especie

dentro de este espacio representa su nicho funcional (Villéger et al. 2008). Con base en esto,

se han propuesto varias medidas que evalúan la distribución y abundancia de las especies de

una comunidad en el espacio funcional, y que al ser evaluadas de manera independiente

proveen más detalles para examinar los mecanismos de enlace entre la biodiversidad y el

funcionamiento del ecosistema (Manson et al. 2005, Villéger et al. 2008).Para el presente

trabajo utilizamos cuatro medidas de diversidad funcional:

Riqueza funcional basada en dendrogramas (FDp): La FDp construye un dendrograma a partir

de una matriz de distancia basada en los rasgos funcionales de las especies de cada muestra.

Los valores de FDp se obtienen como resultado de la suma de las longitudes de las ramas del

dendrograma (Weiher 2011).

57
Riqueza funcional (FRic): La FRic representa la cantidad de espacio (volumen) funcional T

ocupado por las especies de una comunidad (Manson et al. 2005, Villéger et al. 2008). Está

medida no toma en cuenta la abundancia de las especies (Schleuter et al. 2010).

Equitatividad funcional (FEve): Esta medida calcula que tan regulares son las distancias entre

las especies en el espacio funcional T, tomando en cuenta la equitatividad de las abundancias.

Los valores de FEve oscilan entre: 1 cuando las especies se distribuyen de manera regular, y 0

cuando existen grupos separados de especies y/o abundancias.

Dispersión funcional (FDis): Esta medida calcula la distancia promedio que existe entre el

centroide o punto central del conjunto de especies en la comunidad y cada una de las especies.

La FDis será mayor mientras las especies se encuentren más alejadas del centroide. Al igual

que FEve, toma en cuenta las abundancias relativas.

Cada una de las medidas de diversidad funcional se obtuvo mediante el software FDiversity

(Casanoves et al. 2010). Para determinar si las diferencia en los valores de diversidad

funcional no estaban dadas por diferencias en el nivel de muestreo de cada ambiente, se

calculó la completitud del inventario de cada ambiente comparando el número de especies

observadas con relación al número de especies predichas por los estimadores Mao Tau y

Chao1, obtenidos mediante el programa EstimateS v8.2 (Colwell 2009). Finalmente para

determinar si las diferencias en el número de especies de cada grupo funcional en los tres

ambientes son estadísticamente significativas, se aplicó una prueba no paramétrica de

Friedman (Ambrose & Peckham 1987).

3. Resultados

En el conjunto de remanentes ribereños y pastizales para ganado se registró un total de12

especies de anfibios. El mayor número de especies se registró en los remanentes ribereños

58
menos alterados (10 especies), seguido de los remanentes ribereños alterados (8 especies) y la

menor riqueza de especies se encontró en los pastizales para ganado (5 especies), (Tabla 1.

Los tres ambientes estudiados tuvieron un porcentaje de completitud igual o mayor al 70%.

El valor general de diversidad funcional para los tres ambientes fue de FDp=17.7. El

dendrograma funcional, con una línea arbitraria de corte ubicada en 1.5, dio como resultado

cuatro grupos funcionales: (1) especies que se distribuyen en el sotobosque o dosel, con

modos reproductivos uno y dos, respiración pulmonar, y pesos no mayores a los 10 gr; (2)

especies de hábitos terrestres, con modo reproductivo tres, respiración pulmonar, y pesos no

mayores a los 4 gr; (3) especies terrestres, como modo reproductivo tres, respiración cutánea,

y pesos no mayores a los 3 gr; (4) especies semi-acuáticas, con modo reproductivo uno,

respiración predominantemente pulmonar, y pesos no mayores a los 41 gr, (Tabla 1; Fig.1A).

De estos, los grupos funcionales 1 y 3 fueron los más ricos con cuatro especies cada uno, en el

grupo funcional 2 se registraron dos especies, mientras que el grupo funcional 4 estuvo

representado por una sola especie (Fig. 2A). El grupo 1 se destacó por su abundancia (1602

individuos de los cuales 889 corresponden a Ecnomiohyla miotympanum), mientras que las

abundancias en los tres grupos restantes oscilaron entre 90 (grupo 3) y 164 (grupo 2)

individuos (Fig. 2A).

En los remanentes ribereños menos alterados, donde un total de 10 especies fueron

registradas, se detectaron tres grupos funcionales (Fig. 1B), el valor de FDp para este

ambiente fue de 11.7. En este ambiente, los grupos funcionales 1 y 3 estuvieron formados por

4 especies cada uno, mientras que en el grupo funcional 2 solo se registraron dos especies y

no se registró ninguna especie correspondiente al grupo 4 (Fig. 2B). El grupo 1 destacó por su

alta abundancia (438 individuos) contrastando con las abundancias de los grupos 2 y 3 que no

superaron los 100 individuos (Fig. 2B).

59
El valor más alto de diversidad funcional correspondió a los remanentes ribereños alterados

(FDp=16.8), donde las ocho especies registradas se agruparon en cuatro grupos funcionales

(Fig. 1C). En el grupo funcional 1 se registró el mayor número de especies (cuatro especies),

mientras que los grupos funcionales 2 y 4 estuvieron representados por una sola especie cada

uno (Fig. 2C). Los grupos 1 y 2 fueron los más abundantes (94 y 101 individuos

respectivamente), contrastando con los grupos 3 y 4 con bajas abundancias inferiores a los 10

individuos (Fig. 2C).

El valor de FDp en los pastizales para ganado fue de 12.1, donde las cinco especies

registradas conformaron a tres grupos funcionales (Fig. 1D). Los grupos 1 y 2 fueron los más

ricos con dos especies cada uno, mientras que el grupo funcional 4 estuvo conformado por

una sola especie y no se registraron especies correspondientes al grupo 3 (Fig. 2D). El grupo 1

se destaca por su elevada abundancia (1070 individuos), seguida por el grupo 4 con 99

individuos, mientras que el grupo 2 apenas alcanzó nueve individuos (Fig. 2D).

Al comparar estadísticamente el número de especies de cada grupo funcional en los tres

ambientes, no observamos diferencias significativas (xr2=0.615; p‹0.7).

La riqueza funcional para los tres ambientes fue de 2.0. Los remanentes ribereños alterados

alcanzaron el valor más alto de riqueza funcional (FRic=1.5), seguidos por los pastizales para

ganado con valores de riqueza funcional muy similares a los de los remanentes ribereños

menos alterados (FRic=0.59, FRic=0.54 respectivamente) (Fig. 3B).

La equitatividad funcional para todo el paisaje fue media (FEve=0.45), los remanentes

alterados alcanzaron los valores más altos (FEve=0.7), mientras que en los remanentes

ribereños menos alterados este valor fue bajo, similar al alcanzado en el paisaje (FEve=0.46),

pero superior a la registrada en los pastizales para ganado (FEve=0.25) (Fig. 3C). La

60
dispersión funcional para todo el paisaje fue de FDis= 0.76, los valores más altos se

registraron en los remanentes ribereños menos alterados (FDis=0.96), seguidos por los

remanentes alterados (FDis=0.66), mientras que los pastizales para ganado registraron los

valores más bajos (FDis=0.56) (Fig. 3D).

4. Discusión

Los resultados de nuestro estudio muestran que la disminución del número de especies

conforme el ambiente está más alterado, no implica una reducción de la diversidad funcional,

al menos no en todos los aspectos de la diversidad que aquí evaluamos. Esto sugiere que la

respuesta de la diversidad funcional ante la alteración del hábitat depende tanto del aspecto

funcional estudiado, como del nivel de alteración. Si bien, en los remanentes menos alterados

y los pastizales para ganado se pierde un grupo funcional completo, no existe una evidencia

clara en cuanto a una reducción de la diversidad funcional. Esto último se hace patente

cuando observamos, por un lado, que los valores de riqueza funcional son más altos en los

remanentes ribereños alterados, y por otro, que los valores de dispersión funcional son más

altos en los remanentes ribereños menos alterados. Este último resultado se ajusta a nuestra

hipótesis de trabajo, mientras que el primero no.

A pesar de que los dos primeros grupos funcionales se mantienen en todos los ambientes,

observamos que existe una disminución de la riqueza de cada grupo funcional conforme se

incrementa el grado de alteración de los ambientes estudiados. Si ambientes estructuralmente

más complejos proveen una mayor disponibilidad de nichos que pueden ser aprovechados por

las especies (Batalha et al.2010) entonces la simplificación del ambiente reduciría tal

disponibilidad y sólo unas cuantas especies de cada grupo funcional ocuparían tales nichos.

La variación en la riqueza de los grupos funcionales podría estar relacionada con la variación

en las características ambientales de los remanentes ribereños y pastizales para ganado. Ernst

61
et al. (2011), reportaron que existe relación entre características ambientales (como

profundidad de la hojarasca, cobertura de dosel y topografía) y la variación en los rasgos

funcionales de las comunidades de anuros en América del Sur, el oeste de África y el sureste

de Asia. Esto se hace evidente si observamos, por ejemplo, al grupo funcional 1, conformado

por especies arborícolas, que mantuvo la riqueza de especies en los remanentes ribereños

menos alterados y alterados, pero se redujo a la mitad en los pastizales para ganado, en donde

la presencia de árboles, y por lo tanto de cobertura de dosel, es casi inexistente. Esto se vuelve

más evidente cuando observamos que el grupo funcional 3, conformado por caudados

(salamandras), alcanzó el valor máximo de riqueza en los remanentes menos alterados, se

redujo a la mitad en los remanentes alterados y desapareció en los pastizales para ganado.

Este decremento en la riqueza sugiere que las condiciones ambientales que prevalecen en este

último tipo de ambiente en paisajes como el estudiado, impiden la existencia de este grupo y

por lo tanto alteran la dinámica del sistema.

La importancia de la riqueza de especies dentro de cada grupo funcional radica en que

representa la capacidad a los grupos, y por ende a los ecosistemas, para tolerar la

simplificación de las comunidades como consecuencia de la extinción (Fonseca &Ganade

2001). La redundancia funcional que puede presentar cada grupo ilustra la superposición de

funciones ecológicas de los miembros de la comunidad, regulando el cómo la extinción de

especies afecta la estabilidad y resiliencia de los ecosistemas (Fonseca & Ganade 2001,

StrauB et al.2010). Si la diversidad funcional y la riqueza de especies muestran una relación

uno a uno, todas las especies de un sistema contribuirían de manera distinta a su

funcionamiento. Las desviaciones de este patrón se producen con las diferencias en la

contribución funcional de especies, por ejemplo, si la riqueza de especies cambia pero la

diversidad funcional se mantiene constante, las especies adicionales o las que desaparecen no

exhiben rasgos ecológicos únicos y pueden ser consideradas funcionalmente redundantes

62
(StrauB et al.2010). En nuestro estudio, de los tres ambientes estudiados, en los pastizales

para ganado habría menos redundancia funcional, dados los bajos valores de riqueza de

especies en cada grupo funcional y por lo tanto este sería el ambiente con menor resiliencia.

A diferencia del grupo funcional 4 (representado exclusivamente por la rana Lithobates

berlandieri), el cual no fue registrado en los remanentes ribereños menos alterados (pero sí es

probable que esté), el grupo funcional 3, es un grupo cuyos rasgos funcionales se perderían de

manera permanente en los pastizales. Las repercusiones en el funcionamiento de los

ecosistemas por la pérdida de este grupo de especies van más allá de las alteraciones en la

cadena trófica. Las salamandras, además de su importancia funcional como fuentes de

abundante energía y nutrientes, y como depredadores de especies de invertebrados asociados a

la descomposición de la materia orgánica, facilitan la dinámica del suelo mediante la

ocupación y modificación de refugios subterráneos, y al convertir y almacenar grandes

cantidades de biomasa, mejoran la capacidad de recuperación de los ecosistemas durante la

sucesión ecológica (Davic & Welsh 2004). En los pastizales para ganado, además de

modificarse la temperatura y humedad relativa, se simplifican o desaparecen los microhábitats

ocupados por salamandras, como bromelias, troncos, hojarasca o arbustos propios del

sotobosque, perdiéndose las funciones de éste grupo de manera definitiva.

Por lo tanto los caudados pueden ser considerados “especies claves”, cuya representación en

paisajes como el estudiado no es redundante. Estas ejercen una alta regulación biótica dentro

del ecosistema, que no es realizada por otras especies. Su eliminación causaría cambios en el

funcionamiento de las comunidades, con una serie de efectos negativos en la estabilidad de un

ecosistema, alterando su resiliencia y resistencia (Davic & Welsh 2004).

A pesar de que la riqueza de especies en los pastizales para ganado representa la mitad de la

riqueza registrada en los remanentes ribereños menos alterados, los valores de riqueza

63
funcional para estos dos ambientes fue muy similar. Esto respalda lo propuesto por Weiher

(2011) quien señala que la riqueza funcional no necesariamente se relaciona con los valores

de riqueza de especies. Batalha et al. (2010) basados en la hipótesis del disturbio intermedio,

sugiere que patrones similares a éste podrían explicarse porque ambientes con grados de

alteración moderados favorece la presencia de especies de estadíos de sucesión avanzada así

como de especies que prefieren y se adaptan con facilidad a ambientes más transformados.

Esto podría explicar el que los remanentes ribereños alterados muestren el valor más alto de

riqueza funcional que podría estar influenciado por los rasgos de la rana L. berlandieri. Sin

embargo, en este estudio la ausencia de esta especie en los remanentes ribereños menos

alterados no implica que no pueda encontrarse en este ambiente. Estudios en zonas cercanas a

nuestra área de estudio, registran a ésta especie en ambientes similares a los remanentes

menos alterados. Su posible presencia sugiere que los remanentes menos alterados podrían

incrementar el valor de riqueza funcional por encima del encontrado en los remanentes

alterados. Por otro lado, es poco probable que los valores de riqueza funcional se

incrementen en pastizales para ganado, ya que las condiciones ambientales no son las

adecuadas para permitir la supervivencia de salamandras que son las que aportan a la riqueza

funcional en los otros dos ambientes

Sin embargo, la riqueza funcional únicamente considera el volumen ocupado por los rasgos

funcionales de cada especie, sin considerar las abundancias, y es muy sensible a los valores

atípicos por lo que las especies raras (e.g. L. berlandieri) con rasgos con valores extremos, En

este caso, la dispersión funcional es más adecuada para evaluar las diferencias en la

diversidad funcional, ya que no se ve afectada por la riqueza de especies ni por los valores

extremos, y toma en cuenta las abundancias relativas de las especies

(Laliberté&Legendre2010). Si consideramos que entre las principales funciones de los

anfibios en el ecosistema es el aporte y consumo de biomasa, la abundancia de individuos se

64
vuelve relevante. Es así que los valores de dispersión funcional respaldan nuestra hipótesis, ya

que los valores de dispersión funcional disminuyen conforme se incrementa el grado de

alteración de los ambientes estudiados.

Los valores de equidad funcional fueron bajos para los tres ambientes, principalmente en los

remanentes ribereños menos alterados y pastizales para ganado. Esto sugiere que los tres

ambientes serían susceptibles a posibles extinciones de los grupos funcionales como

mencionan Fonseca & Ganade (2010), quienes señalan que comunidades con mayor equidad

funcional soportan mejor las extinciones de especies al azar antes de que éstas causen la

extinción de un grupo funcional.

Ernst et al.2006, en un estudio realizado en ambientes tropicales en África Oriental y en

América del Sur comparando ambientes conservados versus ambientes alterados por la tala

selectiva, reportan patrones de riqueza de especies contradictorios: en el caso de las

comunidades de anuros africanos la riqueza de especies es similar en áreas conservadas y

alteradas, mientras que en América del Sur existe una mayor riqueza en ambientes

conservados que en los alterados.

Podemos concluir que, si bien la riqueza de especies y la diversidad funcional no

necesariamente están relacionas, al menos no en todas sus facetas, es importante conservar un

buen número de especies cuyas abundancias se distribuyan de manera equitativa y con el

mayor número de rasgos funcionales para que el sistema conserve una mayor resiliencia. Los

ambientes altamente transformados, como los pastizales para ganado, son susceptibles a la

pérdida de grupos funcionales completos ocasionando un grave empobrecimiento estructural

(Ernst et al.2006). Por lo tanto, los fragmentos que se conserven deben mantener al menos

ciertas características ambientales como cobertura de dosel y profundidad de la hojarasca, que

65
si bien no van a permitir conservar la riqueza total de especies, al menos favorezcan la

presencia de un representante de cada uno de los grupos funcionales.

Las consecuencias de la pérdida y fragmentación del hábitat sobre la riqueza de las especies

han sido y es estudiada constantemente, buscando entender cómo responden los patrones de

diversidad a las transformaciones de los ecosistemas. Sin embargo la información de cómo la

fragmentación y pérdida de hábitat influye en el funcionamiento de las especies en los

ecosistemas es muy escasa, principalmente aquella enfocada en estudiar los aspectos

funcionales en sistemas acuáticos, y animales (Caliman et al.2010). En el caso particular de

los anfibios está información es casi inexistente, por lo que los resultados encontrados en

nuestro trabajo aportan elementos para tener un mayor conocimiento sobre el papel de los

remanentes de vegetación ribereña en el mantenimiento de la diversidad funcional en paisajes

tropicales fragmentados.

66
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A.C., Xalapa, Veracruz, México. 208 pp.

70
Tablas

Tabla 1. Especies de anfibios registradas en tres ambientes con distinto nivel de alteración en

un paisaje tropical de montaña en México, abundancias y rasgos funcionales. RRM:

remanente ribereños menos alterado; RRA: remanente ribereño más alterado y PG: pastizal

para ganado.

Peso Abundancias
Modo por ambiente
Especie Microhábitat Respiración promedio
reproductivo
(gr)
RRM RRA PG

ANURA
Centrolenidae
Hyalinobatrachium fleischmanni 3 2 1 1.2 1 4 0
Craugastoridae
Craugastor decoratus 1 3 1 2.1 7 0 0
Craugastor loki 1 3 1 3.1 47 101 8
Eleutherodactylidae
Eleutherodactylus cystignathoides 1 3 1 2.6 0 0 1
Hylidae
Charadrahyla taeniopus 2 1 1 10.4 71 45 1
Ecnomiohyla miotympanum 2 1 1 1.7 283 44 1069
Plectrohyla arborescandens 2 1 1 2.8 83 1 0
Ranidae
Lithobates berlandieri 4 1 1 41.2 0 4 99
CAUDATA
Plethodontidae
Chiropterotriton sp. 1 3 2 0.2 1 0 0
Parvimolge towsendi 1 3 2 0.2 4 1 0
Pseudoeurycea cafetalera 1 3 2 2.1 70 5 0
Pseudoeurycea lynchi 2 3 2 2.5 9 0 0

Hábitat: 1= hojarasca, 2= sotobosque, 3= dosel, 4= semi-acuático; Modo reproductivo: 1=

huevos depositados en el agua, 2= huevos depositados en vegetación sobre el agua, 3 huevos

depositados en tierra; Respiración: 1= respiración predominantemente pulmonar, 2=

respiración predominantemente cutánea.

71
Figuras

FIGURA [Link] de los grupos funcionales por ambiente. A) Grupos funcionales en

los tres ambientes. B) Remanentes ribereños menos alterados. C) Remanentes ribereños más

alterados. D) Pastizales para ganado. Grupo 1: especies de hábitos arborícolas de dosel y

sotobosque, con modos reproductivos 1 y 2, de respiración predominantemente pulmonar, con

pesos entre 1 y 10 gramos. Grupo 2: especies de hojarasca, con modo reproductivo 3 de

respiración predominantemente pulmonar, y pesos entre 2 y 3 gramos. Grupo 3: especies de

hojarasca y sotobosque, con modo reproductivo 3, de respiración predominantemente cutánea,

y pesos promedio entre 0.2 y 3 gramos. Grupo 4: especies de hábitos sub acuáticos, con modo

reproductivo 1, de respiración predominantemente pulmonar y peso promedio 40 gramos.

72
 5 1800 5 Riqueza 1800
Riqueza
1600 Abundancia 1600
Abundancia
4 1400 4 1400
Riqueza de especies

1200 1200

Abundancia
3 3
1000 1000
800 800
2 2
600 600
1 400 1 400
200 200
0 0 0 0
Grupo 1 Grupo2 Grupo 3 Grupo 4 A Grupo 1 Grupo2 Grupo 3 Grupo 4 B

5 Riqueza 1800 5 Riqueza 1800

1600 Abundancia 1600
Abundancia
4 1400 4 1400
Riqueza de especies

1200 1200

Abundancia
3 3
1000 1000
800 800
2 2
600 600
1 400 1 400
200 200
0 0 0 0
Grupo 1 Grupo2 Grupo 3 Grupo 4 C Grupo 1 Grupo2 Grupo 3 Grupo 4 D
FIGURA 2. Riqueza y abundancia de especies de cuatro grupos funcionales en tres ambientes

de vegetación ribereña en la cuenca del río “La Antigua”. (A) área de estudio; (B) remanentes

ribereños menos alterados; (C) remanentes ribereños alterados; (D) pastizales para ganado.

73
 12 20

Riqueza Funcional Basada

en Dendrogramas FDp
Riqueza de especies

10 15
8
6 10
4
5
2
0 0
RRM RRA PG A RRM RRA PG B
Riqueza Funcional FRic

2
0,8

Equidad Funcional FEve

1,5 0,6

1 0,4

0,5 0,2

0 0
RRM RRA PG RRM RRA PG
C D

1,2
Dispersión Funcional

1
0,8
FDis

0,6
0,4
0,2
0
RRM RRA PG
E

FIGURA 3. Riqueza de especies e índices de diversidad funcional para tres ambientes de

vegetación ribereña en la cuenca del río “La Antigua”. (A) Riqueza de especies; (B) Riqueza

Funcional Basada en Dendrogramas; (C) Riqueza Funcional; (D) Equitatividad Funcional; (E)

Dispersión Funcional. RRM: Remanentes ribereños menos alterados; RRA: remanentes

ribereños alterados; PG: pastizales para ganado.

74
Anexos

Anexo 1.- Sitios de estudio, coordenadas, altitud, promedio y desviación estándar (SD) de las variables ambientales

Área % % Altura Profundidad Altura Número

Latitud Longitud Altitud
Sitio Código basal Vegetación Cobertura Sotobosque Hojarasca Arboles Árboles
N W msnm
cm2 Arbolada Prom. SD Prom. SD Prom. SD Prom. SD Prom. SD

Remanente ribereño 1 R1 19°23'11.06'' 97°04'06.42'' 1524 111455.9 16.6 85.9 4.1 1.1 0.6 6.9 4.3 13.4 5.3 0.3 0.5
Remanente ribereño 2 R2 19°32'13.53'' 97°00'10.02'' 1583 97644.2 87.3 81.8 5.1 1.9 0.4 3.9 1.8 15.3 4.6 5.9 2.7
Remanente ribereño 3 R3 19°30'57.99'' 97°00'39.09'' 1659 67127.2 59.9 82.0 5.3 1.7 0.7 4.5 2.9 10.1 6.4 0.7 0.8
Remanente ribereño 4 R4 19°29'40.04'' 97°02'04.11'' 2016 18640 62.3 87.0 10.2 0.9 0.3 3.9 3.0 9.7 3.8 8.1 2.9
Remanente ribereño 5 R5 19°27'51.68'' 97°02'30.21'' 1901 52055.1 75.8 72.8 9.2 1.1 0.2 3.2 1.7 10.7 3.3 4.3 1.8
Remanente ribereño 6 R6 19°24'14.92'' 97°05'39.96'' 1836 44937.9 33.1 78.4 9.0 0.7 0.5 3.5 2.4 11.3 1.7 6.0 3.9
Remanente ribereño 7 R7 19°24'16.10'' 97°04'26.62'' 1697 23074.7 30.9 79.4 4.2 0.8 0.5 2.1 1.9 15.0 4.6 7.4 1.8
Remanente ribereño 8 R8 19°23'15.69'' 97°05'09.10'' 1641 122053.3 21.9 73.4 8.5 0.8 0.5 1.6 1.7 13.3 2.6 5.8 1.9
Remanente ribereño 9 R9 19°23'44.94'' 97°02'56.05'' 1430 211519.2 44.3 62.3 12.6 0.1 0.4 0.3 0.7 16.5 2.7 0.5 0.5
Remanente ribereño 10 R10 19°27'15.88'' 97°03'33.92'' 1782 51446.9 36.5 62.4 10.7 0.1 0.2 0.0 0.0 10.2 2.4 7.3 4.1
Pastizal para ganado 1 P1 19°31'37.61'' 96°57'02.75'' 1341 8975.2 54.0 12.6 17.9 0.3 0.5 0.0 0.0 8.1 9.0 7.3 4.9
Pastizal para ganado 2 P2 19°29'38.80'' 97°02'13.45'' 2041 1685 73.1 11.5 11.8 0.3 0.5 0.0 0.0 4.9 4.6 8.0 3.0
Pastizal para ganado 3 P3 19°27'27.90'' 97°03'42.05'' 1817 1698.9 65.5 7.1 16.0 0.2 0.4 0.0 0.0 3.4 3.1 0.1 0.4
Pastizal para ganado 4 P4 19°24'46.12'' 97°00'55.72'' 1307 142.5 43.0 0.0 0.0 0.4 0.4 0.0 0.0 2.0 3.9 5.9 3.1
Pastizal para ganado 5 P5 19°24'15.81'' 97°05'39.02'' 1835 1.3 34.2 0.0 0.0 0.2 0.4 0.0 0.0 0.5 1.4 0.8 0.9

75
Anexo 2. Clasificación de los sitios de muestreo de acuerdo al grado de transformación,
utilizando tres variables ambientales.
Ambiente Sitio Hojarasca Ord. Sotobosque Ord. Cobertura Ord. Suma Posición
R1 6.8 15.0 1.1 9.0 85.9 14.8 38.8 3.0
Remanentes R2 3.9 8.6 1.9 15.0 81.8 14.1 37.7 1.0
ribereños
menos R3 4.5 9.9 1.7 13.5 82.0 14.1 37.6 2.0
alterados R4 3.9 8.6 0.9 7.5 87.0 15.0 31.1 4.0
R5 3.2 7.1 1.1 9.0 72.8 12.5 28.6 5.0
R6 3.5 7.7 0.7 5.5 78.4 13.5 26.7 6.0
Remanentes R7 2.1 4.6 0.8 6.5 79.4 13.7 24.8 7.0
ribereños más R8 1.5 3.3 0.8 6.5 73.5 12.7 22.5 8.0
alterados R9 0.3 0.6 0.1 1.0 62.3 10.7 12.3 9.0
R10 0.0 0.0 0.1 0.5 62.4 10.7 11.2 10.0
P1 0.0 0.0 0.3 2.0 12.6 2.2 4.2 11.0
P2 0.0 0.0 0.3 2.2 11.5 2.0 4.1 12.0
Pastizales
P3 0.0 0.0 0.4 3.5 0.0 0.0 3.5 13.0
para ganado
P4 0.0 0.0 0.2 1.5 7.1 1.2 2.7 14.0
P5 0.0 0.0 0.2 1.5 0.0 0.0 1.5 15.0

76
DISCUSIÓN GENERAL

El estado de Veracruz es uno de los estados más afectados por la deforestación resultado del

cambio de uso de suelo. El 90% del bosque mesófilo de montaña ha sido transformado en la zona

centro del estado (Williams-Linera 2007). Las zonas alrededor de la ciudad de Xalapa se

caracterizan por formar un mosaico de vegetación compuesto por áreas de bosque continuo,

pequeños remanentes de vegetación arbolada, cultivos y pastizales. Para que el manejo de los

diferentes componentes del paisaje resulte lo más beneficioso posible para la diversidad de la

zona, es importante que se entienda la dinámica de las especies ante la transformación del hábitat

y como se están adaptando a los nuevos ambientes. En este caso, este trabajo busca contribuir al

conocimiento de cómo los remanentes de vegetación ribereña contribuyen al mantenimiento de la

diversidad de anfibios y que tanto se están conservando las funciones de este grupo en dichos

remanentes.

Los remanentes de vegetación ribereña estudiados, conservan únicamente una tercera parte (37%)

de la anfibiofauna registrada para la zona (Ramírez-Bautista et al.1994, Pineda & Halffter 2004,

Murrieta-Galindo 2007). Este porcentaje, en promedio, es menor (12%) si se considera el aporte

de los remanentes de manera individual. Sin embargo en una paisaje altamente transformado,

donde apenas se conserva el 10% de la vegetación original y que algunas de las especies que

habitan estos fragmentos, por ejemplo las salamandras de la familia Plethodontidae, están

consideradas bajo alguna categoría de riesgo, estos remanentes están contribuyendo

significativamente a la conservación de los anfibios y pueden resultar complementarios a los

demás componentes del paisaje como remanentes de bosque y cafetales de sombra.

77
Por otro lado es claro que no todos los remanentes contribuyen de manera similar a la riqueza de

especies. Aquellos remanentes menos alterados aportan un número mayor de especies. Los

valores de riqueza oscilan entre cuatro y 10, mientras que los remanentes alterados alcanzan

como valor máximo cuatro especies. A pesar del grado de transformación de los remanentes,

éstos conservan un número superior de especies o igual al máximo (tres especies) alcanzado en

los pastizales para ganado. Esto sugiere que, como lo habíamos esperado, la riqueza de especies

de anfibios disminuye conforme se incrementa al grado de transformación de los sitios de

estudios.

Sin embargo esta no es la única faceta de la diversidad que debe considerarse. Los valores de

riqueza de especies no necesariamente reflejan una mayor o menor diversidad funcional. Es el

caso de la riqueza funcional que alcanza los valores más altos en los remanentes alterados,

mientras que los remanentes menos alterados y pastizales para ganado tienen valores muy

similares. Este resultado podría sugerir, por ejemplo, que no habría mucha diferencia entre

conservar un remanente ribereño que un pastizal para ganado. Sin embargo la riqueza funcional

no es el único aspecto de la diversidad funcional que hay que considerar. En el caso de la

dispersión funcional los valores son más altos en los remanentes ribereños menos alterados, está

medida es importante ya que considera no solo los rasgos de las especies sino también sus

abundancias.

La riqueza y composición de especies está relacionada con ciertas características ambientales de

los remanentes estudiados, como la cobertura de dosel y área basal. Esto a su vez podría influir en

la riqueza de los grupos funcionales. Por lo tanto es importante que los remanentes que se

conserven, mantengan ciertas características que favorezcan la presencia del mayor número

78
posible de especies con una amplia variedad de rasgos funcionales. Esto contribuiría a mantener

la estabilidad y resiliencia de estos remanentes.

Es importante destacar que de las 12 especies reportadas, las cuatro especies de salamandras de la

familia Plethodontidae son particularmente importantes. Funcionalmente poseen ciertos rasgos

que las hacen únicas y trascendentes para el ecosistema (Davic & Welsh 2004), al mismo tiempo

muchas de sus características fisiológicas las vuelven muy sensibles a los cambios en el ambiente

(Wake & Lynch 1976, Rovito et al. 2009) y poco tolerantes a la transformación extrema del

medio, es así que en ambientes como los pastizales para ganado no fueron registradas. Esto es

importante porque implica que varios remanentes ribereños aún conservan condiciones para

especies tan sensibles como éstas, y por otro lado está la pérdida de un grupo funcional clave en

los pastizales para ganado. Esto pone en evidencia la importancia de los remanentes ribereños

frente a los pastizales para ganado.

Sin bien tenemos una mejor visión de la importancia de los remanentes de vegetación ribereña

frente a los pastizales para ganado, sería importante realizar estudios similares en donde se

incluya vegetación ribereña en bosques continuos, sin embargo en la zona de estudio esto resulta

complejo debido a las altas tasas de deforestación de la zona. Esta información sería relevante,

sobre todo desde el aspecto funcional, porque si bien se cuenta con los registros históricos de las

especies, no se puede evaluar cuáles han sido los cambios o pérdidas desde el aspecto funcional.

Podemos concluir que los remanentes de vegetación ribereña son importantes para complementar

la diversidad de especies de anfibios en paisajes fragmentados como los del centro de Veracruz.

Su importancia no ocurre de manera individual sino más bien en conjunto. Es necesario que las

medidas de conservación incluyan recomendaciones de las características que deben mantener

79
estos fragmentos para que su contribución a la conservación de especies y sus rasgos funcionales

sea más eficiente.

80
LITERATURA CITADA

Davic, R.D. & H.H. Welsh, Jr. [Link] the ecological roles of salamanders. Annu. Rev. Ecol.

Evol. Syst. 35:405-34.

Murrieta-Galindo, R. 2007. Diversidad de anfibios en cafetales en la zona centro del estado de

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Xalapa.

Pineda E. & G. Halffter, 2004. Species diversity and habitat fragmentation: frogs in a tropical

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Ramírez-Bautista, A., A. Gonzáles-Romero & C.A. López-González. 1993. Estudio preliminar

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A.C., Xalapa, Veracruz, México.

81