Traducido del inglés al español - [Link].

com

Breeding Science 73: 95–107 (2023)

doi: 10.1270/jsbbs.22082

Revisión invitada

Evolución del sexo en los cultivos: desguace recurrente y reconstrucción

Kanae Masuda1)y Takashi Akagi*1,2)

1)Escuela de Graduados en Ciencias de la Vida y el Medio Ambiente, Universidad de Okayama, Okayama 700-8530, Japón
2)JST, PRESTO, Kawaguchi, Saitama 332-0012, Japón

La sexualidad es la principal estrategia para mantener la diversidad genética dentro de una especie. En las plantas con flores
(angiospermas), la sexualidad se deriva del hermafroditismo ancestral y se pueden expresar múltiples sexualidades en un individuo.
Los mecanismos que confieren la determinación del sexo cromosómico en las plantas (o dioecia) han sido estudiados durante más de
un siglo tanto por biólogos como por científicos agrícolas, dada la importancia de este campo para el cultivo y la mejora de cultivos. A
pesar de una extensa investigación, los genes determinantes del sexo en las plantas no habían sido identificados hasta hace poco. En
esta revisión, analizamos la evolución del sexo de las plantas y los sistemas determinantes, con un enfoque en las especies de cultivos.
Introducimos estudios clásicos con enfoques teóricos, genéticos y citogénicos, así como investigaciones más recientes utilizando
técnicas moleculares y genómicas avanzadas. Las plantas han experimentado transiciones muy frecuentes hacia y desde la dioecia.
Aunque sólo se han identificado unos pocos determinantes sexuales en las plantas, un punto de vista integrador sobre sus tendencias
evolutivas sugiere que los eventos recurrentes de neofuncionalización son potencialmente comunes, en un ciclo de “desecho y
(re)construcción”. También discutimos la posible asociación entre la domesticación de cultivos y las transiciones en los sistemas
sexuales. Nos centramos en la contribución de los eventos de duplicación, que son particularmente frecuentes en taxones de plantas,
como desencadenante de la creación de nuevos sistemas sexuales.

Palabras clave:determinación sexual, hermafrodita, dioecia, callejón sin salida evolutivo, poliploidización, domesticación
ción.

Los nismos promueven la diversidad genética dentro de una especie,

Historia, marcos teóricos y cuestiones sobre la como una cuestión de naturaleza en la evolución de las plantas (Darwin
evolución sexual en las angiospermas. 1877a). La separación temporal de la maduración de los órganos
masculinos o femeninos, la autoincompatibilidad, la evitación estructural
Transiciones dentro y fuera de la dioecia de las flores, la monoecia y, en última instancia, la dioecia, han
Los sistemas sexuales de las plantas son claramente más diversos y evolucionado a partir del hermafroditismo funcional ancestral (Minget al.
complicados que los de los animales. En los animales, un individuo tiene 2007). La dioecia representa solo aproximadamente el 6% de las
básicamente una sola sexualidad, mientras que las plantas con flores angiospermas, pero se distribuye en casi la mitad (43%) de todas las
individuales pueden exhibir múltiples sexualidades. Esta diversidad familias de angiospermas (Charlesworth 2002, Renner 2014), lo que
permite la coexistencia potencial de flores masculinas, femeninas y puede definirse como evolución convergente. La dioecia ha sido vista a
hermafroditas (flores perfectas con ambos sexos en una flor). Así, en las menudo como un punto final de la evolución del sistema sexual (Heilbuth
plantas, los sistemas sexuales de una especie incluyen una amplia gama 2000). La ocurrencia relativamente limitada de dioecia en los
de categorías, como el hermafroditismo (solo individuos hermafroditas angioespermatozoides se considera una consecuencia de dos
en una especie) y muchas clases de sexualidades separadas, desventajas principales: (i) la falta de seguridad reproductiva de los
representadas por dioicas (individuos masculinos y femeninos), monoicas individuos, y (ii) sólo la mitad de la población (plantas femeninas)
(individuos masculinos y femeninos). flores en un individuo), ginodioicos produce descendencia ( käferet al.2014). Estas consideraciones llevaron a
(individuos que llevan sólo flores hermafroditas o sólo flores femeninas), la hipótesis de que la transición a la dioecia sería “un callejón sin salida
androdioicos (individuos que llevan sólo flores hermafroditas o sólo evolutivo”, con mayores probabilidades de extinción y menor
flores masculinas). El hermafroditismo representa >75% de las diversificación (Heilbuth 2000). Sin embargo, algunos estudios teóricos y
angiospermas y se cree que es el estado ancestral de la sexualidad (Ming literales han sugerido que las transiciones fuera de la dioecia también
et al.2011). Varios mecanismos de cruzamiento pueden ser posibles (Barrett 2013, Goldberget al.2017, Kaferet al.2017,
Panelll y Jordan 2022). Tal proceso podría representarse como una
conversión de dioecia a ginodioecia, androdioecia, monoecia o

Comunicado por Masahiro Yano hermafroditismo, especialmente en el caso de la domesticación (p. ej.,
Recibido el 5 de octubre de 2022. Aceptado el 20 de noviembre de 2022. papaya o uva, como se analiza en más adelante).
Publicado por primera vez en línea en J-STAGE el 9 de mayo de 2023.

* Autor para correspondencia (correo electrónico: takashia@[Link] )

© 2023 Sociedad Japonesa de Mejoramiento. Este es un artículo de acceso abierto distribuido bajo los términos de la licencia Creative Commons Attribution (BY) (CC-BY
4.0: [Link]
 Ciencia de la reproducción
Licenciatura
vol. 73 N° 2 Masuda y Akagi

detalle más adelante). Lloyd (1975) documentó por primera vez tiene baja condición física (Blaseret al.2014). Otra posibilidad es que
reversiones de dioecia a monoecia en tres especies del género cuando se mantiene un polimorfismo sexualmente antagonista en
cotula, al que han seguido varios ejemplos en otros linajes. en el un autosoma, un nuevo determinante sexual que surge en la región
generoMomórdica, el análisis filogenético de la historia se vuelve ventajoso (Van Doorn y Kirkpatrick 2007). Aunque la
evolutiva de sus sistemas sexuales sugirió siete transiciones secuenciación del genoma de los cromosomas sexuales era una
independientes de dioecia a monoecia (Schaefer y Renner 2010). tarea difícil hasta hace cinco años, los recientes avances en la
EnMercurialis annua, las poblaciones diploides son básicamente tecnología de secuenciación de alto rendimiento han permitido la
dioicas, mientras que la androdioecia y la monoecia se derivan construcción (casi) perfecta de los cromosomas sexuales en algunas
de poblaciones poliploides (Russell y Pannell 2015). A pesar de especies, como se analiza más adelante.
estas transiciones recurrentes dentro y fuera de la dioecia en las
angiospermas, se sabe poco sobre los mecanismos moleculares ¿Cómo evolucionaron las plantas en el sexo?

que las desencadenan, incluido el establecimiento de genes que Uno de los modelos teóricos más representativos, el modelo de
determinan el sexo. “dos mutaciones” (Charlesworth y Charlesworth 1978a, Westergaard
1958), propone la evolución de la dioecia a través de la ginodioecia.
Evolución de los cromosomas sexuales En este modelo, se cree que la dioecia se establece mediante una
El establecimiento de la dioecia en las plantas ha atraído la mutación de esterilidad masculina (a menudo llamada alteración del
atención de los biólogos durante más de un siglo. En 1903, se “factor M”) en un estado ancestral funcionalmente hermafrodita y,
identificó por primera vez en Bryonia dioica(familiacucurbitáceas) posteriormente, una mutación de ganancia de función para suprimir
(Correns 1903). Los cromosomas sexuales de las angiospermas la feminización (a menudo llamado “SuF”) (Charlesworth y
fueron descubiertos simultáneamente en 1923 en tres géneros Charlesworth 1978a). Aunque este modelo de “dos mutaciones”
diferentes:silene,Rumex, y humulus(revisado por Westergaard predomina en las discusiones sobre la evolución del sexo de las
(1958)). Campeón blanco (silene latifolia) tiene cromosomas sexuales plantas, los mismos autores también propusieron otro modelo
heteromórficos con un sistema masculino heterogamético (sistema teórico para la evolución de la dioecia con un solo factor, vía
XY) (Blackburn 1923, Winge 1923). Alazán (Rumex acetosa) y lúpulo ( monoecia-paradioecia (Charlesworth 2013, Charlesworth y
humulus lupulus) tienen un sistema de dosificación X:A, en el que Charlesworth 1978b). De hecho, la dioecia ha sido modificada
una proporción X-autosoma de 1,0 o superior da como resultado artificialmente en maíz monoico (zea mays) (Jones 1934) y
una mujer, y una proporción de 0,5 o menos da como resultado un cucurbitáceas (Boualemet al.2015). En cualquier modelo, la
hombre (Kihara y Ono 1923, Winge 1923). Los cromosomas sexuales asignación de recursos y la evitación de la endogamia
han sido identificados, principalmente desde el punto de vista de la presumiblemente están involucrados siempre que una especie
citogénesis, en más de 50 especies hasta la fecha (Minget al.2011, dioica evoluciona a partir de una especie hermafrodita
Muyleet al.2017, Renner 2014). Las observaciones convencionales (Charlesworth y Guttman 1999). Para verificar estos modelos, sería
sugirieron que la degradación y el heteromorfismo de los indispensable comprender la evolución de los genes determinantes
cromosomas sexuales podrían ser el resultado de una fuerte del sexo ubicados en los cromosomas sexuales. Sin embargo, los
selección sexual para establecer (o mantener) vínculos con determinantes sexuales en las plantas se han identificado en
mutaciones sexualmente antagonistas (SA) (Barrett y Hough 2013). relativamente pocas especies y las rutas evolutivas aún están mal
En otras palabras, el establecimiento del dimorfismo sexual podría definidas (Renner y Müller 2021). Comprender los mecanismos
ser una fuerza impulsora para la formación de cromosomas detrás de la determinación del sexo es importante no sólo para
sexuales. Por ejemplo, sólo 10 millones de años podrían haber mejorar el éxito de la polinización o controlar el rendimiento y la
facilitado la aparición de la muy larga región masculina específica calidad de la fruta (forma de la fruta o partenocarpia), sino también
del cromosoma Y ensilene latifolia (Minget al.2011). Sin embargo, para planificar estrategias de cultivo o mejoramiento. Los
esta tendencia puede no ser aplicable en general a ninguna mecanismos detallados para los diferentes genes determinantes del
determinación del sexo cromosómico, como lo sugieren recientes sexo en los cultivos se analizan en la siguiente sección.
hipótesis independientes sobre la formación de cromosomas Otra cuestión importante se refiere al efecto de la poliploidía
sexuales (vegetales) (Charlesworth 2019, Lenormand y Roze 2022, en los sistemas sexuales (o las transiciones dentro y fuera de la
Renner y Müller 2021). Entre las especies dioicas, se cree que los dioecia) (Ashmanet al.2013, Glicket al.2016). La asociación entre
machos heterogaméticos (XY) son predominantes (84,7%), mientras dioecia y poliploidía fue documentada por Baker (1984) y
que la heterogamética femenina (ZW) sólo comprende el 15,3% de destacada por Miller y Venable (2000). La poliploidía se
las especies (Leite Montalvãoet al.2021). Es importante destacar que encuentra frecuentemente en varios clados de plantas en los
en varios linajes se ha informado de un recambio frecuente en que los cromosomas sexuales han sido bien estudiados [por
sistemas heterogaméticos. los génerosDioscorea,populus,Salix, y ejemplo, en los génerosSalix(wagneret al.2020),silene(Popp y
silenetodos incluyen especies con sistemas XY y ZW (Leite Montalvão Oxelman 2007),Mercurialis(Russell y Panelll 2015),diospiros(
et al.2021). Un modelo teórico sugirió que las transiciones entre akagiet al.2016a), yFragaria (Tennesseeet al.2018)]. La
sistemas heterogaméticos pueden seleccionarse cuando los poliploidía puede afectar la evolución del genoma y la expresión
cromosomas sexuales están degenerados y el sexo heterocigoto genética, como reordenamientos cromosómicos y pérdida de
genes (Udall y Wendel 2006), tasas desiguales de evolución de
secuencias de genes duplicados y

96
 Ciencia de la reproducción
Evolución de los sexos de los cultivos. vol. 73 N° 2 Licenciatura

Cambios en la metilación del ADN. Tales cambios pueden resultar en exhiben sistemas “crípticamente dioicos” (Mayer y Charlesworth
nuevos fenotipos, diversificación ecológica e invasión de nuevos 1991), en los que las flores femeninas parecen estructuralmente
nichos (Otto y Whitton 2000). Se cree que la adquisición de nuevas hermafroditas pero son funcionalmente unisexuales, debido a la
funciones facilita nuevos sistemas reproductivos, incluida la esterilidad del polen que ocurre durante la etapa de maduración del
conversión de la dioecia a la asexualidad o sistemas de polen (Akagiet al.2019, Falascaet al.2013, Lombardoet al.1976, 1978).
autofecundación (Akagiet al.2022). Sin embargo, los mecanismos A pesar de estos hallazgos de diversidad morfológica y fisiológica en
exactos que desencadenan las transiciones hacia y fuera de la la determinación del sexo de las plantas, las vías moleculares sólo se
dioecia, a través de la poliploidía, no se comprenden bien. han caracterizado en un número limitado de especies dioicas. En
esta era de secuenciación masiva, habría numerosos resultados
Cien formas de derivar el sexo cromosómico en las para una simple comparación de datos transcriptómicos entre
plantas. hombres y mujeres. Sin embargo, vale la pena señalar que las
reacciones fisiológicas en la diferenciación sexual a menudo difieren
¿Por qué tantos caminos? entre los órganos o etapas de desarrollo, incluso bajo la regulación
La discontinuidad de los linajes de plantas dioicas en los de un solo determinante sexual. En el caqui, un ejemplo de un
árboles evolutivos sugiere que los determinantes ubicados en proceso de determinación del sexo bien caracterizado, los genes
los cromosomas sexuales evolucionaron de forma expresados diferencialmente entre machos y hembras no se
independiente (Minget al.2011, Renner 2014). De acuerdo con superponen en las etapas de iniciación de primordios de órganos,
esta suposición, las reacciones fisiológicas a las hormonas desarrollo de órganos y maduración de flores (Liet al.2019, Wang et
vegetales, en términos de sexo, pueden variar, sin una dirección al.2020, Yanget al.2019). Por lo tanto, con sólo análisis fisiológicos, a
común clara. Por ejemplo, el tratamiento con citoquininas (CK) menudo es difícil definir una vía molecular única para la
puede mejorar el crecimiento del gineceo en accesiones de uvas determinación del sexo en una especie.
masculinas, lo que resulta en la producción de hermafroditismo
funcional (Negi y Olmo 1966, Wanget al. 2013). Se ha observado
una conversión sexual (o feminización) similar en especies de Genes determinantes del sexo y vías moleculares.
cultivos, incluidas las espinacas (Espinacia oleracea) Los rápidos avances recientes en genómica han permitido la
(Chailakhyan y Timiriazev 1979, Grantet al. 1994), caqui oriental identificación de determinantes codificados por cromosomas
hexaploide (Diospyros caqui) (Yonemoriet al.1993), kiwi ( sexuales, lo que anteriormente era un desafío debido a
Actinidia chinensiso delicioso) (Akagiet al.2018), y plantas supuestas regiones largas y no recombinantes de los
silvestres, incluido el géneroMercurialis(Durand y Durand 1991), cromosomas sexuales (Minget al. 2011). Curiosamente, el
y Plukenetia volubilis(la familia Euphorbiaceae) (Luoet al. 2020). primer hallazgo de un gen determinante codificado por un
La feminización también puede desencadenarse a través del cromosoma sexual en una planta se realizó en un caqui
etileno o las auxinas en el cáñamo (Cannabis sativa), y a través [Link] diospyros(o caqui caucásico) sin información del
de giberelina en el maíz, como lo resume Grantet al.(1994). Esta genoma de referencia (Akagiet al.2014; tabla 1). La catalogación
situación es, al menos en parte, resultado de diferencias en el de subsecuencias (o k-mer) en lecturas cortas de Illumina y una
punto de reacción en la determinación del sexo. comparación de los grupos de k-mer masculinos y femeninos
Varios órganos son potencialmente responsables de la dieron como resultado el aislamiento directo de polimorfismos
determinación del sexo en las plantas (Dellaporta y Calderón-Urrea específicos del cromosoma Y, incluidos los determinantes (Akagi
1993). Tal como lo representa el modelo de dos mutaciones et al.2014). En caqui (génerodiospiros), un gen de ARN pequeño
(Charlesworth y Charlesworth 1978a), las transiciones a la dioecia codificado en el cromosoma Y, llamadoOGI, actúa para suprimir
desde el hermafroditismo funcional ancestral requerirían sistemas un gen autosómico homólogo, llamadoMeGI, que es un gen de
regulatorios novedosos para esterilizar el gineceo o el androceo. homeodominio [Link] únicamente tanto la
Particularmente para el androceo, existen varios procedimientos represión del crecimiento del androceo como la promoción del
espaciotemporales para formar gametos fértiles (Goldberget al. desarrollo del gineceo, para integrar la “feminización” (Yanget
1993, Koltunowet al.1990), desde la formación de primordios en el al.2019). Para el desarrollo del androceo, al menos durante el
meristemo apical del brote hasta la degradación del tapetum desarrollo de los primordios, un APETALA3(AP3)/PISTILLATA(Pi)-
durante la maduración de las anteras. Cualquier mutación en estos vía mediada es reprimida porFASE VEGETATIVA CORTA(
numerosos procedimientos podría ser un factor causal potencial en vicepresidente senior)/ AGOUMOUS-como 24(AGL24) yASEXUAL(
el establecimiento de macho o hembra, lo que podría ser una razón AG) (Gregiset al.2009), supuestamente bajo el control deMeGI
fisiológica por la que las plantas han desarrollado sexos de manera (Yanget al.2019).MeGIhipotéticamente puede mejorar el
recurrente en formas específicas de linaje. Por ejemplo, el desarrollo desarrollo del gineceo mediante la regulación directa de genes
del androceo en las flores femeninas del cáñamo se detiene en la como la señalización de CK, comoNUDOSO DE ARABIDOPSIS
etapa de iniciación de los primordios (Mohan Ram y Nath 1964), THALIANA 1(KNAT1),PROTEÍNA DE LA FAMILIA OVADA(OFP).
mientras que los espárragos de jardín (Espárragos officinalis) o el Esto fue respaldado por la restauración del gineceo en flores
caqui desarrollan anteras rudimentarias en las flores femeninas, masculinas con tratamiento con CK en caqui hexaploide
que fallan durante la microsporogénesis (Akagiet al. 2014, Lazarte y (Yonemoriet al.1993).
Palser 1979). Kiwi y uvas Espárragos de jardín (Espárragos officinalis) es dioico

97
 Tabla 1. Sistemas de determinación del sexo en cultivos dioicos representativos.

determinación del sexo

Licenciatura

Orden de taxonomía Género Sistema de determinación del sexo Genes determinantes del sexo Cultivo principal Sistemas sexuales en cultivo. referencias
modelo
vol. 73 N° 2

Individuos femeninos y monoicos. Las flores

Ciencia de la reproducción

caqui oriental akagiet al.(2014, 2016a)

Eudicots-Ericales diospiros XY factor único OGI masculinas a menudo se convierten en
(D. caqui) Masudaet al.(2022)
flores hermafroditas.
Chica tímida kiwi
Eudicots-Ericales Actinidia XY dos factores De dos sexos akagiet al.(2018, 2019)
chico amigable (A. chinensisodelicioso)
ARR17 Álamo
casi XY (P. trémulaetc.) factor único De dos sexos Mülleret al.(2020)
repetición invertida (P. trichocarpa)
Eudicots-Malpighiales población FERR-R
xy (P. deltoidesetc.) dos factores — xueet al.(2020)
MSL
ZW (P. albaetc.) factor único ARR17 —
ZW sexo transponible GMEW Fresa Las especies cultivadas son listónet al.(2014)
Eudicots-Rosales Fragaria
(F. virginiana,F. chiolensisetc.) casete de determinación (candidato) (F. × annanasa) hermafrodita. Tennesseeet al.(2018)
Cáñamo
Eudicots-Rosales Canabis XY saldo XA desconocido Cultivares monoicos y dioicos. falsoet al.(2014)
(c. sativa)
Brincar El mecanismo de determinación del sexo es
Eudicots-Rosales humulus XY saldo XA desconocido Prentadoet al.(2021)
(H. lupulus) compartido con el gé[Link].
Papaya Wanget al.(2012) Van

98
Eudicots-Brassicales carica XY dos factores desconocido Los cultivares principales son hermafroditas.
(papaya) Burenet al.(2015)
VviYABBY3,VviINP1 Uva Las especies cultivadas son
Eudicots-Vitales Vitis XY dos factores masonnetet al.(2020)
(candidatos) (viniferaolabruscana) principalmente hermafroditas.

NRT1 Espinaca
Eudicots-Caryophyllales espinacia XY factor único De dos sexos Mamáet al.(2022)
(candidato) (S. oleracea)
xy (S. latifolia) dos factores desconocido
Eudicots-Caryophyllales silene
ZW (S. otites) desconocido

Eudicots-Caryophyllales Rumex xo saldo XA desconocido

Pistacho
Eudicots-Sapindales pistacia ZW desconocido De dos sexos Kafkaet al.(2015)
(P. vera)
SOFF Espárragos de jardín Harkeset al.(2017,
Monocotiledóneas-Esparagales Espárragos XY dos factores De dos sexos
TDF1 (A. officinalis) 2020)
REGISTRO
Palmera datilera
Monocotiledóneas-Arecales Fénix XY dos factores CYP703,GPAT3 De dos sexos torreset al.(2018, 2021)
(P. dactylifera)
(candidatos)
casi XY ñame de agua
desconocido De dos sexos
(D. alata,D. tokoroetc.) (D. alata)
Monocotiledóneas-Dioscoreales Dioscorea ñame de guinea Sugiharaet al.(2021)
ZW (D. rotunda,D. deltoidea) desconocido De dos sexos
(D. rotunda)
XO (D. sinuataetc.) desconocido —
Masuda y Akagi
 Ciencia de la reproducción
Evolución de los sexos de los cultivos. vol. 73 N° 2 Licenciatura

cultivo, en el que se cree que el sexo está determinado por dos nismos, que se agruparon en sistemas XY (masculino
genes codificados por el cromosoma Y,aspTDF1(oAoMYB35) y heterogamético) y ZW (heterogamético femenino) de maneras
SUPRESOR DE FUNCION HEMBRA(SOFF; con un dominio de específicas de linaje durante la evolución del género (Mülleret
función desconocida 247), actuando como factores promotores al.2020). Translocaciones, duplicaciones o simples mutaciones
masculinos (M) y supresores femeninos (SuF), respectivamente de un único regulador ancestral,ARR17, han formado varias
(Harkesset al.2017, 2020, Murasaet al.2017, Tsugamaet al.2017). estructuras para causar unisexualidad al menos tres veces en el
La secuenciación del genoma completo de un individuo género populus(Mülleret al.2020). Sin embargo, no se pueden
haploide doble 2A + YY, con el método híbrido Illumina-PacBio- excluir otras posibilidades, como un posible modelo de dos
BioNano, y la resecuenciación de los hermanos YY y XX, genes enP. deltoides(xueet al.2020). ARR17 es un tipo A
encontró un número limitado de candidatos determinantes del Regulador de respuesta de Arabidopsis(ARRR), con funciones
sexo en la región hemicigota específica de Y (Harkesset al.2017). que pueden superponerse conSyGI(tipo CARRR) en términos de
Otros mutantes inducidos por irradiación gamma y EMS regulación negativa de la señalización de CK. Sin embargo, sus
confirmaron que los dos genes descritos eran genes estructuras son bastante distantes (Kibaet al.2004, hastaet al.
determinantes del sexo (Harkesset al.2017, 2020). el gen 2004, To y Kieber 2008). Edición de genes de floración rápida
aspTDF1es un ortólogo del gen Myb de tipo R2R3 de mediada por CRISPR-Cas9P. trémula, reveló queARR17parece
Arabidopsis,DEFECTUOSO DE DESARROLLO Y reprimirÓRGANOS FLORALES INUSUALES(OVNI) expresión, que
FUNCIONAMIENTO DEL TAPETAL1(TDF1), que juega un papel activa genes de caja MADS de clase B, incluidos PISTILLATA(Pi);
importante en la degradación de la capa tapetal en la Estos genes son necesarios para el desarrollo del androceo
maduración de las anteras (Zhuet al.2008). De acuerdo con su (Leite Montalvãoet al.2022). Las redes de expresión enpopulus
función en Arabidopsis,aspTDF1se expresa sustancialmente en son bastante distintos de los del kiwi (Varkonyi-Gasicet al.2021),
la capa tapetal de los espárragos de jardín (Harkesset al.2020), las diferencias radican en los puntos de reacción de los
mientras que su alta expresión también ha sido validada en el determinantes del sexo.
desarrollo floral temprano (Tsugamaet al.2017). Esta situación Estudios recientes identificaron candidatos a determinantes
es factible porque el fenotipo femenino exhibe anteras sexuales en algunos otros cultivos, incluida la vid (Vitisespecie) y
rudimentarias, que se derivan de una falta de funcionamiento palmera datilera (Fénixespecies). Especies de vid cultivadas (vinifera,
del factor M en la etapa de primordios de anteras. Sin embargo, V. labrusca, y su híbridoV. labruscana) son hermafroditas (como se
las vías moleculares reguladas no sólo poraspTDFpero también analiza en detalle más adelante), mientras que las uvas silvestres
porSOFFno son muy conocidos. son en su mayoría dioicas. Los esfuerzos por rastrear la historia de
Sexualidad del kiwi (o del géneroActinidia) también está regulado la recombinación de la que se derivó el hermafroditismo en las vides
por dos genes en el cromosoma Y, denominadosChica tímida (SyGI) cultivadas, sugieren un número limitado (menos de 10) de
ychico amigable(por), actuando como factores SuF y M, candidatos a determinante sexual de dos factores en una pequeña
respectivamente (Akagiet al.2018, 2019).SyGIes un tipo CRegulador región ligada al sexo (>150 kb) (Badouinet al.2020, Massonnet et al.
de respuesta de Arabidopsis 22/24(ARR22/24)-como [Link] 2020, Zhouet al.2017). Es importante destacar que ningún candidato
negativamente la vía de señalización de CK (Kibaet al.2004) y afecta en la vid se superpone con los determinantes sexuales identificados
los patrones de expresión de genes que involucran la identidad o el en otras especies. Sin embargo, Badouinet al.(2020) sugirieron que
desarrollo del gineceo, comoASEXUAL(AG),INASTILLABLE(SHP),o la regulación del desarrollo del gineceo (o función de SuF) podría
SUPER-HOMBRE(SORBER) (Varkonyi-Gasicet al.2021).pores un gen implicar la señalización de CK. Un análisis comparativo del genoma
con el dominio fasciclina (dominio FAS1), que juega un papel de especies de palma datilera dioica y palma aceitera monoica
importante en la degradación de las células del tapetum para la reveló la región de determinación del sexo en el cromosoma Y, que
adecuada maduración del polen. Los ortólogos deporson incluía a los tres candidatos más probables (Torreset al.2018). De
supuestamente monofiléticos y funcionalmente conservados en una estos, un duplicadoCHICO SOLITARIO (REGISTRO), que
variedad de especies de angioespermatozoides (Akagiet al.2019, supuestamente implica la activación de CK (Kurohaet al.2009), se
bronceadoet al.2012).SyGI surgió recientemente a través de un cree que es un candidato a SuF. Estas situaciones pueden indicar un
evento de duplicación específico del linaje que resultó en un nuevo vínculo potencial entre especies dioicas para la función de los
patrón de expresión en el gineceo (Akagiet al.2018). Se cree que este reguladores del gineceo, es decir, comúnmente afectan el
patrón evolutivo es similar al de los espárragos de jardín, lo que es metabolismo o la señalización de la CK.
consistente con el escenario propuesto en el modelo de dos
mutaciones (Charlesworth y Charlesworth 1978a). Aún se desconoce Modelos teóricos y evolución de los cromosomas sexuales.
el cronograma para el establecimiento de los dos factores, que No se ha propuesto una evolución uniforme para la
podrían ser importantes para definir su significado evolutivo. El determinación del sexo de las plantas, ni en términos de
linaje exogrupal más cercano (géneroSaurauía, en la familia mecanismos moleculares ni de marcos teóricos. La teoría de las
Actinidiaceae) también es dioica (Haber y Bawa 1984), y el “dos mutaciones” (Charlesworth y Charlesworth 1978a,
determinante del sexo sería independiente del géneroActinidia( Westergaard 1958) es un modelo representativo que explica
akagiet al.2018). muchos sistemas dioicos y ha sido validado en espárragos de
jardín (Harkess et al.2017) y kiwi (Akagiet al.2019). Sin embargo,
álamo (populusespecie) tiene múltiples mecanismos dioicos. la determinación del sexo en el caqui, en el que el código Y

99
 Ciencia de la reproducción
Licenciatura
vol. 73 N° 2 Masuda y Akagi

ARNmOGIactúa solo, es aparentemente distinto del modelo por humanos que transformaron formas de plantas silvestres en
canónico de dos genes. Este marco de un solo gen podría ser el cultivos. La transición gradual de la caza y la recolección al cultivo de
resultado de la función bidireccional del objetivo deOGI,MeGI, plantas y la ganadería comenzó entre finales del Pleistoceno y
que simultáneamente reprime y promueve el desarrollo del principios del Holoceno, hace unos 12.000-10.000 años (Arranz-
androceo y gineceo, respectivamente (Yanget al.2019). Desde Otaeguiet al.2018, más completoet al.2014). Como resultado de este
un aspecto evolutivo, esto OGI–MeGIEl sistema interactivo proceso, las plantas de cultivo y los animales domesticados
puede compartir un concepto consistente con el modelo de dos comparten un conjunto de rasgos modificados, denominado
mutaciones (Charlesworth 2019). Un sistema de un solo gen "síndrome de domesticación", que los diferencia de sus ancestros
también es aplicable aP. trémula, en el que la edición genética salvajes (Meyeret al.2012, Stetteret al.2017). En las plantas, el
de la codificación YARR17resultó en la conversión de hombre a síndrome de domesticación a menudo implica cambios en la
mujer (Mülleret al.2020). A diferencia del modelo de dos arquitectura de la planta, rotura, contenido de azúcar de la fruta,
mutaciones, todavía no se han definido vías evolutivas tamaño de la fruta y cambio de sistemas sexuales cruzados. De
concretas para el sistema de un solo gen. Un supuesto para esta estos cambios, se cree que el cambio desde un sistema de
evolución es la conversión de monoecia a dioecia, mediante el cruzamiento es un requisito para la producción estable (cultivo) de
establecimiento de un factor genético para complementar una un cultivo con una diversidad genética extremadamente baja, como
relación sesgada mujer/hombre en un individuo (Charlesworth lo sugirió por primera vez Darwin (1877b). Aunque varias plantas de
2013), lo que sería consistente con la evolución artificial de la importancia agronómica todavía exhiben dioecia (vertabla 1) (y
dioecia en Cucurbitáceas ( Boualem et al.2015). otros sistemas de cruzamiento, como la autoincompatibilidad o la
dicogamia), algunas especies de cultivos hortícolas importantes
Los avances recientes en las técnicas de secuenciación de ADN cambiaron con éxito de progenitores dioicos a hermafroditismo
han permitido la construcción de borradores de genoma a escala autofértil durante la domesticación, por ejemplo, uva, papaya,
cromosómica, incluso en especies dioicas con cromosomas sexuales algarroba y fresa. Este cambio probablemente fue impulsado por la
(p. ej., Harkess et al.2017, 2020 para espárragos, Akagiet al.2019, selección para garantizar la reproducción (Crossman y Charlesworth
2023 para kiwis, Akagiet al.2020 para caqui, mamáet al.2022 para las 2014).
espinacas). Con estos resultados genómicos (junto con análisis
funcionales de los genes que determinan el sexo), es posible que Selección artificial del hermafroditismo en la domesticación.
sea necesario reconsiderar los mecanismos evolutivos para formar Las poblaciones silvestres de papaya son estrictamente dioicas,
cromosomas sexuales en las plantas. La teoría convencional sugiere mientras que las poblaciones cultivadas son casi siempre
que la expansión gradual de una región no recombinante o la ginodioicas, e incluyen individuos hermafroditas y femeninos
degeneración estructural del cromosoma Y sería el resultado del (Brownet al.2012). Estos hallazgos implican una ruptura de la dioecia
mantenimiento de vínculos entre el gen determinante del sexo y los durante la domesticación. Las plantas hermafroditas de papaya
genes sexualmente antagonistas circundantes, o del mantenimiento producen frutos de manera confiable porque pueden
del dimorfismo sexual. Por tanto, se cree que la edad de los autopolinizarse y no requieren plantas masculinas. Además, para la
cromosomas sexuales es importante por su grado de producción comercial se prefiere la forma del fruto hermafrodita,
heteromorfismo. Esta hipótesis está, al menos parcialmente, que es más alargado que el fruto femenino (Liaoet al.2021). La
apoyada por algunas especies dioicas (Minget al.2011). Sin determinación del sexo en la papaya está controlada por un sistema
embargo, la reciente acumulación de datos de secuenciación de masculino heterogamético recientemente evolucionado (o sistema
cromosomas sexuales sugiere que esta tendencia podría no ser XY). Un cromosoma Y supuestamente mutado, llamado Yh,
común en especies de plantas (Renner y Müller 2021). Además, los corresponde a individuos hermafroditas (Liuet al.2004, mamáet al.
análisis funcionales de los genes determinantes del sexo del caqui y 2004, Wanget al.2012). Todos los genotipos sin cromosoma X (YY, YY
el kiwi sugieren que los dimorfismos sexuales representativos en h, y YhYh) mueren en el desarrollo temprano, lo que resulta en un
estas especies pueden explicarse por las funciones pleiotrópicas de 25% de semillas abortadas en la autopolinización de hermafroditas y
los genes determinantes del sexo y ser independientes de los genes en cruces entre hermafroditas y machos (Minget al.2007). Este
que rodean los determinantes sexuales (Akagi y Charlesworth 2019, hallazgo indica que tanto los alelos Y normales como los mutados
akagiet al.2023). Es importante destacar que un modelo teórico han perdido al menos un gen esencial para el desarrollo. ElloshEl
reciente también propuso la posible independencia de la cromosoma tiene una región específica masculina (RMS) no
degeneración del cromosoma Y y la selección de dimorfismos recombinante, al igual que el cromosoma Y normal, que limita la
sexuales (Lenormand y Roze 2022). Es evidente que todavía quedan región hermafrodita específica de Y.h(HSY) (Van Burenet al.2015,
muchos misterios en la evolución de los cromosomas sexuales de Wang et al.2012). La Y y la YhLos cromosomas comparten gran parte
las plantas. de su contexto genómico (99,6% de similitud de secuencia), excepto
en la región HSY específica de hermafrodita. Yhsupuestamente se
¿Qué hace que un cultivo sea un cultivo? Transiciones fuera de la derivó de la mutación del factor supresor femenino (SuF), como se
dioecia propone en el modelo de dos mutaciones. Es importante destacar
que la región HSY, incluida la SuF mutada, exhibe una baja
Impacto de la domesticación diversidad genética y algunos índices de selectividad.
La domesticación es el proceso de selección más importante.

100
 Ciencia de la reproducción
Evolución de los sexos de los cultivos. vol. 73 N° 2 Licenciatura

barridos. Estos hallazgos sugieren una selección artificial del novedoso sistema regulador de la expresión basado en la metilación
hermafroditismo durante el proceso de domesticación en Costa del ADN en su región promotora que actúa como un interruptor
Rica, hace aproximadamente 4000 años (VanBurenet al.2015). epigenético para producir flores masculinas o femeninas (Akagiet al.
Algunos estudios han propuesto una alteración positiva de la 2016a). Es importante destacar que elKaliSENO en elOGIEl promotor
dioecia durante la domesticación, mientras que la investigación se conserva en todas las accesiones con un cromosoma Y, incluidas
genética de poblaciones en papaya HSY proporciona evidencia las variedades locales que hipotéticamente no han experimentado
directa de una selección artificial histórica de una ruptura de la eventos de domesticación y no muestran señales claras de selección
dioecia hacia un hermafroditismo funcional. reciente. Esta situación sugeriría que la conversión de macho a
el generoVitisIncluye aproximadamente sesenta especies en monoica fue independiente de la domesticación y podría coincidir
los subgé[Link], todos los cuales son dioicos con (o posiblemente ser anterior) al evento de hexaploidización.
excepto las uvas cultivadas. Durante la domesticación de la vid,
la morfología reproductiva de las flores se ha modificado, con la el hexaploideD. caquiAdemás, ha inventado una nueva vía para
transición de la dioecia al hermafroditismo (esteet al.2006). Al convertir ocasionalmente flores masculinas en hermafroditas,
igual que en la papaya, también se cree que el hermafroditismo independientemente de laOGI–MeGIsistema (Masudaet al. 2022).
en la vid cultivada es el resultado de un alelo mutado del Esta conversión sexual puede ocurrir naturalmente o ser inducida
cromosoma Y, denominado alelo H. El alelo H parece carecer del por el tratamiento con citoquininas (Yonemoriet al.1993). El
gen SuF y se deriva de una parte del cromosoma Y en vides mecanismo depende de la activación específica del hexaploide de
macho silvestres (Picqet al.2014). Los enfoques de genética de las vías de señalización que responden a la citoquinina o al ácido
poblaciones han identificado índices de barridos selectivos en abscísico y su supuesto [Link]-comoDkRAD (Masudaet
loci que parecen estar asociados con el hermafroditismo, así al.2022). Cabe destacar que esteDkRADLa expresión hermafrodita
como con el color de las bayas, lo que implica selección artificial mediada ocurre aleatoriamente en un árbol y no se ha utilizado para
durante la domesticación (Zhouet al.2019). El análisis de la producción de frutos, lo que sugiere que no hay participación en
secuenciación del genoma de 556 genotipos encontró dos el proceso de domesticación/mejora. El RADIALEl gen es bien
haplotipos hermafroditas distintos (H1 y H2) entre las vides conocido como regulador de la morfología de las flores,
cultivadas, ambos derivados de quimeras de haplotipos particularmente de la arquitectura de los pétalos (Lucibelliet al.
masculino (M) y femenino (f) (Zouet al.2021). Los haplotipos H1 2020). Por lo tanto, laDkRADLa función del caqui como convertidor
se distribuyen globalmente y son comunes en las uvas de mesa, de sexo podría ser el resultado de una neofuncionalización (Bergero
pasas y vino. El haplotipo H2 sólo se encuentra en un grupo de 2022). Aunque la expresión del hermafroditismo enD. caquiPuede
cultivares de uva de vino en un área limitada (norte y oeste de parecer una reversión al estado ancestral a través de la pérdida de
Europa). Se estima que el momento de divergencia entre los la vía existente, esta evolución podría ser una reinvención del
haplotipos H1 y H2 fue hace ~6 millones de años (Zouet al.2021), hermafroditismo mediante el establecimiento de una vía novedosa.
que aparentemente es anterior a la domesticación de las vides Como se muestra enFigura 1, el caqui proporciona un buen ejemplo
(hace ~8.000 años). Esta inconsistencia podría sugerir dos de evolución frecuente de la expresión sexual de tipo “desecho y
historias de selección independientes de estos haplotipos reconstrucción”, que puede ser desencadenada por eventos de
hermafroditas. duplicación antiguos y recientes (Masudaet al.2022).

Escape de un sistema dioico asociado con la Perspectiva: el poder de la duplicación

poliploidización
el generodiospirosConsta de alrededor de 400 especies que Nos centramos en la duplicación de genes o de todo el genoma como un
están ampliamente distribuidas en las áreas (sub)tropicales de mecanismo potencialmente común para desencadenar transiciones
Asia, África y América, y son generalmente dioicas. Una dentro y fuera de la dioecia en las plantas. La participación de la
excepción a esta dioecia es una especie hexaploide cultivada, genomeduplicación (o poliploidización) en tales transiciones se ha
D. caqui(2n = 6x = 90), conocido como caqui oriental, el cual se discutido teóricamente, basándose en la literatura disponible sobre
considera polígamo, con tres tipos de expresión sexual: ginoico, sistemas sexuales en varias especies de plantas (Glicket al. 2016,
monoico y poligamomonoico (flores hermafroditas, femeninas y Goldberget al.2017). Las recientes duplicaciones del genoma o eventos
masculinas en un individuo). EnD. caqui, los individuos de poliploidización también han permitido la plasticidad en los sistemas
genéticamente femeninos (o individuos con hexaplex X: 6A + 6X) de reproducción sexual de las plantas, incluida la sexualidad (Ashmanet
no producen flores masculinas, al igual que sus parientes al.2013, Comai 2005). El enfoque en las duplicaciones se debe a la
silvestres diploides. Los individuos genéticamente masculinos (o naturaleza del comportamiento del genoma de las plantas. Las plantas
individuos que portan al menos un cromosoma Y) pueden han experimentado frecuentes duplicaciones de todo el genoma, de una
exhibir expresión monoica (Akagiet al.2016b). En el cromosoma manera específica de linaje, como lo ejemplifican las frecuentes
Y deD. caqui, el determinante del sexoOGIfue paleoploidizaciones en el límite Cretácico-Paleógeno (K-Pg) (Van de Peer
fundamentalmente silenciado por la inserción de un elemento et al.2017). Las duplicaciones del genoma producen rápidamente
nuclear corto intercalado (SINE) similar a TE, llamado Kali, en su diversas consecuencias fenotípicas asociadas con la variación de la
región promotora (Akagiet al.2016a). En cambio, la contraparte expresión genética (resultante de nuevas dosis de alelos o interacciones
autosómica deOGI,MeGI, estableció un regulatorias) o con factores genéticos.

101
 Ciencia de la reproducción
Licenciatura
vol. 73 N° 2 Masuda y Akagi

Figura [Link] y (re)construcción de sistemas sexuales en el gé[Link]. Dioecia endiospirosLa especie supuestamente evolucionó a partir de un hermafroditismo
ancestral. Las transiciones a sistemas sexuales intermedios (posiblemente monoecia) y a dioecia fueron desencadenadas por la adquisición de dos genes neofuncionalizados:
MeGI, un nuevo gen feminizante, yOGI, un supresor deMeGI. hexaploideD. caquievolucionó un fenotipo monoico a partir de machos genéticos, mediante la inactivación deOGI
mediante una inserción SINE y la adquisición de un nuevo interruptor epigenético enMeGI. Además, una nueva activación de DkRADLa expresión desencadenó reversiones de
flores masculinas a flores hermafroditas, lo cual es perfectamente independiente de las flores [Link]-MeGIsistema.

y reordenamientos/modificaciones epigenéticas (Foxet al. 2020, Las edades, como los espárragos de jardín, derivaron la codificación
Osbornet al.2003, Van de Peeret al.2021, Wendel 2000). A largo Y SOFFgen (Harkesset al.2017).Chica tímidaen el género Actinidia
plazo, los pares de genes duplicados a menudo exhiben también surgió de unaActinidia-duplicación específica de todo el
activamente subfuncionalización, pseudogenización o genoma (Huanget al.2013), y dio como resultado nuevos patrones
neofuncionalización, principalmente para liberarlos de de expresión en el gineceo (Akagiet al.2018, 2019). Además, en la
redundancia funcional o conflictos adaptativos (Des Marais y familia Salicaceae, múltiples duplicaciones recientes específicas de
Rausher 2008, Flagel y Wendel 2009, Ohno 1970). En otras linaje deARR17formó repeticiones invertidas (o loci codificantes de
palabras, una duplicación específica de un linaje puede brindar ARN pequeño), lo que dio como resultado al menos tres loci
una oportunidad para adquirir funciones o rasgos novedosos determinantes del sexo codificados en Y independientes (Mülleret
que representen a cada especie. Por ejemplo, la producción de al.2020). Ampliando este concepto, las frecuentes duplicaciones (o
aceite de oliva (Olea europea) (Unveret al.2017), procesos de translocaciones) de un casete transponible que supuestamente
maduración de frutos en tomate (Solanum lycopersicum) incluye los determinantes sexuales en el género Fragaria,
(Tomato Genome Consortium 2012), o adaptación al mar en desencadenó varios sistemas de determinación sexual específicos
pastos marinos (Puerto deportivo de Zostera) (olsenet al.2016), de linaje, con la formación de cromosomas neosexuales (Tennessen
se establecieron a través de duplicaciones del genoma et al.2018). Hay dos mecanismos potenciales a través de los cuales
específicas de cada linaje, seguidas de diversificaciones estas duplicaciones podrían desencadenar el establecimiento de
funcionales dinámicas entre el dupl.i genes catados. determinantes sexuales: (i) un nuevo SuF (en el
Los procesos evolutivos implicados en el establecimiento de los modelo de “dos mutaciones”) o un supresor dominante, que a menudo
determinantes del sexo también podrían explicarse por el genoma o es esencial para el establecimiento de la dioecia, se cree que
duplicaciones de genes para inventar nuevas funciones (resumidas en ser difícil de generar a partir de un único gen (no redundante); y/o (yoi )
Figura 2). Como se sugirió parcialmente en las secciones anteriores, en la transición a la dioecia puede necesitar cambios dinámicos en la vía
caqui, el código YOGIse derivó del gen duplicationes para formar regulatoria ajustada/especializada a cada sexo, repre‐ sentada por
una i repetición invertida (o codificación de ARN pequeño) dimorfismos sexuales, a los que se debe aplicar todo el genoma.
ing locus), que es específico del génerodiospiros(akagi et al.2014). El la(s) duplicación(es) pueden substituir contribuir inicialmente.

objetivo deOGI,MeGI, fue neofuncionalizado para actuar como un Con respecto a la primera h, es hipótesis, las transiciones distintas al
factor de feminización a través de un linaje específico. posible que aquellos en la dioecia demodelo n (por ejemplo, de monoecy a
duplicación de todo el genoma (o límite paleo- Dización) en el dos mutaciones) no sean necesarios, ryly implican supresores dominantes
polyploi K-Pg (Akagiet al.2020). El ge se sometió a nusEspárragos sino que trabajen únicamente con una simple pérdida de función, como
múltiples cationes parciales o en todo el genoma. duplicación del genoma cated por evolución artificial. se indica en Cucurbit (Boualemet al.
Una duplicación reciente que es específica t o linaje dioico 2015). La mayoría de los caminos identificados hacia la dioecia del sistema XY.

102
 Ciencia de la reproducción
Evolución de los sexos de los cultivos. vol. 73 N° 2 Licenciatura

Figura [Link] específicas de linaje que involucran nuevos sistemas sexuales o determinantes sexuales. En el árbol filogenético esquemático se muestran
duplicaciones de todo el genoma (WGD, círculos de color verde claro) y duplicaciones de genoma o genes locales (círculos blancos). Las edades (mya: hace
millones de años) de cada WGD están adaptadas de Van de Peeret al.(2009), Huanget al.(2013), Vannesteet al.(2014), Harkeset al.(2017), Van de Peer et al.(2017) y
Akagiet al.(2020). Las duplicaciones específicas de linaje que produjeron determinantes sexuales (SD) o eventos que involucran nuevos sistemas sexuales, están
anotadas con sus funciones o nombres de genes en azul (Akagiet al.2014, 2016a, 2018, 2019, Harkesset al.2017, 2020, Mülleret al. 2020, Tennesseeet al.2018,
Torreset al.2018).

incluyen al menos un supresor dominante, como se describe, impiden la diferenciación fundamental en los patrones de expresión en
pero los mecanismos siguen sin resolverse. Con la excepción de los botones florales, representados por elDd-α en caqui (Akagiet al.2020).
genes que son altamente redundantes para su función (aunque Este hallazgo contrasta con los pares de genes limitados con una fuerte
a menudo serían generados por duplicaciones recientes), las selección positiva que potencialmente derivan genes neofuncionalizados.
mutaciones que alteran un solo gen para actuar en una nueva trans-funciones. Sin embargo, las funciones de estos genes expresados
función distinta (como un supresor dominante) serían diferencialmente, particularmente las que involucran la expresión sexual,
evolutivamente desventajosas, debido a a la pérdida de la(s) no están bien definidas. En el futuro, si se derivara un nuevo
función(es) original(es) (Flagel y Wendel 2009, Wendel 2000). Sin determinante que implique el establecimiento de la dioecia (o incluso el
embargo, la duplicación también brinda la oportunidad de escape de la dioecia) mediante la duplicación del genoma, es posible que
establecer redundancia funcional y facilitar la neofuncionalidad. tengamos que centrarnos no sólo en los genes que determinan el sexo
ización en un supresor dominante. De acuerdo con esta sino también en una visión panorámica de " “la evolución completa” del
hipótesis, una duplicación de todo el genoma en el antiguo genoma, como los reordenamientos genoma/epigenoma ajustados a las
linaje del génerodiospiros(o la familia Ebenaceae), denominada transiciones hacia nuevos sistemas sexuales. Estudios de todo el genoma
Dd-α, derivó un par parálogo de genes homeobox tipo HD-ZIP1. para detectar cambios en las presiones evolutivas (o tasas evolutivas:dN/
Uno de estos duplicados se sometió a una fuerte selección dS) o los patrones de expresión entre los sistemas sexuales ancestrales y
positiva en residuos mutados específicos para ser los nuevos también podrían proporcionar información sobre las
neofuncionalizados en el [Link], cual esa nuevo supresor adaptaciones a los nuevos sistemas sexuales. Esto aceleraría nuestra
dominante de la función masculina (Akagiet al. 2020). comprensión de la evolución de los sistemas de determinación del sexo
En cuanto a la segunda hipótesis, todavía no existen pistas en las plantas, además de proporcionar direcciones futuras para
genéticas o fisiológicas claras. En los eventos de duplicación de todo aprovechar diversas sexualidades de las plantas para el mejoramiento, a
el genoma (o incluso de simple duplicación de genes), la evolución través de técnicas genómicas recientes, como la edición genética.
decis- Los elementos regulatorios han hecho contribuciones más
rápidas y sustanciales a la adquisición de representación específica
del linaje.t rasgos ativos que el detrans-elementos que actúan en las Declaración de contribución del autor
plantas (Charoensawanet al.2010, Roulinet al.2013), así como en
animales (Carroll 2008, Lynch y Conery 2000, Wrayet al.2003). En la KM y TA escribieron el manuscrito.
actualidad, numerosos pares de genes parálogos

103
 Ciencia de la reproducción
Licenciatura
vol. 73 N° 2 Masuda y Akagi

Barrett, SCH (2013) La evolución de los sistemas reproductivos de las plantas:

Expresiones de gratitud ¿Con qué frecuencia las transiciones son irreversibles? Proc Biol Sci 280:
20130913.

Agradecemos a Marianne Fish, PhD, de Edanz (https:// Barrett, SCH y J. Hough (2013) Dimorfismo sexual en la floración
plantas. J Exp. Bot 64: 67–82.
[Link]/ac) por editar un borrador de este manuscrito.
Bergero, R. (2022) Un gen de simetría restaura la feminidad. Plantas naturales
Este trabajo fue apoyado por la Agencia de Ciencia y Tecnología
8: 198–199.
de Japón a través de subvenciones de PRESTO (JPMJPR20D1 TA),
Blackburn, KB (1923) Cromosomas sexuales en plantas. Naturaleza 112: 687–
Subvención JSPS para áreas de investigación transformadoras 688.
(22H05172 y 22H05173 TA). Las fuentes de financiación no Blaser, O., S. Neuenschwander y N. Perrin (2014) Cromosoma sexual
participaron en el estudio. pérdidas de balón: el modelo de la patata caliente. Soy Nat 183: 140-146.
Boualem, A., C. Troadec, C. Camps, A. Lemhemdi, H. Morin, MA
Sari, R. Fraenkel-Zagouri, I. Kovalski, C. Dogimont, R. Perl-Treveset al.(
Literatura citada 2015) Un gen de androecia de las cucurbitáceas revela cómo se
desarrollan las flores unisexuales y emerge la dioecia. Ciencia 350:
Akagi, T., IM Henry, R. Tao y L. Comai (2014) Genética vegetal. A 688–691.
El ARN pequeño codificado por el cromosoma Y actúa como determinante sexual Brown, JE, JM Bauman, JF Lawrie, OJ Rocha y RC Moore
en los caquis. Ciencia 346: 646–650. (2012) La estructura de la diversidad morfológica y genética en
Akagi, T., IM Henry, T. Kawai, L. Comai y R. Tao (2016a) Epi‐ poblaciones naturales decarica papaya(Caricaceae) en Costa Rica.
regulación genética del gen de determinación del sexoMeGIen caqui Biotrópica 44: 179–188.
poliploide. Célula vegetal 28: 2905–2915. Carroll, SB (2008) Evo-devo y una síntesis evolutiva en expansión
Akagi, T., T. Kawai y R. Tao (2016b) Un gen determinante masculino en sis: una teoría genética de la evolución morfológica. Celda 134: 25–36.
dioico diploidediospiros,OGI, es necesario para la producción de Chailakhyan, MK y KA Timiriazev (1979) Genético y hormonal
flores masculinas en individuos monoicos de caqui oriental (D. caqui). Regulación del crecimiento, floración y expresión sexual de las plantas. Soy
Ciencia Hortic 213: 243–251. J Bot 66: 717–736.
Akagi, T., IM Henry, H. Ohtani, T. Morimoto, K. Beppu, I. Kataoka Charlesworth, B. y D. Charlesworth (1978a) Un modelo para la evolución
y R. Tao (2018) Un supresor de feminización codificado por Y surgió a través de la ción de dioecia y ginodioecia. Soy Nat 112: 975–997. Charlesworth, D.
duplicación específica del linaje de un regulador de la respuesta de citoquinina (2002) Determinación del sexo de las plantas y cromosoma sexual.
en el kiwi. Célula vegetal 30: 780–795. algunos. Herencia (Edinb) 88: 94-101.
Akagi, T. y D. Charlesworth (2019) Efectos pleiotrópicos del sexo Charlesworth, D. (2013) Evolución de los cromosomas sexuales de las plantas. J Exp Bot

genes determinantes en la evolución de la dioecia en dos especies de 64: 405–420.

plantas. Proc Biol Sci 286: 20191805. Charlesworth, D. (2019) Cromosomas sexuales jóvenes en plantas y animales.
Akagi, T., SM Pilkington, E. Varkonyi-Gasic, IM Henry, SS males. Nuevo Phytol 224: 1095–1107.
Sugano, M. Sonoda, A. Firl, MA McNeilage, MJ Douglas, T. Wanget al.(2019) Charlesworth, D. y B. Charlesworth (1978b) Genética de poblaciones de
Dos genes codificados por el cromosoma Y determinan el sexo en el kiwi. La esterilidad masculina parcial y la evolución de la monoecia y la dioecia.
Plantas naturales 5: 801–809. Herencia (Edinb) 41: 137-153.
Akagi, T., K. Shirasawa, H. Nagasaki, H. Hirakawa, R. Tao, L. Comai Charlesworth, D. y DS Guttman (1999) La evolución de la dioecia
e IM Henry (2020) El genoma del caqui revela pistas sobre la evolución de y sistemas de cromosomas sexuales de [Link]: Ainsworth, CC (ed.)
un sistema de determinación del sexo específico del linaje en las plantas. Determinación del sexo en plantas, BIOS Scientific Publishers, Londres,
PLoS Genet 16: e1008566. págs.
Akagi, T., K. Jung, K. Masuda y KK Shimizu (2022) Poliploidía Charoensawan, V., D. Wilson y SA Teichmann (2010) Genómica
Antes y después de la domesticación de especies de cultivos. Opinión actual repertorios de factores de transcripción de unión al ADN en todo el árbol de la
Planta Biol 69: 102255. vida. Ácidos nucleicos Res 38: 7364–7377.
Akagi, T., E. Varkonyi-Gasic, K. Shirasawa, A. Catanach, IM Henry, Comai, L. (2005) Las ventajas y desventajas de ser poli‐
D. Mertten, P. Datson, K. Masuda, N. Fujita, E. Kuwadaet al. (2023) ploide. Nat Rev Genet 6: 836–846.
Evolución recurrente de los cromosomas neosexuales en el kiwi. Plantas Correns, C. (1903) Über die dominierenden Merkmale der Bastarde.
naturales 9: 393–402. Berichte der Deutschen Botanischen Gesellschaft 21: 133-147.
Arranz-Otaegui, A., LG Carretero, MN Ramsey, DQ Fuller y T. Crossman, A. y D. Charlesworth (2014) Desglose de la dioecia:
Richter (2018) La evidencia arqueobotánica revela los orígenes del Modelos donde los machos adquieren funciones cosexuales. Evolución 68:
pan hace 14.400 años en el noreste de Jordania. Proc Natl Acad Sci 426–440.
USA 115: 7925–7930. Darwin, C. (1877a) Las diferentes formas de flores en las plantas del
Ashman, TL, A. Kwok y BC Husband (2013) Revisitando el misma especie, John Murray, Londres, pág. 352.
Asociación dioecy-poliploidía: vías alternativas y oportunidades de Darwin, C. (1877b) Los efectos de la fecundación cruzada y la autofecundación en el
investigación. Genoma de Cytogenet Res 140: 241–255. reino vegetal. John Murray, Londres, pág. 482.
Badouin, H., A. Velt, F. Gindraud, T. Flutre, V. Dumas, S. Vautrin, W. Dellaporta, SL y A. Calderón-Urrea (1993) Determinación del sexo en
Marande, J. Corbi, E. Sallet, J. Ganofskyet al.(2020) La secuencia del genoma plantas floreciendo. Célula vegetal 5: 1241-1251.
de la uva silvestre proporciona información sobre la transición de la Des Marais, DL y MD Rausher (2008) Escape de la adaptación
dioecia al hermafroditismo durante la domesticación de la uva. Genoma conflicto después de la duplicación en un gen de la vía de las antocianinas. Naturaleza

Biol 21: 223. 454: 762–765.

Baker, HG (1984) Algunas funciones de la dioecia en plantas con semillas. Soy Nat Durand, B. y R. Durand (1991) Determinación del sexo y reproducción
124: 149-158. diferenciación de órganos enMercurialis. Ciencia vegetal 80: 49–65.

104
 Ciencia de la reproducción
Evolución de los sexos de los cultivos. vol. 73 N° 2 Licenciatura

Falasca, G., S. D'Angeli, R. Biasi, L. Fattorini, M. Matteucci, A. regulador de respuesta, ARR22, cuya expresión ectópica da como resultado
Canini y MM Altamura (2013) Tapetum y capa media controlan la fenotipos similares alwolMutante del receptor de citoquinina. Physiol de células
fertilidad masculina enActinidia deliciosa. Ann Bot 112: 1045-1055. vegetales 45: 1063–1077.
Faux, AM, A. Berhin, N. Dauguet y P. Bertin (2014) Cromo‐ Kihara, H. y T. Ono (1923) Estudios citológicos en Rumex L. II. En
somes y expresión sexual cuantitativa en cáñamo monoico ( la relación entre el número de cromosomas y los sexos enRumex acetosa
Cannabis sativaL.). Eufítica 196: 183–197. L. Bot Mag Tokio 37: 147–149 (en japonés).
Flagel, LE y JF Wendel (2009) Duplicación y evolución de genes. Koltunow, AM, J. Truettner, KH Cox, M. Wallroth y RB
Novedad aria en las plantas. Nuevo Phytol 183: 557–564. Goldberg (1990) Durante el desarrollo de las anteras se producen diferentes
Fox, DT, DE Soltis, PS Soltis, TL Ashman e Y. van de Peer patrones de expresión genética temporal y espacial. Célula vegetal 2: 1201-1224.
(2020) Poliploidía: una fuerza biológica desde las células hasta los ecosistemas.
Tendencias Cell Biol 30: 688–694. Kuroha, T., H. Tokunaga, M. Kojima, N. Ueda, T. Ishida, S. Nagawa,
Fuller, DQ, T. Denham, M. Arroyo-Kalin, L. Lucas, CJ Stevens, H. Fukuda, K. Sugimoto y H. Sakakibara (2009) Análisis funcionales de
L. Qin, RG Allaby y MD Purugganan (2014) Evolución convergente y CHICO SOLITARIOLas enzimas activadoras de citoquininas revelan la
paralelismo en la domesticación de plantas revelados por un registro importancia de la vía de activación directa enArabidopsis. Célula
arqueológico en expansión. Proc Natl Acad Sci USA 111: 6147–6152. vegetal 21: 3152–3169.
Lazarte, JE y BF Palser (1979) Morfología, anatomía vascular.
Glick, L., N. Sabath, TL Ashman, E. Goldberg y I. Mayrose y embriología de flores pistiladas y estaminadas de Asparagus
(2016) Poliploidía y sistema sexual en angiospermas: ¿Existe officinalis. Soy J Bot 66: 753–764.
asociación? Soy J Bot 103: 1223–1235. Leite Montalvão, AP, B. Kersten, M. Fladung y NA Müller
Goldberg, EE, SP Otto, JC Vamosi, I. Mayrose, N. Sabath, R. (2021) La diversidad y dinámica de la determinación del sexo en
Ming y TL Ashman (2017) Síntesis macroevolutiva de los sistemas plantas dioicas. Planta frontal Sci 11: 580488.
sexuales de plantas con flores. Evolución 71: 898–912. Leite Montalvão, AP, B. Kersten, G. Kim, M. Fladung y NA
Goldberg, RB, TP Beals y PM Sanders (1993) Otro desarrollo Müller (2022) ARR17 controla la dioecia enpopulusreprimiendo la
ment: principios básicos y aplicaciones prácticas. Célula vegetal 5: expresión del gen MADS-box de clase B. Philos Trans R Soc Lond B
1217–1229. Biol Sci 377: 20210217.
Grant, S., A. Houben, B. Vyskot, J. Siroky, WH Pan, J. Macas y H. Lenormand, T. y D. Roze (2022) Y arresto por recombinación y des‐
Saedler (1994) Genética de la determinación del sexo en plantas con flores. generación en ausencia de dimorfismo sexual. Ciencia 375: 663–
Dev Genet 15: 214–230. 666.
Gregis, V., A. Sessa, C. Dorca-Fornell y MM Kater (2009) El Li, S., P. Sun, G. Du, L. Wang, H. Li, J. Fu, Y. Suo, W. Han, S. Diao,
Los genes de identidad del meristemo floral de Arabidopsis AP1, AGL24 y SVP Y. Maiet al.(2019) Secuenciación del transcriptoma y análisis
reprimen directamente los genes homeóticos florales de clase B y C. Planta J 60: comparativo entre botones florales masculinos y femeninos del caqui
626–637. (Diospyros caquiThunb.). Ciencia Hortic 246: 987–997.
Haber, WA y KS Bawa (1984) Evolución de la dioecia enSaurauía Liao, Z., X. Zhang, S. Zhang, Z. Lin, X. Zhang y R. Ming (2021)
(Dilleniáceas). Ann Mo Bot Gard 71: 289–293. Variaciones estructurales en los genomas de la papaya. BMC Genomics 22:
Harkess, A., J. Zhou, C. Xu, JE Bowers, R. van der Hulst, S. 335. Liston, A., R. Cronn y TL Ashman (2014)Fragaria: un género con
Ayyampalayam, F. Mercati, P. Riccardi, MR McKain, A. Kakranaet profundas raíces históricas y maduro para conocimientos evolutivos y
al.(2017) El genoma del espárrago arroja luz sobre el origen y la ecológicos. Soy J Bot 101: 1686–1699.
evolución de un cromosoma Y joven. Nat Comun 8: 1279. Liu, Z., PH Moore, H. Ma, CM Ackerman, M. Ragiba, Q. Yu, HM
Perla, MS Kim, JW Charlton, JI Stileset al.(2004) Un cromosoma Y primitivo
Harkess, A., K. Huang, R. van der Hulst, B. Tissen, JL Caplan, en la papaya marca una evolución incipiente del cromosoma sexual.
A. Koppula, M. Batish, BC Meyer y J. Leebens-Mack (2020) Determinación Naturaleza 427: 348–352.
del sexo mediante dos genes ligados al Y en espárragos de jardín. Célula Lloyd, DG (1975) Sistemas de reproducción en Cotula IV. Reversión de
vegetal 32: 1790–1796. dioecia a monoecia. Nuevo Phytol 74: 125–145.
Heilbuth, JC (2000) Menor riqueza de especies en clados dioicos. Soy Lombardo, G., L. Carraro, G. Cargnello y M. Bassi (1976) Ultra‐
Nacional 156: 221–241. estructura del polen deVitis viniferaL. cv Picolit giallo y su comportamiento
Huang, S., J. Ding, D. Deng, W. Tang, H. Sun, D. Liu, L. Zhang, en experimentos de autopolinización y polinización cruzada. Vitis 15: 73–
X. Niu, X. Zhang, M. Menget al.(2013) Proyecto de genoma del 81.
[Link] chinensis. Nat Comun 4: 2640. Lombardo, G., G. Cargnello, M. Bassi, FM Gerola y L. Carraro
Jones, DF (1934) Plantas de maíz unisexuales y su relación con el sexo. (1978) Ultraestructura del polen en diferentes cultivares de vid con baja
diferenciación en otras plantas y en animales. Genética 19: 552– 567. productividad. Vitis 17: 221–228.
Lucibelli, F., MC Valoroso y S. Aceto (2020) ¿Radial o bilateral?
Käfer, J., HJ de Boer, S. Mousset, A. Kool, M. Dufaÿ y GAB La base molecular de la simetría floral. Genes (Basilea) 11:
Marais (2014) La dioecia se asocia con mayores tasas de 395. Luo, Y., BZ Pan, L. Li, CX Yang y ZF Xu (2020) Desarrollo
diversificación en las plantas con flores. J Evol Biol 27: 1478–1490. base tal para la determinación del sexo de las flores y efectos de la citoquinina en
Käfer, J., GAB Marais y JR Pannell (2017) Sobre la rareza de la determinación del sexo enPlukenetia volubilis(Euforbiáceas). Reproducción de
dioecia en plantas con flores. Mol Ecol 26: 1225-1241. plantas 33: 21–34.
Kafkas, S., M. Khodaeiaminjan, M. Güney y E. Kafkas (2015) Lynch, M. y JS Conery (2000) El destino evolutivo y las consecuencias
La identificación de marcadores SNP ligados al sexo mediante secuencias de genes duplicados. Ciencia 290: 1151-1155.
secuenciación RAD sugiere la determinación del sexo ZW/ZZ enpistacia Ma, H., PH Moore, Z. Liu, MS Kim, Q. Yu, MMM Fitch,
veraL. BMC Genomics 16: 1–11. T. Sekioka, AH Paterson y R. Ming (2004) El mapeo de enlaces de alta
Kiba, T., K. Aoki, H. Sakakibara y T. Mizuno (2004)Arabidopsis densidad reveló la supresión de la recombinación en el sexo

105
 Ciencia de la reproducción
Licenciatura
vol. 73 N° 2 Masuda y Akagi

locus de determinación en papaya. Genética 166: 419–436. Hermafroditismo en vides domesticadas. BMC Planta Biol 14:
Ma, X., LA Yu, M. Fatima, WH Wadlington, AM Hulse-Kemp, X. 229.
Zhang, S. Zhang, X. Xu, J. Wang, H. Huanget al.(2022) El genoma YY de la Popp, M. y B. Oxelman (2007) Origen y evolución del norte
espinaca revela la evolución de los cromosomas sexuales, la domesticación poliploide americanosilene(Cariofiláceas). Soy J Bot 94: 330– 349.
y la historia de introgresión de la especie. Genoma Biol 23: 75.
Prentout, D., N. Stajner, A. Cerenak, T. Tricou, C. Brochier-Armanet,
Massonnet, M., N. Cochetel, A. Minio, AM Vondras, J. Lin, A. J. Jakse, J. Käfer y GA Marais (2021) Géneros de plantasCanabis y
Muyle, JF García, Y. Zhou, M. Delledonne, S. Riazet al.(2020) La base humuluscomparten el mismo par de cromosomas sexuales bien
genética de la determinación del sexo en uvas. Nat Comun 11: 2902. diferenciados. Nuevo Phytol 231: 1599–1611.
Renner, SS (2014) Las frecuencias relativas y absolutas de angio‐
Masuda, K., Y. Ikeda, T. Matsuura, T. Kawakatsu, R. Tao, Y. Kubo, Sistemas sexuales de espermatozoides: dioecia, monoecia, ginodioecia y una base de
K. Ushijima, IM Henry y T. Akagi (2022) Reinvención del datos en línea actualizada. Soy J Bot 101: 1588-1596.
hermafroditismo mediante la activación de unRADIAL-Gen similar en Renner, SS y NA Müller (2021) Los cromosomas sexuales de las plantas desafían
el caqui hexaploide. Plantas naturales 8: 217–224. Modelos evolutivos de supresión de recombinación en expansión y
Meyer, RS, AE DuVal y HR Jensen (2012) Patrones y pro‐ degeneración genética. Plantas naturales 7: 392–402.
Procesos en la domesticación de cultivos: una revisión histórica y un análisis cuantitativo Roulin, A., PL Auer, M. Libault, J. Schlueter, A. Farmer, G. May, G.
de 203 cultivos alimentarios mundiales. Nuevo Phytol 196: 29–48. Stacey, RW Doerge y SA Jackson (2013) El destino de los genes
Mayer, SS y D. Charlesworth (1991) Dioecia críptica en floración duplicados en un genoma de planta poliploide. Planta J 73: 143-153.
plantas. Tendencias Ecol Evol 6: 320–325. Russell, JRW y JR Panelll (2015) Determinación del sexo en dioe‐
Miller, JS y DL Venable (2000) Poliploidía y la evolución de cioMercurialis annuay sus parientes cercanos diploides y poliploides.
dimorfismo de género en las plantas. Ciencia 289: 2335–2338. Herencia (Edinb) 114: 262–271.
Ming, R., J. Wang, PH Moore y AH Paterson (2007) Cronosexualidad Schaefer, H. y SS Renner (2010) Una filogenia de tres genomas de
Mosomas en plantas con flores. Soy J Bot 94: 141-150. Momórdica(Cucurbitaceae) sugiere siete retornos de dioica a
Ming, R., A. Bendahmane y SS Renner (2011) Cromosomas sexuales monoica y una reciente dispersión a larga distancia hacia Asia. Mol
en plantas terrestres. Annu Rev Plant Biol 62: 485–514. Phylogenet Evol 54: 553–560.
Mohan Ram, HY y R. Nath (1964) La morfología y el embrio‐ Stetter, MG, DJ Gates, W. Mei y J. Ross-Ibarra (2017) Cómo
ogia deCannabis sativaLinn. Fitomorfología 14: 414–429. hacer un domesticado. Curr Biol 27: R896–R900.
Müller, NA, B. Kersten, AP Leite Montalvão, N. Mähler, C. Sugihara, Y., A. Kudoh, MT Oli, H. Takagi, S. Natsume, M.
Bernhardsson, K. Bräutigam, ZC Lorenzo, H. Hoenicka, V. Kumar, Shimizu, A. Abe, R. Asiedu, A. Asfaw, P. Adebolaet al.(2021) Genómica
M. Maderet al.(2020) Un solo gen subyace a la evolución poblacional de ñame: evolución y domesticación de Dioscorea
dinámica de la determinación del sexo del álamo. Plantas Nat 6: [Link]: Rajora, OP (ed.) Genómica de poblaciones: plantas de
630–637. cultivo, Springer. doi: 10.1007/13836_2021_94.
Murase, K., S. Shigenobu, S. Fujii, K. Ueda, T. Murata, A. Sakamoto, Tan, H., W. Liang, J. Hu y D. Zhang (2012)MTR1codifica un secreto
Y. Wada, K. Yamaguchi, Y. Osakabe, K. Osakabeet al.(2017) Gen del factor Glicoproteína de fasciclina histórica necesaria para el desarrollo reproductivo masculino
de transcripción MYB implicado en la determinación del sexo en en el arroz. Celda de desarrollo 22: 1127–1137.
Espárragos officinalis. Genes Células 22: 115–123. Tennessen, JA, N. Wei, SCK Straub, R. Govindarajulu, A. Liston
Muyle, A., R. Shearn y GA Marais (2017) La evolución del sexo y TL Ashman (2018) La translocación repetida de un casete genético
Cromosomas y compensación de dosis en plantas. Genoma Biol Evol impulsa la renovación de los cromosomas sexuales en las fresas. PLoS Biol
9: 627–645. 16: e2006062.
Negi, SS y HP Olmo (1966) Conversión de sexo en un varónVitis Esto, P., T. Lacombe y MR Thomas (2006) Orígenes históricos y
viníferaL. por un kinin. Ciencia 152: 1624-1625. Diversidad genética de las uvas para vinificación. Tendencias Genet 22:
Ohno, S. (1970) La enorme diversidad en el tamaño del genoma de los peces como 511–519. A JPC, G. Haberer, FJ Ferreira, J. Deruère, MG Mason, GE
reflejo de los extensos experimentos de la naturaleza con la duplicación de Schaller, JM Alonso, JR Ecker y JJ Kieber (2004) Los reguladores de respuesta de
genes. Trans Am Fish Soc 99: 120-130. Arabidopsis tipo A son reguladores negativos parcialmente redundantes de la
Olsen, JL, P. Rouzé, B. Verhelst, YC Lin, T. Bayer, J. Collen, E. señalización de citoquininas. Célula vegetal 16: 658–671.
Dattolo, E. de Paoli, S. Dittami, F. Maumuset al.(2016) El genoma de las praderas Para, JPC y JJ Kieber (2008) Señalización de citoquininas: dos
[Link] deportivo de Zosterarevela la adaptación de las angiospermas al componentes y más. Tendencias Plant Sci 13: 85–92.
mar. Naturaleza 530: 331–335. Tomato Genome Consortium (2012) La secuencia del genoma del tomate.
Osborn, TC, JC Pires, JA Birchler, DL Auger, ZJ Chen, HS proporciona información sobre la evolución de la fruta carnosa. Naturaleza 485:
Lee, L. Comai, A. Madlung, RW Doerge, V. Colotet al.(2003) 635–641. Torres, MF, LS Mathew, I. Ahmed, IK Al-Azwani, R. Krueger, D.
Comprensión de los mecanismos de expresión de nuevos genes en Rivera-Nuñez, YA Mohamoud, AG Clark, K. Suhre y JA Malek (2018) La
poliploides. Tendencias Genet 19: 141–147. secuenciación de todo el género respalda un modelo de dos locus
Otto, SP y J. Whitton (2000) Incidencia y evolución poliploide. para la determinación del sexo enFénix. Nat Commun 9: 3969. Torres,
Annu Rev. Genet 34: 401–437. MF, YA Mohamoud, S. Younuskunju, K. Suhre y JA
Pannell, JR y CY Jordan (2022) Transiciones evolutivas entre Malek (2021) Evidencia de bloques de supresión de recombinación en el
hermafroditismo y dioecia en animales y plantas. Annu Rev Ecol cromosoma Y de la palmera datilera (fénix dactilífera). Planta frontal Sci 12:
Evol Syst 53: 183–201. 634901.
Picq, S., S. Santoni, T. Lacombe, M. Latreille, A. Weber, M. Tsugama, D., K. Matsuyama, M. Ide, M. Hayashi, K. Fujino y K.
Ardisson, S. Ivorra, D. Maghradze, R. Arroyo-García, P. Chatelet et al.( Masuda (2017) Un putativoMYB35ortólogo es un candidato para los
2014) Una pequeña región cromosómica XY explica la determinación genes determinantes del sexo enEspárragos officinalis. Sci Rep 7:
del sexo en especies dioicas [Link] la reversión a 41497. Udall, JA y JF Wendel (2006) Poliploidía y mejora de cultivos.

106
 Ciencia de la reproducción
Evolución de los sexos de los cultivos. vol. 73 N° 2 Licenciatura

Ciencia de cultivos 46: 3–14. Wang, Z., Z. Jiao, P. Xu, L. Chen, J. Ai, X. Liu y Y. Yang (2013)
Unver, T., Z. Wu, L. Sterck, M. Turktas, R. Lohaus, Z. Li, M. Yang, Ontogenia de flores bisexuales después de inducción química y evaluación de
L. He, T. Deng, FJ Escalanteet al.(2017) Genoma del acebuche y características de bayas en [Link] amurensisRupr. Ciencia Hortic 162:
evolución de la biosíntesis del aceite. Proc Natl Acad Sci USA 114: 11-19.
E9413 – E9422. Wendel, JF (2000) Evolución del genoma en [Link]: Doyle, JJ
VanBuren, R., F. Zeng, C. Chen, J. Zhang, CM Wai, J. Han, R. y BS Gaut (eds.) Plant Molecular Evolution, Springer,
Aryal, AR Gschwend, J. Wang, J. Naet al.(2015) Origen y Dordrecht, págs.
domesticación del cromosoma Yh de papaya. Genoma Res 25: Westergaard, M. (1958) El mecanismo de determinación del sexo en dioe‐
524– 533. cious plantas con flores. Adv Genet 9: 217–281.
Vanneste, K., G. Baele, S. Maere e Y. van de Peer (2014) Análisis Winge, O. (1923) Sobre los cromosomas sexuales, la determinación del sexo y la pre‐
de 41 genomas de plantas respalda una ola de duplicaciones exitosas Ponderancia de la hembra en algunas plantas dioicas. CR Trav Lab
de genomas en asociación con el límite Cretácico-Paleógeno. Genoma Carlsberg 15: 1–25.
Res 24: 1334-1347. Wray, GA, MW Hahn, E. Abouheif, JP Balhoff, M. Pizer, MV
Van de Peer, Y., S. Maere y A. Meyer (2009) El signo evolutivo Rockman y LA Romano (2003) La evolución de la regulación
Importancia de las duplicaciones del genoma antiguo. Nat Rev Genet 10: 725– transcripcional en eucariotas. Mol Biol Evol 20: 1377-1419.
732. Xue, L., H. Wu, Y. Chen, X. Li, J. Hou, J. Lu, S. Wei, X. Dai, MS
Van de Peer, Y., E. Mizrachi y K. Marchal (2017) La evolución Olson, J. Liet al.(2020) Evidencias del papel de dos genes específicos de Y en
Importancia de la poliploidía. Nat Rev Genet 18: 411–424. la determinación del sexo enPopulus deltoides. Nat Comuna 11: 5893.
Van de Peer, Y., TL Ashman, PS Soltis y DE Soltis (2021) Poly‐
Ploidía: una fuerza evolutiva y ecológica en tiempos estresantes. Yang, HW, T. Akagi, T. Kawakatsu y R. Tao (2019) Gene net‐
Célula vegetal 33: 11–26. obras orquestadas porMeGI: un mecanismo de un solo factor que
Van Doorn, GS y M. Kirkpatrick (2007) Rotación de cromosomas sexuales. subyace a la determinación del sexo en el caqui. Planta J 98: 97–111.
algunos inducidos por conflictos sexuales. Naturaleza 449: 909–912. Yonemori, K., A. Sugiura, K. Tanaka y K. Kameda (1993) Floral
Varkonyi-Gasic, E., T. Wang, J. Cooney, S. Jeon, C. Voogd, MJ Ontogenia y determinación del sexo en caquis de tipo monoico. J
Douglas, SM Pilkington, T. Akagi y AC Allan (2021)Chica tímida, un supresor Am Soc Hortic Sci 118: 293–297.
de la feminización del kiwi, restringe el desarrollo del gineceo mediante la Zhou, Y., M. Massonnet, JS Sanjak, D. Cantu y BS Gaut (2017)
regulación del metabolismo de las citoquininas y la señalización. Nuevo Genómica evolutiva de la uva (Vitis [Link]ífera)
Phytol 230: 1461–1475. domesticación. Proc Natl Acad Sci USA 114: 11715–11720.
Wagner, ND, L. He y E. Hörandl (2020) Relación filogenómica Zhou, Y., A. Minio, M. Massonnet, E. Solares, Y. Lv, T. Beridze, D.
Barcos y evolución de especies poliploides de Salix reveladas por datos de Cantu y BS Gaut (2019) La genética poblacional de variantes
secuenciación RAD. Planta frontal Sci 11: 1077. estructurales en la domesticación de la vid. Plantas Nat 5: 965–979.
Wang, J., JK Na, Q. Yu, AR Gschwend, J. Han, F. Zeng, R. Aryal, Zhu, J., H. Chen, H. Li, JF Gao, H. Jiang, C. Wang, YF Guan y
R. VanBuren, JE Murray, W. Zhanget al.(2012) Secuenciación de papaya X e ZN Yang (2008)Defectuoso en el desarrollo y función del Tapetal 1 es
YhLos cromosomas revelan las bases moleculares de la incipiente evolución esencial para el desarrollo de anteras y la función tapetal para la
de los cromosomas sexuales. Proc Natl Acad Sci USA 109: 13710–13715. maduración de microesporas en Arabidopsis. Planta J 55: 266–277.
Zou, C., Massonnet M, Minio A, Patel S, Llaca V, Karn A, F.
Wang, L., H. Li, Y. Suo, W. Han, S. Diao, Y. Mai, P. Sun, F. Li y J. Gouker, L. Cadle-Davidson, B. Reisch, A. Fennellet al.(2021) Múltiples
Fu (2020) La muerte celular programada facilita la formación de flores recombinaciones independientes provocaron hermafroditismo en la
masculinas y femeninas unisexuales en caqui (Diospyros caqui vid. Proc Natl Acad Sci USA 118: e2023548118.
Thunb.). Agronomía 10: 234.

107