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Moscas minadoras del girasol y sus
enemigos naturales
VALLADARES, G1; SALVO, A1; SAINI, E2
RESUMEN
Las “moscas minadoras” se caracterizan por excavar túneles (“minas”) en el interior de las hojas, consu-
miendo el mesófilo y dejando intacta la epidermis foliar o, al menos, su pared externa. Hay especies cuyas
larvas, en lugar de realizar estas galerías en las hojas, viven y se alimentan en el interior de otros tejidos ve-
getales, barrenando tallos, semillas, frutos, etc. Por consiguiente, y desde el punto de vista del posible control
biológico de estos organismos perjudiciales, resulta de sumo interés el hecho de poder identificar las distintas
especies a través del daño que efectúan a la planta hospedera. En consecuencia, se brinda una clave práctica
para el reconocimiento de las especies asociadas al cultivo de girasol, a partir de la observación del daño y
también una síntesis de la información disponible sobre cada una de ellas. Por último, y teniendo en cuenta
que los enemigos naturales (particularmente los parasitoides), ejercen un efecto importante sobre las pobla-
ciones de las moscas minadoras, se presenta información sobre los organismos benéficos asociados a agro-
mícidos del girasol, como posibles agentes de regulación.
Palabras clave: Helianthus annuus, girasol, moscas minadoras, Agromyzidae, parasitoides.
ABSTRACT
Leaf-mining flies excavate tunnels (mines) within plant leaves, consuming the mesophyll while leaving the epi-
dermal leaf surface undamaged. In some species, larvae feed and live within other plant tissues, e.g. as stem,
seed or fruit borers. The possibility of species identification from the pattern of damage on the host plants is
highly relevant from a pest control perspective. Therefore, a practical identification key is provided to allow re-
cognizing species associated to sunflower crops on the basis of damage observation. Also, available information
on each species has been updated and summarized. Moreover since natural enemies, particularly parasitoids,
represent an important mortality factor on leaf-mining fly populations, information is also provided about parasi-
toids associated to sunflower agromyzids, which might contribute to population regulation of their hosts.
Keywords: Helianthus annuus, sunflower, leaf-miner fly, Agromyzidae, parasitoids
INTRODUCCIÓN Y ANTECEDENTES en una cavidad aislada del ambiente exterior, la cual se per-
cibe externamente como una línea que se va ensanchando
Los integrantes de la familia Agromyzidae son común- paulatinamente o como una mancha irregular, de coloración
mente conocidos como “moscas minadoras”, en alusión al más clara o más oscura que la del resto de la hoja. Hay es-
hábito larval más frecuente en el grupo que consiste en ex- pecies cuyas larvas, en lugar de realizar estas galerías en
cavar túneles (“minas”) en el interior de las hojas, consu- las hojas, viven y se alimentan en el interior de otros tejidos
miendo el mesófilo y dejando intacta la epidermis foliar o, vegetales, barrenando tallos, semillas, frutos, etc (Spencer,
al menos, su pared externa. Las larvas se encuentran así 1990; Valladares, 2008).
1Centro de Investigaciones Entomológicas de Córdoba e Instituto Multisciplinario de Biología Vegetal, FCEFYN, Edificio de Investiga-
ciones Biológicas, Av. Vélez Sársfield 1611, (X5016 GCA) Córdoba.
2 IMYZA- INTA Castelar, C.C. 25, 1712, Castelar, Buenos Aires.
Recibido 25 de octubre de 2010 // Aceptado 13 de junio de 2011 // Publicado online 13 de julio de 2011
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Se han descripto hasta el momento aproximadamente Valladares, 2007), se presenta además información sobre
2750 especies, varias de las cuales revisten importancia los organismos asociados a agromícidos del girasol como
económica, constituyendo serias plagas agrícolas (Spen- posibles agentes de regulación.
cer, 1973; Dempewolf, 2004). Cinco especies revisten im-
portancia económica para el cultivo de girasol (Helianthus
annuus L.) en distintos lugares del mundo, según Dempe-
MATERIALES Y MÉTODOS
wolf (2004): Chromatomyia horticola (Goureau), Melana-
gromyza minimoides Spencer, Napomyza lateralis (Fallén), Los datos empleados para la realización de este trabajo
Nemorimyza maculosa (Malloch) y Liriomyza trifolii (Bur- provienen de relevamientos bibliográficos y de una base de
gess). Más recientemente otra especie, Melanagromyza vi- datos y colección propia resultante de recolecciones no sis-
ridis (Frost) ha sido registrada en aquenios de girasol en tematizadas realizadas en múltiples fechas y localidades de
México, aparentemente sin causar daños económicos (Pa- la provincia de Córdoba, incluyendo descripción de daños
lacios Torres et al., 2008). Seis especies pueden hallarse y ejemplares de todas las especies mencionadas, deposi-
sobre girasol en nuestro país. Las más conocidas son M. tados en la colección Entomológica de la Cátedra de Ento-
minimoides o “mosquita del capítulo” y Melanagromyza mología de la Facultad de Ciencias Exactas, Físicas y
cunctanoides Blanchard, “la mosca minadora del girasol”. Naturales (Universidad Nacional de Córdoba). Los registros
Las restantes son minadoras de hojas (Valladares et al., de las especies aquí mencionadas han sido publicados en
1999; Valladares, 2004). A continuación, se brinda una distintos trabajos, como se menciona en la introducción, uni-
clave práctica para el reconocimiento de las especies in- ficándose y ampliándose aquí por primera vez la informa-
volucradas a partir de la observación del daño y, posterior- ción correspondiente al girasol como planta hospedante.
mente, una síntesis de la información disponible sobre
cada una de ellas.
RESULTADOS
Teniendo en cuenta que los enemigos naturales, particu-
larmente los parasitoides, ejercen un efecto importante Clave práctica para identificar las especies de agromyzi-
sobre las poblaciones de las moscas minadoras (Salvo & dae asociadas al girasol en la argentina.
Clave: Nota. Esta clave es sólo para fines prácticos y está restringida a insectos criados de girasol en la Argentina. La identificación se-
gura de especies de Agromyzidae requiere el examen de la genitalia de los machos.
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Figura 1. Daño de Melanagromyza cunctanoides en tallo de girasol. Figura 3. Mina de Nemorimyza maculosa en hoja de crisantemo.
Figura 2. Daño por Melanagromyza minimoides en inflorescencia Figura 4. Mina de Calycomyza platyptera en hoja de girasol.
de girasol.
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Figura 5a. Daño de L. huidobrensis Figura 5c. Pupa de L. huidobrensis
Figura 5b. Larva de L. huidobrensis Figura 5d. Adulto de L. huidobrensis
Figura 5. Mina de Liriomyza huidobrensis en hoja de crisantemo, larva, pupa y adulto de L. huidobrensis.
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mente si éstos son atacados en etapa temprana (Blanchard,
1954), aunque no se han publicado estudios de cuantifica-
ción de daños. Además, se estima que M. cunctanoides es
portador de bacterias (Quillehauquy et al., 2006) Erwinia ca-
rotovora y Xantophoma sp. que provocan la destrucción de
la médula del girasol (http://www.senasa.gov.ar), por lo que
el barrenador es considerado un agente activador de la po-
dredumbre del tallo.
La permanencia de la pupa dentro del tallo, particular-
mente en la parte inferior, permite esperar que sus pobla-
ciones se vean favorecidas por la permanencia del rastrojo
en el campo. No sorprende, entonces, que la plaga se pre-
sente en mayor medida en cultivos realizados con siembra
directa a diferencia de los casos en los cuales se utiliza
convencional (ej. http://www.agromail.net/agro/Girasol/).
También la humedad favorecería su propagación. En los
últimos años, se han observado con creciente frecuencia
los daños en tallos de girasol atribuibles a esta especie
(Quillehauquy et al., 2006) y no se conocen métodos efec-
tivos de control.
Melanagromyza minimoides Spencer, 1966
Los adultos son más pequeños que los de M. cunctanoi-
des (1.6 - 2.2 mm) y se caracterizan porque las hembras
Figura 6. Mina de Liriomyza spencerella en hoja de girasol. poseen el ovipositor muy alargado.
Presenta una distribución relativamente amplia en Amé-
rica, desde la Argentina hasta los Estados Unidos.
Melanagromyza cunctanoides Blanchard, 1954
La “mosquita del capítulo” ovipone entre los primordios
Conocida como “la mosca del girasol”, en esta especie
de las flores tubulares del capítulo y sus larvas perforan la
los adultos miden de 2 a 3 mm de envergadura alar y se ca-
parte inferior de las flores y los granos en formación, ali-
racterizan por presentar coloración negra con reflejos me-
mentándose en su interior y pasando de una a otra flor por
tálicos verdosos.
la parte basal, con lo que impiden la formación de semillas.
Se la conoce solamente en la Argentina, en las regiones La pupa se encuentra en el ovario de una flor o sobre él,
donde se cultiva girasol, incluyendo Buenos Aires, Córdoba, envuelta por la corola o completamente al descubierto. Pue-
La Pampa y Santa Fe. den también barrenar semillas, pupando entonces en su in-
terior (Valladares et al., 1982).
Las hembras oviponen bajo la epidermis del tallo y los pe-
cíolos. Las pequeñas larvas barrenan el tallo excavando ga- Varias compuestas, en los géneros Aster, Borrichia, He-
lerías longitudinales. Pupan dentro de la galería, tras lenium, Melanthera, Rudbeckia y Verbesina han sido regis-
excavar un orificio en la pared del tallo, por donde emergerá tradas como hospedantes alternativos; en la Argentina:
el adulto (Blanchard, 1954). Verbesina eucelioides y Viguiera tucumanensis (Vallada-
res, 2004).
Hospedantes alternativos incluyen otras asteráceas: An-
themis cotula, Tagetes sp., Gnaphalium cheiranthifolium, En Uruguay, se observó que el 100% de los capítulos es-
Verbesina eucelioides (Blanchard, 1954; De Santis et al., tuvieron dañados, con pérdidas promedio de 20 o 30% de
1976; Valladares, 2004). las flores, según la variedad, registrándose los mayores
daños en las siembras tardías (Zerbino, 2001). En la Argen-
Las galerías, si son abundantes, interrumpen la circula- tina se ha registrado un incremento sostenido de los daños
ción normal de la savia, lo que, sumado al debilitamiento en cultivos de girasol desde el Chaco hasta el sur de la pro-
mecánico producido, favorecería el quiebre y el volcado vincia de Buenos Aires, alcanzando al 30% de las plantas
temprano de los tallos antes de que las semillas maduren. (Quillehauquy et al., 2006) y valores variables en la región
El daño a los cultivos puede ser significativo, particular- pampeana (Ves Losada & Figueruelo, 2006).
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Nemorimyza (Amauromyza) maculosa (Malloch, 1913) thenium hysterophorus, Zinnia elegans, Z. peruviana (Va-
lladares, 1992, 2004; Valladares et al, 1999). Registros en
Los adultos (2,4 - 3,2 mm) son enteramente negros, salvo otros lugares incluyen además especies de Ambrosia, Aster,
por los balancines que son blancos con una característica Baccharis, Conyza, Erigeron, Eupatorium, Gnaphalium,
mancha externa negra. Grindelia, Helenium, Heliopsis, Heterotheca, Senecio, Soli-
dago, Xanthium (Spencer, 1990).
Está bien distribuida a lo largo del continente americano,
desde Canadá hasta la Argentina. A altas densidades la pérdida del área fotosintética podría
ser importante, pero las poblaciones de esta especie son
El daño es característico: aparece una gran mancha de
generalmente bajas, tanto en la Argentina como en Florida,
color pardo oscuro en la cara superior de la hoja, resultante
donde también se lo ha registrado en girasol (Gratton &
de la actividad conjunta de varias larvas. Prácticamente
Welter, 2001).
todo el espesor del mesófilo es consumido, por lo que la
parte afectada se necrosa. Completado su desarrollo, las
larvas abandonan la hoja y pupan en el suelo.
Liriomyza huidobrensis (Blanchard, 1926)
Además de girasol, en la Argentina se la ha encontrado
también en otras compuestas cultivadas: Artoctis sp, Ca- Los adultos miden de 1,7 a 2,4 mm, siendo los machos
lendula officinalis, Chrysanthemum leucanthemum, menores que las hembras y variando el tamaño según la
Chrysanthemum morifolium, Cynara cardunculus, Dahlia planta hospedante (Videla et al., 2006). Son de coloración
variabilis, Helianthus annuus, Tagetes spp, Tithonia rotun- general negro mate, con cabeza predominantemente ama-
difolia y silvestres: Bidens pilosa, Conyza sp, Zinnia elegans rilla, incluyendo las antenas, el escutelo y gran parte de la
(Valladares, 2004; Valladares et al, 1999). mesopleura. Los fémures son también amarillos caracterís-
ticamente estriados de negro.
Causa perjuicios económicos en varias especies orna-
mentales y comestibles, siempre dentro de la familia Aste- Actualmente se considera que L. huidobrensis es en rea-
raceae, y particularmente en plantas jóvenes (Spencer, lidad un complejo de especies crípticas, posiblemente con
1973; Dempewolf, 2004). Su importancia para el girasol no diferencias en la distribución geográfica, preferencias de
ha sido cuantificada, pero está incluida en la lista de plagas hospedador y otras características biológicas (Scheffer &
con regulación cuarentenaria de EPPO (European and Me- Lewis, 2001). Asimismo, es muy difícil separarla de otras es-
diterranean Plant Protection Organization), categoría A1 pecies perjudiciales sin analizar la genitalia de los machos.
(http://www.eppo.org/QUARANTINE/listA1.htm) esencial-
Descripta por primera vez a partir de individuos recolec-
mente por su importancia como plaga en cultivos de crisan-
tados en la Argentina, su distribución originalmente Neotro-
temo (Weems & Dekle, 1999).
pical se ha expandido hasta ser prácticamente cosmopolita
(Dempewolf, 2004). En la Argentina, ha sido citada para las
provincias de Buenos Aires, Córdoba, Entre Ríos, Jujuy y
Calycomyza platyptera (Thomson, 1869) Tucumán, aunque posiblemente se extienda por todo el
país (Valladares, 2004).
Las moscas adultas (aproximadamente 2 mm) presentan
marcas amarillas en la parte frontal de la cabeza, los balan- Las larvas excavan en las hojas, galerías que aparecen
cines y laterales del tórax, en contraste con la coloración como líneas blanquecinas, junto a las nervaduras o con un
negra del resto del cuerpo. recorrido irregular serpenteante, según la planta (Vallada-
res, 1984a) y luego se dejan caer para pupar en el suelo.
Se distribuye en América, desde Canadá hasta la Argentina. El ciclo vital puede completarse en 14-57 días dependiendo
de la temperatura (Head et al., 2002) y de la planta en la
Las larvas excavan minas características en hojas de As- cual se desarrolla (Videla et al., 2006), pudiendo tener va-
teraceae. Comienzan con un trayecto lineal, muy fino y rias generaciones al año.
corto, por el envés de la hoja; luego se desarrolla una cá-
mara blanquecina, generalmente sobre una nervadura, vi- Es una especie sumamente polífaga, además de girasol
sible por el haz foliar, induciendo un enrulamiento en la Argentina se ha registrado en Apium graveolens
característico en la hoja; el pupario permanece dentro de la (Apio), Bellis perennis (Coqueta), Beta vulgaris var. cicla
cámara, adherido al piso de la misma (Valladares, 1992). (Acelga), Beta vulgaris var. rapacea (Remolacha), Calen-
En el laboratorio, el ciclo huevo-adulto se cumple de 4 a 5 dula officinalis (Caléndula), Callistephus chinensis (Reina
semanas (Gratton & Welter, 2001). margarita), Capsicum annum (Pimiento), Chrysantemum
morifolium (Crisantemo), Chrysanthemum leucanthemum
Las plantas hospedantes en la Argentina incluyen: He- (Margarita), Cichorium intybus (Achicoria), Cineraria sp (Ci-
lianthus annuus, Tithonia rotundifolia, Bidens pilosa, Par- neraria), Cucumis melo (Melón), Cucumis sativus (Pepino),
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Cucurbita maxima (Zapallo), Cucurbita maxima var. zapallito La especie se encuentra siempre a bajas densidades po-
(Zapallito), Cucurbita moschata (Calabaza), Dahlia varia- blacionales, sin que se hayan registrado daños económicos.
bilis (Dalia), Dianthus cariophylus (Clavelina), Gypsophylla
elegans (Flor de ilusión), Helianthus annuus (Girasol), Lac-
tuca sativa (Lechuga), Lathyrus latifolius (Arvejilla), Lathy-
Enemigos naturales de las moscas minadoras.
rus odoratus (Arvejilla), Linum sp. (Lino), Lycopersicum
sculentum (Tomate), Medicago sativa (Alfalfa), Papaver Predadores
rhoeas (Amapola), Petunia sp. (Petunia), Phaseolus vul-
garis (Poroto), Phlox drummondii (Flox), Pisum sativum Dípteros de especies similares a las que aquí nos ocupan
(Arveja), Ranunculus asiaticus (Marimonia), Solanum me- son presas de diversas especies de insectos, arañas y aves
longena (Berenjena), Solanum tuberosum (Papa), Tagetes en distintas regiones (Cisneros y Mujica, 1998, Minkenberg
tenuifolia (Copete), Vicia faba (Haba), Viola tricolor (Pen- y Van Lenteren, 1986; Rauf, Merle Shepard y Johnson,
samiento). Las hospederas no cultivadas incluyen Amaran- 2000; Rajeswaran et al., 2005), aunque la actividad de estos
thus sp., Arctium minus (Bardana), Brassica rapa, Conyza predadores no ha sido aún descripta para nuestras espe-
sp., Chenopodium ambrosioides, Datura ferox (Chamico), cies sobre el cultivo de girasol. Ninfas y adultos de chinches
Oxalis sp. (Trébol), Taraxacum officinale (Diente de león), de las familias Anthocoridae (Orius), Lygaeidae (Geocoris)
Zinnia elegans (Flor de papel). y Nabidae (Nabis) predan sobre huevos, mientras que lar-
vas de Chrysopidae (Neuroptera) se han observado alimen-
La alimentación de las larvas y las punciones realizadas tándose, tanto de huevos como de larvas de minadores de
por las hembras adultas para oviponer y alimentarse pueden hojas. Algunas especies de escarabajos de suelo predan
ocasionar severos daños en las plantas al reducir la tasa fo- sobre las pupas de aquellos dípteros agromícidos que per-
tosintética (Parrella et al., 1985). Esta capacidad de daño, manecen enterradas hasta la emergencia de los adultos:
sumada a su multivoltinismo, polifagia y alta capacidad para Carabidae (Calosoma y Pterostichus) Cicindelidae (Mega-
desarrollar resistencia a los insecticidas, han llevado a que cephala) y Staphylinidae. Algunas tijeretas (Dermaptera: La-
L. huidobrensis sea considerada una especie plaga en todas biduriidae) y también ciertas especies de hormigas
las regiones en donde se desarrolla, siendo en América uno (Hymenoptera: Formicidae) pueden alimentarse de pupas,
de los minadores más importantes desde el punto de vista mientras que muchas arañas, tanto cazadoras como teje-
agrícola (Spencer, 1973). Si bien no representa un problema doras, en las familias Araneidae, Anyphaenidae, Clubioni-
de importancia para el girasol, en la Argentina causa daños dae, Lycosidae, Salticidae y Theridiidae, se han registrado
particularmente en cultivos de papa (López, 2007) y haba predando sobre moscas adultas (y en algunos casos tam-
(Valladares et al., 1996). Es considerada plaga cuarentena- bién pupas) de agromícidos. Moscas predadoras de las fa-
ria (categoría A2) en la Unión Europea (EPPO 2005). milias Empididae, Dolichopodidae y Muscidae predan sobre
moscas minadoras adultas y junto con algunas arañas, son
prácticamente los únicos predadores conocidos para agro-
Liriomyza spencerella Valladares, 1984 mícidos del género Melanagromyza.
Es la especie de menor tamaño entre las que se encuen-
tran en girasol (1,6 a 1,9 mm), de color negro brillante, con
Parasitoides
una pequeña mancha amarilla a cada lado de la base del
escutelo y con frente, mesopleura, escutelo y fémures pre- Son pequeñas avispas que oviponen sobre huevos, lar-
dominantemente amarillos. vas, pupas o adultos y cuyas larvas matan a su hospedador
al completar su desarrollo. Los parasitoides constituyen una
Se la conoce solamente en la Argentina, donde fue regis-
fuente importantísima de mortalidad para los insectos mi-
trada en Córdoba y Tucumán (Valladares, 2004).
nadores de hojas (Salvo & Valladares, 2007). En la Argen-
Las larvas minan hojas en Asteraceae, produciendo ga- tina se han citado 10 especies de parasitoides asociadas a
lerías visibles sólo por el envés de las hojas, con aspecto dípteros agromícidos en girasol (Valladares et al., 1982; De
lineal, blanquecinas, onduladas, junto a las nervaduras. Santis et al., 1976; Díaz y Valladares, 1979; Salvo, 1996;
Pupan característicamente dentro de la hoja el pupario, ha- Valladares et al., 1999) (Tabla 1).
ciendo prominencia en la superficie inferior de la hoja, cu-
bierto apenas por la epidermis foliar (Valladares, 1984b). La gran mayoría de las especies mencionadas para la Ar-
gentina se comportan como endoparasitoides (se alimentan
Además de girasol, se la ha registrado en Calendula offici- dentro del cuerpo del hospedador) larvopupales (es decir,
nalis y Chrysanthemum morifolium entre las plantas cultivadas, oviponen en las larvas minadoras y emergen cuando ya se
y en Bidens pilosa, Chromolaena hookerianum, Ophryosporus ha formado el pupario). Se desconoce la biología de las es-
axilliflorus, Senecio bonariensis y S. griesebachii entre las sil- pecies de Syntomopus, aunque se consigna que emergen
vestres (Valladares et al., 1999; Spencer 1990). de los puparios de Melanagromyza. En cuanto a su rango
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Tabla 1. Parasitoides asociados a moscas minadoras sobre plantas de girasol, en Argentina.
* Especies registradas además sobre otras especies de minadores en la región de estudio.
** Especies citadas únicamente sobre ese hospedador.
de hospedadores, la mayoría de las especies de parasitoi- BIBLIOGRAFÍA
des asociadas a minadores de hojas son comunes a otras
especies que no atacan el girasol, mientras que la mayoría BLANCHARD, E. E. 1954. Sinopsis de los agromícidos argenti-
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