Variabilidad morfológica de Caulerpa racemosa

(Bryopsiadales, Chlorophyta) en el Golfo de

California: implicaciones en la taxonomía

Rafael Riosmena-Rodríguez†, Consuelo Ortuño-Aguirre y Juan Manuel

López Vivas*.

Resumen Abstract
Weber-van Bosse (1898) suggested that
Weber-van Bosse (1898) propuso que Caulerpa racemosa is a polymorphic species
Caulerpa racemosa representa una especie and divided in five varieties: C .racemosa var
polimórfica y determinó cinco variedades chemnitza, var turbinata, var macrophysa,
de C. racemosa: var chemitzia, var turbinata, var uvifera and var peltata. During the last
var macrophysa, var uvifera y var peltata. 20 years the use of varieties in taxonomy has
En los últimos 20 años se ha cuestionado mucho been questioned because the lack of biologi-
la validez de estas variedades y se ha sugerido el cal meaning and many authors have sugges-
uso de ecotipo debido a la falta de significado bioló- ted the word ecad instead. However, culture
gico. Sin embargo, no se ha evaluado su ontogenia studies has not been done to follow frond
en cultivo, por lo que no se ha observado si existe ontogeny in where we might find a state to
algún estadío que permita diferenciar entre ellas. distinguish among them. Therefore, the aim
Por ello, el objetivo del estudio fue el de evaluar of the study was to evaluate ontogenetic
por medio del desarrollo ontogénico las diferentes development through different morpholo-
variedades morfológicas que puede presentar C. gical varieties that can present C. racemosa
racemosa en condiciones de cultivo. Se recolectó in culture conditions. Juvenile material
material juvenil y se trasladó al laboratorio donde were collected and transported to the lab in
se aclimató por un mes, durante este período los where cultivated on month with the same
talos estuvieron en las mismas condiciones de light, temperature and nutrients. Our results
temperatura, luz y fotoperiodo. Los resultados evi- strongly suggest that the young thalli starts
dencian la variabilidad morfológica de Caulerpa to develop soon and presenting most of the
racemosa. Sin embargo, no se distinguen talos con so called varieties within a single branch in
diferentes morfotipos; pero si ramas con diferentes where several forms can be observed. As the
tendencias. La propuesta de esta investigación es result of our research, we strongly suggest to
que la separación de variedades no se considere y avoid the use of varieties and only a single
que solo se reconozca una sola entidad. entity must be recognized.
Ciencia y Mar 2014, XXII (54): 39-45

Palabras clave: Chlorophytina, cultivo, Mar de Key words: Chlorphytina, culturing, Sea of
Cortés, plasticidad morfológica Cortes, morphological plasticity.

Universidad Autónoma de Baja California Sur (UABCS), Departamento de Ciencias Marinas y Costeras (DECyMAC), Programa de
Investigación en Botánica Marina, Carretera al km 5.5, Col. Mezquitito, C.P. 23080, Apartado Postal 19b, La Paz, Baja California Sur,
México.Tel 52(612)1238800 ext. 4812.
Rafael Riosmena-Rodríguez† ,[email protected]
Consuelo Ortuño-Aguirre, [email protected]
*
Responsable de seguimiento: Juan Manuel López Vivas, [email protected]

39
 Introducción en Caulerpa racemosa var chemnitza (Esper)
Weber van Bosse (Fig. 1A), 2) ramas con termi-
Caulerpa racemosa (Forsskål) J.Agardh es
nación obtusa, ensanchándose hacía el ápice
considerada como una de las especies de la
como en Caulerpa racemosa var turbinata (J.
familia Caulerpaceae con mayor habilidad
Agardh) Eubank (Fig. 1B), 3) ramas expandi-
para invadir nuevos ambientes (Raniello et
das con ápice esférico como en C. racemosa var
al. 2004). Esto está relacionado con su amplia
macrophysa (Sonder ex Kützing) W.R.Taylor
variabilidad morfológica (Verlaque et al. 2000)
chemnitza (Esper) J.V.Lamouroux (Fig. 1C),
y facultades fisiológicas (Collado Vides &
4) ramas densas con arreglo imbricado como
Robledo 1999). Weber van Bosse (1898, Fig.
en Caulerpa racemosa var uvifera (C.Agardh)
1A - E) propuso que C. racemosa representa
J.Agardh (Fig. 1D) y 5) ramas terminadas en
una especie polimórfica y determinó cinco
estructuras en forma de disco C. racemosa var
variedades con base en la forma de las ramas
peltata (J.V.Lamouroux) Eubank (Fig. 1E).
dentro de una pínula: 1) ramas obtusas como
Ciencia y Mar 2014, XXII (54): 39-45

Figura 1.- Esquematización de las variedades registradas para el Golfo de California, esquemas de Weber-van
Bosse, (1898) sin escala. A. C. racemosa var chemnitzia presenta, ramas terminadas de manera obtusa, ensan-
chándose hacia el ápice. B. C. racemosa var turbinata, ramas elongadas en forma de cono, con ápice plano. C.
C. racemosa var macrophysa, ramas expandidas con ápice esférico (7mm) (flecha), estolón grueso (triangulo),
<10 cm de altura. D. C. racemosa var uvifera, pínulas atestadas de ramas que se expanden gradualmente hacia
el ápice, arregladas de manera imbricada, 3-5 cm altura. E. C. racemosa var peltata, ramas con ápice peltado o
en forma de disco, sobre cortos pedicelos, solitarias o de manera alternada en varios rangos.

40 Rafael Riosmena Rodríguez† et al.

 Durand et al. (2002), presentan eviden- var. peltata, se desconoce lo que ocurre con las
cia genética respecto a que Caulerpa racemosa variedades C. racemosa var chemnitzia, C. race-
var occidentalis (J.Agardh) Børgesen podría mosa var macrophysa, C. racemosa var turbinata
ser un hibrido de C. racemosa var turbinata y y C. racemosa var uvifera. Por ello, el objetivo
C. racemosa var uvifera. Utilizaron diferentes del estudio fue el de evaluar por medio del
gen ITS1-ITS2 y 18S ribosomal, 28S. Estudios desarrollo ontogénico las diferentes varieda-
con material genético del núcleo sugieren que des morfológicas que puede presentar C. race-
todas las variedades son significativamente mosa en condiciones de cultivo.
diferentes de otras especies y una potencial
Material y Métodos
agrupación entre sí misma (Yeh & Chen 2004).
Sin embargo, sin una apropiada taxonomía no Se recolectaron 30 talos no diferenciados de
es posible conocer los límites entre las especies Caulerpa racemosa, en Agosto del 2005 en Punta
de un mismo género y en el caso de Caulerpa Galeras (24° 21.0' N, 110° 16.0' W) dentro de
racemosa es extremoso porque existe un gran Bahía de la Paz (solo se realizó una recolecta
debate sobre si se debería utilizar la categoría por lo que no se buscaron las diferentes varie-
de subespecie, variedad o ecotipo (Coppejans dades). Los organismos se lavaron superficial-
& Beeckman 1989, Famà et al. 2002). mente con agua de mar filtrada y se colocaron
en recipientes de plástico debidamente cerra-
Experimentos de cultivo han confirmado la
dos, se colocaron en una hielera y se trans-
relación entre la morfología y factores ambien-
portaron vía terrestre durante ≈22 horas hasta
tales (Peterson 1972, Calvert 1976). Enomoto &
Ensenada, B.C. Una vez en el laboratorio las
Ohba (1987), Ohba & Enomoto (1987) y Ohba
muestras fueron cuidadosamente lavadas con
et al. (1992), buscaron caracterizar los facto-
agua de mar estéril y limpiadas con algodón
res en que se desarrollan las variedades: con
(López-Vivas et al. 2011) y limpiadas de todo
Caulerpa racemosa var laetevirens (Montagne)
el sedimento y organismos asociados.
Weber-van Bosse y C. racemosa var peltata,
usaron un gradiente combinando cinco dife- Posteriormente, se procedió a la aclimata-
rentes temperaturas (20 a 30°C) y cinco dife- ción de los talos de C. racemosa, el material se
rentes irradiancias (0.5 a 0.8 Klux), lo que dividió en tres matraces de 1000 ml c/u, los
demostró que la morfología de estas varieda- cuales fueron previamente esterilizados en un
des están influenciadas fuertemente por una autoclave; se les agregó agua de mar filtrada a
combinación de irradiancia y temperatura 0.45 µm y esterilizada, enriquecida con medio
mostrando una gran plasticidad morfológica. de cultivo Provasoli’s, adicionado con Dióxido
de Germanio (GeO2); la separación de mate-
En el Golfo de California se han registrado
rial se hizo buscando no saturar el medio. Los
cinco variedades Caulerpa racemosa: var chemi-
matraces fueron colocados sobre una mesa de
tzia, Caulerpa racemosa var macrophysa, C. race-
madera a una irradiancia de 70 µmol fotón
mosa var peltata, C. racemosa var turbinata y C.
m-2s-1, y un fotoperiodo largo 16:8; luz: oscu-
racemosa var uvifera (Riosmena-Rodríguez et
ridad (condición de verano) con recambios de
al. 2013). Sin embargo, la asignación de estos
agua de mar y medio de cultivo cada semana.
nombres se ha realizado sin un análisis taxo-
La irradiancia se eligió ya que el lugar donde
Ciencia y Mar 2014, XXII (54): 39-45

nómico moderno o una evaluación ontogénica

se desarrollan estas plantas reciben esa canti-
que permita conocer los intervalos de varia-
dad de irradiancia y el fotoperiodo se escogió
ción y si las formas resultantes se sobreponen
el de verano ya que en esta estación son más
o no. De aquí la necesidad de experimentar
abundantes. El experimento duro 4 semanas.
con Caulerpa racemosa del Golfo de California
en condiciones ambientales de cultivo; si Resultados
bien ya se conoce que los factores ambienta- Los resultados obtenidos fueron inmediatos
les (luz y temperatura) influyen en la varia- ya que se observó el crecimiento de nuevas
bilidad morfológica, como se ha demostrado porciones de ramas, (Fig. 2A), entre el tercer y
en la C. racemosa var. laetevirens y C. racemosa quinto día, se observó la aparición de nuevas

Variabilidad morfológica de Caulerpa racemosa... 41

 ramas (Fig. 2B), éstas tuvieron un nacimiento completamente divididas (Fig. 4D). Durante
heterogéneo; es decir, mientras algunas inicia- las dos últimas semanas, las plantas comen-
ban como pequeñas verrugas sobre el estolón zaron a sufrir plasmólisis del citoplasma y
(Fig 2A), otras nacían como pequeños discos a generar tubos gametangiales (Fig. 5A, B).
(Figura 2C), en forma de cono o trompetas. Siendo la primera vez que se reportan las con-
diciones en que se genera esta fase.
Después de la primera semana se desarro-
llaron algunas ramas con formas variables
de discos (Fig 3A), enteros hasta pequeños
discos divididos (Fig. 3B); así como porcio-
nes con ramas obtusas que se ensanchaban o
no hacía el ápice (Fig. 3C). A las dos semanas
del experimento, se observaron las prime-
ras ramificaciones, conservándose el mismo
patrón de algunas ramas con discos y otras
obtusas (Fig. 4A). Se formaron, algunas ramas
laterales en forma de verruga (Fig. 4B), obser-
vándose de nuevo variantes en forma de flor
(Fig. 4C), las cuales terminaron su desarrollo

Figura 3.- Ramas en estadios avanzados de desarrollo.

A. Dos formas de ramas en una misma porción de
estolón, Rama con forma de disco dividido (flecha),
cono, ápice plano (Cabeza de flecha), barra de escala
10 mm. B. Rama en el inicio de la división del disco
(flecha), barra de escala 10 mm. C. Ramas totalmente
desarrolladas en forma de cono; ápice redondeado
(doble flecha), ramas obtusas que se ensanchan hacia
el ápice (flecha), barra de escala 10 mm.

Figura 2.- Diferentes formas de nacimiento de las ramas

fueron observadas. A. Origen de la rama en forma de
una verruga (triángulo), en una etapa más avanzada
de desarrollo se observa una rama de la misma forma
Ciencia y Mar 2014, XXII (54): 39-45

(flecha), barra de escala 10 mm. B. Crecimiento de

una nueva rama (flecha), y el nacimiento de ramas en
forma de verruga que posteriormente se formara un
disco, con ápice plano (doble cabeza de flecha), barra
de escala 10 mm. C. Creciendo en el mismo estolón,
una forma de cono (flecha), en forma de disco divi-
dido (triángulo), se muestra el estolón ensanchán-
dose, con ápice redondeado (doble flecha) y rama
completamente en forma de disco, con ápice plano
(cabeza de flecha), barra de escala 10 mm. D. Estolón Figura 4.- (Estolones con ramas en diferentes etapas de
elongándose para dar origen a una rama (flecha). desarrollo. A. Crecimiento de ramas se en forma de
Escala de la barra 10 mm. disco y en forma de verruga (flechas), barra de escala

42 Rafael Riosmena Rodríguez† et al.

 10 mm. B. Rama naciendo en forma de verruga permanecieron los talos no fueron variadas ya
(flecha), barra de escala 10 mm. C. Rama en forma de que respondieron los organismos de manera
flor en el inicio de la división del disco (flecha). Barra
de escala 10 mm. D. Ramas totalmente desarrollados
inmediata presentando las variantes morfoló-
en forma de disco totalmente dividido, semejante a gicas esperadas. Además, el presente trabajo
pétalos de flor (flecha), barra de escala 10 mm. aporta información sobre las condiciones en
que se generan los tubos gametangiales que
segregan entre Caulerpa y Caulerpella (Abbott
& Huisman 2004). Su desarrollo se dio en con-
diciones de 70 µmol fotón m-2 s-1, fotoperiodo
de verano 16L:8O y temperatura ambiental de
18 a 22°C.
En condiciones de laboratorio, Ohba &
Enomoto (1987a, b, 1992), describen el naci-
miento de ramas en Caulerpa racemosa var
laetevirens, las que presentan dos formas defi-
nidas, en disco y vesícula, las cuales se con-
servan a lo largo del desarrollo de la misma, y
cuando son sometidas a diversas condiciones
de luz y temperatura estas formas se modi-
fican. En contraste, en éste trabajo, se encon-
traron varias formas, sin embargo, ninguna
suficientemente estable que pudiera separar
grupos (variedades).
Cuando Forsskål (1775) describió la especie
Fucus racemosus (Caulerpa racemosa), mencionó
que ésta tiene un amplio rango de variación,
encontró desde ramas en forma de vesícula
hasta discoideas. Más tarde, fueron descritas
variedades de la especie por Weber-van Bosse
(1898), formas intermedias. Aunque muchos
autores o investigadores en sus trabajos man-
tienen la separación de variedades o recien-
temente ecotipos (Coppejans & Beeckman
Figura 5.- A) Vista del talo de Caulerpa racemosa en
donde comienza la plasmólisis el talo (flecha), barra 1989), aludiendo a morfotipos correspondien-
de escala 10 mm; B) Tubo gametangial (flecha) barra tes a cierto hábitat. Éste trabajo evidencia que
de escala 10 mm no existe la separación entre las variedades C.
recemosa var peltata, C. racemosa var turbinata,
y C. racemosa var macrophysa, estas variedades
resultan de eliminar a una porción o etapa de
Discusión
Ciencia y Mar 2014, XXII (54): 39-45

desarrollo del talo, de tal forma que el mate-

Los resultados observados muestran la plas- rial tipo que describe tales variedades, corres-
ticidad morfológica que presenta Caulerpa ponde a una parte de la variación morfológica
racemosa, bajo condiciones no controladas de de la especie para recolectas en el Golfo de
temperatura, y condiciones controladas de California. Por lo tanto estas variedades bien
luz y fotoperiodo. A diferencia de otros traba- podrían representar solo a una especie, sin
jos, donde los talos son sometidos a diversas embargo una alternativa es que todas estas
condiciones de temperatura, luz o salinidad, fuesen elevadas a la categoría de especie si
probando así el intervalo de variación de C. se encontraran caracteres alternativos para
racemosa, en este, las condiciones en las que discriminarlas.

Variabilidad morfológica de Caulerpa racemosa... 43

 Al respecto Chapman (1961), menciona que various culture conditions Japanese Journal of
es difícil la separación natural de las varieda- Phycology 35:167-177.
des. Abbott & Huisman (2004), sugieren que Famà, P.,B. Wysor, W.H.C.F. Kooistra & G.C. Zuccarello.
las diversas formas de las ramas de C. race- 2002. Molecular phylogeny of the genus Caulerpa
(Caulerpales, Chlorophyta) inferred from chloroplast
mosa sólo corresponden a diferentes etapas tufA gene. Journal of Phycology. 38 (5): 1040-1050
de desarrollo. Meñez & Calumpong (1982)
Forsskål, P. 1775. Flora Aegyptiaco-Arabica. Sive
mencionan que diversas formas de ramas se
Descriptiones Plantarum, Quas per Aegyptum
encuentran en el mismo estolón. Meinesz et Inferiorem et Arabium Felicem Detexit, Illustravit
al. (1981), observan en el mismo estolón coin- Petrus Forskal. Prof. Haun. Post Mortem Auctoris
ciden con formas típicamente de C. racermosa editit Carsten Niebuhr. Accedit Tabula Arabiae
var peltata y C. racemosa var clavifera. Por todo Felicis Geographico-Botanica. Kjob 44.
lo anteriormente expuesto es que se propone López-Vivas, J.M., I. Pacheco-Ruíz, R. Riosmena-
que para el Golfo de California la separación Rodríguez & C. Yarish. 2011. Life History of Porphyra
hollenbergii Dawson (Bangiales, Rhodophyta) from
de variedades no se considere y que solo se
the Gulf of California, México. Phycologia. 50 (5):
reconozca formas en una sola entidad de 520-529.
Caulerpa racemosa.
Meinesz, A., J. Jaubert & M. Denizot. 1981. Distribution
of the algae belonging to the genus Caulerpa in
Agradecimientos French Polynesia (Atoll of Takapoto and Isla
Moorea). Proccedings of the 4th international Coral
Consuelo Ortuño Aguirre agradece al Reef Symposium 2: 431- 437.
CONACYT por la beca de posgrado. Las Meñez, E.G. & H.P. Calumpong. 1982. The Genus
etapas de campo y laboratorio fueron financia- Caulerpa from Central Visayas, Philippines.
dos por el Fondo Sectorial SEP CONACYT a Smithsonian Contributions to the Marine Sciences.
Rafael Riosmena-Rodríguez en paz descanse. 17: 1-21.
Ohba, H. & S. Enomoto 1987b. Culture studies on Caulerpa
(Caulerpales: Chlorophyceae): II. Morphological
Referencias variation of C. racemosa var. laetevirens under various
Abbott, I.A. & J.M. Huisman. 2004. Marine Green and culture conditions. Japanese. Journal of Phycology
Brown algae of the Hawiian Islands. Bishop Museum 35:178-188.
Bulletin in Botany 4. Honolulu, Hawaii. 259 pp.
Ohba, H., H. Nashima & S. Enomoto. 1992. Culture
Calvert H. E., Dawes C.J. & M. A. Borowitzka. 1976. studies on Caulerpa (Caulerpales, Chlorophyceae):
Phylogenetic relationships of Caulerpa (Chlorophyta) III Reproduction, development and morphological
based on comparative chloroplast ultrastructure. variation of laboaratory-cultured C. racemosa var. pel-
Journal of Phycology. 12(2): 149-162. tata. Botanical Magazine (Tokyo) 105 (1080): 589-600.
Chapman, V.J. 1961. The marine algae of Jamaica. Part. Peterson, R.D. 1972. Effects of light intensity on the
I. Myxophyceae and Chlorophyceae. The Institute of morphology and productivity of Caulerpa racemosa
Jamaica. 159 pp. (Forsskål) J. Agardh. Micronesica 8: 63-86.
Collado-Vides, L. & D. Robledo. 1999. Morphology and Raniello, R., M., Lorenti, C. Brunet, & M.C. Buia. 2004.
photosynthesis of Caulerpa (Chlorophyta) in relation Photosynthetic plasticity of an invasive variety of
to growth form. Journal. of Phycology. 35(2): 325-330. Caulerpa recemosa in a coastal Mediterranean area:
light harvesting capacity and seasonal acclimation.
Coppejans, E. & T. Beeckman.1989. Caulerpa section Marine Ecology Progress Series. 271: 113-120.
Sedoideae (Chlorophyta, Caulerpales) fron the
Ciencia y Mar 2014, XXII (54): 39-45

Kenyan coast. Nova Hedwigia 49 (3-4): 381-893. Riosmena-Rodriguez, R., I. Pacheco-Ruiz, J.M. López-
Vivas, M. Hirales Cota, G. Andrade Sorcia A.
Durand, C., M. Manuel, C.F. Boudouresque, A. Meinesz, Meling & J. Orduña-Rojas. 2013. Diagnostico del
M. Verlaque &, Y. Le Parco. 2002. Molecular data estado de conservación de las macroalgas pardas
suggest a hybrid origin for the invasive Caulerpa (Phaeophyta), verdes (Cholorophyta) del Golfo de
racemosa (Caulerpales, Chlorophyta) in the California: implicaciones en la implementación de
Mediterranean Sea. Journal of Evolutionary Biology. políticas de conservación de la región. ISBN 968-
15(1): 122-133. 896-157-4 CONACYT-UABCS – UABC –CIBNOR –
Enomoto S. & H. Ohba. 1987a. Culture studies on Caulerpa DICTUS –250pp.
(Caulerpales, Chlorophyceae. I. Reproduction and Verlaque, M., C.F. Boudouresque, A. Meinesz & V.
development of C. racemosa var laetevirens under

44 Rafael Riosmena Rodríguez† et al.

 Gravez. 2000. The Caulerpa racemosa complex
(Caulerpales, Ulvophyceae) in the Mediterranean
Sea. Botanica Marina. 43 (1): 49-68.
Weber-van Bosse, A. 1898. Monographie des Caulerpes.
Annales du Jardin Botanique de Buitenzorg 15:
243-401.
Yeh, W.-J. & G.-Y. Chen. 2004. Nuclear rDNA and inter-
nal transcribed spacer sequences clarify Caulerpa
racemosa vars. From other Caulerpa species. Aquatic
Botany. 80 (3): 193-207.

Recibido: 23 de diciembre de 2011

Aceptado: 28 de Agosto de 2016

Ciencia y Mar 2014, XXII (54): 39-45

Variabilidad morfológica de Caulerpa racemosa... 45