Sistemática y filogenia
de los vertebrados
Con énfasis en la fauna argentina
Tercera edición
Ricardo Montero
Analía G. Autino
Tucumán – Argentina
– 2018 –
Ricardo Montero Analía G. Autino
[email protected] [email protected]
Cátedra Vertebrados Cátedra Vertebrados
Facultad de Ciencias Naturales e Instituto Facultad de Ciencias Naturales e Instituto
Miguel Lillo Miguel Lillo
Universidad Nacional de Tucumán Universidad Nacional de Tucumán
Instituto de Herpetología PIDBA (Programa de Investigaciones de la
Fundación Miguel Lillo Biodiversidad Argentina)
PCMA (Fundación para la Conservación
de los Murciélagos de Argentina)
Los autores sostienen su compromiso con las políticas de Acceso
Abierto a la información científica, al considerar que tanto las
publicaciones científicas como las investigaciones financiadas
con fondos públicos deben circular en Internet en forma libre,
gratuita y sin restricciones.
Este libro se encuentra bajo una Licencia de
Atribución-NoComercial-SinDerivadas 4.0 Internacional (CC BY-NC-ND 4.0)
Cita sugerida:
Montero, R.; Autino, A. G. 2018. Sistemática y filogenia de los vertebrados, con énfasis en la fau-
na argentina. Tercera edición. Editorial independiente, San Miguel de Tucumán, Argentina.
627 pp. ISBN: 978-987-42-9556-9.
Montero, Ricardo
Sistemática y filogenia de los vertebrados, con énfasis en la fauna argentina / Ricardo Montero;
Analía Gladys Autino. – 3ra ed. mejorada. - San Miguel de Tucumán: Ricardo Montero, 2018.
Libro digital, PDF
Archivo Digital: descarga
ISBN 978-987-42-9556-9
1. Biología. 2. Zoología. 3. Vertebrados. I. Autino, Analía Gladys II. Título
CDD 590.72
Índice
PREFACIO 3 ..................................................................................................................................................................... 7
PREFACIO 2 ...................................................................................................................................................................10
PREFACIO 1 ...................................................................................................................................................................11
ASPECTOS TEÓRICOS DE LA ................................................................................................................................14
CLASIFICACIÓN BIOLÓGICA .................................................................................................................................14
¿A QUÉ LLAMAMOS “AVES”? ................................................................................................................................21
CHORDATA ....................................................................................................................................................................23
CEPHALOCHORDATA ...............................................................................................................................................27
OLFACTORES................................................................................................................................................................31
TUNICATA ......................................................................................................................................................................33
COMPETENCIA SALPAS-KRILL EN AGUAS CIRCUNDANTES A LA PENÍNSULA ANTÁRTICA43
CRANIATA ......................................................................................................................................................................47
LA “NUEVA” CABEZA ................................................................................................................................................54
EL CAMPO CARDIOFARÍNGEO Y LA EVOLUCIÓN DE LOS VERTEBRADOS ..................................58
MYXINIFORMES ..........................................................................................................................................................69
VERTEBRATA...............................................................................................................................................................72
PETROMYZONTIFORMES.......................................................................................................................................74
OSTRACODERMI .........................................................................................................................................................77
GNATHOSTOMATA....................................................................................................................................................81
ZOOGEOGRAFÍA DE LOS PECES MARINOS ....................................................................................................87
CHONDRICHTHYES ...................................................................................................................................................92
CONDRICTIOS DE ARGENTINA. ECOLOGÍA Y DISTRIBUCIÓN .......................................................... 115
OSTEICHTHYES ........................................................................................................................................................ 126
ACTINOPTERYGII .................................................................................................................................................... 135
COMENTARIOS ECOLÓGICOS SOBRE LOS PECES ÓSEOS DE ARGENTINA................................. 166
SARCOPTERYGII ...................................................................................................................................................... 176
TETRAPODA .............................................................................................................................................................. 186
AMPHIBIA ................................................................................................................................................................... 192
REPRODUCCIÓN Y DESARROLLO EN ANUROS ARGENTINOS .......................................................... 222
DECLINACIONES POBLACIONALES Y ........................................................................................................... 228
EXTINCIONES EN ANFIBIOS ARGENTINOS................................................................................................ 228
AMNIOTA .................................................................................................................................................................... 233
REPTILIA ..................................................................................................................................................................... 239
LEPIDOSAURIA ......................................................................................................................................................... 241
AMPHISBAENIA ....................................................................................................................................................... 267
HISTORIA NATURAL Y ECOLOGÍA DE SAURIOS ARGENTINOS ........................................................ 273
SERPENTES ................................................................................................................................................................ 287
SERPIENTES ARGENTINAS ................................................................................................................................ 300
OFIDIOS VENENOSOS Y SUS VENENOS ........................................................................................................ 314
ARCHELOSAURIA .................................................................................................................................................... 326
TESTUDINES .............................................................................................................................................................. 328
LAS TORTUGAS ARGENTINAS .......................................................................................................................... 338
ARCHOSAURIA.......................................................................................................................................................... 347
DINOSAURIA .............................................................................................................................................................. 356
AVES .............................................................................................................................................................................. 366
ECOLOGÍA DE AVES ARGENTINAS: UNA SELECCIÓN DE CASOS DE ESTUDIO ........................ 414
SYNAPSIDA ................................................................................................................................................................. 421
ORIGEN Y EVOLUCIÓN DE SYNAPSIDA Y ORIGEN DE MAMMALIA ............................................... 422
MAMMALIA ................................................................................................................................................................ 429
LA MASTOZOOLOGÍA EN ARGENTINA, UN PANORAMA HISTÓRICO ........................................... 532
LITERATURA CITADA ........................................................................................................................................... 535
Sistemática y Filogenia de los Vertebrados, 3ra edición (2018). 115
Condrictios de Argentina. Ecología
y Distribución
Juan M. Díaz de Astarloa1
Daniel Enrique Figueroa2
Ezequiel Mabragaña1
Laboratorio de Biotaxonomía Morfológica y Molecular de Peces (BIMOPE),
1
Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (IIMyC),
Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad Nacional de Mar del Plata-CONICET.
2 Departamento de Ciencias Marinas,
Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad Nacional de Mar del Plata.
El Mar Argentino es transicional, con aguas templado cálidas al norte y templado frías al sur.
La influencia de la Corriente Fría de Malvinas es notoria en el sur, sobre la plataforma patagóni-
ca, y por la región del talud hasta frente a la Provincia de Buenos Aires. Estas características
ambientales afectan la composición y distribución de los condrictios. El número de especies es
moderado (apenas supera el centenar), si se compara con la gran diversidad exhibida en los
mares tropicales y subtropicales del mundo.
En el Atlántico suroccidental (entre los 34º y 55º S) entre la costa y las aguas profundas más allá
del talud continental se distribuye un total de 37 especies de tiburones, los cuales pueden dividirse
en dos grandes grupos: los pertenecientes a la fauna patagónica y los correspondientes a la fauna
bonaerense. Los tiburones patagónicos están comprendidos en la Provincia biogeográfica Magallá-
nica, caracterizada principalmente por aguas templadofrías, frías y profundas, y corresponden a
Squalidae (tiburones galludos), Scyliorhinidae (pintarrojas), Somniosidae (dormilones) y Etmopte-
ridae (espinosos). Los tiburones de la región bonaerense forman parte de la Provincia biogeográfica
Argentina, y son típicos de aguas templado-cálidas y subtropicales e integran las Familias Triakidae
(cazones y gatuzos), Carcharhinidae (tintoreras y bacotas), Sphyrnidae (martillos) y Odontaspididae
(tiburones toro). Los batoideos que están presentes en el Mar Argentino están comprendidos por
siete clados: los torpedos o rayas eléctricas (Torpedinidae y Narcinidae), los peces sierra (Pris-
tidae), las guitarras (Rhinobatidae), las rayas (Arhynchobatidae y Rajidae), y las águilas de mar
o chuchos (Dasyatidae). En total abarcan aproximadamente 44 especies. Algunos géneros de
Arhynchobatidae y Rajidae presentan una gran diversidad, como Bathyraja con 11 especies, y
Psammobatis con 6. Algunas tienen una amplia distribución en la plataforma continental argen-
tina, como Zearaja chilensis, Bathyraja brachyurops o Psammobatis normani); otras, en cambio,
están circunscriptas sólo a la región bonaerense (Psammobatis bergi, Sympterygia acuta) o pata-
gónica (Batrhyraja magellanica, Psammobatis rudis), e incluso con una especie que sólo vive en
la interfase de las dos Provincias (Psammobatis lentiginosa; Figueroa et al., 1999; Mabragaña et
al., 2012).
En las aguas continentales de Argentina, dentro de la cuenca parano platense, se encuentran las
rayas de río (6 especies, Menni y Lucifora, 2007; Lucifora et al., 2017a), pertenecientes a Potamo-
trygonidae, de abolengo marino y endémicas de América del Sur. Poseen poderoso aguijón en la
Sistemática y Filogenia de los Vertebrados, 3ra edición (2018). 116
cola, relacionado con glándulas venenosas, similares a las de los miliobátidos. Algunos ejemplares
pueden superar el metro de ancho de disco. Se desconocen muchos aspectos de su biología. Este
grupo ha sufrido una gran disminución en la abundancia de varias de las especies, principalmente
por la degradacióin de hábitats y la sobrepesca (Lucifora et al.,2017b).
El holocéfalo que habita las aguas frías de la plataforma continental argentina es el pez gallo
o pez elefante (Callorhinchus callorynchus) (Figura 73), pertenece a Callorhinchidae, endémica
del hemisferio sur. Con su típica prosbocis detecta invertebrados que habitan en el bentos y con
sus dientes en mosaico (Figura 70)) muele las partes duras de sus exoesqueletos. Presentan
importancia comercial, aunque el volumen explotado es bajo. En el Golfo San Matías su captura
es sostenida (Di Giácomo y Perier, 1991).
Figura 73: Pez gallo o elefante, Callorhinchidae, Callorhinchus callorynchus. Nótese el detalle de la
cápsula ovárica a la izquierda y los dientes en mosaico a la derecha.
Figura 74: Diagrama de las características externas de un tiburón.
Los elasmobranquios Pleurotremata, o con forma de tiburón (Figura 74), conforman dos
grandes grupos monofiléticos, los Squalomorphi (con aleta anal ausente) y los Galeomorphi (con
aleta anal presente).
Entre los Galeomorphi, los miembros de Squalidae son los llamados tiburones espinosos, por la
espina que precede a las aletas dorsales. Tienen amplia distribución dentro de aguas templado frías,
son migradores, de hábitos demersal (de fondo) o pelágicos y amplio espectro trófico. Las dos espe-
cies más frecuentes en las capturas comerciales de altura en la Patagonia son Squalus acanthias, que
posee manchas (Figura 75) y Squalus mitsukurii, que carece de ellas.
Figura 75: Tiburón espinoso o espineto, Squalidae, Squalus acanthias.
Sistemática y Filogenia de los Vertebrados, 3ra edición (2018). 117
Otro clado de tiburones Squalomorphi es la Somniosidae, propia de aguas del talud continental.
En el Atlántico Sudoccidental se encuentra el tiburón dormilón (Somniosus antarcticus) (Figura
76). Sorprende por su porte (supera los 4 m) y su lentitud; la corona de las escamas placoides que
cubren su cuerpo son de forma cónica (Figura 74A) y presentan heterodoncia entre las mandíbu-
las superior e inferior (Figura 74B). Es de aguas profundas, pero capturado esporádicamente por
la flota merlucera, cuando asciende a alimentarse de los cardúmenes de merluza frente a la Pro-
vincia de Buenos Aires (Cione, 1998; Díaz de Astarloa et al., 1999).
Figura 76: Tiburón dormilón, Somniosidae, Somniosus antarcticus. A) escama placoide; B) hetero-
doncia entre los dientes de la mandíbula superior e inferior.
Los tiburones linterna (Etmopteridae), desprovistos de aleta anal, también habitan aguas del
talud continental, son negros, tienen fotóforos, un conspicuo órgano pineal entre los ojos, hete-
rodoncia dentaria entre mandíbulas y sus escamas placoides tienen la corona chata. La especie
que ha aparecido en campañas de evaluación en aguas profundas es Etmopterus pussilus (Figura
77).
Figura 77: Tiburón linterna, Etmopteridae, Etmopterus pussilus. A) Escamas placoides; B) hetero-
doncia entre los dientes de la mandíbula superior e inferior.
Squatinidae está integrada por tiburones bentónicos sin aleta anal, deprimidos dorsoventralmen-
te, con la parte anterior de las aletas pectorales no soldadas a la cabeza, por lo que a veces son consi-
derados formas de transición entre los pleuro y los hipotremados. Son peces voraces que se mantie-
nen al acecho para cazar sus presas. Frente a la Provincia de Buenos Aires es pescado frecuentemen-
te por la flota costera el pez ángel Squatina guggenheim (Figura 78). Recientes estudios han demos-
trado que esta especie necesita tres años para completar su ciclo reproductivo, cualidad que la vuel-
ve muy vulnerable a la la explotación comercial (Colonello et al., 2006).
Figura 78: Pez ángel, Squatinidae, Squatina guggenheim.
Sistemática y Filogenia de los Vertebrados, 3ra edición (2018). 118
El grupo de tiburones que presenta aleta anal está representado por varios clados en aguas ar-
gentinas. Hexanchidae está integrado por tiburones primitivos, con un representante en aguas
costeras, el gatopardo (Notorynchus cepedianus) (Figura 79). Es un tiburón de gran porte, con siete
pares de hendiduras branquiales, que sobrepasa los tres metros de largo, predador y carroñero,
con heterodoncia conspicua entre ambas mandíbulas (Figura 76). Presenta ejemplos de tácticas
colectivas para capturar lobos marinos (Ebert, 2003) y es la única especie en esta región poten-
cialmente peligrosa para el hombre, aunque no se han registrado casos de ataques.
Figura 79: Gatopardo, Hexanchidae, Notorynchus cepedianus. Nótese la heterodoncia entre los
dientes de la mandíbula superior e inferior.
Otro grupo de tiburones con aleta anal son los lamniformes, que son los tiburones considera-
dos más evolucionados. En las aguas templado cálidas del litoral bonaerense se captura regular-
mente el escalandrún (Carcharias taurus, Odontaspididae); puede superar los 2 metros de longitud
total, los embriones de las hembras grávidas practican el canibalismo. Como una forma peculiar de
mantener la flotabilidad neutra tragan aire en la superficie, cuando son capturados expulsan este
aire con violencia, produciendo un sonido que les valió el mote de “tiburón toro”. Otro curioso
tiburón lamniforme ocasionalmente observado en aguas templadas de Argentina es el tiburón
peregrino (Cetorhinus maximus, Cetorhinidae) (Figura 80), que alcanza los 9 metros de longitud
total; es pelágico, se alimenta de pequeños organismos por filtración, para lo cual posee grandes
aberturas branquiales.
A B
Figura 80: A: Escalandrún, Odontaspididae, Carcharias Taurus, nótese los detalles de las escamas
placoides (izquierda) y de los dientes (derecha); B: tiburón peregrino, Cetorhinidae, Cetorhinus
maximus.
Lamnidae incluye a los tiburones más conocidos a nivel mundial, pero que son raramente re-
gistrados en nuestras aguas (Siccardi et al., 1981; Lucifora, 2001; Mabragaña et al., 2015), como el
blanco (Carcharodon carcharias), el mako (Isurus oxyrinchus), el tiburón sardinero (Lamna nasus),
y el martillo Sphyrna zigaena (Menni y García, 1985) (Figura 81). Los bacotas Carcharhinus plum-
beus y C. leucas (Chiaramonte, 1998) y más raramente especies epipelágicas oceánicas como el
marrajo Isurus oxyrinchus (Siccardi et al., 1981). Un ejemplar macho juvenil (provisoriamente
determinado como marrajo) de poco más de un metro de longitud y hallado varado en las costas
de Mar del Plata fue identificado como Lamna nasus a través de la metodología del Código de Ba-
rras Genético (Mabragaña et al., 2015) (ver box).
Sistemática y Filogenia de los Vertebrados, 3ra edición (2018). 119
BARCODES
Históricamente, los métodos de identificación y clasificación de peces han
sido basados, principalmente, en características morfológicas visibles. No
obstante, un enfoque integrado de la taxonomía es necesario, debido a la
complejidad de la biología de las especies que requiere que las fronteras a
nivel específico sean estudiadas desde perspectivas multidisciplinarias y
complementarias.
Los códigos de barras genéticos (DNA-Barcodes) son secuencias cortas de
una porción estandarizada del genoma que se utilizan como una herramienta
complementaria a la taxonomía tradicional para la identificación y descubri-
miento de nuevas especies. En 2003 se propuso el uso de un marcador mole-
cular, el gen citocromo oxidasa subunidad I (COI) del ADNm como un sistema
global para la bioidentificación de organismos animales. La eficacia del uso
del COI para la identificación de especies, y como base de un sistema global
de bioidentificación de animales ha sido demostrada y validada en un amplio
grupo de animales, tanto invertebrados como vertebrados.
A B
C D
Figura 81: Lamnidae. A) tiburón blanco, Lamnidae, Carcharodon carcharias (nótese el detalle de un
diente); B: marrajo o mako, Isurus oxyrinchus; C) Tiburón sardinero, Lamna nasus; D) tiburón mar-
tillo, Sphyrna zigaena.
También presenta aleta los intergrantes de Triakidae, con las dos especies de mayor importan-
cia comercial en Argentina, el gatuzo (Mustelus schmitti) y el cazón (Galeorhinus galeus) (Figura
82). Mustelus es de hábitos bentopelágicos costeras y de plataforma que alcanzan tallas máximas
de hasta 120 cm, tiene dentición en mosaico, acorde con su alimentación predominantemente de
invertebrados del fondo (principalmente cangrejos, seguido de los anélidos poliquetos y en tercer
lugar peces pequeños). El cazón, Galeorhinus, alcanza tallas máximas de hasta dos metros, tiene
hábitos migradores, utilizando el litoral argentino como área de cría (Tricas et al., 1998); el ciclo
reproductivo en las hembras es trianual: 1 año de gestación y 2 de maduración del folículo ovárico
(Lucifora, 2003). El cazón es una especie severamente amenazada, en el pasado fue capturado por
su aceite y la vitamina A de su hígado y actualmente es muy valorado por su carne.
Sistemática y Filogenia de los Vertebrados, 3ra edición (2018). 120
A B
Figura 82: Triakidae. A) gatuzo, Mustelus schmitti; B) cazón, Galeorhinus galeus.
Otros dos clados con aleta anal (Galeomorphi), bien representadas en Argentina, son Carchar-
hinidae y Scyliorhinidae. Dentro de la primera sin lugar a dudas el más buscado por la pesca re-
creativa es el bacota (Carcharhinus brachyurus), esbelto tiburón ictiófago, de gran tamaño (Figura
83). Otros bacotas de gran tamaño son Carcharhinus plumbeus y C. leucas (Chiaramonte, 1998). A
Scyliorhinidae pertenece la pintarroja (Schroederichthys bivius; Figura 83), que habita en la plata-
forma patagónica (Figura 83), es el único tiburón ovíparo del Mar Argentino. Presenta por otra
parte un dimorfismo sexual poco frecuente entre los condrictios: los machos, que no superan el
metro, son más grandes que las hembras.
A B
Figura 83: A) Bacota, Carcharhinidae, Carcharhinus brachyurus; B) Pintarroja, Scyliorhinidae, Sch-
roederichthys bivius (nótese el detalle de la cápsula ovárica).
Los condrictios elasmobranquios Hypotremata, o con forma de raya, son deprimidos dorsoven-
tralmente, con las aletas pectorales expandidas hacia adelante y hacia atrás, quedando las aberturas
branquiales en posición ínfera. Se pueden agrupar en tres tipos principales: formas de transición,
rayas típicas, rayas eléctricas y chuchos.
Las formas hipotremadas de transición, si bien tienen las aberturas branquiales ínferas, la
parte posterior del tronco es robusta como la de los tiburones y las aletas dorsales son distin-
guibles a simple vista. Se los conoce con el nombre de guitarras, están agrupados en Rhinoba-
tidae. El más conocido en el litoral bonaerense es la vistosa guitarra chica Zapteryx brevirostris
(Figura 84), que alcanza una talla de 65 cm de longitud total, se alimenta de invertebrados, con
una proporción significativa de anfioxos (Barbini, 2006); el ciclo reproductivo en las hembras
dura tres años (Colonello, 2009).
Figura 84: Guitarra chica, Rhinobatidae, Zapteryx brevirostris.
Sistemática y Filogenia de los Vertebrados, 3ra edición (2018). 121
Las rayas típicas de Arhynchobatidae y Rajidae, presentan su mayor diversidad a nivel mun-
dial en mares templados; en el Mar Argentino está representada con 24 especies (Cousseau et
al., 2007; Díaz de Astarloa et al., 2008), por lo cual es la Familia de condrictios con mayor núme-
ro de especies en el área, desde las formas más pequeñas a nivel mundial, la rayita sin orlas
(Psammobatis rutrum, con una talla máxima observada de 32 cm) (Figura 85) hasta una de las
especies más grandes, la raya de vientre áspero (Dipturus trachyderma, con una talla máxima
observada de 242 cm). El alto grado de endemismo de las rayas a nivel genérico en el Mar
Argentino sólo es compartido con Oceanía, y estudios recientes están demostrando un nivel de
especialización en el espectro trófico no registrado en otros lugares del mundo.
Figura 85: Rayita sin orlas, Rajidae, Psammobatis rutrum.
Las rayas eléctricas (Torpediniformes) se denominan así, porque tienen la posibilidad de pro-
ducir descargas a partir de musculatura especializada en las aletas pectorales, el efecto resulta
muy desagradable cuando se toca el dorso de estos peces estando vivos. En el litoral argentino el
más conocido es el torpedo chico (Discopyge tschudii, Narcinidae) (Figura 86). Como en el caso de
la pintarroja, los machos, que pueden superar los 50 cm de longitud total, son más grandes que las
hembras. Presentan una marcada especialización trófica a la anelidofagia (Spath, 2014).
Figura 86: Torpedo chico, Narcinidae, Discopyge tschudii.
Los elasmobranquios hipotremados tipo chuchos (Myliobatiformes) se caracterizan en general
por tener un fuerte aguijón con bordes aserrados retrorsos, que puede causar graves heridas a sus
atacantes, muy dolorosas a causa de toxinas liberadas por las glándulas venenosas presentes en el
epitelio que rodea al aguijón (Christiansen y Cousseau, 2005). La mayor diversidad de este grupo
es alcanzada en regiones tropicales y subtropicales, por lo que el número de especies en el Mar
Argentino es modesto. El chucho más conocido en el litoral bonaerense es el hocicudo, Myliobatis
goodei (Myliobatidae) (Figura 87), que llegar a tener 90 cm de ancho de disco; su dentición en
Sistemática y Filogenia de los Vertebrados, 3ra edición (2018). 122
mosaico sirve para moler exoesqueletos y conchillas de organismos del bentos (Ruocco, 2012). Sin
embargo, recientemente fue descripta una nueva especie de chucho para las costas de la Provincia
de Buenos Aires sobre la base de metodologías morfológicas y moleculares (Ruocco et al., 2012)
Figura 87: chucho hocicudo, Myliobatidae, Myliobatis goodei.
Comportamiento de captura de la presa y biomecánica alimenticia de los tiburones
Contrariamente a una extendida creencia, los tiburones no son los carroñeros de las profundi-
dades, que se alimentan de basura o de todo lo que se cruce en su camino. Son carnívoros que
ocupan todos los niveles tróficos y los grandes tiburones como el blanco, bacota y marrajo son los
predadores topes en todas las redes alimenticias marinas (Cortés, 1999). La dieta de la mayoría de
los tiburones incluye peces óseos y para muchas especies el contenido de peces en los estómagos
excede el 90 % de presencia de peces, particularmente para especies del género Carcharhinus,
martillos (Sphyrnidae), tiburón sardinero (Lamna nasus) (Figura 81). La dieta de los grandes tibu-
rones como el tigre, marrajo o tintoreras incluye una gran variedad de vertebrados como peces,
tortugas y aves marinas. Grandes mamíferos marinos como focas, lobos marinos y delfines son
devorados por el tiburón blanco adulto y por otros escualos como el tiburón dormilón Somniosus
antarcticus (Díaz de Astarloa et al., 1999).
Una de las particularidades del mecanismo alimentario de los elasmobranquios en general, y
de los tiburones en particular, es la notable diversidad funcional a pesar de la simplicidad morfo-
lógica del aparato masticador (Motta, 2004). Comparando el esqueleto de un pez óseo, en el cual
hay 63 huesos están involucrados en la alimentación, el aparato masticador de un tiburón está
constituido por sólo 10 elementos cartilaginosos. Además, los tiburones carecen, a diferencia de la
mayoría de los osteíctios, de elementos faríngeos que ayuden en el procesamiento del alimento.
Sin embargo, esta ausencia no impide que los tiburones efectúen un asombroso despliegue de
diversos mecanismos alimentarios y de comportamiento. Los tiburones pueden capturar a sus
presas por diversos métodos (golpes con el hocico, mordiscos, succión, filtración) y los convierte
en predadores muy especializados y eficientes.
Algunas de las diferencias anatómicas más importantes entre los tiburones y muchos peces
óseos se encuentran en la construcción de las mandíbulas, en el modo en que éstas están suspen-
didas en el cráneo y especialmente en la organización y mecánica del crecimiento de los dientes
(Figura 37). Tanto la mandíbula superior como la inferior llevan una serie completa de dientes
dispuesta en hileras. Cuando algunos de los dientes de la hilera más externa se pierden durante el
ataque, éstos son reemplazados por nuevos dientes que se forman en las hileras más internas de la
boca.
El comportamiento predatorio de los tiburones en general es poco conocido en comparación
con el de los peces óseos, y la razón es inherente a la dificultad de estudiar a los tiburones en su
hábitat natural. Los grandes tiburones pelágicos y oceánicos probablemente sean los menos cono-
Sistemática y Filogenia de los Vertebrados, 3ra edición (2018). 123
cidos, si bien recientemente el uso de cámaras submarinas y estudios telemétricos (Motta, 2004)
han arrojado luz sobre los patrones de alimentación en tiburones. Cómo los tiburones se aproxi-
man a su presa y luego la cazan es uno de los aspectos del comportamiento alimentario menos
conocido. En general cazan al acecho, aproximándose a su presa lentamente. El tiburón blanco
ocupa gran parte de su tiempo nadando alrededor de su presa antes de interceptarla y eventual-
mente capturarla. Por ejemplo, algunos tiburones pueden ser vistos cerca de potenciales presas
incluso durante 2 horas y sin siquiera morderla (Motta, 2004). La mordedura es el método de
captura más común observado en tiburones. Suelen efectuar mordiscos y se retiran. Cuando su
víctima se desangra o está débil, vuelven a atacarla hasta matarla totalmente. Engulle a su presa
completa o la secciona en pedazos más pequeños. El tiburón dormilón (Somniosus antarcticus) de
aguas profundas de más de 500 m de profundidad, presenta un comportamiento alimentario par-
ticular. Los dientes de la mandíbula superior son largos y puntiagudos, muy distintos a los de la
mandíbula inferior, que son oblicuos, afilados y próximos entre sí (Díaz de Astarloa, et al., 1999)
(Figura 76B); estos dientes le permiten “excavar” grandes trozos de carne de cet|ceos muertos y
probablemente arrancan rápidamente la cabeza de focas y lobos marinos antes de alimentarse de
sus cadáveres.
Estructura, mecánica de crecimiento y funcionalidad de los dientes
Los dientes se disponen en hileras ordenadas sobre ambas mandíbulas. Una corona de esmalte
forma el borde cortante principal del diente. A lo largo de los bordes posteriores se desarrollan
nuevas hileras de dientes que migran hacia delante a medida que aumentan de tamaño. Este su-
ministro constante de dientes es para sustituir aquéllos desgastados o perdidos durante el uso. En
algunos tiburones como los gatuzos (Mustelus spp.), y en la mayoría de los batoideos (rayas y afi-
nes) los dientes forman placas dentarias planas pavimentosas de función trituradora.
El reemplazo de los dientes se produce a intervalos regulares y la tasa de reemplazo varía se-
gún la especie, y es afectada por la edad, dieta, cambios estacionales y temperatura del agua. Para
la mayoría de las especies unos pocos dientes son reemplazados cada vez, y la tasa de reemplazo
se mide por el tiempo de movimiento de un diente de la hilera lingual (la más interna) a la hilera
funcional (la más externa) y varía de 9 a 12 días para el tiburón leopardo (Triakis semifasciata)
hasta 50 a 70 días para otras especies. Los dientes de los grandes tiburones predadores son uni-
cuspidados, de bordes lisos y cortantes (marrajo) (Figura 81B). Existe heterodoncia sexual en
muchas especies, siendo los dientes de machos adultos de formas diferentes a los de las hembras o
machos inmaduros. Este dimorfismo pareciera estar más relacionado con el cortejo sexual, en el
que los machos sujetan a las hembras con sus dientes, más que a diferencias en la dieta (Wether-
bee y Cortés, 2004). La diversidad de formas en las cúspides dentarias es atribuida a distintos
roles funcionales en la masticación: captura, desgarro, corte, molienda. Los dientes con cúspides
largas, puntiagudas y delgadas como el escalandrún (Figura 80A), el marrajo o mako son aptos
para desgarrar. Los del tiburón tigre (Galeocerdo cuvier) Cambiar por Carcharodon o Lamna nasus
(Figura 81) en cambio, presenta dientes con bordes aserrados y en forma de cresta de gallo que,
combinados con la fuerza de las mandíbulas, son apropiados para perforar y cortar. Distintos án-
gulos de inserción de los dientes del escalandrún sugieren un mecanismo funcional diferente de
ambas mandíbulas, probablemente relacionados con una función inicial de sujeción de la presa
seguido de la perforación por parte de los dientes superiores (Lucifora et al., 2001).
Modalidades reproductivas de condrictios del Mar Argentino
El éxito evolutivo de los condrictios puede atribuirse en parte, a las complejas estrategias re-
productivas que ha desarrollado. De acuerdo al tipo de parición, los condrictios pueden clasifi-
carse en ovíparos (desarrollo externo al cuerpo de la madre) o vivíparos (desarrollo en el inte-
rior del cuerpo de la madre y parición de crías vivas). A su vez, según el aporta de nutrientes que
recibe el embrión, se pueden clasificar en lecitotróficos (el desarrollo del embrión depende ex-
Sistemática y Filogenia de los Vertebrados, 3ra edición (2018). 124
clusivamente del vitelo) o matrotróficos (el desarrollo es suplementado por aporte adicional de
nutrientes) (Carrier et al., 2004).
El oviparismo es un modo lecitotrófico, que consiste en la producción de huevos fertilizados
que son envueltos en una cápsula coriácea y liberados al fondo marino. Estas son producidas en
la glándula oviductal (exclusiva de los condrictios), ubicada en la primera porción del tracto
reproductivo de las hembras. El proceso de formación de la cápsula es muy rápido (12-24 hs)
permaneciendo un corto período en el útero, para ser luego liberada al exterior (Hamlett y
Koob, 1999). El desarrollo posterior del embrión hasta su eclosión ocurre dentro de la cápsula y
puede tener una duración de unos pocos meses a varios años de acuerdo con las especies y el
hábitat; y es un período durante el cual el embrión se alimenta del vitelo y obtiene agua y mine-
rales del medio externo (Berestovskii, 1994; Jañez y Sueiro, 2007; Mabragaña et al., 2015b). Las
cápsulas presentan características morfológicas que permiten distinguirlas entre sí (Figura 88;
Ebert and Davis 2007; Mabragaña et al., 2011). De este modo pueden proveer información sobre
relaciones filogenéticas (Fischer et al. 2014), distribución y biología reproductiva de las espe-
cies, permitiendo identificar sitios y épocas de oviposición (Vazquez et al., 2016), y conocer
sobre su fertilidad y período de incubación (Mabragaña et al., 2015). En el Atlántico Sudocciden-
tal (ASO) esta modalidad reproductiva se observa en todas las rayas verdaderas (Rajiformes), el
tiburón pintarroja Schroederichthys bivius y el pez gallo Callorhinchus callorynchus.
Figura 88: Capsulas de huevo de diferentes especies de condrictios ovíparos del Mar Argentino.
Las especies vivíparas retienen sus embriones en el útero durante todo el período de desa-
rrollo. Eso hace que el embrión nace totalmente desarrollado como una copia en miniatura del
adulto. Dependiendo del tipo de nutrición de los embriones encontramos 4 modalidades repro-
ductivas:
(1) Viviparidad lecitotrófica: dentro de este grupo se encuentran aquellos cuyos embriones
dependen solamente del vitelo depositado en el huevo al comienzo de la ovulación. Los embrio-
nes son retenidos en el útero solamente como protección, pero no reciben ningún suplemento
en su nutrición por parte de la madre durante la gestación. Consecuentemente, al igual que en
las formas ovíparas, las crías al nacer son de pequeño tamaño, debido a la cantidad finita de
nutrientes disponible en el saco vitelino. En general el proceso de gestación en las especies que
tienen este modo reproductivo es relativamente largo (por ejemplo, en S. acanthias puede durar
entre 18 y 20 meses; en el cazón Galeorhinus galeus 2 años, Lucifora, 2003). Un cuarto de las
especies actuales de condrictios utilizan esta modalidad reproductiva. Ejemplos en el ASO: El
espineto Squalus acanthias, el cazón Galeorhinus galeus, el pez angel Squatina guggenheim, la
Sistemática y Filogenia de los Vertebrados, 3ra edición (2018). 125
guitarra grande Rhinobatos horkelii, la guitarra chica Zapterix brevirostris y los torpedos (Narci-
nidae y Torpedinidae).
(2) Viviparidad histotrofica: es una forma de reproducción matrotrófica, común en Mylio-
batiformes. Una región del epitelio uterino forma largos filamentos denominados trofonemata.
Estos filamentos secretan una leche uterina nutritiva (histótrofo) rica en proteínas y lípidos que
es ingerido por los embriones. El resultado es que los embriones alcanzan una talla relativamen-
te grande dentro del útero (20 cm ancho del disco en M. goodei, Ruocco, 2012) un crecimiento
del 1600 al 5000% en contenido orgánico. La histotrofía lipídica es bien diferente de la histotro-
fía limitada o incipiente que consiste en la secreción uterina de una mucosa rica en polisacáridos
que es ingerida por los embriones. Esta modalidad se ha registrado en el gatuzo Mustelus schmit-
ti (Orlando et al., 2015).
(3) Oofagia: es una forma de viviparidad matrotrófica en la cual luego de la nutrición inicial
a partir del saco vitelino, los embriones se alimentan de huevos no fertilizados para desarrollar-
se. Como resultado los neonatos son muy grandes en algunas especies (> 100 cm). La oofagia es
el modo reproductivo en todos los Lamniformes y evolucionó en sólo una pequeña familia den-
tro de los Carchariniformes (Pseudotriakidae). La adelfofagia (o canibalismo intrauterino) es
una forma de oofagia en la cual los embriones más desarrollados en cada útero consumen a los
embriones más pequeños y luego depende de los huevos no fertilizados que la madre va produ-
ciendo. En el Atlántico Sudoccidental esta modalidad se observa en Lamna nasus y en Carcharias
taurus.
(4) Viviparidad placentaria: este tipo de reproducción tiene lugar solo en el 10% de las es-
pecies conocidas. En todos los casos, la primera etapa del desarrollo embrionario es similar a la
de los otros modos matrotróficos, en la cual los embriones están encapsulados en alguna forma
de cápsula y crecen a expensas de los nutrientes aportados por el vitelo almacenados en el saco
vitelino. A partir de la mitad de la gestación las secreciones uterinas aumentan mientras decli-
nan las reservas vitelinas y en el tercer y último periodo se forma la placenta que es en realidad,
el saco vitelino transformado en una placenta epiteliocorial. Las especializaciones uterinas son
concomitantes con la placentación. En algunas especies el cordón umbilical desarrolla vellosida-
des externas que pueden servir como áreas de absorción paraplacentarias. La envoltura tercia-
ria es reducida en grosor demostrando cambios en la funcionalidad de la glandula oviductal. La
envoltura de estos embriones no es una cápsula sino una membrana delgada y transparente que
se mantiene durante toda la gestación. En la mayoría de las especies, todo el intercambio meta-
bólico entre el útero y el embrión se realiza a través de la envoltura del huevo. La placenta per-
siste hasta que la gestación finaliza. En el Atlántico Sudoccidental esta modalidad reproductiva
se ha registrado en el tiburón azul Prionace glauca cuya gestación es de 9 a 13 meses, produ-
ciendo alrededor de 30 embriones (Stevens, 2009).
