INSTITUTO POLITECNICO NACIONAL

CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS

BIOLOGÍA REPRODUCTIVA DEL TIBURÓN

Mustelus lunulatus (Jordan y Gilbert, 1883) EN
BAHÍA TORTUGAS, BAJA CALIFORNIA SUR,
MÉXICO

TESIS

QUE PARA OBTENER EL GRADO DE

MAESTRÍA EN CIENCIAS EN MANEJO DE RECURSOS MARINOS

PRESENTA

GABRIELA GARCÍA VÁZQUEZ

LA PAZ, B.C.S., DICIEMBRE DE 2018

DEDICO ESTA TESIS…

A mi papá Florentino, mi pareja Armando, mi mamá María de Lourdes y mi

hermana Fernanda porque son el motor de mi vida, por hacer de mi una mejor
persona, por su paciencia, por ser un apoyo incondicional, por ahuyentar los
miedos y por alentarme a seguir mis sueños. ¡Los amo inmensamente!

A mis abuelos Florentino y Mauro, porque siempre estarán en mi corazón. ¡Los

extraño!

A cada uno de los integrantes de mi familia por siempre apoyarme y alentarme.

¡Los amo!

Deja que tus sueños sean más grandes que tus miedos, tus acciones más
fuertes que tus palabras y tu fe, más fuerte que tus sentimientos.

Anónimo.

1
AGRADECIMIENTOS

Al CICIMAR-IPN por todo el apoyo brindado durante el desarrollo de mi Posgrado.

Asimismo, agradezco a todo el personal que labora en él, por su buen trato y
disposición a ayudar siempre.

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por todo el apoyo

económico brindado a través del programa de becas de Posgrado que me brindo la
oportunidad de realizar y culminar mis estudios.

A los proyectos:

• Proyecto CONACyT: Biología básica de las especies de tiburones y rayas de

importancia comercial en la costa occidental de Baja California Sur. Clave
253700.
• Proyecto multidisciplinario SIP-IPN: Dinámica poblacional de elasmobranquios
de la zona de Bahía Tortugas: centro de actividad biológica de Baja California
Sur. Clave: 1758.
• Proyecto SIP-IPN: Reproducción de tiburones de Bahía Tortugas, B.C.S.
México. Clave: 20160165

Por todo el apoyo económico brindado para la realización de este estudio.

A mis directores de tesis Dra. Rosa Isabel Ochoa Báez y Dr. Felipe Galván Magaña
por darme la oportunidad de formar parte de los proyectos, pero sobre todo por sus
enseñanzas y apoyo incondicional.

A la comunidad de pescadores de Bahía Tortugas por su amabilidad y cooperación en

la obtención de las muestras para llevar acabo este trabajo.

Al Sistema de Movilidad Estudiantil del CICIMAR-IPN y a la Coordinación de

Cooperación Académica del IPN por el apoyo económico el cual me ayudo a realizar
mi estancia de investigación en la Universidad Nacional del Sur.

Un agradecimiento muy especial al Dr. Agustín Hernández Herrera por orientarme en

los momentos de frustración, por su gran apoyo, paciencia y valiosísima ayuda, pero
sobre todo por brindarme su amistad.

2
A los integrantes del comité tutorial, Dr. Rogelio González Armas y Dr. Marcial Arellano
Martínez por la revisión y sugerencias para mejorar y enriquecer este trabajo.

Al Dr. Rene Torres Villegas por compartirme un poco de todo su conocimiento, por
facilitarme el equipo para tomar las fotos y por brindarme su apoyo y confianza.

A la Dra. Elena Galíndez por abrirme las puertas en el laboratorio, por compartirme un
poco de su enorme conocimiento y por todo el apoyo para realizar una estancia de
investigación exitosa.

A la Dra. Carolina Moya, Dra. Anahí Wehitt y Dra. María Constanza Diaz Andrade por
su calidez, por recibirme con los brazos abiertos y por hacer de mi estancia una
experiencia inolvidable.

Al Biol. Armando Martínez Castro por su ayuda en la edición de las imágenes, por su
paciencia y palabras de aliento, pero sobre todo por el inmenso amor.

A Lili y Mike por todo el apoyo que me han brindado, por su amistad incondicional, por
el inmenso cariño y por los momentos inolvidables que hemos vivido juntos en La Baja.
Los quiero Turismo Balandro.

A Rosario, Stephanie, Katherine y Diego por siempre estar al pendiente, por brindarme
toda su ayuda, por sus enseñanzas y consejos, pero sobre todo por su amistad y todos
los buenos momentos que compartimos.

A todos los compañeros del Galvan-Team por aportar un granito de arena en mi trabajo
y por los buenos momentos.

3
ÍNDICE
Índice de figuras ........................................................................................................ 6
Índice de tablas ......................................................................................................... 8
Glosario ...................................................................................................................... 9
Resumen .................................................................................................................. 14
Abstract .................................................................................................................... 15
1. Introducción ...................................................................................................... 16
2. Antecedentes .................................................................................................... 17
2.1 Estrategias reproductivas ................................................................................. 17
2.2 Generalidades del tiburón Mustelus lunulatus ................................................. 18
2.3 Importancia del recurso tiburón en México ...................................................... 19
2.4 Pesquería de los tiburones del género Mustelus en México ............................ 20
3. Justificación ...................................................................................................... 20
4. Objetivo ............................................................................................................. 21
4.1 General ............................................................................................................ 21
4.2 Particulares ...................................................................................................... 21
5. Área de estudio ................................................................................................. 22
6. Material y método ............................................................................................. 23
6.1 Trabajo de campo ............................................................................................ 23
6.2 Trabajo de laboratorio ...................................................................................... 24
6.3 Análisis estadístico........................................................................................... 29
7. Resultados ........................................................................................................ 31
7.1 Composición de tallas y proporción de sexos ............................................ 31
7.2 Descripción macroscópica del aparato reproductor de hembras ............. 31
7.2.1 Estadios de madurez ................................................................................. 34
7.2.1.1 Inmadura ............................................................................................. 34
7.2.1.2 Madura ................................................................................................ 35
7.2.1.3 Grávida ................................................................................................ 36
7.3 Descripción histológica del aparato reproductor de las hembras ............ 38
7.3.1 Ovario ........................................................................................................ 38
7.3.2 Ovogénesis y foliculogénesis ..................................................................... 40
7.3.3 Conductos genitales .................................................................................. 47

4
 7.3.4 Oviducto anterior........................................................................................ 48
7.3.5 Glándula oviducal ...................................................................................... 49
7.3.6 Almacén de esperma en la glándula oviducal ............................................ 56
7.3.7 Istmo .......................................................................................................... 57
7.3.8 Útero .......................................................................................................... 58
7.4 Descripción macroscópica del aparato reproductor de machos............... 62
7.4.1 Estadios de madurez ................................................................................. 65
7.4.1.1 Inmaduro ............................................................................................. 65
7.4.1.2 Maduro ................................................................................................ 66
7.5 Descripción histológica del aparato reproductor de machos .................... 67
7.5.1 Testículo .................................................................................................... 67
7.5.2 Espermatogénesis ..................................................................................... 69
7.6 Crecimiento fetal y embrionario ................................................................... 77
7.7 Ciclo reproductivo ......................................................................................... 82
7.8 Fecundidad uterina ........................................................................................ 84
7.9 Talla media de madurez sexual (L50) ............................................................ 84
7.10 Talla de maternidad (Lm50) ........................................................................... 86
8. Discusión........................................................................................................... 88
8.1 Composición de tallas y proporción de sexos ............................................ 88
8.2 Descripción macroscópica e histológica del aparato reproductor de
Mustelus lunulatus............................................................................................... 89
8.2.1 Ovario ........................................................................................................ 89
8.2.2 Oviducto anterior........................................................................................ 93
8.2.3 Glándula oviducal ...................................................................................... 94
8.2.4 Almacén de esperma en la glándula oviducal ............................................ 96
8.2.5 Istmo y útero .............................................................................................. 97
8.2.6 Testículo .................................................................................................... 99
8.3 Crecimiento fetal y embrionario y ciclo reproductivo .............................. 102
8.4 Fecundidad uterina ...................................................................................... 104
8.5 Talla media de madurez sexual (L50) y talla de maternidad (Lm50)............ 105
9. Conclusiones .................................................................................................. 107
10. Recomendaciones ....................................................................................... 109
11. Referencias .................................................................................................. 110

5
Anexo ..................................................................................................................... 128

ÍNDICE DE FIGURAS

Figura 1. Ejemplar de Mustelus lunulatus de 86 cm de longitud total. ...................... 18

Figura 2. Área de muestreo Bahía Tortugas, Baja California Sur, México. .............. 22
Figura 3. Composición de tallas por sexo del tiburón M. lunulatus en Bahía Tortugas,
BCS. .......................................................................................................................... 31
Figura 4. Estadios de madurez de hembras por intervalo de tallas de M. lunulatus en
Bahía Tortugas, BCS. ............................................................................................... 32
Figura 5. Regresión lineal entre el ancho de la glándula oviducal y la longitud total de
las hembras de M. lunulatus en Bahía Tortugas, BCS. ............................................. 33
Figura 6. Regresión exponencial entre el ancho del útero y la longitud total de las
hembras de M. lunulatus en Bahía Tortugas, BCS. .................................................. 33
Figura 7. Anatomía del aparato reproductor de una hembra inmadura de M.
lunulatus. ................................................................................................................... 34
Figura 8. Anatomía del aparato reproductor de una hembra madura de M. lunulatus.
.................................................................................................................................. 35
Figura 9. Anatomía del aparato reproductor de una hembra grávida de M. lunulatus
con los úteros distendidos sin embriones. ................................................................. 36
Figura 10. Anatomía del aparato reproductor de una hembra grávida de M. lunulatus
con los úteros distendidos y presencia de embriones. .............................................. 37
Figura 11. Embrión del tiburón M. lunulatus. ............................................................ 38
Figura 12. Anatomía microscópica del ovario de M. lunulatus.................................. 39
Figura 13. Ovario de M. lunulatus............................................................................. 39
Figura 14. Folículo y ovocito.. ................................................................................... 40
Figura 15. Ovogonias.. ............................................................................................. 41
Figura 16. Folículos primordiales.............................................................................. 42
Figura 17. Folículos primarios.. ................................................................................ 43
Figura 18. Folículos previtelogénicos.. ..................................................................... 44
Figura 19. Folículos vitelogénicos.. .......................................................................... 45
Figura 20. Folículos postovulatorios y cuerpos lúteos.. ............................................ 46
Figura 21. Folículos atrésicos.. ................................................................................. 47
Figura 22. Anatomía microscópica en vista transversal del conducto genital de una
hembra de M. lunulatus.. ........................................................................................... 48
Figura 23. Oviducto anterior.. ................................................................................... 49
Figura 24. Vista panorámica transversal de la glándula oviducal de una hembra de
M. lunulatus. .............................................................................................................. 50
Figura 25. Zona club.. ............................................................................................... 52
Figura 26. Zona papillary.. ........................................................................................ 53
Figura 27. Zona baffle.. ............................................................................................ 55
Figura 28. Zona terminal........................................................................................... 56
Figura 29. Almacén de esperma en la glándula oviducal.. ....................................... 57

6
Figura 30. Istmo........................................................................................................ 58
Figura 31. Anatomía microscópica del útero en corte tranversal de M. lunulatus..... 59
Figura 32. Útero de M. lunulatus.. ............................................................................ 60
Figura 33. Útero de ejemplares inmaduros y maduros.. ........................................... 61
Figura 34. Útero de ejemplares grávidos.. ................................................................ 62
Figura 35. Composición de tallas por estadio de madurez de machos de M. lunulatus
en Bahía Tortugas, BCS. .......................................................................................... 63
Figura 36. Regresión lineal entre el largo del gonopterigio y la longitud total de los
machos de M. lunulatus en Bahía Tortugas, BCS. .................................................... 64
Figura 37. Regresión lineal entre el ancho del testículo y la longitud total de los
machos de M. lunulatus en Bahía Tortugas, BCS. .................................................... 64
Figura 38. Regresión lineal entre el largo del testículo y la longitud total de los
machos de M. lunulatus en Bahía Tortugas, BCS. .................................................... 65
Figura 39. Anatomía del aparato reproductor de un macho inmaduro de M. lunulatus.
.................................................................................................................................. 66
Figura 40. Anatomía del aparato reproductor de un macho maduro de M. lunulatus.
.................................................................................................................................. 67
Figura 41. Anatomía microscópica en vista transversal del testículo de M. lunulatus..
.................................................................................................................................. 68
Figura 42. Testículo de M. lunulatus.. ....................................................................... 68
Figura 43. Espermatocisto.. ...................................................................................... 69
Figura 44. Zona germinal.......................................................................................... 70
Figura 45. Espermatocistos con espermatogonias.. ................................................. 71
Figura 46. Espermatocistos con espermatocitos primarios. ..................................... 72
Figura 47. Espermatocistos con espermatocitos secundarios.. ................................ 73
Figura 48. Espermatocistos con espermátidas.. ....................................................... 74
Figura 49. Espermatocistos con espermatozoides inmaduros.. ............................... 75
Figura 50. Espermatocistos con espermatozoides maduros. ................................... 75
Figura 51. Zona de degeneración............................................................................. 76
Figura 52. Relación entre el diámetro de los espermatocistos contra el estadio
espermatogénico.. ..................................................................................................... 77
Figura 53. Etapa 1 del crecimiento fetal y embrionario de M. lunulatus. .................. 78
Figura 54. Etapa 2 del crecimiento fetal y embrionario de M. lunulatus. .................. 79
Figura 55. Etapa 3 del crecimiento fetal y embrionario de M. lunulatus. .................. 80
Figura 56. Etapa 4 del crecimiento fetal y embrionario de M. lunulatus. .................. 81
Figura 57. Etapa 5 del crecimiento fetal y embrionario de M. lunulatus. .................. 81
Figura 58. Etapa 6 del crecimiento fetal y embrionario de M. lunulatus. .................. 82
Figura 59. Variación mensual del diámetro de los ovocitos y la LT del embrión.. .... 83
Figura 60. Regresión lineal entre la fecundidad y la talla materna de M. lunulatus en
Bahía Tortugas, BCS. ............................................................................................... 84
Figura 61. Talla media de madurez sexual para hembras de M. lunulatus en Bahía
Tortugas, BCS. .......................................................................................................... 85

7
Figura 62. Talla media de madurez sexual para machos de M. lunulatus en Bahía
Tortugas, BCS. .......................................................................................................... 85
Figura 63. Talla de maternidad para hembras de M. lunulatus en bahía Tortugas
BCS. .......................................................................................................................... 86

ÍNDICE DE TABLAS

Tabla 1. Técnicas histológicas e histoquímicas empleadas para cada tejido. .......... 25

Tabla 2. Caracterización de las etapas de la ovogénesis en M. lunulatus. .............. 26
Tabla 3. Caracterización de las etapas de la espermatogénesis en M. lunulatus. .... 28
Tabla 4. Comparación de los parámetros reproductivos de M. lunulatus. ................ 87

8
GLOSARIO

Acidófilo: célula o componente celular que muestra afinidad hacia los colorantes
ácidos (Leeson & Leeson, 1985).

Adenómero: unidad estructural y funcional de la glándula, constituido por células

secretoras que liberan las secreciones hacia el lumen de la estructura (Leeson &
Leeson, 1985).

Adluminal: célula o estructura histológica cerca o hacia el lumen (Leeson & Leeson,
1985).

Atresia: consiste en la degradación estructural y biomolecular tanto del ovocito, como

del folículo (Babin et al., 2007).

Apoptosis: muerte celular programada, proceso ordenado por el cual la célula muere
ante estímulos extra o intracelulares (Lender et al., 1982).

Basófilo: célula o componente celular que muestra afinidad hacia los colorantes
básicos (Leeson & Leeson, 1985).

Capa granulosa: conjunto de células que envuelven al ovocito, de origen

mesenquimal o epitelial que secretan estrógenos ((Babin et al., 2007).

Células de Leydig: células localizadas en el tejido intersticial del testículo, forman

parte de la glándula de Leydig anexa a los conductos genitales. Están involucradas en
la producción de hormonas esteroides (Honma et al., 1984).

Células de Sertoli: células localizadas en el tejido conjuntivo, forman parte de una

glándula (glándula de Leydig) anexa al conducto genital masculino. Son células
secretoras de la testosterona (Leeson & Leeson, 1985).

Células de la teca: células que conforman la estructura del folículo junto con las
células de la granulosa. Están involucradas en la síntesis de hormonas esteroidales
(Babin et al., 2007).

9
Células foliculares: células ubicadas en la periferia del ovocito, denominadas de la
granulosa y por fuera de éstas se encuentran las células de la teca (Babin et al., 2007).

Células germinales: células localizadas en las gónadas precursoras de los gametos

(ovulo y espermatozoide) a través de una división meiótica (Babin et al., 2007).

Cuerpo lúteo: fase final del proceso de foliculogénesis, es una estructura formada a
partir del folículo de De Graaf (se transforma en cuerpo lúteo cuando el ovocito sale
del folículo, inducido por un pico de la hormona LH) (Gilbert, 2005).

Epitelio: lámina de células unidas entre sí, formada por una (epitelio simple) o varias
capas (epitelio estratificado). Reviste todas las superficies libres del organismo.
También llamado tejido epitelial. (Leeson & Leeson, 1985).

Espermátida: célula haploide (n) formada por división de un espermatocito secundario

y que da lugar a un espermatozoide (Leeson & Leeson, 1985).

Espermatocito: célula germinal masculina que deriva de la espermatogonia y que da

lugar a las espermátidas (Lender et al., 1982).

Espermatocisto: unidad funcional y estructural del testículo, está delimitado por la

membrana basal y en su interior se encuentran células de Sertoli y células germinales,
sincronizadas en la misma etapa de desarrollo (Pratt, 1988).

Espermatóforo: saco o paquete que contiene cúmulos alineados de espermatozoides

rodeados por una matriz acidófila (Pratt & Tanaka, 1994).

Espermatogénesis: proceso biológico llevado a cabo en los testículos, por el cual la

espermatogonia se transforma en un espermatozoide maduro (Gilbert, 2005).

Espermatogonia: célula germinal masculina diploide (2n), que inicia la

espermatogénesis, se multiplica por mitosis en la zona germinativa de los testículos
(Gilbert, 2005).

Espermatozeugmata: masas de espermatozoides en las que las colas se proyectan

hacia fuera del perímetro de la matriz (Pratt & Tanaka, 1994).

10
Espermatozoide: gameto masculino maduro que se caracteriza por presentar flagelo
y movilidad (Lender et al. 1982).

Espermiogénesis: Proceso en el cual las espermátidas sufren la segunda división

meiótica y se convierten en espermatozoides (Gilbert, 2005).

Eucromatina: forma de la cromatina ligeramente compactada con una gran

concentración de genes, y a menudo se encuentra en transcripción activa (Gilbert,
2005).

Fecundidad: capacidad máxima reproductiva. Está basada en la tasa de producción

de huevos en especies ovíparas y el número de embriones en los úteros de especies
vivíparas (Dood, 1983).

Folículo: estructura anatómica básica de la biología reproductiva en hembras que

hace referencia al ovocito y los tejidos que lo envuelven (zona pelúcida, capa
granulosa y células de la teca) (Leeson & Leeson, 1985).

Foliculogénesis: proceso de maduración del folículo ovárico, una estructura

compuesta por células de la granulosa que rodea el ovocito y dentro de la cual se
desarrolla la ovogénesis (Babin et al., 2007).

Gonopterigios: órganos copuladores masculinos, característicos de los

elasmobranquios. Modificaciones de los bordes internos de las aletas pélvicas, se
prolongan hacia atrás, más que las aletas mismas. También llamados claspers o
mixiopterigios (Álvarez del Villar, 1978)

Heterocromatina: forma de la cromatina altamente compacta que no permite la

expresión genética (Gilbert, 2005).

Ooplasma: citoplasma del ovocito (Gilbert, 2005).

Oolema: membrana plasmática del ovocito (Gilbert, 2005).

11
Órgano epigonal: órgano linfomieloide, exclusivo de los condrictios, adyacente a las
gónadas. Especializado en la producción de granulocitos y linfocitos (Honma et al.,
1984).

Ovocito: célula sexual femenina en fase de crecimiento (Gilbert, 2005).

Ovogénesis: proceso biológico llevado a cabo en los ovarios, mediante el cual los
gametos femeninos pasan por las etapas de multiplicación y maduración hasta
transformarse en óvulos (Gilbert, 2005).

Ovogonia: célula germinal femenina que representa la primera fase de la ovogénesis,

da lugar al ovocito (Babin et al., 2007).

Ovario externo: se caracteriza por presentar los ovocitos expuestos sobre el estroma.
Es característico de la familia Carcharhinidae y Sphyrnidae (Pratt, 1988).

Spinnerets: pliegues bajos ubicados a cada lado de las lamelas de la zona baffle de
la glándula oviducal (Hamlett, 2005).

Talla de maternidad (Lm50): talla a la cual el 50% de las hembras se encuentran

preñadas y contribuirán a la siguiente cohorte (Walker, 2005).

Talla media de madurez sexual (L50): talla a la cual el 50% de la población se

encuentra sexualmente madura (Walker, 2005a).

Túnica albugínea: capa gruesa de tejido conectivo denso subyacente al tejido ovárico
o testicular (Leeson & Leeson, 1985).

Túnica mucosa: capa formada por un revestimiento de epitelio que tienen contacto
directo con la luz del órgano y el tejido conjuntivo laxo subyacente (lámina propia) que
reviste las paredes internas. Suele estar asociada a numerosas glándulas secretoras
de moco. Tiene funciones de protección, secreción y absorción (Leeson & Leeson,
1985).

12
Túnica muscular: lámina formada por dos capas de músculo liso, cuya dirección de
las fibras es transversal al eje longitudinal en la capa más interna (circular), y paralela
al eje longitudinal en la capa externa (capa longitudinal; Leeson & Leeson, 1985).

Túnica serosa: capa constituida por tejido conectivo laxo tapizado por una capa
epitelial llamada mesotelio, envuelve al órgano en toda su extensión (Leeson &
Leeson, 1985).

Túnica submucosa: capa formada por tejido conjuntivo moderadamente denso, en el

cual se encuentran numerosos vasos sanguíneos. Se ubica por debajo de la túnica
mucosa (Leeson & Leeson, 1985).

Vitelo: reservas del ovocito formadas de lipoproteínas y fosfoproteínas, derivadas

principalmente de la vitelogenina (Gilbert, 2005).

Zona pelúcida: capa externa que rodea el ovocito, separándole del espacio
perivitelino, está compuesta por varias glicoproteínas (Babin et al., 2007).

13
RESUMEN

El cazón segador Mustelus lunulatus es una especie registrada en las capturas de

tiburones de importancia comercial en Baja California Sur (B.C.S.), de la cual se carece
de información biológica en la zona de estudio. El presente estudio plantea generar
conocimiento de la especie, con el objetivo de describir los parámetros reproductivos
del cazón segador. Los ejemplares fueron colectados en Bahía Tortugas, B.C.S.
durante el periodo 2014 a 2017. Se analizaron un total de 105 hembras y 41 machos.
Los tamaños de los tiburones oscilaron entre 51 y 126 cm de longitud total (L.T.), con
una proporción sexual de 2.56H:1M. Se llevó a cabo la descripción morfológica de los
órganos reproductores, clasificando dos estados de madurez para los machos y tres
para las hembras. Se realizó una descripción histológica del ovario, oviducto anterior,
glándula oviducal, istmo, útero y testículo. Las hembras presentaron un solo ovario
funcional de tipo externo y cinco etapas de ovogénesis. Se distinguieron cuatro zonas
morfofuncionales en la glándula oviducal, con evidencia de almacén de esperma en la
zona baffle y terminal. El análisis histológico del testículo confirmó el desarrollo tipo
diamétrico, siete etapas de la espermatogénesis y una zona de degeneración. Se
estimó una fecundidad promedio de 8.26 embriones por hembra y una relación lineal
significativa entre la L.T. materna y la fecundidad. La variación mensual del diámetro
de los ovocitos más grandes de las hembras maduras y la L.T. de los embriones
sugieren un ciclo reproductivo anual continuo. Con el análisis histológico y el ajuste de
los datos a una función logística se concluyó que las hembras maduran a partir de los
85.36 cm de L.T. y los machos a partir de los 76.26 cm de L.T. Se presenta información
detallada de los cambios en la morfología microscópica de las gónadas y la
reproducción de M. lunulatus. Asimismo, contribuye con información orientada al
manejo pesquero de la especie.

Palabras clave: Pesca artesanal, Morfometría, Histología, Escala de madurez.

14
ABSTRACT

The sicklefin smoothhound Mustelus lunulatus is a species registered in the shark

catches of commercial importance in Baja California Sur (B.C.S.), there is a lack of
biological information on the species in the research area. The objectives of the present
study were to provide estimations of the reproductive parameters of sicklefin
smoothhound. The samples were collected in Bahia Tortugas, B.C.S. during 2014 to
2017. A total of 105 females and 41 males were analyzed. The sizes of the sharks
ranged from 51 to 126 cm of total length (T.L.), with a sexual ratio of 2.56H:1M. The
morphological description of the reproductive organs was made, two stages of maturity
for the males and three stages of maturity for the females were determined. A
histological description of the ovary, anterior oviduct, oviducal gland, isthmus, uterus
and testicle was made. The females presented a single functional ovary external type
and five stages of oogenesis. Four morphofunctional zones were distinguished in the
oviducal gland, with evidence of sperm storage in the baffle and terminal zone. The
histological analysis of the testes confirmed the diametric type development, seven
stages of spermatogenesis and one zone of degeneration. Litter size average of 8.26
pups per female was determined and the relationship between litter size and maternal
T.L. was linear. Temporal changes of the largest oocytes’ diameter of mature females
and the T.L. of the embryos, suggest an annual reproductive cycle. With the histological
analysis and the adjustment of the data to a logistic function, it was concluded that the
females mature from the 85.36 cm of L.T. and the males from 76.26 cm of T.L. Detailed
information on the changes in the microscopic morphology of the gonads and the
reproduction of M. lunulatus is presented. It also contributes with information oriented
to the fishing management of the species.

Key words: Artisanal fishing, Morphometry, Histology, Maturity scale.

15
 1. INTRODUCCIÓN

Los condrictios se distribuyen ampliamente a lo largo de los océanos habitando

cualquier tipo de ambiente (Parker & Parker, 2002). Son de gran interés pesquero para
el hombre debido a que se aprovechan sus aletas, carne, piel, dientes, hígado y
cartílago (Pratt & Casey, 1990), así como desde el punto de vista ecológico, turístico y
económico. Es preocupante el incremento en la explotación pesquera de este grupo y
la falta de medidas de manejo sustentadas con investigación científica.

Para alcanzar un manejo pesquero adecuado en condrictios, es necesario el

conocimiento de sus historias de vida, incluyendo sus parámetros reproductivos (Saïdi
et al., 2009). La estimación de los parámetros reproductivos para la evaluación del
estado de las poblaciones mediante análisis demográficos y evaluaciones de riesgo
ecológico, aportan información para recomendar medidas de manejo pesquero.

El tiburón Mustelus lunulatus es una especie de interés comercial en diferentes

localidades. En el Pacifico colombiano representan la segunda especie en importancia
de las capturas realizadas (Zapata et al. 1996). En las aguas mexicanas es una de las
principales especies capturadas por la pesquería artesanal de Sonora, junto con M.
californicus representan el 7.4% de la captura total de condrictios (Márquez-Farías,
2000; Hueter et al., 2002). En el noreste del Golfo de California (G.C.) M. lunulatus y
otras especies pequeñas de tiburones (Rhizoprionodon longurio, M. californicus y M.
henlei) realizan migraciones estacionales durante los meses de otoño e invierno, y
durante este tiempo pueden capturarse en cantidades de 1,200-1,500 individuos por
viaje de pesca (Márquez-Farías, 2000; Bizzarro et al., 2009). Por otra parte, frente a
las costas de Baja California Sur (B.C.S.), M. lunulutaus representa el 0.54% de la
captura total de condrictios (Ramírez-Amaro et al., 2013).

Además de su valor comercial, M. lunulatus debe cumplir un papel ecológico

determinante en el sistema bentopelágico debido a su condición de depredador tope
(Navia et al., 2006). En este sentido, evaluar los aspectos biológicos de esta especie
es un tema relevante tanto en el contexto pesquero como ecológico. Por lo que el
objetivo de este trabajo es proporcionar información sobre la biología reproductiva de

16
M. lunulatus en la zona de Bahía Tortugas, B.C.S., con base en un análisis
macroscópico e histológico de los órganos reproductores.

2. ANTECEDENTES

2.1 Estrategias reproductivas

Desde su aparición en el Devónico hasta la actualidad, los condrictios han sufrido

pocos cambios morfológicos (Parker & Parker, 2002). Su éxito evolutivo se atribuye en
gran parte a sus adaptaciones reproductivas como la fertilización interna, nutrición
materna y producción de pocas crías, mismas que nacen completamente
desarrolladas e idénticas a sus progenitores, lo cual reduce el número de
depredadores potenciales y competidores (Castro, 1993). La fertilización interna
aumenta la probabilidad y la eficiencia de la fecundación, aprovechando al máximo el
esperma (Carrier et al., 2004).

Dentro del clado de los condrictios, existen especies ovíparas y vivíparas. Las
ovíparas forman y depositan huevos en capsulas ovígeras con diversas formas y
estructuras, en las especies vivíparas los huevos fertilizados se desarrollan en el útero
dentro de la madre (Teshima et al., 1971; Wourms, 1977). Con base en las estrategias
reproductivas y la nutrición embrionaria, la reproducción de los tiburones puede
dividirse en nutrición lecitotrófica y matrotrófica (Wourms, 1977).

Las especies con nutrición lecitotrófica son aquellas que dependen del vitelo
para su desarrollo, dentro de este modo de nutrición embrionaria se encuentran los
tiburones ovíparos lecitotróficos y vivíparos lecitotróficos (tienen saco vitelino). Por otra
parte, las especies con nutrición matrotrófica dependen de la conexión con la madre
para su desarrollo, existen diversas variaciones como viviparidad aplacentaria por
oofágia (los embriones se alimentan de ovocitos no fertilizados), viviparidad
aplacentaria por adelfofágia o canibalismo uterino, viviparidad aplacentaria por
análogos placentarios denominados trophonemata (vellosidades que secretan una
sustancia conocida como “leche uterina”) y viviparidad placentaria, en los primeros
meses de gestación los embriones tienen saco vitelino y posteriormente se forma una

17
pseudoplacenta que permite la transferencia de nutrientes (Luer & Gilbert, 1991;
Carrier et al., 2004; Hamlett, 2005).

2.2 Generalidades del tiburón Mustelus lunulatus

La especie Mustelus lunulatus pertenece a la familia Triakidae (Orden

Carcharhiniformes). Es conocido comúnmente como cazón mamón, cazón segador o
musola segadora. Se distribuye desde las costas del sur de California hasta las costas
de Colombia incluido el Golfo de California, habita en el fondo de las plataformas
(Compagno, 1984). Alcanza una longitud máxima de 170 cm de L.T. (Compagno,
1984) y se alimenta principalmente de crustáceos estomatópodos (Navia et al., 2006;
Sánchez-Cota, 2016). Anatómicamente, M. lunulatus se distingue de las otras
especies de Mustelus por presentar surcos labiales superiores más cortos que los
inferiores, cabeza estrecha, boca larga, aletas fuertemente falcadas y de 74 a 82
vertebras precaudales (Compagno, 1984) (Fig. 1).

Figura 1. Ejemplar de Mustelus lunulatus de 86 cm de longitud total.

Dentro del género Mustelus, se encuentran especies vivíparas aplacentadas y

vivíparas placentadas (Compagno, 1984; Compagno et al., 1989; Ebert, 2003;
Compagno et al., 2005; Ebert et al., 2013). Mustelus lunulatus es una especie vivípara
placentada (Pérez-Jiménez et al., 2005). Poca información está disponible sobre la
biología reproductiva de esta especie.

En el pacífico colombiano el tamaño de los organismos fluctuó entre los 50 y

125 cm, la proporción de sexos fue de 1H:1M, tienen entre 4 a 8 crías con un promedio
de 6 y nacen con una talla de 23 cm de L.T. La madurez sexual de ambos sexos es
entre los 79.9 y 93.5 cm de LT (Navia et al., 2006).

18
 En las aguas mexicanas la talla de madurez sexual para hembras es de 97 cm
y para machos de 70 a 83 cm de LT, mientras que la longitud al nacer es entre 32 a
35 cm de L.T., según (Compagno, 1984), sin embargo, no se tiene conocimiento de
donde provienen los ejemplares.

Por otra parte, en el norte del G.C., el intervalo de tallas de M. lunulatus está
comprendido entre los 46 y 162 cm de L.T., las hembras maduran a los 103.2 cm de
LT y los machos a los 91.5 cm de L.T. Tiene un ciclo reproductivo anual, un periodo
de ovulación de finales de marzo a finales de junio y un periodo de gestación de 11
meses aproximadamente. Produce de 6 a 19 crías con un promedio de 12.9 por
hembra y nacen entre los 28-34 cm de LT a mitad de febrero y finales de mayo (Pérez-
Jiménez, 2006; Pérez-Jiménez & Sosa-Nishizaki, 2010).

2.3 Importancia del recurso tiburón en México

México ha sido históricamente uno de los países con mayor captura de tiburones a
nivel mundial, siendo en 2007 la sexta nación con mayor captura de elasmobranquios
(FAO, 2009), representando el 4.3% de la captura mundial con un total de
aproximadamente 34 mil toneladas (Sosa-Nishizaki et al., 2008; FAO, 2009).

En México las pesquerías artesanales son de gran importancia ya que sostienen

cerca del 40% de la captura total nacional y comprende el 80% del esfuerzo pesquero
dirigido a los tiburones (Arreguín Sánchez et al., 2004; Bizzarro, 2007). Esta pesquería
es multiespecífica ya que opera sobre la abundancia temporal de varias especies de
tiburones y rayas (DOF, 2007; Sosa-Nishizaki et al., 2008).

El rápido crecimiento y expansión de las pesquerías artesanales ha comenzado

a ejercer presión excesiva sobre los recursos costeros, como el caso de los tiburones.
En el presente escenario, es urgente y necesario tomar medidas de manejo para tener
mejores mecanismos de sustentabilidad (Mathew, 2001).

En México han sido implementadas varias estrategias para la conservación de

elasmobranquios. En el 2007 fue publicada la Norma Oficial Mexicana 029 (NOM-029-

19
PESCA-2006), esta legislación tiene como objetivo proteger a los tiburones y rayas,
basado en regulaciones específicas de la pesquería, para asegurar una gestión
pesquera adecuada y la conservación de los tiburones (DOF, 2007). Posteriormente,
a partir del 2012 se han establecido vedas para proteger los periodos de reproducción
y desarrollo. En el océano Pacifico la veda se ha implementado del 1 de mayo al 31
de julio, en el golfo de México del 1 de mayo al 30 de junio y del 1 al 30 de agosto para
el área del banco de Campeche (DOF, 2012).

Sin embargo, es necesario mejorar la información tomada por las bitácoras de

pesca, ya que años atrás se ha tomado solamente por grandes grupos, tiburones
(especies mayores a 150 cm de L.T.), cazones (especies de talla pequeña y los
juveniles de las grandes) y rayas, lo cual no ayuda a realizar estudios poblacionales
por especie y por lo tanto no es posible conocer el estatus poblacional de cada una.

2.4 Pesquería de los tiburones del género Mustelus en México

Se denomina cazón indistintamente a tres especies del género Mustelus: M.

californicus, M. henlei y M. lunulatus. Aunque no hay datos disponibles sobre la
magnitud de las capturas, en el norte del G.C. han sido capturadas por la flota artesanal
desde la década de 1980 utilizando redes de enmalle y palangres (Cudney & Turk,
1998).

Durante el período de mayo a septiembre de 2001, cerca de Santa Rosalillita,

Baja California, se capturaron 4,638 kg de especies de Mustelus (Rodríguez-Medrano
& Almeda-Jauregui 2002). En B.C.S. M. henlei representa el 24.18% de la captura total
de condrictios, seguido de M. califronicus con el 1.31% y por último M. lunulatus
(Ramírez-Amaro et al., 2013). A pesar de la continua presión pesquera, no hay
evidencia que sugiera que las poblaciones de estas especies hayan disminuido.

3. JUSTIFICACIÓN

Los condrictios presentan una estrategia reproductiva K, caracterizada por un bajo

potencial reproductivo, un número reducido de crías, periodos de gestación
prolongados, crecimiento lento y requieren de un periodo largo para alcanzar la
madurez sexual (Holden, 1974; Walker, 1992). Estas peculiaridades, hacen que las

20
poblaciones de tiburones sean extremadamente sensibles a la sobre-explotación
(Bonfil et al., 1990; Hoenig & Gruber, 1990).

Los estudios de la biología reproductiva proporcionan información como la talla

de madurez sexual, periodos de gestación, actividad reproductiva y fecundidad. Esta
información es utilizada en modelos demográficos, mismos que permiten llevar a cabo
un manejo racional y sustentable de los recursos pesqueros.

La madurez sexual debiera estimarse por el método más certero posible. Por
ejemplo, combinar la morfometría externa con el análisis interno de las gónadas,
considerándose así las características macroscópicas y microscópicas (Parsons &
Grier, 1992; Maruska et al., 1996). El análisis detallado de los órganos reproductivos
en las diferentes etapas del ciclo de vida, generan por medio de los estudios
histológicos un conocimiento preciso de la actividad reproductiva de las especies.

4. OBJETIVO

4.1 General

Describir la biología reproductiva de Mustelus lunulatus de la zona de Bahía

Tortugas, Baja California Sur, México.

4.2 Particulares

 Describir la composición de tallas de la especie en la localidad estudiada y

obtener la proporción de sexos en la muestra analizada.
 Describir la morfología del aparato reproductor a nivel macroscópico e
histológico de machos y hembras.
 Caracterizar el proceso de ovogénesis y espermatogénesis.
 Describir la anatomía microscópica de la glándula oviducal, así como el almacén
de esperma en la misma.
 Describir el crecimiento fetal y embrionario y estimar el ciclo reproductivo.
 Estimar la fecundidad uterina.
 Obtener la talla media de madurez sexual (L50) y la talla de maternidad (Lm50).

21
 5. ÁREA DE ESTUDIO

El área de muestreo de esta investigación fue en Bahía Tortugas, situada en el estado

de Baja California Sur (BCS). Es un pequeño puerto de pescadores localizado entre
los 27°41’ y 27°47’ Latitud norte y los 114°39’ y 114°04’ Longitud oeste, a una altitud
de 10 msnm. Pertenece al municipio Mulegé, ubicado en el extremo norte del estado
(Turrubiates-Morales, 1990) (Fig. 2).

Figura 2. Área de muestreo Bahía Tortugas, Baja California Sur, México.

Bahía Tortugas se ubica dentro de la Reserva de la Biosfera “El Vizcaino”, área

natural protegida que abarca una gran variedad de ecosistemas. Dentro de esta
reserva también se ubica la Bahía de Sebastián Vizcaíno la cual es reconocida como
Centro de Actividad Biológica o BAC (Biological Activity Center, por sus siglas en
inglés). Debido a sus características demográficas y ambientales, el área presenta alta
producción y/o biomasa de plancton y altos niveles tróficos de especies de importancia
comercial (Hernández-Rivas et al., 2000).

La bahía cubre un área aproximada de 20.5 km2 y su boca se cierra por un par
de puntas rocosas de origen ígneo; la punta del sureste se prolonga en una serie de
pequeños islotes conocidos como "Los Morros", los cuales amortiguan en gran medida

22
la fuerza del oleaje proveniente del noroeste (Belmar-Pérez & Guzmán-Del Próo,
1992).

El clima es cálido-seco durante el verano y parte del otoño y fresco-húmedo

durante el invierno y la primavera. Durante el verano y otoño la temperatura ambiental
varía entre los 14ºC y 36ºC, y entre los 10ºC y 26ºC durante el invierno y la primavera
respectivamente (Turrubiates-Morales, 1990).

El área está influenciada en primavera y verano por la corriente de California

que trae aguas frías hacia el ecuador; mientras que, en otoño e invierno por la
contracorriente costera de California (Lynn & Simpson, 1987). Los vientos
predominantes del noroeste dan lugar a procesos físicos como giros y surgencias,
ocasionando que la zona sea una región natural de alta productividad (Guzmán-Del
Próo et al., 1991; Hernández-Rivas et al., 2000).

6. MATERIAL Y MÉTODO
6.1 Trabajo de campo

Los ejemplares del cazón segador utilizados para este estudio, fueron colectados en
Bahía Tortugas, BCS, durante el periodo 2014 a 2017, fuera de la temporada de veda.
Para la captura de M. lunulatus y otros elasmobranquios, los pescadores de la flota
artesanal utilizan redes agalleras con una luz de malla de 10-15 cm, con extensiones
de 700 m a 1 km, con un ancho de red de un metro a una profundidad de 70 a 110 m,
las cuales son situadas a una distancia de la costa entre las 5 y 7 millas náuticas. Los
pescadores instalan la red y la dejan operando durante la noche, posteriormente la
recogen alrededor de las 12:00 pm del día siguiente.

Previa identificación de la especie por sus caracteres morfológicos externos se

procedió al registró de la longitud total (LT; cm) de cada uno de los organismos. Con
una cinta métrica se midió desde la punta del morro hasta el lóbulo superior de la aleta
caudal (Compagno, 1984). Se identificó y se registró el sexo, diferenciándose los
machos de las hembras por presentar en las aletas pélvicas los gonopterigios (órganos
copuladores) (Álvarez del Villar, 1978). Así mismo, se registró la longitud de los
gonopterigios.

23
 La maduración sexual en machos se determinó con base en la longitud, el grado
de calcificación y la rotación de los gonopterigios, la apertura del rifiodón (puntal distal
del gonopterigio), presencia de semen y hematomas a simple vista (Clark & Von
Schmidt, 1965; Pratt, 1979). En las hembras la maduración sexual se determinó a partir
de la observación a simple vista de ovocitos de mayor tamaño y con abundante vitelo,
así como la presencia de embriones en el útero y heridas o marcas de dientes
causadas por la actividad de cortejo en los flancos o en las aletas pectorales.

Para obtener los órganos reproductores de ambos sexos, se realizó una incisión
desde la cloaca hasta el centro de las aletas pectorales, los órganos extraídos se
fijaron en formol al 10%, se etiquetaron y fueron transportados para su posterior
análisis.

6.2 Trabajo de laboratorio

En el laboratorio de Morfofisiología del Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas

(CICIMAR-IPN) los órganos reproductores se lavaron con agua corriente de 6 a 8
horas, para eliminar arena, exceso de formol y urea, después fueron sumergidos en
alcohol al 70% para su conservación.

Para la determinación del estadio de madurez, se llevó a cabo la descripción

morfológica externa del sistema reproductor de ambos sexos, describiéndose
características como: el tamaño, coloración, consistencia y aspecto. Con un vernier se
registraron las medidas en cm de cada uno de los órganos fijados. En los machos se
midió el largo y ancho de los testículos, mientras que, en las hembras, se midió el
diámetro del ovocito de mayor tamaño, el ancho de la glándula oviducal y el ancho de
los úteros; cuando se encontraron úteros grávidos, se registró el número total de
embriones, así como la LT y sexo de cada uno (Olsen, 1954; Springer, 1960).

Posterior al análisis macroscópico de los órganos reproductores, se

seccionaron cortes transversales y se separaron piezas de aproximadamente 0.5, 1.0
y 1.5 cm de la parte media del testículo. En las hembras se realizaron cortes
longitudinales del ovario y glándula oviducal, y cortes transversales del oviducto
anterior, útero e istmo.

24
 Cada pieza obtenida fue colocada en bolsas de tul y etiquetadas con la clave
juliana (Ver anexo). En un procesador de tejidos (Marca Kedee KD-TS3B), se llevó a
cabo la deshidratación de las piezas con alcohol etílico en orden de concentración
creciente, la transparentación con cloroformo y en Paraplast la inclusión definitiva
(Humason, 1979). Los tiempos para este proceso variaron de acuerdo con los tamaños
de las piezas (Ver anexo).

Al tener las piezas incluidas en Paraplast con el tejido debidamente orientado y

etiquetado, se procedió a realizar cortes finos de 3 μm de grosor, con un micrótomo
rotatorio electrónico (Marca Microm 355S) y se extendieron en agua con gelatina
(DIFCO) en un baño de flotación a una temperatura entre los 35 y 40°C. Los
portaobjetos con los cortes histológicos se colocaron en la estufa a 60°C de 2 a 3 horas
para eliminar el exceso de parafina y agua.

Los cortes histológicos fueron teñidos con Hematoxilina-Eosina (H-E),

Tricrómica de Mallory, Ácido peryodico-Schiff (PAS) y Feulgen. Estas tinciones se
emplearon en los diferentes órganos de acuerdo con sus componentes específicos
(Tabla 1).

Tabla 1. Técnicas histológicas e histoquímicas empleadas para cada tejido.

H-E Mallory PAS Feulgen

Tejido
Ovario X X

Oviducto anterior X X

Glándula oviducal X X X X

Istmo X X

Útero X X

Testículo X X

Se cubrió cada laminilla con un cubreobjetos, se montó con Citoseal y se

etiquetaron.

25
 El estudio histológico, histoquímico y citológico de ovario, oviducto anterior,
glándula oviducal, istmo, útero y testículo se llevó a cabo mediante microscopía óptica.
Para medir las células se utilizó un microscopio óptico Nikon AFM.

Para la caracterización de las etapas de la ovogénesis se utilizó la clasificación

de Galíndez et al. (2014) (Tabla 2).

Tabla 2. Caracterización de las etapas de la ovogénesis en M. lunulatus.

Células redondas medianas, con una alta relación

núcleo: citoplasma, localizadas por debajo del epitelio
ovárico, normalmente forman nidos rodeados por una
Ovogonias
membrana basal gruesa. El núcleo muestra
cromosomas parcialmente condensados y uno o dos
nucléolos evidentes.
Hay una clara disminución de la relación núcleo:
Estadio 1 citoplasma del ovocito. Se origina la zona pelúcida,
Folículo primordial es difusa y amorfa. Las células foliculares son planas
y están rodeadas por una membrana basal gruesa.
Folículos con una capa simple de células foliculares
cúbicas. La zona pelúcida se define por completo
presentándose como una línea homogénea. Las
Estadio 2
células de la teca comienzan a diferenciarse en una
Folículo primario
teca interna y una teca externa. La relación núcleo:
citoplasma del ovocito disminuye. El ovocito aumenta
de tamaño.
Se da el inicio de la vitelogénesis, se pueden
observar algunos gránulos de vitelo en el citoplasma
Estadio 3 del ovocito. La zona pelúcida alcanza su máximo
Folículo pre-vitelogénico grosor. Las células de la capa granulosa se tornan
cilíndricas pseudo-estratificadas. Ambas tecas están
bien desarrolladas. La interna es fibrosa, mientras

26
 que la externa comprende células poliédricas tipo
glandular.
Conforme a la acumulación de gránulos de vitelo en
el citoplasma, el tamaño del ovocito aumenta y el
Estadio 4 grosor de la zona pelúcida disminuye. Las células de
Folículo vitelogénico la capa granulosa continúan cilíndricas pseudo-
estratificadas. Las células de la teca interna son
aplanadas, desarrolla un seno vascular.
Cuando el ovocito es liberado del ovario, las
Estadio 5 estructuras foliculares restantes se transforman en un
Folículo pos-ovulatorio y cuerpo lúteo. La capa granulosa se invagina y se
cuerpo lúteo pliega hacia el interior de la cavidad central, ambas
tecas envuelven toda la estructura.
Estos folículos pueden presentarse en cualquier
etapa de maduración de las hembras. En fases
primordiales y pre-vitelogénicas, la atresia está
indicada por eventos apoptóticas nucleares, la
ampliación de la zona pelúcida y el trastorno de la
Folículo atrésico granulosa. En los folículos vitelogénicos, algunas
células de la granulosa muestran evidencia de
hiperplasia y otras se vuelven fagocíticas
transformándose en células altas, Ambas tecas
involucionan y adoptan la morfología de un tejido
conectivo denso que infiltra toda la estructura.

Para la caracterización de las etapas de la espermatogénesis se usaron las

clasificaciones descritas por Rojas (2013) y Gračan & Lacković (2016) (Tabla 3).

27
 Tabla 3. Caracterización de las etapas de la espermatogénesis en M. lunulatus.

Consiste en espermatogonias y células germinales

Estadio 1
poco organizadas que aún no están unidas por una
Zona germinal
membrana basal en un espermatocisto.
Secreción de la membrana basal para la formación
del espermatocisto. Las células de Sertoli
Estadio 2
comienzan a migrar hacia la periferia de los
Espermatocistos con
espermatocistos. Las espermatogonias continúan
espermatogonias
dividiéndose por mitosis, aumentando en número
y tamaño.
Los espermatocistos aumentaron
considerablemente de tamaño. Se ha completado
Estadio 3
la migración de las células de Sertoli. Las
Espermatocistos con
espermatogonias se convirtieron en
espermatocitos primarios
espermatocitos primarios por mitosis y tienen un
núcleo grande, típicamente esférico.
Los espermatocitos primarios se dividen por
Estadio 4
meiosis para producir espermatocitos secundarios.
Espermatocistos con
Estos espermatocitos son más pequeños que los
espermatocitos secundarios
primarios.
Comienzo de la espermiogénesis. Los
Estadio 5 espermatocitos secundarios pasan por la segunda
Espermatocistos con división meiótica para convertirse en
espermátidas espermátidas. Las espermátidas tienen un núcleo
de forma esférica y un flagelo filiforme.
Termina la espermiogénesis. Se observan
Estadio 6
espermatozoides inmaduros agrupados en
Espermatocistos con
paquetes laxos con la cabeza dirigida hacia la
espermatozoides inmaduros
membrana basal y la cola hacia el lumen.

28
 Estadio 7 Los espermatozoides se organizan en paquetes
Espermatocistos con densos dispuestos en espiral a lo largo del exterior
espermatozoides maduros de los espermatocistos.
Consiste en espermatocistos vacíos,
Zona de degeneración
espermatozoides libres y células de Sertoli en
degeneración.

Para la descripción de la glándula oviducal y el almacén de esperma en la

misma se utilizó la terminología empleada por Hamlett (2005).

Se realizaron histogramas de frecuencia para obtener la composición de tallas

de la captura para sexos combinados y para cada sexo por separado.

Para la caracterización de los cambios morfológicos de los embriones durante

la gestación se tomaron medidas morfométricas de los embriones y se describieron
características como el tamaño, forma y coloración.

El ciclo reproductivo se determinó con base en la variación mensual del

diámetro de los ovocitos y la LT de los embriones a lo largo del año.

La fecundidad uterina se estimó con el conteo de embriones y huevos uterinos

por hembra (Pratt, 1979).

6.3 Análisis estadístico

Se aplicó un análisis de varianza (ANOVA) para determinar si existían diferencias

significativas entre las tallas de hembras con respecto a las tallas de los machos.

La proporción de sexos se determinó mediante un conteo total de individuos de

cada sexo y se dividió el número de hembras entre el número de machos. Las
proporciones se analizaron bajo la hipótesis nula de que existe una proporción de 1H:
1M, mediante la prueba estadística chi cuadrada (χ2) con un nivel de confianza al 95%
(Daniel, 2002).

Se realizaron regresiones para determinar si existe relación lineal entre la LT

con las diferentes estructuras reproductivas de las hembras como el ancho de la

29
glándula oviducal y útero (Natanson & Cailliet, 1986) y de los machos el largo y ancho
del testículo y la longitud del gonopterigio (Pratt, 1979; Joung & Chen, 1995). De igual
manera se realizó una regresión lineal entre la LT materna y la fecundidad.

La talla media de madurez (L50) y la talla de maternidad (Lm50) se estimaron

mediante la ecuación logística Pm = 1 / [1+ e ], donde a y b son parámetros y
-(a+bXLT)

Pm es la proporción sexual de individuos maduros de la muestra, variable binomial que

asume individuos inmaduros como 0 y maduros como 1; así como hembras no
preñadas como 0 y hembras preñadas como 1 (Mollet et al. 2000; Walker 2005).

30
 7. RESULTADOS

7.1 Composición de tallas y proporción de sexos

Se obtuvo un total de 146 individuos, con tallas entre los 51 y 126 cm de LT. De los
cuales 41 fueron machos con un intervalo de tallas entre los 51 y 101 cm de LT;
mientras que, 105 fueron hembras entre los 53 y 126 cm de LT (Fig. 3). El análisis de
varianza demostró que las hembras fueron significativamente más grandes que los
machos (p<0.05). La proporción de sexos fue de 2.56H:1M, con diferencias
significativas entre el número de individuos de ambos sexos (χ2=28.055, p<0.05). Por
otra parte, la proporción sexual de embriones fue de 0.97H:1M y no fue
significativamente diferente de la proporción 1:1 (χ2=0.027, p>0.05).

Figura 3. Composición de tallas por sexo del tiburón M. lunulatus en Bahía Tortugas,
BCS.

7.2 Descripción macroscópica del aparato reproductor de hembras

El aparato reproductor de las hembras de M. lunulatus está compuesto por un ovario

funcional acompañado del órgano epigonal. Presenta una entrada llamada ostium que
se bifurca en dos oviductos los cuales llegan a un par de glándulas oviducales. A

31
continuación de las glándulas oviducales se observa el istmo que continua hasta llegar
a los úteros que desembocan en un seno urogenital y finalmente la cloaca.

Se establecieron tres estadios de madurez: inmaduras, maduras y grávidas. De

las 105 hembras, 46 fueron inmaduras con un intervalo de tallas entre los 53 y 91 cm
de LT, 19 se catalogaron como maduras con tallas que van de los 90 a los 122 cm de
LT y 40 hembras fueron grávidas oscilando entre los 84 a los 126 cm de LT (Fig. 4).

Figura 4. Estadios de madurez de hembras por intervalo de tallas de M. lunulatus en

Bahía Tortugas, BCS.

El resultado de la regresión lineal entre la LT y el ancho de la glándula oviducal

mostró una relación significativa (Fig. 5). Por otra parte, existe una relación
exponencial significativa entre la LT y el ancho del útero (Fig. 6).

32
Figura 5. Regresión lineal entre el ancho de la glándula oviducal y la longitud total de las
hembras de M. lunulatus en Bahía Tortugas, BCS.

Figura 6. Regresión exponencial entre el ancho del útero y la longitud total de las
hembras de M. lunulatus en Bahía Tortugas, BCS.

33
7.2.1 Estadios de madurez

7.2.1.1 Inmadura

Las hembras en este estadio presentan un ovario pequeño aplanado

dorsoventralmente embebido en el órgano epigonal, ovocitos blanquecinos poco
perceptibles de 0.1 a 0.3 cm de diámetro. Los conductos como el oviducto y el istmo
son delgados de consistencia flácida. Las glándulas oviducales tiene un ancho de 0.7
cm a 1.2 cm de forma ovalada. Los úteros son angostos de forma tubular que van de
los 0.3 cm a los 1.2 cm de ancho. Todas las estructuras son de color amarillo lechoso
(Fig. 7).

Figura 7. Anatomía del aparato reproductor de una hembra inmadura de M. lunulatus.

34
7.2.1.2 Madura

Los ejemplares clasificados como maduras presentan un cambio notorio en las

estructuras reproductivas. En el ovario se observan ovocitos vitelogénicos en
diferentes grados de desarrollo de varios tonos de color amarillo con un diámetro de
1.1 a 2 cm, glándulas oviducales totalmente definidas. El oviducto anterior y el itsmo
aumentan de grosor tornándose firmes. Las glándulas oviducales definidas toman la
forma característica acorazonada con un ancho de 1 a 1.7 cm. Los úteros adquieren
una tonalidad rosada que van de los 0.6 a los 3.7 cm de ancho (Fig. 8).

Figura 8. Anatomía del aparato reproductor de una hembra madura de M. lunulatus.

35
7.2.1.3 Grávida

La principal característica de las hembras grávidas fueron los úteros distendidos por la
presencia de embriones dentro de ellos. El ovario, el oviducto anterior, el istmo y la
glándula oviducal conservan la morfología de las hembras en estadio maduro (Fig. 9 y
10).

Figura 9. Anatomía del aparato reproductor de una hembra grávida de M. lunulatus con
los úteros distendidos sin embriones.

36
 Figura 10. Anatomía del aparato reproductor de una hembra grávida de M. lunulatus con
los úteros distendidos y presencia de embriones.

Cada embrión se encuentra conectado a la madre por medio del cordón

umbilical liso y la placenta (Fig. 11), así mismo, está rodeado por los compartimentos
uterinos y la membrana terciaria. Están acomodados paralelamente a la espina dorsal,
con la cabeza orientada al cráneo de la madre y el cuerpo en forma de “u” para
maximizar el espacio dentro del órgano.

37
 Figura 11. Embrión del tiburón M. lunulatus.

7.3 Descripción histológica del aparato reproductor de las hembras

7.3.1 Ovario

El tiburón hembra de M. lunulatus presenta un ovario funcional asociado al órgano

epigonal. La relación entre ambas estructuras es inversa, por lo cual, en hembras
inmaduras, predomina el tejido linfomieloide, en tanto que, en las maduras, éste tejido
está reducido y bordea el ovario. Histológicamente el ovario está tapizado por un
epitelio simple cúbico ciliado y por debajo se encuentra la túnica albugínea. La misma
comprende tejido conectivo denso con fibras musculares lisas intercaladas. Esta capa
tiene un grosor variable, alcanza su máximo espesor en los ovarios maduros. Los
folículos ocupan el parénquima ovárico y entre ellos se observan codones de tejido
conectivo laxo e infiltraciones de tejido linfomieloide (Fig. 12 y 13).

En hembras inmaduras, los folículos se ubican inmediatamente por debajo de

la albugínea, en tanto que, en las maduras, se ubican en el interior del parénquima y
desplaza al tejido linfomieloide.

38
Figura 12. Anatomía microscópica del ovario de M. lunulatus. Nótese el órgano epigonal
(OE), los ovocitos (Ov), los folículos primordiales (FP) y los folículos primarios (FPr). Tinción
H-E, aumento: 12X.

Figura 13. Ovario de M. lunulatus. A) Se observa el epitelio ovárico (EO), la túnica

albugínea (TA), los ovocitos (Ov) y los vasos sanguíneos (VS). Tinción H-E, 10X. B) Detalle
del epitelio ovárico. Se observa el epitelio simple cúbico ciliado (Ecc), el tejido conjuntivo
denso (TCd) y los vasos sanguíneos (VS). Tinción H-E, 40X.

39
7.3.2 Ovogénesis y foliculogénesis

Cada folículo de adentro hacia fuera consiste en: un ovocito, una zona pelúcida, una
capa granulosa, la membrana basal y dos tecas (Fig. 14). Con base en las
características citológicas y los cambios estructurales de los folículos, se determinaron
las siguientes etapas de desarrollo para el estudio de la ovogénesis y foliculogénesis.

Figura 14. Folículo y ovocito. A) Se observan los ovocitos (Ov), las células foliculares (CF),
el núcleo (N) y el nucléolo (Nu). Tinción H-E, 10X. B) Detalle del ovocito. Se observa el
ooplasma (Op) y el oolema (Ol) del ovocito, la zona pelúcida (ZP), la capa granulosa (CG),
la membrana basal (*), la teca interna (Ti) y la teca externa (Te). Tinción H-E, 40X.

Ovogonias

Se encontraron ovogonias en todos los estadios de madurez de las hembras, siendo

más numerosas en hembras inmaduras y en maduración. Se ubican inmediatamente
por debajo de la albugínea, formando nidos de varias células. Son células
moderadamente grandes, con un diámetro variable de 15 a 22.5 µm. Exhiben una alta
relación núcleo:citoplasma. El núcleo es eucromático con varios nucléolos y el
citoplasma se observa levemente acidófilo. Entre las ovogonias, en los nidos, se
encuentran células con características similares a las epiteliales. Estas células no
rodean completamente a la célula germinal (Fig. 15).

40
 Figura 15. Ovogonias. A) Se observa el epitelio ovárico (EO), los folículos primordiales
(FP), el órgano epigonal (OE) y el nido de ovogonias (NOg). Tinción H-E, 10X. B) Detalle
del nido de ovogonias. Se observan ovogonias (Og), ovogonias con cromosomas en
división (*), células epiteliales (CE), el tejido conjuntivo y un folículo primordial (FP). Tinción
H-E, 40X.

Estadio 1. Folículos Primordiales

En esta etapa las ovogonias se encuentran completamente rodeadas por una

monocapa de células foliculares planas. El ovocito es de disposición central y tiene un
diámetro de 50 a 220 µm, su citoplasma es acidófilo y el núcleo es de menor tamaño
que en la etapa anterior, presenta parches de heterocromatina y uno o dos nucléolos.
A medida que avanza en su diferenciación, comienza la deposición de la zona
pelúcida, en forma difusa y discontinua. Las tecas no se diferencian aún, hay una
densificación del tejido conectivo circundante (Fig. 16).

41
 Figura 16. Folículos primordiales. A) Se observan los folículos primordiales (FP), las
células foliculares (CF) y el epitelio ovárico (EO). Tinción H-E, 10X. B) Detalle del folículo
primordial. Se observan las células foliculares planas (CFp), la zona pelúcida difusa (*), el
núcleo (N) y el nucléolo (Nu). Tinción H-E, 40X.

Estadio 2. Folículos Primarios

A medida que el folículo aumenta su tamaño, la granulosa se transforma en una

monocapa de células cúbicas basófilas con núcleo heterocromático. El diámetro de los
ovocitos en esta etapa varía de 200 a 900 µm. El ovocito conserva su citoplasma
acidófilo y su núcleo con parches de heterocromatina y varios nucléolos. La zona
pelúcida se distingue como una banda delgada y homogénea, con un grosor de 2.5 a
10 µm. Asimismo, se evidencia claramente la membrana basal folicular, como una
banda acidófila PAS (+) y las tecas comienzan a diferenciarse (Fig. 17).

42
 Figura 17. Folículos primarios. A) Se observan los folículos primarios (FPr), las células
foliculares (CF) y el núcleo (N). Tinción H-E, 10X. B) Detalle del folículo primario. Se
observa la zona pelúcida (ZP), la capa granulosa (CG), la membrana basal (*) y las células
de la teca (CT). Tinción H-E, 40X.

Estadio 3. Folículos Previtelogénicos

Esta etapa se caracteriza por el inicio de la acumulación de vitelo y el incremento de

tamaño, donde el diámetro folicular varía de 650 a 1850 µm. Las características
citoplásmicas y nucleares del ovocito son comparables a las de la etapa anterior,
aunque el ooplasma cortical acumula pequeños gránulos de precursores vitelínicos.
La zona pelúcida alcanza su máximo grosor, durante la foliculogénesis, alcanzan
valores de 12.5 a 37.5 µm. Las células de la granulosa incrementan en número y altura,
tornándose cilíndricas y conservando las características citológicas de la etapa
anterior. Esto otorga a la capa folicular el aspecto de un epitelio pseudoestratificado.
En esta etapa las tecas se diferencian por completo, siendo la interna de naturaleza
fibrosa y con numerosos fibroblastos y la externa adquiere un aspecto glandular,
caracterizado por células poliédricas (Fig. 18).

43
 Figura 18. Folículos previtelogénicos. A) Se observa el folículo primario (FPr) y
previtelogénico (FPv), la zona pelúcida (ZP) y las células foliculares (CF). Tinción H-E, 10X.
B) Detalle del folículo previtelogénico. Se observa el vitelo (Vi), la zona pelúcida (ZP), la
capa granulosa (CG), la lámina basal (*) la teca interna (Ti) y la externa (Te). Tinción H-E,
40X.

Estadio 4. Folículos Vitelogénicos

Estos folículos son los de mayor tamaño, el diámetro mínimo de 2.06 mm y el máximo
registrado en los cortes histológicos de 15 mm. El ooplasma se caracteriza por la
abundante presencia de placas vitelinas elipsoidales. La zona pelúcida disminuye su
espesor, siendo de 5 a 12.5 µm. La granulosa es similar a la observada en la etapa
anterior, aunque sus células siguen creciendo en altura. La teca interna aumenta su
grosor conservando el aspecto fibroso y desarrolla un seno vascular dispuesto
inmediatamente por debajo de la membrana basal folicular. La teca externa también
se aprecia engrosada y compuesta por células cuboidales, de aspecto glandular (Fig.
19).

44
 Figura 19. Folículos vitelogénicos. A) Se observa el vitelo (Vi) la capa granulosa (CG) y las
células de la teca (CT). Tinción Tricrómica de Mallory, 10X. B) Detalle del folículo
vitelogénico. Se observa el vitelo (Vi), la zona pelúcida (ZP), la capa granulosa (CG) y las
células de la teca (CT). Tinción Tricrómica de Mallory, 40X. C) Se observa el vitelo (Vi) la
zona pelúcida (ZP) la capa granulosa (CG), la membrana basal (*), el seno vascular (SV),
la teca interna (Ti) y la externa (Te). Tinción H-E, 40X.

Estadio 5. Folículos Postovulatorios y Cuerpos Lúteos

Después de la ovulación, el resto de la estructura folicular comienza una serie de

transformaciones, la talla de estos folículos cuando son ovulados alcanza los 20 mm.
Las células de la granulosa se cargan de vesículas secretoras apocrinas. El epitelio,
adquiere una estructura estratificada. A medida que esto sucede, la pared folicular se
repliega formando cordones celulares secretores, infiltrados por capilares
desarrollados a partir del seno vascular periférico. La cavidad folicular se reduce hasta
quedar casi por completo obliterada por los cordones celulares secretores. Las tecas
se adelgazan y la fibrilar interna emite tabiques que participan en la formación de los

45
pliegues epiteliales. En la base de cada uno de ellos, se observa un seno vascular
mediano. En los restos de la cavidad folicular, mientras existe, pueden observarse
algunos residuos de gránulos de vitelo descamados. Las etapas finales se caracterizan
por una invasión masiva del tejido conectivo, el cual reemplaza el epitelio secretor y
forma estructuras similares a cicatrices (Fig. 20).

Figura 20. Folículos postovulatorios y cuerpos lúteos. A) Vista general del folículo
postovulatorio (FPo), cuerpo lúteo (CLu) y las células foliculares (CF). Tinción H-E, 2.5X.
B) Detalle del folículo postovulatorio (FPo), el cuerpo lúteo (CLu) la capa granulosa (CG) y
el seno vascular (SV). Tinción H-E, 10X. C) Vista general de los cuerpos lúteos (CLu) y una
cicatriz (Ci). Tinción H-E, 2.5X.

Folículos Atrésicos

La atresia folicular sólo se identificó en folículos previtelogénicos. La integridad de la

granulosa se pierde y la zona pelúcida se observa deteriorada o en algunos casos se
reduce notoriamente adquiriendo un aspecto irregular. Entre los núcleos de las células

46
foliculares pueden observarse células con señales de apoptosis. Si el ovocito está
presente, muestra signos de muerte celular como irregularidades en la carioteca (Fig.
21).

Figura 21. Folículos atrésicos. A) Vista general de una atresia (At). Se observa el ovocito
atrofiado (Ov), la zona pelúcida (ZP) y las células foliculares (CF). Tinción H-E, 2.5X. B)
Detalle de la atresia. Se observa el ovocito (Ov), la zona pelúcida (ZP), la capa granulosa
(CG) y las células de la teca (CT). Tinción H-E, 10X.

7.3.3 Conductos genitales

Los conductos genitales de las hembras del tiburón segador están compuestos por
dos oviductos anteriores, un par de glándulas oviducales, el istmo, los úteros y un seno
urogenital. Histológicamente los conductos genitales están definidos por tres túnicas:
mucosa, muscular y serosa. Especialmente la túnica mucosa varia en cuanto al grado
de madurez de los individuos (Fig. 22).

47
 Figura 22. Anatomía microscópica en vista transversal del conducto genital de una
hembra de M. lunulatus. Tinción H-E, 12X.

7.3.4 Oviducto anterior

En las hembras de M. lunulatus los oviductos son pares, tubulares y se extienden hasta
la glándula oviducal. La estructura del oviducto se define por tres túnicas: mucosa,
muscular y serosa. La túnica mucosa presenta pliegues longitudinales revestidos por
epitelio cilíndrico simple ciliado, con células mucosas intercaladas. Las células ciliadas
tienen núcleo eucromático y el citoplasma apical levemente PAS (+). Por debajo del
epitelio se observa tejido conjuntivo laxo vascularizado, con fibras musculares lisas
dispersas. La túnica muscular comprende una capa de tejido muscular liso, en

48
disposición longitudinal. Todo el órgano se encuentra rodeado por una serosa típica
de tejido conjuntivo laxo y epitelio simple plano. No se registró la presencia de esperma
en esta región (Fig. 23).

Figura 23. Oviducto anterior. A) Vista general del oviducto anterior donde se observa la
túnica muscular (Tm) y la túnica mucosa (TM). Tinción PAS, 2.5X. B) Se observa la túnica
de musculo liso (Tml), la túnica mucosa (TM) revestido por el epitelio cilíndrico simple
ciliado (Ecc). Tinción PAS, 10X. C) Detalle del epitelio cilíndrico simple ciliado (Ecc) donde
se observan las células mucosas (Cm) y el tejido conjuntivo laxo (TCl). Tinción PAS, 40X.

7.3.5 Glándula oviducal

La glándula oviducal es un órgano par ubicado entre el oviducto y el útero, de forma

acorazonada y está organizada en túnicas. La mucosa comprende el epitelio de
revestimiento y el tejido conectivo de sostén; la muscular formada por tejido muscular
liso de disposición longitudinal y la serosa de organización característica de los
órganos internos.

49
 La estructura de la túnica mucosa varia con relación al grado de madurez de las
hembras. En los ejemplares inmaduros está poco plegada, el epitelio de revestimiento
es cilíndrico simple y por debajo se encuentra tejido conectivo denso. En ejemplares
maduros, la mucosa esta notablemente plegada. En función de la estructura de la
mucosa y la presencia de glándulas, así como la naturaleza de la secreción, se
reconocen cuatro zonas diferentes: club, papillary, baffle y terminal (Fig. 24).

Figura 24. Vista panorámica transversal de la glándula oviducal de una hembra de M.

lunulatus. Tinción PAS, 12X.

50
Zona club

Está caracterizada por presentar pliegues de la mucosa en forma de “T” (entre 4 y 8

pliegues). El epitelio es cilíndrico simple ciliado con células de núcleo eucromático,
ubicado en la zona media a basal de la célula. En el fondo de los pliegues se observan
células mucosas con núcleo basal y citoplasma apical PAS (+). En esta zona
desembocan glándulas tubulares simples, cuyos adenómeros exhiben dos tipos
celulares intercalados: células cilíndricas ciliadas con núcleo eucromático y células
secretoras con abundantes gránulos PAS (+). El tejido conjuntivo laxo, vascularizado,
se encuentra restringido al espacio entre los adenómeros (Fig. 25).

51
 Figura 25. Zona club. A) Vista general de la zona club donde se observan los pliegues (Pl)
de la túnica mucosa, el lumen (Lu) y las glándulas tubulares (GT). Tinción PAS, 2.5X. B)
Se observa el epitelio cilíndrico simple ciliado (Ecc) que recubre a los pliegues (Pl), las
glándulas tubulares (GT) y el tejido conjuntivo laxo (TCl). Tinción PAS, 10X. C y D) Detalle
del epitelio cilíndrico simple ciliado, se observan las células ciliadas (Cc) y las células
mucosas (Cm), así como los vasos sanguíneos y el tejido conjuntivo laxo (TCl). Tinción
PAS, 40X. E) Vista general de las glándulas tubulares (GT) y el tejido conjuntivo laxo (TCl)
entre las mismas. Tinción PAS, 10X. F) Detalle de los adenómeros (Ad), se observan las
células ciliadas (Cc) y las células secretoras (Cs). Tinción PAS, 40X.

Zona papillary

Presenta pliegues más numerosos y bajos en comparación con la zona club (entre 7 y
10 pliegues). El epitelio de revestimiento es cilíndrico simple ciliado con células de
núcleo eucromático, intercaladas con células mucosas dispersas con núcleo basal y
gránulos PAS (+). Los adenómeros conservan las características citológicas de la zona
anterior. Esta región no solo es más extensa que la club, sino que presenta una mayor
cantidad de glándulas tubulares simples, densamente empaquetadas. El tejido
conjuntivo queda restringido al espacio entre adenómeros. La fila más caudal de las
glándulas tubulares consiste en una hilera simple de adenómeros PAS (-). El epitelio
de estas glándulas presentó dos tipos de células que se caracterizan por núcleos
basales heterocromáticos y núcleos luminales con componentes eucromáticos (Fig.
26).

52
Figura 26. Zona papillary. A) Vista general de los pliegues (Pl) el lumen (Lu) y las glándulas
tubulares (GT) de la zona papillary. Tinción PAS, 2.5X. B) Se observa el epitelio cilíndrico
simple ciliado (Ecc) que recubre a los pliegues (Pl), las glándulas tubulares (GT) y el tejido
conjuntivo laxo (TCl). Tinción PAS, 10X. C) Detalle del epitelio cilíndrico simple ciliado, se
observan las células ciliadas (Cc) y las células mucosas (Cm), así como el tejido conjuntivo
laxo (TCl). Tinción PAS, 40X. D) Vista general de las glándulas tubulares (GT). Tinción
PAS, 10X. E) Vista general de los adenómeros caudales de la zona papillary. Tinción
Tricrómica de Mallory, 2.5X. F) Detalle del acino caudal de la zona paillary, se observan las
células con núcleo heterocromático (Cnh) y las células con núcleo luminal (Cnl). Tinción
PAS, 40X.

53
Zona baffle

Es la zona más extensa, presenta una mucosa formada por lamelas (entre 13 y 20),
separadas por pliegues bajos llamados “spinnerets”. Las lamelas son angostas en la
base, se ensanchan conforme aumenta su altura, formando placas. El epitelio que las
recubre es cilíndrico simple bajo, ciliado, con núcleo eucromático basal con algunas
células mucosas intercaladas PAS (-). Los spinnerets presentan un epitelio cúbico
simple ciliado con núcleo eucromático central y sin células mucosas. Las glándulas
tubulares simples desembocan entre cada spinneret y su correspondiente lamela, los
adenómeros muestran células de dos tipos: células cilíndricas ciliadas con núcleo
eucromático apical y células secretoras con núcleo basal y gránulos de secreción PAS
(-). En hembras grávidas se observó la presencia ocasional de espermatozoides en el
interior de los adenómeros (Fig. 27).

54
 Figura 27. Zona baffle. A) Vista general de la zona baffle donde se observan las lamelas
(La) y los spinnerets (Sp) de la túnica mucosa, el lumen (Lu) y las glándulas tubulares (GT).
Tinción PAS, 2.5X. B) Se observa el epitelio cilíndrico simple ciliado (Ecc) que recubre a
las lamelas (La), el epitelio cubico simple ciliado (Ec) de los spinnerets (Sp) y el tejido
conjuntivo laxo (TCl). Tinción PAS, 10X. C) Detalle del epitelio cilíndrico simple ciliado, se
observan las células ciliadas (Cc), las células mucosas (Cm) y el tejido conjuntivo laxo
(TCl). Tinción PAS, 40X. D) Detalle del epitelio cúbico simple ciliado (Ec) de los spinnerets
(Sp) y el tejido conjuntivo laxo (TCl). Tinción PAS, 40X. E) Vista general de las glándulas
tubulares (GT). Tinción PAS, 10X. F) Detalle de los adenómeros (Ad), se observan las
células ciliadas (Cc) y las células mucosas (Cm). Tinción PAS, 40X.

Zona terminal

La mucosa de esta zona no presenta pliegues, solo se invagina formando criptas. El

epitelio superficial es cilíndrico simple ciliado con células de núcleo eucromático apical
y por ocasionales células mucosas con núcleo eucromático basal y gránulos PAS (+).
Se observan glándulas tubulares simples de manera ocasional y de diferente
naturaleza: mucosas, mixtas y serosas. Los adenómeros que se encuentran cerca del
lumen de la glándula son mucosos, con células cilíndricas ciliadas intercalas con
células secretoras que reaccionan levemente al PAS. Los adenómeros más profundos
son serosos e intercalados entre ambos se encuentran adenómeros mixtos. La zona
se caracterizó por presentar almacenamiento espermático en el interior de los
adenómeros mucosos adluminales y en mayor cantidad en los más profundos, el tejido
conjuntivo laxo se encuentra bien representado (Fig. 28).

55
 Figura 28. Zona terminal. A) Vista general de la zona terminal, se observan las criptas (Cp)
de la túnica mucosa, el lumen (Lu), el tejido conjuntivo laxo (TCl) y el almacén de esperma
(Ep). Tinción PAS, 2.5X. B) Vista general de los adenómeros mucosos (Adm), mixtos (Adx)
y serosos (Ads), el almacén de esperma (Ep) y el tejido conjuntivo laxo (TCl). Tinción PAS,
2.5X. C) Se observa el epitelio cilíndrico simple ciliado (Ecc) que recubre a las criptas (Cp),
el tejido conjuntivo laxo (TCl) y los adenómeros mucosos (Adm). Tinción PAS, 10X. D)
Detalle del epitelio cilíndrico simple ciliado, se observan las células ciliadas (Cc) y las
células mucosas (Cm), el tejido conjuntivo laxo (TCl) y algunos vasos sanguíneos (VS).
Tinción PAS, 40X.

7.3.6 Almacén de esperma en la glándula oviducal

Se observó la presencia de esperma en hembras grávidas en las zonas baffle y

terminal. Los espermatozoides se presentaron en grandes acumulaciones alineados
en el lumen de los adenómeros (preferentemente aquellos de la zona terminal) sin
alguna asociación con el epitelio de los túbulos. Las glándulas tubulares están
recubiertas por un epitelio cilíndrico simple ciliado, con células de núcleo basal

56
eucromático y células secretoras sin afinidad a la reacción del PAS. Estas glándulas
tubulares se encontraron asociadas con vasos sanguíneos (Fig. 29).

Figura 29. Almacén de esperma en la glándula oviducal. A) Vista general del almacén de
esperma en la zona terminal, se observa el esperma (Ep) dentro de una glándula tubular
(GT) acompañado de los vasos sanguíneos (VS). Tinción PAS, 10X. B) Detalle del almacén
de esperma en la zona terminal, se observa el epitelio cilíndrico simple ciliado (Ecc) de la
glándula tubular, gran acumulación de esperma (Ep) y los vasos sanguíneos (VS). Tinción
PAS, 40X. C) Almacén de esperma en la zona baffle, se observa poca cantidad de esperma
(Ep), el epitelio cilíndrico simple ciliado (Ecc) de la glándula tubular y los vasos sanguíneos
(VS). Tinción Feulgen, 40X.

7.3.7 Istmo

Se considera istmo a la zona de transición entre la glándula oviducal y el cuerpo

uterino. Se caracteriza por una túnica mucosa con epitelio de revestimiento cilíndrico
simple con dos tipos de células. Se observan células ciliadas con núcleo eucromático
elongado localizado en la parte media de la célula. Estas últimas fueron las menos

57
abundantes. Por otra parte, se observaron células mucosas PAS (+) con núcleo
eucromático redondeado. La túnica submucosa está compuesta por tejido conjuntivo
laxo poco vascularizado. La túnica muscular comprende dos capas de músculo liso, la
interna de disposición circular. Finalmente, la serosa delimita el órgano, es una fina
capa de tejido conjuntivo denso y un epitelio cúbico simple (Fig. 30).

Figura 30. Istmo. A) Vista general del istmo donde se observa la túnica muscular (Tm), la
túnica submucosa (TMs), la túnica mucosa (TM) y el lumen. Tinción PAS, 2.5X. B) Se
observa el epitelio cilíndrico simple (Ec) que recubre a la túnica mucosa, el tejido conjuntivo
laxo (TCl) y los vasos sanguíneos (VS). Tinción PAS, 10X. C) Detalle del epitelio cilíndrico
simple, se aprecian las células ciliadas (Cc), las células mucosas (Cm) y el tejido conjuntivo
laxo (TCl). Tinción PAS, 40X.

7.3.8 Útero

El útero es un órgano par localizado hacia la parte posterior del istmo.

Independientemente del estadio de madurez, la pared del útero está compuesta por
una túnica mucosa formada por un epitelio de revestimiento y tejido conjuntivo denso;
58
una túnica submucosa de tejido conjuntivo laxo; una túnica muscular está formada por
fibras musculares lisas con abundante tejido conjuntivo entre ellas, orientadas
internamente en sentido circular y externamente en sentido longitudinal y una túnica
serosa formada por tejido conjuntivo tapizado por epitelio cubico simple. No se
observaron diferencias en la estructura de la pared uterina a lo largo del eje cráneo-
caudal (Figs. 31 y 32).

Figura 31. Anatomía microscópica del útero en corte tranversal de M. lunulatus. Se observa
la túnica serosa (TS), la túnica muscular (Tm), la túnica submucosa (TMs), la túnica mucosa
(TM) y el lumen. Tinción PAS, 12X.

59
 Figura 32. Útero de M. lunulatus. A) Vista general de la túnica serosa (TS), muscular (Tm),
submucosa (TMs) y mucosa (TM). Tinción PAS, 2.5X. B) Detalle de la túnica serosa (TS),
muscular (Tm), submucosa (TMs) y mucosa (TM). Tinción PAS, 10X.

Ejemplares inmaduros y maduros

La túnica mucosa se encuentra marcadamente plegada, con largos pliegues primarios

ramificados. El epitelio de revestimiento es cúbico estratificado, formado por células
de núcleo eucromático y citoplasma apical con abundantes gránulos acidófilos. Todas
las células muestran evidencia de secreción mucosa PAS (+), aunque algunas
muestran signos de apoptosis y descamación. La lamina propia es de tejido conjuntivo
denso escasamente vascularizado. La túnica muscular de musculo liso, por fuera de
esta túnica se encuentra una serosa típica (Fig. 33).

60
 Figura 33. Útero de ejemplares inmaduros y maduros. A) Vista general de los pliegues
primarios (Pp) de la túnica mucosa, la lámina propia (Lp) y el tejido conjuntivo laxo (TCl).
Tinción PAS, 2.5X. B) Se observa el epitelio cubico estratificado (Ece) que recubre a los
pliegues primarios de la túnica mucosa, el tejido conjuntivo denso (TCd) y los vasos
sanguíneos (VS). Tinción PAS, 10X. C) Detalle del epitelio cubico estratificado, se aprecian
células con signos de apoptosis (*) y el tejido conjuntivo denso (TCd). Tinción PAS, 40X.

Ejemplares grávidos

Los pliegues de la mucosa son extremadamente finos, revestidos por un epitelio

estratificado escamoso con células de núcleo eucromático. Entre estos pliegues se
observa la membrana terciaria que envuelve al embrión y el reservorio de esta. La
vascularización aumenta notándose reducciones drásticas en la secreción mucosa, el
grosor epitelial y el grosor del tejido conjuntivo. Se observa una serosa simple (Fig.
34).

61
 Figura 34. Útero de ejemplares grávidos. A) Se observa el epitelio escamoso estratificado
(Eee), los vasos sanguíneos (VS), el tejido conjuntivo denso (TCd) y la membrana terciaria
(MT). Tinción PAS, 10X. B) Detalle del epitelio escamosos estratificado (Eee), el tejido
conjuntivo denso (TCd) y la membrana terciaria (MT). Tinción PAS, 40X. C) Vista general
del reservorio de la membrana terciaria (MTr), se observa la túnica serosa (TS), muscular
(Tm) y mucosa (TM). Tinción PAS, 2.5X. D) Detalle del reservorio de la membrana terciaria
(MTr), se observan los vasos sanguíneos (VS), la membrana terciaria (MT) y el epitelio
escamoso estratificado (Eee). Tinción PAS, 10X.

7.4 Descripción macroscópica del aparato reproductor de machos

El aparato reproductor de machos de M. lunulatus externamente está conformado por

un par de gonopterigios situados a la altura de las aletas pélvicas. Internamente está
compuesto por dos testículos rodeados por el órgano epigonal, los conductos
eferentes que llegan al epidídimo, los conductos deferentes y la vesícula seminal que
se encuentra acompañada del riñón.

62
 Se establecieron dos estadios de madurez: inmaduros y maduros. De los 41
machos, 19 fueron inmaduros con un intervalo de tallas entre los 51 y 78 cm de LT y
22 se catalogaron como maduros oscilando entre los 70 a los 101 cm de LT (Fig. 35).

Figura 35. Composición de tallas por estadio de madurez de machos de M. lunulatus en

Bahía Tortugas, BCS.

Los resultados de las regresiones lineales entre la LT y el largo del gonopterigio

y el ancho y largo del testículo mostraron relación positiva significativa sugiriendo que
estos órganos tienen crecimiento gradual y que pueden ser indicadores apropiados
para determinar la madurez sexual del individuo (Figs. 36, 37 y 38).

63
 Figura 36. Regresión lineal entre el largo del gonopterigio y la longitud total de los
machos de M. lunulatus en Bahía Tortugas, BCS.

Figura 37. Regresión lineal entre el ancho del testículo y la longitud total de los machos
de M. lunulatus en Bahía Tortugas, BCS.

64
 Figura 38. Regresión lineal entre el largo del testículo y la longitud total de los machos de
M. lunulatus en Bahía Tortugas, BCS.

7.4.1 Estadios de madurez

7.4.1.1 Inmaduro

Los machos inmaduros presentan los gonopterigios cortos, sin pasar las aletas
pélvicas con una longitud de 3 a 9 cm, son blandos sin calcificación y sin rotación de
180°. Los testículos están elongados y angostos, miden entre los 3.3 y 9.4 cm de largo
mientras que de ancho miden de 0.3 a 1 cm. El órgano epigonal rodea todo el órgano
en mayor representación. Los conductos deferentes, epidídimo, conductos eferentes
y vesícula seminal son delgados y poco definidos. Todas estas estructuras se
muestran de color amarillo lechoso (Fig. 39).

65
 Figura 39. Anatomía del aparato reproductor de un macho inmaduro de M. lunulatus.

7.4.1.2 Maduro

Los machos maduros exhiben los gonopterigios calcificados y rígidos en su totalidad

con una longitud de 7 a 12 cm sobrepasando las aletas pélvicas, la rotación es de
180°, el rifiodón se abre y existe la presencia de semen. Los testículos aumentan de
tamaño con 5.8 a 11.1 de largo y 0.5 a 1.6 cm de ancho, existe un cambio de coloración
con vascularización profusa. El epidídimo y la vesícula seminal se diferencian por
completo y aumentan en grosor (Fig. 40).

66
 Figura 40. Anatomía del aparato reproductor de un macho maduro de M. lunulatus.

7.5 Descripción histológica del aparato reproductor de machos

7.5.1 Testículo

Los testículos son órganos pares y simétricos, situados en la parte anterior de la

cavidad abdominal. Histológicamente se encuentra revestido por un epitelio cúbico
simple y por debajo se observa una túnica albugínea delgada de fibras colágenas. El
testículo de M. lunulatus es de tipo diamétrico, esto quiere decir que el desarrollo de
los espermatocistos procede diamétricamente hacia los conductos eferentes, cada
espermatocisto contiene células espermatogénicas en el mismo estado de desarrollo
(Fig. 41). El tejido intersticial está compuesto por tejido conectivo laxo poco
67
vascularizado e infiltraciones de tejido linfomieloide. Se observan células de Leydig de
núcleo grande y redondo con heterocromatina marginal marcada y escaso citoplasma
acidófilo. Los conductos intersticiales presentes se encuentran revestidos por epitelio
cilíndrico simple con estereocilios (Fig. 42).

En testículos de ejemplares inmaduros, el órgano epigonal tiene un porcentaje

de ocupación mayor. Al avanzar la maduración testicular este porcentaje disminuye.

Figura 41. Anatomía microscópica en vista transversal del testículo de M. lunulatus. Se

observa el órgano epigonal (OE), los cistos (Ci), la zona germinal y la zona de
degeneración. Tinción H-E, 12X.

Figura 42. Testículo de M. lunulatus. A) Se observa la túnica albugínea (TA), las células
de Sertoli (CS), las células de Leydig (CL) y las células germinales (CG). Tinción H-E, 40X.
B) Conductos intersticiales, se observa el epitelio cilíndrico simple con estereocilios (Ect),
el órgano epigonal (OE), células de Sertoli (CS) y células de Leydig (CL). Tinción H-E, 40X.

68
7.5.2 Espermatogénesis

Los cistos o espermatocistos constituyen la unidad funcional y estructural del testículo,

está delimitado por la membrana basal y en su interior se encuentran células de Sertoli
y células germinales, sincronizadas en la misma etapa de desarrollo. Con base en las
características citológicas y la organización interna de los espermatocistos, se
determinaron las siguientes etapas de desarrollo para el estudio de la
espermatogénesis (Fig. 43).

Figura 43. Espermatocisto. A) Vista general de los cistos (Ci) y el tejido conjuntivo laxo
(TCl). Tinción H-E, 10X. B) Detalle del espermatocisto, se observan las células germinales
(CG) y células de Sertoli (CS) delimitados por la membrana basal (*) y algunas células de
Leydig (CL) en el tejido intersticial. Tinción H-E, 40X.

Estadio I. Zona germinal

El proceso de espermatogénesis comienza en la zona germinal, la cual se encuentra

reducida en ejemplares maduros. Se observan espermatogonias de diámetro
comprendido entre 7 y 10 µm. Presentan núcleos esféricos grandes con parches de
heterocromatina. Estas células están dispuestas asiladas sin formar cistos.
Acompañando a las células germinales, se encuentran otras de mayor tamaño (6-12
µm), con núcleo eucromático oval y un nucléolo evidente. Estas células son llamadas
“de Sertoli” y conservan su tamaño a lo largo del todo el proceso de maduración (Fig.
44).

69
 Figura 44. Zona germinal. A) Se observa la túnica albugínea (TA) y se señala la zona
germinal (ZG). Tinción H-E, 10X. B) Detalle de la zona germinal, se observan
espermatogonias (Eg) y células de Sertoli (CS) aisladas, así como algunas células de
Leydig (CL). Tinción H-E, 40X.

Estadio II. Espermatocistos con espermatogonias

El estadio II está caracterizado por la formación de espermatocistos, la cual comienza

con la secreción de la membrana basal por parte del epitelio germinativo. El diámetro
de los cistos, en este estadio, varía de 35 a 77.5 µm. En principio los espermatocistos
son unilaminares, constituidos por una capa de espermatogonias y células de Sertoli
entremezcladas alrededor del lumen. Posteriormente, el epitelio germinal se estratifica,
dando lugar a espermatocistos multilaminares donde las espermatogonias proliferan y
empujan a las células de Sertoli hacia el lumen. Hacia el final de este periodo, el
diámetro luminal disminuye y las células de Sertoli comienzan a migrar hacia la
membrana basal del espermatocisto y mantienen esta ubicación durante el posterior
desarrollo espermatogénico (Fig. 45).

70
 Figura 45. Espermatocistos con espermatogonias. A) Vista general de los espermatocistos
unilaminares y multilaminares y del tejido conjuntivo laxo (TCl). Tinción H-E, 10X. B) Detalle
del espermatocisto multilaminar (CiM) y del unilaminar (CiU) delimitados por la membrana
basal (*), se observan espermatogonias (Eg), células de Sertoli y en el tejido intersticial
células de Leydig (CL) y vasos sanguíneos (VS). Tinción H-E, 40X.

Estadio III. Espermatocistos con espermatocitos primarios

Estos espermatocistos alcanzan un diámetro de 87.5 a 175 µm. Las espermatogonias,

por mitosis, se diferencian en espermatocitos primarios de 7 a 12 µm de diámetro. Son
células esféricas con núcleo grande heterocromático, el patrón cromatínico es
característico de la profase I y eventualmente, de la metafase I. El citoplasma es
levemente acidófilo. En esta etapa no se observa un lumen central, dando la apariencia
de una estructura compacta (Fig. 46).

71
 Figura 46. Espermatocistos con espermatocitos primarios. A) Vista general de los
espermatocistos en estadio III y IV. Tinción H-E, 10X. B) Detalle del espermatocisto en
estadio III, se observan espermatocitos primarios en profase (Eco) y espermatocitos
primarios en metafase (Ecm), células de Sertoli (CS) y la membrana basal (*). Tinción H-
E, 40X.

Estadio IV. Espermatocistos con espermatocitos secundarios

El diámetro de estos espermatocistos varia de 132.5 a 187.5 µm. En este estadio los
espermatocitos primarios completan la primera división meiótica, dan lugar a los
espermatocitos secundarios. Son células de tamaño menor (4-6 µm de diámetro), con
núcleos fuertemente heterocromáticos. En esta etapa se da la segunda división
meiótica (Fig. 47).

72
 Figura 47. Espermatocistos con espermatocitos secundarios. A) Vista general de los
espermatocistos en estadio III y IV. Tinción H-E, 10X. B) Detalle del espermatocisto en
estadio IV, se observan espermatocitos secundarios (Ecs), células de Sertoli (CS) y la
membrana basal (*), se observan espermatocitos primarios en espermatocistos en estadio
III. Tinción H-E, 40X.

Estadio V. Espermatocistos con espermátidas

Este estadio está definido por el comienzo de la espermiogénesis, marcado por la

aparición de las espermátidas en los cistos, tienen un diámetro de 130 a 210 µm.
Pueden diferenciarse dos etapas en la maduración de las espermátidas: inmaduras y
maduras. Las espermátidas inmaduras ocupan todo el espacio del cisto, son células
de tamaño menor que los espermatocitos secundarios (3-5 µm de diámetro) de núcleo
esférico. En las espermátidas maduras el núcleo comienza a ovalarse, estas células
tienen un tamaño de 5 a 12 µm. A medida que avanza el desarrollo, estas células se
agrupan en manojos laxos, con los núcleos orientados hacia la membrana basal y con
los esbozos flagelares hacia el lumen (Fig. 48).

73
 Figura 48. Espermatocistos con espermátidas. A) Vista general de los espermatocistos en
estadio IV y V, se observan espermátidas inmaduras (Edi) y maduras (Edm). Tinción H-E,
10X. B) Detalle del espermatocisto en estadio V, se observan espermátidas inmaduras
(Edi), espermátidas maduras (Edm) y células de Sertoli (CS). Tinción H-E, 40X.

Estadio VI. Espermatocistos con espermatozoides inmaduros

El diámetro de estos espermatocistos es de 155 a 200 µm. La etapa se caracteriza por

una mayor condensación cromática en el núcleo celular y por la diferenciación evidente
de la cabeza y la cola de los espermatozoides. Los espermatozoides inmaduros se
encuentran agrupados en manojos laxos, con la cabeza embebida en las células de
Sertoli y los flagelos filiformes hacia el lumen. Estos ramilletes laxos tienen una longitud
de 20 a 35 µm (Fig. 49).

74
 Figura 49. Espermatocistos con espermatozoides inmaduros. A) Vista general de los
espermatocistos en estadio V y VI, se observa esperma inmaduro (Ez). Tinción Feulgen,
10X. B) Detalle del espermatocisto en estadio VI, se observan los paquetes laxos formados
por espermatozoides inmaduros (Ez). Tinción Feulgen, 40X.

Estadio VII. Espermatocistos con espermatozoides maduros

En este estadio los espermatozoides están completamente diferenciados, el diámetro

de los espermatocistos varia de 100 a 175 µm. Se organizan en paquetes compactos
de 20 a 34 µm de longitud. Cada uno de los paquetes se encuentra asociado a una
célula de Sertoli (Fig. 50).

Figura 50. Espermatocistos con espermatozoides maduros. A) Vista general de los

espermatocistos en estadio VII, se observa esperma maduro (Ez) y espermatocistos en
degeneración (Cid). Tinción Feulgen, 10X. B) Detalle del espermatocisto en estadio VII, se
observan los paquetes compactos formados por espermatozoides maduros (Ez) y células
de Sertoli (CS). Tinción Feulgen, 40X.

75
Zona de degeneración

Esta área sigue a la anterior y se encuentra más cercana a los conductos. Se observan
cistos de menor tamaño (50-125 µm de diámetro) con restos de espermatozoides y
células de Sertoli en degeneración. Estos cistos son el resultado de la eliminación del
esperma transportados al sistema de conductos intratesticulares (Fig. 51).

Figura 51. Zona de degeneración. A) Vista general de espermatocistos en degeneración

(Cid), espermatocitos en estadio VII y órgano epigonal (OE). Tinción H-E, 10X. B) Detalle
de un espermatocisto en degeneración, se observa resto de espermatozoides (Ez) y
células de Sertoli (CS). Tinción H-E, 40X.

El diámetro de los espermatocistos medidos nos indica que estos aumentan en

tamaño a medida que avanza el proceso de la espermatogénesis y disminuyen al
término de esta. Los espermatocistos con espermátidas fueron los que presentaron el
mayor diámetro (Fig. 52).

76
 Figura 52. Relación entre el diámetro de los espermatocistos contra el estadio
espermatogénico. Los valores indican el promedio y la desviación estándar. A:
Espermatogonias; B: Espermatocistos con espermatogonias; C: Espermatocistos con
espermatocitos primarios; D: Espermatocistos con espermatocitos secundarios; E:
Espermatocistos con espermátidas; F: Espermatocistos con espermatozoides inmaduros;
G: Espermatocistos con espermatozoides maduros; H: Espermatocistos en degeneración.

7.6 Crecimiento fetal y embrionario

Para caracterizar el crecimiento fetal y embrionario se establecieron seis etapas de

desarrollo, cabe mencionar que todos los embriones se encontraban dentro de la
membrana terciaria y esta fue retirada para una mejor descripción.

Etapa 1

Esta etapa se encuentra caracterizada por huevos uterinos con un diámetro de 2 a 4.8
cm, los cuales presentaban gran cantidad de vitelo de color amarillo y una membrana
terciaria que lo rodeaba en su totalidad. Este huevo uterino será el saco vitelino del
que dependerá el embrión en las primeras etapas de desarrollo (Fig. 53).

77
 Figura 53. Etapa 1 del crecimiento fetal y embrionario de M. lunulatus.

Etapa 2

En esta etapa se consideraron embriones de 1.3 a 3.5 cm de longitud, se encuentran

unidos al saco vitelino por medio de un cordón vitelino corto y delgado. El embrión es
de forma semitubular con coloración amarilla lechosa, presentan protuberancias en la
cabeza y cuatro orificios lateralmente las cuales darán origen a las hendiduras
branquiales, mismas que están cubiertas por los filamentos branquiales. En algunos
casos, el embrión es poco perceptible ya que se encuentra unido al huevo uterino. Las
demás estructuras no se encuentran definidas (Fig. 54).

78
 Figura 54. Etapa 2 del crecimiento fetal y embrionario de M. lunulatus.

Etapa 3

Los embriones en esta etapa tienen una longitud de 3.6 a 5.2 cm, un cambio de
coloración a amarillo oscuro, la boca y los orificios nasales se encuentran definidos,
así como las aletas pectorales, pélvicas y caudal. Se pueden identificar la presencia o
ausencia de los gonopterigios. El cordón vitelino continúa corto y es robusto (Fig. 55).

79
 Figura 55. Etapa 3 del crecimiento fetal y embrionario de M. lunulatus.

Etapa 4

Se observaron embriones con tallas de 5.3 a 8.7 cm de LT. La cabeza comienza a

aplanarse para formar el rostrum, las hendiduras branquiales están completamente
definidas sin la presencia de los filamentos branquiales, la piel esta escasamente
pigmentada. El tamaño del saco vitelino ha disminuido, este se implantará en el útero
de la madre para formar la placenta. Los embriones están unidos al útero de la madre
por medio de un cordón umbilical (Fig. 56).

80
 Figura 56. Etapa 4 del crecimiento fetal y embrionario de M. lunulatus.

Etapa 5
Los embriones en esta etapa oscilan entre los 8.8 y 18 cm de LT y su cuerpo se
encuentra en forma de “u” para maximizar el espacio dentro del útero. Presentan un
rostrum formado completamente, las aletas perfectamente definidas y el desarrollo de
los dientes. Comienzan a adquirir la coloración de un ejemplar adulto (Fig. 57).

Figura 57. Etapa 5 del crecimiento fetal y embrionario de M. lunulatus.

81
Etapa 6

En esta etapa se consideraron embriones con tallas mayores a los 18 cm de LT. Ya

no presentan cambios en su anatomía, todas las estructuras se encuentran
completamente definidas, adquiere la coloración característica de la especie, gris en
el dorso y blanco en el abdomen. El tamaño máximo fue de 26 cm de LT (Fig. 58).

Figura 58. Etapa 6 del crecimiento fetal y embrionario de M. lunulatus.

7.7 Ciclo reproductivo

De acuerdo con la variación mensual del diámetro promedio de los ovocitos presentes
en hembras maduras, se determinó que las hembras con los ovocitos más grandes y
vitelogénicos listos para ser ovulados se encontraron en el mes de agosto. Así mismo,

82
en agosto se registraron hembras con huevos uterinos, lo que nos sugiere que la
ovulación se lleva a cabo en un periodo de tres meses, de julio a septiembre.

Por otra parte, mediante el análisis del crecimiento fetal y embrionario a través
de los meses, se puede inferir que el periodo de gestación de M. lunulatus tiene una
duración aproximada de 11 meses y el alumbramiento ocurriendo durante los meses
de veda ya que los primeros estadios embrionarios aparecen durante el mes de agosto
continuando con su desarrollo embrionario a lo largo del año y las mayores longitudes
observadas en este trabajo se presentaron durante el mes de abril (Fig. 59). No se
logró determinar la talla de nacimiento del tiburón segador en Bahía Tortugas, BCS,
por la falta de ejemplares neonatos.

Con base en la variación mensual del diámetro de los ovocitos y la LT de los

embriones, se sugiere que el tiburón segador tiene un ciclo reproductivo anual
continuo.

Figura 59. Variación mensual del diámetro de los ovocitos y la LT del embrión. Los valores
indican el promedio y la desviación estándar. El número indica el tamaño de muestra
mensual de hembras grávidas. La flecha señala el mes dónde se registraron hembras con
huevos uterinos.

83
7.8 Fecundidad uterina

Del total de las hembras registradas, se encontraron embriones en 28 hembras con

tallas mayores a 84 cm de LT. El número de embriones varió de 1 a 21, con una moda
de 12 y un promedio de 8.32 (± 4.78). El resultado de la regresión lineal indica la
existencia de una relación positiva significativa entre la talla materna y la fecundidad
ya que conforme aumenta el tamaño de la hembra aumenta el número de embriones
(Fig. 60).

Figura 60. Regresión lineal entre la fecundidad y la talla materna de M. lunulatus en

Bahía Tortugas, BCS.

7.9 Talla media de madurez sexual (L50)

Con base en las características macroscópicas y la validez del estadio de madurez

mediante el análisis histológico, se obtuvo una talla media de madurez sexual para
hembras de M. lunulatus de 85.36 cm de LT (IC al 95% de 83.29 y 87.43 cm de LT)
(Fig. 61) y para machos de 76.26 cm de LT (IC al 95% de 73.63 y 78.89 cm de LT)
(Fig. 62).

84
Figura 61. Talla media de madurez sexual para hembras de M. lunulatus en Bahía
Tortugas, BCS.

Figura 62. Talla media de madurez sexual para machos de M. lunulatus en Bahía
Tortugas, BCS.

85
7.10 Talla de maternidad (Lm50)

De acuerdo con la proporción de hembras en condición no materna y condición

materna de M. lunulatus, se estimó una talla de maternidad de 95.73 cm de LT (IC al
95% de 89.78 y 101.69 cm de LT) (Fig. 63)

Figura 63. Talla de maternidad para hembras de M. lunulatus en bahía Tortugas BCS.

A continuación, se muestra una tabla comparativa entre los trabajos previos y

el presente estudio sobre los parámetros reproductivos de M. lunulatus.

86
 Tabla 4. Comparación de los parámetros reproductivos de M. lunulatus.

Norte del Golfo

Bahía
¿? Colombia de California
Parámetros Tortugas, BCS
(Compagno, (Navia et (Pérez-Jiménez &
reproductivos (Presente
1984) al., 2006) Sosa-Nishizaki,
estudio)
2010)
Ciclo
reproductivo - - Anual Anual
Periodo de
gestación - - 11 meses 11 meses
Periodo de
ovulación - - marzo-junio julio-septiembre
Periodo de
nacimiento - - febrero-mayo mayo-julio
Talla de
nacimiento 32-35 - 28-34.5 -
(cm de LT)

Fecundidad - 4-8 6-19 1-21

Relación LT
materna vs - - Si Si
fecundidad
Talla de
madurez
sexual para 97 79.9- 93.5 103.2 84.42
hembras
(cm de LT)
Talla de
madurez
sexual para 70-83 79.9- 93.5 91.5 77.28
machos
(cm de LT)
Talla de
maternidad - - - 95.73
(cm de LT)

87
 8. DISCUSIÓN

8.1 Composición de tallas y proporción de sexos

El tiburón Mustelus lunulatus es una especie capturada por la pesca artesanal de las
costas de BCS, en donde representa el 0.54% de la captura total de condrictios
(Ramírez-Amaro et al., 2013).

En el presente estudio se registraron tallas dentro del intervalo reportado por

Navia et al. (2006) en el pacífico colombiano y Pérez-Jiménez & Sosa-Nishizaki, (2010)
en el G.C. Sin embargo, en el G.C. se capturaron individuos de mayor tamaño, lo cual
pudo deberse al uso de dos diferentes artes de pesca, redes de enmalle y palangre.
Con las redes de enmalle se pescan individuos pequeños con una talla media de
captura (T.M.C.) de 46.66 cm de LT y con el palangre organismos más grandes con
una TMC de 83.46 cm de LT (Cortés, 2000; Bustamante, 2007).

En este estudio se demostró que las hembras son de mayor tamaño que los
machos, en elasmobranquios es común encontrar hembras de mayor tamaño que los
machos (Downton-Hoffmann, 2007). Las diferencias en tamaño podrían estar
relacionadas con la estrategia reproductiva, a medida que aumenta el tamaño, mayor
es la cavidad abdominal y por ende puede haber un mayor número de crías (Walmsley-
Hart et al. 1999, Cortés, 2000).

La proporción sexual nos permite inferir la existencia de una probable

segregación espacial por sexos, respondiendo a la fase del ciclo reproductivo que se
presente en el momento (Grijalba-Bendeck et al., 2008). Wourms (1977) menciona que
los elasmobranquios tienden a segregarse después de haber llegado a la madurez
sexual.

En Colombia esta reportada una proporción de sexos de M. lunulatus de 1H:1M

(Navia et al., 2006), en el presente estudio se encontraron más hembras que machos
sugiriendo una segregación sexual en la zona de Bahía Tortugas, ya que las hembras
preñadas y juveniles se encuentran cerca de la costa con el fin de evadir la
depredación (Muñoz-Chápuli, 1984), así mismo la presencia de tiburones costeros en

88
bahías y estuarios podría estar relacionado con el apareamiento, el parto y la
búsqueda de alimento (Espinoza et al., 2011).

Por otra parte, Torres-Huerta et al, (2008) menciona que las hembras de mayor
tamaño que los machos, tienden a ser más vulnerables a la pesca con redes agalleras
de deriva, susceptibles de ser atrapadas con mayor facilidad.

Pratt & Otake (1990) recomiendan obtener la proporción sexual con base en las
crías intrauterinas. En el presente estudio se obtuvo una proporción de embriones de
1H:1M, coinciden con lo encontrado en otros tiburones de este género como M. henlei
(Silva-Santos, 2012; Soto-López et al., 2018) M. punctulatus (Saïdi et al., 2009), M.
lenticulatus (Francis & Mace, 1980) y M. schmitti (Sidders et al., 2005).

8.2 Descripción macroscópica e histológica del aparato reproductor de

Mustelus lunulatus

El plan de organización de los peces cartilaginosos es un modelo persistente a lo largo

de más de 400 millones de años (McEachran & Dunn, 1998; Musick & Ellis, 2005).

La anatomía general del tracto reproductor de ambos sexos de M. lunulatus

concuerda en aspectos generales con la de otras especies de tiburones vivíparos
(Dood, 1983; Hamlet, 2005; Kunz et al., 2009).

8.2.1 Ovario

La presencia de un solo ovario funcional acompañado del órgano epigonal en M

lunulatus confirma una característica usual del género (TeWinkel, 1950; Storrie et al.,
2009; Silva-Santos, 2012; Galíndez et al., 2014).

El órgano epigonal es un órgano linfomieloide, exclusivo de los condrictios y

especializado en la producción de granulocitos y linfocitos (Honma et al., 1984;
Galíndez & Aggio, 1997; 2002). Está íntimamente asociado a las gónadas y su
interrelación varía con la madurez sexual y la especie (Galíndez & Aggio, 2002). En el
cazón segador, el órgano epigonal es notorio en todas las hembras, menos
representado en las maduras y grávidas. De igual manera, esto fue observado en otras

89
especies de condrictios (Galíndez et al., 2014; Díaz-Andrade, 2010; Bernal-Pérez,
2017).

La estructura ovárica del cazón segador, en la que se observan folículos en

distintas etapas del desarrollo, localizados debajo de un epitelio simple y una túnica
albugínea desarrollada, es característica del modelo de “ovario externo”, típico de los
miembros del orden Carcharhiniformes (Pratt, 1988).

En individuos inmaduros, el ovario se caracteriza por la presencia de ovocitos

blanquecinos poco perceptibles, histológicamente forman nidos de ovogonias,
folículos primordiales y primarios. Los ejemplares analizados de M. lunulatus
presentan ovogonias incluso en hembras grávidas, de igual manera que en M. schmitti
(Galíndez et al., 2010a) lo que nos sugiere que el potencial reproductivo de la especie
o incluso del género es alto. Esto no es frecuente en los condrictios, en algunas
especies como Sympterygia acuta (Díaz-Andrade, 2010), Zearaja chilensis (Wehitt et
al., 2015) y Atlantaroja platana (Moya, 2016) las ovogonias sólo se encuentran en
embriones y neonatos, lo cual suele asociarse con un bajo potencial reproductivo
(Koob & Callard, 1991; Prisco et al., 2001).

En individuos sexualmente maduros, se observan ovocitos vitelogénicos en

diferentes grados de desarrollo con tonos amarillos, su estructura histológica da la
evidencia de diferentes etapas de desarrollo folicular, estos están conformados por un
epitelio folicular asociado a su lámina basal y un revestimiento tecal, tal como ha sido
observado para la mayoría de los condrictios (Walker, 2005).

El proceso de desarrollo y maduración de los folículos se denomina

foliculogénesis y se consideran dos etapas consecutivas: previtelogénesis y
vitelogénesis. En la primera, como parte del proceso meiótico, los ovocitos
experimentan un incremento progresivo de tamaño debido a la acumulación de
precursores de ADN, ARN y proteínas, seguido por un aumento del número de
organelos subcelulares (Davidson, 1994; Barone et al., 2007; Beyo et al., 2008). En el
cazón segador se observó el incremento progresivo del diámetro folicular, a medida
que se avanza en las etapas de la foliculogénesis, sin embargo, no fue posible
identificar los cuerpos de Balbiani. Los cuerpos de Balbiani, asociados a la biosíntesis
90
de proteínas, tanto en folículos primarios como en desarrollo, son clave para las
actividades metabólicas que anteceden a la vitelogénesis (Selman & Wallace, 1989).

La vitelogénesis es el proceso por el cual se acumula vitelo en el ooplasma. La

acumulación de vitelo produce en gran medida el incremento del diámetro folicular y
es esencial para el posterior desarrollo embrionario (Mannire et al., 2004; Barone et
al., 2007). En el comienzo del proceso, los folículos se caracterizan por la presencia
de gránulos pequeños de vitelo dispersos en la periferia del citoplasma. En los folículos
más grandes, los precursores tienden a empaquetarse, formando discos elípticos
(Prisco et al., 2007). La maduración de los precursores vitelínicos en forma centrípeta
fue observado en M. lunulatus y es un aspecto común en otros elasmobranquios como
M. schmitti (Galíndez et al., 2014).

La zona pelúcida es una delgada capa acelular compuesta por glicoproteínas y

es producida, en parte, por las células foliculares y el ovocito (Hamlett et al., 1999b;
Prisco et al., 2003). Está involucrada en funciones tales como la reacción acrosómica,
el bloqueo de la polispermia y en la protección del embrión (Ravaglia & Maggese,
2003). En los peces cartilaginosos presenta un comportamiento atípico, dado que
incrementa su espesor drásticamente, logrando alcanzar anchos extremos (Davenport
et al., 2011). En M. lunulatus la deposición de la zona pelúcida es temprana,
observándose ya en los folículos primordiales. El grosor de esta región mostró un
incremento marcado durante la etapa previtelogénica, mayor a 37.5 μm de espesor, y
un posterior adelgazamiento, como lo observado en M. canis (Davenport et al., 2011)
y M. schmitti (Galíndez et al., 2014). Esto último podría deberse a un aumento del
diámetro folicular.

En los condrictios, como M. lunulatus, la pseudoestratificación de la capa

folicular sólo perdura hasta el inicio de la vitelogénesis, es una característica
observada en otras especies del género como M. antarcticus (Storrie et al., 2009) y M.
schmitti (Galíndez et al., 2010a; Galíndez et al., 2014). Por el contrario, los Rájidos y
Torpediniformes muestran estratificación con la presencia de distintos tipos celulares
foliculares hasta la ovulación (Prisco et al., 2001; Díaz-Andrade et al., 2009; Wehitt et
al., 2015).

91
 Al igual que otros condrictios (Díaz-Andrade et al., 2009; Prisco et al., 2007,
Wehitt et al., 2015, Galíndez et al., 2014), M. lunulatus presenta una doble teca por
fuera de la granulosa. La interna incrementa su vascularización en el comienzo de la
vitelogénesis. Esto puede interpretarse como una adaptación tendiente a optimizar el
flujo de precursores vitelinos. La teca externa, por su parte, es de naturaleza glandular
y se le atribuyen funciones esteroideogénicas que contribuirían con dicho proceso
(Prisco et al., 2007).

En hembras maduras y grávidas de M. lunulatus, el ovario tiene una cantidad

variable de cuerpos lúteos. Considerando que el cazón segador es una especie
vivípara matrotrófica (Pérez-Jiménez & Sosa-Nishizaki, 2010), se sugiere que su
presencia es clave para sustentar la gestación ya que existe evidencia de la función
esteroidogénica de los cuerpos lúteos en condrictios (Hamlett, 2005, Waltrick et al.,
2017). Las especies ovíparas presentan cuerpos lúteos en forma momentánea,
mientras en las especies vivíparas matrotróficas tienen una permanencia prolongada
(Hamlett & Koob, 1999; Galíndez et al., 2010a; Galíndez, 2016).

Los folículos atrésicos resultan de la involución folicular en cualquier etapa de

su desarrollo; en los condrictios, la frecuencia de atresia es alta (Hisaw & Hisaw, 1959;
Hamlett & Kobb, 1999). En M. lunulatus, solo se observó la evidencia de atresia en
folículos previtelogénicos. En M. schmitti, Galíndez et al., (2010a; 2014) reportaron
atresia en folículos en cualquier etapa de desarrollo. El mecanismo por el cual se
desencadena este proceso en los peces cartilaginosos es desconocido (Hamlett &
Kobb, 1999). Independientemente de los mecanismos de autocontrol de la viabilidad
folicular, es probable que la atresia contribuya a regular la frecuencia de la ovulación
y a mantener constantes las cohortes foliculares durante el ciclo reproductivo
(Galíndez et al., 2010a).

En este estudio, la talla máxima registrada de los folículos ovulados fue de 20

mm, en coincidencia con el intervalo de valores reportados en otras especies del
género como M. antarcticus (Walker, 2005), M. asterias (Capapé, 1983), M. canis
(TeWinkel, 1950), M. henlei (Pérez-Jiménez & Sosa-Nishizaki, 2008), M. griseus, M.
manazo (Teshima, 1981), M. lenticulatus (Francis & Mace, 1980), M. mustelus (Saïdi

92
et al., 2008), M. punctulatus (Saïdi et al., 2009) y M. schmitti (Galíndez et al., 2014),
señalan que los folículos "a término" varían de 15 a 28 mm. Esta condición podría no
estar relacionada con el modo reproductivo o el tamaño de la madre, ya que las
especies mencionadas anteriormente, incluyen animales placentarios y aplacentarios
y comprenden tiburones de 95 a 185 cm de L.T.

8.2.2 Oviducto anterior

El sistema de conductos genitales presente en los elasmobranquios sigue patrones

semejantes a los observados en vertebrados superiores (Nelson, 2006; Mc Millan,
2007). Además, muestran diferentes especializaciones en función al modo
reproductivo de cada especie.

Una de las funciones más conocidas atribuidas a los oviductos anteriores es el

transporte del ovocito, este transporte se da exclusivamente por la acción de los cilios,
favorecido por la secreción de las células glandulares que actúan como lubricante
(Metten, 1939). Hamlett & Koob (1999) sostienen que la ausencia de una capa
muscular desarrollada en la pared del oviducto sustentaría la teoría del movimiento
ciliar como motor del transporte de los ovocitos hacia la glándula oviducal. En M.
lunulatus la túnica muscular poco desarrollada sugiere una contribución menor al
movimiento del ovocito, sustentando así la teoría de Metten (1939). Por otra parte, en
otras especies de condrictios como Atlantaroja platana, la túnica muscular está bien
desarrollada y junto con las especializaciones del epitelio, favorecerían en gran medida
al transporte del ovocito (Moya, 2016).

Otra función atribuida al oviducto anterior consiste en proveer el lugar donde se

lleva a cabo la fertilización (Metten, 1939; Hamlett et al., 2002b; Smith et al., 2004;
Storrie et al., 2008). Se han observado espermatozoides en esta región en especies
como Scyliorhinus canicula (Metten 1939), Carcharias taurus, (Gilmore, 1993) y M.
antarticus (Storrie et al., 2008). En los ejemplares analizados de M. lunulatus no se
observó esperma en el oviducto. Si tenemos en cuenta que las cubiertas del huevo de
los elasmobranquios carecen de micrópilo y que la glándula oviducal es la responsable
de la producción y secreción de las envolturas terciarias del huevo, lo más probable es
que la fertilización ocurra en un sitio anterior a ella (Galíndez, 2016), ya que el esperma

93
no sería capaz de atravesar dichas cubiertas. Storrie et al. (2008), sugieren que la
secreción de las células glandulares del oviducto anterior de M. antarcticus podría
cumplir cierto papel en el proceso de fertilización de los ovocitos.

8.2.3 Glándula oviducal

La glándula oviducal es una estructura persistente a lo largo de la evolución de los

condrictios, la función de este órgano es clave para el éxito reproductivo y de
supervivencia de las especies. La encapsulación de los huevos es un proceso
fundamental, mientras que las especies vivíparas forman envolturas terciarias
transparentes y delgadas (Hamlett et al., 2002a; Hamlett, 2005) como es el caso de M.
lunulatus, las especies ovíparas forman cápsulas rígidas que protegen al huevo y al
embrión durante el desarrollo, con el fin de evitar la acción corrosiva del agua de mar
y los ataques de depredadores (Koob & Cox, 1988; Smith et al., 2004; Galíndez &
Estecondo, 2008).

Este órgano presenta la misma organización básica en todos los

elasmobranquios estudiados, pero la relevancia de cada región glandular se
correlaciona con las adaptaciones reproductivas de la especie (Hamlett, 2005).
Presenta características histoquímicas, morfológicas y fisiológicas típicas en cada
especie, variando básicamente en la representatividad de las distintas zonas (Galíndez
& Estecondo, 2008).

El diseño funcional de la glándula oviducal de M. lunulatus concuerda con lo

observado en la mayoría de los Elasmobranquios y especialmente con otros miembros
de la familia Triakidae (Hamlett, 2005; Storrie et al., 2008; Elías, 2015).

Al igual que sucede en el oviducto, los cilios presentes en el epitelio superficial

de la glándula oviducal, en combinación con las secreciones mucosas, favorecen al
tránsito anteroposterior del ovocito (Hamlett et al., 2002a).

Como se mencionó previamente, las diferentes zonas pueden reconocerse y

diferenciarse según su morfología y afinidad tintorial. Anteriormente, las regiones que
se reconocían eran denominadas “zona secretora del albumen” y “zona secretora de
la cáscara” (Metten, 1939; Prasad, 1945). Sin embargo, esta terminología basada en

94
la funcionalidad no era aplicable a todas las especies por lo que Hamlett et al. (1998)
propusieron una terminología con base en la morfología de la túnica mucosa. En el
presente trabajo se ha seguido este criterio para evitar confusiones debido a que, en
la actualidad, es la utilizada con mayor frecuencia en la bibliografía.

Las zonas club y papillary corresponderían a la “zona secretora del albumen”.

Esta región de la glándula es la encargada de producir la parte gelatinosa (“egg jelly”)
de las envolturas terciarias que recubren al huevo y que son críticas en las primeras
etapas del desarrollo embrionario (Smith et al., 2004). En especies ovíparas la gelatina
del huevo funciona como un soporte hidrodinámico del huevo y del embrión (Koob &
Straus, 1998). En cambio, en especies vivíparas, la gelatina ocupa solo una pequeña
proporción de la envoltura, mientras que, en tiburones placentarios, la parte gelatinosa
rodea al óvulo fertilizado solo durante las primeras etapas de la gestación (Hamlett et
al., 2002a).

Las reacciones histoquímicas de PAS en la zona club de la glándula oviducal

de M. lunulatus indican la presencia de mucopolisacáridos, ácidos sulfatados y
carboxilados, observado tambien en otras especies, como Urobatis jamaicensis
(Hamlett, 2005), M. schmitti (Díaz-Andrade et al., 2008), Raja velezi (Soto-López,
2014) y Cephaloscyllium ventriosum (Bernal-Pérez, 2017).

La reacción histoquímica en la zona papillary en M. lunulatus es similar a la de

otras especies, tales como Iago omanensis, (Hamlett et al., 2002b), M. schmitti,
Sympterygia bonapartii (Díaz-Andrade et al., 2008), R. velezi (Soto-López, 2014) y C.
ventriosum (Bernal-Pérez, 2017), confirman la presencia de glicoproteínas o cualquier
sustancia mucoide con azucares neutros, las secreciones mucoides de esta zona
actúan como un lubricante entre el huevo y la cápsula (Nalini, 1940; Knight et al.,
1996)

Las zonas baffle y terminal corresponden con la anteriormente denominada

“zona secretora de la cáscara”. La zona baffle es la encargada de producir los distintos
tipos de cápsulas (“egg case”) o envolturas terciarias (“candle”) que se observan en
los condrictios (Hamlett et al., 1998; Hamlett et al., 2002a). Varía en función, tamaño y
complejidad de acuerdo con el modo reproductivo de cada especie. En especies

95
vivíparas como M. lunulatus (presente estudio), M. canis, U. halleri, U. jamaiciencis
(Hamlett et al., 1998) y M. schmitti (Díaz-Andrade et al., 2008) esta zona puede estar
poco desarrollada, reducida o incluso ausente, mientras que, en las especies ovíparas
como S. acuta, S. bonapartii, (Díaz-Andrade, 2010), R. velezi (Soto-López, 2014), A.
platana (Moya, 2016) y C. ventriosum (Bernal-Pérez, 2017) está altamente
especializada y marcadamente desarrollada. De acuerdo con Knight et al. (1996), las
glándulas de la zona baffle producen un material que podría semejarse al “cristal
líquido”, negativo a la reacción del PAS y esto pareciera ser el caso del cazón segador.

Ninguno de los ejemplares analizados de M. lunulatus mostró la secreción activa

de la membrana terciaria, pero la semejanza estructural de la zona baffle con otras
especies sugiere que el mecanismo secretor se conserva.

La zona terminal es nombrada así por su posición, en especies ovíparas es la

encargada de generar las ornamentaciones, como filamentos (tendrilios) y curvaturas
(cuernos) que acompañan a la cápsula ovígera, facilitando la adhesión al sustrato. De
acuerdo con Smith et al. (2004) y Hamlett et al. (2005), los adenómeros serosos de las
glándulas de esta región son los que producen las proyecciones, mientras que los
adenómeros mucosos las recubrirían con su secreción, facilitando el camuflaje en el
medio exterior. Siendo M. lunulatus una especie vivípara, esta zona sólo almacena
esperma y desarrolla pliegues bajos que descienden en altura hacia el útero, es
comparable a lo observado en M. antarcticus (Storrie et al., 2008) y M. canis (Hamlett
et al., 2002a) con criptas de perfil bajo y adenómeros incrustados en tejido conjuntivo
laxo, que corren adyacentes a la zona baffle y donde los espermatozoides están
comúnmente presentes.

8.2.4 Almacén de esperma en la glándula oviducal

El almacenamiento de esperma en la glándula oviducal, ha sido reportado para

algunas especies de condrictios de varias familias como Alopiidae, Lamnidae,
Carcharhinidae, Triakidae, Sphyrnidae y Callorhinchidae (Metten, 1939; Prasad, 1945;
Pratt, 1993; Hamlett et al., 1998; Conrath & Musick, 2002; Hamlett, 2002a; Smith et al.,
2004; Storrie et al., 2008). Este evento no es exclusivo de los peces cartilaginosos ya
que se presenta en otros vertebrados como peces óseos, reptiles, anfibios y

96
mamíferos, almacenando esperma en diferentes órganos (Birkhead & Moller, 1993;
Holt & Lloyd, 2010). El almacén de esperma conservado evolutivamente en el tiempo
se explica como un mecanismo de adaptación destinado a asegurar la fertilización en
especies migratorias o en aquellas con baja densidad poblacional (Pratt, 1993; Holt &
Lloyd, 2010).

La presencia de esperma observado en hembras grávidas de M. lunulatus en

las zonas baffle y terminal proporcionó la evidencia de que los espermatozoides están
alineados en el lumen de los adenómeros sin ninguna asociación con el epitelio de los
túbulos, mucho más abundantes en los de la zona terminal.

Se ha confirmado la presencia de esperma en el útero y en otras zonas de la

glándula oviducal en especies como Iago omanensis (Hamlett et al., 2002b), M.
antarcticus (Storrie et al., 2008), M. canis (Hamlett et al., 2002a), M. mustelus (Maduna
et al., 2018) y M. schmitti (Elías, 2015). Estos autores postulan que, la presencia de
esperma en estas zonas es una ocurrencia incidental de aquellos espermatozoides
que se mueven hacia la región craneal, para llevar a cabo la fertilización, o que podría
ser indicio de una cópula reciente.

8.2.5 Istmo y útero

Entre la glándula oviducal y el cuerpo uterino de M. lunulatus, se presenta una zona

estrecha llamada istmo. Esta zona es similar a lo observado en otras especies
placentarias y aplacentarias como Carcharias taurus (Grant et al., 1983), I. omanensis
(Fishelson & Baranes, 1998), M. antarcticus (Storrie et al., 2009) y M. schmitti
(Galíndez et al., 2010b).

La naturaleza mucosa del epitelio del istmo se ha demostrado en otros Triakidos

como I. omanensis (Fishelson & Baranes, 1998), M. antarcticus (Storrie et al., 2009) y
M. schmitti (Galíndez et al., 2010b). El músculo liso y el tejido conjuntivo laxo presentes
en la pared de esta estructura, junto con la presencia de cilios y las secreciones de las
células mucosas, pueden jugar un papel importante en la lubricación y movimiento del
cigoto de la glándula oviducal hacia el útero (Storrie et al., 2009; Galíndez et al.,
2010b).

97
 En M. lunulatus ambos úteros son funcionales y comparten características
estructurales con otros condrictios. Al igual que otros peces cartilaginosos, el útero
crece en tamaño conforme a la madurez y el diámetro aumenta de posterior a anterior,
a medida que avanza la gestación (Teshima, 1981; Mollet et al., 2000; Hamlett et al.,
2002a; Storrie et al., 2009, Galíndez et al., 2010b).

El útero de M. lunulatus exhibe características morfológicas, histológicas e

histoquímicas similares a otras especies vivíparas estudiadas (Gilbert &
Schlernitzauer, 1966; Schlernitzauer & Gilbert, 1966; Hamlett & Wourms, 1984;
Hamlett, 1990; Hamlett & Hysell, 1998; Fishelson & Baranes, 1998; Storrie et al., 2009;
Galíndez et al., 2010b). En los ejemplares inmaduros y maduros del cazón segador, el
útero está poco desarrollado y no presenta especializaciones evidentes, lo cual es
concordante con la maduración de las hembras. Las especializaciones en el útero de
hembras grávidas son adaptaciones a procesos funcionales como la gestación de los
embriones.

A lo largo de la gestación, se observa un adelgazamiento de las capas de la

pared uterina de M. lunulatus, reducciones drásticas en las formas y capas de las
células epiteliales, así como en la secreción mucoide, con evidencia de descamación,
aumento de la vascularización y formación de compartimentos uterinos. Esto
concuerda con lo observado en otras especies vivíparas placentarias como
Rhizoprionodon terraenovae (Hamlett & Hysell, 1998), C. falciformis (Gilbert &
Schlernitzauer, 1966), Sphyrna tiburo (Schlernitzauer & Gilbert, 1966) e I. omanensis
(Fishelson & Baranes, 1998). Storrie et al., (2009); Galíndez et al., (2010b) han
demostrado que especies vivíparas aplacentarias como M. antarcticus y M. schmitti
muestran cierto grado de matrotrofismo ya que a lo largo de la gestación el útero
desarrolla especializaciones similares.

Cada embrión de M. lunulatus se encuentra ubicado en su propio

compartimento uterino y rodeado por la membrana terciaria, estos permanecen
intactos durante la gestación y solo se rompen al parto. Los compartimentos están
dispuestos transversalmente y están rodeados por tejido uterino que crece entre los
huevos. La presencia de compartimentos uterinos es típica de los tiburones
98
placentarios, sin embargo, no son exclusivos (Storrie et al., 2009; Galíndez et al.,
2010b).

Si bien en este trabajo no se ha investigado la implantación del saco vitelino al

útero se sabe que, durante las primeras semanas de la gestación, los embriones de
los tiburones vivíparos placentarios se nutren directamente del saco vitelino. A medida
que este se agota, el saco vitelino se alarga y su superficie distal se vuelve altamente
vascularizada. Cuando la superficie vascularizada del saco vitelino toca la pared
uterina, los tejidos de la madre y el embrión crecen en contacto íntimo, formando la
placenta, a través de esta los embriones son nutridos directamente desde el torrente
sanguíneo de la madre por medio del “cordón umbilical” (Gilbert & Schlernitzauer,
1966; Schlernitzauer & Gilbert, 1966; Hamlett, 1990; Jones & Hamlett, 2004; Carrier et
al., 2012)

Al igual que sucede en todos los condrictios estudiados, los úteros de M.

lunulatus desembocan en forma independiente, uno a cada lado, del seno urogenital
(Hamlett & Koob, 1999; Storrie et al., 2009; Díaz-Andrade, 2010; Galíndez et al.,
2010b). Este último no ha sido estudiado en profundidad en los trabajos sobre
morfofisiología e histología de los órganos reproductores. Sunyem & Vooren (1997),
reportan que el seno urogenital de especies vivíparas aplacentarias tales como
Squatina guggenheim y S. occulata, cumple un rol más activo en el ciclo reproductivo,
los embriones en desarrollo pasan la última mitad de la gestación en una cámara
conformada tanto por el útero como por el seno urogenital. Una vez que los embriones
están listos para la vida independiente, la pared del seno urogenital se contrae
espontáneamente, de forma similar al útero, permitiendo la salida de las crías al medio
externo.

8.2.6 Testículo

La estructura anatómica del testículo de M. lunulatus coincide con lo observado en la

mayoría de los condrictios (Walker, 2005).

Las observaciones macroscópicas y microscópicas del cazón segador

mostraron que la relación órgano epigonal y tejido testicular disminuyen

99
considerablemente de manera gradual con la maduración sexual. La relación existente
entre estos dos órganos a lo largo de la etapa ontogénica concuerda con lo observado
en otras especies de tiburones (Silva-Santos, 2012; Rojas, 2013; Bernal-Pérez, 2017).

De acuerdo con Loir et al. (1995) en los elasmobranquios, las células de Leydig
están frecuentemente ausentes o son escasas e indiferenciadas. En M. lunulatus, se
observaron células de Leydig en el intersticio del testículo, se pueden asociar con la
producción intratesticular de hormonas esteroides.

En los anamniotas, como es el caso de los condrictios, la espermatogénesis es

de tipo cística (Callard, 1996; Galíndez, 2016). Los cistos o espermatocistos
constituyen la unidad funcional y estructural del testículo y en su interior se encuentran
células de Sertoli y células germinales, sincronizadas en la misma etapa de desarrollo
(Pratt, 1988; Callard, 1996).

La presencia de células de Sertoli en los espermatocistos de M. lunulatus

cumplen varias funciones durante la espermatogénesis incluidos: el soporte físico de
las células germinales en desarrollo, la eliminación de cuerpos residuales
desprendidos por el desarrollo de las espermátidas, esteroidogénesis y participación
en la evacuación de los espermatozoides (Prisco et al., 2002).

La producción y maduración de los espermatocistos en el testículo, puede

seguir patrones diferentes. Definiéndose los modelos testiculares radiales, diamétricos
y compuestos (Pratt ,1988). Internamente los testículos de M. lunulatus corresponden
a la espermatogénesis del tipo diamétrico, característico del orden Carchariniformes,
en estos, los cistos se distribuyen desde la zona germinal a través del diámetro de los
testículos al extremo opuesto, donde los conductos eferentes concentran los
espermatozoides (Pratt, 1988). Este arreglo se ha observado en otras especies del
género como M. canis (Conrath & Musick, 2002), M. henlei (Silva-Santos, 2012), M.
schmitti (Rojas, 2013) y M. punctulatus (Gračan & Lacković, 2016).

En los peces cartilaginosos, existen diferentes maneras de seguir la

espermatogénesis, el proceso en M. lunulatus, es comparable a lo descrito en otros

100
elasmobranquios (Maruska et al., 1996; Girard et al., 2000; Conrath & Musick, 2002;
Engel & Callard, 2005; Moya, 2016; Bernal-Pérez, 2017). Para este estudio y a fin de
poder comparar los resultados con los de otras especies afines, se emplearon los
criterios más comunes actualmente (Maruska et al., 1996; Girard et al., 2000; Engel &
Callard, 2005). En este trabajo se identificaron 7 estadios de desarrollo, contenidos en
cistos con características estructurales diferentes.

El estadio I es la etapa precística y tiene lugar en la zona germinal del testículo

cuya localización varía, dependiendo del modelo testicular. En el cazón segador, existe
una zona germinal en un extremo del corte transversal del testículo. Registrada en
ejemplares inmaduros y maduros, sugiriendo que la espermatogénesis es un proceso
continuo.

Los cistos de los estadios II y III, que contienen espermatogonias y

espermatocitos respectivamente, muestran una composición celular totalmente similar
al resto de los vertebrados (Engel & Callard, 2005).

La espermiogénesis es un proceso continuo y complejo que implica entre otras

cosas, la condensación de la cromatina, el alargamiento del núcleo, la pérdida de gran
parte del citoplasma y el desarrollo del flagelo. Teniendo en cuenta esto, no es raro
encontrar una amplia gama de morfologías celulares incluidas en este estadio. En M.
lunulatus se diferenciaron espermátidas inmaduras y maduras, las cuales presentaban
diferencias morfológicas a nivel del núcleo y disposición dentro del cisto.

En M. lunulatus, la zona de degeneración fue reconocida posterior a la

localización de los cistos del estadio VII y esto concuerda con otras especies del
género como M. canis (Conrath & Musick, 2002), M. schmitti (Rojas, 2013) y M.
punctulatus (Gračan & Lacković, 2016). Teshima (1981), no la cita para M. manazo y
M. griseus; mientras que Sumpter & Dood (1979), reportaron que en Scyliorhinus
canicula esta zona puede variar en su localización, de acuerdo con la estación del año.

Se encontraron cistos con espermatozoides en machos inmaduros de M.

lunulatus, también observado en los juveniles de M. manazo, M. griseus (Teshima,

101
1981), C. coelolepis (Girard et al., 2000) y C. ventriosum (Bernal-Pérez, 2017), ya que
se describen los mismos estadios espermatogénicos que los observados en
ejemplares adultos. Según Girard et al., (2000), en estos casos los testículos maduran
antes de que los animales puedan reproducirse dado que los gonopterigios no se
encuentran totalmente desarrollados. Con base en el resultado de la regresión lineal
entre la L.T. y el largo del gonopterigios y lo mencionado por Girard et al., (2000) se
considera al gonopterigio el indicador más apropiado para determinar la madurez
sexual del individuo.

En este trabajo no fue posible realizar un análisis de los conductos genitales de

los machos de M. lunulatus, se sabe que, durante la maduración de las gónadas
masculinas, los espermatozoides maduros son transportados a los conductos
genitales (Walker, 2005). Esto sucede por medio del vaciamiento de los
espermatocistos a una red colectora de conductos intralobulares, por donde el
esperma llega a los conductos eferentes y baja hacia el conducto de los gonopterigios
(Hamlett, 1999; Jones et al., 2005).

Como se mencionó anteriormente, una de las adaptaciones reproductivas de

los condrictios, es la capacidad de ambos sexos de almacenar esperma por largos
períodos (Smith et al., 2004; Jones et al., 2005). En los machos, puede ser almacenado
en la parte media del epidídimo y en las vesículas seminales (Pratt & Tanaka, 1994).
Según la especie, los espermatozoides se almacenan formando agregados inmersos
en una matriz acidófila (constituyendo espermatóforos), otros pueden formar
espermatozeugmata, en estos agregados las colas se proyectan hacia fuera del
perímetro de la matriz (Pratt & Tanaka, 1994).

8.3 Crecimiento fetal y embrionario y ciclo reproductivo

El crecimiento fetal y embrionario de M. lunulatus a lo largo de la gestación concuerdan

en aspectos generales con el crecimiento fetal de otras especies vivíparas placentadas
del orden Carcharhiniformes comparable a M. henlei (Silva-Santos, 2012) y Prionace
glauca (Carrera-Fernández, 2004).

102
 Mustelus lunulatus al ser una especia vivípara placentada, los embriones se
comunican con la madre a través del cordón umbilical. El cordón umbilical del cazón
segador es liso a diferencia de los tiburones Sphyrna tiburo y S. lewini quienes
presentan un cordón umbilical con numerosas vellosidades conocidas como
apendicularia, se cree que estas estructuras permiten el intercambio respiratorio
(Gilbert, 1981).

Con base en la variación mensual de la LT de los embriones y en el registro de

crías en abril con talla cercana a la talla de nacimiento reportada (28-35 cm de LT)
(Compagno, 1984; Pérez-Jiménez & Sosa-Nishizaki, 2010), se sugiere que M.
lunulatus tiene un periodo de gestación de 11 meses y el periodo de nacimiento sucede
de mayo a julio en Bahía Tortugas, BCS. Por otra parte, considerando el máximo
tamaño de los folículos y la variación mensual del diámetro de los ovocitos para el
cazón segador, es posible proponer que el periodo de la ovulación ocurra durante los
meses de julio a septiembre. El periodo de nacimiento y ovulación difiere con lo
mencionado por Pérez-Jiménez & Sosa-Nishizaki, (2010) para el norte del GC, ya que
estos ocurren de febrero a mayo y de marzo a junio respectivamente, esto podría
atribuirse a las condiciones ambientales de las diferentes zonas de estudio. Las
diferencias en el periodo de alumbramiento y ovulación de M. antarcticus (Walker,
2007) y M. manazo (Yamaguchi et al., 2000) han sido asociados a las variaciones de
la temperatura.

De acuerdo con el periodo de gestación y el periodo de la vitelogénesis, se

sugiere que M. lunulatus tiene un ciclo reproductivo anual continuo en Bahía Tortugas,
BCS, coincidiendo con lo reportado por Pérez-Jiménez & Sosa-Nishizaki, (2010). Otras
especies del género Mustelus presentan un ciclo anual como M. californicus (Pérez-
Jiménez & Sosa-Nishizaki, 2010), M. henlei (Soto-López et al., 2018), M. antarticus
(Walker, 2007), M. lenticulatus (Francis & Mace,1980), M. canis (Conrath & Musick,
2002) y M. manazo (Yamaguchi et al. 2000).

De acuerdo con los resultados del presente trabajo, la zona de Bahía Tortugas,
BCS, podría considerarse como área de expulsión de crías y reproducción de M.
lunulatus. Zonas discretas geográficamente en donde las hembras grávidas expulsan
103
a sus crías o depositan sus huevos, y donde las crías pasan sus primeras semanas,
meses o años de vida son consideradas como áreas de crianza (Bass, 1978; Castro
1993). Las áreas de crianza generalmente son aguas someras y altamente productivas
(Castro, 1993), en este sentido, se podría considerar la zona de estudio como posible
área de crianza, es necesario realizar más investigaciones para determinar la
presencia de neonatos en la zona, ya que en este trabajo no se obtuvo registro de
ejemplares neonatos debido a la selectividad del arte de pesca.

8.4 Fecundidad uterina

El número de embriones que puede producir una hembra es ampliamente variable

entre los elasmobranquios y los modos reproductivos. El número de embriones para
otras especies de Mustelus varía de 1 a 31 (Compagno, 1984; Compagno et al., 1989;
Ebert, 2003; Compagno et al., 2005; Ebert et al., 2013) y M. lunulatus no es la
excepción ya que puede tener de 1 a 21 embriones por camada en Bahía Tortugas,
BCS.

La fecundidad del cazón segador en Bahía Tortugas, BCS, es mayor con

respecto a lo reportado para el norte del GC (Pérez-Jiménez & Sosa-Nishizaki, 2010).
La diferencia de la fecundidad entre distintas zonas para organismos de la misma
especie también ha sido reportada para M. manazo (Yamaguchi et al., 2000) y M.
henlei (Soto-López et al., 2018). Estas variaciones podrían explicarse por factores
ambientales como las características de la zona y la disponibilidad de alimento. El
aporte suficiente de alimento permite a las hembras disponer de más recursos para
incrementar la fecundidad. Sidders et al. (2005), mencionan que las hembras de M.
schmitti de mayor tamaño invierten sus recursos en tener un mayor número de crías y
no en tener embriones de mayor tamaño.

La relación positiva entre el número de embriones y la LT de M. lunulatus,

concuerda con lo reportado por Pérez-Jiménez & Sosa-Nishizaki (2010). Varios
estudios de Mustelus han demostrado una relación lineal positiva entre la fecundidad
y L.T. como M. manazo (Yamaguchi et al. 2000), M. canis (Conrath & Musick, 2002),
M californicus (Pérez-Jiménez & Sosa-Nishizaki, 2010) y M. henlei (Soto-López et al.,

104
2018), con excepción de M. lenticulatus (Francis & Mace, 1980) y M. antarcticus
(Walker, 2007) que tienen una relación exponencial entre ambas variables. Esta
relación positiva nos indica que las hembras de mayor LT pueden tener una camada
de tamaño más grande.

8.5 Talla media de madurez sexual (L50) y talla de maternidad (Lm50)

La talla de madurez sexual de ambos sexos de M. lunulatus es similar a lo reportado

por Compagno (1984) y Navia et al. (2006), sin embargo, es menor a lo registrado por
Pérez-Jiménez & Sosa-Nishizaki (2010) en el norte del G.C. Es importante mencionar
que Pérez-Jiménez & Sosa-Nishizaki (2010) reportan una proporción mayor de
individuos en estado inmaduro para ambos sexos, lo que podría causar una
sobrestimación de la talla de madurez sexual del cazón segador en el norte del G.C.

Yamaguchi et al. (2000) encontró que los parámetros reproductivos M. manazo

son diferentes en 5 localidades de Japón y Taiwán y menciona que dichas diferencias
se deben principalmente a la disponibilidad de alimento y las variaciones de la
temperatura que presenta cada localidad. Se sugiere que esto mismo sucede con M.
lunulatus en Bahía Tortugas y el norte del G.C.

De igual manera, la diferencia en la talla de madurez entre los estudios podría

deberse a la diversidad de criterios para determinar la madurez, ya que solo se basan
en características morfométricas y macroscópicas. En este estudio se combinó el
análisis macroscópico con el histológico para dar mayor precisión al diagnóstico
obtenido.

Por otra parte, la talla de madurez en las hembras de M. lunulatus fue mayor a
la de los machos, es un dimorfismo común en las especies del género Mustelus
(Francis & Mace, 1980; Yamaguchi et al. 2000; Conrath & Musick, 2002; Oddone et
al., 2005; Walker, 2007; Pérez‐Jiménez & Sosa‐Nishizaki, 2008).

Cortés (2000) menciona que las hembras tienden a madurar más tarde e incluso
ser más longevas que los machos, la diferencia se puede deber a la necesidad de que
las hembras alcancen un tamaño mayor y una mayor fecundidad, por lo que invierten

105
energía en el crecimiento antes que, en la reproducción, lo que origina un retraso en
el inicio de la madurez sexual en las hembras.

En el presente estudio se estimó por primera vez la Lm50 para M. lunulatus en

Bahía Tortugas B.C.S. con base en un modelo logístico, siendo esta mayor a la L50. La
estimación de la Lm50 ha sido reportada para otras especies de Mustelus como M.
antarcticus en el sur de Australia (Walker. 2007) y M. henlei en Bahía Tortugas (Soto-
López et al., 2018). En este trabajo la proporción de hembras en condición no materna
fue mayor a las hembras en condición materna, por tal motivo se recomienda
considerar con cautela la talla de maternidad estimada, sin embargo, no deja de ser
un aporte más para el conocimiento de la biología reproductiva del cazón segador en
el área de estudio.

El análisis realizado en este trabajo proporciona, no sólo información más

detallada sobre la morfología y dinámica de las gónadas de M. lunulatus, sino que
también ha demostrado ser un enfoque complementario que puede contribuir a un
mejor conocimiento y cuidado de esta especie de interés comercial.

106
9. CONCLUSIONES

 Mustelus lunulatus, capturado en Bahía Tortugas, BCS alcanza tallas hasta los
100 cm de LT.

 En promedio, las hembras son 20% más grandes que los machos.

 En el periodo de captura de la especie estuvieron representados los dos sexos

en madurez reproductiva.

 Las características morfométricas del gonopterigio, resultaron indicadores

confiables para estimar la madurez sexual en los machos.

 El sistema de conductos genitales presentes en M. lunulatus concordó con lo

observado en la mayoría de los peces cartilaginosos.

 El testículo de M. lunulatus es de tipo cístico y su desarrollo correspondió al

modelo “diamétrico”.

 Se confirmó una organización estructural de “ovario externo”.

 La espermatogénesis y ovogénesis en M. lunulatus fue comparable a la de otras

especies afines.

 Las ovogonias presentes en todos los estadios de la maduración ovárica de las

hembras de M. lunulatus indicaron un alto potencial reproductivo.

 La estructura interna de la glándula oviducal en general, coincidió con la

histología morfofuncional de la mayoría de los condrictios.

 El almacenamiento de esperma en hembras grávidas se localizó en las zonas

baffle y terminal.

107
 Mustelus lunulatus tiene un ciclo reproductivo anual continuo.

 El tiburón segador en promedio tiene 8.26 embriones por hembra.

 Las hembras maduran a partir de los 85.36 cm de L.T. y los machos a partir de
los 76.26 cm de L.T.

 La talla de maternidad fue de 95.73 cm de L.T.

108
10. RECOMENDACIONES

 Debido a que el tiburón M. lunulatus es un recurso pesquero de la costa de Baja

California, se recomienda que la captura del tiburón segador incida sobre los
individuos con tallas mayores a 90 cm de L.T. para que puedan reproducirse al
menos una vez en su vida.

 Es necesario dar continuidad a las investigaciones de M. lunulatus. Se

recomienda llevar a cabo un estudio sobre la edad y crecimiento del tiburón
segador para poder aplicar estudios demográficos, estos nos permitirán
conocer el estado actual de la población e implementar medidas de manejo
sustentable de su pesquería.

 Debido a la distancia entre Bahía Tortugas, B.C.S. y el G.C., se recomienda

realizar estudios de genética con el fin de determinar si se trata de dos
subpoblaciones o una población aislada.

 Es necesario realizar muestreos en zonas profundas y oceánicas, así como un

estudio de telemetría con el fin de confirmar la segregación sexual.

 Se recomienda capturar a los neonatos para poder determinar la talla de

nacimiento de M. lunulatus en Bahía Tortugas, B.C.S.

109
 11. REFERENCIAS

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127
ANEXO

Anexo 1. Clave juliana establecida para M. lunulatus.

17 BT 227 ML H 015 G

Número Estadio de
Iniciales del Iniciales
Dia Sexo del ordenado al día madurez
Año sitio de de la
juliano ejemplar de captura de del
muestreo especie
cada individuo ejemplar

Anexo 2. Tiempos estandarizados para la deshidratación de las piezas obtenidas de los

órganos reproductores de M. lunulatus.

Tamaño de las piezas

Alcoholes 0.5 cm. 1.0 cm. 1.5 cm
80° 30 min. 45 min. 60 min.
96° 30 min. 45 min. 60 min.
96° 30 min. 45 min. 60 min.
96° 30 min. 45 min. 60 min.
100° 30 min. 45 min. 60 min.
100° 30 min. 45 min. 60 min.
100° 30 min. 45 min. 60 min.
Alcohol-cloroformo 5 min. 15 min. 15 min.
Cloroformo 4 min. 7 min. 7 min.
Cloroformo-parafina 30 min. 30 min. 30 min.
Parafina I 1 hora 2 horas 2 horas
Parafina II 2 horas 2 horas 2 horas
Parafina III. Inclusión 1 hora 1 hora 1 hora

128