Agrociencia

Volumen 56, Número 1 1 de enero - 15 de febrero, 2022

Dr. Víctor Arturo González Hernández

Investigador Nacional Emérito
Premio Estatal de Ciencia y Tecnología del
Gobierno del Estado de México 2021

AGRICULTURA México
Directorio

Director de Agrociencia
Said Infante Gil

Director Adjunto de Agrociencia DERECHOS DE AUTOR Y DERECHOS CONEXOS, Volumen 56,

número 1, 1 de enero - 15 de febrero, 2022, Agrociencia es una
Fernando Carlos Gómez Merino publicación sesquimensual editada por el Colegio de Postgraduados.
Carretera México-Texcoco, Km 36.5, Montecillo, Texcoco, Estado de
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031913431800-203. ISSN: 1405-3195. eISSN: 2521-9766, otorgados por el
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Roger Austin (Inglaterra) modificación, 23 de febrero del 2022.
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Traductores
Inés Enriquez Aviso: Los nombres comerciales citados en los artículos, notas o ensayos,
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Portada: Dr. Víctor Arturo González Hernández

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Apoyo
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Yolanda Fermoso Meraz AGRICULTURA
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 Contenido v Contents
Volumen 56 1 de enero - 15 de febrero, 2022 Número 1

Agua-Suelo-Clima Gg Water-Soil-Climate

EVALUACIÓN HÍDRICA Y AGRONÓMICA DE HÍBRIDOS DE MAÍZ EN RESPUESTA A DIFERENTES

AMBIENTES Y DOSIS DE NITRÓGENO Gg WATER AND AGRONOMIC EVALUATION OF MAIZE
HYBRIDS IN RESPONSE TO DIFFERENT ENVIRONMENTS AND NITROGEN DOSES
Homero Alonso-Sánchez, Margarita Tadeo-Robledo, Alejandro Espinosa-Calderón, Benjamín Zamudio-
González, Job Zaragoza-Esparza, Consuelo López-López 1

UTILIZACIÓN DEL ISÓTOPO RADIOACTIVO CESIO-137 PARA EVALUAR LA TASA DE EROSIÓN EN

UNA LADERA DEGRADADA EN MÉXICO Gg USE OF THE RADIOACTIVE ISOTOPE CESIUM-137
TO EVALUATE THE EROSION RATE ON A DEGRADED SLOPE IN MEXICO
Samuel Tejeda, Eva Margarita Melgar-Paniagua, Marcos Tassano, Graciela Zarazúa, Mirel Cabrera, Joan
Manuel González, Nancy Lara-Almazán 16

Biotecnología Gg Biotechnology

FRIJOL GENÉTICAMENTE MODIFICADO CON LA DEFENSINA RECOMBINANTE pdf1.2 TOLERAN-

TE A PUDRICIONES DE LA RAÍZ Gg COMMON BEAN GENETICALLY MODIFIED WITH THE RE-
COMBINANT DEFENSIN pdf1.2 TOLERANT TO ROOT ROT DISEASE
Bertha María Sánchez-García, María Alejandra Mora-Avilés 31

Fauna Silvestre Gg Wildlife

PERFIL LEUCOCITARIO, MICRONÚCLEOS Y PROLONGACIONES NUCLEARES ERITROCITARIOS

EN GORRIONES (Centronyx bairdii y Ammodramus savannarum) DEL DESIERTO CHIHUAHUENSE DU-
RANTE EL INVIERNO Gg LEUKOCYTE PROFILE, MICRONUCLEUS AND ERYTHROCITARY NU-
CLEAR PROTRUSIONS IN SPARROWS (Centronyx bairdii and Ammodramus savannarum) OF THE CHIHU-
AHUENSE DESERT DURING THE WINTER
Martín Emilio Pereda-Solís, Claudia Selene Guillén-González, Karina Ramírez-Carreño, José Hugo Mar-
tínez-Guerrero, Daniel Sierra-Franco, Manuel Armando Salazar-Borunda, Olivia Torres-Bugarín 46

Fitociencia Gg Crop Science

INFLUENCIA DE LA RADIACIÓN LÁSER ROJA EN EL VIGOR DE SEMILLAS DE TOMATE AFECTA-

DAS POR ENVEJECIMIENTO Gg INFLUENCE OF RED LASER RADIATION ON THE VIGOR OF TO-
MATO SEEDS AFFECTED BY AGING
Carlos Francisco de Jesús Rivera-Talamantes, Alexandre Michtchenko, Andrei Budagovsky, Gabriela
González-López, Ekaterina Grosheva 61

ÁREA FOLIAR Y RENDIMIENTO DE Physalis angulata L. EN FUNCIÓN DE LA DENSIDAD DE PO-

BLACIÓN Y UREA DE LIBERACIÓN LENTA Gg LEAF AREA AND YIELD OF Physalis angulata L. AS
FUNCTIONS OF POPULATION DENSITY AND SLOW RELEASING UREA
Adrián Ordoñez-Monroy, Edgar Jesús Morales-Rosales, José Antonio López-Sandoval, Edgar Javier Mo-
rales-Morales, Gabriela Salomón-Hernández 74
Recursos Naturales Renovables Gg Natural Renewable Resources

FUNCIONES DE DURAMEN Y SISTEMAS COMPATIBLES DE AHUSAMIENTO Y VOLUMEN COMER-

CIAL PARA Acacia mangium Willd. EN, TABASCO, MÉXICO Gg HEARTWOOD FUNCTIONS AND
COMPATIBLE TAPER AND MERCHANTABLE VOLUME SYSTEMS FOR Acacia mangium Willd. IN, TA-
BASCO, MEXICO
Monserrat Berenice Sánchez-Banda, Héctor Manuel De los Santos-Posadas, José René Valdez-Lazalde,
María Angélica Roldán-Cortés 88

Socioeconomía Gg Socioeconomics

INFORMATION SOURCES IMPACT ON THE ADOPTION OF PRECISION TECHNOLOGY BY COTTON

PRODUCERS IN THE UNITED STATES Gg FUENTES DE INFORMACIÓN IMPACTAN LA ADOPCIÓN
DE TECNOLOGÍA DE PRECISIÓN POR PRODUCTORES DE ALGODÓN EN LOS ESTADOS UNIDOS
Carlos I. García-Jiménez, Margarita Velandia, Dayton M. Lambert, Ashok K. Mishra 108
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EVALUACIÓN HÍDRICA Y AGRONÓMICA DE HÍBRIDOS DE MAÍZ

EN RESPUESTA A DIFERENTES AMBIENTES
Y DOSIS DE NITRÓGENO

WATER AND AGRONOMIC EVALUATION OF MAIZE HYBRIDS IN RESPONSE

TO DIFFERENT ENVIRONMENTS AND NITROGEN DOSES

Homero Alonso-Sánchez1, Margarita Tadeo-Robledo1*, Alejandro Espinosa-Calderón2,

Benjamín Zamudio-González2, Job Zaragoza-Esparza1, Consuelo López-López1

1
Universidad Nacional Autónoma de México. Facultad de Estudios Superiores
Cuautitlán. Carretera Cuautitlán-Teoloyucan km 2.5, Col. San Sebastián Xhala,
Cuautitlán Izcalli, Estado México, México. C. P. 54700.
2
Campo Experimental Valle de México-INIFAP. Carretera Los Reyes-Texcoco km
13.5, Coatlinchán, Texcoco, Estado de México, México. C. P. 56250.
* Corresponding author: [email protected]

RESUMEN ABSTRACT
Para lograr la seguridad hídrica y alimentaria es nece- To achieve water and food safety, it is necessary to
sario identificar cultivos que destaquen respecto al uso identify crops outstanding in regard to efficient water
eficiente del agua. En México, la región de los Valles use. In Mexico, the Valles Altos region has frequent
Altos presenta frecuente escasez de agua, por lo que se water scarcity, so it is necessary to characterize maize
requiere caracterizar genotipos de maíz que muestren genotypes that show outstanding traits under conditions
caracteres sobresalientes en condiciones de baja dispo- of low water availability. The objective of this study
nibilidad hídrica. El objetivo de este trabajo fue identifi- was to identify water productivity, yield and hectolitre
car la productividad del agua, el rendimiento y el peso weight of white maize hybrids grown in Valles Altos.
hectolítrico de híbridos de maíz blanco cultivados en Ten white maize hybrids were used in the experiment;
Valles Altos. En el experimento se utilizaron 10 híbridos five from UNAM and five from INIFAP. These
de maíz blanco; cinco de la UNAM y cinco del INIFAP. hybrids were established under two levels of nitrogen
Esos híbridos se establecieron bajo dos niveles de ferti- fertilization (low: 80 kg ha-1 and high 160 kg ha-1) in
lización nitrogenada (bajo: 80 kg ha y alto 160 kg ha )
-1 -1
two environments: FESC-UNAM (Cuautitlán Izcalli)
en dos ambientes: FESC-UNAM (Cuautitlán Izcalli) y and CEVAMEX (Texcoco) in the State of Mexico. The
CEVAMEX (Texcoco) en el Estado de México. El experi- experiment was established as randomized complete
mento se estableció como bloques completos al azar, se blocks, variables were recorded to calculate grain yield
registraron las variables para calcular el rendimiento de at 14 % commercial moisture and related to the volume
grano en la humedad comercial del 14 % y relacionado of water entering each environment, the total water
con el volumen de agua que ingresó en cada ambiente, productivity was identified. Statistical analysis was
se identificó la productividad total del agua. El análisis performed with SAS and means were compared with
estadístico se realizó con SAS y las medias se compa- Tukey’s test. With a combined analysis, a significant
raron con la prueba de Tukey. Con un análisis combi- interaction of environment with hybrids and nitrogen
nado, se encontró interacción significativa del ambiente fertilization was found in grain yield. Total water
con los híbridos y con la fertilización nitrogenada en productivity, estimated at an overall mean of 0.78 kg m-3,
el rendimiento de grano. La productividad total del was significant for environments, hybrids and nitrogen
dosage. Grain yield showed an overall average of 4.8 Mg
ha-1. In hectolitre weight, a significant difference was
Recibido: abril, 2021. Aprobado: enero, 2022.
found in the environment and hybrid factors, with an
Publicado en Agrociencia 56: 1-15. 2022.

1
AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

agua, estimada en promedio general de 0.78 kg m-3, re- overall average of 73.8 kg hL-1. Total water productivity
sultó significativa para ambientes, híbridos y dosis de was higher in the FESC-UNAM environment where
nitrógeno. El rendimiento de grano mostró una media irrigation was not provided, with no significant
general de 4.8 Mg ha-1. En peso hectolítrico se encontró difference in grain yield.
diferencia significativa en los factores ambiente e híbri-
do, con promedio general de 73.8 kg hL-1. La producti- Keywords: Zea mays, nitrogen levels, water productivity,
vidad total del agua resultó superior en el ambiente de grain yield.
la FESC-UNAM donde no se suministró riego y sin dife-
rencia significativa del rendimiento de grano. INTRODUCTION
Water availability is a determining factor in maize
Palabras clave: Zea mays, niveles de nitrógeno, producti- productivity. As the water stored in the root zone
vidad del agua, rendimiento de grano. of the plant is depleted and the absence of rainfall
and irrigation is accentuated, the plant begins to
INTRODUCCIÓN undergo metabolic and physiological changes. In
La disponibilidad de humedad es determinante en maize, it is difficult to compensate for the loss in
la productividad del maíz. Conforme el agua al- productivity even after the period of water stress
macenada en la zona radical de la planta se agota y is overcome by irrigation or precipitation (Steduto
se acentúa la ausencia de lluvias y riegos, la planta et al., 2012).
empieza a sufrir cambios metabólicos y fisiológi- The relationship of essential elements for cultivated
cos. En maíz, es difícil compensar la pérdida en plants with moisture availability to improve water
productividad aun después de que el período de productivity has long been investigated (Navarro
estrés hídrico se supera mediante riego o precipi- and Navarro, 2013). This is intended to develop
tación (Steduto et al., 2012). hybrid materials for water and nitrogen deficient
La relación de los elementos esenciales para las conditions. The effect of moisture and nitrogen (N)
plantas cultivadas con la disponibilidad de hu- levels on the performance of modern hybrids, old
medad para mejorar la productividad del agua se hybrids and creole maize has been studied (Kibet
investiga desde hace tiempo (Navarro y Navarro, et al., 2009). Total water productivity in relation
2013). Con ello se pretende desarrollar materiales to nitrogen fertilization in maize hybrids has also
híbridos para condiciones deficitarias de agua y been addressed (Díaz et al., 2014). Likewise, special
nitrógeno. Se ha estudiado el efecto del nivel de protocols have been developed to know the effect
humedad y nitrógeno (N) en el comportamiento of nitrogen fertilization in maize hybrids (Zamudio
de híbridos modernos, antiguos y maíces criollos et al., 2018; Cervantes-Ortiz et al., 2013).
(Kibet et al., 2009). También se ha abordado pro- Mineral nutrient deficiency has remarkable impact
ductividad total del agua en relación con la fertili- on maize productivity and the most common
zación nitrogenada en híbridos de maíz (Díaz et al., deficiency is nitrogen. N is the macronutrient with
2014). Así mismo, se han desarrollado protocolos the highest demand and most deficiencies in most
especiales para conocer el efecto de la fertilización production systems, which directly affects yield
nitrogenada en híbridos de maíz (Zamudio et al., variables, and N edaphic utilization is related to soil
2018; Cervantes-Ortiz et al., 2013) moisture availability (Navarro and Navarro, 2013).
La deficiencia de nutrientes minerales tiene im- Therefore, in order to stimulate maize production,
pacto notable en la productividad del maíz y la the N contribution to the crop during the growth
deficiencia más común es la de nitrógeno. El N es and production cycle should be between 180 and
el macronutriente de mayor demanda y con más 340 kg ha-1 (Steduto et al., 2012).
deficiencias en la mayoría de los sistemas de pro- In Mexico, maize is remarkable for its socioeconomic
ducción, lo que afecta directamente las variables importance and recent research on total water
del rendimiento, y su aprovechamiento edáfico se productivity (PTA) in relation to N contribution in
relaciona con la disponibilidad de humedad en el materials from Valles Altos is scarce. In addition, it

Artículo científico
2 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2698
 EVALUACIÓN HÍDRICA Y AGRONÓMICA DE HÍBRIDOS DE MAÍZ EN RESPUESTA A DIFERENTES AMBIENTES Y DOSIS DE NITRÓGENO

suelo (Navarro y Navarro, 2013). Por eso, con el fin is required to compare the performance of several
de estimular la producción de maíz, la aportación hybrids in a complete study of each of them to know
de N al cultivo durante el ciclo de crecimiento y their yield and infer their productivity (Noriega-
producción debe estar entre 180 y 340 kg ha-1 (Ste- Navarrete et al., 2021). The objective of this study
duto et al., 2012). was to identify the total water productivity of
En México el maíz destaca por su importancia so- 10 white maize hybrids in relation to nitrogen
cioeconómica y son escasos los trabajos recientes fertilization in two environments in the Valles
sobre productividad total del agua (PTA) en re- Altos, Mexico. The hypothesis was that some of
lación con el aporte de N en materiales de Valles the hybrids show higher total water productivity
Altos. Además, se requiere comparar el comporta- when the amount of water entering the production
miento de varios híbridos en un estudio completo system is lower, and denser grains are present, but
de cada uno de ellos para conocer su rendimiento e yield is reduced; the nitrogen dose increases total
inferir su productividad (Noriega-Navarrete et al., water productivity.
2021). El objetivo del presente estudio fue identifi-
car la productividad total del agua de 10 híbridos MATERIALS AND METHODS
de maíz blanco en relación con la fertilización ni- Experimental sites
trogenada en dos ambientes de los Valles Altos de One experiment was set up in each environment under
México. La hipótesis fue que alguno de los híbri- field conditions. The first one, was established on June
dos muestra productividad total del agua mayor 25, 2019, at the Experimental Field of the Cuautitlán
cuando la cantidad de agua que ingresa al sistema Higher Studies Faculty under the Autonomous National
de producción es menor y se presentan granos más University of Mexico (FESC-UNAM), in Cuautitlán
densos, pero el rendimiento se reduce; la dosis de Izcalli, State of Mexico (19° 41’ 49” LN and 99° 41’ 36” LW),
nitrógeno aumenta la productividad total del agua. at an altitude of 2250 m. The area has a normal average
rainfall of 705.4 mm and a normal average temperature
MATERIALES Y MÉTODOS of 15.3 °C. The second environment was planted on June
Sitios experimentales 20, 2019, at the Experimental Campus Valle de México
Un experimento se instaló en cada ambiente en condi- (CEVAMEX) under the National Institute of Forestry,
ciones de campo. El primero, se estableció el 25 de junio Agricultural and Livestock Research (INIFAP), in Santa
de 2019 en el Campo Experimental de la Facultad de Es- Lucia, Texcoco, State of Mexico (19° 29’ 29” N and 98°
tudios Superiores Cuautitlán de la Universidad Nacio- 54’ 29” W), at 2244 m of altitude, with mean normal
nal Autónoma de México (FESC-UNAM), en Cuautitlán precipitation of 618 mm and mean annual temperature
Izcalli, Estado de México (19° 41´ 49” LN y 99° 41´ 36” of 16.0 °C.
LW), a 2250 msnm. La zona presenta precipitación me-
dia normal de 705.4 mm y temperatura media normal de Genetic material and experimental design
15.3 °C. El segundo ambiente se sembró el 20 de junio Five three-lineal maize hybrids from INIFAP were
de 2019 en el Campo Experimental del Valle de México planted in the two environments: H-50, H-47 AE, H-45
(CEVAMEX) del Instituto Nacional de Investigaciones AE, H-53 AE, H-51 AE; also, five hybrids from UNAM;
Forestales Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), en Santa Lu- Tsiri Puma, Tlaoli Puma, Atziri Puma, Ixim Puma and
cía, Texcoco, Estado de México (19° 29´ 29” LN y 98° 54´ Cuxi Puma. The treatments were formed with the
29” LW), a 2244 msnm, con precipitación media normal evaluation of the two environments (factor A), 10 maize
de 618 mm y temperatura media anual de 16.0 °C. hybrids (factor B) and two levels of nitrogen (factor C)
as edaphic fertilization with 80 kg ha-1 of N (low N, NB)
Material genético y diseño experimental and 160 kg ha-1 of N (high N, NA). In each environment,
En los dos ambientes se sembraron cinco híbridos tri- treatments were implemented in uniform experimental
lineales de maíz del INIFAP: H-50, H-47 AE, H-45 AE, units (UE) with a randomized complete block design in
H-53 AE, H-51 AE; también cinco híbridos de la UNAM; a factorial arrangement with four replications. The UE
Tsíri Puma, Tlaoli Puma, Atziri Puma, Ixim Puma y Cuxi consisted of a 5.0 m long by 0.8 m wide furrow, which

Artículo científico ALONSO-SÁNCHEZ et al. 3

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Puma. Los tratamientos se conformaron con la evalua- is an adequate size defined in several works (Escobar,
ción de los dos ambientes (factor A), 10 híbridos de maíz 1981).
(factor B) y dos niveles de nitrógeno (factor C) como fer- In the conventional system and as traditionally done at
tilización edáfica con 80 kg ha-1 de N (N bajo, NB) y each site, sowing was done by hand when the soil was dry.
160 kg ha de N (N alto, NA). En cada ambiente, los tra-
-1 In each UE, 50 seeds were uniformly distributed over a
tamientos se implementaron en unidades experimenta- 5 m length. Each UE was adjusted to obtain a population
les (UE) uniformes con un diseño en bloques completos density of 65 000 plants ha-1. At FESC-UNAM, due to
al azar en un arreglo factorial con cuatro repeticiones. La lack of water for irrigation, moisture corresponded only
UE consistió en un surco de 5.0 m de largo por 0.8 m de to that available from precipitation (459 mm) during the
ancho, que es un tamaño adecuado definido en diversos entire cycle, while at CEVAMEX there was 603 mm of
trabajos (Escobar, 1981). precipitation. In addition, as conventional management,
En sistema convencional y como tradicionalmente se irrigation was applied for germination and two auxiliary
realiza en cada sitio, la siembra se realizó a mano cuando irrigations. For fertilization, only urea was used and in
el suelo estaba seco. En cada UE se distribuyeron uni- both environments one third was applied at sowing and
formemente 50 semillas a lo largo de 5 m. Cada UE se the rest 40 days after sowing (dds).

ajustó para obtener una densidad de población de 65 000

Response variables
plantas ha-1. En la FESC-UNAM por falta de agua para
In both environments, harvesting was carried out in
riego, la humedad correspondió sólo a la disponible por
December 2019. Cobs were harvested manually to
precipitación (459 mm) durante todo el ciclo, mientras
obtain field weight (PC). From each UE, 160 in total,
que en CEVAMEX fueron 603 mm de precipitación, ade-
five cobs with commercial characteristics and adequate
más, como manejo convencional se aplicó riego para la
health were selected. This sample was used to calculate
germinación y dos de auxilio. Para la fertilización sólo se
grain yield (GR) in Mg ha-1 with the procedure used by
utilizó urea y en los dos ambientes se aplicó una tercera
Alonso-Sánchez et al. (2020):
parte a la siembra y el resto 40 días después de la siem-
bra (dds).
RG = PC x MS x G x FC x 1.14

Variables respuesta
where: PC is the field weight of the cobs of the
En ambos ambientes, la cosecha se realizó en diciembre
experimental unit in Mg, SM is the dry matter in
de 2019. Las mazorcas se recolectaron de modo manual
decimal fraction determined by difference by measuring
para obtener el peso de campo (PC). De cada UE, 160 en
the moisture content of the sample with a DICKEY-
total, se seleccionaron cinco mazorcas con características
Jhon model GAC 2100 equipment, G is the fraction of
comerciales y sanidad adecuada. Esta muestra se utilizó grain with respect to the whole cob weight, FC is the
para calcular el rendimiento de grano (RG) en Mg ha-1 conversion factor to infer the yield from the UE (5 m)
con el procedimiento que utilizaron Alonso-Sánchez et to 12 500 m which corresponds to the total length of
al. (2020): furrows per hectare with the spacing of 0.80 m, 1.14 is
the factor to convert grain dry matter yield to yield at
RG = PC x MS x G x FC x 1.14 14 % commercial moisture.

donde: PC es el peso de campo de las mazorcas de la To identify the PTA, the volume of water per irrigation
unidad experimental en Mg, MS es la materia seca en (AR) was quantified with irrigation flow rate and
fracción decimal determinada por diferencia al medir irrigation time. The total volume of precipitation water
el contenido de humedad de la muestra obtenido en el (AP) recorded during the crop cycle at the National
aparato DICKEY-Jhon modelo GAC 2100, G es la frac- Meteorological Service (SMN) stations FES-Cuautitlán
ción de grano respecto al peso completo de mazorca, FC (0015043) and Chapingo (0015170) was added; the AR
es el factor de conversión para inferir el rendimiento de input was only counted in the CEVAMEX environment,
la UE (5 m) a 12 500 m que corresponde a la longitud since this is where irrigation was applied. The PTA value
total de surcos por hectárea con la separación de 0.80 m, was calculated with the following formula:

Artículo científico
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 EVALUACIÓN HÍDRICA Y AGRONÓMICA DE HÍBRIDOS DE MAÍZ EN RESPUESTA A DIFERENTES AMBIENTES Y DOSIS DE NITRÓGENO

1.14 es el factor para convertir el rendimiento de mate- RG

PTA =
ria seca de grano al rendimiento con 14 % de humedad AT
comercial.
Para identificar la PTA, se cuantificó el volumen de agua where PTA is total water productivity in kg m-3, RG
por riego (AR) con el caudal y tiempo de riego. Se agre- is grain yield in kg ha-1 and AT is total water entering
gó el volumen total de agua de precipitación (AP) que se the field in m3 ha-1, comprising irrigation (AR) and
registró durante el ciclo del cultivo en las estaciones del precipitation (AP) inputs.
Servicio Meteorológico Nacional (SMN) FES-Cuautitlán
(0015043) y Chapingo (0015170); la entrada de AR solo se Individual and combined analyses of variance were
contabilizó en el ambiente CEVAMEX, por ser ahí donde performed for the environments in SAS version 9.0 (SAS
se aplicó riego. El valor de la PTA se calculó con la fór- Inc., 2002). Comparison of means was performed for
mula siguiente. each variable with Tukey’s test (p ≤ 0.05).

RG
PTA = RESULTS AND DISCUSSION
AT
The volume of water from rainfall accumulated
4598 m3 ha-1 in the FESC-UNAM environment
donde PTA es la productividad total del agua en kg m-3, and in CEVAMEX the total volume accumulated
RG es el rendimiento de grano en kg ha-1 y AT es el agua totalled 9378 m3 ha-1, which corresponded to
total que ingresó al campo de cultivo en m3 ha-1, que 6030 m3 ha-1 from rainfall and 3348 m3 ha-1 from
comprende las entradas por riego (AR) y precipitación irrigation. In the first site, no water was available
(AP). for irrigation and in the second, water was applied
according to conventional irrigation management
Análisis de varianza individual y combinado se realiza- at the site.
ron para los ambientes en el programa SAS versión 9.0
(SAS Inc., 2002). La comparación de medias se realizó Total water productivity
para cada variable con la prueba de Tukey (p ≤ 0.05). In the combined statistical analysis of the data,
total water productivity (PTA) showed significant
RESULTADOS Y DISCUSIÓN differences in the factors environments (A), hybrids
El volumen de agua por lluvia acumuló 4598 m3 (B) and nitrogen fertilization (C). The coefficient of
ha-1 en el ambiente de la FESC-UNAM y en CEVA- variation was 19.7 % with an overall mean of 0.78 kg
MEX el volumen total acumulado sumó 9378 m3 m-3. In the case of FESC-UNAM, no effect of factors
ha-1, que correspondieron 6030 m3 ha-1 por lluvia y (B) and (C) or their interaction was found; the
3348 m3 ha-1 por riego. En el primer sitio no se dis- coefficient of variation was 19.88 % and the general
puso de agua para riego y en el segundo se aplicó mean was 1.04 kg m-3 (Table 1).
según el manejo convencional del riego en el sitio. In CEVAMEX factors (B) and (C) resulted with
significant effect without showing interaction
Productividad total del agua between them, with a coefficient of variation of
En el análisis estadístico combinado de los datos, 12.3 % and the overall mean of 0.52 kg m-3; the above
la productividad total del agua (PTA) mostró di- may be due to the effect of nitrogen fertilization
ferencias significativas en los factores ambientes on PTA, especially when irrigation is applied and
(A), híbridos (B) y fertilización nitrogenada (C). when nitrogen doses do not exceed 300 kg ha-1
El coeficiente de variación resultó de 19.7 % con (Díaz et al., 2008; Díaz et al., 2014). The result of
una media general de 0.78 kg m-3. En el caso de la PTA in the environments coincided with what
FESC-UNAM, no se encontró efecto de los facto- was reported by Alonso-Sánchez et al. (2020) as
res (B) y (C) ni de su interacción; el coeficiente de the location with lower water availability (rainfed)
variación resultó de 19.88 % y la media general de resulted with higher productivity, the opposite
1.04 kg m-3 (Cuadro 1). of the irrigated location. The above results show

Artículo científico ALONSO-SÁNCHEZ et al. 5

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

Cuadro 1. Cuadrados medios y significancia para productividad del agua, rendimiento y

peso hectolítrico de diez híbridos de maíz en dos ambientes con dos dosis de nitrógeno.
Ciclo Primavera-Otoño 2019. Valles Altos, México.
Table 1. Mean squares and significance for water productivity, yield and hectolitre
weight of ten maize hybrids in two environments with two nitrogen doses. Valles Altos,
Mexico. Spring-Fall 2019 cycle.

Variables
Productividad Rendimiento Peso
Fuente de variación
total del agua de grano hectolítrico
(kg m-3) (Mg ha-1) (kg hL-1)

COMBINADO
Ambiente (A) 11.34* 0.02 419.90*
Híbrido (B) 0.26* 12.72 * 140.66*
Nitrógeno (C) 0.35* 25.28* 67.34
A×B 0.03 2.94* 65.76
A×C 0.01 14.61* 40.20
B×C 0.02 0.53 23.05
A×B×C 0.03 0.75 34.26
CV (%) 19.70 16.48 8.38
Media 0.78 4.83 73.80
FESC-UNAM
B 0.15 3.17* 41.28
C 0.03 0.72 1.74
B×C 0.04 0.85 19.4
CV (%) 19.88 19.88 6.37
Media 1.04 4.82 75.42
CEVAMEX
B 0.14* 12.49* 165.14*
C 0.43* 39.17* 105.8
B×C 0.01 0.43 37.91
CV (%) 12.3 12.2 10.12
Media 0.52 4.84 72.18

*p ≤ 0.05; CV: Coeficiente de variación (%). v *p ≤ 0.05; CV: Variation coefficient (%).

En CEVAMEX los factores (B) y (C) resultaron con that water is used with low productivity when
efecto significativo sin mostrar interacción entre irrigation is applied in a conventional manner and
ellos, con un coeficiente de variación de 12.3 % y without the use of irrigation scheduling dates and
la media general de 0.52 kg m-3; lo anterior pue- irrigation sheets.
de deberse al efecto de la fertilización nitrogenada
sobre la PTA, sobre todo cuando se aplica riego y Grain yield
cuando las dosis de nitrógeno no superan los 300 Grain yield was significant for factors (B) and (C),
kg ha-1 (Díaz et al., 2008; Díaz et al., 2014). El resul- although there was a significant interaction (A ×
tado de la PTA en los ambientes coincidió con lo B) and (A × C). Thus, the effect of factor B and C
que reportaron Alonso-Sánchez et al. (2020), dado is not attributed solely to the hybrid or nitrogen
que la localidad con disponibilidad de humedad fertilization, but to the combination of their effects
menor (secano) resultó con mayor productividad, with the environment; the overall mean resulted
lo contrario a la de riego. Los resultados anteriores lower (4.83 Mg ha-1) than the 10.1 Mg ha-1 identified
muestran que el agua se utiliza con baja productivi- by Alonso-Sánchez et al. (2020) for higher water
dad cuando se aplica riego de manera convencional availability in the same environments. This result

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y sin el uso de la programación de las fechas y lá- indicates an increase in yield when more water
minas de riego. is available, but further studies are needed to
demonstrate that this variation is not linear.
Rendimiento de grano At FESC-UNAM, only factor (B) had a significant
El rendimiento de grano resultó significativo para effect; no interaction between factors (B × C)
los factores (B) y (C), aunque hubo interacción sig- was found and the overall mean was 4.82 Mg
nificativa (A × B) y (A × C). Por ello, el efecto del ha-1. In CEVAMEX, significant differences were
factor B y C no se atribuye solamente al híbrido o a found in factors (B) and (C), with no interaction
la fertilización nitrogenada, sino a la combinación between them, and the overall mean was 4.84 Mg
de sus efectos con el ambiente; la media general ha-1. In the grain yield of the hybrids used in this
resultó menor (4.83 Mg ha-1) a los 10.1 Mg ha-1 que study, significant differences were found that are
identificaron Alonso-Sánchez et al. (2020) para una attributed in particular to genotypes, as stated by
disponibilidad mayor de agua en los mismos am- Tadeo-Robledo et al. (2018) and Martínez-Gutiérrez
bientes. Este resultado indica un incremento del et al. (2018).
rendimiento cuando se dispone de más agua, pero
es necesario realizar otros estudios para demostrar Hectolitre weight
que esa variación no es lineal. The hectolitre weight (PH) showed significant
En la FESC-UNAM sólo resultó con efecto signifi-
difference among environments and hybrids, but
cativo el factor (B); no se encontró interacción entre
not in the factor (C), as also observed by Cervantes-
factores (B × C) y la media general resultó de 4.82
Ortiz et al. (2013) in maize hybrids under nitrogen
Mg ha-1. En CEVAMEX se encontró diferencia sig-
fertilization and Zamudio et al. (2018) in hybrids
nificativa en los factores (B) y (C), sin interacción
planted in Valles Altos. However, in the latter study
entre ellos y la media general resultó de 4.84 Mg
there were significant differences when different
ha-1. En el rendimiento de grano de los híbridos
nitrogen sources were tested. This response may
utilizados en este trabajo, se encontraron diferen-
be related to the timing of water availability
cias significativas que se atribuyen en particular a
(Navarro and Navarro, 2013), which under rainfed
los genotipos, como lo afirmaron Tadeo-Robledo et
conditions is random and limits the fertilizer
al. (2018) y Martínez-Gutiérrez et al. (2018).
potential. Factor interactions were not significant
for this variable; its coefficient of variation was
Peso hectolítrico
8.38 % and the overall mean was 73.8 kg hL-1 which
El peso hectolítrico (PH) mostró diferencia sig-
nificativa entre los ambientes e híbridos, pero no is ideal for the maize industrialization process as
en el factor (C), como también lo observaron Cer- referred by Zamudio et al. (2018) and López-López
vantes-Ortiz et al. (2013) en híbridos de maíz bajo et al. (2020).
fertilización nitrogenada y Zamudio et al. (2018) At FESC-UNAM, no significant effect of the factors
en híbridos sembrados en Valles Altos. Sin em- or interaction on PH was found; the coefficient
bargo, en este último estudio sí hubo diferencias of variation resulted in 6.37 % and the overall
significativas cuando se probaron distintas fuentes mean was 75.42 kg hL-1. On the other hand, in
de nitrógeno. Esta respuesta puede relacionarse CEVAMEX the effect of factor (B) on PH was
con la oportunidad en la disponibilidad de agua significant. The dose of nitrogen fertilization had
(Navarro y Navarro, 2013) que en condiciones de no effect on this variable. The interaction of the
temporal es aleatoria y limita el potencial del ferti- factors (B × C) showed no effect, the coefficient
lizante. Las interacciones de los factores no fueron of variation was 10.12 %, and the overall mean
significativas para esta variable; su coeficiente de in this environment was 72.18 kg hL-1. The effect
variación fue de 8.38 % y la media general de 73.8 of environments by moisture availability, which
kg hL-1 que es ideal para el proceso de industria- defines N utilization, and evapotranspiration,
lización del maíz como lo refieren Zamudio et al. inserts variability in PH due to different edaphic
(2018) y López-López et al. (2020). and climatic conditions, according to Tadeo-

Artículo científico ALONSO-SÁNCHEZ et al. 7

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

En la FESC-UNAM no se encontró efecto significa- Robledo et al. (2018) and Martínez-Gutiérrez et

tivo de los factores ni de la interacción sobre el PH; al. (2018). In addition, in CEVAMEX it is possible
el coeficiente de variación resultó de 6.37 % y la that irrigation management related to antecedent
media general de 75.42 kg hL-1. En cambio, en CE- moisture condition may also influence.
VAMEX el efecto del factor (B) sobre el PH resultó
significativo. La dosis de fertilización nitrogenada Comparison of means
no generó efecto en esta variable. La interacción de PTA was lower in CEVAMEX, where more water
los factores (B × C) no mostró efecto, el coeficiente entered (9378 m3 ha-1), this water availability
de variación fue de 10.12 %, y la media general en resulted in an increase of 4.1 % in the RG, while
este ambiente resultó de 72.18 kg hL-1. El efecto de productivity was higher in FESC-UNAM by
los ambientes por la disponibilidad de humedad, 103.92 %; the difference in the amount of water
que define el aprovechamiento del N, y la evapo- corresponded to 103.96 % higher in CEVAMEX
transpiración, inserta la variabilidad en el PH por compared to FESC-UNAM, which represented
las condiciones edáficas y climáticas diferentes, de 4780 m3 ha-1. However, the water input from
acuerdo con Tadeo-Robledo et al. (2018) y Martí- rainfall was higher in CEVAMEX and without
nez-Gutiérrez et al. (2018). Además, en CEVAMEX applying irrigation 3348 m3 ha-1 would be saved.
es posible que también influya el manejo de riego The application of irrigation in CEVAMEX was
done by conventional irrigation management
relacionado con la condición de humedad antece-
at the site when the plants showed water
dente.
stress since rainfall was random. Although no
significant difference was observed in regard to
Comparación de medias
FESC-UNAM, it is possible that yield decreased
La PTA fue menor en CEVAMEX, donde ingresó
when irrigation was not applied. In this study, a
más agua (9378 m3 ha-1), esta disponibilidad de hu-
possibility of saving water by increasing PTA and
medad se tradujo en un incremento del 4.1 % en
maintaining yield was observed. It is even possible
el RG, mientras que la productividad fue mayor
to conserve productivity by dispensing irrigation
en la FESC-UNAM en 103.92 %; la diferencia en la
in the evaluated environments as also reported
cantidad de agua correspondió al 103.96 % supe-
by Alonso-Sánchez et al. (2020). Further studies
rior en CEVAMEX con respecto a la FESC-UNAM,
are needed to identify the point of maximum PTA
que representó 4780 m3 ha-1. No obstante, la entra-
to conserve yield without significant difference.
da de agua por lluvia fue superior en CEVAMEX Since, as reported by Noriega-Navarrete et al.
y sin aplicar el riego se ahorrarían 3348 m3 ha-1. La (2021), maize yield stability in the future is possible
aplicación de riego en CEVAMEX se realizó por in scenarios where the amount of applied water
manejo convencional del riego en el sitio cuando and nutrition are controlled.
las plantas mostraron estrés hídrico ya que la pre- The PH showed significant difference and it was
cipitación fue aleatoria. Aunque no se observa dife- observed that, under conditions of lower water
rencia significativa con respecto a la FESC-UNAM, availability, the weight was higher 4.48 % in FESC-
es posible que disminuya el rendimiento al no UNAM compared to CEVAMEX, generating
aplicarse el riego. En este trabajo se observó una heavier grains. These results coincide with what
posibilidad en el ahorro de agua al incrementar la was reported by Zamudio et al. (2018) for Valles
PTA y mantener el rendimiento; incluso es posi- Altos hybrids, since when moisture availability is
ble conservar la productividad prescindiendo del limited, the cycle is reduced, the grain dehydrates
riego en los ambientes evaluados como también lo faster and presents higher density.
reportaron Alonso-Sánchez et al. (2020). Es necesa- The response of maize hybrids to low moisture
rio realizar otros estudios para identificar el pun- availability has also been observed in other
to de PTA máxima para conservar el rendimiento studies such as Zamora-Salgado et al. (2011) as
sin diferencia significativa, ya que como reporta- hybrids that received less water showed better
ron Noriega-Navarrete et al. (2021), la estabilidad productivity when 85 % of evapotranspiration

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del rendimiento de maíz en el futuro es posible en was provided. Sáenz et al. (2014) also found better
escenarios donde se controle la cantidad de agua productivity in maize hybrids when 50 % of
aplicada y la nutrición. evapotranspiration was supplied. In the hybrids
El PH mostró diferencia significativa y se observó there was a direct relationship with RG, although
que, en condiciones de menor disponibilidad de the values of PTA and RG were lower than those
humedad, el peso fue mayor 4.48 % en la FESC- reported by Alonso-Sánchez et al. (2020) for the
UNAM con respecto a CEVAMEX, generando gra- same materials with higher water availability in
nos más pesados. Estos resultados coinciden con lo the same environments. In this study they ranged
reportado por Zamudio et al. (2018) para híbridos from 0.63 to 1.03 kg m-3 and from 4.03 to 6.7 Mg ha-1
de Valles altos, pues cuando la disponibilidad de respectively. These results show that the higher the
humedad es limitada, el ciclo se reduce, el grano se grain yield and lower the amount of water, the higher
deshidrata más rápido y presenta mayor densidad. the total water productivity (Table 2). The PH in the
La respuesta de los híbridos de maíz a la baja dis- hybrids ranged from 68.55 to 77.44 kg hL-1 related
ponibilidad de humedad también se ha observado to their genetic singularity; these values coincide
en otros estudios como el de Zamora-Salgado et al. with those reported by Zamudio et al. (2018) for
(2011) ya que los híbridos que recibieron menor hybrids established in the vicinity of Toluca, State
cantidad de agua mostraron mejor productividad of Mexico.
cuando se aportó el 85 % de la evapotranspiración. FESC-UNAM hybrids with average PTA values of
También Sáenz et al. (2014) encontraron mejor pro- 0.82 kg m-3, RG of 5.18 Mg ha-1 and PH of 74.72 kg
ductividad en los híbridos de maíz cuando se apor- hL-1, were superior to those of CEVAMEX with PTA
tó el 50 % de la evapotranspiración. En los híbridos of 0.73 kg m-3, RG of 4.49 Mg ha-1, and PH of 72.9 kg
existió una relación directa con el RG, aunque los hL-1. Of note were the hybrids Cuxi Puma and Atziri
valores de PTA y RG son menores a los que repor- Puma, which also excelled in those researches
taron Alonso-Sánchez et al. (2020) para los mismos of Alonso-Sánchez et al. (2020) and Martínez-
materiales con disponibilidad de humedad mayor Gutiérrez et al. (2018) in similar environments. In
en los mismos ambientes, en el presente estudio contrast, Puma and H-47 AE showed lower values
oscilaron entre 0.63 y 1.03 kg m-3 y de 4.03 a 6.7 Mg of PTA, RG and PH. These responses are related to
ha -1 respectivamente. Estos resultados ponen genotypes according to López-López et al. (2017)
en evidencia que a mayor rendimiento de grano y and Martínez-Gutiérrez et al. (2018), although it is
menor cantidad de agua se incrementó la producti- also possible that they are related to the responses
vidad total del agua (Cuadro 2). El PH en los híbri- of old and modern hybrids. In fact, it has been
dos varió de 68.55 a 77.44 kg hL-1 relacionado con proven that modern hybrids show better yields
su particularidad genética; estos valores coinciden under marginal conditions (Kibet et al., 2009).
con los que reportaron Zamudio et al. (2018) para The dose of nitrogen fertilization benefited PTA
híbridos establecidos en las cercanías de Toluca, significantly, which coincided with what Diaz et al.
Estado de México. (2008) reported for maize hybrids under irrigated
Los híbridos de la FESC-UNAM con valores pro- conditions. This response is related to the effect
medio de PTA de 0.82 kg m-3, RG de 5.18 Mg ha-1 y of water regime on nitrogen availability for crops
PH de 74.72 kg hL-1, resultaron superiores a los de (Navarro and Navarro, 2013). In the case of RG,
CEVAMEX con PTA de 0.73 kg m-3, RG de 4.49 Mg the difference in means is not directly attributed
ha-1, y PH de 72.9 kg hL-1. Destacaron los híbridos to this factor since interaction between factors
Cuxi Puma y Atziri Puma que también sobresalie- (A) and (C) was found; that is, water availability
ron en los trabajos de Alonso-Sánchez et al. (2020) y and nitrogen dose inserted joint variability.
Martínez-Gutiérrez et al. (2018) en ambientes simi- In addition, edaphic effects, such as soil water
lares. En cambio, Ixim Puma y H-47 AE mostraron storage characteristics and climatic factors, such
valores inferiores de PTA, RG y PH. Estas respues- as the variation of climate elements that define
tas se relacionan con los genotipos de acuerdo con evapotranspiration at each site, insert effect on the

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Cuadro 2. Comparación de medias de los factores ambiente, híbrido y dosis de nitrógeno.

Ciclo Primavera-Otoño 2019 en Valles Altos, México.
Table 2. Comparison of means of the factors environment, hybrid and nitrogen dose in
Valles Altos, Mexico. Spring-Fall 2019 cycle.

Variable
Niveles de
los factores Productividad total Rendimiento Peso hectolítrico
del agua (kg m-3) de grano (Mg ha-1) (kg hL-1)

AMBIENTE
FESC-UNAM 1.04 a 4.82 a 75.42 a
CEVAMEX 0.51 b 4.84 a 72.18 b
DSH 0.0 5 0.24 1.936
HÍBRIDO
H-47 AE 0.69 cd 4.11 de 68.55 b
H-45 AE 0.74 cd 4.51 ce 76.29 a
H-53 AE 0.86 ac 5.38 bc 76.39 a
H-51 AE 0.68 d 4.25 de 71.98 ab
H-50 0.70 cd 4.18 de 71.20 ab
Tsíri Puma 0.79 bd 4.95 cd 75.27 ab
Tlaoli Puma 0.71 cd 4.33 de 71.56 ab
Atziri Puma 0.94 ab 5.87 ab 77.44 a
Ixim Puma 0.63 d 4.03 e 72.85 ab
Cuxi Puma 1.03 a 6.7 a 76.48 a
DSH 0.18 0.9 7.05
DOSIS DE NITRÓGENO
80 kg ha-1 0.73 b 4.43 b 73.15 a
160 kg ha-1 0.82 a 5.23 a 74.45 a
DSH 0.04 0.24 1.93

Medias con letra distinta en las columnas dentro de cada factor de variación indican
diferencia estadística (Tukey; p ≤ 0.05); DSH: diferencia significativa honesta. v Means with
different letters in the columns within each variation factor indicate statistical difference
(Tukey; p ≤ 0.05); DSH: honest significant difference.

López-López et al. (2017) y Martínez-Gutiérrez et response, as it was also reported by Díaz-Valdés et

al. (2018), aunque también es posible que se rela- al. (2014) for an experiment in an arid zone on the
cionen con las respuestas de los híbridos antiguos effect of nitrogen fertilization on maize hybrids. In
y modernos. De hecho se ha probado que los híbri- this study, no significant effect of nitrogen dose on
dos modernos muestran rendimientos mejores en PH was found, which coincides with the results of
condiciones marginales (Kibet et al., 2009). Zamudio et al. (2018) when they applied urea to
La dosis de fertilización nitrogenada benefició la hybrid materials from Valles Altos.
PTA de modo significativo, lo cual coincidió con
lo que reportaron Díaz et al. (2008) para híbridos Comparison of means between environments
de maíz en condiciones de riego. Esta respuesta se In the FESC-UNAM environment, the hybrids
relaciona con el efecto del régimen de humedad en showed three groups of means in PTA and RG,
la disponibilidad del nitrógeno para los cultivos with respective values from 0.82 to 1.26 kg m-3
(Navarro y Navarro, 2013). En el caso del RG, la and 3.77 to 5.82 Mg ha-1. The hybrids Cuxi Puma,
diferencia de medias no se atribuye directamente Atziri Puma and H-53 AE showed significant
a este factor ya que se encontró interacción entre higher values as in Martínez-Gutiérrez et al. (2018);
los factores (A) y (C); es decir, la disponibilidad Zamudio et al. (2018) and Alonso-Sánchez et al.
de humedad y la dosis de nitrógeno insertaron (2020) for RG of the same hybrids in Valles Altos

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variabilidad conjunta. Además, los efectos edáfi- environments. In contrast, the hybrid Ixim Puma
cos, como las características de almacenamiento de showed the lowest values (Table 3). No significant
humedad del suelo y los factores climáticos, como difference was found in PH between hybrids, nor
la variación de los elementos del clima que definen was any effect of nitrogen fertilization observed,
la evapotranspiración de cada sitio, insertan efecto which is related to the low amount of water that
en la respuesta, como también lo reportaron Díaz- entered the site and reduced N utilization.
Valdés et al. (2014) para un experimento en una In CEVAMEX, the results of PTA and RG of the
zona árida sobre el efecto de la fertilización nitro- hybrids ranged from 0.38 to 0.81 kg m-3 and from
genada en híbridos de maíz. En este experimento 3.59 to 7.58 Mg ha-1. Significant differences were
no se encontró efecto significativo de la dosis de found among them, where the hybrids Cuxi Puma,
nitrógeno sobre el PH que coincide con los resulta- Atziri Puma and H-53 AE also stood out; H-47 AE
dos de Zamudio et al. (2018) cuando aplicaron urea presented the lowest values in this environment.
a materiales híbridos de Valles Altos. The PH of the hybrids did not reach significant
differences, which shows that under homogeneous
Comparación de medias entre ambiente water conditions this variable is stabilized in
En el ambiente de la FESC-UNAM los híbridos the hybrids used. Nitrogen fertilization had a
mostraron tres grupos de medias en PTA y RG, con significant effect on PTA and RG, which may be
valores respectivos de 0.82 a 1.26 kg m-3 y 3.77 a related to the greater quantity and timeliness of
5.82 Mg ha-1. Los híbridos Cuxi Puma, Atziri Puma the water provided, as reported by Navarro and
y H-53 AE mostraron valores mayores significati- Navarro (2013), which allows an adequate soil
vos como en los trabajos de Martínez-Gutiérrez et moisture content for nitrogen absorption.
al. (2018); Zamudio et al. (2018) y Alonso-Sánchez PTA and RG only formed three groups of means
et al. (2020) para RG de los mismos híbridos en in FESC-UNAM while in CEVAMEX four groups
ambientes de los Valles Altos. Por el contrario, el were defined. These contrasts were probably due
híbrido Ixim Puma presentó los valores inferiores to the differentiated response of N according to the
(Cuadro 3). No se encontró diferencia significativa water conditions at each site since this factor only
en el PH entre híbridos ni se observó efecto de la showed significant difference in the means of the
fertilización nitrogenada lo que se relaciona con la variables PT and RG in CEVAMEX where a greater
cantidad baja de agua que ingreso en este sitio y total volume of water entered.
que reduce el aprovechamiento del N.
En CEVAMEX los resultados de PTA y RG de los Comparison of means between nitrogen
híbridos estuvieron en intervalos de 0.38 a 0.81 kg levels and nitrate levels
m-3 y de 3.59 a 7.58 Mg ha-1. Se encontraron dife- The effect of low (80 kg ha-1) and high (160 kg ha-1)
rencias significativas entre ellos, donde también N levels per environment resulted in such a way
sobresalieron los híbridos Cuxi Puma, Atziri Puma that at FESC-UNAM no significant difference was
y H-53 AE; el H-47 AE presentó los valores infe- found in the means of the observed variables of
riores en este ambiente. El PH de los híbridos no the hybrids, which shows the impact of the water
mostró diferencia significativa lo que muestra que deficit on the soil moisture levels that limit N
en condiciones homogéneas de humedad esta va- utilization, since the precipitation observed during
riable se estabiliza en los híbridos empleados. La the cycle totalled 4598 m3 ha-1; while in CEVAMEX
fertilización nitrogenada generó efecto significati- the variables PTA, RG and PH showed significant
vo en la PTA y RG que puede estar relacionado con differences due to fertilization (Table 4), with
la cantidad mayor y oportunidad del agua apor- intervals in low nitrogen levels (0. 31 to 0.73 kg
tada, como lo refieren Navarro y Navarro (2013) m-3; 2.87 to 6.82 Mg ha-1; 64.4 to 77.37 kg hL-1) and
que permite un contenido de humedad en el suelo high (0.46 to 0.89 kg m-3; 4.32 to 8.35 Mg ha-1; 66.35
adecuado para la absorción del nitrógeno. to 77.72 kg hL-1). This behaviour, when there is

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Cuadro 3. Comparación de medias de las variables por el efecto de los factores híbrido y
dosis de nitrógeno en los ambientes FESC-UNAM y CEVAMEX. Ciclo Primavera-Otoño
2019. Valles Altos, México.
Table 3. Comparison of means of the variables for the effect of the hybrid and nitrogen
dose factors in the FESC-UNAMAM and CEVAMEX environments. Valles Altos, Mexico.
Spring-Fall 2019 cycle.

Variable
Niveles de Productividad total Rendimiento de Peso hectolítrico
los factores del agua (kg m-3) grano (Mg ha-1) (kg hL-1)

HÍBRIDOS FESC-UNAM
H-47 AE 1.00 ac 4.63 ac 71.25 a
H-45 AE 1.05 ac 4.83 ac 76.18 a
H-53 AE 1.14 ac 5.27 ac 77.17 a
H-51 AE 0.9 bc 4.14 bc 73.71 a
H-50 1.01 ac 4.68 ac 75.32 a
Tsíri Puma 1.03 ac 4.75 ac 76.46 a
Tlaoli Puma 1.00 ac 4.63 ac 77.28 a
Atziri Puma 1.23 ab 5.66 ab 77.33 a
Ixim Puma 0.82 c 3.77 c 72.17 a
Cuxi Puma 1.26 a 5.82 a 77.33 a
DSH 0.34 1.57 7.89
DOSIS DE NITRÓGENO FESC-UNAM
80 kg ha-1 1.02 a 4.72 a 75.27 a
160 kg ha-1 1.06 a 4.91 a 75.57 a
DSH 0.09 0.42 2.15
HÍBRIDOS CEVAMEX
H-47 AE 0.38 d 3.59 d 65.85 a
H-45 AE 0.44 cd 4.19 cd 76.4 a
H-53 AE 0.58 b 5.49 b 76.61 a
H-51 AE 0.46 cd 4.36 cd 70.25 a
H-50 0.39 d 3.68 d 67.07 a
Tsíri Puma 0.55 bc 5.14 cb 74.08 a
Tlaoli Puma 0.43 d 4.03 d 65.85 a
Atziri Puma 0.64 b 6.07 b 77.55 a
Ixim Puma 0.45 cd 4.28 cd 73.53 a
Cuxi Puma 0.81 a 7.58 a 75.63 a
DSH 0.1 0.97 12.00
DOSIS DE NITRÓGENO CEVAMEX
80 kg ha-1 0.59 a 4.14 b 71.03 a
160 kg ha-1 0.44 b 5.54 a 73.33 a
DSH 0.028 0.26 3.26

Medias con la misma letra en las columnas dentro de cada factor de variación son iguales
estadísticamente (Tukey; p ≤ 0.05). DSH: diferencia significativa honesta. v Means with
different letters in the columns within each variation factor indicate statistical difference
(Tukey; p ≤ 0.05); DSH: honest significant difference.

La PTA y el RG solo formaron tres grupos de me- higher water availability, has also been reported
dias en FESC-UNAM en tanto que en CEVAMEX by Tadeo-Robledo et al. (2018) and Zamudio et al.
se definieron cuatro grupos. Estos contrastes pro- (2018) for maize hybrids planted in Valles Altos.
bablemente se debieron a la respuesta diferenciada Hybrid means showed significant differences in
del N según las condiciones de humedad en cada CEVAMEX; Cuxi Puma and Atziri Puma stood out
sitio ya que este factor solo mostró diferencia in PTA and RG, which is associated with maximum

Artículo científico
12 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2698
 EVALUACIÓN HÍDRICA Y AGRONÓMICA DE HÍBRIDOS DE MAÍZ EN RESPUESTA A DIFERENTES AMBIENTES Y DOSIS DE NITRÓGENO

significativa en las medias de las variables PT y PH values. The low level generated six groups of
RG en CEVAMEX donde ingresó mayor volumen means and the high level generated four groups.
total de agua. This difference may be related to the greater effect
of low nitrogen inputs with respect to high ones
Comparación de medias entre los as theoretically referred by Navarro and Navarro
niveles de nitrógeno (2013). The reason is likely due to the differentiated
El efecto de los niveles de N bajo (80 kg ha-1) y alto response of genotypes in terms of their ability
(160 kg ha-1) por ambiente resultó de tal forma que to absorb N at different soil moisture levels
en la FESC-UNAM no se encontró ninguna dife- conducive to irrigation management, occurrence
rencia significativa en las medias de las variables of precipitation and variation of climate elements
observadas de los híbridos lo que pone de mani- that determine evapotranspiration.
fiesto el impacto del déficit de agua en los niveles The results of this study contribute to offer solutions
de humedad del suelo que limitan el aprovecha- to the current problems on maize production
miento del N, ya que la precipitación observada raised by Zamudio et al. (2018) and Tadeo-Robledo
durante el ciclo sumó 4,598 m3 ha-1; mientras que et al. (2018) in a scenario of greater water scarcity
en CEVAMEX las variables PTA, RG y PH mos- in the future as proposed by (Noriega-Navarrete et
traron diferencias significativas por la fertilización al., 2021); questions are also generated to conduct
new research in the field of water and food security
(Cuadro 4), con intervalos en los niveles de nitró-
for both Mexico and the world. The threshold of
geno bajo (0.31 a 0.73 kg m-3; 2.87 a 6.82 Mg ha-1;
maximum reduction of water provided through
64.4 a 77.37 kg hL-1) y alto (0.46 a 0.89 kg m-3; 4.32
deficit conditions without yield reduction should
a 8.35 Mg ha-1; 66.35 a 77.72 kg hL-1). Este compor-
be investigated.
tamiento, cuando hay disponibilidad mayor de
humedad, también lo reportan Tadeo-Robledo et
CONCLUSIONS
al. (2018) y Zamudio et al. (2018) para híbridos de
The total water productivity of the hybrids was
maíz sembrados en Valles Altos.
higher in the FESC-UNAM environment where
Las medias de los híbridos mostraron diferencias
irrigation was not provided, and no significant
significativas en CEVAMEX; Cuxi Puma y Atziri
reductions in grain yield were observed.
Puma destacaron en PTA y RG, lo que se asocia
The effect of nitrogen dose was related to water
con los valores máximos de PH. El nivel bajo ge-
availability. The high nitrogen dose generated
neró seis grupos de medias y el alto cuatro grupos. higher productivity and grain yield and was
Esta diferencia puede estar relacionada con el ma- directly related to water quantity; at FESC-UNAM,
yor efecto que tienen las aportaciones de nitrógeno with lower water quantity, no effect was found.
bajas con respecto a las elevadas como lo refieren The hybrids Cuxi Puma and Atziri Puma
teóricamente Navarro y Navarro (2013). La razón surpassed in total water productivity, grain yield
es probable que se deba a la respuesta diferencia- and hectolitre weight. Therefore, they are an
da de los genotipos en cuanto a su capacidad para alternative for producers in Valles Altos, Mexico
absorber el N a diferentes niveles de humedad del under conditions of low water availability.
suelo que propicia el manejo de riego, la ocurren-
cia de precipitación y la variación de los elementos ACKNOWLEDGEMENTS
del clima que determinan la evapotranspiración. To the Autonomous National University of Mexico
Los resultados de este trabajo contribuyen a ofre- (UNAM), for supporting this research as part of the
cer soluciones a la problemática actual sobre la Support Program to Technological Research and
producción de maíz que plantean Zamudio et al. Innovation Projects (PAPIIT: IA208519). To Dr. Gustavo
(2018) y Tadeo-Robledo et al. (2018) en un escena- Mercado Mancera, from the Cuautitlán Higher Studies
rio de escasez mayor de agua a futuro como lo Faculty, for providing useful climate information data
plantean Noriega et al. (2021); también se generan collected at the Weather Station at Cuautitlán Higher
interrogantes para conducir nuevas investigaciones Studies Faculty.

Artículo científico ALONSO-SÁNCHEZ et al. 13

DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2698
AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

Cuadro 4. Comparación de medias de las variables observadas de los niveles bajo y

alto de nitrógeno de CEVAMEX. Ciclo Primavera-Otoño 2019. Valles Altos, México.
Table 4. Comparison of means of observed variables of low and high nitrogen levels
of CEVAMEX. Valles Altos, Mexico. Spring-Fall 2019 cycle.

Variables
Productividad Rendimiento Peso hectolítrico
Híbrido
total del agua (kg m3) de grano (Mg ha-1) (kg hL-1)

CEVAMEX NITRÓGENO BAJO

H-47 AE 0.31 f 2.87 f 65.35 bc
H-45 AE 0.39 df 3.62 df 76.72 a
H-53 AE 0.53 bc 4.99 bc 75.00 a
H-51 AE 0.42 ce 3.96 ce 71.10 ab
H-50 0.31 ef 2.91 ef 64.40 c
Tsíri Puma 0.45 cd 4.25 cd 72.92 a
Tlaoli Puma 0.39 df 3.60 df 74.10 a
Atziri Puma 0.57 b 5.34 b 77.37 a
Ixim Puma 0.33 ef 3.12 ef 73.17 a
Cuxi Puma 0.73 a 6.82 a 75.20 a
DSH 0.11 1.09 6.579
CEVAMEX NITRÓGENO ALTO
H-47 AE 0.46 d 4.32 d 66.35 c
H-45 AE 0.51 cd 4.76 cd 76.07 a
H-53 AE 0.64 bd 6.00 bd 76.22 a
H-51 AE 0.51 cd 4.76 cd 69.40 bc
H-50 0.48 cd 4.47 cd 69.75 bc
Tsíri Puma 0.65 bc 6.05 bc 75.25 ab
Tlaoli Puma 0.48 cd 4.48 cd 72.60 ab
Atziri Puma 0.73 ab 6.81 ab 77.72 a
Ixim Puma 0.58 bd 5.46 bd 73.90 ab
Cuxi Puma 0.89 a 8.35 a 76.07 a
DSH (0.05) 0.18 1.69 6.012

Medias con la misma letra en las columnas dentro de cada factor de variación son
iguales estadísticamente (Tukey; p ≤ 0.05). DSH: diferencia significativa honesta.
v Means with different letters in the columns within each variation factor indicate
statistical difference (Tukey; p ≤ 0.05); DSH: honest significant difference.

en el campo de la seguridad hídrica y alimentaria mayores, y se relacionó directamente con la canti-

tanto para México como para el mundo. Se debe dad de agua; en la FESC-UNAM, con cantidad de
investigar el umbral de reducción máxima de agua agua menor, no se encontró efecto.
aportada a través de condiciones deficitarias sin Los híbridos Cuxi Puma y Atziri Puma destacaron
reducción de rendimiento. en la productividad total del agua, rendimiento de
grano y peso hectolítrico; son una alternativa para
CONCLUSIONES los productores de los Valles Altos de México en
La productividad total del agua de los híbridos re- condiciones de baja disponibilidad de agua.
sultó superior en el ambiente de la FESC-UNAM
donde no se suministró riego, y no se observaron AGRADECIMIENTOS
reducciones significativas del rendimiento de gra- A la Universidad Nacional Autónoma de México
no. (UNAM), por el apoyo a esta investigación como parte
El efecto de la dosis de nitrógeno se relaciona con del Programa de Apoyo a Proyectos de Investigación e
la disponibilidad de agua. La dosis alta de nitróge- Innovación Tecnológica PAPIIT: IA208519. Al Dr. Gustavo
no generó productividad y rendimiento de grano Mercado Mancera, de la Facultad de Estudios Superiores

Artículo científico
14 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2698
 EVALUACIÓN HÍDRICA Y AGRONÓMICA DE HÍBRIDOS DE MAÍZ EN RESPUESTA A DIFERENTES AMBIENTES Y DOSIS DE NITRÓGENO

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Rendimiento y calidad intrínseca de cruzas de maíz

Artículo científico ALONSO-SÁNCHEZ et al. 15

DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2698
 Artículo científico. DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2705

UTILIZACIÓN DEL ISÓTOPO RADIOACTIVO CESIO-137 PARA

EVALUAR LA TASA DE EROSIÓN EN UNA
LADERA DEGRADADA EN MÉXICO

USE OF THE RADIOACTIVE ISOTOPE CESIUM-137 TO EVALUATE THE

EROSION RATE ON A DEGRADED SLOPE IN MEXICO

Samuel Tejeda1*, Eva Margarita Melgar-Paniagua1, Marcos Tassano2, Graciela Zarazúa1,

Mirel Cabrera2, Joan Manuel González2, Nancy Lara-Almazán1

1
Instituto Nacional de Investigaciones Nucleares. Carretera México-Toluca s/n,
La Marquesa, Ocoyoacac, Estado de México, México. C. P. 52750.
2
Universidad de la República. Facultad de Ciencias. Centro de Investigaciones
Nucleares. Mataojo 2055, Montevideo, Uruguay. C. P. 11400.
* Autor para correspondencia: [email protected]

RESUMEN ABSTRACT
En el ejido La Gavia, del municipio de Almoloya de Juá- In the Ejido La Gavia, in the municipality of Almoloya
rez, Estado de México, los suelos dedicados al cultivo de Juárez, State of Mexico, the soils dedicated to maize
del maíz y pastoreo de ganado presentan niveles de ero- cultivation and cattle grazing show high levels of erosion.
sión elevados. Debido a ello, es conveniente estimar la Therefore, it is convenient to estimate the soil erosion
tasa de erosión de los suelos de los cultivos de la sub- rate of crops in the sub-basin with the use of tracers. The
cuenca con el uso de trazadores. La hipótesis del estu- hypothesis of this study was that the annual erosion rate
dio fue que la tasa de erosión anual (Mg ha año ) en la
-1 -1
(Mg ha-1 y-1) on the degraded slope of the Ejido La Gavia
ladera degradada del ejido La Gavia puede superar los can exceed the maximum permitted limits of erosion
límites máximos permitidos de erosión para este tipo de for this type of agricultural soils. The objective of this
suelos agrícolas. El objetivo de estudio es cuantificar la study was to quantify the annual erosion rate in a maize
tasa de erosión anual en una parcela de cultivo de maíz y plot and a degraded slope of the Ejido, and to identify
una ladera degradada del ejido en comento e identificar the deposit areas of the radioactive isotope Cesium-137
las áreas de depósito del isótopo radioactivo Cesio-137 (137Cs). The soil sampling of the degraded slope was made
( Cs). El muestreo de suelos de la ladera degradada se
137
in four transects with ten samples in each one, obtaining
realizó en cuatro transectos con diez muestras en cada a total of 40 soil samples. Five reference sites were
uno, con lo cual se obtuvieron 40 muestras de suelo en included, out of which the 137Cs profile was measured at
total. Cinco sitios de referencia se incluyeron de los cua- 50 cm depth. At the reference site, the maximum value
les se midió el 137Cs del perfil de 50 cm de profundidad. found was 6.8 Bq kg-1 at a depth of 10 cm, with 96 % of
En el sitio de referencia el valor máximo encontrado fue the 137
Cs content observed in the first 20 cm of the soil
de 6.8 Bq kg a una profundidad de 10 cm, con 96 % de
-1
profile. The inventory of 137
Cs on the study slope was
los contenidos de 137
Cs observado en los primeros 20 cm between 10.2 and 535.1 Bq m-2, which was lower than
del perfil del suelo. El inventario de 137
Cs en la ladera that found in the selected reference site of 584.3 Bq m-2.
de estudio se encontró entre 10.2 y 535.1 Bq m-2, que fue The mass balance model 2 was used, obtaining a soil loss
meno al encontrado en el sitio de referencia seleccionado rate with values of - 23.5, - 27.5, - 20.9, and - 22.0 Mg ha-1
de 584.3 Bq m-2. Se usó el modelo de balance de masa 2 y-1. Soil erosion rates in the study four site transects far
obteniéndose una tasa de pérdida de suelo con valores exceeded the permissible limit of 6.7 Mg ha-1 y-1.

Recibido: junio, 2021. Aprobado: enero, 2022.

Keywords: erosion, soil degradation, radioactive
Publicado en Agrociencia 56: 16-30. 2022. isotopes, 137
Cs, deposition.

16
 UTILIZACIÓN DEL ISÓTOPO RADIOACTIVO CESIO-137
PARA EVALUAR LA TASA DE EROSIÓN EN UNA LADERA DEGRADADA EN MÉXICO

de -23.5, -27.5, -20.9 y -22.0 Mg ha-1 año-1. Las tasas de INTRODUCTION

erosión del suelo en los cuatro transectos de sitio de es- In recent decades, the anthropogenic impact caused
tudio superan ampliamente el límite permisible de 6.7 important changes in land use. The risk associated
Mg ha-1 año-1. with the cycles of land abandonment and return
to cultivation also implies certain threats to soil
Palabras clave: Erosión, degradación del suelo, isótopos sustainability.
radioactivos, 137Cs, deposición. The study site is located within the Ejido La
Gavia in the municipality of Almoloya de
INTRODUCCIÓN Juárez, State of Mexico. This Ejido is part of the
En las últimas décadas, el impacto antropogénico physiographic province of the Trans-Mexican
provocó cambios importantes en los usos del sue- Volcanic Belt in Mexico, which is characterized
lo. El riesgo asociado a los ciclos de abandono de la by being an enormous mass of volcanic rocks of
tierra y retornos al cultivo también implica ciertas all compositions and formations with a variety
amenazas a la sostenibilidad del suelo. of elevations, standing out among them Cerro
El sitio de estudio se encuentra dentro del ejido La La Guadalupana (3367 m, altitude) to the north,
and Cerro San Antonio (3711 m, altitude) to the
Gavia en el municipio de Almoloya de Juárez, Esta-
southwest of the municipality (SEDATU, 2016).
do de México. Este ejido forma parte de la provin-
The total area of the municipality is 478.2 km2, of
cia fisiográfica del “Eje Neovolcánico Transversal”
which agricultural activity occupies an area of
en México, la cual se caracteriza por ser una enor-
309 km2 (64.6 %). Of the total area, some 296.08 km2
me masa de rocas volcánicas de todas las composi-
(96 %) are used for growing maize, which is found
ciones y formaciones con variedad de elevaciones
directly related to livestock activities that use an
entre las que destacan, por su altura, el Cerro La
estimated area of 34 km2 (7 %), and only 49.5 km2 are
Guadalupana (3367 msnm) al norte y el Cerro San
for forest use (10.4 %). In the latter there are species
Antonio (3711 msnm) al suroeste del municipio
such as pine, oyamel, oak and cedar, among others,
(SEDATU, 2016). La superficie total del municipio with frequent clandestine logging and forest fires.
es de 478.2 km2, de los cuales la actividad agrícola Soil erosion occupies 40.8 km2, which represents
ocupa una superficie de 309 km2 (64.6 %), Del total 8.5 % of the municipal area. In 1991 the surface
de área, unas 296.08 km2 (96 %) se utilizan para el that presented this problem covered only 8.42 %
cultivo de maíz, que se encuentran directamente of the municipal area, although for the year 2001 it
relacionado con las actividades pecuarias que usan increased to 12.58 %.
una superficie estimada de 34 km2 (7 %) y solo el The type of rock is andesitic slab type, which is
49.5 km2 son de uso forestal (10.4 %). En ésta últi- a rock formed of ash, lapilli and angular lava
ma se encuentran especies como el pino, oyamel, fragments, a combination of rock fragments and
encino y cedro, entre otros, con frecuente tala clan- ash, formed by the torrential fall of rains on the
destina e incendios forestales. deposits of unconsolidated fragmentary material
La erosión del suelo ocupa 40.8 km2 que represen- (SEDATU, 2016).
ta el 8.5 % de la superficie municipal. En 1991 la The La Gavia sub-basin belongs to the Lerma-
superficie que presentaba este problema abarcaba Santiago basin with a contribution area of 505 km2,
sólo el 8.42 % de la superficie municipal, aunque and is geographically located in the western part
para el año 2001 se incrementó al 12.58 %. El tipo of the Lerma basin and on the border of the Balsas
de roca es laja tipo andesítica que es una roca for- river basin, within the coordinates 19° 15’ and 19°
mada de ceniza, lapilli y fragmentos de lava angu- 35’ N and 99° 40’ and 100° 00’ W. The degraded
losos combinación de fragmentos de roca y ceniza slope is located at coordinates 19° 24´ 7.5” N and
se forman por la caída torrencial de lluvias sobre 99° 53´ 37.9” W. In the La Gavia basin, erosion
los depósitos de material fragmentario no consoli- problems occur mainly in areas with rugged
dado (SEDATU, 2016). topography, where the slopes are steep.

Artículo científico TEJEDA et al. 17

DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2705
AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

La sub-cuenca La Gavia pertenece a la cuenca There are plots where, over a period of 60 y,
Lerma-Santiago con una superficie de aportación strata of up to 1 m of soil have been lost due to
de 505 km2, y geográficamente se ubica en la parte abandonment by the peasant owners, as a result
poniente de la cuenca Lerma y en el límite con la of a reduced production and lower profitability of
cuenca del río Balsas, dentro del cuadro de coorde- maize harvests.
nadas 19° 15’ y 19° 35’ LN y 99° 40’ y 100° 00’ LW. The isotope 137Cs is present in Mexican soils.
La ladera degradada se localiza en las coordenadas In various studies of wild mushrooms from La
19° 24´ 7.5” N y 99° 53´ 37.9” O. Marquesa park, all the species collected and
En la cuenca La Gavia, los problemas de la erosión, identified observed specific activity of 137Cs in an
se presentan principalmente en las áreas de topo- interval between 3.6 and 646.5 Bq kg-1.
grafía accidentada, donde las pendientes del terre- Fungal species with high levels of accumulation
no son escarpadas. Allí existen parcelas donde en and a higher percentage of 137Cs are: Gomphus
un periodo de 60 años se han perdido estratos de floccosus, with 152.2 Bq kg−1, and Clavariadelphus
hasta 1 m de suelo, debido al abandono por parte truncatus with 96.9 Bq kg−¹ (Valenzuela et al., 2004).
de los campesinos propietarios, a consecuencia de Consequently, it is feasible to use them in Mexican
la reducción en la producción y la disminución de soils as indicators of erosion-sedimentation
la rentabilidad de las cosechas de maíz. processes.
El isótopo 137Cs está presente en los suelos mexica- Only physical processes that move soil particles,
nos. En diversos estudios de hongos silvestres del such as erosion and tillage practices, are involved
parque La Marquesa, todas las especies colectadas in the movement of 137Cs (La Manna et al., 2019).
e identificadas observan actividad específica de The 137Cs isotope, when it comes into contact with
137
Cs en un intervalo entre 3.6 y 646.5 Bq kg-1. Las the soil, remains attached to organic matter and
especies de hongos con niveles de acumulación al- minerals, so that it moves with the soil during its
tos y un porcentaje mayor de 137Cs son: Gomphus transport (Gaspar et al., 2013). This means that the
floccosus, con 152.2 Bq kg-¹ y Clavariadelphus trun- 137
Cs isotope is an effective tracer of soil movement
catus con 96.9 Bq kg-¹ (Valenzuela et al., 2004). En in crop plots, so it is used to quantify soil erosion
consecuencia, es factible aprovechar su presencia in fragile agroecosystems.
en los suelos mexicanos para usarlo como indica- To calculate the annual erosion rate (Mg ha−1
dor de los procesos de erosión- sedimentación. y−1) it is necessary to use mass balance models
Solo los procesos físicos que mueven las partículas that use the 137Cs inventory at a degraded slope
del suelo, como la erosión y las prácticas de labran- study site compared to a reference site using the
za están involucrados en el movimiento del 137Cs measurements of 137Cs in the soil (Mabit et al., 2012;
(La Manna et al., 2019). Walling et al., 2002).
El isótopo 137Cs, cuando entra en contacto con el Soil distribution is related to the presence and
suelo, permanece fijado a la materia orgánica y mi- amount of 137Cs measured at a reference site
nerales, de forma que se mueve con el suelo du- located on a hill with a flat surface that does not
rante su transporte (Gaspar et al., 2013). Lo anterior present erosion or sedimentation. It is convenient
significa que el isótopo 137Cs es un efectivo traza- that this site presents a surface covered with grass
dor del movimiento de suelo en parcelas de culti- in a homogeneous way and be close to the study
vo, por lo que se utiliza para cuantificar la erosión site or degraded slope (Fulajtar et al., 2017).
del suelo en los agroecosistemas frágiles. In the study site where the 137Cs inventories are
Para calcular la tasa de erosión anual (Mg ha−1 lower than the inventory of the reference sites, the
año−1) es necesario usar los modelos de balance de loss of soil due to erosion processes can be inferred,
masa que utilizan el inventario de 137Cs en un sitio and in the case that the measurement of 137Cs in the
de estudio de la ladera degradada en comparación study site is greater than the reference site value
con un sitio de referencia utilizando las medicio- indicates that there is a sedimentation process.
nes de 137Cs en el suelo (Mabit et al, 2012; Walling The mass balance model (MBM 2) explains the
et al., 2002). changes of the 137Cs contents in the reference soil

Artículo científico
18 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2705
 UTILIZACIÓN DEL ISÓTOPO RADIOACTIVO CESIO-137
PARA EVALUAR LA TASA DE EROSIÓN EN UNA LADERA DEGRADADA EN MÉXICO

La distribución del suelo se relaciona con la pre- profile over time. This is in response to precipitation
sencia y cantidad del 137Cs medida en un sitio de of 137Cs on the ground, losses of this tracer in the
referencia que se localice en una loma con super- soil profile due to erosion, and incorporation of
ficie plana que no presente erosión ni sedimenta- original soil that does not contain 137Cs from the
ción. Es conveniente que este sitio presente una su- lower layers of the tillage depth, throughout the
perficie cubierta con pasto de forma homogénea, y time when the precipitation of 137Cs began until its
que esté cerca del sitio de estudio o ladera degra- maximum peak in 1963 (Gaspar and Navas, 2013;
dada (Fulajtar et al., 2017). En el sitio de estudio Fulajtar et al., 2017).
donde los inventarios de 137Cs son menores que el The solution of the mass balance equation provides
inventario de los sitios de referencia, se puede infe- the basis for establishing a relationship between
rir la pérdida de suelo por procesos erosivos, y en the annual erosion rate due to soil loss and the
el caso que la medida de 137Cs en el sitio de estudio percentage reduction of the 137Cs inventory on
es mayor que el valor del sitio de referencia indica the eroded slope under study, and the percentage
un proceso de sedimentación. reduction of the inventory of the reference site
El modelo de balance de masa (MBM 2) explica los (Walling et al., 2002; Walling et al, 2014).
cambios de los contenidos de 137Cs en el perfil del In this study, the results of the quantification of
suelo de referencia a través del tiempo, en respues- the temporal evolution of 137Cs (Soto et al., 2002) in
ta a la precipitación de 137Cs sobre el terreno, las the soils of the reference site and the study site are
pérdidas de este trazador en el perfil del suelo de- used to estimate the annual erosion rate by means
bido a la erosión y la incorporación del suelo origi- of the balance model of mass (MBM 2) adapted to
nal que no contiene 137Cs desde las capas inferiores the conditions of the site under study (Mabit et al.,
de la profundidad del arado, en todo el periodo de 2009).
tiempo desde que empezó la precipitación de 137Cs In our view, the annual erosion rate (Mg ha-1 y-1) on
hasta su pico máximo en 1963 (Gaspar y Navas, the degraded slope of the Ejido La Gavia exceeds
2013; Fulajtar et al., 2017). the maximum permitted limits of erosion for this
La solución de la ecuación del balance de masa type of agricultural soils. Then, the objective of this
provee las bases para establecer una relación entre study was to quantify the annual erosion rate in a
la tasa de erosión anual por pérdida del suelo con maize plot and a degraded slope of this Ejido and
el porcentaje de reducción del inventario de 137Cs to identify the 137Cs deposition areas.
en la ladera erosionada bajo estudio y el por ciento
de reducción del inventario del sitio de referencia MATERIALS AND METHODS
(Walling et al., 2002; Walling et al, 2014). Description of the study site and soil sampling
En este estudio, los resultados de la cuantificación A slope representative of the agroecosystems of the
de la evolución temporal del 137Cs (Soto et al., 2002) Sierra Nevada was selected in the La Gavia sub-basin in
en los suelos del sitio de referencia y del sitio de the western part of the Lerma basin; to the west border
estudio, se utilizan para estimar la tasa de erosión limit with the Balsas river basin, in Mexico.
anual mediante el modelo de balance de masa The relief is abrupt with an altitude between 2565 and
(MBM 2) adaptado a las condiciones del sitio es- 3600 m, and steep slopes with an average gradient of
tudiado (Mabit et al., 2009). En este trabajo de in- 19 %. The predominant climate is temperate subhumid,
vestigación se plantea que la tasa de erosión anual with an average annual temperature of 12 and 18 °C,
(Mg ha-1 año-1) en la ladera degradada del ejido La rainfall in the driest month is less than 40 mm, with an
Gavia supera los límites máximos permitidos de average annual rainfall of 595 mm.
erosión para este tipo de suelos agrícolas. El ob- The predominant soils are Andosols, Vertisols and
jetivo de estudio es cuantificar la tasa de erosión Feozems that border the Ignacio Ramírez reservoir. In
anual en una parcela de cultivo de maíz y una la- general, most Andosols are found in the southeastern
dera degradada de este ejido e identificar las áreas part of the basin; whereas the study area is on Vertisols
de depósito de 137Cs. (SEDESOL, 2010).

Artículo científico TEJEDA et al. 19

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

MATERIALES Y MÉTODOS Four representative transects of the degraded slope

Descripción del sitio de estudio y muestreo de suelo were selected in order to represent the three different
Una ladera representativa de los agroecosistemas de la sequences located on the hill, slope and valley (Figure 1).
sierra nevada se seleccionó en la cuenca del río La Gavia The transects were established from the division of the
en la parte occidental de la cuenca del Lerma y en su hilltop at an altitude of 2498 m onto the flat land of the
límite occidental con la cuenca del río Balsas, en México. valley, located 2468 m before the La Gavia river. Lands
El relieve es abrupto con un nivel de altitud entre 2565 y are characterized by different altitude ranges and land
3600 msnm y pendientes pronunciadas con un gradiente uses. Forty surface soil samples were collected along the
promedio de 19 %. El clima predominante es templado four transects separated by 25 m from each other using
subhúmedo, con una temperatura media anual de 12 y a global positioning system (GPS) (Gaspar and Navas,
18 °C, la precipitación en el mes más seco es menor a 2013).
40 mm, con una precipitación media anual de 595 mm. The five reference soil samples were obtained by soil
Los suelos que predominan son andosol, vertisol y feo- cores from undisturbed grass, located on the hilltop (19°
zem que bordean el embalse Ignacio Ramírez. En gene- 24’ 8.11” N and 99° 53’ 41.17” W) near the slope of the
ral, la mayoría de los andosoles se encuentran en la parte study site; and on the grass soil of the graveyard of the
sur este de la cuenca, mientras que la zona de estudio Community La Tinaja (19° 23´ 7.43” N and 99° 53´ 24.26”
está sobre vertisoles (SEDESOL, 2010). W), with an area of 10 by 50 cm, with increments every
Se seleccionaron cuatro transectos representativos de 2 cm and a maximum depth of 50 cm.
la ladera degradada con el propósito de representar las
tres diferentes secuencias ubicadas en loma, ladera y lla-
no (Figura 1). Los transectos se establecieron desde la Treatment and analysis of samples
división de la parte alta en una loma a una altitud de Soil samples were air-dried, broken up by hand, and
2498 msnm hasta el llano en la parte baja localizada a passed through a 2-mm sieve. The fraction greater than
2468 m antes del río La Gavia, que se caracterizan por 2 mm corresponds to rock fragments and stones, which
diferentes rangos de altitud y usos del suelo. Se colec- were separated from the fine fraction used for the Cs
137

taron 40 muestras de suelo superficial a lo largo de los analysis.

R1R2 Top
T4 T3 T2 T1 S
l
o
p
R5
e

R6 Flat

Figura 1. Localización de la ladera con los puntos de muestreo en cuatro transectos (círculos) y los sitios de referencia
(cuadros) en el ejido La Gavia, municipio de Almoloya de Juárez, Estado de México.
Figure 1. Location of the slope with the sampling points in four transects (circles) and the reference sites (squares) in
the Ejido La Gavia, municipality of Almoloya de Juárez, State of Mexico.

Artículo científico
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PARA EVALUAR LA TASA DE EROSIÓN EN UNA LADERA DEGRADADA EN MÉXICO

cuatro transectos separados 25 m entre sí mediante un Soil properties such as texture, organic matter (MO) and
sistema de geoposicionamiento satelital (GPS) (Gaspar pH were determined following the standard techniques
y Navas, 2013). described in NOM-021-RECNAT-2000. The MO content
Las cinco muestras de suelo de referencia se realiza- was measured by the ignition method at 500 °C. The pH
ron obteniendo núcleos de suelo en pasto no perturba- (KCl 1M, solid-liquid ratio 1:2.5) was measured with a
do, localizados en la loma (19° 24´ 8.11” LN y 99° 53´ potentiometer, and the texture by the Bouyocus method.
41.17” LW) cerca de la ladera del sitio de estudio y en The 137Cs activities were measured using a 1.9 keV high
suelo de pasto del panteón de la comunidad de La Tinaja resolution hyper-pure coaxial gamma ray detector
(19° 23´ 7.43” LN y 99° 53´ 24.26” LW), con un área de 10 for the energy of 661.6 keV and an efficiency of 30 %,
por 50 cm en incrementos cada 2 cm y con una profundi- with 10 cm thick lead shielding to reduce the natural
dad máxima de 50 cm. background, coupled to a multichannel amplifier and
analyser that was calibrated using standard certified
Tratamiento y análisis de las muestras samples in the same geometry as the study site samples
Las muestras de suelo se secaron al aire, se disgregaron (Navas et al., 2014). Each sample was measured for 30
a mano y se pasaron a través de un tamiz de 2 mm. La 000 s, producing results with an analysis precision of ±
fracción superior a 2 mm corresponde a fragmentos de 6 - 8 % at the 95 % confidence level. The detection limit
rocas y las piedras, las cuales se separaron de la fracción for 137Cs was 0.1 Bq kg−1.
fina que se utilizó para el análisis de 137Cs. The content of Cs in soil samples is expressed as
137

Las propiedades del suelo como la textura, materia or- activity per mass (Bq kg−1) and as cumulative activity or
gánica (MO) y pH se determinaron siguiendo las técni- inventory (Bq m−2), which is calculated using the mass
cas estándar descritas en la NOM-021-RECNAT-2000. El of the soil sample in the fraction < 2 mm and the cross
contenido de MO por el método de ignición a 500 °C. El section of the sample.
pH (KCl 1M, relación sólido-líquido 1:2.5) se midió con Classical descriptive parameters including mean,
un potenciómetro y la textura por el método de Bouyocus. minimum, maximum, range, coefficient of variation
Las actividades de Cs se midieron usando un detec-
137
(CV), standard deviation (SD), and asymmetry were
tor de rayos gamma tipo coaxial hiperpuro de alta re- determined in Statgraphics Plus 5.1. The distribution
solución de 1.9 kev para la energía de 661.6 keV y una of the variables was evaluated using the Kolmogorov-
eficiencia del 30 %, con blindaje de plomo de 10 cm de Smirnov test, and the Pearson correlation coefficients
espesor para reducir el fondo natural, acoplado a un among the studied variables were determined using
amplificador y analizador multicanal que fue calibrado Statgraphics (Macedo et al., 2016).
utilizando muestras certificadas estándar en la misma
geometría que las muestras del sitio de estudio (Navas RESULTS AND DISCUSSION
et al., 2014). Cada muestra se midió durante 30 000 s, Statistical summary of the variables
produciendo resultados con una precisión en el análisis The descriptive statistics of 137Cs, organic matter
de ± 6-8 % al nivel de confianza del 95 %. El límite de (MO), pH, sand, clay and silt were calculated
detección para 137Cs fue de 0.1 Bq kg−1. (Table 1). The selected parameters were normally
El contenido de 137Cs en las muestras de suelo se expresa distributed, as confirmed by the Kolmogorov-
como una actividad por masa (Bq kg−1) y como actividad Smirnov test and the asymmetry values. The 137Cs
acumulada o inventario (Bq m−2) que se calcula utilizan- activity at the study site ranged from 10.2 to 859.8
do la masa de la muestra de suelo en la fracción <2 mm Bq m-2, with a mean value of 168.9 ± 167.7 Bq m-2.
y la sección transversal de la muestra. The coefficient of variation of the activity of 137Cs
Los parámetros descriptivos clásicos que incluyen me- was 95, showing the distribution behaviour of 137Cs
dia, mínimo, máximo, rango, coeficiente de variación by soil erosion in different degrees of affectation
(CV), desviación estándar (SD) y asimetría fueron deter- in the site, and deposition in few sampling points.
minados por el programa Statgraphics plus 5.1. La dis- The highest and lowest CVs belonged to 137Cs
tribución de las variables se evaluó mediante la prueba de activity (99.3) and pH (11.4). The variability
Kolmogorove Smirnov y los coeficientes de correlación de associated with these parameters depends on the

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

Pearson entre las variables estudiadas se determinaron irregular shape of the hill, the slope, the height
mediante el software Statgraphics (Macedo et al., 2016). difference between the degraded plot and the lower
part of the study site. As well as the movement of
RESULTADOS Y DISCUSIÓN water through erosion gullies in the central part
Resumen estadístico de las variables of the slope, which leads to the redistribution of
Los resultados de los estadísticos descriptivos del the soil in different parts of the landscape. The MO
137
Cs, materia orgánica (MO), pH, arena, arcilla y showed consistency in relation to the significant
limo se presentan en el Cuadro 1. Los parámetros Pearson correlation coefficient with 137Cs (Table 2).
seleccionados se distribuyeron normalmente con- This relationship confirms that the amount of tracer
firmado por la prueba de Kolmogorov Smirnov y depends on the content of organic compounds and
los valores de asimetría. La actividad de 137Cs en el silt present in the selected soils within the study
sitio de estudio varió de 10.2 a 859.8 Bq m-2, con un site. The MO and pH are some indicators of soil
quality and are identified as variables associated
valor medio de 168.9 ± 167.7 Bq m-2. El coeficiente
with soil redistribution.
de variación de la actividad de 137Cs fue 95, mos-
It is likely that MO and silt distributions were
trando el comportamiento en la distribución de
influenced by the combined effects of agricultural
137
Cs por la erosión del suelo en distintos grados de
practices, land use change, and erosion along the
afectación en el sitio y deposición en pocos puntos
hillside. The CV values of the 137Cs inventory and
de muestreo.
the properties of the selected soils are affected by
Los CV más altos y más bajos pertenecían a la ac-
the abandonment of the land due to the decrease
tividad de 137Cs (99.3) y pH (11.4). La variabilidad in maize production and the erosion caused by
asociada con estos parámetros depende de la for- the transit of livestock and sheep through the
ma irregular de la ladera, la pendiente, la diferen- degraded slope. According to the classification
cia de altura entre la parcela degradada y la parte criteria, the 137Cs inventory was classified as highly
baja del sitio de estudio y el movimiento de agua variable (CV > 0.85); the MO, clay and silts were
por cárcavas de erosión en la parte central de la classified as moderately variable (0.15 < CV <
ladera, lo que conduce a la redistribución del sue- 0.35); whereas the sand and pH were classified as
lo en diferentes partes del paisaje. La MO mostró slightly variable (CV < 15).
consistencia en relación al coeficiente de correla-
ción de Pearson significativa con el 137Cs (Cuadro Depth increment profiles
2). Esta relación confirma que la cantidad de traza- The 137Cs distribution profiles of reference sites
dor depende del contenido de compuestos orgánicos 1 and 2 of grass soil located near the slope were

Cuadro 1. Estadísticos descriptivos para 137Cs, materia orgánica (MO), arena, arcilla,
limo y pH (n=40) en suelos del ejido La Gavia, municipio de Almoloya de Juárez,
Estado de México.
Table 1. Descriptive statistics for 137Cs, organic matter (MO), sand, clay, silt, and pH
(n=40) in soils of the Ejido La Gavia, municipality of Almoloya de Juárez, State of
Mexico.

Variables Unidad Media DE CV Min Max Asimetría

Cs
137
Bq m-2 168.9 167.7 99.3 10.2 859.8 2.079
MO % 7.4 2.5 33.9 3.30 15.6 0.976
Arena % 61.7 7.5 12.1 47.08 77.8 -0.234
Arcilla % 20.6 6.3 30.5 8.90 36.2 0.654
Limo % 17.7 5.9 33.7 7.80 39.3 1.171
pH 4.2 0.5 11.4 3.45 6.1 1.250

N=40; MO: materia orgánica; DE: desviación estándar; CV: Coeficiente de variación;
Min: Mínima; Máx: Máxima. v N=40; MO: organic matter; DE: standard deviation;
CV: variation coefficient; Min: minimum; Max: maximum.

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PARA EVALUAR LA TASA DE EROSIÓN EN UNA LADERA DEGRADADA EN MÉXICO

Cuadro 2. Coeficiente de correlación de Pearson entre el inventario de 137Cs

y propiedades de los suelos de la ladera en el ejido La Gavia, municipio de
Almoloya de Juárez, Estado de México.
Table 2. Pearson’s correlation coefficient between the 137Cs inventory and
properties of the hill soils in the Ejido La Gavia, municipality of Almoloya de
Juárez, State of Mexico.

Unidad MO Arena Arcilla Limo pH

Cs
137
Bq m-2 0.510¶ -0.100 -0.187 0.321† -0.275
MO % -0.356† 0.137 0.297 -0.147
Arena % -0.638¶ -0.579¶ 0.016
Arcilla % -0.258 -0.361†
Limo % -0.360†
†
La correlación es significativa a un nivel de 0.05 (bilateral), ¶La correlación es
significativa al nivel de 0.01 (bilateral); Los números en negritas significa un
coeficiente de correlación > 0.5. v †Correlation is significant at a (two-sided) p ≤
0.05, ¶Correlation is significant at a (two-sided) p ≤ 0.01; Bold numbers mean a
correlation coefficient > 0.5.
MO: materia orgánica; pH método de KCl 1M. v MO: organic matter; pH 1M KCl
method.

y limos presentes en los suelos seleccionados den- consistent with those normally found in other
tro del sitio de estudio. La MO y el pH son algunos reference sites (Tassano et al., 2021). Unlike sites
indicadores de la calidad de los suelos y se identi- of reference 3 and 4 of conserved grass soils
fican como variables asociadas a la redistribución that showed a tracer distribution different from
del suelo. references 1 and 2. The 137Cs inventories decreased
Es probable que las distribuciones de la MO y los exponentially with soil depth. At sites 1 and 2 a
limos estuvieran influenciadas por los efectos com- peak in 137Cs activity was observed within 6 to 8 cm
binados de las prácticas agrícolas, el cambio en el of the soil; at reference site 1 the maximum value
uso del suelo y la erosión a lo largo de la ladera. found was 7.9 Bq kg-1 at a depth of 6 cm; while at
Los valores CV del inventario de 137Cs y las propie- reference site 2 the maximum activity was 6.8 Bq
dades de los suelos seleccionados están afectados kg-1 at a depth of 8 cm. Most (96 %) of the 137Cs
por el abandono de la tierra, debido a la disminu-
contents were observed in the 15 cm of the soil
ción en la producción de maíz y la erosión causada
profile (Figure 2).
por el tránsito de ganado vacuno y ovino a través
Beneath this there was an exponential decline in
de la ladera degradada. Según los criterios de clasi-
tracer activity (Du and Walling, 2011), with an
ficación, el inventario de 137Cs se clasificó como al-
inventory of 26.8 and 27.8 Bq kg-1. In both profiles,
tamente variable (CV> 0,85), la OM, arcilla y limos
the activity was not detected at a depth greater than
se clasificaron como moderadamente variables
20 cm, so the 137Cs was retained in the first twenty
(0,15 <CV <0,35), mientras que la arena y pH se cla-
centimetres of soil by organic matter and clay. In
sificaron como ligeramente variables (CV< 15).
references 3 and 4 of grass there was a peak at
Perfiles de incremento en la profundidad 2 cm on the soil surface; most of the content (95 %)
Los perfiles de distribución 137Cs de los sitios de was in the first 15 cm (Figure 3). The distribution
referencia 1 y 2 de suelo de pasto localizado cer- of 137Cs in the reference site 3 obtained in grass soil
ca de la ladera, son consistentes con los que se en- 10 m from a pine forest, presented the maximum
cuentran normalmente en otros sitios de referencia value in the first 2 cm of soil with an activity of 10.2
(Tassano et al., 2021), a diferencia de los sitios de Bq kg-1, which is greater than reference site 4 with
referencia 3 y 4 de suelos de pasto conservado que a maximum activity of 6.6 Bq kg-1 at the surface.

Artículo científico TEJEDA et al. 23

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 AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

presentan una distribución del trazador distinta a The inventory of the two reference sites 3 and 4
las referencias 1 y 2. Los inventarios de 137Cs dis- was 28.6 and 12.8 Bq kg-1, respectively. An evident
minuyen exponencialmente con la profundidad de difference is observed in the inventory between
suelo, en los sitios 1 y 2 se observa un pico en la reference sites 3 and 4, as they underwent soil loss
actividad de 137Cs ocurre dentro de los 6 a 8 cm del of the first centimetres during the sampling. The
suelo, en el sitio de referencia 1 el valor máximo distribution of 137Cs in the profile of reference site 7
encontrado fue de 7.9 Bq kg-1 a una profundidad showed an activity of 0.9 Bq kg-1 at the surface and
de 6 cm, mientras que el sitio de referencia 2 la ac- increased to a maximum of 6.8 Bq kg-1 at a depth of
tividad máxima fue de 6.8 Bq kg-1 a una profundi- 10 cm; then the activity diminished exponentially
dad de 8 cm, la mayoría (96 %) de los contenidos de up to 20 cm deep, in which 92 % of the total
137
Cs se observa en los 15 cm del perfil del suelo (Fi- inventory of 23.8 Bq kg-1 was found.
gura 2). Debajo de esto hay una disminución expo- When comparing the distribution of 137Cs in terms
nencial en la actividad del trazador (Du y Walling, of mass depth, a difference is observed in the form
2011), con un inventario de 26.8 y 27.8 Bq kg-1 res- between the five profiles of reference sites 1, 2, 3, 4
pectivamente. En ambos perfiles la actividad no se and 7, in which the inventory is different since the
detecta a una profundidad mayor de 20 cm, por soils show different features. The results of 137Cs
lo que el 137Cs es retenido en los primeros veinte in the reference sites and the soil mass analysed
centímetros de suelo por la materia orgánica y ar- by area allowed calculating the accumulated depth
cillas. En las referencias 3 y 4 de pasto se presenta (kg m-2) and the activity in Bq kg-1 with which the
un pico en los 2 cm en la superficie del suelo, la distribution diagrams were constructed (Figures 2,
mayoría de los contenidos (95 %) en los primeros 3 and 4). Reference site 1 showed a form of activity
15 cm (Figura 3). La distribución de 137Cs en el sitio distribution based on the accumulated mass depth
de referencia 3 obtenido en suelo de pasto a 10 m reported by other authors (Figure 2) (Velasco et al.,
de un bosque de pino, presenta el valor máximo 2018).
en los dos primeros centímetros de suelo con una Reference site 3 presented greater activity in the
actividad de 10.2 Bq kg-1, el cual es mayor que el first few centimetres of the soil surface. Although
sitio de referencia 4 con una actividad máximo 6.6 the shape of the distribution showed soil loss,
Bq kg-1 en la superficie del terreno. El inventario de probably due to cutting during the sampling
los dos sitios de referencia 3 y 4 es de 28.6 y 12.8 process, or to the site was not representative of a
Bq kg-1, respectivamente. Se observa una evidente reference site. (Figure 3).
diferencia en el inventario entre los sitios de refe- The reference site 7 (Figure 4) showed a distribution
rencia 3 y 4, debido a que presentaron pérdida similar to that reported in the literature. Due to the

Actividad Bq kg-1

Figura 2. Distribución de la actividad de 137Cs en

Prof. acumulada kg m-2

relación a la profundidad acumulada del sitio

de referencia 1 en el ejido La Gavia, municipio
de Almploya de Juárez, Estado de México.
Figure 2. Distribution of the activity of
137
Cs in relation to the accumulated depth
of the reference site 1 in the Ejido La Gavia,
municipality of Almoloya de Juárez, State of
Mexico.

Artículo científico
24 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2705
 UTILIZACIÓN DEL ISÓTOPO RADIOACTIVO CESIO-137
PARA EVALUAR LA TASA DE EROSIÓN EN UNA LADERA DEGRADADA EN MÉXICO

Actividad Bq kg-1

Figura 3. Distribución de la actividad de 137Cs en

Prof. acumulada kg m-2

relación a la profundidad acumulada del sitio

de referencia 3 en el ejido La Gavia, municipio
de Almoloya de Juárez, Estado de México.
Figure 3. Distribution of 137Cs activity in relation
to the accumulated depth of reference site 3 in
the Ejido La Gavia, municipality of Almoloya
de Juárez, State of Mexico.

de suelo de los primeros centímetros durante el fact that the complete soil profile was sampled and
muestreo. La distribución de 137Cs en el perfil del obtained from the flat land located in the front of
sitio de referencia 7 presenta una actividad de 0.9 the graveyard of the Community La Tinaja; with
Bq kg-1 en la superficie y aumenta hasta el máximo soil not disturbed by tillage, construction or animal
de 6.8 Bq kg-1 a los 10 cm de profundidad; después grazing.
la actividad se reduce exponencialmente hasta los The eroded slope was analysed in four transects T1,
20 cm de profundidad, en los cuales se encuentra T2, T3 and T4. At each one, 10 measurements were
el 92 % del inventario total de 23.8 Bq kg-1. obtained at different altitudes. Three of them were
Al comparar la distribución del 137Cs en función de located on the upper slope of the site, six on the
la profundidad másica se observa una diferencia middle slope, and one on the valley, or plain. The
en la forma entre los cinco perfiles de los sitios de 137
Cs inventory in the study plot ranged between
referencia 1, 2, 3, 4 y 7, en los cuales el inventario 0.4 and 5.5 Bq kg-1 (10.2 and 535.1 Bq m-2). The forty
es diferente ya que son suelos con distintas carac- data were less than the inventory of 23.8 Bq kg-1
terísticas. Los resultados de 137Cs en los sitios de (584.3 Bq m-2) of the selected reference site 7; which
referencia y la masa de suelo analizada por área is an indicative of soil redistribution and transport
permitieron calcular la profundidad acumulada from the hill to the plain of the study plot (Table 3).
(kg m-2) y la actividad en Bq kg-1 con los cuales se
construyen los diagramas de distribución como se Conversion model parameters
observa en las Figura 2, 3 y 4. El sitio de referencia The tillage depth of 15 cm, bulk density of 1.2 kg
1 presenta una forma de distribución en la activi- m-3, reference site 7 inventory of 584.3 Bq m-2, a
dad en función de la profundidad másica acumu- ratio factor of 0.42, were used as input to the MBM
lada reportados por otros autores (Figura 2) (Ve- 2 model, as well as a relaxation depth of 4.2 kg m-2,
lasco et al., 2018). and a mass depth of tillage of 79.8 kg m-2.
El sitio de referencia 3 presenta mayor actividad en The erosion rate (R) was calculated in the four
los primeros centímetros de la superficie de suelo, transects of the study plot with the MBM 2
aunque la forma de la distribución pone en eviden- conversion model, which are expressed in units
cia la pérdida de suelo probablemente debido al of Mg ha-1 y-1. Results showed an interval between
corte durante el proceso de muestreo o el sitio no - 1.1 and - 54.3 Mg ha-1 y-1, which indicates that
era representativo de un sitio de referencia (Figu- erosive phenomena occur in the four transects
ra 3). studied, with the highest soil loss in transects 1
La Figura 4 presenta al sitio de referencia 7, en la que and 2 of - 23.5 and - 27.5 Mg ha-1 y-1. Transects 3 and
se observa una distribución similar a la reportada en 4 resulted in negative values of - 20.9 and - 22.0 Mg

Artículo científico TEJEDA et al. 25

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

Actividad Bq kg-1

Figura 4. Distribución de la actividad

Prof. acumulada kg m-2

de 137Cs en relación a la profundidad
acumulada del sitio de referencia 7 en el
ejido La Gavia, municipio de Almoloya de
Juárez, Estado de México.
Figure 4. Distribution of 137Cs activity
in relation to the accumulated depth of
reference site 7 in the La Gavia Ejido,
municipality of Almoloya de Juárez, State
of Mexico.

la literatura, debido a que se muestreo el perfil de ha-1 y-1. Only one point located in the lowest part of
suelo completo y se obtuvo de una explanada loca- transect 4 presented sedimentation (Figure 5) (Gil
lizada en la parte frontal del panteón de la comu- et al., 2015). The average annual erosion rate of the
nidad de La Tinaja, con suelo no perturbado por el four transects exceeded the permitted limit of
arado, construcciones o pastoreo de animales. 6.7 Mg ha-1 y-1 for this type of soils.
La ladera erosionada se analizó en cuatro transec- The soil eroding on top and slope moves to the
tos T1, T2, T3 y T4, en cada uno se obtuvieron 10 lower lands of the plain at the study site, due to
mediciones a diferentes altitudes, tres de ellos se the force of the water runoff that causes the soil to
localizaron en la ladera alta del sitio, seis en la la- move downwards. However, it was not deposited
dera media y una en la parte baja o llano. El inven- in the plain next to the study site. The activity of
tario de 137Cs en la parcela de estudio se encontró 137
Cs in the first 10 cm of site 5 of the study plain
en un intervalo entre 0.4 y 5.5 Bq kg-1 (10.2 y 535.1 was less than the detection limit. A homogeneous
Bq m-2). Los cuarenta datos son menores que el in- profile was observed between 10 and 50 cm, with
ventario de 23.8 Bq kg-1 (584.3 Bq m-2) del sitio de an activity that did not exceed 0.8 Bq kg-1 in this
referencia 7 seleccionado, indicativo de la redistri- depth range. (Figure 6).
bución del suelo y transporte desde la loma hacia Between 50 and 60 cm, the activity of the tracer
las partes bajas de la parcela de estudio (Cuadro 3). increased to 3.5 Bq kg-1, although the inventory was
lower than the reference site, so the processes that
Parámetros del modelo de conversión prevail in the plain near the hillside were erosive.
Se usaron como datos de entrada al modelo MBM The inventory of site 5 located in the plain (19° 24’
2, la profundidad de arado de 15 cm, la densidad 8.11” N and 99° 53’ 41.17” W) is 12.4 Bq kg-1, less
aparente de 1.2 kg m-3, el inventario del sitio de re- than the inventory of the reference sites. Thus, the
ferencia 7 de 584.3 Bq m-2 , un factor de proporción dominant process in this area is erosive and shows
de 0.42, una profundidad de relajación de 4.2 kg that the eroded soils were transported outside
m-2, y una profundidad másica de arado de 79.8 kg the study site, and there is a high probability that
m-2. they would reach into the La Gavia river, which
Se calculó la tasa de erosión (R) en los cuatro tran- discharges downstream of the basin.
sectos de la parcela de estudio con el modelo de The results of the distribution of 137Cs in the plot
conversión MBM 2 que se expresan en unidades de located in the lower part of the degraded slope
Mg ha-1 año-1. Los resultados presentan un intervalo showed the accumulation of sediments (Figure
entre -1.1 y -54.3 Mg ha-1 año-1, lo cual indica que 6). This statement is confirmed when comparing

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 UTILIZACIÓN DEL ISÓTOPO RADIOACTIVO CESIO-137
PARA EVALUAR LA TASA DE EROSIÓN EN UNA LADERA DEGRADADA EN MÉXICO

Cuadro 3. Actividad de 137Cs en los suelos de la ladera de estudio en los cuatro transectos
en el ejido La Gavia, municipio de Almoloya de Juárez, Estado de México.
Table 3. Activity of 137Cs in the soils of the study hillside in the four transects in the Ejido
La Gavia, municipality of Almoloya de Juárez, State of Mexico.

T1 T2 T3 T4
Bq kg-1 DE Bq kg-1 DE Bq kg-1 DE Bq kg-1 DE

0.8 ± 0.3 0.7 ± 0.3 0.4 ± 0.2 1.6 ± 0.2

0.9 ± 0.2 1.0 ± 0.2 0.9 ± 0.2 0.9 ± 0.1
1.3 ± 0.3 3.1 ± 0.3 3.0 ± 0.3 1.2 ± 0.2
2.0 ± 0.3 1.4 ± 0.3 2.6 ± 0.2 0.9 ± 0.3
<0.1 - <0.2 - 1.4 ± 0.3 3.3 ± 0.3
2.7 ± 0.4 1.5 ± 0.3 0.6 ± 0.3 <0.1 -
0.7 ± 0.1 0.4 ± 0.1 1.0 ± 0.2 <0.3 -
<0.1 - <0.1 - 1.9 ± 0.4 1.2 ± 0.3
2.2 ± 0.2 <0.2 - <0.1 - <0.3 -
1.4 ± 0.3 1.0 ± 0.2 1.0 ± 0.3 5.5 ± 0.4

DE: Desviación Estándar. v DE: standard deviation.

ocurren fenómenos erosivos en los cuatro transec- the inventory of the reference site (23.8 Bq kg-1)
tos estudiados, con la pérdida de suelo en los tran- against the inventory of study site 6 (35.5 Bq kg-1)
sectos 1 y 2 más altos con -23.5 y -27.5 Mg ha-1 año-1, of the plot located a few metres away from the La
respectivamente. Los transectos 3 y 4 resultaron Gavia river. The maximum values were observed
con valores negativos de -20.9 y -22.0 Mg ha-1 año-1, in the first 8 cm of the profile; then a decrease at 15
solo un punto localizado en la parte más baja del cm and another increase at 20 cm (Figure 7). The
transecto 4 presentó sedimentación (Figura 5) (Gil tracer distribution corresponds to removal from
et al., 2015). La tasa de erosión anual promedio de the lower soil layers to the upper ones, as they are
los cuatro transectos supera el límite permitido displaced by the movement of the plough during
6.7 Mg ha-1 año-1 para este tipo de suelos. the preparation of the plot land.

Figura 5. Tasa de erosión anual en la ladera de estudio en los cuatro transectos en Mg ha-1 año-1 en el ejido La Gavia,
municipio de Almoloya de Juárez, Estado de México.
Figure 5. Annual erosion rate on the study slope in the four transects in Mg ha-1 y-1 in the Ejido La Gavia, municipality
of Almoloya de Juárez, State of Mexico.

Artículo científico TEJEDA et al. 27

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 AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

El suelo que se erosiona en la loma y ladera se The inventory of site 6 of the plot was 35.5 Bq kg-1,
mueve hacia la parte baja en el llano del sitio de which is higher than the inventory of the reference
estudio, debido a la fuerza de los escurrimientos site with 23.8 Bq kg-1; thus, the dominant process
de agua que provocan que el suelo se desplace ha- in this area is deposition. The soils eroded from the
cia abajo, sin embargo, no se depositan en el llano hillside were accumulated in the plot near the La
inmediato al sito de estudio. La actividad de 137Cs Gavia river in the Ejido La Gavia.
en los primeros 10 cm del sitio 5 del llano de estu-
dio es menor al límite de detección, se observa un CONCLUSIONS
perfil homogéneo entre los 10 y 50 cm con una acti- The weighted and retrospective erosion rates of
vidad que no supera 0.8 Bq kg-1 en este intervalo de the last 55 years exceed the permissible limit for
profundidad (Figura 6). Entre 50 y 60 cm la activi- these types of soils, by a 3-fold average value above
dad del trazador aumentó a 3.5 Bq kg-1, aunque el such limit. Results indicated that the plot presents
inventario es menor que el sitio de referencia, por erosion in the hilltop, slope and in the plain, in
lo que los procesos que dominan en el llano cerca which there is the accumulation of sediments in a
de la ladera son erosivos. single point of the plain.
El inventario del sitio 5 ubicado en el llano (19° 24’ The study with the tracer confirmed that the
8.11” LN y 99° 53’ 41.17” LW) es de 12.4 Bq kg-1, high levels of erosion generally observed on the
menor que el inventario de los sitios de referen- slopes dedicated to livestock grazing, as well
cia, por lo que el proceso dominante en esta zona as to the cultivation of maize in central Mexico,
es erosivo y demuestra que los suelos erosionados makes it necessary to implement actions in order
son transportados fuera del sitio de estudio con to reduce erosion and conserve the soil. Through
alta probabilidad que lleguen al río la Gavia que the construction of terraces and reforestation with
los descarga aguas abajo de la cuenca. pines towards recovering the quality of the soils
Los resultados de la distribución del 137Cs en la Fi- and the pine forests.
gura 6, demuestran que la parcela localizada en la The study affirms the potential of using 137Cs in
parte baja de la ladera degradada, presenta la acu- Mexico to provide information on annual erosion
mulación de sedimentos. Esta afirmación se confir- rates and soil redistribution. The use of other
ma al comparar el inventario del sitio de referencia tracers such as 7Be and 210Pbex, among others,
(23.8 Bq kg-1) contra el inventario de sitio de estu- in the Ejido La Gavia would provide additional
dio 6 (35.5 Bq kg-1) de la parcela localizada a pocos information on the soil erosion and sedimentation
metros del río La Gavia. Se observan los máximos processes in the study area. They would be
valores en los primeros 8 cm del perfil, posterior eventually useful to evaluate the effectiveness of

137
Cs Bq kg-1

Figura 6. Distribución del 137Cs en el sitio

5 del llano de estudio en el ejido La Gavia,
Profundidad cm

municipio de Almoloya de Juárez, Estado de

México.
Figure 6. Distribution of 137Cs in site 5 of the
study plain in the Ejido La Gavia, municipality
of Almoloya de Juárez, State of Mexico.

Artículo científico
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PARA EVALUAR LA TASA DE EROSIÓN EN UNA LADERA DEGRADADA EN MÉXICO

137
Cs Bq kg-1

Figura 7. Distribución del 137Cs en el perfil 6

Profundidad cm

de la parcela del sitio de estudio en el ejido

La Gavia, municipio de Almoloya de Juárez,
Estado de México.
Figure 7. Distribution of 137Cs in profile 6 of
the plot of the study site in the Ejido La Gavia,
municipality of Almoloya de Juárez, State of
Mexico.

una disminución a los 15 cm y otro aumento a los practices of conservation to control and mitigate
20 cm (Figura 7). La distribución de trazador co- the degradation of Mexican soils.
rresponde con su remoción de las capas más bajas
de suelo hacia las superiores desplazadas por el ACKNOWLEDGEMENTS
movimiento del arado durante la preparación de To the International Atomic Energy Agency for the
la tierra de la parcela. partial funding through the ARCAL RLA5076 project,
El inventario del sitio 6 de la parcela es de 35.5 Bq and the Mexican Agency for International Development
kg-1, que es mayor que el inventario del sitio de Cooperation with the Joint Cooperation Fund between
referencia con 23.8 Bq kg-1, por lo que el proceso Uruguay and Mexico AUCI-AMEXCID.
dominante en esta zona es de deposición, lo cual —End of the English version—
demuestra que los suelos erosionados de la ladera pppvPPP
son acumulados en la parcela cerca del río La Ga-
via en el ejido del mismo nombre.
Se considera que el estudio confirma el potencial
CONCLUSIONES del uso de 137Cs en México para proporcionar infor-
Las tasas de erosión ponderada y retrospectiva de mación sobre las tasas de erosión anual y redistri-
los últimos 55 años superan el límite permisible bución del suelo. El uso de otros trazadores como
para estos tipos de suelos, en un valor promedio el 7Be y 210Pbex, entre otros, en el ejido La Gavia
de 3 veces por encima de este límite. Los resulta- podría proporcionar información adicional sobre
dos indican que la parcela presenta erosión en la los procesos de erosión/sedimentación del suelo en
parte alta, ladera y en el llano en el cual se presenta el área de estudio y resultar útil en el futuro para
acumulación de sedimentos en un solo punto de la evaluar la efectividad de las prácticas de conserva-
parte baja. ción para controlar y mitigar la degradación de los
El estudio con el trazador confirma que los nive- suelos mexicanos.
les elevados de erosión observados en las laderas
dedicadas al pastoreo de ganado, así como al cul- AGRADECIMIENTOS
tivo de maíz en el centro del país, lo que obliga a Al Organismo Internacional de Energía Atómica por
realizar acciones para frenar la erosión y conservar el financiamiento parcial a través del proyecto ARCAL
el suelo mediante la construcción de terrazas y re- RLA5076 y a la Agencia Mexicana de Cooperación Inter-
forestación con pinos para recuperar la calidad de nacional para el Desarrollo con el Fondo de Cooperación
los suelos y los bosques de pino. Conjunta entre Uruguay y México AUCI-AMEXCID.

Artículo científico TEJEDA et al. 29

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FRIJOL GENÉTICAMENTE MODIFICADO CON LA DEFENSINA

RECOMBINANTE pdf1.2 TOLERANTE A PUDRICIONES DE LA RAÍZ

COMMON BEAN GENETICALLY MODIFIED WITH THE RECOMBINANT

DEFENSIN pdf1.2 TOLERANT TO ROOT ROT DISEASE

Bertha María Sánchez-García1, María Alejandra Mora-Avilés2*

1
Instituto Tecnológico de Roque. Carretera Celaya-Juventino Rosas km 8, Aparta-
do Postal 508, Celaya, Gto., México. C. P. 38110.
2
Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Carr.
Celaya-San Miguel de Allende km 6.5, Celaya, Gto., México. C. P. 38110.
*Autor para correspondencia: [email protected]

RESUMEN ABSTRACT
Las pudriciones de la raíz en frijol ocasionadas por hon- Pathogenic fungi are responsible for root rot in common
gos patógenos, no han podido ser controladas de ma- beans. However, an efficient control of this situation has
nera eficiente, ya sea porque los genes de resistencia no not been possible, either because the genetic diversity of
están disponibles en la diversidad genética de frijol, o common beans lacks resistance genes or because control
bien porque los métodos de control muestran una efecti- methods have a limited effectiveness. Lines of common
vidad limitada. Líneas de frijol (Phaseolus vulgaris L.) cv. bean (Phaseolus vulgaris L.) cv. Flor de Mayo Anita
Flor de Mayo Anita (FMA) modificadas genéticamente (FMA) —genetically modified with the defensin gene
con el gen defensina (pdf1.2) de Arabidopsis thaliana, se (pdf1.2) from Arabidopsis thaliana— were evaluated under
evaluaron en condiciones de confinamiento para de- confinement conditions to determine their protective
terminar la capacidad de protección contra los hongos capacity against the Fusarium oxysporum and F. lateritium
Fusarium oxysporum y F. lateritium. Veinticinco plantas fungi. Twenty-five plants from five homozygous lines
de cinco líneas homocigotas T4 FMA-pdf1.2 L2, L3, L4, (T4 FMA-pdf1.2 L2, L3, L4, L7, and L9) were placed
L7 y L9 en macetas de 1 L con Sunshine Mix® No. 6 se in 1-L pots containing Sunshine Mix® No. 6. Then
incubaron con Fusarium oxysporum 2.0 × 105 conidios they incubated with 2.0 × 105 conidia mL-1 of Fusarium
mL-1 y 21 d después con F. lateritium 2.5 × 105 conidios oxysporum and, 21 days later, with 2.5 × 105 conidia mL-1
mL . Los testigos no modificados genéticamente fueron
-1
of F. lateritium. The non-genetically modified controls
plantas de frijol FMA y del cv. Montcalm incubadas y no were FMA common bean plants and cv. Montcalm,
incubadas con los patógenos. Las plantas se evaluaron incubated and non-incubated with pathogens. The
21 d después de cada inoculación de acuerdo con una plants were evaluated 21 d after each inoculation, based
escala de evaluación semi cuantitativa. La evaluación de on a semiquantitative evaluation scale. The evaluation
las plantas inoculadas con F. oxysporum indicó que las of the plants inoculated with F. oxysporum indicated that
cinco líneas FMA-pdf1.2 mostraron una severidad signi- the five FMA-pdf1.2 lines showed a significantly lower
ficativamente menor con respecto a las plantas control; severity than the control plants; likewise, lines L3 and
asimismo, entre líneas se observó mejor desempeño de L9 had a better performance. Meanwhile, F. lateritium
las líneas L3 y L9. Por otro lado, el daño ocasionado por damaged up to 25 % of the hypocotyl and root tissues of
F. lateritium, en todas las líneas de frijol FMA-pdf1.2 fue all the FMA-pdf1.2 common bean lines; this percentage
de hasta 25 % de los tejidos de hipocotilo y raíz, signi- is significantly lower (p ≤ 0.05) than the damage
ficativamente inferiores (p ≤ 0.05) a las plantas control, percentage in the control plants, which reached 50 % of
the tissues. There was an inverse correlation between the
transcriptional expression levels of the pdf1.2 gene and
Recibido: junio, 2021. Aprobado: enero, 2022.
Publicado en Agrociencia 56: 31-45. 2022. the protection degree conferred (R2 = -0.93): the five FMA-

31
AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

las cuales alcanzaron daños en el 50 % de los tejidos. pdf1.2 lines were less severely damaged by F. oxysporum
Se observó una correlación inversa entre los niveles de and F. lateritium (within the tolerance margin).
expresión transcripcional del gen pdf1.2 y el grado de
protección conferido (R2 = -0.93), las cinco líneas FMA- Keywords: tolerance, protection, broad-spectrum,
pdf1.2 mostraron menor severidad dentro del margen de pathogenic fungi, Phaseolus vulgaris L.
tolerancia a F. oxysporum y F. lateritium.
INTRODUCTION
Palabras clave: tolerancia, protección, amplio espectro, The root rot disease of common beans (Phaseolus
hongos patógenos, Phaseolus vulgaris L. vulgaris L.) is caused by one or more pathogenic
fungi; including Fusarium solani f. sp. phaseoli
INTRODUCCIÓN (Burk.) Snyd. & Hans., F. oxysporum, F. lateritium,
La enfermedad pudrición de raíz del frijol (Phaseo- and Rhizoctonia solani, among the most important.
lus vulgaris L.) es ocasionada por uno o más hon- They invade the plant through the epidermis,
gos patógenos como Fusarium solani f. sp. phaseoli stomata, and wounds (Eke et al., 2020). Because
(Burk.) Snyd. & Hans., F. oxysporum, F. lateritium y of the infection, red lines usually are observed
Rhizoctonia solani, entre los más importantes, y con- along the base of the hypocotyl; discoloration and
siste en la invasión de la planta a través de la epi- deterioration of both the main and secondary roots
dermis, estomas y heridas (Eke et al., 2020). Como can also be observed. This process culminates in
resultado de la infección es común observar líneas the rotting of the infected tissue. In severe cases
rojas a lo largo de la base del hipocotilo, así como of the disease, the plant shows visible signs in the
decoloración y deterioro tanto de las raíces prin- aerial part (e.g., chlorosis, defoliation, and low
cipales como de las secundarias, las cuales culmi- size) (DGSV-CNRF, 2020) and up to 80 % losses in
nan en la pudrición del tejido infectado. En casos seed yield are recorded (SIAP, 2020).
graves de la enfermedad la planta muestra signos Derived from the collection of common
visibles en la parte aérea como clorosis, defoliación bean samples carried out in five common
y bajo porte (DGSV-CNRF, 2020) y puede causar bean-producing states in Mexico (Zacatecas,
hasta 80 % de pérdidas en el rendimiento de semi- Aguascalientes, San Luis Potosí, Guanajuato, and
lla (SIAP, 2020). Querétaro), Montiel-González et al. (2005) reported
Derivado de la colecta de muestras de frijol rea- that the three most frequent Fusarium species are F.
lizada en cinco estados productores de frijol en oxysporum (39 %), F. solani (27 %), and F. lateritium
México (Zacatecas, Aguascalientes, San Luis Poto- (13 %); the latter was reported for the first time as
sí, Guanajuato y Querétaro), Montiel-González et an important pathogen. It was initially mistaken
al. (2005) reportaron que las tres especies más fre- for a low-impact pathogen, because it is a slow-
cuentes de Fusarium son F. oxysporum (39 %), F. so- growing species. Additionally, its development
lani (27 %) y F. lateritium (13 %), esta última repor- and symptoms were hidden by other species with
tada por primera vez como patógeno importante, fast-growing characteristics (Sánchez-García et al.,
el cual en un principio se consideró erróneamente 2006).
como un patógeno de bajo impacto, debido a que Common bean is a crop that has overcome the
es una especie de crecimiento lento, aunado a que recalcitrance condition to obtain complete plants
el desarrollo y síntomas de este patógeno estaba from a single cell under in vitro conditions. The
encubierto por las otras especies con características most efficient regeneration method is direct
de rápido crecimiento (Sánchez-García et al., 2006). organogenesis. Based on these efforts, several
El frijol es un cultivo que superó su condición de researchers have published reports about the
recalcitrancia para obtener plantas completas a development of genetically modified common
partir de una célula en condiciones in vitro. El mé- beans with characteristics such as: tolerance to
todo más exitoso en términos de eficiencia de re- the glufosinate ammonium herbicide (Aragão
generación es la organogénesis directa. A partir de et al., 2002); resistance to BGMV (Bean Golden

Artículo científico
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 FRIJOL GENÉTICAMENTE MODIFICADO CON LA DEFENSINA RECOMBINANTE pdf1.2 TOLERANTE A PUDRICIONES DE LA RAÍZ

estos esfuerzos se generaron reportes de obtención Mosaic Virus) through iRNA (Bonfim et al., 2007
de frijol modificado genéticamente con caracterís- ); tolerance to Colletotrichum lindemuthianum
ticas como tolerancia al herbicida glufosinato de (Espinosa-Huerta et al., 2013); tolerance to water
amonio (Aragão et al., 2002), resistencia a BGMV stress (Cadena-Hernández et al., 2019); and cisgenic
(bean golden mosaic virus) mediante iRNA (Bon- lectin rhizosecretion in P. acutifolius (Martínez-
fim et al., 2007), tolerancia a Colletotrichum lindemu- Alarcón et al., 2019 ), among the most relevant.
thianum (Espinosa-Huerta et al., 2013), tolerancia a The common bean cultivar Flor de Mayo Anita
estrés hídrico (Cadena-Hernández et al., 2019), y (FMA) was genetically modified with the defensin
rizosecreción de lectina cisgénica en P. acutifolius pdf1.2 from Arabidopsis thaliana. Five lines of
(Martínez-Alarcón et al., 2019), dentro de los más FMA-pdf1.2 were previously evaluated and were
relevantes. resistant to C. lindemuthianum, unlike the non-
El frijol cultivar Flor de Mayo Anita (FMA) se mo- transformed isoline (Espinosa-Huerta et al., 2013).
dificó genéticamente con la defensina pdf1.2 de The pdf1.2 gene encodes a defensin from Arabidopsis
Arabidopsis thaliana. Cinco líneas de FMA-pdf1.2 se thaliana. It has a high homology (> 85 %) with genes
evaluaron previamente y se observó resistencia a encoding antifungal proteins and acts at the site
C. lindemuthianum, en comparación con la isolínea of infection or in remote, non-inoculated regions
no transformada (Espinosa-Huerta et al., 2013). El of the tissue. Defensins have a four-stage action
gen pdf1.2 codifica para una defensina de Arabidop- mechanism: the electrostatic attraction between the
sis thaliana, posee una alta homología (> 85 %) con cationic peptide and the anionic membrane of the
los genes que codifican para proteínas antifúngi- microorganism; the insertion of the peptide in the
cas y actúa en el sitio de infección o en regiones membrane of the pathogen; the permeabilization
remotas no inoculadas del tejido. El mecanismo of the membrane through pore formation and cell
de acción de las defensinas consiste en la atracción lysis; and finally, the induction of Ca+2 influx and
electrostática entre el péptido catiónico y la mem- K+ efflux when they adhere to fungal hyphae (Iqbal
brana aniónica del microorganismo, la inserción et al., 2019; Espinosa-Huerta et al., 2019).
del péptido en la membrana del patógeno, seguida Based on the fact that the pdf1.2 defensin gene
por la permeabilización de la membrana median- can provide protection against pathogenic fungi,
te formación de poros y lisis celular y con ello, la the objective of this work was to evaluate five
inducción de influjo de Ca+2 y eflujo de K+ cuando independent lines of FMA-pdf1.2 common beans,
se adhieren a las hifas de hongos (Iqbal et al., 2019; which had initially been characterized by their
Espinosa-Huerta et al., 2019). resistance to anthracnose; in order to establish the
Por lo anterior y derivado de que el gen defensi- resistance (minor damage to the plant and arrival
na pdf1.2 puede proveer protección contra hongos at the flowering stage) or tolerance (damage
patógenos, el objetivo de este trabajo fue evaluar by the disease and a decrease in the flowering
cinco líneas independientes de frijol FMA-pdf1.2, potential) to the development of the infection by
inicialmente caracterizadas por su resistencia a an- the F. oxysporum and F. lateritium pathogenic fungi,
tracnosis; para establecer la capacidad de resisten- which cause root rot. Then, the broad-spectrum
cia (daños menores a la planta y llega a etapa de protection of this biotechnological model can
floración), o tolerancia (daños por la enfermedad be defined, for the control of various species of
y con merma en su potencial de floración) al desa- pathogenic fungi that affect common beans wirh
rrollo de la infección de hongos patógenos F. oxys- economically important effects.
porum y F. lateritium, causantes de pudriciones de
raíz. Con lo anterior, definir la protección de am- MATERIALS AND METHODS
plio espectro de este modelo biotecnológico para el Plant material
control de diversas especies de hongos patógenos Five homozygous lines (FMA-pdf1.2 L2, L3, L4, L7,
de importancia económica para el frijol. and L9) of three generations of the cultivar Flor de

Artículo científico SÁNCHEZ-GARCÍA y MORA-AVILÉS 33

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

MATERIALES Y MÉTODOS Mayo Anita (FMA) (Castellanos et al., 2003), genetically

Material Vegetal transformed with the defensin gene 35Sprom:pdf1.2,
Cinco líneas homocigotas (FMA-pdf1.2 L2, L3, L4, L7 y were genotypically and phenotypically characterized
L9) del cultivar Flor de Mayo Anita (FMA) (Castellanos (tolerance to Colletotrichum lindemuthianum) (Espinosa-
et al., 2003), transformadas genéticamente con el gen de- Huerta et al., 2013), as part of the identification of the
fensina 35Sprom:pdf1.2, se caracterizaron genotípica y main characteristics of this biotechnological model in
fenotípicamente (tolerancia a Colletotrichum lindemuthia- development. These same lines were used in this study
num) en tres generaciones (Espinosa-Huerta et al., 2013), (T4) to develop the bioassay with pathogenic fungi that
como parte de la identificación de las principales carac- cause root rot.
terísticas de este modelo biotecnológico en desarrollo.
Estas mismas líneas se usaron en este estudio (T4) para Characterization and collection of fungal isolates of
desarrollar el bioensayo con hongos patógenos causan- Fusarium oxysporum and F. lateritium
tes de pudrición de la raíz. Samples of Fusarium oxysporum were collected from the
soil of a plot cultivated with maize and common beans,
Caracterización y obtención de aislados fúngicos de during the 2013 spring-summer cycle, in the Campo
Fusarium oxysporum y F. lateritium Experimental Bajío (CEBAJ) of the Instituto Nacional
Fusarium oxysporum se obtuvo mediante muestreo de de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias
suelo en una parcela cultivada con maíz y frijol en el ci- (INIFAP), Celaya, Guanajuato (20° 34’ 33.44” N, 100° 4’
clo primavera-verano 2013, en el Campo Experimental 19.24” W, altitude 1775 m). Sánchez-Garcia et al. (2017)
Bajío (CEBAJ) del Instituto Nacional de Investigacio- described the sampling method, sample processing,
nes Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), Celaya, purification and identification, characterizing the type,
Guanajuato (20° 34’ 33.44” N, 100° 4’ 19.24” O, a 1775 and level of pathogenicity, as well as the conservation of
m de altitud). Sánchez-García et al. (2017) describieron the pathogenic strains of F. oxysporum. The F. lateritium
el método de muestreo, el procesamiento de las mues- pathogen was obtained through sampling carried out in
tras, la purificación, identificación, caracterización del 17 fields cultivated with common beans, in the state of
tipo y nivel de patogenicidad, así como la conservación Guanajuato (Montiel-González et al., 2005).
de las cepas patogénicas de F. oxysporum. El patógeno F.
lateritium se obtuvo mediante muestreo realizado en 17 Inoculation of common bean plants with Fusarium
campos cultivados con frijol, en el estado de Guanajuato oxysporum and F. lateritium
(Montiel-González et al., 2005). From each FMA-pdf1.2 common bean line —as well as
from the non-genetically modified FMA and Montcalm
Inoculación de plantas de frijol con Fusarium cultivars—, 25 seeds were used for the bioassay. The
oxysporum y F. lateritium seeds were first superficially disinfested with 5 % sodium
De cada línea de frijol FMA-pdf1.2 así como de los culti- hypochlorite, followed by three rinses with sterile
vares FMA y Montcalm no modificados genéticamente, distilled water, and then they were sown in 50-cavities
se utilizaron 25 semillas para el bioensayo. Las semillas germinating trays. Finally, the cavities were filled with
se desinfestaron superficialmente con hipoclorito de so- sterilized vermiculite and moistened with tap water; one
dio al 5 %, seguido de tres enjuagues con agua destilada seed was placed per cavity. Each seed was covered with
estéril y se sembraron en charolas germinadoras con 50 1 cm of vermiculite and incubated in a greenhouse at a
cavidades, llenas con vermiculita esterilizada y humede- temperature between 15 and 32 °C. The seeds received
cida con agua de grifo, donde se colocó una semilla por an incidence of solar luminosity through the greenhouse
cavidad. Cada semilla se cubrió con 1 cm de vermiculita glass roof.
y se incubaron en invernadero a una temperatura entre Once the seedlings had fully-opened cotyledonary leaves
15 y 32 °C, y una incidencia de luminosidad provista por (approximately 10 d), they were carefully removed from
la luz solar a través del techo de cristal en invernadero. the tray and the root system of the plants was cut by
Una vez que las plántulas tuvieron las hojas cotiledona- one third. The roots of the seedlings were immersed in
res completamente abiertas, en aproximadamente 10 d, a concentration of 2 × 105 conidia mL-1 of F. oxysporum

Artículo científico
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 FRIJOL GENÉTICAMENTE MODIFICADO CON LA DEFENSINA RECOMBINANTE pdf1.2 TOLERANTE A PUDRICIONES DE LA RAÍZ

se extrajeron cuidadosamente de la charola y el sistema for 5 minutes; subsequently, they were transferred to
radicular de las plantas se cortó en una tercera parte. Las 1-L Styrofoam pots with sterilized Sunshine Mix® No. 6
raíces de la plántula se sumergieron en una concentra- substrate. The plants were fertilized every week with
ción de 2 × 105 conidios mL-1 de F. oxysporum durante 5 3 g of urea per pot. Control treatments consisted of FMA
min; posteriormente, se transfirieron a macetas de unicel and Montcalm plants, either inoculated or submerged in
de 1 L de capacidad con sustrato Sunshine Mix® No. 6 sterile distilled water for 5 min and grown in the same
esterilizado. Las plantas se fertilizaron cada semana con substrate Sunshine Mix® No. 6.
3 g de urea por maceta. Los tratamientos control consis- In order to subject common bean lines to high pathogen
tieron de plantas FMA y Montcalm inoculadas o bien, pressure, while simultaneously distinguishing the
sumergidas en agua destilada estéril por 5 min y cultiva- damage caused by each Fusarium species in successive
das en el mismo sustrato Sunshine Mix No. 6. ®
infections, two inoculations were performed on the
Con el objeto de someter a las líneas de frijol a una alta same plant. Twenty-one days after inoculation with F.
presión patogénica y al mismo tiempo, distinguir el daño oxysporum, the time stipulated to define the potential of
ocasionado por cada especie de Fusarium en infecciones a plant against a root pathogen attack, the plants were
sucesivas, se realizaron dos inoculaciones en la misma evaluated according to the severity of the damage; then
planta. Veintiún días posteriores a la inoculación con F. inoculated with 50-mL of F. lateritium (strain Fla-21)
oxysporum, tiempo estipulado para definir el potencial inoculum, with a 2.5 × 105 conidia mL-1 concentration
de una planta ante el ataque de patógenos de la raíz, las at the base of the hypocotyl. Some non-modified plants
plantas se evaluaron de acuerdo con la severidad del were also inoculated, while others received 50 mL
daño (ver más adelante), y luego se inocularon con F. of distilled water (absolute control). The plants were
lateritium (cepa Fla-21), con un volumen de 50 mL de maintained under the same germination conditions
inóculo en concentración de 2.5 × 105 conidios mL-1 en la and were evaluated 21 d after inoculation. Finally, the
base del hipocotilo. Las plantas no modificadas también surviving plants were maintained until they reached
fueron inoculadas o bien, se agregaron 50 mL de agua physiological maturity and T5 seed collection.
destilada (control absoluto). Las plantas se mantuvieron
bajo las mismas condiciones de germinación y se eva- Evaluation of the damage caused by root pathogens to
luaron 21 días posteriores a su inoculación. Finalmente, common bean plants
las plantas sobrevivientes fueron mantenidas hasta su A semiquantitative evaluation was performed according
madurez fisiológica y colecta de semilla T5. to the Van Schoonhoven and Pastor-Corrales scale
(1987). The severity of the damage to the hypocotyl
Evaluación del daño ocasionado por los and root tissue with lesions was evaluated as follows:
patógenos de raíz en plantas de frijol 1 = No visible symptoms of the disease (0 %); 3 = Slight
La evaluación fue de tipo semi cuantitativa de acuerdo a discoloration, without necrotic lesions or with 10 %
la escala de Van Schoonhoven y Pastor-Corrales (1987), of the hypocotyl and root covered with lesions; 5 =
donde se evaluó la severidad del daño en hipocotilo y Approximately 25 % of the hypocotyl and root tissues
tejido de raíz con lesiones, como sigue: 1 = Sin síntomas are covered with lesions, with severe discoloration,
visibles de la enfermedad (0 %); 3 = Decoloración ligera, although the tissues remain firm; 7 = Approximately
sin lesiones necróticas o con un 10 % del hipocotilo y 50 % of the hypocotyl and root tissues are covered
de la raíz cubiertos con lesiones; 5 = Aproximadamente with lesions that are combined with softening, rotting,
25 % de los tejidos del hipocotilo y de la raíz están cu- and considerable reduction of the root system; 9 =
biertos por lesiones, con decoloración fuerte, aunque los Approximately 75 % or more of the hypocotyl and
tejidos se conserven firmes; 7 = Aproximadamente 50 % root tissues are affected by advanced rotting stages, in
de los tejidos del hipocotilo y de la raíz están cubiertos combination with a severe reduction of the root system.
con lesiones que se combinan con ablandamiento, pu- The severity values of hypocotyl and root tissue with
drición y considerable reducción del sistema radical; 9 lesions are interpreted as follows: 1 to 3 as resistant (the
= Aproximadamente 75 % o más de los tejidos del hipo- plant completely overcame and reached the flowering
cotilo y de la raíz están afectados por estados avanzados stage); 4 to 6 as tolerant (the plant resisted the effects

Artículo científico SÁNCHEZ-GARCÍA y MORA-AVILÉS 35

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

de pudrición, en combinación con una severa reducción of the disease without dying, but its flowering potential
del sistema radical. Tejido de hipocotilo y raíz con lesio- was reduced by up to 50 %); and 7 to 9 as susceptible
nes donde se interpretan valores de severidad de 1 a 3, (the plant perished in the inoculation bioassay without
la planta es resistente (la planta se sobrepuso comple- reaching the flowering stage).
tamente y llegó a la etapa de floración), de 4 a 6 como
tolerante (la planta sostuvo los efectos de la enfermedad Expression analysis of the pdf1.2 gene
sin perecer, pero vio mermada su potencial de floración Total cellular RNA was extracted from the leaf tissue
en hasta 50 %) y de 7 a 9 como susceptible (la planta pe- of at least five plants per line in three replicates after
reció en el bioensayo de inoculación sin llegar a la etapa inoculation with F. oxysporum, using the method with
de floración). Trizol® (Reagent, Carisbald, CA, USA) according to
the manufacturer’s instructions. First cDNA strand
Análisis de expresión del gen pdf1.2 was synthesized by RT-PCR with One-Step RT-PCR
El ARN celular total se extrajo del tejido de las hojas de Master Mix from Applied Biosystems (Catalog No.
al menos cinco plantas por línea en tres repeticiones des- 4309169). The TaqMan® system consisted of the primers
pués de su inoculación con F. oxysporum; empleando el and the probe which were designed using the Primer
método con Trizol® (Reagent, Carisbald, CA, USA) de Express v2.0 program (Applied Biosystems, Foster City,
acuerdo con las instrucciones del fabricante. La primera CA, USA), based on the pdf1.2 gene sequence (NCBI,
cadena de ADNc se sintetizó por RT-PCR con One-Step NM_123809).
RT-PCR Master Mix de Applied Biosystems (Catálogo Specific primers and probes used to detect the pdf1.2
N º 4309169). El sistema TaqMan® consistió de los ini- gene were: sense 5’-AGT TGT GCG AGA AGC CAA GT-
ciadores y la sonda los cuales se diseñaron utilizando 3’, antisense 3’-GCA TGC ATT ACT GTT TCC GCA AA-
el programa Primer Express v2.0 (Applied Biosystems, 5’, and the TaqMan® probe 5’-CCC TGA CCA TGT CCC
Foster City, CA, USA) a partir de la secuencia del gen -3’, with a FAM™ dye label and minor groove binder
pdf1.2 (NCBI, NM_123809). (MGB) at the 5’ end, and nonfluorescent quencher
Los iniciadores específicos y sondas para detectar el (NFQ) at the 3’ end. The 18S ribosomal internal control
gen pdf1.2 fueron: sentido 5’-AGT TGT GCG AGA AGC (4319413E, Applied Biosystem) was labelled with the
CAA GT-3 ‘, antisentido 3’-GCA TGC ATT ACT GTT VIC-fluorophore. Amplification conditions consisted
TCC GCA AA-5’ y la sonda TaqMan® 5’-CCC TGA CCA of 48 °C for 30 min (reverse transcription), 95 °C for 10
TGT CCC -3’ con una etiqueta colorante FAM™ y el en- min (denaturation), 45 cycles (PCR amplification), 95 °C
lazante al surco menor (MGB) en el extremo 5’, y el colo- for 15 s, and 60 °C for 1 min (extension) (ABI PRISM®,
rante desactivador de fluorescencia (NFQ) en el extremo Sequence Detection Systems 7000, Applied Biosystems).
3’. El control interno 18S ribosomal (4319413E, Applied The relative expression ratio was calculated normalizing
Biosystem) se marcó con el fluoróforo VIC. Las condi- the cycle threshold (Ct) of the target gene (pdf1.2), with
ciones de amplificación consistieron en 48 °C por 30 min reference to the Ct of the control gene (18S), in order to
(transcripción inversa), 95 °C por 10 min (desnaturali- determine only the efficiency of the defensin gene (ΔCt=
zación), 45 ciclos (amplificación por PCR), 95 °C por 15 Ct pdf1.2-Ct18Sr) (Basu et al., 2019).
s y 60 °C por 1 min (extensión) (ABI PRISM , Sistemas
®

de detección de secuencias 7000, Applied Biosystems). Experimental design

La proporción de la expresión relativa se calculó por The experimental design was completely randomized.
medio de la normalización del ciclo umbral (Ct) del gen Two pathogenic microorganisms were analyzed in
objetivo (pdf1.2) con referencia al Ct del gen control (18S) each of the pdf1.2-genetically-modified common bean
para obtener sólo la eficiencia del gen defensina (ΔCt= lines, as well as its non-modified FMA comparator
Ct pdf1.2-Ct18Sr) (Basu et al., 2019). and the Montcalm cultivar, as a pathogenicity control.
Each homozygous line consisted of 25 plants. The
Diseño Experimental experimental unit was a pot with a plant. The statistical
El diseño experimental fue completamente aleatorizado, analysis consisted of an analysis of variance of the
donde se analizaron dos microorganismos patógenos en severity values and comparison of means through the

Artículo científico
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 FRIJOL GENÉTICAMENTE MODIFICADO CON LA DEFENSINA RECOMBINANTE pdf1.2 TOLERANTE A PUDRICIONES DE LA RAÍZ

cada una de las líneas de frijol modificado genéticamen- Tukey test (p ≤ 0.05), using the Minitab 17 statistical
te con el gen pdf1.2, su comparador FMA no modificado package (Minitab Statistical Software).
y el cultivar Montcalm, como testigo de patogenicidad.
Cada línea homocigota consistió de 25 plantas. La uni- RESULTS AND DISCUSSION
dad experimental fue una maceta con una planta. El Damage levels within the population of unmodified
análisis estadístico consistió de un análisis de varianza FMA and Montcalm plants inoculated with the
de los valores de severidad y comparación de medias a evaluated concentrations of F. oxysporum or F.
través de la prueba de Tukey (p ≤ 0.05), con el paquete lateritium were identified, in order to standardize
estadístico Minitab 17 (Minitab Statistical Software). the evaluation of the populations of inoculated
lines. Thus, the complete range of semiquantitative
RESULTADOS Y DISCUSIÓN damage was determined throughout the 21 d of
Los niveles de daño se identificaron dentro de la incubation and the scale was validated for the
población de plantas FMA y Montcalm no modifi- evaluation model used in this study (Figure 1).
cadas e inoculadas con F. oxysporum o F. lateritium Sánchez-Garcia et al. (2017) evaluated F. oxysporum
con la concentración evaluada, para estandarizar using this system and determined that common
la evaluación de las poblaciones de líneas inocu- bean plants cv. Montcalm inoculated with this
ladas. Así, se estableció la gama completa de daño strain were susceptible, which confirmed our
semi cuantitativo a través de los 21 días de incuba- observations.
ción y se validó la escala en el modelo de evalua-
ción de este estudio (Figura 1). Sánchez-García et Inoculation of common bean plants with
al. (2017) utilizaron este sistema de evaluación con Fusarium oxysporum and F. lateritium
F. oxysporum, y se determinó que las plantas de fri- The damage caused by F. oxysporum to the
jol cv. Montcalm inoculadas con esta cepa fueron plants of the FMA-pdf1.2 lines, 21 d after their
susceptibles, lo cual confirmó lo observado en este inoculation, indicated that the L3, L4, and L9 lines
estudio. stood out for having an average damage of 3.4

A B C D E

Figura 1. Niveles de severidad ocasionado por Fusarium oxysporum y F. lateritium en plantas de frijol inoculado. A: sin
daño (1); B: 10 % del hipocotilo y raíz con lesiones y coloración (3); C: 25 % del hipocotilo y raíz con lesiones y pérdida
de masa radicular (5); D: 50 % del hipocotilo y raíz con pudrición y reducción de masa radicular (7); E: Más del 75 %
del tejido con pudrición y pérdida de tejido radicular (9).
Figure 1. Severity levels caused by Fusarium oxysporum and F. lateritium in inoculated common bean plants. A: no
damage (1); B: 10 % of the hypocotyl and root with lesions and coloration (3); C: 25 % of the hypocotyl and root with
lesions and loss of root mass (5); D: 50 % of the hypocotyl and root with rotting and reduced root mass (7); E: more than
75 % of the tissue with rot and loss of root tissue (9).

Artículo científico SÁNCHEZ-GARCÍA y MORA-AVILÉS 37

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

Inoculación de plantas de frijol con Fusarium (equivalent to 10 % of the surface with damage
oxysporum y F. lateritium or injury); according to the evaluation scale they
El daño ocasionado por F. oxysporum a las plantas are located among the most resistant plants. The
de las líneas FMA-pdf1.2, 21 días posteriores a su L2 and L7 lines showed a severity value of 4 (10
inoculación, indicó que las líneas L3, L4 y L9 des- - 25 % of the hypocotyl and root surface covered
tacaron por tener un daño promedio de 3.4, equi- by lesions), while the FMA and Montcalm control
valente al 10 % de la superficie con daño o lesión, plants showed an average severity of 5 and were
lo que de acuerdo con la escala de evaluación están considered moderately susceptible (Figure 2). This
ubicadas en el límite superior de plantas resisten- first inoculation block indicates a quantitative
tes. Las líneas L2 y L7 mostraron un valor de seve- differential in the damage caused by F. oxysporum
ridad de 4, correspondiente a entre 10 y 25 % de la to the FMA-pdf1.2 lines; however, these differences
superficie de hipocotilo y raíz cubiertos por lesio- were not statistically significant between lines,
nes, mientras que las plantas control FMA y Mont- which establishes homogeneity in the response
calm mostraron un promedio de severidad de 5, derived from the expression of the pdf1.2 gene
consideradas como moderadamente susceptibles with high levels of root inoculum. On the contrary,
(Figura 2). Este primer bloque de inoculación in- a significant difference was observed between the
dica un diferencial cuantitativo en el daño ocasio- lines population and the control plants of FMA
nado por F. oxysporum a las líneas FMA-pdf1.2; sin and Montcalm (Figure 2).
embargo, estas diferencias no fueron estadística- Analysis of plant populations 21 d after inoculation
mente significativas entre líneas, lo cual establece with F. lateritium (42 d after inoculation with F.
homogeneidad en la respuesta derivada de la ex- oxysporum) indicated that all FMA-pdf1.2 lines
presión del gen pdf1.2 con altos niveles de inóculo reached 4.8-5.2 damage values, equivalent to 25
en raíz. Por el contrario, se observó una diferencia % of the hypocotyl and root surface covered by
significativa entre la población de líneas y las plan- lesions and with noticeable discoloration. This
tas control de FMA y Montcalm (Figura 2). indicates that, although the L2 and L7 lines showed
El análisis de las poblaciones de plantas, 21 días a lower quantitative level of pdf1.2 expression and
despúes de su inoculación con F. lateritium (42 had moderate susceptibility values to F. oxysporum.
días posteriores a la inoculación con F. oxysporum) The increase in damage observed, after F. lateritium
indicó que todas las líneas FMA-pdf1.2 alcanzaron inoculation, was not significant and the plants kept
valores de daño de 4.8 a 5.2, equivalente al 25 % their degree of tolerance.

6
a
5 a
b bc
4 c bc c
Severidad

3
2
1
0
FMA L2 L3 L4 L7 L9 MONT
Poblaciones CALM

Figura 2. Grado de severidad de pudrición de raíz inducida por Fusarium oxysporum en plantas de frijol, 21 días
posteriores a su inoculación (Medias con distinta letra en son estadísticamente diferentes, Tukey, p ≤ 0.05). Las barras
representan el error estándar.
Figure 2. Degree of severity of root rot induced by Fusarium oxysporum in common bean plants, 21 d after inoculation
(Means with different letters in a row are statistically different, Tukey, p ≤ 0.05). The bars represent the standard error.

Artículo científico
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 FRIJOL GENÉTICAMENTE MODIFICADO CON LA DEFENSINA RECOMBINANTE pdf1.2 TOLERANTE A PUDRICIONES DE LA RAÍZ

de la superficie de hipocotilo y raíz cubiertos por Meanwhile, the severity levels of the L3, L4, and
lesiones y con fuerte decoloración. Esto indica L9 lines with a F. oxysporum severity value of 3
que, si bien, las líneas L2 y L7 mostraron cuanti- increased from 4.8 to 5.3 when they were inoculated
tativamente menor nivel de expresión de pdf1.2, y with F. lateritium, a value considered within the
además, ya mostraban valores de susceptibilidad tolerance spectrum (Figure 3). Therefore, the FMA-
moderada a F. oxysporum; el incremento de daño pdf1.2 population plants reached the maximum
observado, posterior a la inoculación con F. lateri- tolerance threshold, as a consequence of the
tium, no fue significativo y conservaron el grado expression levels of the defensin gene. Finally, the
de plantas tolerantes. Por su parte, las líneas L3, L4 damage to the FMA and Montcalm control plants
y L9 con valores de severidad 3 a F. oxysporum; in- populations exceeded the FMA-pdf1.2 lines, with
crementaron los niveles de severidad de 4.8 a 5.3 al 6-7 damage values: i.e., 21 d after inoculation with
ser inoculadas con F. lateritium, valor considerado F. lateritium, approximately 50 % of the hypocotyl
dentro del espectro de tolerancia (Figura 3). Lo an- and root tissue was covered with lesions that were
terior, establece que las plantas de las poblaciones combined with softening, rotting, and considerable
FMA-pdf1.2, alcanzaron el umbral máximo de tole- reduction of the root system (Figures 3 and 4).
rancia en razón de los niveles de expresión del gen Although the response of the plants of the FMA-
defensina. Finalmente, las poblaciones de las plan- pdf1.2 lines can be considered moderate in terms
tas control FMA y Montcalm, superaron en daño of tolerance, it opens the discussion about the
a las líneas FMA-pdf1.2, con valores de daño entre causes of this difference in contrast to the control
6 y 7 es decir, aproximadamente 50 % del tejido plants and the possible signaling of other induced
de hipocótilos y raices fueron cubiertos de lesiones resistance proteins. On the one hand, the reduction
que se combinaron con ablandamiento, pudrición in the severity of the damage in the plants of the
y considerable reducción del sistema radical, a los FMA-pdf1.2 lines is probably related to the activity
21 días después de la inoculación con F. lateritium of the PDF1.2 antimicrobial peptide which directly
(Figuras 3 y 4). affects Fusarium spp., since the unmodified plants
Si bien la respuesta de las plantas de las líneas (FMA and Montcalm) showed signs of more severe
FMA-pdf1.2 pudiera considerarse moderada en damage than the FMA-pdf1.2 plants.
términos de tolerancia, abre la discusión acerca de Other recombinant defensin models have had
las causas de esta diferencia en contraste con las similar responses. From moderate protection, such
plantas control y la posible señalización de otras as the MsDef1defensin of Medicago truncatula,
proteínas de resistencia inducidas. Por un lado, la which provided tolerance to tobacco leaves

8
7 a
a
6 b b b b b
5
Severidad

4
3
2
1
0
FMA L2 L3 L4 L7 L9 MONT
Poblaciones CALM

Figura 3. Grado de severidad de pudrición de raíz inducida por Fusarium lateritium en plantas de frijol, 21 días
posteriores a su inoculación (Medias con distinta letra en una hilera son estadísticamente diferentes, Tukey, p ≤ 0.05).
Figure 3. Degree of root rot severity induced by Fusarium lateritium in common bean plants, 21 d after inoculation
(Means with different letters in a row are statistically different, Tukey, p ≤ 0.05).

Artículo científico SÁNCHEZ-GARCÍA y MORA-AVILÉS 39

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

A B

C D

Figura 4. Análisis de daño en plantas de frijol 21 días después de su inoculación con Fusarium lateritium. A: FMA no
inoculado (vermiculita); B: FMA inoculado; C: Montcalm (testigo susceptible) inoculado; D: Izquierda: FMA-pdf1.2-L9
inoculado (severidad 3), derecha FMA inoculado (severidad 7).
Figure 4. Analysis of damage to common bean plants, 21 d after inoculation with Fusarium lateritium. A: non-inoculated
FMA (vermiculite); B: inoculated FMA; C: Inoculated Montcalm (susceptible control); D: to the left: inoculated FMA-
pdf1.2-L9 (severity 3); to the right: inoculated FMA (severity 7).

reducción en la severidad del daño en las plantas inoculated with 0.3 × 106 spores mL-1 of saline
de líneas FMA-pdf1.2 está probablemente relacio- medium against the invasion by the Aspergillus
nada con la actividad del péptido antimicrobiano niger and Rhizoctonia solani pathogenic fungi (Deb
PDF1.2, directamente contra Fusarium spp. ya que et al., 2020). Up to more robust level of protection,
las plantas no modificadas (FMA y Montcalm), provided by the bean (Phaseolus lunatus) defensin
mostraron señales de daño más severo que en las to barley (Hordeum vulgare L.), inhibiting
plantas FMA-pdf1.2. Otros modelos de defensina chlorophyll loss in foliage, 15 d after being sprayed
recombinante han mostrado respuestas similares, with Fusarium oxysporum (OD = 0.7 in LB liquid
desde una protección moderada como la defensina medium) (Rehorova et al., 2018).
MsDef1 de Medicago truncatula la cual proporcio- Breeding crops resistant to various diseases is
nó tolerancia a la invasión por Aspergillus niger y difficult due to the absence of sources of resistance
Rhizoctonia solani en hojas de tabaco inoculadas con in the genomes, as is the case of common
0.3 × 106 esporas mL-1 de medio salino para ambos beans. Previously, our group demonstrated the
hongos patógenos (Deb et al., 2020); hasta un ni- resistance of the FMA-pdf1.2 lines to anthracnose
vel de protección más robusto en cebada (Hordeum (Colletotrichum lindemuthianum) (Espinosa-
vulgare L.) proporcionado por la defensina de alu- Huerta et al., 2013) which, together with the
bia (Phaseolus lunatus), inhibiendo la pérdida de results of this report, provides evidence of broad-
clorofila en follaje 15 días después de haber sido spectrum protection against fungal pathogens in

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 FRIJOL GENÉTICAMENTE MODIFICADO CON LA DEFENSINA RECOMBINANTE pdf1.2 TOLERANTE A PUDRICIONES DE LA RAÍZ

asperjado con Fusarium oxysporum (OD = 0.7 en a constitutive expression system. Su et al. (2020)
medio líquido LB) (Rehorova et al., 2018). reported similar protection results in wheat
Realizar mejoramiento de cultivos para resisten- (Triticum aestivum L.) using the DmAMP1W
cia a varias enfermedades conlleva mayor grado defensin from dahlia (Dahlia merckii). The authors
de dificultad derivado de la ausencia de fuentes were able to demonstrate a significant increase
de resistencia en los genomas, como es el caso de in broad-spectrum resistance to common root rot
frijol. Previamente, nuestro grupo demostró la (Bipolaris sorokiniana) and eyespot (Rhizoctonia
resistencia de las líneas FMA-pdf1.2 a antracnosis cerealis) in the T1 and T2 generations. Their broad-
(Colletotrichum lindemuthianum) (Espinosa-Huerta spectrum and stable resistance condition makes
et al., 2013) lo cual con los resultados de este re- antimicrobial peptides, such as defensin pdf1.2,
porte, proporciona indicios de protección de am- good candidates for inclusion in plant breeding
plio espectro a hongos patógenos en un sistema programs. This is, to our knowledge, the first
de expresión constitutiva. En este sentido Su et al. report consolidating the expression and protection
(2020) reportaron resultados similares de protec- of common beans against several species of
ción en trigo (Triticum aestivum L.) con la defensina pathogenic fungi through an antimicrobial peptide.
DmAMP1W de dalia (Dahlia merckii). Los autores Another possible cause that explains why the
pudieron demostrar un aumento siginificativo de FMA-pdf1.2 lines showed significant differences in
resistencia de amplio espectro a pudrición de raíz the severity of root rot compared to control plants
común (Bipolaris sorokiniana) y mancha ocular (Rhi- may include the induction of other antimicrobial
zoctonia cerealis) en las generaciones T1 y T2. La peptides. It has been reported that the expression
condición de amplio espectro y resistencia estable of one antimicrobial peptide can induce the
hace que la introducción de péptidos antimicrobia- expression of others, either by infection or by
nos como la defensina pdf1.2 sea un buen candida- chemical compounds such as methyl jasmonate,
to para incluirlos en programas de mejoramiento. silver nitrate, etc. The chili defensin gene (J1–
Hasta ahora, este es el primer reporte en el que se 1) expressed in tobacco not only supressed
consolida la expresión y protección de frijol a va- root rot caused by Phytophthora parasitica var.
rias especies de hongos patógenos por un péptido nicotianae and Pythium aphanidermatum. But also
antimicrobiano. induced the expression of PR genes, which had
Otra posible causa por la que las líneas FMA-pdf1.2 synergistic effects with defensin (Lee et al., 2018).
mostraron diferencias significativas en la severi- In the case of pdf1.2, the co-expression of some
dad de pudrición de raíz con respecto a las plantas defense proteins exerts an additive effect on the
control puede incluir la inducción de otros pépti- immune response, constitutively stimulating the
dos antimicrobianos. Se ha reportado que la expre- defense pathways even before the invasion of the
sión de un péptido antimicrobiano puede inducir pathogen takes place (Swaminathan et al., 2021).
la expresión de otros, ya sea por infección, o por It is highly possible that several genes associated
compuestos químicos como metil jasmonato, nitra- with resistance proteins in the FMA-pdf1.2 lines
to de plata, entre otros. El gen defensina de chile are constitutively active and influence the timely
(J1–1) expresado en tabaco, no solo mostró supre- defense response to pathogen attacks. Kashyap et
sión a pudrición de raíz ocasionada por Phyto- al. (2019) corroborated this fact; they reported that
phthora parasitica var. nicotianae y Pythium aphani- the difference between susceptible and resistant
dermatum sino que también indujo la expresión de wheat genotypes is subject to the duration and
genes PR, los cuales proporcionaron efectos siner- magnitude of expression of pdf1.2, PR1, and PR5.
gísticaso con la defensina (Lee et al., 2018). En el In this study, two types of simultaneous response
caso de pdf1.2 la coexpresión de algunas proteínas were observed in the control of Fusarium spp. in
de defensa ejercen un efecto aditivo en la respues- FMA-pdf1.2 plants. On the one hand, regarding the
ta inmune estimulando de manera constitutiva reduction of the signs of infection, the FMA-pdf1.2
las rutas de defensa aun antes de la invasión del lines showed less severity in the incidence of F.

Artículo científico SÁNCHEZ-GARCÍA y MORA-AVILÉS 41

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

patógeno (Swaminathan et al., 2021), en este sentido, oxysporum and F. laterirtium; and on the other hand,
es altamente posible que varios genes asociados a there was a delay in their appearance compared to
proteínas de resistencia en las líneas FMA-pdf1.2 se the control plants (FMA and Montcalm). Most of
encuentren constitutivamente activas e influyan en the tolerant plants reached physiological maturity
la respuesta oportuna de defensa al ataque del pa- under greenhouse conditions; however, yield data
tógeno. Lo anterior es corroborado por Kashyap et under confinement conditions were not considered
al. (2019) quienes reportan que la diferencia entre because they were not considered representative.
genotipos de trigo susceptibles y resistentes está The delay in the appearance of signs and reduction
supeditado a los duración y la magnitud de expre- of damage was also reported in the tomato
sión de pdf1.2, PR1 y PR5. transcriptome analysis with the locus of resistance
En este estudio se observaron dos tipos de res- to the TSWV virus (Sw-7). The participation of
puesta simultánea en el control de Fusarium spp. PR-5 was found through its overexpression, which
en plantas FMA-pdf1.2. Por un lado, la reducción conferred increased resistance and delayed virus
de los signos asociados a la infección, las líneas accumulation and the expression of symptoms
FMA-pdf1.2 mostraron menor severidad en la inci- (Padmanabhan et al., 2019). Similarly, olive (Olea
dencia de F. oxysporum y F. laterirtium; y por otro, europaea L.) plants transformed with the NPR1 gene
el aplazamiento en la aparición de los mismos con and inoculated with Rosellinia necatrix showed a
respecto a los observado en las plantas control slight delay in disease development, with a means
(FMA y Montcalm) posterior a la inoculación. La under the disease development curve, 7 – 15 %
mayoría de las plantas tolerantes llegaron a su ma- lower than the control (Narváez et al., 2020).
durez fisiológica en condiciones de invernadero; The foregoing is especially relevant because,
sin embargo, los datos de rendimiento no fueron unlike fungicides, this biotechnological model
considerados por no ser representativos bajo con- does not entail the application of chemical controls;
diciones de confinamiento. thereby eliminating environmental pollution and
El retraso en la aparación de signos y reducción de preventing reduction in micro-biological diversity.
daño, también se reportó en el análisis de trans- Neither does it has an impact on the antagonistic
criptoma de tomate con el locus de resistencia al microbiota, as reported by Granados-Vallejo et al.
virus TSWV (Sw-7) donde se encontró la partici- (2019), who concluded that the presence of defensin
pación de PR-5 a través de su sobreexpresión, lo did not pose a risk factor against microorganisms
cual confirió aumento de resistencia y retraso en that did not invade the inter and intracellular space
la acumulación del virus y expresión de síntomas of modified plants, nor against microorganisms
(Padmanabhan et al., 2019). De manera similar, not included in the action spectrum of pdf1.2. These
plantas de olivo (Olea europaea L.) transformadas microorganisms include Trichoderma harzianum
con el gen NPR1 e inoculadas con Rosellinia neca- (pathogen antagonist fungus), Rhizobium tropici
trix mostraron un ligero retraso en el desarrollo de (nitrogen-fixing bacteria), and Rhizophagus
la enfermedad con una media bajo la curva de de- intraradices (mycorrhizal fungus).
sarrollo de la enfermedad de 7–15 % menor que el
control (Narváez et al., 2020). Relative expression of the pdf1.2 gene from
Lo anterior tiene especial relevancia porque este inoculated common bean plants
modelo biotecnológico no conlleva la aplicación The common bean plants of the FMA-pdf1.2
de control químico como es el caso de fungicidas lines showed differential values of relative
y con ello, elimina la contaminación ambiental transcriptional expression of the pdf1.2 gene. The
y la reducción de la diversidad biológica micro- L2 (0.49) and L7 (0.63) lines had lower values than
biana, asi como la afectación a la microbiota an- the L3 (0.73), L4 (0.68), and L9 (0.90) lines; however,
tagonista, como lo reportó Granados-Vallejo et no statistically significant differences were
al. (2019), quienes concluyen que la presencia de obtained in the expression values of the five lines
defensina no representa un factor de riesgo contra (Figure 5). The expression values were contrasted

Artículo científico
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microorganismos que no invaden el espacio inter e with the severity values and an inverse correlation
intracelular de las plantas modificadas, o bien con- was found (R2 = -0.93). Regarding inoculation with
tra microorganismos no incluidos en el espectro F. oxysporum, the L2 and L7 lines had lower pdf1.2
de acción de pdf1.2 como Trichoderma harzianum, gene expression values and higher severity values
hongo antagonista de patógenos, Rhizobium tropici, than L3, L4, and L9.
bacteria fijadora de nitrógeno y Rhizophagus intra- In the case of the damage values caused by F.
radices, hongo micorrízico. lateritium to the FMA-pdf1.2 lines, it was observed
that, although these increased compared to the
Expresión relativa del gen pdf1.2 de las plantas first inoculation (F. oxysporum), the lesions were
de frijol inoculadas restricted and kept at lower values than the
Las plantas de frijol de las líneas FMA-pdf1.2 mos- control plants. Similar results were observed in
traron valores diferenciales de expresión relativa the characterization of sweet pepper defensin J1-1,
transcripcional del gen pdf1.2. Las líneas L2 (0.49) whose gene was overexpressed in ripe pepper fruit.
y L7 (0.63) tuvieron valores menores al resto de las The overexpression of that gene not only provided
líneas L3 (0.73), L4 (0.68) y-L9 (0.90); sin embargo, resistance to Colletotrichum gloeosporioides, but
no se obtuvieron diferencias estadísiticas signifi- it also induced restriction of symptoms and
cativas en los valores de expresión entre las cinco inhibition of fungal colonization (Seo et al., 2014).
líneas (Figura 5). Los valores de expresión se con- Therefore, the plants with the lowest level of
trastaron con los valores de severidad y se encon- expression reached the same level of tolerance
tró una correlación inversa (R2 = -0.93), las líneas L2 to pathogens as the plants with the highest
y L7 tuvieron valores de expresión del gen pdf1.2 level of expression. Consequently, a window of
menores y valores de severidad superiores a L3, L4 opportunity is seen, where the combination of
y L9, en la inoculación con F. oxysporum. other root rot control systems, such as the use
Para el caso de los valores de daño de F. lateritium of antagonistic microorganisms, can provide a
entre las líneas FMA-pdf1.2, se observó que si bien synergistic effect and thus a reduction in the effects
éstos incrementaron con respecto a la primera of the disease (Granados-Vallejo et al., 2019).
inoculación (F. oxysporum), las lesiones se restrin-
gieron y se mantuvieron en valores menores a las CONCLUSIONS
plantas control. Resultados similares se observa- Tolerance to Fusarium spp. shown by plants of the
ron en la caracterización de la defensina J1-1 de FMA-pdf1.2 lines established that the expression

1.2
0.90
1
Expresión Relativa

0.73 0.68 0.63

0.8
(2pot-DDCt)

0.6 0.49

0.4
0.2
0.00 0.00
0
L2 L3 L4 L7 L9 FMA Montcalm
inoc inoc
Líneas de frijol FM-pdf1.2

Figura 5. Análisis de la expresión del gen pdf1.2 mediante PCR Q de plantas de frijol de líneas FMA-pdf1.2 y plantas
control incouladas con Fusarium oxysporum y F. lateritium.
Figure 5. Analysis of the pdf1.2 gene expression by Q-PCR of common bean plants from FMA-pdf1.2 lines and control
plants inoculated with Fusarium oxysporum and F. lateritium.

Artículo científico SÁNCHEZ-GARCÍA y MORA-AVILÉS 43

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

chile dulce, cuyo gen se sobreeexpresó en fruto of the defensin gene protected plants through
maduro de chile y se encontró que la sobreexpre- the coded protein against root pathogens. The
sión de este gen, no solo proporcionó resistencia advantage of the pdf1.2 gene consisted in the
a Colletotrichum gloeosporioides, sino que también reduction of the severity of the damage, as well
indujo restricción de síntomas e inhibición de la as in an initial restriction of the symptoms of
colonización del hongo (Seo et al., 2014). the disease. The damage caused by F. lateritium
De lo anterior se establece las plantas con menor contributed to the progress of the severity in the
nivel de expresión alcanzaron el mismo nivel de affected tissues, demonstrating that it is a major
tolerancia a los patógenos, que las de mayor nivel pathogen in root rot.
de expresión, y se vislumbró una ventana de opor- The expression levels of the pdf1.2 gene in the
tunidad en la que la combinación de otros sistemas different FMA-pdf1.2 lines were related to the
de control de pudriciones de raíz, pudieran conce- degree of protection provided to the plants of the
der un efecto sinérgico y con ello una reducción en evaluated lines and were sufficient to reduce the
el efecto de la enfermedad como el empleo de mi- incidence and severity of the disease caused by
croorganiosmos antagonistas (Granados-Vallejo et Fusarium spp. As a result of the broad-spectrum
al., 2019). protection provided by the defensin gene, the
reduction in the severity of root rot contributes to
CONCLUSIONES an ecologically efficient agronomic system.
La tolerancia a Fusarium spp. mostrada por las
plantas de las líneas FMA-pdf1.2 estableció que —End of the English version—

la expresión del gen defensina proporcionó pro- pppvPPP

tección contra patógenos de raíz a las plantas que
expresan la proteína. La ventaja que ofrece el gen
pdf1.2 consistió en la reducción de la severidad rootworm, Diabrotica undecimpunctata howardi
(Barber). Scientific Reports 9: 10703. https://doi.
del daño, así como en una restricción inicial en
org/10.1038/s41598-019-47020-y
los síntomas de la enfermedad. El daño ocasiona- Bonfim K, Faria JC, Nogueira EOPL, Mendes EA, Aragão
do por F. lateritium contribuyó al progreso de la FJL. 2007. RNAi-mediated resistance to bean golden
mosaic virus in genetically engineered common
severidad en los tejidos afectados, demostrando bean (Phaseolus vulgaris). Molecular Plant-Microbe
que es un patógeno importante del consorcio de Interactions 20 (6): 717–726. https://doi.org/10.1094/
MPMI-20-6-0717
las pudriciones de raíz. Los niveles de expresión
Cadena-Hernández D, Gaxiola-Ariza R, Mora-Avilés
del gen pdf1.2 en las diferentes líneas FMA-pdf1.2, MA. 2019. Drought stress tolerance evaluation
correlacionaron con el grado de protección en las of common bean (Phaseolus vulgaris L.) cv. Pinto
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Artículo científico SÁNCHEZ-GARCÍA y MORA-AVILÉS 45

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 Artículo científico. DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2710

PERFIL LEUCOCITARIO, MICRONÚCLEOS Y PROLONGACIONES

NUCLEARES ERITROCITARIOS EN GORRIONES (Centronyx bairdii y
Ammodramus savannarum) DEL DESIERTO CHIHUAHUENSE
DURANTE EL INVIERNO

LEUKOCYTE PROFILE, MICRONUCLEUS AND ERYTHROCITARY NUCLEAR

PROTRUSIONS IN SPARROWS (Centronyx bairdii and Ammodramus savannarum) OF THE
CHIHUAHUENSE DESERT DURING THE WINTER

Martín Emilio Pereda-Solís1, Claudia Selene Guillén-González1, Karina Ramírez-Carreño1,

José Hugo Martínez-Guerrero1, Daniel Sierra-Franco1, Manuel Armando Salazar-Borunda1,
Olivia Torres-Bugarín2*

1
Universidad Juárez del Estado de Durango. Facultad de Medicina Veterinaria y
Zootecnia. Carretera Durango al Mezquital km 11.5, Durango, Durango, México.
C. P. 34307.
2
Universidad Autónoma de Guadalajara. Laboratorio de Evaluación de Genotóxi-
cos. Unidad Académica de Ciencias de la Salud. Avenida Patria No. 1201, Lomas
del Valle, Zapopan, Jalisco, México. C. P. 45129.
* Autor para correspondencia: [email protected]

RESUMEN ABSTRACT
Los gorriones de Baird (Centronyx bairdii) y chapulín The populations of Baird’s (Centronyx bairdii) and
(Ammodramus savannarum), son especies cuyas poblacio- grasshopper (Ammodramus savannarum) sparrows are
nes están en decremento debido a la pérdida de su hábi- decreasing as a consequence of the loss of their natural
tat natural y por el uso indiscriminado de agroquímicos habitat and the indiscriminate use of agrochemicals
en zonas de cultivo aledañas a su hábitat reproductivo. in farming areas bordering their breeding habitat.
Estas dos especies son objeto de estudios desde el pun- Although these two species have been studied from
to de vista ecológico; sin embargo, no existen trabajos an ecological perspective, there is no research on
que permitan conocer la presencia de anormalidades en the presence of abnormalities in their leukocyte and
eritrocitos y conteo leucocitario, biomarcadores del es- erythrocytes counts, both of them health biomarkers.
tado de salud. El objetivo de este trabajo fue determinar The objective of this work was to determine the
la frecuencia espontánea de eritrocitos policromáticos spontaneous rate of polychromatic erythrocytes (PCE),
(EPC), eritrocitos micronucleados (EMN) y prolongacio- micronucleated erythrocytes (MNE), and nuclear buds
nes nucleares eritrocitarias (EPN), así como el diferencial (NBs), as well as the leucocyte differential and the
leucocitario e índice heterófilo/linfocito (H:L), para esta- heterophil/lymphocyte ratio (H:L), in order to establish
blecer el estado de salud de estas especies que habitan en the health status of these sparrow species that live in
Cuchillas de la Zarca, Durango. Para ello se capturaron Cuchillas de la Zarca, Durango, Mexico. With this aim,
20 organismos de cada especie con redes de niebla, por we captured 20 organisms of each species with mist
cada individuo se realizaron dos frotis sanguíneos y se nets. We carried two blood smears per individual which
analizaron bajo el microscopio (100x). Entre especies no we analysed under the microscope (100x). There were
se observaron diferencias estadísticamente significativas no statistically significant differences among species
en las frecuencias de los distintos biomarcadores, y son regarding the frequencies of the various biomarkers,
which had similar values to those established for other
healthy bird species. Therefore, there is no evidence of
Recibido: mayo, 2021. Aprobado: diciembre, 2021.
Publicado en Agrociencia 56: 46-60. 2022. genomic instability, nor of genotoxic or cytotoxic effects.

46
 PERFIL LEUCOCITARIO, MICRONÚCLEOS Y PROLONGACIONES NUCLEARES ERITROCITARIOS
EN GORRIONES (Centronyx bairdii y Ammodramus savannarum) DEL DESIERTO CHIHUAHUENSE DURANTE EL INVIERNO

similares a los valores establecidos en otras especies de Likewise, we detected no alterations in the immune
aves sanas. Por tanto, no hay evidencia de inestabilidad system, based on the leukocyte differential and the H:L
genómica, efecto genotóxico o citotóxico, así mismo no ratio evaluation. This is the first study that establishes
se detectaron alteraciones en el sistema inmune evalua- reference values for these biomarkers among these
do por el diferencial leucocitario y el índice H:L. Se des- particular species of sparrows.
taca que este estudio es el primero que establece valores
de referencia de estos biomarcadores en estas especies Keywords: erythrocytes, micronuclei, nuclear
de gorriones. buds, leukocytes, grassland birds, Centronyx bairdii,
Ammodramus savannarum.
Palabras Clave: eritrocitos, micronúcleos, prolongacio-
nes nucleares, leucocitos, aves de pastizal, Centronyx INTRODUCTION
bairdii, Ammodramus savannarum. Some of the wild bird populations in North America
are in severe decline; the most affected species are
INTRODUCCIÓN those that live in grasslands, since 74 % of them are
Algunas de las poblaciones de aves silvestres de in critical condition. This is the result of the loss of
América del Norte están en grave disminución; 700 million individuals of different bird species, as
de ellas las más afectadas están las que habitan a consequence of the increasingly accelerated loss
los pastizales, ya que el 74 % de las especies se of their natural habitats and of the intensive use of
encuentran en situación crítica. Este escenario es agrochemicals, among other factors (Quero et al.,
debido a la pérdida de 700 millones de individuos 2016; Rosemberg et al., 2019). Among the sparrow
de diferentes especies de aves, como consecuencia group, Baird’s (Centronyx bairdii) and grasshopper
del aceleramiento de la pérdida de sus hábitats na- (Ammodramus savannarum) sparrows have annual
turales y al uso intensivo de agroquímicos entre growth rates of -2.1 % and -2.5 %, respectively
otros factores (Quero et al., 2016; Rosemberg et al., (Sauer et al., 2017).
2019). Por su parte, el grupo de gorriones y parti- Baird’s sparrow (C. bairdii) reproduces in southern
cularmente los denominados gorrión de Baird (C. Canada and the northern United States and
bairdii) y gorrión chapulín (A. savannarum) presen- migrates south in winter to Arizona, New Mexico,
tan tasas anuales de crecimiento de -2.1 y -2.5 % and Texas (USA) Chihuahua, Sonora, Durango,
respectivamente (Sauer et al., 2017). and Coahuila (Mexico). The reproduction area of
El gorrión de Baird se reproduce en el sur de Ca- the grasshopper sparrow (A. savannarum) covers
nadá y norte de los Estados Unidos; inverna en from southern Canada to northern Mexico. This
Arizona, Nuevo México, Texas en Estados Unidos sparrow migrates south in winter to Mexico and
y en los estados mexicanos de Chihuahua, Sono- western Central America. These two species
ra, Durango y Coahuila. El gorrión chapulín (A. belong to the family Emberizidae. They are seed-
savannarum) se reproduce desde el sur de Canadá eating birds and have distinctively shaped beaks
hasta el norte de México, inverna en México y en la (Sierra Franco et al., 2015).
parte oeste de Centro América. Estas dos especies Bird health is monitored through cell, tissue, and
de aves pertenecen a la familia Emberizidae. Son bodily fluid biomarkers, as well as physiological
aves granívoras y poseen picos con formas distin- or biochemical changes (Ceyca et al., 2014). The
tivas (Sierra Franco et al., 2015). presence of erythrocyte abnormalities, such as
La salud de las aves se monitorea mediante bio- micronucleated erythrocytes (MNE) and nuclear
marcadores celulares, de tejidos, fluidos corpora- buds (NBs), are widely-used biomarkers in the
les, cambios fisiológicos o bioquímicos (Ceyca et assessment of genomic instability, as well as
al., 2014). La presencia de anormalidades eritro- genotoxic and cytotoxic damage in different wild
citarias como eritrocitos micronucleados (EMN) species, including birds (Martínez-Quintanilla
y prolongaciones nucleares eritrocitarias (EPN) et al., 2017). Genotoxic damage is usually silent
son biomarcadores ampliamente utilizados en la and goes unnoticed; however, it acts directly or

Artículo científico PEREDA-SOLIS et al. 47

DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2710
AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

evaluación de inestabilidad genómica, daño geno- indirectly on DNA and has various mutagenic,
tóxico y citotóxico en diversas especies silvestres teratogenic, or carcinogenic manifestations. The
entre ellas las aves (Martínez-Quintanilla et al., result can be catastrophic, since genotoxic damage
2017). El daño genotóxico generalmente es silen- endangers the life of the organisms and can even
cioso por lo que pasa inadvertido; sin embargo, cause the extinction of the affected species, causing
actúa directa o indirectamente sobre el ADN y se irreversible alterations to ecosystems (Torres-
expresa en diversas formas como mutagénico, te- Bugarín et al., 2014).
ratogénico o cancerígeno. El resultado puede ser The immune system of birds comprises the
catastrófico, ya que pone en riesgo la vida del or- nonspecific innate response system (mediated by
ganismo e incluso puede llevar a la extinción de phagocytic cells, granulocytes, and monocytes)
las especies afectadas y, por tanto, alterar irrever- and the acquired response system (mediated
siblemente a los ecosistemas (Torres-Bugarín et al., by lymphocytes, specifically for pathogens).
2014). Granulocytes (heterophils, eosinophils, and
En aves, el sistema inmune se constituye por el sis- basophils) recognize, phagocytose, and degrade
tema de respuesta innata no específica (mediada foreign agents. Heterophils are nonspecific cells
por células fagocíticas granulocitos y monocitos) y that proliferate in tissues during bodily responses
por el de respuesta adquirida (mediada por linfo- to inflammatory processes and kill pathogens.
citos, es específica para patógenos). Los granuloci- They play an important role in the innate immune
tos (heterófilos, eosinófilos y basófilos) reconocen, response and their number increases in response
fagocitan y degradan agentes extraños. Los heteró- to long-term bacterial and fungal infections, as
filos son células inespecíficas que proliferan en los well as to irregularities related to diet and stress.
tejidos durante una respuesta corporal a los pro- Heterophils represent 40 - 75 % of total leucocytes.
cesos inflamatorios y matan a los patógenos, jue- Lymphocytes are leucocytes that participate in
gan un papel importante en la respuesta inmune acquired, humoral (B cells that develop in the
innata y su número crece en respuesta a infeccio- bursa of Fabricius) and cell-mediated (T cells
nes bacterianas y fúngicas a largo plazo, así como that develop in the thymus) immune responses.
a irregularidades relacionadas con la dieta y el es- Lymphocytes are the largest group of cells in the
trés, representan entre el 40 y el 75 % del número immune system of birds and represent 20 - 50 % of
total de leucocitos. A su vez, los linfocitos son leu- all white blood cells (Skwarska, 2018).
cocitos que participan en respuestas inmunes ad- The heterophil/lymphocyte ratio (H:L) is commonly
quiridas, humorales (células B, se desarrollan en la used as a haematological index; it is a relatively
bolsa de Fabricio) y mediadas por células (células simple way to assess the immune system efficiency
T, se desarrollan en el timo). En las aves, los linfoci- and individual health of birds. Furthermore, this
tos representan el grupo más grande de células del parameter allows to assess the short- and long-
sistema inmunológico y representan entre el 20 y term bodily response to environment-induced
el 50 % de todos los glóbulos blancos (Skwarska, stress. Stress and immunosuppression levels
2018). not only manifest in a heterophil count increase
La proporción heterófilo/linfocito (H:L), común- (heterophilia) mediated by corticosterone (the
mente se utiliza como índice hematológico, es una “stress hormone”), but also in a lymphocyte count
evaluación relativamente simple de la eficiencia decrease (lymphopenia) (Genovese et al., 2013;
del sistema inmunológico y el estado de salud in- Skwarska, 2018; Minias, 2019).
dividual de aves. Además, este parámetro permite As a result of their biological characteristics,
evaluar la respuesta corporal al estrés a corto y lar- C. bairdii and A. savannarum sparrows are
go plazo, inducido por el entorno circundante. El frequently used in various ecological studies.
nivel de estrés e inmunosupresión no solo se ma- This is, to our knowledge, the first study that
nifiesta por el aumento del número de heterófilos describes haematological parameters, which are
(heterofilia) mediado por corticosterona (llamada fundamental for the diagnosis and monitoring of

Artículo científico
48 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2710
 PERFIL LEUCOCITARIO, MICRONÚCLEOS Y PROLONGACIONES NUCLEARES ERITROCITARIOS
EN GORRIONES (Centronyx bairdii y Ammodramus savannarum) DEL DESIERTO CHIHUAHUENSE DURANTE EL INVIERNO

“hormona del estrés”), sino también por la dismi- health in these sparrows. Therefore, the objective
nución del número de linfocitos (linfopenia) (Ge- of this work was to describe the frequency of
novese et al., 2013; Minias, 2019; Skwarska, 2018). micronucleated erythrocytes and NBs, the normal
Por sus características biológicas los gorriones C. leucocyte differential, and the H:L ratio among
bairdii y A. savannarum con frecuencia se utilizan those mentioned sparrow species.
en diversos estudios ecológicos, por ello el objeti-
vo de este trabajo es describir por primera vez la MATERIAL, METHODS,
frecuencia de EMN, EPN, el diferencial leucocita- AND SUBJECTS OF STUDY
rio normal así como el índice H:L los cuales son Study area
parámetros de importancia para el diagnóstico y The study was conducted during the winter of 2016-2017,
monitoreo de su estado de salud. in three Grasslands (central coordinate 26° 16’ 37.902” N,
105° 8’ 53.653” W) situated in the Rancho Santa Teresa,
MATERIAL, MÉTODOS that belongs to the municipality of Hidalgo, Durango,
Y SUJETOS DE ESTUDIO within the Cuchillas de la Zarca grassland priority
Zona de estudio conservation area (GPCA). This area comprises northern
El estudio se realizó en el invierno de 2016-2017, en tres Durango and the southern end of Chihuahua, Mexico,
potreros (coordenada central N 26° 16´ 37.902, W 105° 8´ and is part of the Chihuahuan Desert (Figure 1).
53.653) ubicados en el Rancho Santa Teresa pertenecien- The mean altitude of the area is 1850 m and the
te al municipio de Hidalgo, Durango dentro de la región temperature during the coldest month fluctuates
prioritaria para la conservación de pastizales (RPCP) between -3 and 18 °C (Sierra-Franco et al., 2015). The
Cuchillas de la Zarca, comprende el norte de Durango y shrub stratum comprises species of the genera Larrea,
el extremo sur de Chihuahua, México y forma parte del Prosopis, Acacia, Ephedra, Nolina, Opuntia, Juniperus,
Desierto Chihuahuense (Figura 1). and Quercus. The herb stratum is formed by the
La altitud media de la zona es 1850 m y la temperatura genera Bouteloa, Aristida, Buchloe, Andropogon, Melinis,
del mes más frío oscila entre los -3 °C a 18 °C (Sierra- Muhlenbergia, Sporobolus, Heteropogon, and Pleuraphis
Franco et al., 2015). El estrato arbustivo está formado por (COTECOCA, 1976).

Figura. 1. Ubicación del Área de estudio, que corresponde a la región Cuchillas de la Zarca, entre Durango y Chihuahua,
México.
Figure. 1. Location of study area, Cuchillas de la Zarca region, between Durango and Chihuahua, Mexico.

Artículo científico PEREDA-SOLIS et al. 49

DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2710
AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

especies de los géneros Larrea, Prosopis, Acacia, Ephedra, The Baird’s sparrow (C. bairdii) is a medium-sized
Nolina, Opuntia, Juniperus y Quercus. El estrato herbáceo grassland bird that measures between 10.5 and 13.0 cm
está compuesto por los géneros Buteloa, Aristida, Buchloe, length; the male is slightly larger than the female. It has
Andropogon, Melinis, Muhlenbergia, Sporobolus, Heteropo- a collar with fine dark brown lines in the upper part of
gon y Pleuraphis (COTECOCA, 1976). the chest and sides, a buff-coloured eyebrow stripe, and
Gorrión de Baird (C. bairdii) es un ave de pastizal de talla a central ochre-coloured line in the crown (Figure 2a).
mediana, mide entre 10.5 a 13.0 cm de longitud, el ma- This cautious bird prefers to walk over flying. It nests
cho es un poco más grande. Presenta un collar con líneas in central and southern Canada and in the northern
finas de color marrón oscuro en la parte superior del pe- United States. They build their nests on the floor; spend
cho y los costados, ceja ante, una línea central ocre en la the winter in an area that spans from Arizona to central
corona (Figura 2a). Esta es un ave cautelosa que prefiere and northern Mexico (Panjabi et al., 2007). This bird can
caminar que volar. Anida en la parte central del sur de migrate alone or in small flocks, although once they
Canadá y del norte de los Estados Unidos, creando sus arrive to their wintering areas, they do not flock.
nidos sobre el suelo. Inverna desde Arizona hacia la par- Baird’s sparrow usually lives in open, slightly herded
te central del norte de México (Panjabi et al., 2007). Esta grasslands in which medium-sized and tall grasses are
ave puede migrar sola o en pequeñas parvadas, una vez mixed with weeds and low shrubs. It mainly eats insects
que llegan a sus áreas de invernación, no forman par- in summer and seeds in winter (Panjabi et al., 2007).
vadas. Habita generalmente en pastizales abiertos con According to the International Union for Conservation
pastos medios o altos, ligeramente pastoreados, mezcla- of Nature - IUCN red list (2021), it has been evaluated as
dos con hierbas y arbustos bajos. Durante el verano se a Least-Concern (LC) species. In spite of the downward
alimenta primordialmente de insectos y en invierno de trend of their populations, the decline is not believed to
semillas (Panjabi et al., 2007). Según la lista roja de IUCN be quick enough to reach the vulnerability threshold. The
(2021), esta especie es evaluada de preocupación menor decline in the population of Baird’s sparrows is related
(PM). A pesar de que la tendencia de la población pare- to the loss of habitat as a consequence of agriculture and
ce estar disminuyendo, no se cree que la disminución is in direct proportion to the reduction of grasslands in
sea suficientemente rápida para acercarse a los umbrales Canada (Rosemberg et al., 2019).
de vulnerabilidad. La disminución de su población está The grasshopper sparrow (A. savannarum) is medium-
relacionada con la pérdida de hábitat por agricultura y to large-sized and short-tailed. It has a brown, black,

A B

Figura 2. Especies evaluadas en este estudio. A: Gorrión de Baird (Centronyx bairdii). B: Gorrión chapulín (Ammodramus
savannarum). (Fotos: MVZ Karina Ramírez Carreño y Dr. Samuel Arroyo Arroyo).
Figure 2. Species that were evaluated in this study. A: Baird’s sparrow (Centronyx bairdii). B: Grasshopper sparrow
(Ammodramus savannarum). [Photos: Karina Ramírez Carreño (BSc in Animal Medicine and Animal Husbandry) and
Samuel Arroyo Arroyo (ScD)].

Artículo científico
50 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2710
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EN GORRIONES (Centronyx bairdii y Ammodramus savannarum) DEL DESIERTO CHIHUAHUENSE DURANTE EL INVIERNO

es directamente proporcional a la reducción de la super- grey, and white pattern on its back and wings, a brown
ficie de pastizales en Canadá (Rosemberg et al., 2019). head with a thin central line, and ochre chest and
El gorrión chapulín (A. savannarum) es de talla mediana- sides, frequently with a yellow-orange spot in front
grande, de cola corta. Presenta un patrón café, negro, of the eyes. Its head is quite flat (Figure 2b). The song
gris y blanco en la espalda y alas, cabeza café con una of this bird sounds like the buzzing of an insect. They
línea central delgada, pecho y lados ocre, a menudo con migrate alone or in small flocks and spends the winter
una mancha amarillo-naranja delante del ojo. La cabeza apart from others of their kind (Panjabi et al., 2007). The
es bastante plana (Figura 2b). El canto es como el zum- grasshopper sparrow nests in southern Canada and the
bido de un insecto. Migra solo en pequeñas parvadas western United States. It builds its nests on the floor,
y en los sitios de invernación se mantienen en solitario at the base of grass clusters. It spends the winter in the
(Panjabi et al., 2007). Anida desde el sur de Canadá y este southern United States, Mexico, and part of Central
de Estados Unidos, en el suelo en la base de un macollo America. Small populations of this species reside in the
de pastos. Inverna en el sur de Estados Unidos, México southern United States, as well as in Sonora and other
y parte de Centroamérica. Existen poblaciones residen- parts of Mexico.
tes pequeñas en el sur de Estados Unidos, en Sonora, y These birds live in wet or dry medium-height herbaceous
en otras partes de México. Habita en pastos herbáceos grasses that often have vegetation clusters and shrubs
húmedos o secos de altura intermedia, a menudo con or scarce underbrush, interspersed with patches of bare
vegetación agrupada y arbustos o malezas escasas inter- land (Arguedas-Negrini, 2001). They collect their food
caladas con parches de tierra desnuda (Arguedas-Negri- from the floor. They eat insects (preferably grasshoppers)
ni, 2001). Colecta su alimento sobre el suelo. Durante el and seeds, in summer and winter, respectively (Panjabi
verano se alimenta de insectos de preferencia chapulines et al., 2007). According to the IUCN red list (2016), it is
y en el invierno de semillas (Panjabi et al., 2007). Según evaluated as a Low-Concern (LC) species. The 1966-
la lista roja de UICN (2016), la especie es evaluada como 1994 period recorded an annual 3.9 % decrease among
de preocupación menor (LC). Las poblaciones muestran grasshopper sparrow populations throughout North
disminución anual del 3.9 % en toda América del Norte America. This decline is a result of the loss of habitat, the
para el período 1966-1994. Esta disminución se debe a conversion of grasslands into intensive farming lands,
la pérdida de hábitat, conversión de pastos en cultivos and fire inhibition (Askins et al., 2007).
intensivos e inhibición del fuego (Askins et al., 2007).
Capture and processing of birds
Captura y procesamiento de aves Birds were captured (with SEMARNAT collection
La captura de las aves se realizó (licencia de colecta de permit SPGA/DGVS/13360/15) by moving and installing
SEMARNAT SPGA/DGVS/13360/15) mediante el trasla- four 36-mm mesh polyester mist nets (2.6 m high x 12 m
do e instalación en el sitio de estudio de cuatro redes long) (model KTX, Avian Research Supplies, Association
de niebla fabricadas con poliéster de 36 mm de malla, of Field Ornithologists, AFO) at the study site and by
2.6 m de alto por 12 m de largo (modelo KTX de Avian herding the birds towards the net (Sierra-Franco et
Research Supplies, Association of Field Ornithologists al., 2019). Captures were carried out during the first
-AFO), y empleando el método de arreo de las aves ha- morning hours (7:30 - 12:00 h). Recaptured birds were
cia la red (Sierra-Franco et al., 2019). Las capturas se rea- immediately freed to avoid taking second samples.
lizaron durante las primeras horas de la mañana (7:30 a
12:00 h). Las aves recapturadas fueron liberadas inme- Drawing and processing samples
diatamente para evitar la toma de una segunda muestra. The blood sample was drawn by puncturing the brachial
vein with a 1-mL insulin syringe with a 13-mm 29GX
Toma y procesamiento de muestras needle. Two blood smears per organism were prepared,
La muestra de sangre se tomó por punción de la vena left to dry at room temperature, and fixed in ethanol (80
braquial con jeringa de insulina de 1 mL con aguja 29GX %) during 10 min. They were then stained with acridine
de 13 mm. Por organismo se realizaron dos frotis, los orange 8 (Sigma-Aldrich, USA), a nucleic-acid-specific
que se dejaron secar a temperatura ambiente, se fijaron staining. For this process, the smears were placed in two

Artículo científico PEREDA-SOLIS et al. 51

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

en etanol (80 %) por 10 min, se tiñeron con anaranjado staining boxes, each one containing 0.5-L of phosphate
de acridina 8 (Sigma-Aldrich, USA), tinción específica buffer; 0.05 g of acridine orange were dissolved in one of
para ácidos nucleicos, para ello se coloca en dos cajas the boxes. The samples were subsequently submerged
para tinción 0.5 L de amortiguador de fosfato en cada in the colorant for 2 min and then washed with the
una, en uno de ellos se disolvieron 0.05 g de anaranjado phosphate buffer for 5 to 8 min. Finally, the samples
de acridina. Posteriormente las muestras se sumergie- were stored in a smear box awaiting analysis (Torres-
ron en el colorante por 2 min y luego se lavaron con el Bugarín et al., 2014).
amortiguador de fosfato de 5 a 8 min. Las muestras se
guardaron en una caja porta-laminillas hasta su análisis Analyses of micro-nucleated erythrocytes
(Torres-Bugarín et al., 2014). and nuclear buds
The analyses of MNE and NBs were conducted under
Análisis de eritrocitos micronucleados y a Zeiss® Axiostar Plus fluorescence microscope (100x).
prolongaciones nucleares en eritrocitos In order to identify the total MNE and NBs frequency,
El análisis de eritrocitos micronucleados (EMN) y pro- 10 000 total erythrocytes were counted per organism. In
longaciones nucleares eritrocitarias (EPN), se llevó addition, the frequency of PCE was determined in 1000
a cabo bajo microscopio equipado con fluorescencia total erythrocytes, while the frequency of MNPCE and
(100x) (Zeiss modelo Axiostar Plus). Por cada organis-
®
NBsPCE were determined in 1000 PCE (Franco-Ramos
mo e contaron 10 000 eritrocitos totales para identificar et al., 2020).
la frecuencia de EMN y EPN. Además, se determinó la
frecuencia de eritrocitos policromáticos (EPC) en 1000 Staining and leukocyte analysis
eritrocitos totales, la frecuencia de eritrocitos policromá- Smear slides were stained with the HYCEL® Diff-Quick
ticos micronucleados (EPCMN) y eritrocitos policromá- staining kit —a quick blood stain— and analysed with a
ticos con prolongaciones (EPCPN), estos dos últimos en Leica DM-500 optical microscope. The zig-zag counting
1000 EPC (Franco-Ramos et al., 2020). technique was used to record 100 leucocytes with the
help of the WBC® mobile application; subsequently,
Tinción y análisis leucocitario their morphological characteristics were differentiated.
Las laminillas se tiñeron con el kit de tinción rápida Diff The heterophil/lymphocyte ratio (H:L) was estimated
Quick (hemocolorante rápido) marca HYCEL® y se ana- as a relation between the amount of heterophils and
lizaron con microscopio óptico (Leica DM-500). Con el lymphocytes. The individual parts of leucocytes
método del barrido de zig-zag se contabilizaron 100 leu- (heterophils, eosinophils, basophils, lymphocytes, and
cocitos que se registraron con la ayuda de la aplicación monocytes) or only heterophils and lymphocytes were
móvil WBC®, y en los cuales se diferenciaron las caracte- counted to add a total of 100 cells, using a microscope
rísticas morfológicas. El índice heterófilo/linfocito (H:L) with a 1000x magnification and oil immersion.
se calculó como una relación entre el número de heteró-
filos y el número de linfocitos. Las fracciones individua- Statistical analysis
les de leucocitos (heterófilos, eosinófilos, basófilos, linfo- Every variable of the study was subject to a descriptive
citos y monocitos) o solo heterófilos y linfocitos se conta- analysis. Additionally, the Kruskal-Wallis nonparametric
ron para sumar el total de 100 células con el microscopio test was applied to compare the variable medians among
a 1000x de aumento usando inmersión en aceite. species, using the NCSS 2000 statistical software.

Análisis estadístico RESULTS AND DISCUSSION

Se realizó el análisis descriptivo de todas las variables Population description
del estudio, además se aplicó la prueba no paramétrica Forty blood samples from two sparrow species
de Kruskall-Wallis para comparar las medianas de las were collected: 20 from C. bairdii and the other 20
variables entre especies mediante el programa estadís- from A. savannarum. Not all samples were analysed
tico NCSS 2000. due to various reasons, such as insufficient

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EN GORRIONES (Centronyx bairdii y Ammodramus savannarum) DEL DESIERTO CHIHUAHUENSE DURANTE EL INVIERNO

RESULTADOS Y DISCUSIÓN blood, quick clotting of the blood, and size of the
Descripción de la población organism. Determining the sex of the organisms
Se colectaron 40 muestras sanguíneas de dos espe- was not possible, because they are a monomorphic
cies de gorriones de ellas 20 fueron de C. bairdii y species and, during the collection, they were not in
20 de la especie A. savannarum. No todas las mues- their reproductive stage.
tras se analizaron, debido a razones diversas entre
ellas sangre insuficiente, la sangre se coaguló rápi- Polychromatic erythrocytes
damente y el tamaño del organismo. No fue posi- Most erythrocytes in the blood of apparently
ble determinar el sexo debido a que son especies healthy birds are “mature”; however, it is also
monomórficas y al momento de la colecta éstas no possible to find immature erythrocytes (known also
se encontraban en etapa reproductiva. as PCE), mainly because its RNA content makes
their cytoplasm thicker. Even their nucleus has less
Eritrocitos policromáticos chromatin than a mature cell and consequently
La sangre de las aves aparentemente sanas se cons- they develop a darker hue. These erythrocytes
tituye en mayor proporción por eritrocitos “madu- remain in circulation around 24 h and are used as
ros”; sin embargo, también es posible encontrar biomarkers for erythrocyte regeneration (Jones,
eritrocitos inmaduros también denominados EPC, 2015).
básicamente porque su citoplasma es más denso When PCE frequency is analysed, the average
por su contenido de RNA, incluso el núcleo posee values for both species fluctuate between 4.19 and
menos cromatina que una célula madura, por ello 4.72 % (Table 1). These results match those described
adquieren coloración más oscura. Éstos duran en for healthy birds, where PCE frequency is 1-5 % of
circulación aproximadamente 24 h y son utilizados the erythrocyte total (Campbell, 2015; Jones, 2015).
como biomarcadores de la regeneración eritrocita- PCE frequency can increase when there is blood
ria (Jones, 2015). loss as a consequence of haemorrhage or anaemia
Al analizar la frecuencia de EPC se observó que los and can decrease as a result of bone marrow
valores promedio de las dos especies oscilaron de 4.19 suppression, some pathology, or cytotoxicity
a 4.72 % (Cuadro 1). Estos resultados concuerdan con (Clark, 2015).

Cuadro 1. Frecuencia de micronúcleos y prolongaciones en eritrocitos de gorriones Centronyx bairdii y

Ammodramus savannarum.
Table 1. Frequency of micronuclei and erythrocyte protrusions in Centronyx bairdii and Ammodramus
savannarum sparrows.

EPCMN/ EPCPN/ EMN/ EPN/

Especie N EPC/1000 ET
1000 EPC 1000 EPC 10 000 ET 10 000 ET
Min. - Max. Min. - Max. Min. - Max. Min. - Max. Min. - Max.

41.9 ± 16.41a 0.01 ± 0.03 a 0.04 ± 0.07 a 2.55 ± 3.3 a 10.50 ± 14.58 a
C. bairdii 20
20.2 - 83.2 0 - 1 0 - 2 0 - 14 0 - 57
47.28 ± 24.14 a 0.01 ± 0.05 a 0.07 ± 0.09 a 2.18 ± 2.48 a 9.56 ± 11.48 a
A. savannarum 16
23.6 - 97.7 0 - 2 0 - 3 0 - 9 0 - 37

EPC: Eritrocitos policromáticos, EPCMN: Eritrocitos policromáticos con micronúcleos, EPCPN: Eritrocitos
policromáticos con prolongaciones nucleares, EMN: Eritrocitos con micronúcleos, EPN: Eritrocitos con
prolongaciones nucleares. ET: Eritrocitos totales. Valores promedio ± Desviación estándar con la misma literal
en cada columna son estadísticamente similares (z < 1.96 Kruskal-Wallis, p > 0.05). v PCE: Polychromatic
erythrocytes, PCMNE: Polychromatic erythrocytes with micronuclei, EPCPN: Polychromatic erythrocytes
with nuclear protrusions, MNE: Micro-nuclei erythrocytes, NBS: Erythrocytes with nuclear protrusions. TE:
Total erythrocytes. Mean values ± standard deviation were statistically similar (z < 1.96 Kruskal-Wallis, p >
0.05).

Artículo científico PEREDA-SOLIS et al. 53

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

lo descrito en las aves sanas, en las que se descri- Polychromatic erythrocytes with micronuclei
be que la frecuencia de EPC es en proporción de and nuclear buds
1-5 % del total eritrocitario (Campbell, 2015; Jones, Polychromatic erythrocytes reach maturity in
2015). La frecuencia de EPC puede aumentar cuan- circulation within 24 h (MNPCE and NBsPCE);
do ocurre pérdida de sangre por hemorragia o ane- therefore, when they present micronuclei or
mia, y pueden disminuir por mielo supresión por lobulations, they are used as bioindicators of
alguna patología o por citotoxicidad (Clark, 2015). short-term effects resulting from exposure to both
endogenous and exogenous genotoxic agents
Eritrocitos policromáticos con micronúcleos y (Sommer et al., 2020; Martínez-Quintanilla et al.,
prolongaciones nucleares 2017). This study showed that MNPCE and NBsPCE
Los EPC alcanzan su madurez en circulación en in C. bairdii and A. savannarum sparrows have < 1
24 h (EPCMN y EPCPN) por ello cuando posen % frequency, in relation to mature erythrocytes.
micronúcleos o lobulaciones, son utilizados como This situation is considered normal, based on the
bioindicadores de efecto de corto plazo por exposi- frequencies described for other species (Martínez-
ción a agentes genotóxicos tanto endógenos como Quintanilla et al., 2017).
exógenos (Sommer et al., 2020, Martínez-Quintani-
lla et al., 2017). Este estudio mostró que la frecuen- Micronucleated erythrocytes
cia de EPCMN y EPCPN en los gorriones C. bairdii Micronucleated erythrocytes frequencies observed
y A. savannarum es menor al 1 % en relación a los in C. bairdii and A. savannarum are consistent
eritrocitos maduros, lo cual se considera normal, with those described in 15 species of apparently
esto en función de las frecuencias descritas para healthy passerine species captured in a biosphere
otras especies (Martínez-Quintanilla et al., 2017). reserve in Argentina (Quero et al., 2016) or with
those described in ten birds in captivity (Zúñiga-
Eritrocitos micronucleados González et al., 2000), including two passerines:
Las frecuencias de EMN observadas en C. bairdii the Mexican grackle (Quiscalus mexicanus) and the
y A. savannarum son consistentes con las descritas oriole (Icterus sp.), whose MNE frequencies were 0.5
en 15 especies de paseriformes aparentemente sa- MNE/10,000 TE (n=2) and 0 MNE/10,000 TE (n=1).
nas, capturadas en una reserva de la biosfera ar- Widely varying factors complicate establishing
gentina (Quero et al., 2016), o los descritos en 10 reference values for spontaneous micronuclei.
aves en cautiverio (Zúñiga-González et al., 2000), For example, in most species, the spleen works as the
entre ellas dos paseriformes, el zanate mexicano natural filter for aged erythrocytes or erythrocytes
(Quiscalus mexicanus) y el bolsero (Icterus sp.) cu- with inclusions; given its physiology, it could
yas frecuencias de EMN fueron 0.5 EMN/10,000 ET quickly eliminate any abnormal erythrocytes from
(n=2) y 0 EMN/10,000 ET (n=1). Establecer valores circulation, as the highly efficient human spleen
de referencia de micronúcleos espontáneos resulta does; although it could be less efficient, as occurs in
complicado debido a factores muy diversos, desde mice. Either way, only through a histopathological
el tipo de bazo el cual en la mayoría de las espe- analysis can the type of spleen that each organism
cies es el filtro natural de eritrocitos envejecidos o possesses be determined. If MNE are detected in
con inclusiones, que por su fisiología podría elimi- circulation, this will indicate the type of spleen.
nar rápidamente cualquier eritrocito anómalo de Other aspects that determine MNE frequency are
circulación como en el humano que en su caso es the influence of anthropogenic activity, habitat,
altamente eficiente, o podría no ser tan eficiente altitude, season, and kinds of available food, as
como ocurre en el ratón, y que en todo caso no es well as age, sex, diet, and migratory behaviour,
fácil saber o conocer el tipo de bazo que poseen among others. Therefore, the sample size can help
los organismos hasta que histopatológicamente se to discern the role that these factors play in this
analice. Si se detectan EMN en circulación indicará biomarker (Quero et al., 2016; Zúñiga-González et
el tipo de bazo. Otros aspectos que determinan la al., 2000).

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EN GORRIONES (Centronyx bairdii y Ammodramus savannarum) DEL DESIERTO CHIHUAHUENSE DURANTE EL INVIERNO

frecuencia de EMN son la influencia de la activi- Erythrocytes with nuclear buds

dad antropogénica, hábitat, altitud, época y tipo de Just like MNE, NBs are considered useful
alimento disponible, así como la edad, sexo, dieta, biomarkers of genetic damage. On the one hand,
comportamiento migratorio, entre otros. Por ello, these cells were identified in different bird species
el tamaño de muestra puede ayudar a discernir with an 80.9 % incidence, within a range of 1 to
el papel que juegan estos factores en este biomar- 9.5/10 000 TE. On the other hand, Quero et al.
cador (Quero et al., 2016; Zúñiga-González et al., (2016) determined that the minimum average
2000). was found in the scarlet flycatcher (Pyrocephalus
rubinus, n=2), while the maximum was found in
Eritrocitos con prolongaciones nucleares the buff-throated saltator (n=4). The frequency was
Al igual que los EMN, los EPN se consideran de similar to that observed in the species examined in
utilidad como biomarcadores de daño genético. this study.
Estas células se identificaron en diferentes especies Other authors agree that the formation of NBs is
de aves con incidencia del 80.9 %, con rango de 1 associated with the same causes that generate MNE.
a 9.5/10,000 ET; en cambio, el promedio mínimo Both frequencies also seem to be related to the age
se observó en el mosquero cardenal (Pyrocephalus and sex of individuals. In a study on the snow
rubinus, n=2) y el máximo en el picurero (n=4), con goose (Anser caerulescens), Martínez-Quintanilla
frecuencia similar a la observada en las especies de et al. (2017) also observed great variability in NBS
este estudio (Quero et al., 2016). frequency; authors suggested that variability was
Sobre la formación de EPN diversos autores coin- caused by the heterogeneity of the collected birds.
ciden en señalar que está asociada con las mismas The difference in sex, age, and weight is related to
causas que originan los EMN. Ambas frecuencias the maturity of the reticuloendothelial system of
parecen también estar relacionadas con la edad y birds and its ability to remove damaged cells from
el sexo de los individuos. Martínez-Quintanilla et circulation.
al., (2017) en un estudio realizado con la especie
ganso nevado (Anser caerulescens) se observó tam- Leukocyte differential and H:L ratio
bién gran variabilidad en la frecuencia de EPN que Leukocyte description. The following leukocyte
se sugiere fue ocasionada por la heterogeneidad de cells were observed: heterophils, eosinophils,
las aves colectadas ya que eran aves de diferente basophils, monocytes, and lymphocytes. Observed
sexo, edad y peso, lo cual se relaciona con la ma- under the microscope, heterophils were round, had
durez del sistema retículo endotelial de las aves y a segmented nucleus with two or three elongated
a su capacidad para remover células dañadas de la lobes, and sometimes contained small cytoplasmic
circulación. granules. Eosinophilic cells had a round shape
with a two- or three-lobed nucleus. These cells
Diferencial leucocitario y relación H:L are smaller than heterophils. Lymphocytes were
Descripción leucocitaria. Las células leucocitarias spherical in shape, showed different sizes, and
observadas fueron heterófilos, eosinófilos, basó- had a large and condensed nucleus. The nucleus
filos, monocitos y linfocitos (Cuadro 2). Al mi- takes up much of the cytoplasm in these cells.
croscopio, los heterófilos se observaron de forma Basophils present a round shape and a lobed
redonda, con un núcleo segmentado con dos o tres nucleus; they have a darker appearance as a
lóbulos de forma alargada, algunas veces contie- consequence of the cytoplasmic granules that
nen pequeños granos citoplasmáticos. Las células cover them. The cytoplasm contains granules that
eosinófilas mostraron forma redonda con núcleo cover both the nucleus and the cytoplasm itself.
de dos a tres lóbulos. Estas células son menores en Monocytes were characterized by large, irregular
tamaño comparados con los heterófilos. Los linfo- nuclei with granulations and have a compact and
citos se observaron de forma esférica y diferentes homogeneous cytoplasm with no granules.

Artículo científico PEREDA-SOLIS et al. 55

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

Cuadro 2. Recuento leucocitario (%) y relación heterófilo / linfocitos (H:L) en gorriones Centronyx
bairdii y Ammodramus savannarum.
Table 2. Leukocyte count (%) and heterophil/lymphocyte ratio (H:L) in Centronyx bairdii and
Ammodramus savannarum sparrows.

Relación
Especie N Heterófilos Eosinófilos Linfocitos Basófilo Monocitos
H:L

23.0 ± 18.0 a 5.5 ± 5.9 a 69.5 ± 19.5 a 0 ± 1.5 a 4 ± 4.2 a

C. bairdii 16 0.65
4 - 72 0 - 17 16 - 84 0-6 0 - 13
14.5 ± 7.6 a 2 ± 5.9 a 77.0 ± 14.0 a 0 ± 0.4 a 9 ± 5.9 a
A. savannarum 20 0.23
2 - 33 0 - 22 40 - 90 0-2 1 - 24

Valores con la misma literal en cada columna son estadísticamente similares (z < 1.96 Kruskal-Wallis,
p > 0.05). v Values were statistically similar (z < 1.96 Kruskal-Wallis, p > 0.05).

tamaños, con núcleo grande y condensado. En Leukocyte differential. Lymphocytes were found
estas células el núcleo ocupa gran parte del cito- to be the most abundant cells (69-77 %) in the
plasma. Los basófilos presentaron forma redon- leukocyte count of both species, probably because
da, núcleo lobulado, parecen más oscuros debido of the migratory nature of the studied birds.
a los gránulos citoplasmáticos que lo cubren. El Campbell (2015) concludes that Anseriformes
citoplasma presenta gránulos que cubren tanto al migratory birds are a lymphocytic species whose
núcleo como al citoplasma. Los monocitos se ca- immune system is subject to multiple factors, such
racterizaron por mostrar núcleo grande de forma as climate change and a higher energy expenditure;
irregular con granulaciones, tienen un citoplasma therefore, they must generate an adaptive response
compacto y homogéneo sin gránulos. in order to produce more lymphocytes.

Diferencial leucocitario. En el conteo leucocitario H:L ratio. Evidence shows that cross-species
de ambas especies se observó que el linfocito es la variations of the H:L ratio are limited by
célula más abundante (69-77 %), probablemente development and respond to physiological factors
producto de la naturaleza migratoria de las aves such as age, sex, environmental stress, as well as
de estudio. Campbell (2015) en un estudio con phylogenetic aspects (Table 2). Non-passerine
aves anseriformes (migratorias), concluye que son birds (more ancestral birds) are known to have a
especies linfocíticas, las cuales someten su sistema higher H:L ratio than passerines (Minias, 2019).
inmune a múltiples factores como cambios climáti- In addition, the number of heterophils and
cos y un gasto energético mayor, por lo cual deben lymphocytes has a positive correlation with the
generar una respuesta adaptativa para producir incubation period duration and the body mass; but
mayor cantidad de linfocitos. has a negative correlation with the rearing period
duration. This indicates that the constitutive
Relación H:L. Hay evidencias de que las variacio- immune function develops mainly during the
nes inter-especies de la relación H:L están limita- embryonic phase (Pap et al., 2015).
das por el desarrollo y obedecen a factores fisioló- The second most important leukocyte group were
gicos como edad, sexo, estrés ambiental, así como the heterophils, which constitute the first natural
a aspectos filogenéticos, ya que se sabe que las aves protection against bacterial infections and other
no paseriformes (aves más ancestrales) presentan agents. This parameter is therefore related to
mayor relación de H:L que las paseriformes (Mi- immunosuppression, low growth rates, survival,
nias, 2019), además los números de heterófilos y high levels of glucocorticoids, and stress (Minias,
linfocitos se correlacionaron positivamente con la 2019).
duración del período de incubación y masa corpo- Eosinophils are one of the leukocyte groups
ral, pero negativamente con la duración del período observed in a smaller proportion (2 - 5.5 %).

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EN GORRIONES (Centronyx bairdii y Ammodramus savannarum) DEL DESIERTO CHIHUAHUENSE DURANTE EL INVIERNO

de cría, lo que indica que la función inmunitaria Eosinophilia in birds is difficult to interpret,
constitutiva se desarrolla principalmente durante since the exact function of avian eosinophils is
la fase embrionaria (Pap et al., 2015). unknown. Nevertheless, the eosinophil count may
El segundo grupo leucocitario en importancia be useful for the diagnosis of infections caused
fueron los heterófilos que constituyen la primera by extracellular parasites (such as giardiasis,
resistencia natural contra infecciones bacterianas ascariasis, and cestodiasis), allergic conditions,
y otros agentes por lo que este parámetro se rela- allergic reactions, and marked tissue damage.
ciona con la inmunosupresión, bajas tasas de creci- It is also an indicator of the stress status in birds
miento, supervivencia, niveles elevados de gluco- (Campbell, 2015; Jones, 2015).
corticoides y estrés (Minias, 2019). The function of avian basophils is poorly
Los eosinófilos es uno de los grupos leucocitarios understood, but it is presumed to be similar to that
que se observaron en menor proporción con valo- of mammalian basophils, since their cytoplasmic
res de 2 a 5.5 %. La eosinofilia es difícil de inter- granules contain histamine. It is common for
pretar en las aves porque no se conoce la función no basophils to appear in normal hemograms,
exacta del eosinófilo aviar. Independientemente but basophilia seems to be linked to chronic and
de esto, el conteo de eosinófilos puede ser de uti- respiratory diseases, as well as to tissue damage.
lidad para el diagnóstico de infecciones por pará- It may be common in active chlamydial infections
sitos extracelulares como giardiasis, ascariasis y (particularly in Amazon parakeets and parrots),
cestodiasis, o afecciones alérgicas, reacciones alér- as well as in the early stages of inflammatory
gicas, marcado daño tisular así como indicador del processes (Campbell, 2015; Jones, 2015).
estado de estrés de las aves (Campbell, 2015; Jones, Monocytes are mobile cells that migrate using
2015). their movements to phagocytose (Campbell,
La función de los basófilos aviares se conoce poco, 2015; Jones, 2015). In avian hemograms, these
pero se presume que es similar a la de los basófilos cells are observed in smaller proportions. In an
de los mamíferos, ya que sus gránulos citoplásmi- exploratory study about various species of arctic
cos contienen histamina. Es común que los hemo- birds, monocytes were observed in proportions
gramas normales no muestren basófilos, pero la of 5 to 11 % (Mallory et al., 2015). It is possible to
basofilia parece estar asociada con enfermedades encounter variations when comparing results,
crónicas, respiratorias o daño tisular, puede ser even between studies about the same or similar
común en infecciones activas por clamidia (parti- species. This is caused by factors such as sex,
cularmente en periquitos y loros amazónicos) así age, reproductive status, and environmental
como en etapas iniciales de los procesos inflamato- differences that may lead to adaptive physiological
rios (Campbell, 2015; Jones, 2015). adjustments in birds. Monocytes have biologically
Los monocitos son células móviles que migran uti- active chemical substances used in inflammatory
lizando sus movimientos para fagocitar (Campbell, processes and to destroy invasive organisms.
2015; Jones,2015). En los hemogramas aviares se Monocytosis may be linked to infections with
observan en proporciones menores. En un estudio Mycobacterium, Chlamydophila, and Aspergillus, and
exploratorio realizado con diferentes especies de even tuberculosis, mycosis and neoplastic diseases
aves árticas, se observaron monocitos en propor- (Campbell, 2015; Jones, 2015).
ciones de 5 a 11 % (Mallory et al., 2015). Es posible The H:L ratio is useful to understand the immune
encontrar variaciones al comparar resultados entre response in birds. With this purpose, Martínez-
estudios, inclusive entre estudios con la misma es- Quintanilla et al. (2017) determined the values of
pecie o especies similares, debido a factores como this indicator in various bird species, including the
el sexo, edad, estado reproductivo y diferencias Rufa red knot (Calidris canutus rufa) at two points in
ambientales las cuales pueden conducir a ajustes their migratory route: the first, an intermediate site
fisiológicos de adaptación en las aves. Los mono- where birds rest before reaching the wintering site;
citos poseen sustancias químicas biológicamente the second, the final destination of their migratory

Artículo científico PEREDA-SOLIS et al. 57

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activas que utilizan en los procesos de inflamación journey. The H:L ratio was different in both sites,
y la destrucción de organismos invasores. La mo- because these birds are still energetically stressed
nocitosis puede estar relacionada con infecciones in their stopover sites. The physical effort made
con Mycobacterium, Chlamydophila, Aspergillus o during the flight leads to a compromised immune
incluso tuberculosis, micosis y en enfermedades response, which in turn causes muscle cell damage
neoplásicas (Campbell, 2015; Jones, 2015). and a redistribution of phagocytic cells, increasing
El índice H:L es de utilidad para conocer la the values of heterophils in order to start eliminating
respuesta inmune en las aves, con este propósito pathogens. However, when the birds arrive at their
Martínez-Quintanilla et al. (2017) presentan los va- wintering site, their body mass starts to increase;
lores de este indicador en diversas especies de aves then, they begin to store energy reserves, and
entre las que se encuentra el playero rojizo (Calidris therefore recover and maintain normal leukocyte
canutus rufa) en dos puntos de su ruta migratoria, levels. This is probably what we observed in our
el primero era un sitio intermedio donde las aves study, since, at the time of the sampling, the birds
descansan antes de llegar al sitio de invernada, y had already spent approximately 30 d at their
el otro era el destino final de su migración. En am- wintering site.
bos, el índice H:L fue diferente, debido a que en The values of the H:L ratio for A. savannarum
las zonas de reabastecimiento de las aves aún se (0.23) and C. bairdii (0.65) were similar to those
encuentran energéticamente estresadas y esto ge- recorded by Martínez-Quintanilla et al. (2017)
nera una respuesta inmune comprometida debido for 11 bird species. The immune response can be
al esfuerzo físico que realizan durante el vuelo, con measured through leukocyte values and the H:L
daño en las células musculares y ocasiona también ratio, which change when defence mechanisms
una redistribución de células fagocíticas, para ini- respond to external agents. Therefore, it is
ciar la remoción estas células incrementan los va- always possible that the reason why a particular
lores de los heterófilos. Sin embargo, cuando las leukocyte type increases or decreases is that the
aves llegan a su sitio de invernación e inician el in- birds are undergoing or recovering from some
cremento de la masa corporal y el almacenamiento undetermined infectious process (Demina et al.,
de sus reservas energéticas, empiezan a recuperar 2019).
y mantener los niveles leucocitarios normales. Esto The H:L ratio is an index used to measure
último probablemente es lo que encontramos en physiological avian stress, but it is also useful as
las aves de nuestro estudio, ya que al momento de an indirect indicator of animal welfare in birds,
realizar el muestreo las aves tenían unos 30 días de since it can be affected by different stress-inducing
haber llegado al sitio de invernada. causes. In the initial phase of stress, birds exhibit
Los valores del índice H:L de A. savannarum (0.23) heterophilia and lymphopenia, followed by
y C. bairdii (0.65) fueron similares a los presentados heteropenia and lymphocytosis (Campbell, 2015).
por 11 especies de aves por Martínez-Quintanilla Many authors have considered this pattern as one
et al. (2017). La respuesta inmune puede ser medi- of the variables with the highest predictive value
da a través de los valores leucocitarios y la relación for stress (Campbell, 2015), even more reliable
H:L, que se alteran cuando se produce la respuesta than measuring cortisol. Finally, the group of
de defensa ante agentes extraños, por lo cual siem- leukocyte cells in which variations caused by
pre es posible que el aumento o disminución de (internal or external) parasites or in response to
un tipo leucocitario en particular sea consecuencia hypersensitivity reactions were observed matches
de que las aves están implicadas en algún proceso eosinophils (Campbell, 2015). In the case of this
infeccioso no determinado, o recuperándose de él study, the values of eosinophils for A. savannarum
(Demina et al., 2019). (2 %) and C. bairdii (5.5 %) may be considered
La relación H:L es un índice que se utiliza para me- similar, based on previous studies about different
dir el estrés fisiológico de las aves, pero también bird species (Mallory, 2015), where the range
sirve como un indicador indirecto de bienestar recorded for eosinophils was 1 to 6 %.

Artículo científico
58 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2710
 PERFIL LEUCOCITARIO, MICRONÚCLEOS Y PROLONGACIONES NUCLEARES ERITROCITARIOS
EN GORRIONES (Centronyx bairdii y Ammodramus savannarum) DEL DESIERTO CHIHUAHUENSE DURANTE EL INVIERNO

animal en las aves, ya que puede verse afectado CONCLUSIONS

por distintas causas que conlleven a estrés. En la To our knowledge, prior to this study, the
fase inicial del estrés, las aves presentan heterofilia frequency of spontaneous micro-nucleated
y linfopenia, seguidas de heteropenia y linfocitosis erythrocytes peripheral blood nuclear buds,
(Campbell, 2015). Este patrón ha sido considerado leucocyte differential and heterophil/lymphocyte
por muchos autores como una de las variables con ratio had not been described for C. bairdii and A.
mayor valor predictivo del estrés (Campbell, 2015) savannarum sparrows. Therefore, this research
y de mayor confianza que la misma medición de constitutes the first effort to establish reference
cortisol. Por último, el grupo de células leucocita- values for these species, which are facing severe
rias que se observa con variación por parasitosis population decline.
(interna o externa) o en respuesta a reacciones de The cell values determined in this study for the
hipersensibilidad corresponde al de los eosinófilos target birds are consistent with those observed in
(Campbell, 2015), en el caso de este estudio los va- other apparently healthy bird species; therefore,
lores de eosinófilos para A. savannarum (2 %) y C. they do not constitute evidence of the presence of
bairdii (5.5 %), se pueden considerar similares de any disease in the analysed organisms.
acuerdo con trabajos previos en diferentes especies
de aves (Mallory, 2015) donde el rango para eosi- —End of the English version—

nófilos fue de 1 a 6 %. pppvPPP

CONCLUSIONES
Previo a este trabajo no se había descrito la fre- Biology Research 7 (4): 223–234. https://doi.org/10.31
cuencia de EMN espontáneos, EPN de sangre peri- 84/175815514X14162211300859
férica, el diferencial leucocitario ni el índice H:L de Clark P. 2015. Assessment of avian erythrocytes that
exhibit variant nuclear morphology. Comparative
los gorriones C. bairdii y A. savannarum. Esta inves- Clinical Pathology 24: 485–490. https://doi.
tigación representa el primer esfuerzo para deter- org/10.1007/s00580-014-1926-6
COTECOCA (Comisión Técnico Consultiva para
minar valores de referencia para estas especies que la Determinación Regional de Coeficientes de
enfrentan grave declive poblacional. Agostadero). 1976. Comisión Técnico Consultiva
Los valores celulares determinados en este es- para la Determinación Regional de Coeficientes de
Agostadero. SARH. Durango.
tudio para las aves objetivo son consistentes con Demina I, Tsvey A, Babushkina O, Bojarinova J. 2019.
los observados en otras especies de aves aparente- Time-keeping programme can explain seasonal
dynamics of leucocyte profile in migrant bird.
mente sanas por lo que no constituyen evidencia Journal of Avian Biology 2019: e02117. https://doi.
de la presencia de alguna enfermedad de los orga- org/10.1111/jav.02117
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Artículo científico PEREDA-SOLIS et al. 59

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org/10.1126/science.aaw1313

Artículo científico
60 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2710
 Artículo científico. DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2697

INFLUENCIA DE LA RADIACIÓN LÁSER ROJA EN EL VIGOR DE

SEMILLAS DE TOMATE AFECTADAS POR ENVEJECIMIENTO

INFLUENCE OF RED LASER RADIATION ON THE VIGOR OF TOMATO

SEEDS AFFECTED BY AGING

Carlos Francisco de Jesús Rivera-Talamantes1*, Alexandre Michtchenko1, Andrei Budagovsky2,

Gabriela González-López1, Ekaterina Grosheva2

1
Instituto Politécnico Nacional, SEPI-ESIME-Zacatenco. Av. Instituto Politécnico
Nacional S/N, Edificio 5 Tercer Piso, Ciudad de México, México. C. P. 07738.
2
Michurinsk State Agrarian University. Internationalnaya Street 101, Michurinsk,
Tambov Oblast, Russia. P. B. 393740.
* Autor para correspondencia: [email protected]

RESUMEN ABSTRACT
La pérdida de vigor en semillas de tomate (Solanum lyco- The loss of vigour in tomato seeds (Solanum lycopersicum
persicum L.) por acción de envejecimiento es una condi- L.) due to aging is a normal condition. This study
ción normal. Este estudio proporciona una referencia fu- provides a future reference in regard to the possible
tura en cuanto a las posibles aplicaciones de tratamiento applications pre-sowing of red laser radiation treatments
con radiación láser roja en semillas de tomate antes de on tomato seeds to improve the vigour of the aged seeds.
la siembra para mejorar el vigor de semillas envejecidas. The objective of the study was to analyse the effects of
El objetivo de este estudio fue analizar los efectos de la laser radiation on aged tomato seeds, on the rate of
irradiación láser en semillas de tomate envejecidas, so- germination and growth. It is hypothesized that at least
bre la tasa de germinación y crecimiento. Se hipotetiza one treatment of red laser radiation could improve the
que al menos un tratamiento de irradiación láser roja seed vigour. Two groups of seeds were used, one with
podría mejorar el vigor de las semillas. Dos grupos de 11 years of aging and another with seeds aged 11 years
semillas fueron utilizadas, uno con 11 años de envejeci- plus 24 h of artificial aging. For the radiation, a red laser
miento y otro con semillas envejecidas 11 años más 24 h diode of 660 nm was used with a potency of 100 mW, at a
de envejecimiento artificial. Para la radiación se utilizó radiation density of 0.2 mW cm-2, eight exposure times to
un diodo láser rojo 660 nm con una potencia de 100 mW, the laser radiation and a control. The data were subjected
a una densidad de radiación de 0.2 mW cm-2, ocho tiem- to an analysis of variance and the means were compared
pos de exposición a la radiación láser y un testigo como with the Tukey test (HSD; p ≤ 0.05). In seeds with 11
control. Los datos fueron sometidos a un análisis de va- years of aging, the laser treatment at 120 s improved
rianza y las medias fueron comparadas por la prueba de seed vigour by 125 %, resulting from an increase in the
Tukey (HSD; p ≤ 0.05). En semillas con 11 años de enve- growth of the radicle (167 %, p ≤ 0.05) compared to the
jecimiento, el tratamiento láser a 120 s mejoró el vigor de control (100 %). On the other hand, the laser treatment
las semillas en 125 %, a consecuencia de un aumento en at 60 s improved the tolerance to stress from artificial
el crecimiento de la radícula (167 %, p ≤ 0.05) respecto aging, the vigour index increased 143 % compared
al control (100 %). Por otro lado, el tratamiento láser to the control (100 %), as a result of an improvement
a 60 s mejoró la tolerancia al estrés por envejecimiento in germination of 162 % and in the hypocotyl growth
artificial, el índice de vigor aumentó 143 % respecto al (130 %, p ≤ 0.05), compared to the control (100 %). Red
control (100 %), como consecuencia de una mejora en laser radiation on tomato seeds affected by natural or
artificial aging can influence the processes of photo
morphogenesis and increase seed vigour.
Recibido: abril, 2021. Aprobado: enero, 2022.
Publicado en Agrociencia 56: 61-73. 2022.

61
AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

germinación del 162 % y en el crecimiento del hipocótilo Keywords: tomato seeds; laser radiation; improvement
(130 %, p ≤ 0.05), respecto al control (100 %). La radiación of vigour; stimulus in length of radicle and hypocotyl,
láser roja sobre semillas de tomate afectadas por enveje- germination.
cimiento natural o artificial puede influir en los proce-
sos de foto morfogénesis e incrementar el vigor de las INTRODUCTION
semillas. The tomato (Solanum lycopersicum), a member
of the Solanaceae family, is among the most
Palabras clave: semillas de tomate; radiación láser; me- cultivated vegetables in the world and has high
joramiento del vigor; estímulo en longitud de radícula e economic and nutritional value. In 2019, the area
hipocótilo, germinación. sown with tomato throughout the world was 5
million hectares, with a yield of 180 million tons
INTRODUCCION (FAOSTAT, 2019).
El tomate (Solanum lycopersicum), miembro de la Vigorous seeds are a key element for the success of
familia de Solanaceae, se encuentra entre los vege- a crop (Finch-Savage and Bassel, 2016). Seed vigour
tales más cultivados a nivel mundial y tiene altos is a complex property that determines potential for
valores económicos y nutricionales. En 2019, el emergence and rapid and uniform development
área de siembra de tomate en todo el mundo fue under a wide range of field conditions; it depends
de 5 millones de hectáreas, con un rendimiento de fundamentally on the capacity to resist extended
180 millones de toneladas (FAOSTAT, 2019). storage and the harmful effects of aging (Rajjou
Las semillas vigorosas son un elemento clave para et al., 2012). As storage time of the seeds increases
el éxito de un cultivo (Finch-Savage y Bassel, 2016). the seeds age, which provokes the physiological
El vigor de la semilla es una propiedad compleja deterioration of the seeds (Suresh et al., 2019).
que determina su potencial para una emergencia y Vigour also refers to the maximum period of time
desarrollo rápido y uniforme en una amplia gama during which the seeds maintain viability for
de condiciones de campo, depende fundamental- germination (Ku et al. (2014).
mente de la capacidad de resistir el almacenamien- For agricultural use, the aged seeds lose biological
to prolongado y los efectos nocivos del envejeci- functions that decrease their viability over time,
miento (Rajjou et al., 2012). A medida que aumenta which is manifested in a poor establishment
el tiempo de almacenamiento las semillas enveje- of the crop in the field (Jacob et al., 2016). The
cen, lo que provoca el deterioro fisiológico de las main impacts of the variation in seed vigour are
semillas (Suresh et al., 2019). El vigor también se re- expressed through a direct negative effect on the
fiere al período de tiempo máximo durante el cual emergence of the seedlings, and therefore, an
las semillas mantienen la viabilidad para germinar indirect effect on yield (Tekrony and Egli, 1991).
(Ku et al. (2014). The artificial aging of seeds, with high temperature
Para uso agrícola, las semillas envejecidas pierden and humidity, imitate long-term natural aging;
funciones biológicas que disminuyen su viabilidad these conditions accelerate the metabolism and
con el tiempo, lo que se manifiesta en un mal es- induce the accumulation of harmful alterations
tablecimiento del cultivo en el campo (Jacob et al., associated with aging (Fleming et al., 2018). The
2016). Los principales impactos de la variación en artificial aging technique in seeds reproduces
el vigor de las semillas se manifiestan a través de natural aging because, in natural and artificial
un efecto negativo directo sobre la emergencia de aging, the same physical and chemical effects
las plántulas y, por lo tanto, un efecto indirecto so- occur (Suresh et al., 2019).
bre el rendimiento (Tekrony y Egli, 1991). An important factor in the establishment of a crop
En el envejecimiento artificial de semillas se imita is the germination of the seed. Germination is
el envejecimiento a largo plazo con temperatura y controlled by internal and external factors, such as
humedad alta. Esto acelera el metabolismo y provo- genetics, seed structure, seed chemistry, moisture
ca la acumulación de alteraciones nocivas asociadas and temperature (Lei et al., 2013). The capacity

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 INFLUENCIA DE LA RADIACIÓN LÁSER ROJA EN EL VIGOR DE SEMILLAS DE TOMATE AFECTADAS POR ENVEJECIMIENTO

con el envejecimiento (Fleming et al., 2018). El en- of a plant to maximize germination, growth and
vejecimiento artificial de las semillas reproduce el photosynthetic productivity of the seeds depends
envejecimiento natural porque en el envejecimien- on the capacity to detect, evaluate and respond
to natural y artificial ocurren los mismos impactos to the quality, amount and direction of the light
físicos y químicos (Suresh et al., 2019). (Swathy et al., 2021).
Un factor importante en el establecimiento de un Some researchers utilize physical methods such
cultivo es la germinación de la semilla, la germina- as laser radiation to improve the processes of
ción está controlada por factores internos y exter- germination, growth and productivity in the
nos, como la genética, la estructura de la semilla, plants (Ćwintal and Dziwulska-Hunek, 2013;
la química de la semilla, la humedad y la tempe- Prośba-Bialczyk et al., 2013). In Vigna radiata, the
ratura (Lei et al., 2013). La capacidad de una planta pre-treatment of seeds with laser radiation at λ=
para maximizar la germinación, el crecimiento y la 632.8 nm and λ = 488 nm improved the length
productividad fotosintética de las semillas depen- of the hypocotyl by 22.5 and 28 % in the radicle
de de su capacidad para detectar, evaluar y res- compared to the control (Janayon and Guerrero,
ponder a la calidad, cantidad y dirección de la luz 2019). Swathy et al. (2021) applied treatments
(Swathy et al., 2021). with He-Ne radiation in eggplant seeds observing
Algunos investigadores utilizan métodos físicos a substantial improvement in the germination
como la radiación láser para mejorar los procesos index, germination time and vigour index of
de germinación, crecimiento y productividad en the seed in regard to the control. The physical
las plantas (Ćwintal y Dziwulska-Hunek, 2013; treatments such as laser radiation in seeds prior
Prośba-Białczyk et al., 2013). En Vigna radiata , el to sowing are environmentally safe, because only
pretratamiento de semillas con irradiación láser a biochemical and physiological processes in the
λ = 632.8 nm y λ = 488 nm mejoró la longitud del hi- seed are modified, thus accelerating the emergence
pocótilo en 22.5 y 28 % en radícula en comparación of the seedlings and improving plant development
con el testigo (Janayon y Guerrero, 2019). Swathy (Podlesny et al., 2012).
et al. (2021) aplicaron tratamientos con radiación The use of laser bio-stimulation to improve crops
láser He-Ne en semillas de berenjena, observaron is a technique which is under development. The
una mejora sustancial en el índice de germinación, objective of this study was to analyse the effects
el tiempo de germinación y el índice de vigor de la of red laser radiation on tomato seeds affected by
semilla respecto al control. Los tratamientos físicos aging, on the characters of germination and initial
como la irradiación láser en semillas antes de la growth of seedlings, with the aim of improving
siembra son ambientalmente seguros, porque solo and preserving the vigour of the tomato seeds. It
modifican procesos bioquímicos y fisiológicos en was hypothesized that at least one treatment of red
las semillas que, en consecuencia, aceleran la emer- laser radiation would improve the seed vigour.
gencia de plántulas y mejoran el desarrollo de las
plantas (Podlesny et al., 2012). MATERIALS AND METHODS
El uso de bioestimulación láser para mejorar cul- The project was developed in the bio-photonics
tivos es una técnica que está en desarrollo. El ob- laboratory of the Michurinsk State Agrarian University,
jetivo de este estudio fue analizar los efectos de la located in the city of Michurinsk, Russia, during the
irradiación láser roja en semillas de tomate afec- month of July of 2019.
tadas por envejecimiento, sobre los caracteres de
germinación y crecimiento inicial de plántulas, con Details of the seed lot
la finalidad de mejorar y preservar el vigor de las Tomato (Solanum lycopersicum) seeds variety Orange
semillas de tomate. Se hipotetiza que al menos un were used. The seeds were supplied by Michurinsk
tratamiento de irradiación láser roja mejorará el vi- State Agrarian University. At the start of the experiment
gor de las semillas. the seeds had an age of approximately 11 years, during

Artículo científico RIVERA-TALAMANTES et al. 63

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

MATERIALES Y MÉTODOS which they had been stored with a mean temperature of
El proyecto se desarrolló en el laboratorio de bio-fotó- 19 ± 4 °C and a percentage of relative humidity of 25 ± 5 %.
nica de la Universidad Estatal Agraria de Michurinsk, Seed selection was according to what is stipulated in the
ubicada en la ciudad de Michurinsk, Russia, durante el international rules for seed testing (ISTA, 2017).
mes de julio del 2019.
Procedure for inducing artificial aging
Detalles del lote de semillas In the procedure for inducing artificial aging, four groups
Se urilizpo la variedad de tomate (Solanum lycopersicum), of 250 selected seeds were taken and thermally treated at
la cual fue proporcionada por la Universidad Estatal 45 ± 2 °C with a relative humidity of 100 ± 5 % during
Agraria de Michurinsk. Al iniciar el experimento las se- 24 h. The temperature was constant, and humidity was
millas tenían una edad aproximada de 11 años, durante controlled according to what was described by Seyyedi
los cuales se mantuvieron almacenadas con una tempe- et al. (2018) and Han et al. (2014). For this procedure a

ratura media de 19 ± 4 °C y un porcentaje de humedad thermostat was used (TSO-1/80 SPU, Himmedservis,
Russia). Prior to initiating the procedure, the temperature
relativa del 25 ± 5 %. La selección de semillas fue según
and percentage of humidity were verified, and the seeds
lo estipulado en las reglas internacionales para prueba
were placed in Petri dishes with a layer of paper filter,
de semillas (ISTA, 2017).
then were placed in the thermostat. Next, the door of
the thermostat was hermetically closed and maintained
Procedimiento para inducir el
without light throughout the procedure (24 h).
envejecimiento artificial
En el procedimiento para inducir el envejecimiento
Germination test
artificial, se tomaron cuatro grupos de 250 semillas se-
The germination test was done in Petri dishes with three
leccionadas y se trataron térmicamente a 45 ± 2 °C con
layers of filter paper moistened with distilled water
una humedad relativa del 100 ± 5 % durante 24 h. La
(Kornarzyński et al., 2018). 25 seeds were used per Petri
temperatura era constante y la humedad controlada, de
dish, with four replications for each treatment (Hadi et
acuerdo a lo descrito por Seyyedi et al. (2018) y Han et al.
al., 2018; Badran and Savin, 2018). The temperature of
(2014). Para este procedimiento se utilizó un termostato
germination was around 22 ± 5 °C, and germination was
(TSO-1/80 SPU, Himmedservis, Rusia). Antes de iniciar
with controlled light during the day and without light
el procedimiento se verificaron la temperatura y el por-
during the night (12/12 h).
centaje de humedad, las semillas se colocaron en cajas de
Petri con una capa de papel filtro, después se pusieron Process of laser radiation of seeds
dentro del termostato, posteriormente se cerró la puerta Prior to the radiation process, the seeds were submerged
del termostato herméticamente y se mantuvo sin luz du- in demineralized water during 60 min. Next, the excess
rante todo el procedimiento (24 h). water was removed, and the seeds were dried with filter
paper, and the laser radiation treatments were applied.
Prueba de germinación For the radiation, an experimental laser diode module
La prueba de germinación fue en cajas Petri con tres was used (Figure 1-2 A), with a potency of 100 mW
capas de papel filtro humedecido con agua destilada and wavelength of 660 nm continuous mode, at power
(Kornarzyński et al., 2018). Se utilizaron 25 semillas por density in the irradiation plane of 0.2 mW cm-2. The
caja de Petri, cuatro réplicas para cada tratamiento (Hadi radiation density was verified prior to each treatment
et al., 2018; Badran y Savin, 2018). La temperatura de ger- with a potentiometer Ophir model 7Z01560 made in
minación fue alrededor de 22 ± 5 °C, y la germinación Israel and a filter at 1 cm-2 (Figure 1-2 B). Eight exposure
fue con luz controlada durante el día y sin luz durante times of exposure to radiation are proposed (1, 7.5, 15,
la noche (12/12 h). 30, 60, 120, 240 and 480 s) and two controls without
treatment (control “C” and control plus artificial aging
Proceso de radiación láser de semillas “C.T”).
Antes del proceso de radiación, las semillas se sumergie- During the process of laser radiation, the seeds were
ron en agua desmineralizada durante 60 min. Luego se found in a Petri dish with a layer of filter paper,

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 INFLUENCIA DE LA RADIACIÓN LÁSER ROJA EN EL VIGOR DE SEMILLAS DE TOMATE AFECTADAS POR ENVEJECIMIENTO

retiró el exceso de agua y se secaron con papel filtro, y ordered within a circular surface of 9 cm diameter.
se aplicaron los tratamientos con radiación láser. Para la To homogenize the laser radiation, they were placed
radiación, se utilizó un módulo diodo laser experimen- on a stationary rotational surface and were uniformly
tal (Figura 1-2-a), con una potencia de 100 mW y longi- accelerated (1.81 × 10-3 xg). Exposure time to the laser
tud de onda de 660 nm modo continuo, a una densidad radiation was defined with a software that activates a
de potencia superficial en el plano de irradiación de 0.2 driver B that turns on the laser C, the laser radiation D
mW cm . La densidad de radiación fue verificada antes
-2
impact on the seeds E that were on a rotating surface F
de cada tratamiento con un medidor de potencia Ophir uniformly accelerated by a motor G, the exposure times
modelo 7Z01560 hecho en Israel y un filtro a 1 cm (Figu- were monitored with a processing unit A (Figure 1-1).
ra 1-2-b), se proponen ocho tiempos de exposición a la The values of the vigour index were calculated with the
radiación (1, 7.5. 15, 30, 60, 120, 240 y 480 s) y dos testi- following equation (Mariappan et al., 2014):
gos sin tratamientos (control “C” y control más envejeci-
miento artificial “C.T”). V = G(%)*T
Durante el proceso de radiación láser, las semillas se en-
contraban en una caja de Petri con una capa de papel where: V is the vigour index, G is germination (%), T
filtro, ordenadas dentro de una superficie circular de 9 is total length (mm) of the seedling (hypocotyl plus
cm de diámetro. Para homogeneizar la radiación láser radicle).
se colocaron en una superficie rotacional estacionaria y
fueron uniformemente aceleradas (1.81 x 10-3 g). El tiem- Germination
po de exposición a la radiación láser se definió con un The percentage of germination was calculated based
software que activa un controlador que enciende el láser on the total number of seeds germinated at the end of
C, la radiación láser C, incidió sobre las semillas E, que the experiment and the values of the germination index
se encontraban en una superficie giratoria F, uniforme- were calculated with the following equation (Almutairi,
mente acelerada por un motor G, los tiempos de expo- 2016):

( )
sición se monitoreaban con unidad de procesamiento A) GF
(Figura 1-1). Stimulus (%) = * (100)
n

Cálculo del vigor where: GF is the total number of seeds germinated at the
Los valores del índice de vigor se calcularon con la si- end of the experiment and n is the total number of seeds
guiente ecuación (Mariappan et al., 2014): in the test.

Figura 1. 1: Diagrama del proceso de radiación. A: software para definir y activar el tiempo de radiación láser, B:
controlador, C: módulo láser, D: radiación láser 660 nm, E: semillas, F: motor con superficie giratoria. 2). A: Módulo
laser y unidad de control. B: medidor de potencia laser con filtro de un cm, C: proceso de radiación.
Figure 1. 1: Diagram of the radiation process. A: software to define and activate the time of laser radiation, B: driver, C:
laser module, D: laser radiation 660 nm, E: seeds, G: motor with F: rotational surface. 2). A: laser module and control
unit, B: meter of laser power density with filter of 1 cm-2, C: radiation process.

Artículo científico RIVERA-TALAMANTES et al. 65

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

V = G(%)*T Percentage of stimulus

The percentage of stimulus was calculated adopting the
donde: V es el índice de vigor, G es germinación ( %), T following equation:

( )
es la longitud total (mm) de la plántula (hipocótilo más An
Stimulus (%) = * (100)
radícula). Ac

Germinación
El porcentaje de germinación se calculó con base en el where: Stimulus (%) is the stimulus produced by a
número total de semillas germinadas al final del experi- given treatment, An is the mean value of a parameter in
mento y los valores del índice de germinación se calcula- analysis produced by a given treatment, Ac is the mean
ron con la ecuación siguiente (Almutairi, 2016): value of a parameter in analysis of the group without

( )
GF treatment (control).
Estímulo (%) = * (100)
n
Analysis of the data
For the evaluation of the effects of stimulation provoked
donde: Gp es el número total de semillas germinadas al by the laser radiation, four factors were considered:
final del experimento y n es el número total de semillas germination, vigour, length of hypocotyl and length of
en la prueba. radicle. The evaluation occurred 11 days after the start
of the experiment. The software STATISTICA was used
Porcentaje de estímulo to process the data with ANOVA and the Tukey’s test of
El porcentaje de estímulo se calculó adoptando la si- multiple comparison of means (HSD; p ≤ 0.05).
guiente ecuación:

( ) RESULTS AND DISCUSSION

An
Estímulo (%) = * (100) Effects produced by laser radiation on seeds
Ac
with 11 years of aging
Under natural conditions, the seeds stored over a
donde: Estimulo (%) es el estímulo producido por algún long time are subject to aging. According to the rate
tratamiento, An es el valor medio de un parámetro en and magnitude of aging, the vigour and viability
análisis producido por algún tratamiento, Ac es el valor of the seeds are negatively affected (Huang et al.,
medio de un parámetro en análisis del grupo sin trata- 2021). The use of physical methods such as red laser
miento (control). radiation is an option for increasing seed vigour
(Mohammadi et al., 2012); the effects produced will
Análisis de los datos depend on the treatment applied.
Para la evaluación de los efectos de estimulación provoca- The interaction among the seeds and the eight
dos por la radiación láser se consideraron cuatro factores: times of exposure to the radiation tested generated
germinación, vigor, longitud de hipocótilo y longitud de some significant effects (p ≤ 00.05; Table 1). The
radícula. La evaluación ocurrió 11 días después de comen- treatments with 120 and 480 s accelerated the
zar el experimento. El software STATISTICA se utilizó para dynamic of germination (Figure 2), the fourth day
procesar los datos con ANOVA y la prueba de compara- of evaluation showed a stimulus in germination of
ción múltiple de medias de Tukey (HSD; p ≤ 0.05). 100 % for 120 s and 98 ± 2 % for 480 s compared
to the control (0 %). On the other hand, at day 5
RESULTADOS Y DISCUSIÓN the difference was reduced to 4 %, which shows
Efectos producidos por radiación láser sobre that the germination levels were not significantly
semillas con 11 años de envejecimiento affected, but the velocity of germination was
En condiciones naturales, las semillas almacena- improved.
das durante mucho tiempo están sujetas a enveje- The treatment at 120 s of laser radiation improved
cimiento, a razón de la velocidad y magnitud del seed vigour by 120 % compared to the control (C,

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 INFLUENCIA DE LA RADIACIÓN LÁSER ROJA EN EL VIGOR DE SEMILLAS DE TOMATE AFECTADAS POR ENVEJECIMIENTO

envejecimiento, el vigor y la viabilidad de las semi- 100 %) and was the treatment with best results
llas se ven afectados negativamente (Huang et al., (Table 1).
2021). El uso de métodos físicos como la radiación Li et al. (2017) found that the red light (640 to 660 nm)
láser roja es una opción para incrementar el vigor promoted stem length, leaf area, saccharose,
de las semillas (Mohammadi et al. 2012), los efectos concentrations of soluble sugar and starch, as well
producidos dependerán del tratamiento aplicado. as the number and volume of starch grains in the
La interacción entre las semillas y los ocho tiempos chloroplast of cotton (Gossypium hirsutum).
de exposición a la radiación probados, generaron The stimulating effect of red laser radiation did
algunos efectos significativos (p ≤ 00.05; Cuadro 1), not generate the same impact in the radicle and
Los tratamientos con 120 y 480 s aceleraron la di- hypocotyl. With the treatment at 120 s of laser
námica de germinación (Figura 2), el cuarto día de radiation, growth of the radicle was significantly
evaluación mostraron un estímulo en germinación affected (p ≤ 0.05), generated an elongation in the
del 100 % para 120 s y 98 ± 2 % para 480 s respecto length of the radicle in 167 ± 4 % compared to the
al control (0 %). Por otro lado, al día 5 la diferen- control (100 ± 9 %), and in growth of hypocotyl no
cia se redujo al 4 %, lo que muestra que los niveles significant effect was generated. The diode laser
de germinación no se afectaron significativamente, radiation 660 nm did not show significant effects
pero la velocidad de germinación si fue mejorada. in short exposure times (Table 1). Therefore, in the
El tratamiento a 120 s de radiación láser mejoró el second part of this study (seeds affected by natural
vigor de la semilla en 126 % respecto al control (C, aging plus 24 h of artificial aging) the radiation
100 %) y fue el tratamiento con mejores resultados times of 1, 5 and 15 s were discarded. In this first
(Cuadro 1). stage (seeds with 11 years of aging), the stimulus
Li et al. (2017), encontraron que la luz roja (640 a provoked by the treatments with laser radiation in
660 nm) promovía la longitud del tallo, el área fo- the growth factor caused a multimodal behaviour
liar, la sacarosa, las concentraciones de azúcar so- with three statistically significant values at 30, 120
luble y almidón, así como el número y volumen de and 240 s A maximum value was found at 120 s
granos de almidón en el cloroplasto del algodón (Figure 3), after this maximum value the stimulus
(Gossypium hirsutum). produced by the laser radiation decreased.

Cuadro 1. Germinación, vigor, crecimiento de radícula e hipocótilo (media ± EEs) de semillas de tomate tomate
(Solanum lycopersicum) variedad Orange con 11 años de envejecimiento, después de tratamientos por radiación
láser roja.
Table 1. Germination, vigour, growth of radicle and hypocotyl (mean ± EE) of seeds of tomato (Solanum
lycopersicum) variety Orange with 11 years of aging, after the treatments with red laser radiation.

G¶ V§ RÞ H¤
T (s)
†
Media Estímulo Media Estímulo Longitud Estímulo Longitud Estímulo
(%) (%) índex (%) (mm) (%) (mm) (%)

C 94 ± 3.4 100.0 ± 3.7 1963.1 100.0 7.47 ± 0.7 100 ± 9 13.41 ± 1.1 100 ± 6
1 96 ± 2.3 102.2 ± 2.4 2012.6 102.5 7.43 ± 0.5 99 ± 6 13.55 ± 0.8 100 ± 5
5 98 ± 1.2 104.3 ± 1.2 2219.4 113.0 8.35 ± 0.5 112 ± 6 14.29 ± 0.8 104 ± 4
15 98 ± 1.2 104.3 ± 1.2 2033.8 103.6 7.42 ± 0.5 99 ± 6 13.33 ± 0.8 104 ± 4
30 96 ± 0 102.1 ± 0 2239.3 114.1 11.77 ± 0.8 158 ± 7†† 11.55 ± 0.8 86 ± 5
60 92 ± 0 97.9 ± 0 2061.7 105.0 9.23 ± 0.7 123 ± 8 13.18 ± 1 102 ± 6
120 100 ± 0 106.4 ± 0 2486.8 126.7 12.48 ± 0.5 167 ± 4†† 12.39 ± 0.5 88 ± 3
240 98 ± 1.2 104.3 ± 1.2 2157.1 109.9 10.48 ± 0.7 140 ± 6†† 11.56 ± 0.7 84 ± 5
480 100 ± 0 106.4 ± 0 2000.2 101.9 9.51 ± 0.5 127 ± 6 10.49 ± 0.6 75 ± 4
†
T: tiempo en segundos; ¶G: germinación; §V: vigor; ÞR: radícula; ¤H: hipocotíleo; ††Diferencias estadísticamente
significativas (p ≤ 0.05). v †T: tiempo en segundos; ¶G: germinación; §V: vigor; ÞR: radícula; ¤H: hipocotíleo;
††
Diferencias estadísticamente significativas (p ≤ 0.05). v †T: time in seconds; ¶G: germination; §V: vigour; ÞR:
radicle; ¤H: hypocotyl; ††Statistically significant differences (p ≤ 0.05).

Artículo científico RIVERA-TALAMANTES et al. 67

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

El efecto estimulante de la radiación láser roja no

genera el mismo impacto en radícula e hipocóti-
lo. Con el tratamiento a 120 s de radiación láser el
crecimiento de la radícula se vio afectado signifi-
cativamente (p ≤ 0.05), generó una elongación en el

% Germinación
largo de la radícula en 167 ± 4 % comparada con el
control (100 ± 9 %), y en crecimiento de hipocótilo
no generó efecto significativo. La radiación láser
de diodo 660 nm no mostró efectos significativos
en pequeños tiempos de exposición (Cuadro 1).
Por esta razón, en la segunda parte de este trabajo
(semillas con envejecimiento natural más 24 h de
envejecimiento artificial) se descartaron los tiem-
pos de radiación 1, 5 y 15 s. En esta primera etapa
Día después de plantar
(semillas con 11 años de envejecimiento), el estí-
mulo provocado por los tratamientos con radia- Figura 2. Estímulo en dinámica de germinación en
ción láser en el factor crecimiento, provocaron un semillas de tomate (Solanum lycopersicum) variedad
Orange con 11 años de envejecimiento natural, irradiadas
comportamiento multimodal con tres valores esta- con radiación láser roja (660 nm).
dísticamente significativos a 30, 120 y 240 s, se en- Figure 2. Stimulus in germination dynamic in tomato
seeds (Solanum lycopersicum) variety Orange with 11
contró el valor máximo a 120 s (Figura 3), después years of natural aging, radiated with red laser radiation
de este valor máximo el estímulo producido por la (660 nm).
radiación láser disminuyó.

Efectos producidos por la radiación láser en se-

Media
millas con envejecimiento artificial
Media
En germinación, el control (C.T.) mostró una ger- Media
minación de 32 ± 4.6 %, el tratamiento con 60 s de
radiación láser generó un estímulo fuerte en la
dinámica de germinación (Figura 4); y se expresó
Longitud (mm)

una mejora de 162 ± 8.9 % en la germinación final

respecto al control 100 % (Cuadro 2).
En el vigor de las semillas los mejores resultados
se obtuvieron con el tratamiento 60 s de radiación
láser, con una estimulación del 195 % (p ≤ 0.05),
respecto al control (C.T, 100 %; Cuadro 2). Por otro
lado, los tratamientos con 30 y 120 s generaron un Tiempo (s)
deterioro significativo en el vigor de las semillas de Figura 3. Efectos en crecimiento de hipocótilo y radícula
más del 55 % respecto al control (C.T, 100 %). de plántulas de tomate (Solanum lycopersicum) variedad
En el análisis de crecimiento de la plántula, el tra- Orange provenientes de semillas con 11 años de
envejecimiento irradiadas con radiación láser roja (660
tamiento con 60 s de radiación láser mostró los me- nm). EEs: Error estándar; I.C.: intervalo de confianza.
jores resultados, en hipocótilo generó un estímulo Los datos representados por C, 30, 120 y 240 s pertenecen
a la parte de radícula.
del 130.8 % y en radícula un 111 % respecto al con- Figure 3. Effects on growth of hypocotyl and radicle
trol (C.T. 100 %; Cuadro 2). Los tratamientos con of tomato plants (Solanum lycopersicum) variety Orange
30 y 120 s de radiación láser generaron un decre- from seeds with 11 years of aging radiated with red laser
radiation (660 nm). EE: Standard error; I.C., confidence
mento en el crecimiento de la plántula en radícula interval. The data represented by C, 30, 120 and 240 s
e hipocótilo (p≤00.05). pertain to the part of the radicle.

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 INFLUENCIA DE LA RADIACIÓN LÁSER ROJA EN EL VIGOR DE SEMILLAS DE TOMATE AFECTADAS POR ENVEJECIMIENTO

Effects produced by laser radiation in seeds with

artificial aging
In germination, the control (C.T.) showed a
germination of 32 ± 4.6 %, the treatment with 60
s of laser radiation generated a strong stimulus
in germination dynamic (Figure 4); and an
% Germinación

improvement of 162 ± 8.9 % was expressed in the

final germination compared to the control 100 %
(Table 2).
In seed vigour the best results were obtained
with the treatment 60 s of laser radiation, with a
stimulation of 195 % (p ≤ 0.05), compared to the
control (C.T., 100 %; Table 2). On the other hand,
the treatments with 30 and 120 s generated a
significant deterioration in seed vigour of more
Día después de plantar than 55 % compared to the control (C.T., 100 %).
Figura 4. Estímulo en dinámica de germinación en In the analysis of seedling growth, the treatment
semillas de tomate (Solanum lycopersicum) variedad with 60 s of laser radiation showed the best results;
Orange con 11 años de envejecimiento más 24 h de
in hypocotyl it generated a stimulus of 130.8 % and
envejecimiento artificial, irradiadas con radiación láser
roja (660 nm). in radicle, 111 % compared to the control (C.T., 100 %;
Figure 4. Stimulus in germination dynamic in tomato Table 2). The treatments with 30 and 120 s of laser
seeds (Solanum lycopersicum) variety Orange with 11
years of aging plus 24 h of artificial aging, radiated with radiation generated a decrease in growth of the
red laser radiation (660 nm). seedling in radicle and hypocotyl (p ≤ 00.05).
Yang et al. (2012) subjected wheat seeds to treatments
with radiation UV-B, the UV-B treatment reduced
Yang et al. (2012), sometieron semillas de trigo a the rate of germination and growth significantly (p
tratamientos con radiación UV-B, el tratamiento ≤ 0.05) in regard to the control, and afterwards they
UV-B redujo la tasa de germinación y crecimiento used red laser radiation to reactivate the seeds,

Cuadro 2. Germinación, vigor, crecimiento de radícula e hipocótilo (media ± EEs) de semillas tomate (Solanum
lycopersicum) variedad Orange con 11 años de envejecimiento más 24 h de envejecimiento artificial, después de
tratamientos con radiación láser roja.
Table 2. Germination, vigour, growth of radicle and hypocotyl (mean ± EE) of tomato seeds (Solanum
lycopersicum) variety Orange with 11 years of aging plus 24 h of artificial aging, after treatments with red laser
radiation.

G¶ V§ RÞ H¤
T† (s) Media Estímulo Media Estímulo Longitud Estímulo Longitud Estímulo
(%) (%) índex (%) (mm) (%) (mm) (%)

C. T 32 ± 4.6 100 ± 14.4 944 100.0 16.2 ± 3.5 100.0 13.3 ± 3 100.0
C 96 ± 2.4 300 ± 2.5 5376 569.5 35.8 ± 1.8 221.0 20.2 ± 1.5 151.9
30 28 ± 6.9 87.5 ± 24.7 420 44.5 9 ± 2.2 55.6†† 6 ± 1.9 45.1††
60 52 ± 4.6 162.5 ± 8.9 1840.8 195.0 18 ± 2 111.1†† 17.4 ± 1.9 130.8††
120 20 ± 6.9 62.5 ± 37.7 292 30.9 9 ± 2.8 55.6†† 5.6 ± 2 42.1††
240 36 ± 6.9 112.5 ± 9.5 738 78.2 13.5 ± 2.7 80.2 7.5 ± 1.9 56.4
480 36 ± 2.3 112.5 ± 6.4 802.4 106 14 ± 2.6 86.4 8 ± 1.6 60.2
†
T: tiempo en segundos; ¶G: germinación; §V: vigor; ÞR: radícula; ¤H: hipocótilo; ††Diferencias estadísticamente
significativas (p ≤ 0.05). v †T: time in seconds; ¶G: germination; §V: vigour; ÞR: radicle; ¤H: hypocotyl; ††Statistically
significant differences (p ≤ 0.05).

Artículo científico RIVERA-TALAMANTES et al. 69

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

significativamente (p ≤ 0.05) respecto al control, y they found that with red laser radiation treatments
después de eso usaron radiación láser roja para it is possible to mitigate the effects generated by
reactivar las semillas, encontraron que con trata- the UV-B treatment by 15.4 % in germination and
mientos de radiación laser roja es posible mitigar 60 % in growth.
los efectos generados por el tratamiento UV-B 15.4 % Gao et al. (2018) affected seeds of wild Arabidopsis
en germinación y 60 % en crecimiento. Gao et al. thaliana (ecotype Columbia-0) with UV-B
(2018), afectaron semillas de Arabidopsis thaliana radiation, and later evaluated the effects of red
silvestre (ecotipo Columbia-0) con radiación UV- laser radiation, observing that the repair of the
B, luego evaluaron los efectos de la radiación láser damage from UV-B of the seeds is activated with
roja y observaron que la reparación del daño UV-B He-Ne laser due to the over-regulation of some
de las semillas se activa con láser He-Ne debido a genes that codify proteins sensitive to UB-B. This
la sobrerregulación de algunos genes que codifi- suggests that the 600nm laser radiation can serve
can proteínas sensibles a UV-B. Esto sugiere que la as an option of improvement of vigour in seeds
radiación láser 600 nm puede servir como opción subjected to stress.
de mejoramiento del vigor de semillas sometidas The treatments with artificial aging utilized in this
a estrés. study notably decreased the viability of the seeds;
Los tratamientos con envejecimiento artificial uti- germination was reduced from 96 % to 32 %. The
lizados en este estudio disminuyeron notablemen- reduction in germination was accompanied by a
te la viabilidad de las semillas, la germinación se delayed and unsynchronized germination.
redujo del 96 % al 32 %. La reducción en la ger- The treatment with laser radiation of 60 s showed
minación estuvo acompañada de una germinación a stimulus in germination (162 %) regarding the
retardada y no sincronizada. El tratamiento con ra- control (C.T., 100 %), in growth of hypocotyl and
diación láser de 60 s mostró un estímulo en germi- radicle the effect was positive (111 %, radicle;
nación (162 %) respecto al control (C.T., 100 %), en 130 %, hypocotyl; Table 2) compared to the control
crecimiento de hipocótilo y radícula el efecto fue (C.T., 100 %). An alternative and hypothetical
positivo (111 %, radícula; 130 %, hipocotíleo; Cua- explanation that requires evidence is that the
dro 2). Una explicación alternativa e hipotética que red laser radiation improved the percentage of
requiere evidencia es que la radiación láser roja, germination and growth of the seedlings.
mejora el porcentaje de germinación y crecimiento The treatments with artificial aging (C.T.) caused
de las plántulas. a very large loss is seed vigour compared to the
Los tratamientos con envejecimiento artificial control (C) of around 470 % (Table 2). These results
(C.T.) causaron una pérdida en el vigor de las se- demonstrated that the treatment of artificial aging
millas muy grande en comparación con el control worked.
(C) alrededor del 470 % (Cuadro 2). Dichos resul- In terms of vigour in seeds affected by artificial
tados demostraron que el tratamiento de envejeci- aging, the treatment with 60 s was better (195 %) than
miento artificial funcionó. En términos de vigor en the control (C.T., 100 %; Table 2). The treatments at
semillas afectadas por envejecimiento artificial, el 30 and 120 s of red laser radiation caused strong
tratamiento con 60 s fue mejor (195 %) que el con- negative effects (p ≤ 0.05) in growth of radicle
trol (C.T, 100 %; Cuadro 2). Los tratamientos a 30 y and hypocotyl, which decreased the growth of
120 s de radiación láser roja provocaron efectos ne- the seedling (Figure 5). The treatment of artificial
gativos fuertes (p ≤ 0.05) en crecimiento de radícula aging can cause a change in the sensitivity to red
e hipocótilo, los cuales ocasionaron un decremento light of the photosensitive terminals which are
en el crecimiento de la plántula (Figura 5). El trata- present in the seeds.
miento de envejecimiento artificial puede provocar The treatments of laser radiation gave evidence
un cambio en la sensibilidad a la luz roja de las of positive effects for increasing the vigour of
terminales foto sensitivas presentes en las semillas. the seeds affected by artificial and natural aging.
Los tratamientos de radiación láser dan evidencia At the seedling level the effects are visible in

Artículo científico
70 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2697
 INFLUENCIA DE LA RADIACIÓN LÁSER ROJA EN EL VIGOR DE SEMILLAS DE TOMATE AFECTADAS POR ENVEJECIMIENTO

de efectos positivos para aumentar el vigor de las

Media
semillas afectadas por envejecimiento artificial y
Media
natural. A nivel de plántula los efectos son visibles
Media
en cambios morfológicos, en tanto que la magni-
tud y el efecto dependerá de la dosis de radiación

Longitud (mm)
suministrada. Es importante buscar técnicas de
aplicación de la dosis de radiación, que ayuden
a definir la sinergia entre los tratamientos de ra-
diación láser roja y las semillas de tomate, que en
consecuencia influyan positivamente el vigor de
las semillas.
Tiempo (s)
CONCLUSIONES
Los caracteres de germinación y crecimiento en Figura 5. Efectos representativos (p ≤ 0.05) en crecimiento
de hipocótilo y radícula de plántulas de tomate (Solanum
semillas de tomate variedad Orange envejecidas lycopersicum) variedad Orange provenientes de semillas
se pueden mejorar con tratamientos de radiación con 11 años de envejecimiento más 24 h de envejecimiento
artificial irradiadas con radiación láser roja 660 nm. EEs:
láser roja. La regeneración de semillas envejecidas
Error estándar; I.C.: intervalo de confianza. (Los datos
(11 años) se logró a partir de la sinergia entre los representados por C.T, 30, y 120 s pertenecen a la parte
tratamientos de radiación láser roja y las termina- de radícula y C.T., 30, 120 al hipocótilo).
Figure 5. Representative effects (p ≤ 0.05) in growth of
les foto sensitivas de las semillas. hypocotyl and radicle of tomato seedlings (Solanum
Los tratamientos con radiación láser roja pueden lycopersicum) variety Orange from seeds with 11 years of
aging plus 24 h of artificial aging radiated with red laser
mejorar el vigor de semillas de tomate envejecidas
radiation 660 nm. EE: standard error; I.C.: confidence
natural o artificialmente. Este estudio demostró el interval. (The data represented by C.T., 30 and 120 s
uso del láser de diodo rojo (660 nm) como una he- pertain to the radicle portion and C.T., 30, 120 s, to the
hypocotyl).
rramienta potencial para mejorar la germinación y
el crecimiento en plántulas de tomate provenientes
de semillas de tomate variedad Orange con más de
morphological changes, while the magnitude and
11 años de envejecimiento natural.
the effect will depend on the dose of radiation
applied. It is important to find techniques of
AGRADECIMIENTOS
application of the radiation dose that help to
A la Universidad Estatal Agraria de Michurinsk (labora-
define the synergy between the red laser radiation
torio de Bio-fotónica) por facilitar sus instalaciones para
treatments and the tomato seeds, which in
la ejecución de este proyecto. Al Consejo Nacional de
consequence positively affect seed vigour.
Ciencia y Tecnología (CONACYT), por el financiamien-
to económico y a la SEPI ESIME Zacatenco.
CONCLUSIONS
The characters of germination and growth in
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Artículo científico RIVERA-TALAMANTES et al. 71

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 INFLUENCIA DE LA RADIACIÓN LÁSER ROJA EN EL VIGOR DE SEMILLAS DE TOMATE AFECTADAS POR ENVEJECIMIENTO

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Artículo científico RIVERA-TALAMANTES et al. 73

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 Artículo científico. DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2689

ÁREA FOLIAR Y RENDIMIENTO DE Physalis angulata L. EN FUNCIÓN

DE LA DENSIDAD DE POBLACIÓN Y UREA DE LIBERACIÓN LENTA
LEAF AREA AND YIELD OF Physalis angulata L. AS FUNCTIONS OF POPULATION
DENSITY AND SLOW RELEASING UREA

Adrián Ordoñez-Monroy1, Edgar Jesús Morales-Rosales2, José Antonio López-Sandoval2*,

Edgar Javier Morales-Morales2, Gabriela Salomón-Hernández2

1
Facultad de Ciencias Agrícolas. Campus Universitario El Cerrillo, Piedras Blan-
cas, Toluca, Estado de México, México. C. P. 50200.
2
Centro de Investigación y Estudios Avanzados en Fitomejoramiento. Campus
Universitario El Cerrillo, Piedras Blancas, Toluca, Estado de México, México. C.
P. 50200.
* Autor para correspondencia: [email protected]

RESUMEN ABSTRACT
En el género Physalis existen especies que tienen usos ali- The genus Physalis includes species used for food,
menticios, medicinales y artesanales. El tomate milpero medicinal and artisanal purposes. The wild tomato
(Physalis angulata L.) se cultiva en algunas localidades (Physalis angulata L.), which is common in the mixed
de Jalisco por su importancia en la elaboración de sal- maize cultivation called “the milpa”, is cultivated in
sas. Con la hipótesis de que el manejo de la densidad de some localities of Jalisco because of its importance
plantación y aplicación de fertilización pueden mejorar in the preparation of sauces. It is hypothesized that
el rendimiento del cultivo de tomate. El objetivo de este the management of planting density and fertilization
estudio fue evaluar el área foliar y rendimiento de P. an- application can improve the yield of this tomato. The
gulata L. en función de dosis de urea de liberación lenta y objective of this study was to evaluate the leaf area and
densidades de plantación, bajo condiciones de temporal yield of P. angulata L. as a function of slow-release urea
a campo abierto. Se evaluaron nueve tratamientos, resul- doses and planting densities, under open-field rainfed
tantes de la combinación de tres densidades de planta- conditions. Nine treatments were evaluated, resulting
ción y tres dosis de fertilizante. El diseño experimental from the combination of three planting densities and
fue en bloques completos al azar con arreglo factorial. three fertilizer doses. The experimental design was
Los datos se analizaron con análisis de varianza y las randomized complete blocks with factorial arrangement.
medias de los tratamientos se compararon con la prueba The data were analyzed with analysis of variance and the
de Tukey (p ≤ 0.05). La relación entre el rendimiento y means of the treatments were compared with Tukey’s
las variables de estudio se estimó con regresiones linea- test (p ≤ 0.05). The relationship between yield and study
les simples. Los resultados indicaron que con 2.5 plantas variables was estimated with simple linear regressions.
m-2 se obtuvo el rendimiento mayor (6.4 Mg ha-1); mien- The results indicated that with 2.5 plants m-2 the highest
tras que con 140 unidades de urea de liberación lenta yield was obtained (6.4 Mg ha-1); while with 140 units
el rendimiento promedio fue de 5.76 Mg ha-1. El efecto of slow-release urea the average yield was 5.76 Mg ha-1.
de interacción mostró que con las densidades de 2.0 y The interaction effect showed that with densities of 2.0
2.5 plantas m-2 y con 120 kg de urea de liberación lenta and 2.5 plants m-2 and with 120 kg of slow-release urea,
se obtuvieron las producciones de fruto mayores, 6.44 y the highest fruit yields were obtained, 6.44 and 6.87 Mg
6.87 Mg ha-1. Por cada unidad de aumento en las varia- ha-1. For each unit increase in the variables leaf area, leaf
bles: área foliar, índice de área foliar, número de frutos area index, number of fruits per plant and fruit weight

Recibido: abril, 2021. Aprobado: diciembre, 2021.

Publicado en Agrociencia 56: 74-87. 2022.

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 ÁREA FOLIAR Y RENDIMIENTO DE Physalis angulata L. EN FUNCIÓN DE LA DENSIDAD DE POBLACIÓN Y UREA DE LIBERACIÓN LENTA

por planta y peso de frutos por planta, se incrementó per plant, fruit yield increased as well. The yield of P.
el rendimiento del fruto. El rendimiento de P. angulata angulata responded differently to planting densities and
respondió de manera diferente a las densidades de plan- slow-release urea doses. The best yield could be obtained
tación y a las dosis de urea de liberación lenta. El mejor with the planting density of 2.5 plants m-2 and with the
rendimiento puede obtenerse con la densidad de planta- application of 30.4 g m-2 slow-release urea.
ción de 2.5 plantas m-2 y con la aplicación de 30.4 g m-2 de
urea de liberación lenta. Keywords: growth, planting density, slow-release urea,
field tomato, Physalis angulate L., yield.
Palabras clave: crecimiento, densidad de plantación,
urea de liberación lenta, tomate milpero, Physalis angu- INTRODUCTION
lata, rendimiento. The centers of origin of agriculture and
domestication help the evolution of local varieties,
INTRODUCCIÓN based on a history of use and management of
Los centros de origen de la agricultura y la domes- native and cultivated species (Vargas et al., 2016).
ticación ayudan a la evolución de las variedades The genus Physalis in Mexico includes wild
locales, sobre la base de una historia de uso y ma- and domesticated plants producing fruits that
nejo de especies nativas y cultivadas (Vargas et al., have medicinal, ornamental, forage, artisanal,
2016). El género Physalis en México incluye plan- ceremonial, and industrial use. As well as plant
tas silvestres y domesticadas que se utilizan como traps and edibles, such as fruit, sauces, quelites and
medicinales, ornamentales, forrajeras, artesanales, other culinary applicabilities (Puente et al., 2011;
ceremoniales, industriales, trampas vegetales y co- Rengifo and Vargas, 2013).
mestibles, como fruta, salsas, quelite y otros usos Species of the genus Physalis are concentrated
culinarios (Puente et al., 2011; Rengifo y Vargas, in Mexico in the Sierra Madre Occidental, Sierra
2013). Madre del Sur and the Trans Mexican Volcanic
Las especies del género Physalis se concentran en Belt. P. angulata is distributed throughout most
México en la Sierra Madre Occidental, Sierra Ma- of the country, except for the Baja California
dre del Sur y la Faja Volcánica Transmexicana. P. peninsula, and is found in greater abundance in
angulata se distribuye en la mayor parte del país, Jalisco, Tabasco and Chiapas (López-Sandoval et
excepto en la península de Baja California y se lo- al., 2015).
caliza con abundancia mayor en Jalisco, Tabasco y Physalis angulata L. is a native germplasm planted
Chiapas (López-Sandoval et al., 2015). as a vegetable in western Mexico (Valdivia et al.,
Physalis angulata L. es un germoplasma nativo, 2016), and represents an alternative crop to the
se siembra como hortaliza en el oeste de México husk tomato (Physalis ixocarpa Brot. ex Hornem.)
(Valdivia et al., 2016) y representa un cultivo alter- (Vargas et al., 2016). This wild species in Mexico
nativo al tomate de cáscara (Physalis ixocarpa Brot. is known as “milpero” tomato and it is an option
ex Hornem.) (Vargas et al., 2016). Esta especie en for subsistence agriculture for small producers,
México se conoce como tomate milpero y es una since it represents a source of economic income,
opción para la agricultura de subsistencia para pe- due to a high commercial value and possibilities of
queños productores, porque significa una fuente cultivation in reduced agricultural surfaces (Junior
de ingreso económico, debido a su costoso valor et al., 2017). Yet, this wild tomato is not sufficiently
comercial y sus posibilidades de cultivo en super- evaluated from an agronomic point of view to
ficies agrícolas reducidas (Junior et al., 2017). Este increase the yield and value of the species as a
tomate de cáscara silvestre no se ha evaluado lo horticultural crop.
suficiente desde el punto de vista agronómico para The proper management of plant nutrition, through
aumentar sus rendimientos e incrementar su valor the timely application of fertilizers, is part of the
como cultivo hortícola. production process that, in combination with other

Artículo científico ORDOÑEZ-MONROY et al. 75

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El manejo adecuado de la nutrición vegetal, a tra- factors, promotes increased yield and crop quality
vés de la aplicación oportuna de fertilizantes, es (Ramos et al., 2002). The influence of different
parte del proceso de producción que en combina- concentrations of nitrogen (N) on the growth
ción con otros factores fomenta el incremento en and production of P. angulata L. was evaluated
rendimiento y la calidad de las cosechas (Ramos et in a hydroponic system. The results showed that
al., 2002). En el crecimiento y producción de P. an- with the highest level of N in the nutrient solution
gulata L. se evaluó la influencia de diferentes con- (224 mg L-1) plant height, fruit production, and
centraciones de nitrógeno (N) en un sistema hidro- total N accumulation in leaf and stem increased
pónico. Los resultados mostraron que con el nivel compared to the control (Da Silva et al., 2017).
más elevado de N en la solución nutritiva (224 mg In Physalis peruviana L. and Physalis pubescens L.,
L-1) la altura de planta, producción de fruta, y acu- different amounts of nitrogen were evaluated; it
mulación de N total en hoja y tallo, incrementó res- was observed that 250 and 350 kg ha-1 increased
pecto al tratamiento control (Da Silva et al., 2017). fruit yield and biomass per plant (Junior et al.,
En Physalis peruviana L. y Physalis pubescens L. se 2017). Golubkina et al. (2018) found that in organic
evaluaron cantidades de nitrógeno distintas; se ob- management of P. angulata cultivars Konditer 1
servó que con 250 y 350 kg ha-1 se incrementó el and Konditer 2 showed high yield potential with
rendimiento de los frutos y la biomasa por planta values of 11.3 and 11.0 Mg ha-1 in that order; due
(Junior et al., 2017). Golubkina et al. (2018) encon- to the increase in plant biomass that influenced the
traron que en el manejo orgánico de los cultivares higher fruit weight.
Konditer 1 y Konditer 2 de P. angulata mostraron The use of urea as a fertilizer has the advantage of
un alto potencial de rendimiento con valores de providing a high nitrogen content (46%), which is
11.3 y 11.0 Mg ha-1 en ese orden; debido al aumen- essential for plant nutrition. The main drawback of
to en biomasa de la planta que influyó en el mayor this fertilizer is the loss of nitrogen (N) in the form
peso del fruto. of ammonia (NH3), coming from decomposition
La urea como fertilizante presenta la ventaja de when applied to the soil (Morales-Morales et al.,
proporcionar un alto contenido de nitrógeno 2019).
(46%), el cual es esencial en la nutrición de la plan- Slow-release fertilizer has a coating or
ta. El inconveniente principal de este fertilizante es microencapsulation that makes it different from
la pérdida de nitrógeno (N) en forma de amoniaco conventional fertilizer. This coated fertilizer is a
(NH3), proveniente de su descomposición al apli- semi-permeable material, which controls water
carla en el suelo (Morales-Morales et al., 2019). penetration, releases the most soluble nutrients
El fertilizante de liberación lenta tiene un recubri- that plants use according to their needs and reduces
miento o microencapsulación que lo hace diferente losses by volatilization after the hydrolysis phase
del fertilizante convencional. Este fertilizante re- and by leaching after ammonium nitrification
vestido, es un material semipermeable, que con- (Shavit et al., 2013; Morales-Morales et al., 2019).
trola la penetración del agua, libera los nutrientes Nitrogen fertilization should consider agronomic
más solubles que las plantas utilizan de acuerdo and environmental aspects to increase plant yield
con sus necesidades y reduce las perdidas por vo- and contribute to less pollution of agricultural
latilización después de la fase de hidrólisis y por systems and make them more sustainable
lixiviación luego de la nitrificación del amonio (Constanza et al., 2015). Slow-release fertilizers
(Shavit et al., 2013; Morales-Morales et al., 2019). integrate these two visions and the application of
La fertilización nitrogenada debe considerar los this type of fertilizer is expected to increase the
aspectos agronómicos y ambientales para aumen- yield of P. angulata under rainfed conditions.
tar el rendimiento de la planta y contribuir a la In order to determine the plant population and the
menor contaminación de los sistemas agrícolas y appropriate distance between individuals, detailed
hacerlos más sostenibles (Constanza et al., 2015). studies of plant growth are very useful as they
Los abonos de liberación lenta integran estas dos allow the quantitative assessment of the duration

Artículo científico
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visiones y se espera que la aplicación de este tipo of the cycle, definition of developmental stages,
de fertilizante aumente el rendimiento de P. angu- and distribution of photoassimilates by organs
lata a campo abierto en condiciones de temporal. (Azofeifa and Moreira, 2004). Husk tomato (P.
Para determinar la población de plantas y la dis- ixocarpa Brot. ex. Hornem.) is a species close to P.
tancia apropiada entre individuos, los estudios angulata, since they belong to the same taxonomic
detallados del crecimiento de los vegetales son de section; in the cultivated species it was found that
gran utilidad porque permiten cuantificar aspectos in field conditions the adequate population density
como: duración del ciclo, definición de las etapas is 20 750 plants ha-1, which was achieved with rows
de desarrollo y distribución de los fotoasimilados separated at 1.20 m width and 0.40 m between
por órganos (Azofeifa y Moreira, 2004). El tomate plants (Peña et al., 2014). This research proposes
de cáscara (P. ixocarpa Brot. ex. Hornem.) es una es- to find more adequate planting densities for the
pecie cercana a P. angulata, ya que pertenecen a la growth and development of a native wild tomato,
misma sección taxonómica; en la especie cultivada under the hypothesis that the management of
se encontró, que en condiciones de campo abier- planting density and fertilization with slow-release
to la densidad de población adecuada es 20 750 urea can improve crop yield. Then, the objective of
plantas ha-1 la cual se logró con hileras separadas this study was to evaluate the leaf area and yield of
a 1.20 m de ancho y 0.40 m entre plantas (Peña et Physalis angulata L. under rainfed conditions, as a
al., 2014). Esta investigación propone hallar densi- function of planting density and different doses of
dades de plantación más adecuadas para el creci- slow-release urea.
miento y desarrollo del tomate de cáscara nativo,
bajo la hipótesis de que el manejo de la densidad MATERIALS AND METHODS
de siembra y fertilización con urea de liberación Location of the experimental site
lenta pueden mejorar el rendimiento del cultivo. The experiment was conducted in 2018 under rainfed
El objetivo del estudio fue evaluar el área foliar y conditions at the Centro de Investigación y Estudios
rendimiento de Physalis angulata L. en condiciones Avanzados en Fitomejoramiento, which is located at
de temporal a campo abierto, en función de la den- 19° 24’ N, 99° 54’ W, and 2611 m altitude. The climate is
sidad de plantación y dosis diferentes de urea de temperate sub-humid, with average annual temperature
liberación lenta. 12.8 °C. Annual rainfall is 900 mm, with rains in summer,
and less than 300 mm in winter.
MATERIALES Y MÉTODOS
Localización del sitio experimental Crop management
El ensayo se efectuó en 2018 en condiciones de temporal Physalis angulata seed was sown (April 6, 2018) in
a campo abierto en el Centro de Investigación y Estudios polystyrene trays with 200 cavities with peat (70%)
Avanzados en Fitomejoramiento, el cual se ubica en 19° and Agrolite® (30%) as substrate. At transplanting, the
24’ N, 99° 54’ O, y 2611 m de altitud. El clima es templa- root system of the seedling was immersed in a rooter
do subhúmedo, con temperatura media anual 12.8 °C. commercially identified as Rooter QF (indolbutyric
La precipitación pluvial anual es 900 mm, con lluvias en acid, indolacetic acid, naphthalacetic acid, nicotinamide
verano y menos de 300 mm de precipitación en invierno. and fulvic acid) to stimulate root growth and plant
adaptation to field conditions. This activity was made
Manejo del cultivo when plants had two pairs of expanded leaves, 35 days
La semilla de Physalis angulata se sembró (6 abril 2018) after planting (dds).
en charolas de poliestireno con 200 cavidades; como The initial level of nitrogen in the soil where the crop was
sustrato turba (70%) y Agrolita® (30%). En el trasplante, transplanted was 0.16% of total N; this indicated medium
el sistema radical de la plántula se sumergió en un en- nitrogen availability (FAO, 2013). As base fertilization
raizador identificado en forma comercial como Rooter in pure form, 80 kg of triple calcium phosphate (P2O5)
QF (ácido indolbutírico, ácido indolacético, ácido nafta- and 120 kg of potassium chloride (K2O) were applied
lacético, nicotinamida y ácido fúlvico) para estimular el manually at the time of transplanting (Vargas et al.,

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crecimiento de raíces y la adaptación de la planta a las 2016). To prevent fungal incidence, Mancozeb 80% PH
condiciones de campo. Esta actividad se efectuó cuando was sprayed at a dose of 1 kg ha-1 every 7d, and weed
el vegetal tuvo dos pares de hojas expandidas, 35 días control was manual.
después de la siembra (dds).
El nivel inicial de nitrógeno en el suelo, donde se tras- Experimental design and variables evaluated
plantó el cultivo, fue de 0.16% de N total; esto indica que To contrast the treatments, a randomized complete block
su nivel de disponibilidad es mediano (FAO, 2013). Se design was used with four replications in a factorial
aplicó como fertilización base en forma pura, 80 kg de arrangement that included three planting densities as
fosfato de calcio triple (P2O5) y 120 kg de cloruro de po- treatments: 3.3, 2.5 and 2.0 plants m-2 and three nitrogen
tasio (K2O) al momento del trasplante, de forma manual levels: 21.7, 26.1 and 30.4g m-2, as a source of slow-
(Vargas et al., 2016). Para prevenir la incidencia de hon- release urea (46% N) equivalent to 100, 120 and 140 units
gos se asperjó Mancozeb 80% PH en dosis de 1 kg ha-1 of nitrogen ha-1.
cada 7d, el control de maleza fue manual. Each experimental unit (treatment) consisted of 5
furrows. The distance between furrows was 1m. The
Diseño experimental y variables evaluadas distance between plants was 0.30m, 0.40m and 0.50m, for
Para contrastar los tratamientos se utilizó un diseño each of the planting densities. Each treatment consisted
de bloques completos al azar con cuatro repeticiones of a plot of 10m2 (5×2m), where the useful plot was 3m2
en arreglo factorial que incluyó como tratamientos tres (3×1m).
densidades de plantación: 3.3, 2.5 y 2.0 plantas m y tres
-2
The harvest period started at 99d after transplanting
niveles de nitrógeno: 21.7, 26.1 y 30.4 g m-2, como fuente (ddt) until 120ddt, when four cuttings were made and
la urea de liberación lenta (46% N) equivalentes a 100, samples of five plants per treatment were taken to
120 y 140 unidades de nitrógeno ha-1. evaluate the following variables. Leaf area (AF, cm2)
Cada unidad experimental (tratamiento) constó de 5 was estimated with a LI-COR 3100 integrator (Lincoln,
surcos. La distancia entre surco y surco fue de 1 m. La Nebraska, USA) without including the petiole. Leaf area
distancia entre plantas fue de 0.30 m, 0.40 m y 0.50 m, index (IAF) was calculated with the AF, plant density
para cada una de las densidades de plantación. Cada m-2 (DP) and area sown (AS), with the ratio:
tratamiento consistió en una parcela de 10 m (5 × 2 m),
2

donde la parcela útil fue de 3 m2 (3 x 1 m). Q AF V Q DP V

IAF = AS
El periodo de cosecha se inició a los 99d después del
trasplante (ddt) hasta los 120ddt, cuando se efectuaron In addition, the number of fruits per plant (NFP), fruit
cuatro cortes y en cada uno se tomó una muestra de cin- weight (PF, g) and yield (REN, Mg ha-1) were recorded
co plantas por tratamiento, para evaluar las siguientes for every sample. All the variables evaluated were
variables. Área foliar (AF, cm ) se estimó con un integra-
2
added for each of the cuttings during the harvest period
dor marca LI-COR 3100 (Lincoln, Nebraska, USA) sin in- to obtain a cumulative value in the end.
cluir el pecíolo. Índice de área foliar (IAF) se calculó con
el AF, la densidad de plantas m-2 (DP) y el área sembrada Statistic analysis
(AS), con la relación: With the data collected, an analysis of variance was
performed; where statistical variation was detected,
Q AF V Q DP V the Tukey test for comparison of means (p ≤ 0.05) was
IAF = AS performed in SAS® (SAS Institute, 2004). In the case of
Además, en cada uno de los cortes se contó el número the interaction, Tukey’s test was applied as follows:
de frutos por planta (NFP), el peso de fruto (PF, g) y el
rendimiento (REN, Mg ha-1). Todas las variables evalua- Tukey = qt Nt  CME
n
das se sumaron en cada uno de los cortes en el periodo
de cosecha.

Artículo científico
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Análisis estadístico where N is the total number of observations, t is the

Con los datos recopilados se efectuó el análisis de va- number of factor levels, n is the sample size of each
rianza y donde hubo variación estadística se realizó la factor level, CME is the mean square of the error, qt, Nt is
prueba de comparación de medias de Tukey (p ≤0.05) en the Student’s interval distribution of the variables in the
el programa SAS (SAS Institute, 2004). En el caso de la t groups and N-t degrees of freedom, with a probability
interacción, la prueba de Tukey se aplicó así: of error.
To explain the increase in REN and the variables AF,

Tukey = qt Nt  CME IAF and NFP, the corresponding linear regression were
n estimated.
donde N es el número total de observaciones, t núme-
ro de niveles del factor, n tamaño de muestra de cada RESULTS AND DISCUSSION
nivel del factor, CME cuadrado medio del error, qt, Nt Analysis of variance
distribución en el intervalo de Student de las variables The differences between planting density (D)
en t grupos y N-t grados de libertad, con a probabilidad and slow-release urea (U) were significant for all
de error. variables, except number of fruits per plant for the
factor (U). The D×U interaction was significant for
Para explicar el incremento en el REN y las variables AF, leaf area and fruit yield. Coefficients of variation
IAF y NFP se estimaron las rectas de regresión lineal co- were low and ranged from 3.02 to 4.79% for fruit
rrespondientes. weight and yield (Tables 1 and 2).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN Planting density

Análisis de varianza The number of plants ha-1 determines the leaf area
Las diferencias entre la densidad de plantación (D) of the cultivated plants. Leaf area is a key variable
y urea de liberación lenta (U) fueron significativas for determining growth indices and predicting
en todas las variables, excepto en número de frutos biomass production, radiation use efficiency and
por planta para el factor (U). La interacción D×U yield potential (Ali and Singh, 2017).
fue significativa en el área foliar y rendimiento de In this research for P. angulata, planting density
fruto. Los coeficientes de variación fueron bajos y influenced fruit yield; with 2.5 plants m-2 a
oscilaron entre 3.02 y 4.79% para peso de fruto y production of 6.41 Mg ha-1 was achieved, which
rendimiento (Cuadros 1 y 2). was due to the higher average in IAF and NFP
variables (Table 1). López-Sandoval et al. (2018)
Densidad de plantación found similar results when they evaluated the net
El número de plantas ha-1 determina la superficie assimilation rate in wild genotypes of Physalis in
foliar de las plantas cultivadas. El área foliar es un two locations in the State of Mexico, P. angulata
parámetro indispensable para determinar índices achieved on average a fruit production of 6.04
de crecimiento y predecir la producción de bioma- Mg ha-1.
sa, la eficiencia en el uso de la radiación y el poten- In another research, yield and fruit quality of P.
cial de rendimiento (Ali and Singh, 2017). angulata were estimated at a density of 2.5 plants
En esta investigación para P. angulata la densidad m-2, where cultivars ‘Violet’, ‘Karolek’, ‘Lakomka’,
de plantación influyó en el rendimiento de fruto, ‘Lezhhy’, ‘Konditer 1’ and ‘Konditer 2’ reached
con 2.5 plantas m-2 se logró una producción de 6.41 yields that fluctuated between 7.7 (‘Lezhky’)
Mg ha-1, lo cual se debió al mayor promedio en las and 11.3 Mg ha-1 (‘Konditer’ 1) (Golubkina et al.,
variables IAF y NFP (Cuadro 1). López-Sandoval 2018). Jimenez et al. (2012) stated that the factors
et al. (2018) encontraron resultados similares cuan- contributing to low yields in the cultivation of
do evaluaron la tasa de asimilación neta en geno- wild species of the genus Physalis are the use of
tipos silvestres de Physalis en dos localidades en el genotypes with little genetic improvement. The

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Cuadro 1. Análisis de varianza y prueba de medias de las variables área foliar (AF), índice de área
foliar (IAF), número de frutos por planta (NFP), peso de fruto (PF) y rendimiento de fruto (REN),
para los factores densidad de plantación (D) y urea de liberación lenta (U) en Physalis angulata. Verano
2018.
Table 1. Analysis of variance and comparison of means for the variables leaf area (AF), leaf area
index (IAF), number of fruits per plant (NFP), fruit weight (PF) and fruit yield (REN), for the factors
planting density (D) and slow-release urea (U) in Physalis angulate, Summer 2018.

Factor REN
AF (cm2) IAF NFP PF (g)
(variable independiente) (Mg ha-1)

Densidad de plantación (D) † † † † †

D1 (3.3 m-2) 1885 c 0.62 c 48.4 b 2.80 c 4.48 c

D2 (2.5 m-2) 4926 b 1.23 a 60.44 a 4.23 b 6.41 a
D3 (2.0 m-2) 5721 a 1.14 b 62.11 a 4.49 a 5.58 b
Tukey (p ≤ 0.05) 202.5 0.05 4.27 0.19 0.42
Urea de liberación lenta (U) † †
ns † †

U1 (100 kg ha-1) 3868 b 0.93 c 55.22 a 3.70 b 5.11 b

U2 (120 kg ha-1) 4232 a 1.01 b 58.44 a 3.83 ab 5.60 a
U3 (140 kg ha-1) 4431 b 1.06 a 57.33 a 4.00 a 5.76 a
Tukey (p ≤ 0.05) 202.5 0.05 4.27 0.19 0.42
D×U ¶
ns ns ns ¶

CV (%) 3.04 3.03 4.70 3.02 4.79

Valores medios de tratamientos con letra diferente en una columna dentro de cada factor de estudio
indican diferencia estadística (p ≤ 0.05). CV: coeficiente de variación. Diferencias estadísticas con †p ≤
0.01, ¶p ≤ 0.05 y ns, sin diferencia estadística. D×U= interacción entre densidad de plantación y urea
de liberación lenta. v Mean values of treatments with different letter per column within each study
factor indicate statistical difference (p ≤ 0.05). CV: coefficient of variation. Statistical differences at †p ≤
0.01, ¶p ≤ 0.05 and ns, no statistical difference. D×U= interaction between planting density and slow-
release urea.

Cuadro 2. Análisis de variancia de las variables área foliar (AF), índice de área foliar (IAF), número de
frutos planta-1 (NFP), peso de fruto (PF) y rendimiento de fruto (REN), para los factores densidad de
plantación (D) y urea de liberación lenta (U) en Physalis angulata. Verano de 2018.
Table 2. Analysis of variance of the variables leaf area (AF), leaf area index (IAF), number of fruit plant-1
(NFP), fruit weight (PF) and fruit yield (REN), for the factors planting density (D) and slow-release urea
(U) in Physalis angulate, Summer 2018.

Fuente de variación GL AF (cm2) IAF NFP PF (g) REN (Mg ha-1)

Bloques 3 3774090ns 0.201ns 39.92ns 0.312ns 2.043¶

Urea de liberación
2 6584200† 0.350† 31.94ns 0.625† 1.303†
lenta (U)
Densidad de
2 98377000† 2.606† 1335.93† 19.716† 22.479†
plantación (D)
U×D 4 6546970¶ 0.233ns 118.55† 0.141ns 1.288¶
Error
24 14007700 0.748 119.17 1.322 2.728
experimental
Total 35 121190000 4.068 1698.52 21.518 28.441

Diferencias estadísticas con †p ≤ 0.01, ¶p ≤ 0.05; ns, sin diferencia estadística. v Statistical differences at †p
≤ 0.01, ¶p ≤ 0.05; ns, no statistical difference.

Artículo científico
80 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2689
 ÁREA FOLIAR Y RENDIMIENTO DE Physalis angulata L. EN FUNCIÓN DE LA DENSIDAD DE POBLACIÓN Y UREA DE LIBERACIÓN LENTA

Estado de México, P. angulata logró en promedio great diversity of wild Physalis species existing in
una producción de fruto de 6.04 Mg ha-1. Mexico such as P. angulata offers an opportunity
En otra investigación, se estimó el rendimiento y for agronomic studies, for the adaptation of
calidad de fruto de P. angulata en densidad de 2.5 this species and the use of increasingly valued
plantas m-2, donde los cultivares ‘Violet’, ‘Karolek’, genetic material, which can increase yield as well,
‘Lakomka’, ‘Lezhhy’, ‘Konditer 1’ y ‘Konditer 2’ diversifying food sources (Cobaleda et al., 2013).
presentaron rendimientos que fluctuaron entre 7.7 Another study conducted by Ponce et al. (2012),
(‘Lezhky’) y 11.3 Mg ha-1 (‘Konditer’ 1) (Golubki- where they assessed the effect of planting and
na et al., 2018). Jiménez et al. (2012) afirmaron que pruning density on husk tomato (P. ixocarpa) under
los factores que contribuyen a los rendimientos greenhouse conditions, found that fruit yield was
bajos en el cultivo de especies silvestres del géne- 10.6 Mg ha-1 with a planting density of 18 plants
ro Physalis, son el uso de genotipos con proceso m-2. In Russia, they obtained 0.0058 Mg ha-1 of fruit
escaso de mejora genética. La gran diversidad de with a stocking density of 4 plants m-2 (Naumova et
especies silvestres de Physalis que existen en Méxi- al., 2019) in P. ixocarpa under open field conditions.
co, como P. angulata ofrece una oportunidad de Previous studies indicated a trend in the cultivated
estudios agronómicos, para la adaptación de esta species Physalis ixocarpa, the higher the population
especie y el aprovechamiento de este material ge- density, the higher the yield increased. In Physalis
nético cada vez más valorado, lo cual puede incre- angulata, the subject of this research, there was an
mentar su rendimiento y diversificar las fuentes de increase in yield with the intermediate planting
alimentación (Cobaleda et al., 2013). density.
Otro estudio efectuado por Ponce et al. (2012) don-
de valoraron el efecto de la densidad de plantación Slow-release urea
y poda en tomate de cáscara (P. ixocarpa) en condi- Slow or controlled release fertilizers supply
ciones de invernadero, descubrieron que el rendi- nutrients to the plant over an extended period
miento de fruto fue de 10.6 Mg ha-1 con una densi- of time. This allows reducing the number of
dad de plantación de 18 plantas m-2. En Rusia, en applications and fertilizer units. Adequate levels
condiciones de campo abierto en P. ixocarpa obtu- of nitrogen are maintained in the soil throughout
vieron 0.0058 Mg ha-1 de fruto con una densidad de the plant development cycle; therefore, losses are
población de 4 plantas m-2 (Naumova et al., 2019). minimized, also excess or deficiency, which are
La tendencia de los estudios anteriores indica que characteristic in other more traditional forms of
en la especie cultivada Physalis ixocarpa, a mayor application, is avoided (Morales-Morales et al.,
densidad de población se obtiene incremento en el 2019).
rendimiento. En Physalis angulata, el objeto de esta In P. angulata, an increase in yield would be
investigación hubo un incremento del rendimiento explained by the increase in slow-release urea. With
en la densidad de plantación intermedia. the application of 26.1g m-2 urea (120kg N ha-1) and
30.4g m-2 (140kg ha-1), respective yield values of 5.6
Urea de liberación lenta Mg ha-1 and 5.76 Mg ha-1 were obtained (Table 1).
Los fertilizantes de liberación lenta o controlada In the first case, the NFP was influenced by NFP,
suministran los nutrientes a la planta de forma and in the second by PF. With an increase in NFP
prolongada en el tiempo. Esto permite reducir el and PF, yield increased (Table 1). López-Sandoval
número de aplicaciones y unidades de fertilizan- et al. (2018) added 200 kg N ha-1 of conventional
tes. Se mantienen niveles adecuados de nitrógeno urea to different Physalis species and found that
en el suelo durante todo el ciclo de desarrollo de yield ranged between 2.73 Mg ha-1 (P. mircrocarpa)
la planta, se minimizan las pérdidas y se evita el and 14.73 Mg ha-1 (P. ixocarpa). In this study, it was
exceso o defecto que caracteriza a otras formas de also observed that P. angulata produced 7.1 Mg
aplicación más tradicionales (Morales-Morales et ha-1 of fruit in Texcoco, Mexico (López et al., 2018).
al., 2019). Silva et al. (2015) found in Colombia that the yield

Artículo científico ORDOÑEZ-MONROY et al. 81

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

En P. angulata se favoreció un aumento en el ren- of P. peruviana (cape gooseberry) in response to

dimiento que se podría explicar por el incremento nitrogen fertilization doses was 3.01, 3.48 and
de la urea de liberación lenta. Con la aplicación de 4.49 Mg ha-1 with 80, 150 and 300 kg of urea ha-1, in
26.1 g m-2 de urea (120 kg N ha-1) y 30.4 g m-2 (140 that order; a lower yield compared to P. angulata in
kg ha-1) se obtuvieron valores de rendimiento res- this study. In another study on nitrogen demand
pectivos de 5.6 Mg ha-1 y 5.76 Mg ha-1 (Cuadro 1). in Physalis ixocarpa, it was observed that in order
En el primer caso influyó el NFP y en el segundo to obtain a yield of 2.16kg of fruit per plant, the
el PF. Con el aumento en el NFP y el PF se incre- nitrogen demand was 8.03g in the total aerial
menta el rendimiento (Cuadro 1). López-Sandoval biomass, which is equivalent to 3.71kg of N per Mg
et al. (2018) adicionaron 200 kg N ha-1 de urea con- of fresh fruit (Castro-Brindis et al., 2004).
vencional a especies diferentes de Physalis y encon- In another research, when evaluating different
traron que la amplitud del nivel de producción es- sources of nitrogen fertilizers in basil (Ocimum
tuvo entre 2.73 Mg ha-1 (P. mircrocarpa) y 14.73 Mg basilicum L.), it was found that organic fertilizers
ha-1 (P. ixocarpa). En este estudio, también se ob- caused changes in soil porosity, producing
servó que P. angulata produjo 7.1 Mg ha-1 de fruto nitrogen leaching. Fast-release fertilizers (calcium
en Texcoco, México (López et al., 2018). Silva et al. nitrate, and ammonium sulfate) performed better
(2015) encontraron en Colombia que la producción for foliar dry mass, foliar nitrogen and apparent
de P. peruviana (uchuva) en respuesta a dosis de recovery efficiency; whereas slow-release
fertilización nitrogenada fue 3.01, 3.48 y 4.49 Mg fertilizers (coated urea, vermicompost, and poultry
ha-1 con 80, 150 y 300 kg de urea ha-1, en ese orden; manure) did so for soil properties, with efficiency
un rendimiento inferior comparado con P. angulata in nutrient utilization and water use (Daza-Torres
en este estudio. En otro estudio sobre la demanda et al., 2018). Slow-release fertilization promotes
de nitrógeno en Physalis ixocarpa se observó que increased yields in cultivated and wild species,
para obtener el rendimiento de 2.16 kg de fruto por as it was demonstrated in this research with the
planta, la demanda de nitrógeno es de 8.03 g en la native milpero tomato P. angulata.
biomasa aérea total, lo cual equivale a 3.71 kg de N
por Mg de fruto fresco (Castro-Brindis et al., 2004).
En otra investigación, al evaluar diferentes fuentes Interaction of planting density with
de fertilizantes nitrogenados en albahaca (Ocimum slow-release urea (D×U)
basilicum L.) se encontró que los abonos orgánicos The use of two factors to increase crop yield, in this
ocasionaron cambios en la porosidad del suelo, case planting densities and doses of slow-release
produciendo lixiviación de nitrógeno. Los fertili- urea, is an alternative to generate greater growth
zantes de rápida liberación (nitrato de calcio y sul- and quantity of photo-assimilates by the species
fato de amonio) obtuvieron mejor comportamien- (Morales-Morales et al., 2019). With the density of 2
to en masa seca foliar, nitrógeno foliar y eficiencia plants m-2 (D3) and 140 nitrogen units per hectare,
aparente de recuperación, mientras que los fertili- the largest leaf area was attained with 6036 cm2 per
zantes de lenta liberación (urea recubierta, lombri- plant (Figure 1). In cape gooseberry (P. peruviana),
compost y gallinaza) lo hicieron en las propieda- leaf area is an indicator of higher photosynthetic
des del suelo, la eficiencia interna de utilización y activity, which is expressed in a higher yield
el uso eficiente del agua (Daza-Torres et al., 2018). (Aguilar-Carpio et al., 2018). It is likely that higher
La fertilización de liberación lenta indica aumento values in both leaf number and leaf area are the
en los rendimientos de especies cultivadas y silves- result of greater nutrient availability, which favors
tres, como se demuestra en esta investigación con growth and biomass production (Hawkesford et
el tomate milpero nativo P. angulata. al., 2012).

Artículo científico
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 ÁREA FOLIAR Y RENDIMIENTO DE Physalis angulata L. EN FUNCIÓN DE LA DENSIDAD DE POBLACIÓN Y UREA DE LIBERACIÓN LENTA

Interacción de la densidad de plantación con la The dose of nitrogen applied at each planting
urea de liberación lenta (D× U) density directly influenced fruit yield (Figure
El uso de dos factores para incrementar el rendi- 2). At densities D2 and D3 with 120 kg N ha-1,
miento de los cultivos, en este caso densidades de the maximum yields 6.44 and 6.87 Mg ha-1 were
plantación y dosis de urea de liberación lenta, es obtained, suggesting that this amount of slow-
una alternativa para generar mayor crecimiento y release urea and at those planting densities were
cantidad de fotoasimilados por las especies (Mora- adequate. When evaluating yield in different
les-Morales et al., 2019). Con la densidad de 2 plan- Physalis species, López-Sandoval et al. (2018) found
tas m-2 (D3) y 140 unidades de nitrógeno por hec- that with densities of 4.2 plants m-2 with 200kg N
tárea se logró la mayor superficie foliar con 6036 ha-1 (in the form of conventional urea) in Texcoco,
cm2 planta-1 (Figura 1). En uchuva (P. peruviana) el Mexico a maximum of 7.0 Mg ha-1 was obtained in
área foliar es indicador de mayor actividad foto- Physalis angulata. Silva et al. (2015) reported 4.49 Mg
sintética, la cual se refleja en un mayor rendimien- ha-1 in Physalis peruviana, where the best treatment
to (Aguilar-Carpio et al., 2018). Es probable que los was 300 (N)-150 (P)-300 (K), with 1.6 plants per m-2
valores mayores tanto en número de hojas como en in the Altiplano de Pasto, Colombia.
área foliar sean resultado de mayor disponibilidad
nutrimental, lo cual favorece el crecimiento y la Relationship between yield and the variables
producción de biomasa (Hawkesford et al., 2012). leaf area, leaf area index, number of fruits per
La dosis de nitrógeno aplicada a cada densidad plant and fruit weight
de plantación influyó en forma directa en el rendi- Vegetative and reproductive growth in cape
miento de fruto (Figura 2). En las densidades D2 y gooseberry (P. peruviana L.) develops during most
D3 con 120 kg N ha-1 se alcanzaron los rendimien- of the life cycle simultaneously, therefore, leaf traits
tos máximos 6.44 y 6.87 Mg ha-1, lo cual sugiere such as leaf area and leaf area index are important
que esa cantidad de urea de liberación lenta y con in the photosynthetic action of the plant, which is

Figura 1. Área foliar de Physalis angulata en respuesta a la interacción densidad de plantación y dosis de urea de libe-
ración lenta (D×U) en el verano 2018. Medias con literal diferente indican diferencia estadística (Tukey, p ≤ 0.05). D,
densidad de plantación. (D1: 3.3 m-2; D2: 2.5 m-2; D3: 2.0 m-2). U, urea de liberación lenta (U1: 100 kg ha-1; U2: 120 kg
ha-1; U3: 140 kg ha-1).
Figure 1. Leaf area of Physalis angulata in response to the interaction planting density and slow-release urea (D×U) dose
during Summer 2018. Means with different literals indicate statistical difference (Tukey, p ≤ 0.05). D, planting density.
(D1: 3.3 m-2; D2: 2.5 m-2; D3: 2.0 m-2). U, slow-release urea (U1: 100 kg ha-1; U2: 120 kg ha-1; U3: 140 kg ha-1).

Artículo científico ORDOÑEZ-MONROY et al. 83

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

Figura 2. Rendimiento de fruto de Physalis angulata en respuesta a la interacción entre densidad de plantación y dosis
de urea de liberación lenta (D×U) durante el verano 2018. Medias con literal distinta indican diferencia estadística
(Tukey, p ≤ 0.05). D, densidad de plantación (D1: 3.3 m-2; D2: 2.5 m-2; D3: 2.0 m-2). U, urea de liberación lenta (U1: 100 kg
ha-1; U2: 120 kg ha-1; U3: 140 kg ha-1).
Figure 2. Fruit yield of Physalis angulata in response to the interaction between planting density and slow-release
urea (D×U) dose during Summer 2018. Means with different literals indicate statistical difference (Tukey, p ≤ 0.05). D,
planting density (D1: 3.3 m-2; D2: 2.5 m-2; D3: 2.0 m-2). U, slow-release urea (U1: 100 kg ha-1; U2: 120 kg ha-1; U3: 140 kg
ha-1).

esas densidades de plantación es la adecuada. Ló- reflected in higher crop yield (Ali and Singh, 2017).
pez-Sandoval et al. (2018) al evaluar el rendimiento In this study on P. angulata, the regression lines
en diferentes especies de Physalis encontraron que between yield and leaf area (0.55) and leaf area
con densidades de 4.2 plantas m-2 con 200 kg N ha-1 index (0.79) obtained (Figures 3A and 3B) show
(en forma de urea convencional) en Texcoco, Méxi- significant coefficients of determination. The
co se logró un máximo de 7.0 Mg ha-1 en Physalis REN=1397.6 (FA)-3498.3 indicates that for each
angulata. Silva et al. (2015) reportaron 4.49 Mg ha-1 unit increased in yield the amount of AF increased
en Physalis peruviana, donde el tratamiento mejor by 2100.7 (cm2). These figures show that as leaf
fue 300 (N)-150 (P)-300 (K), con 1.6 plantas por m-2 area increases, leaf area index increases, and as
en el Altiplano de Pasto, Colombia. a consequence fruit yield also increases. López-
Sandoval et al. (2018) found a positive trend
Relación entre el rendimiento y las variables between leaf area and fruit yield in species other
área foliar, índice de área foliar, número de fru- than Physalis; because as the value in leaf area
tos por planta y peso de fruto. increased, fruit yield also increased. Fischer et
El crecimiento vegetativo y reproductivo en uchu- al. (2014) reported that there was an increase in
va (P. peruviana L.) se desarrolla durante la mayor fruit yield in P. peruviana due to a higher length
parte del ciclo de vida de manera simultánea, por development of branches and consequently a
ello, los rasgos foliares como la superficie de la high leaf area index (IAF of 8) under greenhouse
hoja y el índice de área foliar son importantes en conditions.
la acción fotosintética de la planta, lo cual se refleja The regression lines between yield and fruit
en mayor rendimiento del cultivo (Ali and Singh, number (0.70) and fruit weight (0.64) obtained
2017). (Figures 3C and 3D) show significant coefficients of

Artículo científico
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 ÁREA FOLIAR Y RENDIMIENTO DE Physalis angulata L. EN FUNCIÓN DE LA DENSIDAD DE POBLACIÓN Y UREA DE LIBERACIÓN LENTA

En este estudio con P. angulata, las rectas de regre- determination. The REN=0.69 (FP)+0.073 indicates
sión entre el rendimiento y área foliar (0.55) e índice that for each unit increased in yield, the amount
de área foliar (0.79) presentadas en las Figuras 3(A) of PF increased by 0.763 (g). In those figures, it
y 3(B) muestran un coeficiente de determinación is observed that as the value of these variables
significativo. El REN=1397.6 (AF)-3498.3 indica increased the yield also increased. Golubkina
que por cada unidad de aumento del rendimiento et al. (2018) confirmed the yield increase with
la cantidad de AF se incrementa en 2100.7 (cm2). the increase in the number and weight of fruits,
En estas figuras se observa que a medida que se observing that in P. angulata with 53 fruits and
incrementa el área foliar, crece el índice de área fo- 8g per plant, the cultivar ‘Konditer 1’ expressed
liar, y como consecuencia el rendimiento del fruto maximum yield, 11. 3 Mg ha-1.
aumenta. López-Sandoval et al. (2018) encontraron
una tendencia positiva entre el área foliar y la pro- CONCLUSIONS
ducción de fruto en especies distintas de Physalis; The milpero tomato (Physalis angulata) obtained
porque al aumentar el valor en el área foliar, tam- the highest yield with the maximum application of
bién incrementaba el rendimiento de fruto. En este slow-release urea. The highest yield was obtained
sentido, Fischer et al. (2014) informaron que existe at a planting density of 2.5 plants m-2. Leaf area,
un aumento en la producción de frutos en P. pe- leaf area index, number of fruits per plant and
ruviana debido a un desarrollo longitudinal mayor fruit weight per plant positively affected yield. For
de ramas y por consiguiente un alto índice de área each unit of increase in these variables, an increase
foliar (IAF de 8) bajo condiciones de invernadero. in fruit yield was obtained. The regression lines

A B

C D

Figura 3. Relación entre el rendimiento y área foliar (A), índice de área foliar (B), número de frutos por planta (C) y peso
de fruto (D). AF, área foliar. IAF, índice de área foliar. NF, número de frutos. PF, peso de frutos en Physalis angulata.
Figure 3. Relationship between yield and A, leaf area; B, leaf area index; C, number of fruits per plant; and D, fruit
weight. AF, leaf area. IAF, leaf area index. NF, number of fruits. PF, fruit weight in Physalis angulata.

Artículo científico ORDOÑEZ-MONROY et al. 85

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

Las rectas de regresión entre el rendimiento y el between yield and fruit number (0.70) and leaf
número de frutos (0.70) y el peso del fruto (0.64) area index (0.79) showed significant coefficients of
obtenidos (Figuras 3C y 3D) muestran un coefi- determination.
ciente de determinación significativo. El REN=0.69 This study found that it is possible to increase the
(PF)+0.073 indica que por cada unidad de aumento yield of this native wild tomato. Therefore, the
del rendimiento la cantidad de PF se incremen- species P. angulata is a valid proposal to expand the
ta en 0.763 (g). En estas figuras se observa que a diversification of horticultural crops, and another
medida que incrementa el valor de estas variables alternative in traditional cooking.
la producción también aumenta. Golubkina et al.
(2018) confirmaron el incremento del rendimiento —End of the English version—

con el aumento en el número y peso de los frutos, pppvPPP

al observar que en P. angulata con 53 frutos y 8 g
por planta, el cultivar ‘Konditer 1’ expresó su ren-
dimiento máximo, con 11. 3 Mg ha-1.
Azofeifa A, M Moreira A. 2004. Análisis de crecimiento
del chile jalapeño (Capsicum annuum L. cv. Hot), en
CONCLUSIONES Alajuela, Costa Rica. Agronomía Costarricense. 28:
El tomate milpero (Physalis angulata) obtuvo el 57-67.
rendimiento mayor con la aplicación máxima de Castro-Brindis R, A Galvis-Spínola, P Sánchez-García,
A Peña-Lomelí, M Sandoval-Villa, G Alcantar-
urea de liberación lenta. Para la densidad de plan- González. 2004. Demanda de nitrógeno en
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to mayor. El área foliar, índice de área foliar, nú- org/10.5154/r.rchsh.2003.06.039
mero de frutos por planta y el peso de frutos por Cobaleda VM, A Reyes M, G Barriada B, JR Medina M,
planta afectaron el rendimiento en forma positiva. R Torres R, EA Delgado A, RE Alanis B, N Almaraz
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Por cada unidad de aumento en estas variables, se (Physalis). Vidsupra 5: 90-99.
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Efectos de abonos de liberación lenta en la lixiviación
Las rectas de regresión entre el rendimiento y el de nitratos y nutrición nitrogenada en estevia.
número de frutos (0.70) y el índice de área foliar Revista Colombiana de Ciencias Hortícolas 9: 112-
(0.79) muestran un coeficiente de determinación 123. http://dx.doi.org/10.17584/rcch.2015v9i1.3750
Da Silva LR, T Tanan T, Neves M, M De Oliveira L, A
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86 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2689
 ÁREA FOLIAR Y RENDIMIENTO DE Physalis angulata L. EN FUNCIÓN DE LA DENSIDAD DE POBLACIÓN Y UREA DE LIBERACIÓN LENTA

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Artículo científico ORDOÑEZ-MONROY et al. 87

DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2689
 Artículo científico. DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2704

FUNCIONES DE DURAMEN Y SISTEMAS COMPATIBLES DE

AHUSAMIENTO Y VOLUMEN COMERCIAL PARA Acacia mangium
Willd. EN, TABASCO, MÉXICO

HEARTWOOD FUNCTIONS AND COMPATIBLE TAPER AND MERCHANTABLE VOLUME

SYSTEMS FOR Acacia mangium Willd. IN, TABASCO, MEXICO

Monserrat Berenice Sánchez-Banda1, Héctor Manuel De los Santos-Posadas2*,

José René Valdez-Lazalde2, María Angélica Roldán-Cortés1

1
Consultora Forestal independiente.
2
Colegio de Postgraduados Campus Montecillo. Postgrado en Ciencias Forestales.
Montecillo, Estado de México, México. C. P. 56230.
*Autor para correspondencia: [email protected]

RESUMEN ABSTRACT
En los últimos 20 años en México, 30 % de las planta- In the last 20 years in Mexico, 30 % of the plantations
ciones apoyadas por la Comisión Nacional Forestal supported by the Comisión Nacional Forestal (National
(CONAFOR) fueron con fines maderables y se estable- Forestry Commission, CONAFOR) were made for
cieron en Tabasco, Veracruz y Campeche, México. La timber purposes and established in the states of Tabasco,
valoración económica y el manejo de plantaciones con Veracruz, and Campeche, in Mexico. The economic
estos propósitos se optimiza por medio de la estima- valuation and management of plantations for these
ción del volumen maderable por tipo de productos. Los purposes are optimized by estimating the timber volume
objetivos de este estudio fueron ajustar tres sistemas by type of product. The objectives of this study were to
compatibles de ecuaciones de ahusamiento y volumen fit three compatible systems of segmented equations of
comercial con corteza de tipo segmentado, identificar taper and merchantable outside-bark volume; identify
funciones de ahusamiento y volumen acumulado de du- functions of taper and cumulative volume of heartwood;
ramen y analizar los tipos dendrométricos a partir del and analyze the dendrometric types based on the
sistema desarrollado por Fang et al. (2000) para planta- system developed by Fang et al. (2000) for plantations
ciones de árboles clonales de Acacia mangium Willd. ubi- of clonal trees of Acacia mangium Willd., located in
cadas en Huimanguillo, Tabasco, México. Se derribaron Huimanguillo, Tabasco, Mexico. Ninety-one (91) trees
91 árboles (2, 3, 7 y 8 años) y se formaron dos grupos de (2, 3, 7 and 8 years old) were cut down and two data
datos: 60 árboles para el ajuste y 31 para la validación. groups were formed: 60 trees for fitting, and 31 for
La cubicación del volumen por sección se realizó con el validation. The stem volume per section was calculated
método de trozas traslapadas. La selección de los mode- using the overlapping bolts method. The selection of
los se hizo de acuerdo con la clasificación de cuatro esta- the models was made according to the classification of
dísticos de bondad de ajuste. El sistema desarrollado por four goodness-of-fit statistics. The system developed
Fang et al. (2000) mostró estimaciones lógicas con ambos by Fang et al. (2000) showed reasonable estimates with
grupos de mediciones. La función de volumen de du- both groups of measurements. The heartwood volume
ramen sobreestimó el porcentaje promedio de duramen function overestimated the average percentage of
respecto al volumen sin corteza en árboles de 2 años, heartwood relative to the inside bark volume in 2-year-
sin embargo, los estimó de forma lógica para las otras old trees. However, it estimated them logically for the
edades: 34.7 % a los 3 años, 61.8 % a los 7 años y 67 % a other ages: 34.7 % at 3 years, 61.8 % at 7 years, and 67 %
los 8 años. La proporción de ahusamiento de duramen at 8 years. The ratio heartwood taper to inside bark taper
decreased after reaching 70 % of height.
Recibido: noviembre, 2020. Aprobado: diciembre, 2021.
Publicado en Agrociencia 56: 88-107. 2022.

88
 FUNCIONES DE DURAMEN Y SISTEMAS COMPATIBLES DE
AHUSAMIENTO Y VOLUMEN COMERCIAL PARA Acacia mangium Willd. EN, TABASCO, MÉXICO

respecto al ahusamiento sin corteza, disminuye después Keywords: Acacia mangium, commercial forest
de 70 % de altura. plantation, minimum commercial diameter, product
distribution, heartwood proportions, dendrometric
Palabras clave: Acacia mangium, plantación forestal co- types.
mercial, diámetro comercial mínimo, distribución de
productos, proporciones de duramen, tipos dendromé- INTRODUCTION
tricos. The species Acacia mangium Willd. is a fast-growing
multipurpose legume tree native to Indonesia,
INTRODUCCIÓN Papua New Guinea and north-eastern Australia
La especie Acacia mangium Willd. es una legumi- (Hegde et al., 2013). It is one of the most widely
nosa multipropósito de crecimiento rápido, nativa used trees in commercial forest plantations in Asia
de Indonesia, Papúa Nueva Guinea y del nores- and other Pacific regions (Krisnawati et al., 2011).
te de Australia (Hegde et al., 2013). Es uno de los Under favourable conditions, Acacia mangium
árboles más utilizados en plantaciones forestales reaches 30 m in height and 50 cm in diameter
comerciales en Asia y otras regiones del Pacífico (Hegde et al., 2013).
(Krisnawati et al., 2011). En condiciones favorables, As a crop, the species has a high growth rate,
Acacia mangium alcanza 30 m de altura y 50 cm depending on age, site quality and planting
de diámetro (Hegde et al., 2013). Como cultivo, la distances, with diameter increases of 1.8 to 5.8 cm
especie presenta una alta tasa de crecimiento, en yr-1 during the first 5 years (Reyes et al., 2018) and
dependencia de la edad, la calidad del sitio y las heights of 15 m after 4 years in the most fertile soils
distancias de plantación, con incrementos en diá- of the Philippines (Harrison and Herbohn, 2001).
metro de 1.8 a 5.8 cm año-1 durante los primeros Also, after 3 years in average sites of the Caribbean
cinco años (Reyes et al., 2018) y alturas de 15 m a region of Colombia (Torres-Vélez and Del Valle,
los cuatro años en los suelos más fértiles de Filipi- 2007).
nas (Harrison and Herbohn, 2001) y a los tres años Acacia mangium wood is classified as hard,
en sitios promedio de la región caribeña de Colom- extremely heavy, strong, resistant, and suitable for
bia (Torres Vélez and Del Valle, 2007). producing furniture, door and window lintels, as
La madera de Acacia mangium se clasifica como well as household items (Sharma et al., 2012). In the
dura, extremadamente pesada, fuerte, resisten- world, the value of the wood of some species such
te, propicia para producir muebles, dinteles de as Acacia melanoxylon R. Br. is given mainly by its
puertas y ventanas, así como artículos domés- proportion of heartwood, which is characterized by
ticos (Sharma et al., 2012). En el mundo, el valor a dark brown coloration with clear differentiation
de la madera de algunas especies como Acacia me- from sapwood in terms of colour and a high
lanoxylon R. Br. está dado principalmente por su natural durability (Monteoliva et al., 2012).
proporción de duramen, el cual se caracteriza por Estimating the volumetric stocks of a commercial
una coloración marrón oscura con diferenciación forest plantation for timber purposes allows the
evidente respecto a la albura en términos de color evaluation of its productive efficiency (Torres
y una alta durabilidad natural (Monteoliva et al., and Magaña, 2001). The functions of taper (d)
2012). and cumulative merchantable volume (Vc) are
La estimación de las existencias volumétricas de mathematical expressions that make it possible to
una plantación forestal comercial con fines ma- accurately quantify the volumes and distribution
derables permite evaluar su eficiencia productiva of products derived from standing trees; if these
(Torres y Magaña, 2001). Las funciones de ahusa- models are defined by a common geometric
miento (d) y volumen comercial acumulado (Vc) structure and by the same parameters, there is a
son expresiones matemáticas que posibilitan cuan- compatible volume-taper system (Cruz-Cobos et
tificar de forma precisa los volúmenes y la distri- al., 2008).
bución de productos derivados de árboles en pie, The complexity of the mathematical formulations,
si estos modelos están definidos por una estructura as well as the number of variables and coefficients

Artículo científico
DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2704 SÁNCHEZ-BANDA et al. 89
AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

geométrica común y por los mismos parámetros, involved, require the classification of the taper
se tiene un sistema compatible de volumen-ahusa- models into simple, segmented, potential,
miento (Cruz-Cobos et al., 2008). exponential, variable exponent, trigonometric and
La complejidad de las formulaciones matemáticas, logarithmic polynomials (Quiñonez-Barraza et al.,
así como el número de variables y coeficientes in- 2014).
volucrados precisan la clasificación de los modelos The heartwood is a portion of the wood that is
de ahusamiento en polinómicos simples, polinó- between the pith and the sapwood; it is biologically
micos segmentados, potenciales, exponenciales, inactive, it fulfils the function of support, and in
de exponente variable, trigonométricos y logarít- general it has a more compact structure and a
micos (Quiñonez-Barraza et al., 2014). darker colour than the sapwood (Giménez et. al,
El duramen es una porción de la madera que está 2000). The heartwood proportion is favoured by
entre la médula y la albura, es biológicamente in- silvicultural practices that allow rapid individual
activo, cumple la función de sostén, y en general growth (DeBell and Lachenbruch, 2009).
es de estructura más compacta y coloración más In Mexico, the forest plantation company Agropical
oscura que la albura (Giménez et. al, 2000). La pro- S.A. de C.V. started a project for timber plantations
porción de duramen se favorece de las prácticas of Acacia mangium of clonal origin 10 years ago.
silviculturales que permiten un crecimiento rápido However, the work related to the analysis of the
individual (DeBell and Lachenbruch, 2009). species growth and its proportion of heartwood
En México, la empresa plantadora forestal Agropi- is still scarce or private domain. The objective of
cal S.A. de C.V. comenzó hace una década un pro- the study was to fit three compatible systems of
yecto de plantaciones maderables de Acacia man- segmented equations of taper and merchantable
gium de origen clonal. Sin embargo, los trabajos volume, identify functions for estimating taper and
relacionados con el análisis del crecimiento de la accumulated volume of heartwood, and perform
especie y su proporción de duramen aún son esca- an analysis of the dendrometric types from the
sos o de dominio privado. El objetivo del estudio model of Fang et al. (2000) for Acacia mangium
fue ajustar tres sistemas compatibles de ecuaciones clone trees planted for commercial purposes in
de ahusamiento y volumen comercial de tipo seg- Huimanguillo, Tabasco. The hypothesis of this
mentado, identificar funciones de estimación de study is that segmented-type biometric models
ahusamiento y volumen acumulado de duramen, adequately describe the behaviour of taper and
y realizar un análisis de los tipos dendrométricos a commercial volume of Acacia mangium trees of
partir del modelo de Fang et al. (2000) para árboles clonal origin, and the behaviour of taper and
de clones de Acacia mangium plantados con fines cumulative volume of heartwood is related to age
comerciales en Huimanguillo, Tabasco. and the height of the trees.
La hipótesis de esta investigación es que los mo-
delos biométricos de tipo segmentado describen MATERIALS AND METHODS
de manera adecuada el comportamiento del ahu- Description of the study area, sample and
samiento y volumen comercial de los árboles de dasometric variables
origen clonal de Acacia mangium y, el comporta- The study was developed in commercial forest
miento del ahusamiento y volumen acumulado de plantations established with Acacia mangium cloned trees
duramen está relacionado con la edad y la altura in Huimanguillo, Tabasco, Mexico. The soil is Feozem,
de los árboles. the average annual temperature is 26 °C and the average
annual rainfalls 2500 mm; typical characteristics of a
MATERIALES Y MÉTODOS warm humid climate with abundant rains in summer
Descripción del área de estudio, muestra (Am) (INEGI, 2005).
y variables dasométricas The information used was obtained from 91 Acacia
El estudio se realizó en plantaciones forestales comercia- mangium trees of different ages (2, 3, 7 and 8 years
les establecidas con árboles de clones de Acacia mangium old) from a destructive sampling carried out in 2017,

Artículo científico
90 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2704
 FUNCIONES DE DURAMEN Y SISTEMAS COMPATIBLES DE
AHUSAMIENTO Y VOLUMEN COMERCIAL PARA Acacia mangium Willd. EN, TABASCO, MÉXICO

en Huimanguillo, Tabasco, México. El suelo es de tipo where each tree was cut down and sectioned. Each
Feozem, la temperatura media anual de 26 °C y la pre- one underwent the following measurements: normal
cipitación media anual de 2500 mm; características pro- diameter (D), diameter at different heights (d), bark
pias del clima cálido húmedo con lluvias abundantes en thickness (gc), heartwood diameter at 1.3 m height (Dd),
verano (Am) (INEGI, 2005). and heartwood diameter at different heights (dd), all
La información utilizada se obtuvo de 91 árboles de Aca- these in centimetres. The measurement of the variables
cia mangium de diferentes edades (2, 3, 7 y 8 años) pro- total height (H), height of the stump (hb), and height at
venientes de un muestreo destructivo realizado en 2017, different diameters (h) was done in meters.
donde se derribó y seccionó cada árbol. A cada uno se le The overlapping bolts method developed by Bailey
midió: diámetro normal (D), diámetro a diferentes altu- (1995), based on the centroid method by Wiant et al.
ras (d), grosor de corteza (gc), diámetro de duramen a (1992), was used for the scale volume outside bark,
1.3 m de altura (Dd) y diámetro de duramen a diferentes inside bark and heartwood of each section; the cone
alturas (dd); todas éstas en centímetros. La medición de volume formula was used for the tips.
las variables altura total (H), altura del tocón (hb) y altu- The database was made up of 1372 pairs of height-
ra a distintos diámetros (h) se hizo en metros. El méto- diameter measurements. In order to detect atypical
do de trozas traslapadas desarrollado por Bailey (1995), values and verify a logical behaviour of the variables,
con fundamento en el método del centroide de Wiant et the variables of interest were audited graphically in their
al. (1992) se utilizó para la cubicación del volumen con relative expression (Figure 1).
corteza, sin corteza y de duramen de cada sección; la fór- This database was divided randomly and without
mula del cono se usó para cubicar para las puntas. replacement into two groups with similar average
La base de datos se conformó de 1372 pares de medi- characteristics. The data set designated for the fit of the
ciones de altura-diámetro. Con el fin de detectar valo- models consisted of the measurements of 60 trees.
res atípicos y verificar un comportamiento lógico de las This amount was obtained with SAS® 9.0 (SAS Institute
variables, se auditaron las variables de interés de forma Inc., 2009) to have a sample with power of 95 %. The
gráfica en su expresión relativa (Figura 1). Esta base se measurements of the remaining 31 trees were considered
dividió de forma aleatoria y sin reemplazo, en dos gru- as an independent data set for the validation of the
pos con características promedio semejantes. El conjunto equations (Table 1).
de datos designado para el ajuste de los modelos estuvo
conformado por las mediciones de 60 árboles. Esta can- Compatible taper and merchantable volume systems
tidad se obtuvo con SAS® 9.0 (SAS Institute Inc., 2009) Three compatible taper and merchantable volume
para tener una muestra con potencia de 95 %. Las medi- segmented systems, characterized by the estimation of
ciones de los 31 árboles restantes se consideraron como two inflection points, were selected (Table 2).
un conjunto independiente de datos para la validación The behaviour of the cumulative merchantable volume
de las ecuaciones (Cuadro 1). inside bark (Vsc) and of the taper inside bark (dsc) was
expressed using direct proportion functions (a single
Sistemas compatibles de ahusamiento parameter):
y volumen comercial
Tres sistemas compatibles de ahusamiento y volumen Vsc = d0 ´ Vc (4)
comercial de tipo segmentado, caracterizados por la
estimación de dos puntos de inflexión, se seleccionaron dsc = q0 ´ d (5)
(Cuadro 2).
El comportamiento del volumen comercial acumulado where Vsc is the merchantable volume inside bark (m3),
sin corteza (Vsc) y del ahusamiento sin corteza (dsc), se Vc is the merchantable volume outside bark (m3), dsc is
expresó con el uso de funciones de proporción directa the diameter inside bark (cm) at the height of h (m) from
(un solo parámetro): the height of the stump (hb), d is the diameter (cm) at the
height of h (m) from the height of the stump (hb), and d0,
Vsc = d0 ´ Vc (4) q0 are the parameters to be estimated by the fit.

Artículo científico
DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2704 SÁNCHEZ-BANDA et al. 91
AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

A B

Figura 1. Comportamiento lógico del volumen relativo con corteza (A) y del ahusamiento relativo con corteza (B)
respecto a la altura relativa, donde Vc: volumen comercial, Vt: volumen total, d: ahusamiento, D: diámetro normal, h:
altura a distintos diámetros, H: altura total.
Figure 1. Logical behaviour of relative volume outside bark (A) and relative taper outside bark (B) with respect to
relative height, where Vc: merchantable volume, Vt: total volume, d: taper, D: normal diameter, h: height at different
diameters, H: total height.

dsc = q0 ´ d (5) Heartwood functions

In order to adequately value the Acacia heartwood, the
donde Vsc es el volumen comercial sin corteza (m3), Vc proportion and probable change of the heartwood in
es el volumen comercial con corteza (m3), dsc el diáme- relation to taper (d) and merchantable volume outside
tro sin corteza (cm) a la altura de h (m) desde la altura bark (Vc) were modelled.
To explain the dynamics of the taper and the cumulative
del tocón (hb), d es el diámetro (cm) a la altura de h (m)
volume of the heartwood, functions involving the
desde la altura del tocón (hb) y d0, q0 son los parámetros
variables d, H and age were fitted because they are easy
a ser estimados mediante el ajuste.
to obtain in the field (Table 3, Table 4).

Cuadro 1. Estadísticos descriptivos de las variables dasométricas de los grupos de datos utilizados.
Table 1. Table 1. Descriptive statistics of the dasometric variables of the data groups used.

Datos de ajuste Datos para la validación

Variable (n = 60) (n = 31)
Mín. Promedio Máx. DE Mín. Promedio Máx. DE

D (cm) 4.55 20.11 39.9 10.00 5.20 20.4 40.80 9.80

Dsc (cm) 4.15 18.42 37.7 9.22 5.00 18.75 38.00 8.97
Dd (cm) 0.00 14.08 32.35 9.81 0.00 14.71 31.7 9.38
H (m) 5.80 19.49 30.40 8.13 6.10 20.25 29.8 7.31
hb (m) 0.10 0.15 0.30 0.06 0.10 0.14 0.20 0.05
Vt (m3) 0.01 0.39 1.05 0.35 0.01 0.41 0.97 0.36
Vtsc (m3) 0.00 0.35 0.94 0.31 0.01 0.37 0.87 0.32
Vtd (m3) 0.00 0.22 0.70 0.22 0.00 0.24 0.65 0.23
edad (años) 2 6 8 3 2 6 8 2

n: número de observaciones, Mín.: valor mínimo, Máx.: valor máximo, DE: desviación estándar, D:
diámetro normal con corteza, Dsc: diámetro normal sin corteza, Dd: diámetro de duramen a 1.3 m de
altura, H: altura total del árbol, hb: altura del tocón, Vt: volumen total con corteza, Vtsc: volumen total
sin corteza, Vtd: volumen total de duramen. v n: number of observations, Min.: minimum value, Max.:
maximum value, DE: standard deviation, D: normal diameter outside bark, Dsc: normal diameter inside
bark, Dd: heartwood diameter at 1.3 m height, H: tree total height, hb: stump height, Vt: total volume
outside bark, Vtsc: total volume inside bark, Vtd: total heartwood volume.

Artículo científico
92 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2704
 FUNCIONES DE DURAMEN Y SISTEMAS COMPATIBLES DE
AHUSAMIENTO Y VOLUMEN COMERCIAL PARA Acacia mangium Willd. EN, TABASCO, MÉXICO

Cuadro 2. Sistemas compatibles de ahusamiento y volumen comercial.

Table 2. Compatible taper and merchantable volume systems.

Autores Expresión Sistema

d = C1 # H  R 1 - q W alpha1l + l alpha 2l &

k- 0.5
k- 1
1
 1 2 2

donde G
I1 = 1 si p1 # q # p2; de lo contrario 0
I2 = 1 si p2 # q # 1; de lo contrario 0

R0 = S 1 - H X R1 = R 1 - p1 W  R2 = R 1 - p2 W 
K
hb  1
K K
1 2

 = 11 - Q I + I V  I2  I3
1 2 2 2

Fang et al. (2000) k Q  2 - 1 V kQ  3- 2V 1

alpha1 = S 1 - p1 X 1  2
alpha2 = R 1 - p2 W 1  3

C1 = # &
k
 0 D H  - 
1 Q R0 R1  2 R R1 - alpha1 R2 W +  3 alpha1 R2
1 2
1

- W +

Vc = C12 H  F 1 R0 + Q I1 + I2 W + R  2 - 1 WR1 + I2 R  3 -  2 W
k
1

alpha1 R2 -  R1 $ q W  alpha1I + I alpha 2I %

k
1 2 2

d = D " 1 R q - 1 W +  2 R q 2 - 1 W +  3 R p1 - q W I1 +  4 R p2 - q W I2 %
2 2 0.5

donde G
I1 = 1 si q # p1; de lo contrario 0
I2 = 1 si q # p2; de lo contrario 0

Vc = kD 2 H G 3 R q 3 - z13 W + 2 R q 2 - z12 W - R 1 -  2 W R q - z1 W
2 1

-  3 " R p1 - q W3 J1 - R p1 - z1 W3 K1 %
Max y Burkhart
2
(1976) 3
- 4 " R p2 - q W3 J2 - R p1 - z1 W3 K2 % J

3

donde G
J1 = 1 si q # p1; J2 = 0 si q > p2;
K1 = 1 si Z1 # p1; K2 = 0 si Z2 > p1;

d = GT 0 k/H
 D 1 H 2
X " 2 R 1 - 1 Wz + 31 z 2 + I1  2 R z - 1 W + I1  3 R z -  2 W % J
0.5
2 2

donde G
I1 = 1 si z # p1; de lo contrario 0
McClure y
I2 = 1 si z # p2; de lo contrario 0 3
Czaplewski (1986)
3 31 - 3 Wz 2 - 31 z 3 +  2 Q 1 - j1 W3 +  3 Q 1 - j2 W3 + I2  3 S j 2 - z X &
D H X# + R
Vc = T  0 3
1 2 3

d: diámetro con corteza (cm) a la altura de h (m) desde la altura del tocón, D: diámetro normal con corteza (cm), H:
altura total (m), hb altura del tocón, Vc: volumen comercial con corteza (m3), k: constante p/40000, ai , bi , ji , pi son
parámetros a ser estimados mediante el ajuste, Ii , J1 , K1 son variables indicadoras de los cambios dendrométricos en el
fuste del árbol. v d: diameter outside bark (cm) at the height of h (m) from the height of the stump, D: normal diameter
outside bark (cm), H: total height (m), hb height of the stump, Vc: merchantable volume outside bark (m3), k: constant
p/40000, ai , bi , ji , pi are parameters to be estimated through the fit, Ii , J1 , K1 are variables indicating dendrometric
changes in the stem of the tree.

Artículo científico
DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2704 SÁNCHEZ-BANDA et al. 93
AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

Funciones de duramen Cuadro 3. Funciones de ahusamiento de duramen.

Con la finalidad de valorar de forma adecuada el dura- Table 3. Heartwood taper functions.

men de acacia, se modeló la proporción y cambio pro-

Expresión Modelo
bable del duramen con relación al ahusamiento (d) y
volumen comercial con corteza (Vc). Para explicar la di- dd = J0 d J1 edadJ2 6
námica del ahusamiento y del volumen acumulado del
dd = J0 d J1 H ( )
-J2
edad 7
duramen se realizó el ajuste de funciones que involucra-
ron a las variables d, H y edad por su fácil obtención en dd: diámetro de duramen (cm) a la altura de h (m) desde
campo (Cuadro 3, Cuadro 4). la altura del tocón (hb), d: diámetro (cm) a la altura de
h (m) desde la altura del tocón (hb), H: altura total (m),
edad (años), Ji: parámetros a ser estimados mediante el
Estadísticos y criterios de selección ajuste. v dd: heartwood diameter (cm) at height h (m)
La evaluación de los modelos se basó en el análisis nu- from stump height (hb), d: diameter outside bark (cm)
at h height (m) from stump height (hb), H: total height
mérico de los criterios estadísticos comunes en el ámbi- (m), age (years), Ji: parameters to be estimated through
to de la biometría forestal: la raíz del error cuadrático the fit.
medio (RECM), el coeficiente de determinación ajustado
(R2adj), el promedio del sesgo absoluto de los residuos
Cuadro 4. Funciones de volumen acumulado de
(|Ē|) y el coeficiente de variación (CV) (Martínez-Ángel duramen (Vd).
et al., 2019): Table 4. Functions of cumulative volume of heartwood
(Vd).

R yi - tyi W
Expresión Modelo
RECM = #
/ n

i=1
2

&
0.5

n (10) Vd =  0 # Vc # edad  1
8
-
Vd =  0 # Vc # H edad
1
9

Q n - 1 V /i = 1 R yi - tyi W
R = 1-# &
n 2
Vc: volumen comercial con corteza (m3), edad (años), H:
R n - p W / i = 1 R yi - yr W
2
n
adj
altura total (m), ri : parámetros a ser estimados mediante
(11) el ajuste. v Vc: merchantable volume outside bark (m3),
age (years), H: total height (m), ri: parameters to be
/ n
yi - tyi estimated through the fit.
E = i=1
n (12)

R yi - y|i W / Q n - 1 V # 100
Statistics and selection criteria
CV = # &
/ n

i=1
2 0.5

The evaluation of the models was based on the numerical

yr (13) analysis of common statistical criteria in the field of
forest biometry: the root mean square error (RECM),
donde yi, ŷi e yi ����������������������������������������
son, respectivamente, los valores obser- the fitted coefficient of determination (R2adj), the mean
vados, estimados y promedio de la variable dependiente absolute bias of the residuals (|Ē|), and the coefficient of
(ahusamiento, volumen comercial), n es el número total variation (CV) (Martínez-Ángel et al., 2019):
de observaciones usadas en el ajuste y p es el número de
parámetros de la función.
/ R yi - tyi W
RECM # &
n 2 0.5
= i =1

Además del análisis gráfico, para seleccionar el sistema n (10)

de ahusamiento y volumen comercial compatible, así

Q n - 1 V /i = 1 R yi - tyi W
R = 1-# &
como las funciones de duramen, que presentaron crite- n 2

R n - p W / i = 1 R yi - yr W
rios estadísticos superiores, se utilizó el sistema de cla- 2
adj n

sificación propuesto por Sakici et al. (2008). Este sistema (11)

consiste en clasificar los sistemas ajustados en función
de cada criterio estadístico de selección, de tal forma que / n
yi - tyi
E = i=1
n
al mejor le corresponde el valor de 1. Posteriormente se (12)

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94 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2704
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AHUSAMIENTO Y VOLUMEN COMERCIAL PARA Acacia mangium Willd. EN, TABASCO, MÉXICO

R yi - y|i W / Q n - 1 V # 100
obtiene el promedio por modelo y entre más bajo es este

CV = # &
valor, mejor su clasificación. Con la finalidad de valorar / n

i=1
2 0.5

los sistemas compatibles en conjunto, se procedió a cla- yr (13)

sificar tanto los estadísticos del modelo de ahusamiento
como los del volumen comercial y obtener un solo pro- where yi, ŷi and yi are respectively the observed,
medio por sistema. estimated, and average values of the dependent variable
(taper, merchantable volume), n is the total number
Estrategia de ajuste of observations used in the fit, and p is the number of
Los sistemas compatibles y las funciones de duramen function parameters. In addition to the graphic analysis,
se ajustaron con la técnica de máxima verosimilitud con to select the compatible taper and merchantable volume
información completa (FIML) con el procedimiento MO- system, as well as the heartwood functions, which
DEL del paquete estadístico SAS® 9.0 (SAS Institute Inc., presented superior statistical criteria, the classification
2009). Esta técnica permite la compatibilidad del ajus- system proposed by Sakici et al. (2008) was used.
te del sistema y considera los errores simultáneos de la This system consists of classifying the fitted systems
ecuación de ahusamiento y volumen comercial (Fang et based on each statistical selection criterion, in such a way
al., 2000; Uranga-Valencia et al., 2015). that the value of 1 corresponds to the best. Subsequently,
Para asegurar la evaluación de las derivadas parciales the average per model is obtained, and the lower this
que contienen el logaritmo de cero se adicionó un valor value, the better its classification.
de 0.001 cuando h = H y d = 0, de esta forma se evitaron In order to assess the compatible systems as a whole, the
problemas de convergencia y pérdida de datos (Fang et statistics of both the taper model and the merchantable
al., 2000). volume were classified and a single average per system
La autocorrelación de la función de ahusamiento de los was obtained.
sistemas compatibles se corrigió con la estructura de
error autorregresivo continuo de segundo oren CAR Fitting strategy
(2) mediante la siguiente estructura (Zimmerman and Compatible systems and heartwood functions were
Núñez, 2001): fitted using the Full Information Maximum Likelihood
(FIML) technique with the MODEL procedure of SAS®
eij = d1g1 hij-hij-1 eij-1 + d2g2 hij-hij-2 eij-2 + eij (15) 9.0 (SAS Institute Inc., 2009). This technique allows
the compatibility of the fit of the system and considers
donde: eij = j es el residual ordinario en el árbol i, di = 1 the simultaneous errors of the equation of taper and
para j > 1 y di = 0 para j = 1, gi: son los parámetros auto- merchantable volume (Fang et al., 2000; Uranga-Valencia
rregresivos a ser estimados mediante el ajuste, hij - hij es et al., 2015).
la distancia de separación de la jth a la jth-1 observación To ensure the evaluation of the partial derivatives that
dentro de cada árbol, hij > hij-i, siendo eij el término del contain the logarithm of zero, a value of 0.001 was added
error bajo la condición de independencia. when h = H and d = 0; thus, convergence problems and
data loss were avoided (Fang et al., 2000).
El estadístico Durbin Watson (DW) se usó para corro- The autocorrelation of the taper function of the
borar la corrección de la autocorrelación de los errores, compatible systems was corrected with the continuous
el criterio indica que no existe dependencia espacial o autoregressive error structure of second order CAR (2)
temporal cuando los valores son relativamente cercanos by means of the following structure (Zimmerman and
a 2 (Durbin and Watson, 1971; Barrios et al., 2014; Her- Núñez, 2001):
nández-Ramos et al., 2017).
El problema de heterocedasticidad asociada al volumen eij = d1g1 hij-hij-1 eij-1 + d2g2 hij-hij-2 eij-2 + eij (15)
comercial fue corregido con la especificación usada por
Quiñonez-Barraza et al. (2014): resid. Vc = resid. Vc / [(D2H)w]0.5 where: eij = j is the ordinary residual in tree i, di = 1 for j >
para el procedimiento MODEL de SAS® 9.0 (SAS Insti- 1 and di = 0 for j = 1, gi: are the autoregressive parameters
tute Inc., 2009), en la que se corrige con una función de to be estimated by the fit, hij - hij is the separation distance

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

potencia de la varianza del residual si2 = (D2H)w (Crecente- from the jth to the jth-1 observation within each tree, hij
Campo et al., 2009) y se usa el error estimado del modelo > hij-i, being eij the error term under the independence
no ponderado Q eti V como la variable dependiente en la condition.
varianza del error del modelo R et i2 = w0 Q D 2 H Vw W .
1

The Durbin Watson (DW) statistic was used to

Validación corroborate the correction of the autocorrelation of the
Los parámetros obtenidos con los datos de ajuste del sis- errors; the criterion indicates that there is no spatial or
tema compatible seleccionado se usaron para estimar las temporal dependence when the values are relatively
variables de interés con los datos de validación. Al ser el close to 2 (Durbin and Watson, 1971; Barrios et al., 2014;
duramen una parte de la madera que resulta de interés Hernández-Ramos et al., 2017).
comercial en otras especies como A. melanoxylon y diver- The heteroscedasticity problem associated with
sos eucaliptos (Miranda et al., 2009; Igartúa et al., 2009) se merchantable volume was corrected with the
decidió estimar el ahusamiento y el volumen acumula- specification used by Quiñonez-Barraza et al. (2014):
do de duramen con todas las funciones propuestas para resid. Vc = resid. Vc / [(D2H)w]0.5 for the SAS® 9.0 MODEL
analizar su validación. procedure (SAS Institute Inc., 2009), in which the
La validación del sistema compatible seleccionado y las power function of variance of the residual si2 = (D2H)w
funciones de duramen se compararon por medio de una (Crecente-Campo et al., 2009) is applied to correct, and
prueba de t para muestras bajo el supuesto de varianzas the estimated unweighted model error Q eti V is used
iguales con un nivel de confianza de 95 %. Después se as the dependent variable in the model error variance
realizó el ajuste de forma simultánea (con los datos de R et i2 = w0 Q D 2 H Vw1 W .
la muestra de ajuste) del sistema compatible de ahusa-
miento y volumen comercial con corteza, las funciones Validation
respectivas sin corteza y los modelos de duramen selec- The parameters obtained with the fit data of the selected
cionados como los más eficientes. Se comparó de forma compatible system were used to estimate the variables of
gráfica la estimación de las variables de interés con los interest with the validation data.
parámetros de los modelos seleccionados y validados en Since the heartwood is a part of the wood that is
este estudio respecto a las mediciones de los datos de of commercial interest in other species such as A.
validación y se seleccionó un árbol al azar para ejempli- melanoxylon and various Eucalyptus (Miranda et al., 2009;
ficarlo. Igartúa et al., 2009), it was decided to estimate the taper
and the cumulative volume of heartwood with all the
Análisis de los tipos dendrométricos a functions proposed to analyze its validation.
partir del modelo de Fang et al. (2000) The validation of the selected compatible system and the
Para el análisis de los tipos dendrométricos se parte de heartwood functions were compared by means of a t test
un cuerpo geométrico con una base circular definida por for samples under the assumption of equal variances,
d, en cm, y H, en m, cuyo volumen se describe con la with a confidence level of 95 %. Simultaneous fitting
expresión: V = k # 40 
000
# d 2 # h donde k define (with the fit sample data) of the compatible system of
el tipo de sólido descrito e indica una transición hacia taper and merchantable volume outside bark was done,
alguno de los tipos dendrométricos: k = 1/2 a un para- the respective functions inside bark, and the heartwood
boloide, k = 1/3 corresponde a un cono y k = 1/4 a un models selected as the most efficient.
neiloide (Uranga-Valencia et al., 2015). El sistema de cu- The estimation of the variables of interest with the
bicación de Fang et al. (2000) posee la ventaja de facilitar parameters of the models selected and validated in this
este análisis en cada segmento del fuste, debido a que study was compared graphically with the measurements
cada sección se representa como  i = k #  y, of the validation data, and a random tree was selected to
40 000
por ende k =  i = # 40 000 exemplify it.
 .

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96 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2704
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AHUSAMIENTO Y VOLUMEN COMERCIAL PARA Acacia mangium Willd. EN, TABASCO, MÉXICO

RESULTADOS Y DISCUSIÓN Analysis of the dendrometric types from the

Sistemas compatibles de ahusamiento model of Fang et al. (2000)
y volumen comercial For the analysis of the dendrometric types, the starting
Los valores de los parámetros estimados con sus point is a geometric body with a circular base defined
respectivos errores estándar fueron significativos by d, in cm, and H, in m, whose volume is described by
(p ≤ 0.001) en los sistemas compatibles analizados the expression: V = k # 40  # d2 # h , where
000
para árboles clones de Acacia mangium (Cuadro 5). k defines the type of solid described and indicates a
Los estadísticos de bondad de ajuste se incluyen
transition towards some of the dendrometric types: k =
junto con la calificación otorgada de acuerdo con
1/2 to a paraboloid, k = 1/3 corresponds to a cone, and k =
el sistema de clasificación (Sakici et al., 2008) y el
1/4 to a neiloid (Uranga-Valencia et al., 2015).
estadístico Durbin Watson (DW), el cual en los tres
The scaling system of Fang et al. (2000) has the advantage
sistemas dio valores cercanos a 2 (Cuadro 6); por lo
of facilitating this analysis in each segment of the stem,
tanto, los errores son independientes (Durbin and
Watson, 1971). since each section is represented as i = k # 
40 000
Con los sistemas compatibles desarrollados por and, therefore k =  i = # 40 
000 .
Fang et al. (2000) y Max y Burkhart (1976) se esti-
mó el primer punto de inflexión a 10 % de la altu- RESULTS AND DISCUSSION
ra relativa y el segundo a alrededor de 80 %. Esto Compatible taper and merchantable volume
corresponde a una forma menos cilíndrica que la systems
considerada con los puntos de inflexión obteni- The values of the estimated parameters with their
dos del sistema desarrollado por McClurer y Cza- respective standard errors were significant (p ≤
plewski (1986), los cuales suceden a 15 y 91 % de la 0.001) in the compatible systems analyzed for
altura relativa. clone trees of Acacia mangium (Table 5).
El fuste de Acacia mangium tiene el segundo punto The goodness-of-fit statistics are included together
de inflexión definido a una altura relativa similar a with the rating given according to the classification
otras especies de crecimiento rápido como Eucalyp- system (Sakici et al., 2008), and the Durbin Watson
tus grandis W. Hill ex Maiden y E. dunni Maiden, en (DW) statistic, which in all three systems gave
plantaciones de Uruguay (Hirigoyen et al., 2021), values close to 2 (Table 6); therefore, the errors are
en las que el primer punto de inflexión estimado independent (Durbin and Watson, 1971).

Cuadro 5. Parámetros, estimadores y errores estándar de los parámetros de los sistemas compatibles analizados.
Table 5. Parameters, estimators and standard errors of the parameters of the compatible systems analysed.

Estimadores y errores estándar

S
a1 a2 a3 b1 b2 b3 b4 p1 p2 g1 g2

1 y 0.0001 1.6974 1.1047 0.00002 0.00003 0.00003 0.1054 0.8045 0.6766 0.6450
e 1.1x10-6 0.0100 0.0127 4.5x10-7 2.9x10-7 1.8x10-6 0.0048 0.0247 0.0211 0.0182
¥ <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001
2 y -4.3981 2.1991 28.7961 -1.6441 0.0981 0.8550 0.7923 0.7139
e 0.8011 0.4215 5.0429 0.4013 0.0093 0.0337 0.0203 0.0145
¥ <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001
3 y 0.0001 1.6272 1.2007 0.9752 -2.1227 46.0039 0.1486 0.9092 0.7391 0.6707
e 2.6x10-5 0.0102 0.0126 0.0685 0.3966 14.0623 0.0464 0.0082 0.0221 0.0174
¥ 0.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 0.0011 0.0014 <.0001 <.0001 <.0001

S: sistema compatible, y: estimador del parámetro, e: error estándar del parámetro, ¥: nivel de significancia del
parámetro. v S: compatible system, y: estimator of the parameter, e: standard error of the parameter, ¥: significance
level of the parameter.

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Cuadro 6. Estadísticos de bondad de ajuste de los sistemas compatibles analizados y su calificación

(entre paréntesis).
Table 6. Goodness-of-fit statistics of the compatible systems analysed and their rating (in
parentheses).

Calificación
Sistema Componente RECM R2 adj |Ē| CV DW
promedio

d 1.1488 (2) 0.9822 (2) 0.7799 (2) 7.7136 (2) 1.61

1 1.87
Vc 0.0568 (2) 0.9648 (2) 0.0281 (1) 15.7841 (2)
d 1.2059 (3) 0.9804 (2) 0.8492 (3) 8.0916 (3) 1.65
2 3
Vc 0.0742 (3) 0.9399 (2) 0.0372 (3) 20.6387 (3)
d 1.1258 (1) 0.9829 (1) 0.7715 (1) 7.5547 (1) 1.74
3 1.12
Vc 0.0564 (1) 0.9652 (1) 0.0302 (2) 15.6895 (1)

d: diámetro con corteza (cm) a la altura de h (m) desde la altura del tocón, Vc: volumen comercial
con corteza (m3). v d: diameter outside bark (cm) at the height of h (m) from the height of the
stump, Vc: merchantable volume outside bark (m3).

con el sistema desarrollado por Fang et al. (2000), With the compatible systems developed by Fang
ocurre a 3 % de la altura relativa en ambas, y el et al. (2000) and Max and Burkhart (1976), the
segundo a 94 % y 85 % respectivamente, mientras first inflection point was estimated at 10 % of the
que, en la región del Mediterráneo oriental de Tur- relative height, and the second at about 80 %.
quía, para Eucalyptus camaldulensis Dehn suceden a This corresponds to a less cylindrical shape than
6 y 71 % (Özçelik and Göçerí, 2015). the one considered with the inflection points
Los sistemas compatibles analizados tuvieron cri- obtained from the system developed by McClure
terios estadísticos eficientes, con coeficientes de and Czaplewski (1986), which occur at 15 and 91 %
determinación ajustada de 98 % para el modelo de of the relative height.
ahusamiento y superiores a 94 % para el de volu- The stem of Acacia mangium has the second inflection
men comercial. El sistema desarrollado por Mc- point defined at a relative height similar to other
Clurer y Czaplewski (1986) tuvo la mejor clasifica- fast-growing species such as Eucalyptus grandis
ción de criterios estadísticos seguido del de Fang et W. Hill ex Maiden and E. dunni Maiden; these
al. (2000), con diferencias casi imperceptibles entre plantations are located in Uruguay (Hirigoyen et
ambos. al., 2021), where the first inflection point estimated
with the system developed by Fang et al. (2000)
Funciones de duramen occurs at 3 % of the relative height in both, and the
Los parámetros estimados de las funciones de ahu- second at 94 % and 85 % respectively; while, in
samiento y volumen acumulado de duramen ana- the eastern Mediterranean region of Turkey, the
lizadas para árboles de clones de Acacia mangium Eucalyptus camaldulensis Dehn species recorded 6
(Cuadro 7); los estadísticos de bondad de ajuste and 71 % (Özçelik and Göçerí, 2015).
(Cuadro 8) se incluyen con su clasificación (Sakici The compatible systems analyzed had efficient
et al., 2008) y el estadístico DW con el cual se asu- statistical criteria, with fitted determination
mió que los errores eran independientes en ambos coefficients of 98 % for the taper model and higher
modelos de ahusamiento por presentar valores than 94 % for the merchantable volume model.
cercanos a 2 (Durbin and Watson, 1971). The system developed by McClure and Czaplewski
Los valores de parámetros estimados fueron sig- (1986) had the best classification of statistical
nificativos (p ≤ 0.0001) en todos los casos, lo que criteria followed by that of Fang et al. (2000), with
mostró que las relaciones de variables predictoras almost imperceptible differences between both.

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AHUSAMIENTO Y VOLUMEN COMERCIAL PARA Acacia mangium Willd. EN, TABASCO, MÉXICO

Cuadro 7. Parámetros, estimadores y errores estándar de los parámetros de las funcio-

nes de ahusamiento y volumen acumulado de duramen analizadas.
Table 7. Parameters, estimators and standard errors of the parameters of the analysed
heartwood taper and cumulative volume functions.

Estimadores y errores estándar

Función
J0 J1 J2 g1 g2 r0 r1

6 y 0.1893 1.2326 0.3160 0.6477 0.6900

e 0.0067 0.0112 0.0133 0.0270 0.0246
¥ <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001
7 y 0.4651 1.2388 0.6412 0.6477 0.6888
e 0.0210 0.0111 0.0287 0.0272 0.0248
¥ <.0001 <.0001 <.0001 <.0001 <.0001
8 y 0.1717 0.6210
e 0.0356 0.0998
¥ <.0001 <.0001
9 y 0.9284 0.9633
e 0.0683 0.1771
¥ <.0001 <.0001

S: sistema compatible, y: estimador del parámetro, e: error estándar del parámetro,

¥: nivel de significancia del parámetro. v S: compatible system, y: estimator of the
parameter, e: standard error of the parameter, ¥: significance level of the parameter.

Cuadro 8. Estadísticos de bondad de ajuste y calificación (entre paréntesis) de las funcio-

nes de ahusamiento (dd) y volumen acumulado (Vd) de duramen analizadas.
Table 8. Statistics of goodness of fit and qualification (in parentheses) of the functions of
taper (dd) and cumulative volume (Vd) of heartwood analysed.

Calificación
No. Función RECM R2 adj |Ē| CV DW
promedio

6 dd 1.0184 (1) 0.9835 (1) 0.7278 (2) 9.8718 (2) 1.5 1.81
7 dd 1.0209 (2) 0.9834 (2) 0.7137 (1) 9.5686 (1) 1.5 1.82
8 Vd 0.0229 (1) 0.9864 (1) 0.0159 (1) 10.5193 (1) 1
9 Vd 0.0237 (2) 0.9854 (2) 0.0165 (2) 10.8873 (2) 2

elegidas para los modelos de ahusamiento y los de Heartwood functions

volumen acumulado fueron adecuadas para mo- The estimated parameters of the functions of taper
delar el duramen de Acacia mangium. and cumulative volume of heartwood analyzed
La clasificación de los criterios estadísticos de las for clone trees of Acacia mangium (Table 7); the
funciones de ahusamiento señaló un empate, razón goodness-of-fit statistics (Table 8) are included
por la cual se eligió la función 7 por sus cualidades with their classification (Sakici et al., 2008), as well
lógicas que permiten su uso con índices de sitio al as the DW statistic with which it was assumed that
relacionar las variables de altura total y edad. Ésta the errors were independent in both taper models
plantea una dinámica similar a la observada para because they presented values close to 2 (Durbin
Eucalyptus globulus Labill., en la cual el duramen and Watson, 1971).
está relacionado con la edad y con el tamaño del The estimated parameter values were significant
árbol. En consecuencia, los árboles con diámetro y (p ≤ 0.0001) in all cases, which showed that the
altura mayores tendrán mayor proporción de du- predicting variable relationships chosen for
ramen para una misma edad (Miranda et al., 2009). the taper and cumulative volume models were

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

La relación de las variables Vc y edad lograron ex- adequate to model the heartwood of Acacia
plicar de forma lógica el comportamiento del vo- mangium.
lumen acumulado de duramen, con criterios esta- The classification of the statistical criteria of the
dísticos ligeramente superiores a la función 9, por taper functions indicated a tie, which is why
lo tanto, se considera el uso de la función (8). Lo function 7 was chosen for its logical qualities that
anterior concuerda con la relación observada por allow its use with site indices when relating the
Miranda et al. (2006) para E. globulus, la cual señala variables of total height and age.
que la porción de duramen del tronco se incremen- This poses a dynamic similar to that observed
ta con la edad del árbol; en consecuencia, el volu- for Eucalyptus globulus Labill., in which the
men del duramen es acumulativo. heartwood is related to the age and size of the
Las proporciones promedio de volumen de dura- tree. Consequently, trees with larger diameter and
men estimado (Vd estimado respecto al Vc obser- height will have a higher proportion of heartwood
vado) con la función 8 fueron de 25.6 % a los 2 años, for the same age (Miranda et al., 2009).
34.7 % a los 3 años, 61.8 % a los 7 años y 67 % a los 8 The relationship of the variables Vc and age were
años. Al compararlas con las proporciones prome- able to logically explain the behaviour of the
dio de las mediciones de Vd observado en relación cumulative volume of heartwood, with statistical
con Vsc observado, se identificó que la función so- criteria slightly superior to function 9, therefore, the
breestima la proporción de Vd a los 2 años ya que
use of function (8) is considered. This is consistent
la real fue de 5.6 %, sin embargo, las demás edades
with the relationship observed by Miranda et
tuvieron proporciones promedio similares a las
al. (2006) for E. globulus, which indicates that the
calculadas: 32.2 %, 60.2 % y 64.5 % respectivamen-
portion of the trunk heartwood increases with the
te. La función 9 también sobreestimó la proporción
age of the tree; consequently, the volume of the
de Vd a la edad de 2 años (32.2 %), pero estimó
heartwood is cumulative.
proporciones cercanas a las observadas a los 3 años
The average proportions of estimated heartwood
(41.2 %), a los 7 años (64.5 %) y a los 8 años (67.3 %).
volume (estimated Vd to observed Vc) with
La proporción de duramen de Acacia mangium a los
function 8 were 25.6 % at 2 years, 34.7 % at 3 years,
3 años es mayor que la reportada para Eucalyptus
61.8 % at 7 years, and 67 % at 8 years.
grandis a los 4 años, de acuerdo con el estudio de
When comparing them with the average
Winck et al., (2012) en el cual, la proporción de vo-
proportions of the measurements of Vd observed
lumen de duramen en árboles de Eucalyptus gran-
in relation to Vsc observed, it was found that the
dis fue 31.2 % a la edad mencionada, 52.3 % a los 10
años y 76 % a los 32 años. function overestimates the proportion of Vd at 2
Eucalyptus globulus a los 9 años y Acacia melanoxylon years since the real one was 5.6 %; however, the
de 19 a 32 años presentaron 37 y 43 % de Vd respec- other ages had average proportions similar to those
to al Vt en plantaciones sin intervenciones silvicul- calculated: 32.2 %, 60.2 % and 64.5 % respectively.
turales después del establecimiento en Buenos Ai- Function 9 also overestimated the proportion of
res, Argentina. Sin embargo, esos valores solo co- Vd at the age of 2 years (32.2 %), but estimated
rrespondieron al segmento comprendido del nivel proportions close to those observed at 3 years
superior del tocón a la base de la copa (Monteoliva (41.2 %), at 7 years (64.5 %), and at 8 years (67.3 %).
et al., 2012). En tanto que, en este estudio se midió The proportion of heartwood of Acacia mangium at
el duramen de la base del árbol hasta la punta. 3 years is greater than that reported for Eucalyptus
Las siguientes proporciones se calcularon después grandis at 4 years, according to the study by Winck
de excluir los datos del grupo de 2 años debido et al., (2012), in which the proportion of heartwood
a que las estimaciones de volumen acumulado y volume in trees of Eucalyptus grandis was 31.2 % at
ahusamiento de duramen no presentaron un com- the age mentioned, 52.3 % at 10 years and 76 % at
portamiento lógico para este grupo de datos. 32 years.
El promedio del diámetro de duramen en relación Eucalyptus globulus at 9 y and Acacia melanoxylon at
con el diámetro sin corteza observado fue de 88 % 19 to 32 y presented 37 and 43 % Vd with respect to

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AHUSAMIENTO Y VOLUMEN COMERCIAL PARA Acacia mangium Willd. EN, TABASCO, MÉXICO

medido a 30 cm de altura y de 79 % a 1.3 m. Esta Vt in plantations without silvicultural interventions

razón es de 93 % con la función 6 y 92 % con la 7 a after establishment in Buenos Aires, Argentina.
0.3 m de altura; mientras que a la altura de 1.3 m, However, these values only corresponded to the
ambas estiman 78 %. La distribución de duramen segment of the upper level of the stump to the base
en relación con la altura relativa mostró que la pro- of the crown (Monteoliva et al., 2012). Whereas, in
porción de diámetro de duramen disminuye en el this study the heartwood from the base of the tree
fuste conforme aumenta la altura relativa. A 50 % to the tip was measured.
de H, el porcentaje de dd respecto a dsc es 68 % de The following proportions were calculated after
acuerdo con el observado y 70 % con el estimado excluding data from the 2-year-old group because
con la función 6 y 69 % con la 7. Después de 70 % estimates of cumulative volume and heartwood
de H, las proporciones de ahusamiento de dura- taper did not behave logically for this data set.
men respecto al dsc disminuyen, en este punto la The average heartwood diameter in relation to the
proporción observada fue 62 % y las estimadas diameter inside bark observed was 88 % measured
63 %. at 30 cm height and 79 % at 1.3 m. This ratio is 93 %
with function 6, and 92 % with function 7 at 0.3 m
Validación height; while at a height of 1.3 m, both are 78 %.
Con la prueba de t para muestras bajo el supues- The heartwood distribution in relation to relative
to de varianzas iguales, el modelo de ahusamien- height showed that the proportion of heartwood
to del sistema desarrollado por McClurer y Cza- diameter decreases in the stem as relative height
plewski (1986) obtuvo un estadístico de probabili- increases. At 50 % of H, the percentage of dd
dad a dos colas de 0.004 y de 0.68 el de volumen, with respect to dsc is 68 % in agreement with the
lo cual indicó que el promedio de las estimaciones observed, and 70 % with the estimate with function
de volumen no es estadísticamente diferente de 6, and 69 % with function 7. After 70 % of H, the
cero, aunque el de ahusamiento sí. Por esta razón proportions of heartwood taper with respect to dsc
se seleccionó el sistema desarrollado por Fang et al. decrease; at this point the observed proportion was
(2000) para la estimación de Vc y d. 62 %, and the estimated 63 %.
Los promedios de las estimaciones de las variables
de interés con el sistema de Fang et al. (2000) y las Validation
cuatro funciones de duramen tuvieron estadísticos With the t-test for samples under the assumption
de probabilidad a dos colas superiores a 0.05. El of equal variances, the taper model of the system
análisis de validación de estos modelos no sugiere developed by McClure and Czaplewski (1986)
diferencias estadísticas entre los valores estimados obtained a two-tailed probability statistic of 0.004,
y los predichos, por consiguiente, se concluyó que and the volume statistic of 0.68, which indicated
los modelos y parámetros estimados son válidos that the average of the volume estimates is not
para aplicarlos a datos independientes. Luego se statistically different from zero, although the taper
procedió al ajuste simultáneo de estos modelos y, is. For this reason, the system developed by Fang
aunque no mejoró de forma abrupta los criterios et al. (2000) was selected for the estimation of Vc
estadísticos, tuvo R2 adj superiores a 98 % para los and d.
modelos de d, Vc, dsc, dd y Vd (Cuadro 9). The averages of the estimates of the variables of
Los residuales de los modelos seleccionados res- interest with the system of Fang et al. (2000) and all
pecto a los valores predichos del grupo de datos de four heartwood features had two-tailed probability
ajuste, se distribuyen de forma lógica de acuerdo statistics greater than 0.05.
con las correcciones realizadas (Figura 2). Las dife- The validation analysis of these models does
rencias del volumen acumulado de duramen están not suggest statistical differences between the
en amplitud ±0.06 m3 y las de su ahusamiento en estimated and predicted values, therefore,
±6 cm. Los residuales de dsc se distribuyeron en we concluded that the models and estimated
amplitud ±3 cm, y de ±4 cm3 de Vsc; intervalos más parameters are valid to apply them to independent

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AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

Cuadro 9. Estadísticos de bondad de ajuste, valores y significancia de los parámetros de los modelos
seleccionados y ajustados de forma simultánea.
Table 9. Statistics of goodness of fit, values and significance of the parameters of the selected models and
fitted simultaneously.

Componente RECM R2 adj DW Parámetro Estimación Error estándar Pr > |t|

d 1.1547 0.9820 1.54 a0 0.0001 0.0000012 <.0001

Vc 0.0579 0.9634 a1 1.7187 0.0106 <.0001
dsc 0.4473 0.9970 a2 1.0849 0.014 <.0001
Vsc 0.0088 0.9990 b1 1.7x10-5 0.0000005 <.0001
dd 1.0233 0.9834 1.70 b2 3.2x10-5 0.0000003 <.0001
Vd 0.0229 0.9864 b3 2.5x10-5 0.0000014 <.0001
p1 0.1057 0.00496 <.0001
p2 0.7807 0.0227 <.0001
g1 0.6534 0.0219 <.0001
g2 0.6327 0.0193 <.0001
g3 0.6053 0.0276 <.0001
g4 0.6608 0.0283 <.0001
J0 0.4735 0.0212 <.0001
J1 1.2353 0.0115 <.0001
J2 0.6573 0.0274 <.0001
r0 0.2073 0.0354 <.0001
r1 0.5298 0.0823 <.0001
d0 0.9466 0.0006 <.0001
q0 0.8942 0.0004 <.0001

pequeños en comparación con los otros modelos data. Then, the simultaneous fit of these models
de ahusamiento. was carried out and, although the statistical criteria
Para el árbol elegido, el ahusamiento mostró un did not abruptly improve, it had R2 adj higher than
comportamiento lógico y esperado tanto en el fus- 98 % for the d, Vc, dsc, dd and Vd models (Table 9).
te como en el duramen, el volumen comercial con The residuals of the selected models with respect
corteza estimado es mayor que el medido. Sin em- to the predicted values of the fit data set are
bargo, el volumen comercial sin corteza y el ahu- distributed logically according to the corrections
samiento sin corteza estimados son prácticamente made (Figure 2). The differences in the cumulative
iguales a los medidos (Figura 3). volume of heartwood are in amplitude ± 0.06 m3
El análisis de la validación de los modelos con un and those of its taper in ± 6 cm.
conjunto de mediciones independientes a las usa- The residuals of dsc were distributed in amplitude
das para la estimación de los parámetros es reco- ± 3 cm, and ± 4 cm3 for Vsc; smaller intervals
mendable para observar discrepancias entre los compared to the other taper models.
comportamientos lógicos esperados, sobre todo For the chosen tree, the taper showed a logical and
cuando se ajustan modelos que no han sido am- expected behaviour both in the stem and in the
pliamente usados o estudiados como fue el caso de heartwood; the estimated merchantable volume
las funciones de duramen. outside bark is greater than the measured one.
However, the estimated merchantable volume
Análisis de los tipos dendrométricos a partir del outside bark and taper inside bark are practically
sistema de Fang et al. (2000) the same as those measured (Figure 3).
El sistema de Fang et al. (2000) describió el fuste The analysis of the validation of the models with a
de Acacia mangium con como un fuste compuesto set of independent measurements to those used for
de tres segmentos. La forma que predomina es la the estimation of the parameters is recommended
de un cono en transición a paraboloide (k = 0.41) y to observe discrepancies between the expected

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A B

C D

E F

Figura 2. Distribución de los residuales del volumen comercial con corteza (A), ahusamiento con corteza (B), volumen
comercial sin corteza (C), ahusamiento sin corteza (D), volumen acumulado de duramen (E) y ahusamiento de duramen
(F) respecto a sus valores predichos.
Figure 2. Distribution of the residuals of the merchantable volume outside bark (A), taper outside bark (B), merchantable
volume inside bark (C), taper inside bark (D), cumulative volume of heartwood (E) and taper of heartwood (F) with
respect to their predicted values.

corresponde a la parte media. El primer segmento, logical behaviours, especially when fitting models
de 0 a 11 % de la altura relativa, está descrito como that have not been widely used or studied, as was
un neiloide en transición al cono; mientras que el the case of heartwood functions.
tercero, de 80 a 100 %, es una formación cónica.
Las dendroformas de Acacia mangium son similares Analysis of the dendrometric types from the
a las descritas para especies del género Eucalyptus, system of Fang et al. (2000)
como E. grandis y E. dunni (Hirigoyen et al., 2021)
establecidas en plantaciones en Uruguay, y E. ca- The system of Fang et al. (2000) described the
maldulensis y E. grandis en plantaciones en la re- stem of Acacia mangium as one composed of three
gión del Mediterráneo oriental de Turquía (Özçe- segments. The predominant shape is that of a
lik and Göçerí, 2015) en todas ellas, el segmento cone in transition to a paraboloid (k=0.41) and
medio del fuste tiene forma de cono en transición corresponds to the middle part. The first segment,

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A B C

D E F

Figura 3. Estimaciones obtenidas (◦) con los parámetros de los modelos seleccionados de ahusamiento con corteza, sin
corteza, de duramen, volumen comercial con corteza, sin corteza y volumen acumulado de duramen respecto a los
datos observados de la muestra de validación (-).
Figure 3. Estimates obtained (◦) with the parameters of the selected models of taper outside bark (A), inside bark (B),
heartwood (C), merchantable volume outside bark (D), inside bark (E) and cumulative volume of heartwood (F) in
regard to the data observed from the validation sample (-).

a paraboloide. Esta forma de fuste evidencia el from 0 to 11 % relative height, is described as a

efecto del régimen de manejo y el mejoramiento neiloid transitioning to a cone; while the third,
genético que, al mejorar la velocidad de crecimien- from 80 to 100 %, is a conical formation.
to, sacrifica la forma del fuste, en consecuencia, Acacia mangium dendro-forms are similar to those
toma una forma en transición hacia sólidos más described for species of the Eucalyptus genus,
regulares como el paraboloide o el cilindro (Her- such as E. grandis and E. dunni (Hirigoyen et al.,
nández-Ramos et al., 2017). 2021), set in plantations in Uruguay; while E.

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CONCLUSIONES camaldulensis and E. grandis are in plantations

Estas plantaciones de Acacia mangium son de ori- in the eastern Mediterranean region of Turkey
gen clonal y están bajo manejo intensivo, en con- (Özçelik and Göçerí, 2015); in all of them, the
secuencia, el porcentaje de volumen acumulado y middle segment of the stem is cone-shaped in
el ahusamiento de duramen que presentaron los transition to a paraboloid. This shows the effect
árboles medidos evidenció el efecto del mejora- of the management regimen and the genetic
miento genético y las labores silvícolas como las improvement that, by improving growth speed,
podas y el espaciamiento entre árboles; además de sacrifices the shape of the stem; consequently, it
presentar una forma fustal en transición hacia un takes a shape in transition towards more regular
sólido más regular como el paraboloide. solids such as the paraboloid or the cylinder
La respuesta a un régimen de manejo que favorece (Hernández-Ramos et al., 2017).
el crecimiento individual de los árboles es la dismi-
nución del ahusamiento del fuste y, en consecuen- CONCLUSIONS
cia, el aumento de volumen y de la proporción de These plantations of Acacia mangium are of clonal
duramen. Los pasos por seguir en investigaciones origin and are under intensive management;
subsecuentes son, agregar datos de árboles de eda- therefore, the percentage of cumulative volume and
des consecutivas para aumentar el coeficiente de the taper of heartwood observed in the measured
determinación ajustada de la ecuación de volumen trees showed the effect of genetic improvement
comercial con corteza; enriquecer la base de da- and forestry operations, such as pruning and
tos para comparar el crecimiento de duramen por spacing between trees; in addition to presenting a
edad; así como estudiar las variables de las funcio- shaft shape in transition towards a more regular
nes seleccionadas de duramen respecto a la inten- solid such as the paraboloid.
sidad de manejo y el índice de sitio. The response to a management regimen that
favours individual tree growth is a decreased stem
AGRADECIMIENTOS taper and, consequently, an increase in volume
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONA- and the amount of heartwood.
CYT) por el apoyo otorgado para el desarrollo de los The steps to follow in subsequent research are to
estudios de maestría. A la empresa plantadora forestal add data from trees of consecutive ages to increase
AGROPICAL S.A. de C.V. por la información propor- the coefficient of fitted determination of the
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Artículo científico
106 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2704
 FUNCIONES DE DURAMEN Y SISTEMAS COMPATIBLES DE
AHUSAMIENTO Y VOLUMEN COMERCIAL PARA Acacia mangium Willd. EN, TABASCO, MÉXICO

del INTA. Eldorado, Misiones. Junio 2012. https://

doi.org/10.13140/RG.2.2.13052.28807
Zimmerman DL, Núñez-Antón V. 2001. Parametric
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Artículo científico
DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2704 SÁNCHEZ-BANDA et al. 107
 Artículo científico. DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2688

INFORMATION SOURCES IMPACT ON THE ADOPTION OF

PRECISION TECHNOLOGY BY COTTON PRODUCERS
IN THE UNITED STATES

FUENTES DE INFORMACIÓN IMPACTAN LA ADOPCIÓN DE TECNOLOGÍA DE PRECISIÓN

POR PRODUCTORES DE ALGODÓN EN LOS ESTADOS UNIDOS

Carlos I. García-Jiménez1,2*, Margarita Velandia3, Dayton M. Lambert3, Ashok K. Mishra2

1
Departamento de Métodos Cuantitativos, CUCEA, Universidad de Guadalaja-
ra. Periférico Norte 799. Zapopan, Jalisco, México. C. P. 45100.
2
Department of Agricultural Economics & Agribusiness, Louisiana State Univer-
sity, Baton Rouge, Louisiana, USA.
3
Department of Agricultural & Resource Economics, University of Tennessee,
Knoxville, Tennessee, USA.
* Author for correspondence: [email protected]

ABSTRACT RESUMEN
Farmers demand more precision farming technology Los agricultores demandan más tecnología de agricultu-
and specific information is consumed in the adoption ra de precisión y en el proceso de adopción se consume
process, which could not only depend on how efficiently información específica, que podría no depender única-
the information flows among farmers. It is assumed that mente de la eficacia con la que fluyes los datos entre los
the sources of information are inputs in the production agricultores. Se asume que las fuentes de información
processes and could have an impact on the decision to son insumos en los procesos de producción y podrían
adopt precision farming technology, after controlling for tener un impacto en la decisión de adoptar la tecnología
farmer and farm business characteristics. Accordingly, de agricultura de precisión, después analizar las caracte-
the objective of this research was to evaluate the effects rísticas del agricultor y de la empresa agrícola. El objeti-
of nine information sources used by cotton farmers of vo de esta investigación fue evaluar los efectos de nueve
12 U.S. producer states on the adoption of yield monitor fuentes de información utilizadas por agricultores de al-
with GPS, grid soil sampling, zone soil sampling, aerial godón de 12 estados productores de este cultivo en Esta-
photos, and soil survey maps. The scientific utility of this dos Unidos para la adopción de monitor de rendimiento
research lies on the quantitative data from the Southern con geoposicionador satelital (GPS), muestreo de suelos
Cotton Precision Farming Survey analysed using en cuadrícula, muestreo de suelos por zonas, fotografías
statistical methods such as univariate, bivariate and aéreas y mapas de estudio de suelos. La utilidad cien-
multivariate probit regressions. The statistical results tífica de esta investigación se basa en los datos cuanti-
indicated that information from dealers, consultants, tativos de la encuesta 2009 U.S. Southern Cotton Preci-
university publications, and university events were the sion Farming Survey (Encuesta 2009 sobre agricultura
most common information sources used when searching de precisión en los estados algodoneros del sur de los
for precision farming information with positive Estados Unidos) analizados por métodos estadísticos:
and significant effects on the adoption of precision regresiones probit univariada, bivariada y multivariada.
farming technology. The presented findings from Los resultados indicaron que la información procedente
this comprehensive analysis can assist organizations de distribuidores, consultores, publicaciones universita-
in selecting information sources, and on planning rias y eventos universitarios fueron las fuentes de infor-
mación más utilizadas a la hora de buscar información
sobre tecnología para agricultura de precisión, con efec-
Received: October, 2020. Approved: December, 2021. tos positivos y significativos sobre la adopción de dicha
Published in Agrociencia 56: 108-125. 2022.
tecnología. Los hallazgos de este análisis amplio pueden
108
 INFORMATION SOURCES IMPACT ON THE ADOPTION OF PRECISION TECHNOLOGY BY COTTON PRODUCERS IN THE UNITED STATES

communications and partnerships strategies fostering ayudar a las organizaciones a seleccionar las fuentes de
technology transfer. información y a planificar estrategias de comunicación y
asociación que fomenten la transferencia de tecnología.
Keywords: Gossypium hirsutum L., academic partnership,
informational effects, knowledge management, Palabras clave: asociación académica, efectos informa-
knowledge transfer, technology transfer. tivos, gestión y transferencia del conocimiento, transfe-
rencia de tecnología, extensión universitaria, asociación
INTRODUCTION universitaria.
In the last five decades, unprecedented
technological advances have occurred in INTRODUCCIÓN
communications, precision farming, plant En las últimas cinco décadas, se han producido
breeding, managerial tools, input management, avances tecnológicos sin precedentes en comunica-
industrial processing, and marketing (Mohapatra ciones, agricultura de precisión, cultivo de plantas,
et al., 2018). Cotton producers have experienced fitomejoramiento, herramientas de gestión, gestión
gains in productivity due to those technological de los insumos, procesamiento industrial y comer-
developments (Zhou et al., 2017; Gupta et al., 2018). cialización (Mohapatra et al., 2018). Los producto-
Improvements in communications infrastructure res de algodón han experimentado un aumento
have facilitated the dissemination of technology de la productividad gracias a esos avances tecno-
from innovators to adopters (Waters, 2013). Before lógicos (Zhou et al., 2017; Gupta et al., 2018). Las
the adoption of innovations, farmers acquire mejoras en la infraestructura de comunicaciones
and analyse information for determining the han facilitado la difusión de la tecnología de los
feasibility and profitability of the new technology innovadores a los adoptantes (Waters, 2013). Antes
(Schimmelpfennig, 2016; Balafoutis, 2017). Such de adoptar las innovaciones, los agricultores ad-
information may originate from different sources quieren y analizan información para determinar la
such as farm input dealerships, crop consultants, viabilidad y la rentabilidad de la nueva tecnología
university extension, and media outlets (Jenkins et (Schimmelpfennig, 2016; Balafoutis, 2017). Dicha
al., 2011; Edge et al., 2017). información puede proceder de diferentes fuentes,
Nevertheless, the contribution of different como los distribuidores de insumos agrícolas, los
information sources to the adoption of precision consultores de cultivos, la extensión universitaria
farming technologies (PFT) remains not well y los medios de comunicación (Jenkins et al., 2011;
understood nor conclusive (Erickson et al., 2017; Edge et al., 2017).
Pathak et al., 2019). Information sources could be Sin embargo, la contribución de las diferentes
required for the adoption of PFT because many fuentes de información a la adopción de las tecno-
precision agricultural practices are more complex logías de agricultura de precisión (PFT) sigue sin
compared to other production technology ser bien entendida ni concluyente (Erickson et al.,
and farm practices. It is expected that more 2017; Pathak et al., 2019). Las fuentes de informa-
complex technology requires a greater amount ción podrían ser necesarias para la adopción de las
of information at various decision stages such as PFT porque muchas prácticas agrícolas de preci-
adoption, maintenance, and abandonment of PFT sión son más complejas en comparación con otras
(Waters, 2013). These stages can be performed tecnologías de producción y prácticas agrícolas. Se
to determine profitability as decision criteria espera que una tecnología más compleja requie-
(Schimmelpfennig, 2016). ra una mayor cantidad de información en varias
Past research on adoption of PFT through a etapas de decisión como la adopción, el manteni-
variety of agricultural sectors has focused on miento y el abandono de las PFT (Waters, 2013).
understanding the effects of farmer and farm Estas etapas pueden analizarse para determinar la
business characteristics extensively. But the role rentabilidad como un criterio de decisión (Schim-
of sources of information (SI) has been neglected melpfennig, 2016).

Artículo científico
DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2688 GARCÍA-JIMÉNEZ et al. 109
AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

in the literature (Zhou et al., 2017). In addition, Las investigaciones anteriores sobre la adopción
studies aimed to understand the use of SI have de las PFT a través de una variedad de sectores
not evaluated their impact on adoption of PFT agrícolas se han centrado en la comprensión de los
(Velandia et al., 2010; Edge et al., 2017). Based on efectos de las características del agricultor y de la
previous evidence and the gaps documented in empresa agrícola. Pero el papel de las fuentes de
the literature, it is assumed that PFT constitute información (SI) se ha descuidado en la literatura
another input in the production process, and that (Zhou et al., 2017). Además, los estudios destina-
there exists an underlying demand for such inputs dos a comprender el uso de las SI no han evaluado
according to output market conditions (Balafoutis su impacto en la adopción de las PFT (Velandia et
et al., 2017). al., 2010; Edge et al., 2017). Con base en las prue-
As farmers demand more PFT, more information bas anteriores y las brechas documentadas en la
is consumed in the adoption process. The adopted bibliografía, se supone que las PFT constituyen
PFT could not only depend on how efficiently the un insumo más en el proceso de producción y que
information flows among farmers, but also on existe una demanda subyacente de dichos insumos
the available information sources (Velandia et al., según las condiciones del mercado de producción
2010). Some information sources could have no (Balafoutis et al., 2017).
effect or simply their significance may vary across A medida que los agricultores demandan más
PFT (Pathak et al., 2019). In the United States (U.S.) PFT, se consume más información en el proceso de
cotton production is economically important, with adopción. La adopción de las PFT podría depen-
a prevalent use of PFT by farmers (Zhou et al., 2017; der no solo de la eficiencia con la que fluye la infor-
Meyer, 2018). In order to monitor PFT adoption, a mación entre los agricultores, sino también de las
comprehensive evaluation is needed, ranging from fuentes de información disponibles (Velandia et al.,
private to public, to the better understanding of 2010). Algunas fuentes de información podrían no
the adoption of agricultural precision technology tener ningún efecto o simplemente su importancia
(Cisternas et al., 2020). podría variar entre las PFT (Pathak et al., 2019). En
This study tested the hypothesis that the use of Estados Unidos, la producción de algodón es de
certain types of sources of information would importancia económica, con un uso prevalente de
positively impact the adoption of precision las PFT por parte de los agricultores (Zhou et al.,
farming technology. The objective was to identify 2017; Meyer, 2018). Para supervisar la adopción de
the sources of information used by U.S. cotton las PFT se necesita una evaluación integral que va
producers in 12 southern states that contribute to desde lo privado a lo público, para la mejor com-
the adoption of precision farming technology. prensión de la adopción de tecnología de precisión
agrícola (Cisternas et al., 2020).
MATERIALS AND METHODS Este estudio puso a prueba la hipótesis de que el
Data from the 2009 Southern Cotton Precision uso de ciertos tipos de fuentes de información ten-
Farming Survey was used (Mooney et al., 2010). This dría un impacto positivo en la adopción de la tec-
dataset allowed evaluating a wide range of sources of nología de precisión agrícola. El objetivo fue iden-
information. The evaluated SI in this study included farm tificar las fuentes de información utilizadas por
input dealerships, crop consultants, university extension, los productores de algodón de Estados Unidos en
other farmers, trade shows, internet, news media, 12 estados del sur que contribuyen a la adopción de
university publications and university educational tecnología de agricultura de precisión en este cultivo.
events. To our knowledge, this is the only dataset that
can allow assessing comprehensively the effects of SI MATERIALES Y MÉTODOS
on adoption of PFT; as the latest 2013 Southern Cotton Se utilizaron los datos de la 2009 U.S. Southern Cotton
Precision Farming Survey did not record SI in a way that Precision Farming Survey (Encuesta 2009 sobre agricul-
would allow to compare and aggregate with the 2009 tura de precisión en los estados algodoneros del sur de

Artículo científico
110 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2688
 INFORMATION SOURCES IMPACT ON THE ADOPTION OF PRECISION TECHNOLOGY BY COTTON PRODUCERS IN THE UNITED STATES

data or previous surveys (Mooney et al., 2010; Zhou et Estados Unidos) (Mooney et al., 2010). Este conjunto de
al., 2017). datos permitió evaluar una amplia gama de fuentes de
The list of cotton farmers was obtained from the Cotton información. Las SI evaluadas en este estudio incluyeron
Board in Memphis, Tennessee (Mooney et al., 2010). distribuidores de insumos agrícolas, consultores de cul-
The survey was mailed to 13 783 cotton producers tivos, extensión universitaria, otros agricultores, ferias
in Alabama, Arkansas, Georgia, Florida, Louisiana, comerciales, Internet, medios de comunicación, publi-
Mississippi, Missouri, North Carolina, South Carolina, caciones universitarias y eventos educativos universita-
Tennessee, Texas, and Virginia. The response rate was rios. Hasta donde sabemos, este es el único conjunto de
12.5 %. The initial questionnaire was mailed on February datos que puede permitir evaluar de manera exhaustiva
20, 2009, with a reminder post card sent two weeks later los efectos de las SI en la adopción de las PFT. Debido
and a follow-up mailing to producers who had not a que la encuesta más reciente 2013 U.S. Southern Co-
responded on March 27, 2009 (Dillman, 1978). tton Precision Farming Survey (Encuesta 2013 sobre
The final sample contained 1098 observations agricultura de precisión en los estados algodoneros del
corresponding to farmers who reported to have planted Sur de Estados Unidos) no registró las SI de una manera
cotton in 2008. Binary variables were constructed for que permitiera compararlas y agregarlas con los datos
de 2009 o con encuestas anteriores (Mooney et al., 2010;
denoting the adoption of diagnostic PFT such as yield
Zhou et al., 2017).
monitor with GPS, grid soil sampling, zone soil sampling,
La lista de agricultores de algodón se obtuvo de la Junta
aerial photos, and soil survey maps. These are the most
Pública del Algodón en Memphis, Tennessee (Mooney et
common adopted PFT by cotton farmers (Mooney et al.,
al., 2010). La encuesta se envió por correo a 13,783 pro-
2010; Zhou et al., 2017). Descriptive exploration of the
ductores de algodón de Alabama, Arkansas, Georgia,
data indicated that 71 % percent of cotton farmers were
Florida, Luisiana, Misisipi, Misuri, Carolina del Norte,
non-adopters of the five PFT considered in this study;
Carolina del Sur, Tennessee, Texas y Virginia. La tasa de
19 % of the farmers had adopted one PFT, 6.5 % of the
respuesta fue del 12.5 %. El cuestionario inicial se en-
farmers had adopted two PFT, and finally 3.5 % of the
vió por correo el 20 de febrero de 2009, con una tarjeta
farmers had adopted three to five PFT.
postal de recordatorio enviada dos semanas después y
un envío de seguimiento el 27 de marzo de 2009 a los
Regression analyses
productores que no habían respondido.
The data sources were analysed using probit regressions
La muestra final contenía 1098 observaciones correspon-
estimated with Stata® (Stata Corporation, 2007). Three
dientes a los agricultores que declararon haber plantado
sets of results are included to present viewpoints on
algodón en 2008. Se construyeron variables binarias para
the adoption process. Probit regressions were used
denotar la adopción de las PFT de diagnóstico, como el
based on the data collected and the binary nature of the monitor de rendimiento con GPS, el muestreo de suelos
dependent variables (Greene, 2003). Probit regressions en cuadrícula, el muestreo de suelos por zonas, las fotos
are commonly applied in studies of adoption of precision aéreas y los mapas de estudio de suelos. Estos son las
farming technology because they facilitate the statistical PFT adoptadas con más frecuencia por los agricultores
evaluation of farm and farmer characteristics as well as de algodón (Mooney et al., 2010; Zhou et al., 2017). La
specific determinant factors of interest to researchers exploración descriptiva de los datos indicó que el 71 %
(Zhou et al., 2017; Cisternas et al., 2020). de los agricultores de algodón no adoptaron alguna de
In the first set of results, a univariate probit regression las cinco PFT consideradas en este estudio; el 19 % de
was done. Only in this regression the dependent binary los agricultores habían adoptado una PFT, el 6.5 % de
dummy variable took the value of one if the farmer los agricultores habían adoptado dos PFT y, finalmente,
adopted at least one out of five considered PFT (yield el 3.5 % de los agricultores habían adoptado de tres a
monitor with GPS, grid soil sampling, zone soil sampling, cinco PFT.
aerial photos, or soil survey maps); otherwise, it took the
value of zero. Those PFT included in this analysis are Análisis de regresión
the most frequently adopted by cotton farmers in the Las fuentes de datos se analizaron por medio de regre-
studied region (Zhou et al., 2017). This allowed us to gain siones probit estimadas con Stata® (Stata Corporation,

Artículo científico
DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2688 GARCÍA-JIMÉNEZ et al. 111
AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

insights from a general perspective about the effects of 2007). Se incluyen tres conjuntos de resultados para pre-
SI on the overall adoption of PFT. sentar puntos de vista sobre el proceso de adopción. Se
The second analysis used a multivariate probit utilizaron regresiones probit debido a los datos recolec-
regression of five equations. This type of regression tados y a la naturaleza binaria de las variables depen-
has been used to evaluate the use of precision farming dientes (Greene, 2003). Las regresiones probit se aplican
information sources (Jenkins et al., 2011), because it de manera habitual en los estudios de adopción de tec-
considers the simultaneity of choices (Greene, 2003) nología de agricultura de precisión porque facilitan la
since individuals can simultaneously use more than one evaluación estadística de las características de la agricul-
production practice, information source or technology. tura y de los agricultores, así como de los factores deter-
The dependent variables adopter and non-adopter of a minantes específicos de interés para los investigadores
particular PFT were related to independent variables on (Zhou et al., 2017; Cisternas et al., 2020).
farmers, farm business characteristics and SI variables. En el primer conjunto de resultados, se realizó una regre-
The coefficients were obtained using simulated sión probit univariante. Solo en esta regresión la variable
maximum likelihood, by employing the mvprobit ficticia binaria dependiente tomaba el valor de uno si el
procedure developed by Cappellari and Jenkins (2006). agricultor adoptaba al menos una de las cinco PFT con-
The Cappellari and Jenkins (2006) routine relies on sideradas (monitor de rendimiento con GPS, muestreo
the Geweke-Hajivassiliou-Keane choice probability de suelos en cuadrícula, muestreo de suelos por zonas,
simulator, where the square root of the number of fotos aéreas o mapas de estudio de suelos); en caso con-
observations approximates the number of draws. The trario, tomaba el valor de cero. Las PFT incluidas en este
coefficients for the initial iterations of the multivariate análisis son las adoptadas con más frecuencia por los
estimation were calculated from univariate probit agricultores de algodón en la región estudiada (Zhou et
regressions. Different numbers of random draws and al., 2017). Esto nos permitió obtener información desde
seed numbers were used for assessing the robustness of una perspectiva general sobre los efectos de las SI en la
the estimates. adopción del conjunto de las PFT.
In the third analysis, the estimation of marginal effects El segundo análisis utilizó una regresión probit multi-
came from bivariate probit regressions. For this analysis, variante de cinco ecuaciones. Este tipo de regresión se
focus was set on recent technology that were more likely utiliza para evaluar el uso de las fuentes de información
to be adopted simultaneously, based on an evaluation de la agricultura de precisión (Jenkins et al., 2011), por-
of the correlation among all the dependent variables que considera la simultaneidad de las elecciones (Gree-
evaluated in this study. For the bivariate regressions, ne, 2003), ya que los individuos pueden utilizar más de
we studied the effects of SI on adoption of yield monitor una práctica de producción, fuente de información o tec-
with GPS, grid soil sampling, and zone soil sampling nología en forma simultánea. Las variables dependien-
technology. The correlations between the dependent tes adopción y no adopción de una determinada PFT se
variables showed the importance of recent PFT such relacionaron con las variables independientes sobre los
as yield monitor with GPS in comparison with aerial agricultores, las características de la empresa agrícola
photos and soil survey maps (Table 1). y las variables de las SI. Los coeficientes se obtuvieron
con el uso de la máxima verosimilitud simulada, con el
Independent Variables procedimiento mvprobit desarrollado por Cappellari y
Farmers in the survey were asked about the use of SI Jenkins (2006). La rutina de Cappellari y Jenkins (2006)
to gather precision farming information; explicitly se basa en el simulador de probabilidad de elección de
they were asked: “Where do you get your precision Geweke-Hajivassiliou-Keane, donde la raíz cuadrada
farming information? Mark an X below each source of del número de observaciones se aproxima al número de
information you have used previously.” The available extracciones aleatorias. Los coeficientes para las iteracio-
responses included farm input dealerships, crop nes iniciales de la estimación multivariante se calcularon
consultants, university extension, other farmers, trade a partir de regresiones probit univariantes. Se utilizaron
shows, internet, and news media; binary dummy diferentes números de extracciones aleatorias y números
variables were used to typify these SI. generadores para evaluar la solidez de las estimaciones.

Artículo científico
112 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2688
 INFORMATION SOURCES IMPACT ON THE ADOPTION OF PRECISION TECHNOLOGY BY COTTON PRODUCERS IN THE UNITED STATES

Table 1. Correlations of adopted precision farming technology.

Cuadro 1. Correlaciones de la tecnología de agricultura de precisión adoptada.

Yield monitor Grid soil Zone soil Aerial Soil

 
with GPS sampling sampling photos survey maps

Yield monitor with GPS 1

Grid soil sampling 0.2731 1
Zone soil sampling 0.1599 0.1411 1
Aerial photos 0.1297 0.0930 0.2591 1
Soil survey maps 0.1377 0.1453 0.2234 0.3235 1

N = 1098 observations. v N = 1098 observaciones.

University extension is interpreted as the information En el tercer análisis, la estimación de los efectos margina-
provided by university extension personnel. Only 13.4 % les procedió de regresiones probit bivariadas. Para este
of surveyed farmers indicated having used one source análisis, se fijó la atención en la tecnología reciente que
of information for precision farming decisions, 56 % tenía más probabilidades de ser adoptada de manera si-
between two and four SI, and finally 17 % of the farmers multánea con base en una evaluación de la correlación
used between five and seven SI. entre todas las variables dependientes evaluadas en este
Farmers indicated having obtained information about estudio. Para las regresiones bivariadas, se estudiaron
precision farming from university publications and los efectos de las SI en la adopción del monitor de ren-
university educational events; in the sample, 34.7 and dimiento con GPS, el muestreo de suelo en cuadrícula
48.4 % of cotton producers indicated having used those y la tecnología de muestreo de suelo por zonas. Las co-
rrelaciones entre las variables dependientes mostraron
SI in the past five years, respectively. The corresponding
la importancia de las PFT recientes, como el monitor de
questions in the survey were as follow: “Have you used
rendimiento con GPS, en comparación con las fotos aé-
university publications to obtain precision farming
reas y los mapas de estudio del suelo (Cuadro 1).
information in the past five years?” and “How many
times have you attended university educational events
Variables independientes
or presentations related to precision farming in the past
En la encuesta se preguntó a los agricultores sobre el uso
five years?” The inclusion of these information sources
del SI para recopilar información sobre la agricultura
increases our understanding of the role of universities
de precisión. En forma explícita se les preguntó: “¿De
as sources of information about precision farming
dónde obtiene la información sobre agricultura de pre-
technology beyond university extension personnel and cisión? Marque con una X cada fuente de información
other SI such as farm input dealerships, crop consultants, que haya utilizado”. Las respuestas disponibles incluían
extension, other farmers, trade shows, internet, and distribuidores de insumos agrícolas, consultores de cul-
news media. tivos, extensión universitaria, otros agricultores, ferias
A binary dummy variable was introduced for evaluating comerciales, Internet y medios informativos; se utiliza-
the incidence of university publications on the adoption ron variables binarias ficticias para tipificar estas SI.
of PFT whereas the influence of university educational La extensión universitaria se interpreta como la infor-
events was evaluated by the number of attended mación proporcionada por el personal de extensión uni-
events related to precision farming during the last five versitaria. Sólo el 13.4 % de los agricultores encuestados
years (Table 2). The Pearson correlation coefficients indicó haber utilizado una sola fuente de información
between extension, use of university publications, para tomar decisiones de agricultura de precisión, el 56 %
and attendance to university educational events were entre dos y cuatro SI, y finalmente el 17 % de los agricul-
below 0.28, guaranteeing the necessary condition of tores utilizó entre cinco y siete SI.
independence of those variables in the regressions. The Los agricultores indicaron haber obtenido información
variance inflation factors and the condition numbers did sobre la agricultura de precisión a partir de publicaciones

Artículo científico
DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2688 GARCÍA-JIMÉNEZ et al. 113
AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

Table 2. Definition of variables and corresponding descriptive statistics.

Cuadro 2. Definición de las variables y estadísticas descriptivas correspondientes.

Variable Description Mean Weighted Mean

Precision Farming Technologies

Yield monitor-GPS =1 for adoption of yield monitors with GPS† 0.055 0.037
Grid soil sampling =1 for adoption of grid soil sampling† 0.132 0.109
Zone soil sampling =1 for adoption of zone soil sampling† 0.148 0.126
Aerial photos =1 for adoption of aerial photos† 0.042 0.032
Soil survey maps =1 for adoption of soil survey maps† 0.062 0.05
Sources of Information:      
Dealers =1if information from farm dealers was used† 0.617 0.568
Consultants =1if info. from crop consultants was used† 0.302 0.279
Extension =1if info. from extension was used† 0.381 0.363
Farmers =1if info. from fellow farmers was used† 0.589 0.572
Trade shows =1if info. from trade shows was used† 0.309 0.289
Internet =1if info. from internet was used† 0.25 0.224
News media =1if info. from news media was used† 0.338 0.337
University events Attended number of events 2.643 0.313
University publications =1 if university publications were used† 0.347 2.443
Controls:      
Computer for management =1 if there was computer for farm management† 0.541 0.472
Computer on field =1 if there was computer usage in the field† 0.128 0.096
Farm size Hectares planted with cotton 326.6 238
Percent of rented land Rented land planted with cotton (percentage) 65.099 62.892
Age Farmer’s years of age 54.87 55.838
Farming experience Years of farming experience 30.631 30.641
Years of schooling Years of schooling 14.298 14.118
Income category =1 if total income was above $149 999† 0.347 0.297
Farming income Income fraction from farming (percentage) 74.872 68.765
AL =1 if farm was located in Alabama† 0.051 0.048
AR =1 if farm was in Arkansas† 0.033 0.052
FL =1 if farm was in Florida† 0.017 0.012
GA =1 if farm was in Georgia† 0.087 0.131
LA =1 if farm was in Louisiana† 0.042 0.038
MO =1 if farm was in Missouri† 0.021 0.032
MS =1 if farm was in Mississippi† 0.06 0.053
NC =1 if farm was in North Carolina† 0.114 0.083
SC =1 if farm was in South Carolina† 0.032 0.033
TN =1 if farm was in Tennessee† 0.051 0.034
VA =1 if farm was in Virginia† 0.017 0.015
TX =1 if farm was in Texas† 0.475 0.469
†
=1: It indicates the condition for the values of 1 for the binary dummy variable. v †
=1: lo cual indica la
condición de valor 1 para la variable ficticia binaria.

not diagnosed multicollinearity among the independent universitarias y de eventos educativos universitarios; en
variables. la muestra, el 34.7 y el 48.4 % de los productores de al-
The use of computers was included in two separate godón indicaron haber utilizado esas SI en los últimos
independent variables: the use of a computer for farm cinco años. Las preguntas correspondientes de la en-
management and for field work. About 54 % of cotton cuesta eran las siguientes “¿Ha utilizado publicaciones
producers employed computers for management universitarias para obtener información sobre agricultu-
purposes while only 12.7 % of surveyed farmers stated ra de precisión en los últimos cinco años?” y “¿Cuántas
having used computers for field operations (Table 2). veces ha asistido a eventos educativos universitarios o

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114 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2688
 INFORMATION SOURCES IMPACT ON THE ADOPTION OF PRECISION TECHNOLOGY BY COTTON PRODUCERS IN THE UNITED STATES

The average farm size was approximately 327 ha, one presentaciones relacionadas con la agricultura de precisión
third of that land was reported as rented. en los últimos cinco años?” La inclusión de estas fuentes
The average age of the respondents was 55 years, with an de información aumenta nuestra comprensión del papel
average of 30.6 years of farming experience. On average, de las universidades como fuentes de información sobre
farmers had 14.3 years of education. Off farm income by la tecnología de agricultura de precisión. Más allá del
cotton producers accounted for 25.1 % of total income. personal de extensión universitaria y de otros SI como
Two thirds of the survey respondents had incomes los distribuidores de insumos agrícolas, los consultores
below USD $149 000 in 2007 (Table 2). The impact de cultivos, la extensión, otros agricultores, las ferias co-
of farm location on precision farming adoption was merciales, Internet y los medios informativos.
assessed by using binary dummy variables indicating Se introdujo una variable ficticia binaria para evaluar la
the state where the farm is located (Alabama, Arkansas, incidencia de las publicaciones universitarias en la adop-
Florida, Georgia, Louisiana, Missouri, Mississippi, ción de las PFT, mientras que la influencia de los even-
North Carolina, South Carolina, Tennessee, Virginia, tos educativos universitarios se evaluó por el número
and Texas). The binary dummy variable associated with de eventos relacionados con la agricultura de precisión
farms located in Texas was excluded from the analysis a los cuales se asistió, durante los últimos cinco años
to avoid multicollinearity problems (Jenkins et al., 2011. (Cuadro 2). Los coeficientes de correlación de Pearson
Farms located in Texas represented 47.5 % of farmers in entre la extensión, el uso de publicaciones universitarias
the dataset (Table 2). y la asistencia a eventos educativos universitarios fueron
Supplementary weighted results were obtained as a inferiores a 0.28, lo cual garantizó la condición necesaria
robustness check of the presented results, given the low de independencia de esas variables en las regresiones.
response rate and the fact the size of farms represented Los factores de inflación de la varianza y los números de
in this survey tend to be bigger than the average size of condición no diagnosticaron multicolinealidad entre las
cotton farms in the surveyed states based on the 2007 variables independientes.
U.S. Department of Agriculture census data (Lambert El uso de computadoras se incluyó en dos variables in-
et al., 2014). The weights in this study were “ranking” dependientes: el uso de una computadora para la ges-
weights as applied by Singh et al. (2001) which were tión de la granja agrícola y para el trabajo de campo. Al-
estimated by iteratively normalizing cell weights by rededor del 54 % de los productores de algodón emplea-
the Cartesian product of the marginal row (cotton ron computadoras para la gestión, mientras que sólo el
farm size) and column (state cotton farm numbers) 12.7 % de los agricultores encuestados declararon haber
totals from the population of cotton farms according utilizado computadoras para las operaciones de campo
to the USDA Agricultural Census (Lambert et al., (Cuadro 2). El tamaño promedio de las granjas agrícolas
2014). The observations were grouped into 72 classes era de aproximadamente 327 ha, un tercio de esas tierras
corresponding to the 12 states and six farm size classes. se declararon como alquiladas.
The estimated weighted regressions did not differ from La edad promedio de los encuestados era de 55 años,
the non-weighted regressions, thus, in the next section con un promedio 30.6 años de experiencia agrícola. Los
we present the results using the original data. agricultores tenían un promedio de 14.3 años de edu-
cación. Los ingresos no agrícolas de los productores de
RESULTS AND DISCUSSION algodón representaban el 25.1 % de los ingresos totales.
This study presented three empirical analyses to Dos tercios de los encuestados tenían ingresos inferiores
assess the effects of SI on the adoption of PFT. In a 149 000 dólares en 2007 (Cuadro 2). El impacto de la
the first analysis, univariate probit regressions ubicación de la explotación en la adopción de agricultu-
were used to evaluate the effect of SI on the ra de precisión se evaluó por medio de variables binarias
adoption of PFT without specifying a particular ficticias que indicaban el estado en el que se encontraba
technology. The second analysis, a multivariate la granja agrícola (Alabama, Arkansas, Florida, Georgia,
probit regression to evaluate the effect of SI on the Luisiana, Missouri, Mississippi, Carolina del Norte, Ca-
adoption of five PFT yield monitor with GPS, grid rolina del Sur, Tennessee, Virginia y Texas). La variable
soil sampling, zone soil sampling, aerial photos, ficticia binaria asociada con las granjas agrícolas situadas

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and soil survey maps) was used, allowing for en Texas se excluyó del análisis para evitar problemas de
these technologies to be simultaneously adopted multicolinealidad (Jenkins et al., 2011). Las granjas agrí-
by the farmer. The third analysis used bivariate colas ubicadas en Texas representaban el 47.5 % de los
probit regressions to evaluate the influence of SI agricultores del conjunto de datos (Cuadro 2).
on the adoption of PFT that were more likely to Se obtuvieron resultados ponderados suplementarios
be adopted simultaneously by a large percentage como comprobación de la solidez de los resultados pre-
of respondents (yield monitor with GPS, grid soil sentados; debido a la baja tasa de respuesta y a que el
sampling, and zone soil sampling technology). tamaño de las granjas agrícolas representadas en esta
Therefore, results of each analysis have different encuesta tendió a ser mayor que el tamaño promedio
meaning and interpretation. de las granjas de algodón en los estados encuestados,
Results from the univariate probit regression según los datos del Censo 2007 del Departamento de
implied that in general SI have positive effects on Agricultura de Estados Unidos (Lambert et al., 2014).
the adoption of the analysed PFT as it was expected. Las ponderaciones en este estudio fueron ponderacio-
This statistical evidence provided support for the nes de “clasificación jerárquica” como las aplicadas por
hypothesis that SI had an effect in the process of Singh et al. (2001), las cuales se estimaron por normali-
adoption of agricultural precision technology. The zación iterativa de las ponderaciones de las celdas por
use of information from farm input dealerships el producto cartesiano de los totales marginales de las
had positive and significant effects on the overall filas (tamaño de las granjas de algodón) y las columnas
adoption of precision farming practices; the (número de granjas de algodón por estado) del número
marginal effect of 8.5 % was significant (p ≤ 0.01). total de granjas de algodón según el censo agrícola del
Information from university publications (p ≤ Departamento de Agricultura de Estados Unidos (Lam-
0.01) and attendance to university educational bert et al., 2014). Las observaciones se agruparon en 72
events organized by universities (p ≤ 0.05) also had clases correspondientes a los 12 estados y a las seis clases
positive effects on the adoption of PFT (Table 3). de tamaño de las granjas agrícolas. Las regresiones pon-
These findings provided evidence of the important deradas estimadas no difirieron de las regresiones no
role university extension play in the adoption of ponderadas. Por eso en la siguiente sección presentamos
precision farming technology. In terms of the los resultados del uso de los datos originales.
magnitude of probability changes, the greatest
marginal effect on adoption of PFT was university RESULTADOS Y DISCUSIÓN
publications followed by information provided by Este estudio presentó tres análisis empíricos para
farm input dealerships and trailed by the effects of evaluar los efectos de las SI en la adopción de las
university events (Table 3). PFT. En el primer análisis, se utilizó regresión pro-
The use of university publications for obtaining bit univariada para evaluar el efecto de las SI en
precision farming information increased the la adopción de las PFT sin especificar una tecno-
probability of adoption by 11.3 %, while the use logía concreta. En el segundo análisis, se utilizó
of farm input dealerships increased the probability una regresión probit multivariada para evaluar el
of adoption by 8.5 %. Attending an additional efecto de las SI en la adopción de cinco PFT, mo-
event increased the probability of adopting PFT nitor de rendimiento con GPS, muestreo de suelo
by about 0.5 % (Table 3). Each additional year of en cuadrícula, muestreo de suelo por zonas, fotos
education increased the chances of adoption by aéreas y mapas de estudio del suelo. Se permitió
about 1.13 % (p ≤ 0.1), while the increase of 1 % in adopción simultánea de estas tecnologías por el
the fraction of farm income to the overall income agricultor. El tercer análisis utilizó regresión probit
increased the chances of adopting PFT (p ≤ 0.01) bivariada para evaluar la influencia de las SI en la
by about 0.20 % (Table 3). There were significant adopción de las PFT que tenían más probabilida-
regional differences; for example, farmers located des de ser adoptadas de manera simultánea por un
in Louisiana were 49 % more likely to adopt PFT gran porcentaje de encuestados (monitor de rendi-
than farmers located in Texas (Table 3). miento con GPS, muestreo de suelo en cuadrícula

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Table 3. Marginal effects for the overall adoption of precision farming technology.
Cuadro 3. Efectos marginales para la adopción global de la tecnología de la agricultura de
precisión.

Independent variables Marginal effect Standard error Probability value

Dealers 0.08496 0.03196 0.0080

Consultants 0.00954 0.03349 0.7760
Extension -0.00331 0.03286 0.9200
Farmers 0.00464 0.03119 0.8820
Trade shows 0.00479 0.03161 0.8790
Internet 0.02947 0.03798 0.4380
News media 0.04977 0.03172 0.1170
University events 0.00502 0.00248 0.0430
University publications 0.11271 0.03382 0.0010
Computer for management 0.03831 0.03228 0.2350
Computer on field 0.04070 0.04323 0.3460
Farm size 0.00005 0.00005 0.3330
Percent of own land 0.00022 0.00040 0.5810
Age -0.00081 0.00214 0.7040
Farming experience -0.00359 0.00198 0.0690
Years of schooling 0.01125 0.00629 0.0740
Income category 0.01341 0.02954 0.6500
Farming income 0.00203 0.00055 0.0000
AL 0.09271 0.07254 0.2010
AR 0.15514 0.08673 0.0740
FL 0.05557 0.10698 0.6030
GA 0.21336 0.06414 0.0010
LA 0.49055 0.07439 0.0000
MO 0.13291 0.13275 0.3170
MS 0.29992 0.07964 0.0000
NC 0.22689 0.05625 0.0000
SC 0.28888 0.11412 0.0110
TN 0.20617 0.08343 0.0130
VA 0.01047 0.08229 0.8990

Variable estimates were generated using probit regression; the dependent variable took the
value of one if the farmer adopted at least one of the five PFT considered (yield monitor
with GPS, grid soil sampling, zone soil sampling, aerial photos, or soil survey maps),
otherwise, it was zero. In the sample of 1098 observations, there were 28.87 % farmers
classified as adopters of at least one precision farming technology. The marginal effects
were estimated at mean points of the independent variables. v Las estimaciones de las
variables se generaron por medio de una regresión probit; la variable dependiente tomaba
el valor de uno si el agricultor adoptaba al menos una de las cinco PFT consideradas
(monitor de rendimiento con GPS, muestreo de suelos en cuadrícula, muestreo de suelos
por zonas, fotografías aéreas o mapas de estudio de suelos); en caso contrario, era cero. En
la muestra de 1098 observaciones, el 28.87 % de los agricultores contestaron haber adoptado
al menos una tecnología de agricultura de precisión. Los efectos marginales se estimaron en
los puntos medios de las variables independientes.

Variable estimates were generated using probit y tecnología de muestreo de suelo por zonas). Por
regression; the dependent variable took the value lo tanto, los resultados de cada análisis tienen un
of one if the farmer adopted at least one of the five significado y una interpretación diferentes.
PFT considered (yield monitor with GPS, grid soil Los resultados de la regresión probit univariada
sampling, zone soil sampling, aerial photos, or implican que en general, las SI tienen efectos po-
soil survey maps), otherwise, it was zero. In the sitivos en la adopción de las PFT analizadas, tal
sample of 1098 observations, there were 28.87 % y como se esperaba. Esta evidencia estadística

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farmers classified as adopters of at least one proporcionó apoyo a la hipótesis de que las SI tie-
precision farming technology. The marginal effects nen efecto en el proceso de adopción de la tecnolo-
were estimated at mean points of the independent gía de precisión agrícola. El uso de la información
variables. de los distribuidores de insumos agrícolas tuvo
In the second analysis, the effects of SI on each efectos positivos y significativos en la adopción ge-
selected PFT were evaluated using a multivariate neral de las prácticas de agricultura de precisión; el
probit regression. After controlling for farmer efecto marginal del 8.5 % fue significativo (p ≤ 0.01).
and farm business characteristics, the adoption La información procedente de publicaciones uni-
of PFT was positively impacted by SI at varying versitarias (p ≤ 0.01) y la asistencia a eventos educa-
levels of significance (Table 4). Attendance to tivos organizados por las universidades (p ≤ 0.05)

Table 4. Parameter estimates for adoption of precision farming technology from multivariate probit regression.
Cuadro 4. Estimaciones de los parámetros de adopción de tecnología de agricultura de precisión a partir de
regresión probit multivariada.

Yield monitor Grid soil Zone soil Aerial Soil

Independent variables
with GPS sampling sampling photos survey maps

Dealers 0.1497 0.2149 c 0.2928 a 0.0012 0.2928 c

Consultants -0.2099 0.2051 c 0.078 -0.2675 0.113
Extension 0.2061 0.0624 -0.0417 -0.0557 -0.0644
Farmers 0.1464 -0.0442 0.0897 0.0987 0.0381
Trade shows 0.1301 0.1361 0.0728 0.1574 0.0587
Internet 0.3493 c 0.0776 0.0202 0.1169 0.5054 a
News media -0.2538 -0.1277 0.2228 b 0.4074 a 0.1061
Univ. events 0.0248 b 0.008 0.0139 c 0.0189 c 0.0179 c
Univ. publications 0.066 0.3873 a 0.2294 b 0.2142 0.1882
Computer/anagement 0.5380 b 0.4929 a -0.1079 0.1988 -0.0323
Computer/field 0.5794 a -0.1982 0.1879 0.3795 b 0.1501
Farm size 0.0005 a 0 0 0.0003 c 0
Percent of rented land 0.0001 -0.0030 c 0.0018 0.0028 0.0016
Age -0.0095 0.039 -0.0025 -0.003 -0.0153
Farming experience 0.003 -0.0145 -0.0042 -0.0113 0.0071
Years of schooling 0.0103 0.039 0.0629 a 0.0034 0.0464
Income category -0.1147 -0.1616 -0.0101 0.0126 0.1268
Farming income 0.0123 a 0.0073 a 0.0047 b 0.0066 c 0.0059 c
AL 0.7993 b 0.3322 0.4694 b 0.3977 0.8234 a
AR 1.4720 a 1.1714 a 0.3052 0.2291 -3.8071
FL 0.5309 1.2824 a 0.1543 -4.7619 -3.8214
GA 0.1245 0.8136 a 0.7887 a -0.2564 0.3075
LA 1.6691 a 1.2819 a 0.7069 a 0.7971 a 1.0052 a
MO 0.5274 1.0362 a 0.2409 0.586 -0.0575
MS 1.4542 a 1.4109 a 0.1538 0.6799 b 0.7572 a
NC 0.7174 a 0.7829 a 0.5052 a 0.5514 b 0.9283 a
SC 0.3828 0.8752 a 0.6162 b 1.0096 a 1.1649 a
TN 0.9592 a 1.2599 a 0.2448 0.0061 0.2704
VA 1.1813 a 0.433 0.6144 c -0.1036 1.3076 a
Constant -4.1964 a -2.9019 a -2.9848 a -3.0440 a -3.3880 a

Sample size=1098. Number of draws=30, as recommended by Cappellari and Jenkins (2006). Overall model
significance - Wald Chi2 (145) = 407.47. Significance of the overall off-diagonal correlation structure - LR Chi2
(10) = 88.5223. The letters a, b, and c indicate estimates are statistically different from zero at p ≤ 0.01, p ≤ 0.05,
and p ≤ 0.10, respectively. v Tamaño de la muestra=1098. Número de extracciones=30, como recomiendan
Cappellari y Jenkins (2006). Valor significativo global del modelo Wald Chi2 (145) = 407.47. Valor significativo
de la estructura general de correlación fuera de la diagonal LR Chi2 (10) = 88.5223. Las letras a, b y c indican
respectivamente que las estimaciones fueron estadísticamente diferentes de cero en p ≤ 0.01, p ≤ 0.05 y p ≤ 0.10.

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organized events by universities had significant también tuvieron efectos positivos en la adopción
effects on the adoption of yield monitors with de PFT (Cuadro 3). Estos resultados proporciona-
GPS (p ≤ 0.05), as well as on the adoption of aerial ron pruebas del importante papel que desempeña
photos and soil survey maps (p ≤ 0.1). The use of la extensión universitaria en la adopción de la tec-
university publications was a significant factor nología de la agricultura de precisión. En cuanto
influencing the adoption of grid (p ≤ 0.01) and zone a la magnitud de los cambios de probabilidad, el
soil sampling (p ≤ 0.05) (Table 4). The adoption of mayor efecto marginal sobre la adopción de PFT
zone soil sampling was significantly influenced by fue el de las publicaciones universitarias, seguido
information from farm input dealerships (Table 4). de la información proporcionada por los concesio-
The adoption of soil survey maps was influenced narios de insumos agrícolas y después por los efec-
by information originating from farm input tos de los eventos universitarios (Cuadro 3).
dealerships and the internet. In addition, the El uso de publicaciones universitarias para obtener
adoption of aerial photos was influenced only by información sobre la agricultura de precisión au-
the presence of information from news media. As mentó la probabilidad de adopción en un 11.3 %,
a result, it is inferred that SI have different effects mientras que el uso de distribuidores de insumos
on the adoption decision depending on the PFT agrícolas aumentó la probabilidad de adopción en
being evaluated, possibly due to different degrees un 8.5 %. La asistencia a un evento adicional au-
of complexity and investment requirements (Table mentó la probabilidad de adoptar PFT en aproxi-
4). The binary dummy variables assigned to the madamente un 0.5 % (Cuadro 3). Cada año adicio-
states where farms were located had significant nal de educación aumentó las probabilidades de
effects on adoption of PFT, implying there were adopción en 1.13 % (p ≤ 0.1) aproximado, mientras
differences in adoption rates based on location que 1 % de incremento en la porción de ingreso de
(Mooney et al., 2010) (Table 4). la granja respecto a los ingresos totales aumentó
The estimated marginal effects from the third las probabilidades de adoptar las PFT (p ≤ 0.01) en
analysis, the bivariate probit regression, indicated un 0.20 % (Cuadro 3). Hubo diferencias regionales
that the probability of adoption of yield monitor significativas; por ejemplo, los agricultores ubica-
with GPS increased by 0.2 % for every university dos en Luisiana mostraron un 49 % más de pro-
event that the farmer attended (p ≤ 0.1). Results babilidad de adoptar las PFT, que los agricultores
also suggested that the use of information from ubicados en Texas (Cuadro 3).
university publications increased the probability En el segundo análisis, se evaluaron los efectos de
of adopting grid soil sampling technology by 14 las SI en cada una de las PFT seleccionadas por
% (p ≤ 0.05), while the use of precision farming medio de una regresión probit multivariada. Tras
information from consultants increased its controlar las características del agricultor y de la
adoption by 11 % (p ≤ 0.1) (Table 5). For the case empresa agrícola, la adopción de las PFT tuvo efec-
of soil sampling adoption, it was 9 % more likely to positivo significativo de las SI en distintos nive-
to be adopted when dealers were used as a source les (Cuadro 4). La asistencia a eventos organizados
of precision farming information. The use of por las universidades tuvo efectos significativos
university publications increased the probability en la adopción de monitores de rendimiento con
of adoption by 7.5 % (p ≤ 0.1); while news media GPS (p ≤ 0.05), así como en la adopción de foto-
increased (p ≤ 0.05) this probability by 10 % (Table grafías aéreas y mapas de estudio de suelos (p ≤
5). The adoption of yield monitor with GPS was 0.1). El uso de publicaciones universitarias fue un
1.4 % more likely with an additional university factor significativo que influyó en la adopción del
event attended conditional on the adoption of zone muestreo de suelos por cuadrículas (p ≤ 0.01) y por
sampling technology (p ≤ 0.1). zonas (p ≤ 0.05) (Cuadro 4). La información de los
The three presented statistical regression analyses distribuidores de insumos agrícolas tuvo influen-
provided support for the hypothesis that sources cia significativa en la adopción del muestreo de
of information positively influence the adoption suelos por zonas (Cuadro 4).

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Table 5. Marginal effects of information sources on adoption of precision farming

technology.
Cuadro 5. Efectos marginales de las fuentes de información en la adopción de tecnología
de agricultura de precisión.

Yield monitor Grid soil Zone

Sources of information
with GPS sampling soil sampling

Dealers 0.0060 0.0659

Consultants -0.0257 0.1102 b
Extension 0.0220 -0.0075
Farmers 0.0193 -0.0369
Trade shows 0.0136 0.0327
Internet 0.0389 -0.0129
News media -0.0230 -0.0125
University events 0.0023 b -0.0003
University publications -0.0081 0.1399 a

Dealers 0.0053 0.0914 a

Consultants -0.0113 0.0445
Extension 0.0129 -0.0330
Farmers 0.0075 0.0190
Trade shows 0.0120 0.0131
Internet 0.0250 -0.0197
News media -0.0194 0.1022 a
University events 0.0014 b 0.0030
University publications 0.0004   0.0749 b

Marginal effects of sources of information were estimated at the means of the independent
variables from bivariate probit regressions (adoption of yield monitor with GPS with grid
soil sampling, and yield monitor with GPS, and zone soil sampling). The letters a and b
indicate estimates are statistically different from zero at p ≤ 0.05 and p ≤ 0.10, respectively.
v Los efectos marginales de las fuentes de información se estimaron en las medias de
las variables independientes de la regresión probit bivariada (adopción de monitor de
rendimiento con GPS, muestreo de suelo en cuadrícula y monitor de rendimiento con
GPS, y muestreo de suelo por zonas). Las letras a y b indican respectivamente que las
estimaciones fueron estadísticamente diferentes de cero en p ≤ 0.05 y p ≤ 0.10.

of precision farming technology. This study has La información procedente de los distribuidores
shown that university publications and attendance de insumos agrícolas y de internet influyó en la
to university educational events had positive and adopción de los mapas de estudio de suelos. Ade-
significant effects on the adoption of PFT. These SI más, la presencia de información procedente de
had not received attention before in the literature los medios informativos influyó en la adopción
of precision faming technology adoption (McBride de fotografías aéreas. En consecuencia, se infiere
and Daberkow, 2003; Lambert et al., 2014). que las SI tienen efectos diferentes en la decisión
Information from dealers and consultants had de adopción según la PFT evaluada; es posible que
the expected positive and significant effects on debido a los diferentes grados de complejidad y
adoption, in contrast to university publications and requisitos de inversión (Cuadro 4). Las variables
education events, the effects of these SI were not binarias ficticias asignadas a los estados en los que
regularly significant across all the regression results. se encontraban las granjas agrícolas tuvieron efec-
The presented statistical evidence supported the tos significativos sobre la adopción de las PFT. Esto
hypothesis of this study, even though the effects implica que hubo diferencia en las tasas de adop-
of SI vary across PFT. These results implied that ción con base en la ubicación (Mooney et al., 2010;
studying specific technology is recommended Cuadro 4).

Artículo científico
120 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2688
 INFORMATION SOURCES IMPACT ON THE ADOPTION OF PRECISION TECHNOLOGY BY COTTON PRODUCERS IN THE UNITED STATES

rather than bundles of PFT (Cisternas et al., 2020). Los efectos marginales estimados del tercer aná-
Therefore, studying disaggregated SI is more lisis, la regresión probit bivariada, indicaron que
informative than SI analysed on broad categories la probabilidad de adopción del monitor de rendi-
(McBride and Daberkow, 2003; Velandia et al., miento con GPS aumentaba en un 0.2 % por cada
2010). evento universitario al que asistiera el agricultor
These results suggested that universities play (p ≤ 0.1). Los resultados también sugirieron que el
an important role in disseminating objective uso de información de publicaciones universitarias
information demanded by farmers. Universities aumentó la probabilidad de adoptar la tecnología
have high credibility as a source of information de muestreo de suelos en cuadrícula en un 14 % (p
among farmers because they provide objective ≤ 0.05), mientras que el uso de información sobre
information linked to research results and not agricultura de precisión de consultores aumentó
subjected to the interest of companies on selling su adopción en un 11 % (p ≤ 0.1) (Cuadro 5). Para el
technology, products, and services. This credibility caso de la adopción del muestreo de suelos, fue un
has been the product of an established long-term 9 % más probable su adopción cuando se utilizó a
relationship based on trust, constant support, and los distribuidores como fuente de información de
effectiveness as perceived by the reliability and agricultura de precisión. El uso de publicaciones
relevance of information provided over decades of universitarias aumentó la probabilidad de adop-
continuous service (Jenkins et al., 2011; Mohapatra ción en un 7.5 % (p ≤ 0.1); mientras que los medios
et al., 2018). Considering that university extension informativos aumentaron (p ≤ 0.05) esta probabili-
is significantly influencing PFT adoption, dad en un 10 % (Cuadro 5). La adopción del moni-
providers of PFT and government agencies should tor de rendimiento con GPS fue 1.4 % más proba-
foster stronger partnerships with them (Warner et ble con cada evento universitario adicional al que
al., 2017; de Wit-de Vries et al., 2019). se asistió condicionado a la adopción de tecnología
Previously discussed results indicate that private de muestreo por zona (p ≤ 0.1).
SI were also significant factors in the adoption of Los tres análisis estadísticos de regresión presenta-
PFT; for instance, information from farm input dos respaldaron la hipótesis de que las fuentes de
dealerships, consultants and news media were información tienen influencia positiva en la adop-
the resources that had positive and significant ción de tecnología de agricultura de precisión. Este
influence on the adoption of the PFT. These results estudio demostró que las publicaciones universi-
were consistent with the findings of McBride and tarias y la asistencia a eventos educativos univer-
Daberkow (2003) and Edge et al. (2017) who have sitarios tuvieron efectos positivos y significativos
pointed out the increasing importance and usage of en la adopción de las PFT. Estas SI no habían reci-
input suppliers as private sources of information. bido atención antes en la literatura de adopción de
This suggests that stronger and more active tecnología de agricultura de precisión (McBride y
cooperation between the public and private sector Daberkow, 2003; Lambert et al., 2014).
is recommended, given that broader extension La información de los distribuidores y consultores
services provided by universities and private SI tuvo los efectos positivos y significativos espera-
are contributing factors to the adoption of PFT. dos en la adopción, en contraste con las publica-
Even though the utilized dataset contained more ciones universitarias y los eventos educativos. Los
than a thousand observations from surveyed efectos de estas Si no fueron regularmente signi-
cotton farmers, this research may incentivize ficativos en todos los resultados de la regresión.
data collection on a wider variety of sources of Las pruebas estadísticas presentadas apoyaron la
information such as social networks (Yaseen et al., hipótesis de este estudio, aunque los efectos de las
2018). In addition, data collection must be consistent SI variaron de acuerdo con las PFT. Estos resulta-
across time periods to continue investigating dos implican que lo recomendable es estudiar una
the effects of information on adoption of PFT tecnología específica, en lugar de un conjunto de
considering the farm data lifecycle (Thompson et PFT (Cisternas et al., 2020). Por lo tanto, estudiar

Artículo científico
DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2688 GARCÍA-JIMÉNEZ et al. 121
AGROCIENCIA, 1de enero - 15 de febrero, 2022

al., 2021). This will allow researchers to monitor las SI desagregadas es más informativo que las SI
changes in preferences for sources of information se analizaran en categorías amplias (McBride y Da-
and their effects. However, it is expected that the berkow, 2003; Velandia et al., 2010).
new findings may not differ from those presented, Estos resultados sugieren que las universidades
especially the statistically significant effects for the desempeñan un papel importante en la difusión de
most recent technologies (Miller et al., 2017). la información objetiva que demandan los agricul-
Further surveys aiming at the understanding of tores. Las universidades tienen una gran credibili-
adoption of PFT are advisable; as well as to consider dad como fuente de información entre los agricul-
gathering data on farmers using information that tores porque proporcionan información objetiva
comes from partnerships among private and public vinculada a los resultados de la investigación y no
sources. Such new data may assist institutions sometida al interés de las empresas por vender tec-
and manufacturers of PFT to adapt their strategic nología, productos y servicios. Esta credibilidad ha
communication plans on different geographic sido producto de una relación establecida a largo
locations (Bressler et al., 2021). plazo con base en confianza, apoyo constante y efi-
cacia percibida por la fiabilidad y la relevancia de
CONCLUSIONS la información proporcionada durante décadas de
Statistical support was obtained through this study servicio continuo (Jenkins et al., 2011; Mohapatra
for the notion that public and private sources of et al., 2018). Al tomar en cuenta que la extensión
information contributed positively to the adoption universitaria influye en la adopción de las PFT de
of precision farming technology after controlling modo significativo, los proveedores de las PFT y
for farm and farmers characteristics. Attendance to las agencias gubernamentales deberían fomentar
university events and use of university publications asociaciones más fructíferas con las universidades
were important sources of information impacting (Warner et al., 2017; de Wit-de Vries et al., 2019).
significantly the adoption of precision farming Los resultados discutidos antes indican que las SI
technology. Thus, emphasizing the relevance privadas también fueron factores significativos en
of universities extending information, which la adopción de las PFT; por ejemplo, la informa-
exerts an important influence on the adoption ción de los distribuidores de insumos agrícolas,
of technology, such as yield monitor with global los consultores y los medios informativos fueron
position systems, grid soil sampling, and zone soil los recursos que tuvieron una influencia positiva
sampling technology. y significativa en la adopción de las PFT. Estos re-
Private information sources were also important sultados fueron consistentes con los hallazgos de
and significant suppliers of information for McBride y Daberkow (2003) y Edge et al. (2017)
cotton farmers. Private sources of information que han señalado la creciente importancia y uso de
such as farm input dealers, consultants and los proveedores de insumos como fuentes priva-
news media positively influenced the adoption das de información. Esto sugiere la recomendación
of precision farming technology. Consequently, de una cooperación más fructífera y activa entre el
public information sources together with private sector público y el privado, dado que los servicios
suppliers of information had become the channels de extensión más amplios proporcionados por las
of communication between the manufacturers of universidades y las SI privadas son factores que
precision farming technology and the farmers. contribuyen a la adopción de las PFT.
The use of these private and public information Aunque el conjunto de datos utilizado contenía
sources impacted positively the technology poco más de mil observaciones de agricultores de
implementation decisions in the US cotton algodón encuestados, esta investigación puede
production sector. It is also apparent, that incentivar la recopilación de datos sobre una ma-
input suppliers and manufacturers of precision yor variedad de fuentes de información, como las
farming technology would benefit from redes sociales (Yaseen et al., 2018). Además, la re-
strategic partnerships with universities and copilación de datos debe ser consistente a lo largo

Artículo científico
122 VOLUMEN 56, NÚMERO 1 DOI: https://doi.org/10.47163/agrociencia.v56i1.2688
 INFORMATION SOURCES IMPACT ON THE ADOPTION OF PRECISION TECHNOLOGY BY COTTON PRODUCERS IN THE UNITED STATES

their extension specialists, more involved with de los periodos de tiempo para seguir con la in-
farmer communities. Due to their proficiency vestigación de los efectos de la información sobre
and experience in understanding the function of la adopción de las PFT y los ciclos de vida de los
information in a knowledge-driven economy. datos de aprovechamiento (Thompson et al., 2021).
Esto permitirá a los investigadores supervisar los
ACKNOWLEDGEMENTS cambios en las preferencias por las fuentes de in-
This research was funded by Cotton Incorporated grant formación y sus efectos. Sin embargo, se espera
#07-131 and the Land Grant Universities of Louisiana, que los nuevos resultados no difieran de los pre-
Florida, Mississippi, North Carolina, Tennessee, and sentados; en especial, los efectos estadísticos signi-
Texas. Appreciation for providing insightful comments ficativos para las tecnologías más recientes (Miller
goes to Dr. Kenneth W. Paxton, Michael E. Salassi, et al., 2017).
and Dr. Jeffrey M. Gillespie from the Department of Es conveniente realizar más encuestas destinadas a
Agricultural Economics and Agribusiness at Louisiana conocer la adopción de las PFT; así como estudiar
State University. Also, appreciation goes to Vesna la posibilidad de recopilar datos sobre los agricul-
Karaman-Castro and Yalma L. Vargas-Rodriguez for tores a través de información procedente de la co-
subsequent manuscript revisions. The appreciation is operación entre fuentes privadas y públicas. Esta
extended to editors and anonymous reviewers. nueva clase de datos puede ayudar a las institu-
ciones y a los fabricantes de las PFT a adaptar sus
REFERENCES planes estratégicos de comunicación en diferentes
Balafoutis A, Beck B, Fountas S, Vangeyte J, Wal T, Soto I, lugares geográficos (Bressler et al., 2021).
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approaches with farmer networks to support cover
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0165
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Edge B, Velandia M, Lambert DM, Roberts RK, Larson Las fuentes de información privadas también
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Changes in the use of precision farming information
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Volumen 56, Número 1

1 de enero - 15 de febrero, 2022