Traducido del inglés al español - [Link].

com

Biología Integrativa y Comparada

Biología Integrativa y Comparada,volumen 61, número 2, págs. 681–695
doi:10.1093/icb/icab111 Sociedad de Biología Integrativa y Comparada

SIMPOSIO

Evaluación de los beneficios en la coevolución de la polinización: perspectivas

mecanicistas sobre el emparejamiento entre el pico del colibrí y la flor

Alejandro Rico-Guevara,*,†,1Kristiina J. Hurme*, Rosalee Elting*,†y Avery [Link]‡

Descargado de [Link] por invitado el 14 de febrero de 2023

* Departamento de Biología, Universidad de Washington, 24 Kincaid Hall, Seattle, WA 98105, EE. UU.;†División de Ornitología,
Museo Burke de Historia Natural y Cultura, 4300 15th Ave NE, Seattle, WA 98105, EE. UU.;‡Departamento de Biología,
Universidad Estatal de Missouri, 910 S John Q Hammons Pkwy, Springfield, MO 65897, EE. UU.

Del simposio “Mecanismos físicos del comportamiento” presentado en la reunión anual virtual de la Society for Integrative
and Comparative Biology, del 3 al 7 de enero de 2021.

1Correo electrónico: colibri@[Link]

SinopsisUna de las razones por las que las plantas con flores se convirtieron en el grupo más diverso de plantas terrestres es su asociación con los
animales para reproducirse. Los primeros ejemplos de este mutualismo involucraron insectos que buscaban comida en las plantas y, en el proceso, las
polinizaban. Los vertebrados llegaron tarde a estos mutualismos, pero las aves, en particular, presentan una amplia variedad de clados que se alimentan
de néctar que se han adaptado para resolver desafíos similares. Dichos desafíos incluyen sobrevivir con pequeñas recompensas calóricas ampliamente
dispersas por el paisaje, hacer coincidir su estrategia de búsqueda de alimento con la tasa de reposición de néctar y recolectar eficientemente este
alimento líquido de cámaras bien protegidas en el interior de las flores. Se ha estudiado especialmente bien un conjunto particular de rasgos convergentes
entre las plantas y sus aves polinizadoras: la coincidencia entre la forma y el tamaño de los picos de las aves y las flores ornitófilas. Centrándonos en un
grupo altamente especializado, los colibríes, examinamos los beneficios esperados de la combinación de pico y flor, con un fuerte enfoque en los
beneficios para el colibrí y cómo cuantificarlos. Las explicaciones para la coevolución del emparejamiento pico-flor incluyen (1) que la evolución de los
rasgos de las plantas polinizadas por pájaros, como las corolas largas y delgadas, impide que los polinizadores menos eficientes (por ejemplo, insectos)
accedan al néctar y (2) que aumentó el emparejamiento, como resultado de la adaptación recíproca, beneficia tanto al ave (eficiencia de extracción de
néctar) como a la planta (transferencia de polen). Además de la alimentación con néctar, discutimos cómo la interferencia y la competencia explotadora
también juegan un papel importante en la evolución y el mantenimiento de la coincidencia de rasgos. Presentamos las interacciones colibrí-planta como
un sistema modelo para comprender cómo evoluciona el emparejamiento de rasgos y cómo el comportamiento de los polinizadores puede modificar las
expectativas basadas únicamente en el emparejamiento morfológico, y discutimos las implicaciones de esta modulación del comportamiento para el
mantenimiento de la especialización. Si bien esta pieza de perspectiva se refiere directamente a las interacciones colibrí-planta, las implicaciones son
mucho más amplias. La coincidencia de rasgos funcionales es probablemente común en las interacciones coevolutivas (p. ej., en las interacciones
depredador-presa), sin embargo, los mecanismos físicos que subyacen a la coincidencia de rasgos son poco estudiados y rara vez cuantificados.
Resumimos los métodos existentes y presentamos enfoques novedosos que pueden usarse para cuantificar los beneficios clave para los socios que
interactúan en una variedad de sistemas ecológicos.

Introducción a la combinación de rasgos servicios de una amplia gama de taxones de polinizadores (p. ej.,
funcionales planta-polinizador la figura 1A; Hern-andez-Conrique et al. 2007), mientras que las
Una cuestión fundamental en ecología es cómo evoluciona y se plantas altamente especializadas a menudo restringen el acceso
mantiene la especialización. Los mutualismos planta-polinizador a unos pocos taxones de polinizadores (por ejemplo,figura 1B;
son un sistema modelo para el estudio de la especialización y Sargent y Vamosi 2008;Soteras et al. 2018). Se cree que la
tanto las plantas como sus animales polinizadores pueden variar especialización por parte de la planta surge debido a los costos
desde ser muy generalizados hasta ser muy especializados. Por de asociarse con visitantes menos eficientes y la selección por
ejemplo, las plantas con una estrategia de polinización parte del polinizador más efectivo (Pauw et al. 2020). Los
generalista pueden recibir polinización animales varían en su efectividad como

Publicación de acceso anticipado 28 de junio de 2021

- El(los) autor(es) 2021. Publicado por Oxford University Press en nombre de la Society for Integrative and Comparative Biology. Reservados todos los
derechos.
Para obtener permisos, envíe un correo electrónico a: [Link]@[Link].
682 A. Rico-Guevaraet al.

Los polinizadores y las visitas de polinizadores ineficaces pueden 2016). Desde la perspectiva de la planta, los factores
acarrear grandes costos de aptitud física para una planta, incluida la importantes a considerar incluyen la secuencia de plantas/
pérdida excesiva de polen (el gameto masculino de la planta), el flores visitadas por el polinizador, el momento de la visita y la
aumento de la transferencia de polen heteroespecífico (Ashman y distancia entre esas flores, el número de polinizadores y sus
- mes 2013), el consumo de recompensas de alimentos
Arceo-Go morfologías, las propiedades adhesivas, el tamaño y la
nutritivos (por ejemplo, néctar) sin polinizar (es decir, robar), e cantidad de granos de polen depositados por visita floral, y el
incluso causar daño a la flor (Rojas-Nossa et al. 2021). Estos grado de incompatibilidad reproductiva de las especies
costos podrían impulsar la evolución de los rasgos florales que vegetales involucradas. Cuando un polinizador visita una flor,
filtran a los polinizadores menos efectivos. De manera similar, los ya puede estar cargando y podría depositar polen
polinizadores más efectivos (p. ej., que transportan más polen heteroespecífico (que tiene el potencial de reducir la aptitud
conespecífico) dan forma a la selección de rasgos florales que de la planta,Waser y Fugate 1986;Fonseca et al. 2016).
mejoran aún más su eficacia como polinizadores. En algunos Además, cualquier polen heteroespecífico que quede en el

Descargado de [Link] por invitado el 14 de febrero de 2023

casos, las plantas altamente especializadas son polinizadas por cuerpo del polinizador puede reducir el espacio disponible
animales que a su vez se han especializado para alimentarse de para el polen de una planta conespecífica, reduciendo la
las recompensas alimenticias de esa planta (Brown y Kodric- probabilidad de polinización. Finalmente, el polen
Brown 1979;Serrano-Serrano et al. 2017). Tales interacciones, conespecífico puede perderse y desperdiciarse por la
donde tanto la planta como el polinizador se especializan entrega del polinizador a una planta heteroespecífica (
recíprocamente, crean una asociación coevolutiva más estrecha Morales y Traveset 2008).
que frecuentemente implica la evolución de rasgos Las adaptaciones de las aves para recolectar néctar floral se
especializados que mejoran aún más la especializació[Link] et han resumido en el apropiadamente denominado “síndrome de
al. 1996). antofilia” (Estilos 1981). Las características de este síndrome
Los rasgos especializados que mejoran la especialización incluyen un pico que suele ser delgado (p. ej.,Figura 1), a menudo
recíproca a menudo se combinan entre la planta y el largo y/o curvo, y una punta de lengua bifurcada (acanalada, con
polinizador (es decir, "coincidencia de rasgos"). En amplias flecos y/o capaz de enrollarse en un tubo) que se extiende más
escalas taxonómicas, la selección favorece la similitud en los allá de la punta del pico. En contraste con otros animales que se
rasgos entre grupos de polinizadores y plantas (Johnson y alimentan de néctar (como algunos murciélagos que almacenan
Anderson 2010;Medeiros et al. 2018), y la coincidencia de sus largas lenguas más adentro de sus cuerpos;Muchala 2006),
rasgos se estudia con frecuencia en el contexto de las aves nectarívoras especializadas no solo han desarrollado
interacciones por parejas entre especies de plantas y lenguas alargadas para alcanzar el néctar, sino también largos
polinizadores. Por ejemplo, la longitud de las lenguas de las picos para sostenerlas y permitirles insertarse dentro de la
polillas de halcón puede coincidir con la longitud de los tubos cámara de néctar con suficiente precisión para recolectar la
florales (Johnson et al. 2017) en una comunidad de polillas recompensa líquida de manera eficiente (Estilos 1981). De hecho,
halcón polinizando flores de tubo largo. Un caso clásico de la longitud y la forma del pico se consideran clave para la
emparejamiento de rasgos por pares ocurre entre coincidencia de rasgos funcionales, porque si bien las lenguas
Angraecum sesquipedalia,una orquídea de Madagascar con pueden extenderse mucho más allá de la punta del pico, en la
un espolón de néctar extremadamente largo, y su presunto mayoría de las aves, las lenguas tienen control de movimiento
polinizador especialista coevolucionado, la polilla esfinge de solo en su base y son demasiado débiles para atravesar las
lengua larga, Xantopan morganii (Darwin 1862;Johnson y barreras dentro de la flor. propio (por ejemplo,Rico-Guevara et
Anderson 2010;Arditti et al. 2012). La coincidencia de rasgos al. 2019). Aquí, nos enfocamos en los colibríes, el grupo más
a menudo se infiere comparando la morfología de la planta y especioso de vertebrados antófilos. Los colibríes exhiben una
el polinizador, y se supone que es funcional (Castellanos et amplia gama de rasgos asociados con su dependencia de la
al. 2003;Maglianesi et al. 2014; Weinstein y Graham 2017). Es alimentación con néctar (Estilos 1981;Fleming y Muchala 2008),
decir, se predice que la coincidencia de rasgos mejorará que les permiten alimentarse de flores lo suficientemente bien
simultáneamente la precisión de la colocación del polen en el como para ganarse la vida con pequeños volúmenes de néctar.
polinizador y la posterior deposición en el estigma y Las supuestas adaptaciones al nectarívoro en los colibríes van
mejorará la extracción de recompensas florales por parte de desde las tradicionalmente reconocidas (como los picos
los polinizadores (Castellanos et al. 2003). Además, la alargados) que evolucionaron hace más de 30 millones de años (
combinación de características puede limitar la competencia mayo de 2004), a las propiedades elásticas de la lengua
interespecífica, tanto para el polinizador, al limitar qué especializadas descritas recientemente (Rico-Guevara et al. 2015
especies de plantas puede visitar de manera rentable un ). Los aparatos de alimentación de los colibríes presentan una
polinizador determinado, y simultáneamente para la planta, variedad de estructuras diminutas en sus puntas que se cree que
al reducir la transferencia de polen heteroespecífico (Waser y son adaptaciones para mejorar la recolección y el transporte del
Fugate 1986;Ashman y Arceo-Go néctar (Rico-Guevara y Rubega
- mes 2013;Maglianesi et al. 2014;Fonseca et al.
Beneficio en la coevolución pico-corolla 683

2019), demostrando la importancia de estudiar la plasticidad

A
del comportamiento y ampliar los estudios a todas las
fuentes potenciales de néctar en un entorno determinado. Es
probable que las plantas Throchiliphilous (aproximadamente
7000 spp.) hayan evolucionado independientemente cientos
de veces en 68 familias (Thomson y Wilson 2008;
Abrahamczyk y Renner 2015), destacando la importancia de
los colibríes como polinizadores en una variedad de
ecosistemas.
B Los rasgos que probablemente estén involucrados en la
coincidencia de rasgos funcionales, como las morfologías florales
y del pico, están bien caracterizados. Del mismo modo, también

Descargado de [Link] por invitado el 14 de febrero de 2023

son bien conocidas las interacciones entre un colibrí y especies
de plantas ornitófilas en las redes de polinización. La brecha
clave en nuestro conocimiento es comprender cómo se logran
los beneficios esperados de la coincidencia de rasgos
funcionales. En este artículo de perspectiva, discutimos cómo el

Figura [Link] en sistemas coevolutivos colibrí-planta. comportamiento de los colibríes y la coincidencia morfológica
(A)Colibrí cabeza de índigo generalista (Saucerottia cyanifrons) visitando entre el aparato de alimentación de los colibríes y las estructuras
una flor de un árbol leguminoso (Calliandra spp.),una planta que también florales de las plantas interactúan y modulan los beneficios tanto
exhibe una estrategia generalista (Hern-andez-Conrique et al. 2007). (B)
para la planta como para el polinizador. Desde la perspectiva del
Especialista en mango de garganta negra (Anthracothorax nigricollis)
colibrí, discutimos las adaptaciones que mejoran la extracción de
visitando una planta throciliphilous especializada (Aphelandra spp.). Fotos
tomadas en la Estación Científica Colibr-ı Gorriazul, cerca de Fusagasug-a,
recompensas florales, enfocándonos en la eficiencia del
Colombia, cortesía de Ricardo Zarate. consumo de néctar, ya que este es el vínculo más destacado
entre la evolución de nectarívoros en aves y la coevolución con
2011,2017). Discutimos la evolución de la supuesta coincidencia plantas ornitófilas. Para comprender los beneficios generales de
de rasgos funcionales entre los picos de los colibríes y las flores y la coincidencia de rasgos, presentamos métodos novedosos que
proponemos herramientas para estudiar esta interacción desde podrían permitir a los investigadores cuantificar los beneficios de
perspectivas biomecánicas y de comportamiento. la coincidencia de rasgos. Las herramientas que presentamos
Al igual que sus polinizadores, las plantas polinizadas por brindan una ventana a cómo los colibríes interactúan con las
colibríes han desarrollado repetidamente un conjunto de flores en el momento de la visita floral, destacando la
rasgos que las caracterizan como throchiliphilous (plantas importancia de considerar el comportamiento como parte
que usan colibríes como vectores de polinización). Estos integral del estudio de coincidencia de rasgos entre los colibríes
rasgos convergentes se desvían en diversos grados de los y las plantas que polinizan.
estados ancestrales de las plantas entomófilas (polinizadas
por insectos) e incluyen flores más grandes, mayor
correspondencia con los picos de los colibríes que polinizan Evolución de la coincidencia de rasgos
esas flores, ubicación precisa de los órganos reproductivos en las interacciones colibrí-planta
para contactar con las superficies de los colibríes (diferentes
Determinar si la coincidencia de rasgos es funcional (es
áreas en el pico, la cabeza y la garganta), volúmenes más
decir, beneficia tanto al colibrí como a la planta) depende
grandes de néctar más diluido, recompensas calóricas en
en parte de comprender cómo los mutualistas pueden
general más grandes, aminoácidos de néctar reducidos o
ausentes, coloración rojiza, señales de olor reducidas y, en
estar impulsando la coevolución. La estrecha coincidencia
algunos casos, flores colgantes (colgantes) que se alcanzan a física entre los picos delgados de los colibríes y las
través de revoloteando, o inflorescencias con forma para corolas alargadas y de entrada estrecha de las plantas
soportar el peso de pájaros que se aferran (Estilos 1978; polinizadas por colibríes se interpreta con frecuencia
Martínez delRío et al. 2001;Rocca y Sazima 2010;Pauw 2019). como evidencia suficiente de adaptación recíproca entre
Algunas especies pueden explorar otras fuentes de alimento estos dos grupos mutualistas (verCronk y Ojeda 2008). De
cuando hay una competencia intensa, por ejemplo, estudios hecho, existe una fuerte evidencia de que la polinización
recientes han demostrado que los colibríes incluyen plantas por colibríes impulsa la diversificación de las plantas
no troquilófilos en su dieta ([Link]íes abeja: Dalsgaard et al. polinizadas por colibríes y la evolución de su morfología
2008,2009;Wasser et al. 2018;Wessinger et al. [Link] et al. 2002; Pauw 2019;Wessinger et al.
2019).
684 A. Rico-Guevaraet al.

Sin embargo, los rasgos florales que parecen coincidir con forma. En cambio, es más probable que las flores asociadas
la polinización de los colibríes también pueden ser, hasta evolucionen para "encajar a la perfección" (Wilson et al. 2006;
cierto punto, una consecuencia de la contingencia histórica, Arcos et al. 2018), aunque casos raros de pares fuertes
en lugar de haber evolucionado para coincidir indudablemente se produce la coevolución (Stein 1992;
exclusivamente con la asociación planta-colibrí. Se cree que Abrahamczyk et al. 2014;Lagomarsino 2015).
la polinización por colibríes rara vez es ancestral y las La mayoría de las especies de colibríes tienen picos que
transiciones de la polinización por insectos a la polinización probablemente sean capaces de extraer néctar de la mayoría de
por colibríes son la norma (Tripp y Manos 2008;Serrano- las plantas trochiliphilous, independientemente de la historia
Serrano et al. 2017;Dellinger et al. 2019;Wessinger et al. 2019 coevolutiva compartida (también conocida como coevolución del
). En las transiciones a la polinización por colibríes, los rasgos gremio) (Algodón 1998). Por ejemplo, la corona de fuego de lomo
morfológicos asociados con las flores polinizadas por verde (Sephanoides sephaniodes)un colibrí que solo se
colibríes podrían evolucionar en función de la creciente encuentra en las latitudes de América del Sur, podría alimentarse

Descargado de [Link] por invitado el 14 de febrero de 2023

exclusión de insectos polinizadores menos eficientes (y la de las flores de las plantas que se originaron y coevolucionaron
liberación de la competencia interespecífica a través de la con las especies de colibríes de América del Norte, debido a
transferencia de polen heteroespecífico) cuando la presiones selectivas similares donde se encuentran tanto los
polinización por colibríes está asegurada (Arcos et al. 2018). colibríes como las plantas throchiliphilous. En todos los
Los estudios experimentales brindan un apoyo sustancial a ensamblajes de plantas y colibríes, hay polinizadores ineficientes
esta interpretación (Mackin et al. 2021). Las corolas comunes (como las abejas de lengua corta) que deben
alargadas y de entrada estrecha reducen la eficiencia de los restringirse para que no se arrastren dentro de la flor para
insectos como polinizadores y también reducen la acceder al néctar. Esta es la explicación consensuada de por qué
preferencia de los insectos polinizadores por estas flores, las flores tubulares tienen entradas estrechas (demasiado
haciéndolos menos capaces de manipular la flor y extraer el estrechas para los cuerpos de los insectos) y corolas alargadas
néctar (Castellanos et al. 2004;Gegear et al. 2017;Arcos et al. (demasiado largas para que las piezas bucales de los insectos
2018). De manera similar, las transiciones de polinización por accedan).ej., Rodr-ıguez-Giron-es y Llandres 2008;Dalsgaard et al.
colibríes a polinización por insectos o a sistemas de 2009). Si bien hay muchos otros insectos polinizadores que
polinización mixta exhiben cambios hacia corolas más cortas potencialmente podrían alcanzar el néctar, las plantas
y de entrada más ancha que mejoran la polinización por polinizadas por colibríes tienen barreras adicionales en la
insectos pero no tienen efecto en la efectividad de la entrada de la cámara de néctar que evitan que incluso las piezas
polinización por colibrí[Link] y Manos 2008;Arcos et al. bucales largas de los insectos accedan al néctar. Por ejemplo, la
2018). microtriquia en los colgajos internos que se proyectan desde las
En conjunto, la evidencia sugiere que la coincidencia entre los paredes internas de la corola requiere suficiente fuerza física
picos de los colibríes y las corolas puede ser impulsada en gran para ser superada; los colibríes, pero no los insectos, pueden
parte no por la coevolución entre los colibríes y las plantas empujar sus piezas bucales, específicamente, las puntas de sus
throchiliphilous (en las que tanto la forma del pico como la de la picos (Lobo et al. 1972,1975).
flor evolucionan para coincidir entre sí), sino por la selección de
la forma floral para filtrar insectos polinizadores menos efectivos Además, son comunes las apariencias independientes de
(corolas angostas y largas en evolución y otros mecanismos de trochilifilia entre las plantas (consulte la sección Introducción
filtración). Los colibríes son polinizadores más efectivos incluso a la coincidencia de rasgos funcionales entre plantas y
de muchas plantas polinizadas por insectos (Thomson y Wilson polinizadores) (Wessinger et al. 2019). Los clados de plantas
2008), por lo que la selección favorece la morfología floral que que cambian para ser polinizados por colibríes evolucionan
excluye a los insectos visitantes cuando hay presentes con frecuencia con colibríes locales que se alimentan de
polinizadores de colibríes más efectivos. A su vez, estas flores otras plantas troquilífilas concurrentes (Serrano-Serrano et
alargadas con entradas angostas hacen que la selección en los al. 2017). Estos nuevos clados troquilófilos convergen en
picos de los colibríes sea más delgada y más larga para rasgos florales similares para aprovechar los polinizadores
adaptarse a la morfología floral. Una vez que evolucionó este de colibríes existentes, lo que también resulta en la selección
prominente sello distintivo del colibrí, el pico delgado, se de estos colibríes para mantener la morfología del pico
convirtió en una contingencia histórica que probablemente se existente para sustentar una extracción eficiente del néctar.
perpetuó a través de la "coevolución gremial" (ver más abajo). La Este patrón de evolución parece ser la norma en los
exclusión de insectos parece haber impulsado la evolución de conjuntos de plantas y colibríes (Temeles et al. 2002;
flores angostas y picos delgados posteriores; sin embargo, Maglianesi et al. 2014; Weinstein y Graham 2017). No
parece poco probable que las plantas que han hecho la obstante, ocasionalmente ocurren casos extremos de
transición recientemente para depender de los polinizadores de emparejamiento de pico y corola, en los que los colibríes han
colibrí ejerzan una fuerte selección en el pico del colibrí desarrollado morfologías de pico poco comunes que a
menudo coinciden en longitudes y longitudes.
Beneficio en la coevolución pico-corolla 685

curvaturas de las flores de las que se alimentan. Ejemplos de corolas más largas que sus picos (Dalsgaard et al. 2021). Lo que
esto incluyen el colibrí pico de espada (Ensifera ensifera)con plantea la pregunta, ¿es la diferencia en la longitud del billete
un pico excepcionalmente largo que coincide con la corola suficiente para dar como resultado una partición de nicho? Tres
alargada de las pasionarias (Pasiflora spp.)ellos visitan ( factores deben ser considerados aquí. (1) Las lenguas de los
Lindberg y Olesen 2001;Abrahamczyk et al. 2014), y los colibríes son en su mayoría estructuras inertes que solo tienen
colibríes falciformes (Eutoxeres spp.)con picos control de movimiento en su base (p. ej., Rico-Guevara et al. 2019
excepcionalmente curvos que coinciden con la curvatura del ); así, cuando la lengua se extiende en el interior de la flor, se
HeliconiayCentropogonflores de las que se alimentan (Stein comporta como un hilo que puede engancharse a uno de los
1992;Lagomarsino 2015). Estos casos extremos de lados de la corola, doblarse entre estructuras reproductoras
emparejamiento pico-corolla son probablemente casos de florales, y otras vicisitudes. Los picos de colibrí son estructuras
explotación recíproca descontrolada, en los que las rígidas que guían la lengua a lo largo de la corola. (2) En la
tendencias coevolutivas de emparejamiento de rasgos misma línea, muchas flores polinizadas por colibríes tienen

Descargado de [Link] por invitado el 14 de febrero de 2023

funcionales van más allá de lo estrictamente necesario para barreras de cámara de néctar que deben atravesarse para
reducir la competencia tanto en el lado del ave como en el de acceder a la recompensa líquida. Las lenguas de los colibríes son
la planta, si los beneficios de un emparejamiento más demasiado endebles para atravesar estos obstáculos por sí solas,

estrecho entre el ensamblaje de especies sigue siendo por lo tanto, las puntas de los picos también brindan el empujón

ventajoso. final para acceder al néctar en el interior de la flor. Finalmente,

(3) los picos más largos, al sondear más profundamente dentro
Componentes físicos de la combinación de de las corolas, logran distancias más pequeñas entre las puntas

rasgos de plantas de colibríes y polinización del pico y el néctar que los picos más cortos. Las distancias más
pequeñas entre la punta del pico y el néctar producen mayores
Nuestra comprensión de las fuerzas selectivas en juego durante
tasas de lamido (Ewald y Williams 1982) porque la lengua
la evolución del emparejamiento pico-corolla mejora
necesita recorrer una distancia más corta mientras se mueve
enormemente al considerar los mecanismos físicos que
alternativamente para recolectar el líquido, y esto, a su vez, da
determinan los beneficios de un emparejamiento más fuerte (
como resultado una mayor eficiencia de extracción de néctar (
Caja 1). Mientras que en esta sección, consideramos
Hainsworth 1973; Hainsworth y Wolf 1976;Montgomerie 1984;
principalmente los beneficios de la combinación de rasgos a nivel
Grant y Temeles 1992;Temeles y Roberts 1993;Temeles 1996).
de la coevolución aislada de aves y plantas, en la siguiente
Bajo este lente, con todo lo demás en igualdad de condiciones,
sección, analizamos la competencia de interferencia y su
se espera que los billetes con una mayor coincidencia con la
potencial para influir en la evolución de la forma del pico (lo que
forma de la flor sean más eficientes en términos de tasa de
también afecta los procesos coevolutivos, consulte Componentes
consumo de néctar (Lobo et al. 1972;Temeles y Kress 2010). Sin
de comportamiento de sección de comparación de rasgos colibrí- embargo, las pruebas de esta hipótesis han producido
planta). Por lo tanto, los principios mecánicos que describimos resultados contradictorios. Por ejemplo, esperaríamos que las
aquí se pueden transferir al nivel de un conjunto de especies de pico largo sean más eficientes en flores de tubo
polinizadores y plantas que compiten, proporcionando una largo y que los colibríes de pico corto sean más eficientes en
explicación más completa de cómo evoluciona la coincidencia de flores de tubo corto, pero los resultados experimentales no
rasgos. respaldan la segunda predicción (p. ej.,Hainsworth 1973;
Parte de la razón detrás de la explicación de la coevolución Montgomerie 1984;Temeles y Roberts 1993; Temeles 1996). De
coincidente pico-corolla es que los individuos de colibríes de una hecho, en condiciones experimentales, las aves de pico más
especie (o sexo) determinada deberían obtener una mayor largo se alimentan más rápidamente de las flores más largas que
ganancia neta de energía mientras se alimentan de flores que las aves de pico más corto, pero las aves de pico más corto no se
coinciden con la longitud y la forma de su pico. Una complicación alimentan más rápidamente de las flores más cortas que de las
de esta explicación proviene del hecho de que los colibríes tienen de pico más [Link] 1996;Temeles et al. 2002,2009). Si los
lenguas que pueden extenderse hasta dos veces la longitud de billetes largos también pueden alcanzar las recompensas dentro
su pico (Rico-Guevara 2017), y se desconoce en qué medida esta de las corolas cortas, minimizando las distancias de la punta del
capacidad de protrusión varía entre especies, especialmente pico: el néctar y logrando tasas de ingesta de energía más altas (
durante la alimentación con néctar. Por ejemplo, de las dos Montgomerie 1984), ¿por qué la selección no favorece siempre
especies coexistentes en las que una tiene un pico que es la los billetes más largos?
mitad de largo que la otra (o tres cuartos de largo que enFigura 1
), un individuo de la especie de pico corto, al extender su lengua,
podría potencialmente alcanzar el néctar de las flores que Los inconvenientes asociados con los picos más largos
“coinciden” mejor con las especies de pico largo. De hecho, incluyen que los colibríes de pico más largo cometen más errores
muchas especies de colibríes visitan las flores con de inserción cuando se alimentan de flores cortas y angostas en
comparación con los colibríes de pico más corto (temeles
686 A. Rico-Guevaraet al.

CAJA 1

Aquí presentamos los parámetros que idealmente se medirían para evaluar los beneficios para el colibrí de la combinación de características.
a través de la cuantificación del rendimiento de extracción de néctar de colibrí en la naturaleza (Figura 2). Cuando un colibrí se alimenta de una flor que coincide con

la forma de su pico, se espera que obtenga una mayor ganancia neta de energía (calorías adquiridas menos invertidas) que cuando se alimenta de una flor con una

forma más pobre. Por ejemplo, el colibrí podría insertar su pico en la flor de manera más eficiente, reduciendo su tiempo para acceder al néctar (tiempo de

manipulación menos tiempo para lamer), aumentar la eficiencia de extracción y obtener una recompensa mayor. Al medir la cantidad de néctar en la flor y la tasa de

lamedura, podemos calcular la eficiencia de extracción volumétrica (yol/s), y con un rango de valores potenciales para la concentración de néctar en una flor en

particular, podemos estimar la tasa de consumo de energía (cal/s). Si bien no es posible medir la concentración precisa de néctar consumido en una visita floral

determinada sin perturbar el sistema, la mejor aproximación consiste en medir la concentración de néctar en la misma base pero en un momento diferente, o al

mismo tiempo de flores adyacentes, o caracterizando la variación de la concentración de néctar entre las flores ya lo largo de la escala temporal pertinente (p. ej.,

fluctuación diaria). La concentración de néctar se mide comúnmente a través de un refractómetro, luego de la extracción del néctar de las flores

Descargado de [Link] por invitado el 14 de febrero de 2023

'embolsadas' (evitando que los visitantes extraigan el néctar) a través de tubos microcapilares.

concentración de néctar =cal/μl

tasa de lamer

µl/sl

cal/s
manejo
tiempo

Figura [Link] para la cuantificación del rendimiento de bebida de los colibríes

durante las visitas a las flores silvestres. Tasa de consumo de energía (cal/s) ¼eficiencia
de extracción (metrol/s) concentración de néctar (cal/metrol). Consulte el texto para ver
una discusión sobre la tasa de lamido y el tiempo de manejo.

1996). Los errores de inserción aumentarían el tiempo total agujeros existentes en la corola hechos por otros
requerido por visita floral y, por lo tanto, reducirían la ganancia visitantes (Lara y Ornelas 2001).
neta de energía por visita. De manera similar, manejar picos Aunque nos hemos centrado en la longitud del pico, un
largos podría reducir el control de los ajustes finos que se conjunto de rasgos están involucrados en la coincidencia de
requieren para colocar correctamente la punta y la lengua del rasgos del pico y la corola; por ejemplo, la curvatura del pico
pico para atravesar las barreras florales internas (cuando están muestra un rasgo que coincide con la forma de la flor (Maglianesi
presentes) que impiden el fácil acceso al nectario y alcanzar et al. 2014). Los extremos de estos ejes de coincidencia de rasgos
todos los pliegues que contienen néctar. Además, los billetes (longitud y curvatura) se reflejan en su diversificación
más largos pueden requerir tiempos de transporte intraoral más morfológica en una nueva gama de formas de pico (Cooney et al.
largos dado que después de descargar el néctar cerca de la 2017;Navalo - net et al. 2021). Para mostrar morfolog-
punta del billete, el líquido debe transportarse activamente a la extremos ical, compare los picos rectos cortos (-7 mm) de
garganta (Rico-Guevara 2014). Los picos más cortos reducen la picos de dorso morado (Ramphomicron microrhynchum)
distancia entre el cuerpo del ave y las superficies del sustrato que a los picos extremadamente largos (-100 mm) y
podrían usarse como soporte (p. ej., alimentación mientras se ligeramente recurvados (potencialmente mejorando las
aferra o en el suelo). El empleo de sustratos para soportar el visitas a las flores colgantes,Estilos 2008) de colibríes pico
peso reduce en gran medida el gasto de energía (sobrevolar es espada, a los 90-picos decurvados de los colibríes
energéticamente costoso) y, por lo tanto, muchos colibríes se Sicklebill, haciendo juego con sus flores preferidas (Stein
posan regularmente para realizar varias visitas consecutivas, 1992). Mientras que los conjuntos de colibríes a menudo
incluso desde la misma posición de percha (p. ej., en las se componen de especies con diferencias más modestas
inflorescencias de Asteraceae).Estilos 2008). Finalmente, al estar en la forma del pico (pero vea Rico-Guevara 2008), es una
más cerca de la flor, los colibríes con pico corto pueden perforar pregunta abierta si existe típicamente suficiente
más fácilmente la corola cerca del nectario para alcanzar el diversidad morfológica para que se desarrolle la partición
néctar y explotar más fácilmente de nicho derivada de rasgos. Otros factores como el
fenológico y el microhábitat
Beneficio en la coevolución pico-corolla 687

superposición, abundancia (p. ej.,V-azquez et al. 2009), y el tipo recogido a través del contacto con las anteras (desde la
de interacciones competitivas (consulte la sección Componentes perspectiva masculina) y que efectivamente deposita polen
del comportamiento de la coincidencia de rasgos de plantas y conespecífico en el estigma (desde la perspectiva femenina). El
colibríes) deben considerarse para lograr una comprensión ajuste pico-flor reducido podría resultar en menores
completa de la magnitud de la importancia de la coincidencia de posibilidades de dispersión del polen porque la flor se convierte
rasgos funcionales para determinar las redes de plantas y en un recurso menos deseable para el polinizador (si
colibríes. Similar a la longitud del pico, la curvatura del pico experimenta una baja ganancia neta de energía), o en la
muestra rasgos que coinciden con la forma de la flor (Maglianesi extracción de néctar por parte del polinizador sin la transferencia
et al. 2014). Incluso si la longitud de la corola y el pico se de polen adecuada (p. ej., robando o desajuste entre las
corresponden, si la curvatura difiere, los beneficios de la superficies de los órganos reproductores florales y las superficies
coincidencia de longitud se reducirán en gran medida o incluso de los polinizadores, por ejemplo,Betts et al. 2015). Los efectos
se anularán para la planta y el colibrí. De manera similar, los sobre la deposición de polen y el transporte real (cuánto puede

Descargado de [Link] por invitado el 14 de febrero de 2023

beneficios no se realizarán por completo si la curvatura del pico quedar) en una superficie determinada (p. ej., la frente) de un
corola, pero no las longitudes, coinciden [consulte la discusión polinizador, especialmente frente a múltiples despliegues
sobre los métodos de medición de la curvatura en (Rico-Guevara consecutivos, deben documentarse para comprender mejor la
y Araya-Salas 2015)]. Finalmente, las entradas de la corola y la influencia de los circuitos de alimentación. (ver Componentes de
cámara de néctar restringen el acceso también en función del comportamiento de la sección de emparejamiento de rasgos de
grosor del pico y la lengua (consulte la sección Evolución de la plantas y colibríes) y mecanismos que influyen en los resultados
coincidencia de rasgos en las interacciones colibrí-planta), y la de la polinización. Hay muchas preguntas abiertas con respecto a
profundidad a la que el pico puede penetrar la corola depende los mecanismos físicos subyacentes involucrados en la
de su configuración interna. Por ejemplo, una punta del pico y/o transferencia exitosa de polen. Por ejemplo, al presionar contra
lengua más gruesa podría impedir el acceso profundo al interior el polinizador, ¿la antera elimina el polen depositado
de la flor debido a las limitaciones del diámetro interno del
previamente? ¿Son las diferentes propiedades estructurales y/o
corolario y/o la presencia de estructuras reproductivas (estigma
químicas del polen adaptativas en términos de deposición y
y/o anteras) que reducen la movilidad de la punta del pico (Smith
transporte de polen en el polinizador y transferencia al estigma?
et al. 1996). El espacio real de la punta del billete requerido para
¿Están adaptadas las superficies de los polinizadores para la
beber de manera efectiva está determinado por el grosor de la
dispersión del polen (p. ej., plumas)? ¿El acicalamiento/la limpieza
punta del billete cuando se abre el billete para recibir la lengua
elimina el polen y con qué frecuencia ocurre este
llena de néctar. Por lo tanto, cuanto más gruesa sea la lengüeta,
comportamiento entre las visitas florales (p. ej., el pico se frota
más grande debe ser la abertura para permitir el acceso a la
contra las ramas)? Estas son solo algunas de las muchas
lengüeta completamente cargada (Grant y Temeles 1992). Dado
preguntas posibles relacionadas con los mecanismos que
el conjunto de rasgos físicos que deben ser considerados para
potencialmente mejoran o interrumpen la coincidencia de
caracterizar la coincidencia de rasgos funcionales pico-corolla, se
rasgos, pero enfatizan la importancia de cuantificar tanto los
justifica una exploración experimental y cuantitativa exhaustiva
mecanismos físicos como los componentes del comportamiento.
de los beneficios recíprocos determinados por la coincidencia de
los morfoespacios pico-flor del colibrí. La coincidencia imperfecta
entre el pico y la corola no restringe necesariamente el acceso al
Componentes de comportamiento de la
néctar de las plantas throchiliphilous (o incluso otras plantas, por
combinación de rasgos de plantas y colibríes
ejemplo,Wasser et al. 2018), por lo que los colibríes pueden
alimentarse de una variedad de recursos florales. Caracterizar los Si bien hemos considerado la coincidencia de rasgos funcionales
costos y beneficios de la coincidencia de rasgos físicos, principalmente como una consecuencia de los mecanismos
considerando el contexto conductual y ecológico, será clave para físicos, el comportamiento animal en múltiples escalas juega un
comprender cómo podrían impulsar la coevolución. papel importante en la determinación del grado en que los
componentes físicos contribuyen a la coincidencia de rasgos
funcionales. Por ejemplo, a nivel de visitas florales individuales, la
Si bien nos hemos centrado principalmente en la perspectiva flexibilidad cognitiva y la plasticidad conductual en la tasa de
del polinizador, desde la perspectiva de la planta, los beneficios lameo de los colibríes (p. ej.,Roberto 1995) y la distancia de
para una planta individual de una mayor coincidencia de picudos protrusión de la lengua (Rico-Guevara 2017) podría permitir que
provienen de una mayor deposición de polen en las superficies los colibríes ajusten funcionalmente su pareja a diferentes flores.
de los polinizadores que, en última instancia, entran en contacto Por lo tanto, incluso cuando el pico y la flor parecen coincidir
con el estigma de una flor conespecífica (polinización cruzada, morfológicamente, la plasticidad del comportamiento podría
por ejemplo, Betts et al. 2015). En términos de concordancia de expandir el rango de coincidencias hasta cierto punto. Además,
rasgos, hay una fuerte selección en la morfología floral que el aprendizaje y la cognición en general (revisado recientemente
fuerza al polinizador a una posición en la que el polen es porGonz-alez-Go - mez y
688 A. Rico-Guevaraet al.

Araya Salas 2019), preferencia (relacionada con estrategias de polinizadores (Estilos 1975). Esto se debe a que interferir con
de comportamiento particulares) y competencia (relacionada el forrajeo de los competidores es más útil cuando los
con la abundancia de recursos y competidores, por ejemplo, competidores pueden acceder al recurso tan fácilmente como el
Simmons et al. 2019) son componentes conductuales que interfiere, lo que resulta en interacciones agonísticas
potencialmente poderosos de la evolución del conocidas colectivamente como competencia de interferencia (
emparejamiento de rasgos funcionales. Aquí, nos enfocamos Rico-Guevara et al. 2019). Por el contrario, cuando la búsqueda
en las estrategias de comportamiento a nivel del paisaje de alimento en una especie de planta específica conlleva un
(defensa y movimiento entre los recursos florales) y sus beneficio neto positivo solo para los nectarívoros bien
consecuencias para la evolución del apareamiento pico-flor emparejados, el polinizador focal se libera de la necesidad de
en ensambles colibrí-planta. La teoría de alimentación defender los recursos de néctar de todos los nectarívoros
óptima predice que los colibríes deberían intentar equilibrar posibles (verSargent et al. 2021). Por lo tanto, la ganancia neta de
los costos y los beneficios asociados con la búsqueda y energía se maximiza visitando solo flores con una buena

Descargado de [Link] por invitado el 14 de febrero de 2023

extracción de recompensas de néctar de mejor calidad ( coincidencia, independientemente de su proximidad espacial y,
Enrique 1975;Estilos 1975; Pyke 2019;Blem et al. 2000). Sin por lo tanto, se puede favorecer una estrategia de explotación
embargo, para lograr una ganancia neta de energía positiva, itinerante, en la que los polinizadores visitan plantas dispersas
es posible que los colibríes visiten flores que no coincidan en una amplia gama (Ohashi y Thomson 2009; Buatois y Lihoreau
funcionalmente con sus picos. Siempre que el colibrí logre 2016). Tenga en cuenta que esto es diferente de cómo se ha
una ganancia neta de energía positiva, un colibrí puede, por
aplicado el término trampeo a los circuitos de alimentación
ejemplo, preferir visitar flores que están muy juntas para
independientemente de la escala en la que ocurren (Tello-Ramos
reducir los costos asociados con la búsqueda, incluso si la
et al. 2015). Desde esta perspectiva, la colocación de trampas
coincidencia pico-corolla para algunas de esas flores es
también puede ser realizada por una interferencia estacionaria
pobre. Además, las flores troquilífilas con frecuencia ocultan
mientras visita las flores en un parche determinado, al mismo
su néctar en lo profundo del nectario, sin señales visuales,
tiempo que lo defiende (Tello-Ramos et al. 2015). En nuestra
olfativas o electrostáticas asociadas con la recompensa.
nueva terminología, un explotador ambulante, por definición, no
Rocca y Sazima 2010;Lunau et al. 2020;Pauw et al. 2020), a
se queda en un área para defender los recursos que contiene.
diferencia, por ejemplo, de las plantas polinizadas por abejas
(Clarke et al. 2013;Russel et al. 2018). En consecuencia, lograr
Cuando los colibríes restringen el acceso a los parches de
una ganancia neta de energía positiva de las flores es un
recursos a través de la interferencia estacionaria, esta estrategia
juego probabilístico que tiene múltiples estrategias de
puede cambiar las interacciones colibrí-planta realizadas de lo
comportamiento exitosas (Feinsinger y Colwell 1978).
que se esperaría dada la distribución fundamental del nicho
basada solo en la coincidencia pico-corolla. La interferencia
Aquí proporcionamos nuevos términos para centrarnos
estacionaria está relacionada con el comportamiento agresivo,
en dos estrategias conductuales ampliamente observadas y
que también puede ser una fuerte fuerza selectiva en la
presumiblemente mutuamente excluyentes que se piensa
morfología del pico del colibrí y, por lo tanto, impulsar
que maximizan la ganancia neta de energía y que tienen
indirectamente la selección de la forma de la flor y otros aspectos
consecuencias para el éxito reproductivo de las plantas: (1)
de la estrategia reproductiva de una planta a través de la
interferencia estacionaria (anteriormente “territorialidad”),
coevolución. De hecho, los comportamientos agonísticos están
en la que los individuos permanecen dentro de un parche de
recursos y utilizan comportamientos agresivos para interferir asociados con al menos algunos rasgos del pico en el contexto

con los intentos de diferentes nectarívoros de acceder al de la competencia intrasexual y la evolución de las armas

parche y (2) la explotación itinerante (anteriormente seleccionadas intrasexualmente (Rico-Guevara y Araya-Salas

"trambrado"), en la que los individuos se alimentan de los 2015; Rico-Guevara y Hurme 2019), y se han propuesto asociarlas

recursos dispersos por el paisaje, viajando entre las áreas de a la competencia interespecífica (Rico-Guevara et al. 2019). Por

alimentación en un lugar particular. secuencia (por ejemplo, ejemplo, las confrontaciones físicas en las que se usa el pico para
Estilos 1975;Feinsinger y Colwell 1978;Tello-Ramos et al. 2015 contactar al oponente podrían seleccionar (1) picos más largos
, verKamath y Wesner 2020;Sargent et al. 2021) para una que brinden un mayor alcance para apuñalar a un oponente
discusión sobre las controversias y problemas semánticos antes
con los términos anteriores). Estos nuevos términos ser apuñalado, (2) picos más rectos que transmiten el
describen tanto el rango de paisaje predominante como el fuerza desde la base del pico hasta la punta mejor, (3) picos más
tipo de competencia asociada con estos extremos del gruesos que pueden soportar cargas axiales más altas, (4) puntas del
espectro de estrategias de comportamiento. Se espera que pico más afiladas que pueden perforar con menos fuerza aplicada, y
se utilice una estrategia de interferencia estacionaria cuando (5) puntas del pico más fuertes que resisten las fuerzas de flexión al
tolerar otros nectarívoros es costoso, como cuando el néctar morder (p. ej., para arrancar plumas o desplazar físicamente a los
floral es fácilmente accesible para un conjunto diverso. oponentes).
Beneficio en la coevolución pico-corolla 689

La interferencia estacionaria y las estrategias de explotación Enfoques para estudiar la combinación de

itinerante también pueden influir en los beneficios para la planta, rasgos de colibrí-planta (pico-corolla)
más allá de las simples diferencias en la transferencia de polen
Las inferencias sobre la especialización recíproca entre los
conespecífico. Por ejemplo, es probable que la interferencia
picos de los colibríes y las flores que polinizan se extraen con
estacionaria reduzca la dispersión del polen de las plantas
frecuencia de la investigación sobre las redes de interacción
defendidas, suponiendo que el desplazamiento de otros
colibrí-planta (ejemplos en Tabla complementaria S1). Estos
polinizadores reduzca la tasa de visitas florales, y también podría
estudios establecen qué especies de colibríes y plantas
aumentar la transferencia de polen heteroespecífica cuando las
interactúan y pueden generar hipótesis para los supuestos
interferencias visitan varias especies de plantas en la misma área (
beneficios de la combinación de rasgos de billcorolla (p. ej.,
- mes y2013).
Ashman Además, es probable que la interferencia
Arceo-Go
Maglianesi et al. 2014). Si bien las redes planta-polinizador
estacionaria reduzca el entrecruzamiento, ya que el polen se
sugieren que la coincidencia de rasgos funcionales mantiene
transferirá principalmente entre las plantas defendidas (
vínculos entre las especies, los determinantes tanto de la

Descargado de [Link] por invitado el 14 de febrero de 2023

Torres-Vanegas et al. 2019). La explotación itinerante, por
polinización como del nectarívoro a nivel de las visitas
otro lado, implica que el polinizador visite las flores en una
florales son poco conocidos. Además, evaluar los beneficios
secuencia discreta a lo largo del paisaje, dando forma así a la
o inconvenientes inferidos de interacciones particulares para
dirección del movimiento del polen. Como resultado, una
plantas y polinizadores requiere una mirada detallada de lo
planta en la secuencia de visitas siempre puede servir como
que sucede durante una visita floral. Por lo tanto, para
donante de polen, mientras que otra en la secuencia siempre
puede servir como receptora de polen, incluso si las plantas ayudar a guiar la investigación futura, proporcionamos una

individuales están muy separadas (por ejemplo,Ohashi y comparación de diferentes métodos de creación de redes (

Thomson 2009, pero miraTorres-Vanegas et al. 2019). La Tabla complementaria S1) utilizado para caracterizar los

explotación itinerante y la interferencia estacionaria se beneficios para el colibrí y la planta y, por lo tanto, evaluar

encuentran en los extremos de un continuo entre los mecanismos que permiten la supuesta coevolución del
competencia de explotación e [Link]-Guevara et pico y la corola. Nos enfocamos en particular en el valor del
al. 2019) que pueden seleccionar una variedad de rasgos video, porque mientras algunos métodos caracterizan
morfológicos y de comportamiento que pueden afectar efectivamente qué plantas y colibríes están interactuando,
directamente la polinización. En un conjunto de colibríes y así como la fuerza de estas interacciones (p. ej., número de
plantas visitadas por colibríes que coexisten visitas, su frecuencia y la cantidad de polen que se encuentra
espaciotemporalmente (una red de interacción de en el polinizador ), solo las grabaciones de video permiten
polinizadores, consulte la sección Enfoques para estudiar la una caracterización precisa del comportamiento del colibrí
coincidencia de rasgos entre colibríes y plantas (corolla)), los en las flores y la interacción entre los órganos reproductores
vínculos de alimentación entre plantas y aves particulares, florales y el colibrí. Imágenes de video recientes de
así como su fuerza (p. ej., la proporción de visitas para ambas interacciones planta-polinizador han revelado la fidelidad de
partes), dependen del comportamiento del polinizador. De los polinizadores a sus recursos incluso en tiempos de baja
manera similar, la abundancia y fenología de plantas y abundancia y un
colibríes también pueden afectar los vínculos entre ellos y, ocurrencia relativamente alta de robo de néctar
por lo tanto, la fuerza de la selección (V-azquez et al. 2009). A (Weinstein y Graham 2017), así como destacó la
nivel comunitario, también se deben considerar procesos influencia de las distribuciones espaciales en el
evolutivos adicionales para vincular mecanismos y patrones emparejamiento de rasgos y los morfotipos resultantes (
en diferentes escalas ecológicas. Por ejemplo, el Sonne et al. 2019).
desplazamiento de caracteres en los colibríes que se Además de la importancia de cuantificar las interacciones
alimentan de plantas coexistentes puede explicar de la red de polinización, es necesario comprender cómo se
parcialmente su asombrosa diversidad en forma y tamaño modulan a través de una moneda común: la ganancia neta
de pico (Maglianesi et al. 2014). De manera similar, se cree de energía. El principal beneficio propuesto del
que la partición de recursos florales intersexuales explica, al apareamiento pico-corolla desde la perspectiva del
menos en parte, el dimorfismo sexual en la morfología del polinizador es un aumento en la ganancia neta de energía
pico (Temeles et al. 2000, 2010). Además, es probable que el (Cuadro 1), que es una consecuencia de (1) la acumulación de
desplazamiento de caracteres impulse la evolución de néctar en flores especializadas (si los competidores no
diversas morfologías florales y estrategias de deposición y pueden acceder o están morfológicamente desanimados de
recolección de polen entre las plantas (p. ej., diferentes acceder al recompensa, Componentes conductuales de la
longitudes de anteras que apuntan a diferentes superficies sección de coincidencia de rasgos de colibrí-planta), (2)
corporales, mecanismos de palanca, liberación explosiva de tiempo de acceso reducido a la entrada de la flor y al
polen, pétalos modificados, etc. (Aluri y Reddi 1995;Rengifo nectario (Componentes físicos de la sección de coincidencia
et al. 2006;Temeles y Rankin 2011;Lo Presti et al. 2020)). de rasgos de colibrí-planta y polinización), y (3) aumento
690 A. Rico-Guevaraet al.

eficiencia de consumo de néctar. Medir la reposición de nos lleva un paso más cerca de probar directamente los
néctar (sin afectar la visita floral) y el rendimiento de la beneficios de igualar el pico y la corola desde la perspectiva
alimentación en flores silvestres era prácticamente imposible del colibrí.
hasta los recientes avances tecnológicos, por lo que beber
néctar se ha estudiado principalmente en condiciones Observaciones finales e implicaciones
artificiales ([Link] 1995;Collins 2008;Rico-Guevara et al. para el estudio de otros sistemas
2019). En particular, los avances en las capacidades y la coevolutivos
asequibilidad de la videografía (consulte la discusión sobre
Medio siglo de investigación sobre la alimentación
los costos en Rico-Guevara y Mickley 2017) han cambiado las
floral de los colibríes nos ha proporcionado una gran
reglas del juego. Las grabaciones de video son completas
cantidad de conocimientos sobre las preferencias de
para capturar intentos exitosos y fallidos de extraer néctar
néctar de los colibríes (Hainsworth y Wolf 1976;Estilos
de flores focales y permitir la caracterización de
1976;Calder 1979;Tamm y Gass 1986;Martínez del Río

Descargado de [Link] por invitado el 14 de febrero de 2023

comportamientos alternativos como el robo de néctar. De
1990;Stromberg y Johnsen 1990;Roberto 1996; Blem
manera similar, en combinación con los datos de campo (p.
et al. 1997,2000;Fleming et al. 2004; Chalcoff et al.
ej., la concentración de néctar y las dimensiones de las
2008), eficiencia de extracción de néctar (Houston y
flores), pueden proporcionar los medios para cuantificar las
Krakauer 1993;Roberto 1995;Collins 2008), el papel de
variables de rendimiento involucradas en la evaluación de
la cognición (Healy y Hurly 2013; Gonz-alez-Go
cómo la combinación pico-corolla da forma a la ganancia de
- mez y Araya-Salas 2019), y optimizar
energía neta (p. ej.,Figura 2). Presentamos una descripción
zación de forrajeo y energéticos (DeBenedictis et al. 1978;Hixon y
general de las técnicas de video que serían aplicables al
carpintero 1988;Gass y Roberts 1992;Shankar et al. 2019). A pesar
estudio de las interacciones planta-polinizador y otras
de la amplitud de esta literatura, todavía carecemos de una
interacciones ecológicas, y terminamos con un ejemplo de
buena comprensión de los mecanismos que subyacen al
una de las muchas combinaciones posibles de esas técnicas.
emparejamiento pico-corolla y su papel en el mantenimiento de
Para capturar comportamientos rápidos de colibríes (p.
las interacciones colibrí-planta, así como en la conducción de la
ej., ritmos de lamido de hasta 17 Hz,Ewald y Williams 1982),
coevolución. Por lo tanto, nos esforzamos por dilucidar estos
necesitamos video de alta velocidad; para resolver el
vacíos en nuestro conocimiento a través de una discusión sobre
movimiento y el contacto con los órganos sexuales florales o
el néctar dentro de las flores pequeñas y los nectarios la evolución y los componentes físicos y de comportamiento de la

diminutos (por ejemplo, la exclusión de insectos correspondencia entre el pico y la corola. Para ayudar a avanzar

polinizadores o el movimiento del pico dentro de la corola), en este campo, hemos resaltado preguntas y métodos clave que

necesitamos macrofotografía; y para mitigar la influencia de esperamos faciliten y amplíen la caracterización de la

la cámara en el comportamiento de los colibríes, coincidencia de rasgos funcionales tanto para la planta como

necesitamos capacidades de teleobjetivo (Tabla para el polinizador (Tablas complementarias S1 y S2).

complementaria S2). Resolver estos desafíos es posible con

cámaras especializadas y amigables con el campo (p. ej.,Rico- En particular, hacemos hincapié en adoptar una
Guevara y Mickley 2017). Presentamos una combinación de perspectiva mecanicista al considerar los impulsores de las
técnicas de grabación retroiluminada, de larga duración y de adaptaciones en las interacciones entre colibríes y plantas
alta velocidad que nos permite medir las tasas de trochilífilas. La videografía especializada es especialmente
agotamiento y reposición de néctar en flores silvestres. Esto adecuada para caracterizar las interacciones físicas entre las
es clave porque, según nuestro conocimiento, hasta este estructuras reproductivas florales y las superficies
momento los investigadores no han tenido una forma de polinizadoras, lo que hace posible cuantificar los beneficios
medir la extracción de néctar, lo que requiere conocer tanto de la combinación de rasgos para la planta (Sección de
la tasa de absorción como el volumen preexistente de néctar componentes físicos de coincidencia de rasgos colibrí-planta
en la flor. La filmación retroiluminada permite estimar el y polinización;Tabla complementaria S2). De manera similar,
volumen de néctar sin manipular físicamente la flor (p. ej., el video de colibríes bebiendo de las flores permite
extraer el néctar manualmente) y, por lo tanto, no afecta la cuantificar los parámetros clave necesarios para determinar
visita floral ni daña los tejidos florales (Fig. 3; Tabla costos de la mina y beneficios para las aves (Figura 2), como
complementaria S2). Realizamos estimaciones volumétricas ( eficiencia de consumo de energía (Fig. 3), que es uno de los
Tabla complementaria S3) del néctar a través de la impulsores de las decisiones de forrajeo (Componentes de
visualización del líquido dentro de la flor (Vídeo comportamiento de la sección de emparejamiento de rasgos de
complementarioS1) y disecciones florales para calcular las plantas y colibríes) y, por lo tanto, la adaptación recíproca. Del mismo
dimensiones internas de la cámara de néctar (Suplementario modo, una combinación de métodos (Tabla complementaria S1) se
Figura S1). Medición de la extracción de néctar en flores puede utilizar para caracterizar las redes de interacción resultantes
silvestres no manipuladas de esas decisiones de forrajeo. Además, con
Beneficio en la coevolución pico-corolla 691

Por ejemplo, algunas de las preguntas formuladas sobre las

interacciones colibrí-planta, como la coincidencia de la longitud
del pico y la corola, son equivalentes a las preguntas formuladas

Tasa de extracción (μl/s)

en las interacciones del abejorro y la planta (coincidencia de la
Néctar en flor (μl)

longitud de la lengua y la corola, por ejemplo,Miller-Struttmann

et al. 2015). De manera similar, con ligeras modificaciones, como
luces infrarrojas y capacidades de registro, se podrían recolectar
mediciones equivalentes para una variedad de nectarívoros
diurnos (p. ej., otras aves antófilas, mariposas, abejas) y
nocturnos (p. ej., murciélagos y polillas), que a veces incluso se
alimentan en las mismas flores (p. ej.,Figura 1A). Además,
mientras que la plasticidad del comportamiento en los
Tiempo (s)

Descargado de [Link] por invitado el 14 de febrero de 2023

mecanismos de alimentación de las flores afecta potencialmente
Fig. 3Agotamiento de néctar (en azul, eje izquierdo y círculos) y tasa de fuertemente la coincidencia de rasgos funcionales, apenas
extracción (en magenta, eje derecho y triángulos) para una sola visita de
hemos arañado la superficie de este tema en una variedad de
un colibrí moteado (Adelomyia melanogenys)a una flor dePalicourea sp. (
sistemas de polinización, que incluyen aves antófilas, roedores,
Vídeo complementarioS1). Se realizaron mediciones del agotamiento de la
reserva de néctar después de cada lamedura
murciélagos y mariposas (pero vea el trabajo sobre polillas, por
(Tabla complementaria S3). Nuestros métodos permiten evaluar el ejemplo,Goyret y Raguso 2006;Goyret y Kelber 2011; y trabajar
desempeño de la alimentación, a nivel de visita a la flor, cuantificando en las abejas, por ejemplo,Russel et al. 2017, 2018;Wei et al. 2020
variables que no han sido posibles de medir hasta la fecha en la naturaleza ). Finalmente, las perspectivas biomecánicas a menudo se
(p. ej., máxima inserción del pico, tiempos de acceso, tasas de lamido, tasas desarrollan de manera incompleta en otros sistemas
de recolección de líquidos, etc.;Figura 2).
coevolutivos, como el sistema serpiente-tritón-tetrodotoxina (p.
ej., biomecánica de la alimentación que influye potencialmente
En la videografía podemos documentar las visitas de
en los costos del consumo de presas) y el sistema anémona-pez
diferentes colibríes a las flores focales y los colibríes que
anémona (p. ej., biomecánica del pez payaso que potencialmente
impiden que los competidores accedan a esas flores, lo que
beneficia el anfitrión). En general, el estudio de los mecanismos
revela la interacción entre la competencia explotadora y la
físicos del comportamiento es una vía importante para la
interferencia. En otras palabras, la videografía nos permite
reintegración de las ciencias biológicas y será un campo activo de
contrastar las expectativas nulas de interacciones planta-
investigación en los años venideros.
colibrí basadas exclusivamente en la coincidencia pico-
corolla, con las interacciones reales que ocurren en las
comunidades naturales y, por lo tanto, las condiciones que Expresiones de gratitud
influyen en la coevolución pico-corolla. Finalmente, al
Agradecemos a Patrick Green por organizar el
combinar la videografía y la cuantificación del rendimiento
Simposio sobre Mecanismos Físicos del
de la extracción de néctar con la riqueza de conocimientos
Comportamiento. Agradecemos a muchos asistentes
sobre la aerodinámica y la energía de los colibríes en el
de campo e investigadores por su apoyo y discusiones
contexto de la búsqueda de alimento floral (Sargent et al.
en el desarrollo de técnicas de filmación.
2021, es posible cuantificar la ganancia neta de energía, el
Agradecemos a Patrick Green y Melissa Morado por su
beneficio clave de la coincidencia de rasgos para el colibrí. En
amplio apoyo en la preparación y revisión del
conjunto, estos enfoques cuantitativos y mecanicistas hacen
manuscrito, y a Derrick Groom y Alyssa Sargent por
de las interacciones colibrí-planta un sistema modelo para
las discusiones. Agradecemos a dos revisores
estudiar los beneficios de la combinación de rasgos
anónimos por sus excelentes sugerencias.
funcionales tanto para la planta como para el polinizador y,
de manera más general, los impulsores de la coevolución.
Fondos
Nuestro marco propuesto une expectativas teóricas y Este trabajo fue apoyado por Walt Halperin
observaciones empíricas para mejorar nuestra Cátedra Dotada y Washington
comprensión de los mecanismos que limitan la Research Foundation como Investigador
coincidencia de rasgos funcionales y su evolución. Si bien Distinguido (a AR-G.), y por la Compañía de
los métodos y el marco que se presentan aquí se refieren Biólogos y la Sociedad de Biología Integrativa y
a la biomecánica y la energía de las interacciones colibrí- Comparada.
flor, se espera que sirvan como modelo para cuantificar
los costos y beneficios en otros sistemas de plantas y Conflictos de interés
polinizadores e interacciones ecológicas. Los autores declaran no tener conflictos de intereses.
692 A. Rico-Guevaraet al.

Declaración de ética animal Castellanos MC, Wilson P, Thomson JD. 2003. Transferencia de polen
por colibríes y abejorros, y la divergencia de los modos de
Las actividades están cubiertas por el protocolo UW IACUC 4498-03.
polinización [Link]ón 57:2742–52. Chalcoff VR,
Aizen MA, Galetto L. 2008. Preferencias de azúcar de
el colibrí corona de fuego de lomo verde (Sephanoides
Declaración de disponibilidad de datos Sephaniodes):un experimento de campo. Alca 125: 60–6.
Clarke D, Whitney H, Sutton G, Robert D. 2013. Detección
Todos los datos presentados y utilizados en los gráficos y aprendizaje de campos eléctricos florales por abejorros. Ciencia
están incluidos en el suplemento. 340: 66–9.
Collins BG. 2008. Ingesta de néctar y eficiencia de forrajeo:
Dato suplementario respuestas de los melíferos y los colibríes a las variaciones en
los ambientes florales. Auk 125: 574–87.
Dato suplementariodisponible enLPIen línea. Cooney CR, Bright JA, Capp EJR, Chira AM, Hughes EC,
Moody CJA, Nouri LO, Varley ZK, Thomas GH. 2017.

Descargado de [Link] por invitado el 14 de febrero de 2023

Dinámica megaevolutiva de la radiación adaptativa de las
Referencias
aves. Naturaleza 542:344–7.
Abrahamczyk S, Renner SS. 2015. La construcción temporal de PA de algodón. 1998. Coevolución en una Amazonía
mutualismos colibrí/planta en América del Norte y América comunidad colibrí-planta. Ibis 140:639–46. Cronk Q, Ojeda I.
del Sur templada. BMC Evol Biol 15:104. Abrahamczyk S, 2008. Flores polinizadas por aves en una evolución
Souto-Vilaró - s D, Renner SS. 2014. Fuga cionario y contexto molecular. J Exp Bot 59:715–27.
de especialización extrema: pasifloras, murciélagos y el Dalsgaard B, González A, Olesen J, Ollerton J, Timmermann
colibrí pico espada. Proc R Soc B Biol Sci 281:20140888. A, Andersen L, Tossas A. 2009. Interacciones planta-colibrí en
las Indias Occidentales: gradientes de especialización floral
Aluri JSR, Reddi C. 1995. Explosive polen release and polli- asociados con el medio ambiente y el tamaño del colibrí.
nación en plantas con flores. Proc Indian Natl Sci Acad Ecología 159: 757–66.
B61:323–32. Dalsgaard B, González AMM, Olesen JM, Timmermann A,
Arcos L, Lara C, Castillo-Guevara C, Cuautle M, Ornelas J. Andersen LH, Ollerton J. 2008. Redes de polinización y
2018. Los rasgos florales 'pro-pájaros' desalientan las visitas de especialización funcional: una prueba usando ensamblajes de
abejorros a Penstemon gentianoides (Plantaginaceae), una hierba colibríes de plantas antillanas menores. Oikos 117:789–93.
de polinización mixta. Naturwissenschaften 106:1. Dalsgaard B, Maruyama P, Sonne J, Hansen K, Zanata T,
Arditti J, Elliott J, Kitching IJ, Wasserthal LT. 2012. 'Bueno Stefan A, Alarco- n R, Araujo A, Arau- jo F, Buzato S, et al.
Cielos, qué insecto puede chuparlo'—Charles Darwin, 2021. La influencia de las historias biogeográficas y evolutivas
Angraecum sesquipedaleyXanthopan morganiipredicta. en la combinación de rasgos morfológicos y la especialización
Bot J Linn Soc 169:403–32. de recursos en redes mutualistas de colibríes y plantas.
Ashman TL, Arceo-Go - mez G. 2013. Hacia una predictiva Función Ecol 35:1120–33.
comprensión de los costos de adecuación de la recepción de polen
Darwin CR. 1862. Carta 3411-Darwin, CR, a Hooker, JD
25 de enero de 1862.
heteroespecífico y su importancia en las comunidades de cofloración.
DeBenedictis PA, Gill FB, Hainsworth FR, Pyke GH, Wolf LL.
Am J Bot 100:1061–70.
1978. Tamaño óptimo de comida en colibríes. Am Nat
Betts MG, Hadley AS, Kress WJ. 2015. Reconocimiento de polinizadores
112:301–16.
por una planta tropical clave. Proc Natl Acad Sci USA
Dellinger AS, Chartier M, Fern-andez-Fern-andez D, Penneys
112:3433–8.
DS, Alvear M, Almeda F, Michelangeli FA, Staedler Y, Armbruster
Blem CR, Blem LB, Cosgrove CC. 1997. Estudios de campo de ru-
WS, Schönenberger J. 2019. Más allá de la polinización por
preferencia por la sacarosa del colibrí fous: ¿la altura de la
zumbido: las salidas de una meseta adaptativa conducen a nuevos
fuente afecta los resultados de la prueba? (Estudios de Campo
síndromes de polinización. Nuevo Phytol 221: 1136–49.
Sobre las Preferencias de Sucrosa por Parte de Selasphorus
Ewald PW, Williams WA. 1982. Función del proyecto de ley y
rufus: afecta los Resultados la Altura de la Fuente de lengua en la absorción de néctar de los colibríes. Auk 99: 573–
Alimentos?). J Field Ornitol 68: 245–52. 6. Feinsinger P, Colwell RK. 1978. Organización comunitaria
Blem CR, Blem LB, Félix J, Gelder JV. 2000. Rufo hum- entre las aves neotropicales que se alimentan de néctar. Am Zool
preferencia por la sacarosa de los pájaros minúsculos: la precisión de la 18: 779–95.
selección varía con la concentración. El Cóndor 102:235–8. Fleming PA, Bakken BH, Lotz CN, Nicolson SW. 2004.
Brown JH, Kodric-Brown A. 1979. Convergencia, competencia, Efectos de la concentración y la temperatura sobre la ingesta de
y mimetismo en una comunidad templada de flores azúcar y las preferencias en un pájaro sol y un colibrí. Función Ecol
polinizadas por colibríes. Ecología 60:1022–35. 18:223–32.
Buatois A, Lihoreau M. 2016. Evidencia de forrajeo de trampas en Fleming TH, Muchhala N. 2008. Pájaro y murciélago que se alimentan de néctar
abejas J Exp Biol 219:2426–9. nichos en dos mundos: comparaciones pantropicales de sistemas
Calder WA. 1979. Sobre la temperatura-dependencia de óptimo de polinización de vertebrados. J Biogeogr 35:764–80.
concentraciones de néctar para las aves. J Theor Biol 78:185– Fonseca L. d, Rech AR, Bergamo PJ, Gonçalves-Esteves V,
96. Castellanos MC, Wilson P, Thomson JD. 2004. 'Anti-abeja' y Sazima M. 2016. Deposición heteroespecífica de polen entre
cambios 'pro-pájaro' durante la evolución de la polinización plantas que comparten polinizadores de colibríes en el Bosque
del colibrí enpensamientoflores J Evol Biol 17:876–85. Atlántico brasileño. Rodriguesia 67:335–45.
Beneficio en la coevolución pico-corolla 693

Gass CL, Roberts WM. 1992. El problema de la escala temporal Hipótesis de las flores colgantes del colibrí: evidencia
en optimización: tres vistas contrastantes de visitas de experimental de una aguileña. Ann Bot 125: 59–65.
colibríes a las flores. Am Nat 140: 829–53. Lunau K, Ren ZX, Fan XQ, Trunschke J, Pyke GH, Wang H.
Gegear RJ, Burns R, Swoboda-Bhattarai KA. 2017. 2020. Mimetismo de néctar: un nuevo fenómeno. Representante científico 10:7039.

Los rasgos florales del "colibrí" interactúan sinérgicamente para Mackin CR, Bolígrafo ~a JF, Blanco MA, Balfour NJ, Castellanos
desalentar las visitas de los abejorros recolectores. Ecología 98:489–99. MC. 2021. Rápida evolución de un rasgo floral tras la
Gonz-alez-Go - mez PL, Araya-Salas M. 2019. Perspectivas sobre adquisición de nuevos polinizadores. J Ecol Early View
el estudio de la cognición de los colibríes de campo en el 109:2234–46.
neotrópico. En: Reboreda JC, Fiorini VD, Tuero DT, editores. Maglianesi MA, Blüthgen N, Böhning-Gaese K, Schleuning
Ecología del comportamiento de las aves neotropicales. Cham: M. 2014. Los rasgos morfológicos determinan la
Springer International Publishing. pag. 199–212. especialización y el uso de recursos en redes planta-colibrí
Goyret J, Raguso RA. 2006. El papel de la inducción mecanosensorial en el neotrópico. Ecología 95:3325–34.
poner en flor el manejo de la eficiencia y el aprendizaje por Mart-ınez del Rio C. 1990. Dietary, phylogenetic, and ecolog-
Correlatos ical de sacarasa intestinal y actividad de maltasa en

Descargado de [Link] por invitado el 14 de febrero de 2023

Manduca sexta. J Experi Biol 209:1585–93.
Goyret J, Kelber A. 2011. ¿Cómo encuentra una polilla halcón diurna aves. Physiol Zool 63:987–1011.
¿néctar? Diferencias en el control sensorial con un familiar nocturno. Martínez del Río C, Schondube JE, McWhorter TJ, Herrera
Comportamiento Ecol 22:976–84.
LG. 2001. Respuestas de ingesta en aves que se alimentan de

Grant V, Temeles EJ. 1992. Capacidad de forrajeo de rufo hum- néctar: causas digestivas y metabólicas, consecuencias
osmorregulatorias y efectos coevolutivos 1. Am Zool 41:902–15.
mingbirds en flores de colibrí y flores de hawkmoth.
Mayr G. 2004. Registro fósil del viejo mundo de humanos de tipo moderno.
Proc Natl Acad Sci EE. UU. 89: 9400–4.
pájaros mingbirds Ciencia 304: 861–4.
Hainsworth FR. 1973. En la lengua de un colibrí: su
Medeiros LP, Garcia G, Thompson JN, Guimar~aes PR. 2018.
papel en la velocidad y la energía de la alimentación. Comp
El mosaico geográfico de la coevolución en redes
Biochem Physiol A Physiol 46:65–78.
mutualistas. Proc Natl Acad Sci EE. UU. 115: 12017–22.
Hainsworth FR, Wolf LL. 1976. Características del néctar y
Miller-Struttmann NE, Geib JC, Franklin JD, Kevan PG,
selección de alimentos por colibríes. Ecología 25:101–13. Healy
Holdo RM, Ebert-May D, Lynn AM, Kettenbach JA, Hedrick
SD, Hurly TA. 2013. Lo que nos pueden decir los colibríes
E, Galen C. 2015. Desajuste funcional en un mutualismo de
sobre la cognición en la naturaleza. Comp Cogn Behav Rev 8:13–28.
polinización de abejorros bajo el cambio climático. Ciencia
Heinrich B. 1975. Energía de la polinización. Anual Rev Ecol
349: 1541–4.
Sistema 6: 139–70.
Montgomerie RD. 1984. Extracción de néctar por colibríes:
Hern-andez-Conrique D, Ornelas JF, Garc-ıa-Franco JG, Vargas
respuesta a diferentes caracteres florales. Ecología 63:229–36.
F. 2007. Producción de néctar deCalliandra longipedicellata
Morales CL, Traveset A. 2008. Transferencia interespecífica de polen:
(Fabaceae: mimosoideae), un arbusto endémico de México con
Magnitud, Prevalencia y Consecuencias para la Aptitud
múltiples polinizadores potenciales. Biotrópica 39:459–67.
Vegetal. CRC Crit Rev Plant Sci 27:221–38.
Hixon MA, Carpintero FL. 1988. Distinting energy max-
Muchhala N. 2006. Murciélago néctar guarda una enorme lengua en su costilla
imizers de tiempo minimizadores: un estudio comparativo de dos
jaula. Naturaleza 444:701–2.
especies de colibríes. Am Zool 28:913–25.
-n G,
Navalo Nebreda SM, Bright JA, Fabbri M, Benson RBJ,
Houston AI, Krakauer DC. 1993. Colibríes como tasa neta
Bhullar BA, Marug-an-Lobo - n J, Rayfield EJ. 2021.
maximizadores Ecología 94:135–8.
El desarrollo craneofacial ilumina la evolución de los
Johnson SD, Anderson B. 2010. Coevolución entre alimentos-
pájaros nocturnos (Strisores). Proc R Soc B Biol Sci
flores gratificantes y sus polinizadores. Evol Educ 288:rspb.2021.0181, 20210181.
Outreach 3:32–9. Ohashi K, Thomson J. 2009. Trapline forrajeo por polinizadores:
Johnson SD, Mor-e M, Amorim FW, Haber WA, Frankie GW, su ontogenia, economía y posibles consecuencias para las
Stanley DA, Cocucci AA, Raguso RA. 2017. Lo largo y lo corto: plantas. Ann Bot 103: 1365–78.
un análisis global de los nichos de polinización y las redes de Pauw A. 2019. Una vista de pájaro de la polinización: interacción biótica
interacción de la polilla halcón. Función Ecol 31:101–15. acciones como impulsores de la adaptación y el cambio
Kamath A, Wesner AB. 2020. Territorialidad animal, propiedad comunitario. Annu Rev Ecol Evol Syst 50:477–502.
y acceso: un intercambio colaborativo entre el comportamiento Pauw A, Cocucci AA, S-ersic AN. 2020. El menos efectivo
animal y las ciencias sociales. Anim Behav 164:233–9. Lagomarsino principio polinizador: morfología especializada a pesar de la
LP. 2015. La sistemática y evolución de neo- ecología generalizada. Plant Biol 22:924–31.
campanillas tropicales (Campanulaceae: Lobelioideae) Proctor M, Yeo P, Lack A. 1996. The natural history of pol-
[tesis doctoral], Universidad de Harvard, Escuela de linación Londres: Harper Collins New Naturalist Pyke G. 2019.
Graduados en Artes y Ciencias. Forrajeo óptimo y coevolución planta-polinizador.
Lara C, Ornelas J. 2001. Robo preferencial de néctar de flores lución Encycl Anim Behav 209–16.
con corolas largas: estudios experimentales de dos especies de Rengifo C, Cornejo L, Akirov I. 2006. Talla única: corola
colibríes visitando tres especies de plantas. Ecología 128: 263–73. compresión enAphelandra runcinata (Acanthaceae), una
Lindberg A, Olesen J. 2001. The fragility of extreme special- adaptación de los colibríes de pico corto. J Trop Ecol 22:
ización:mixta de pasifloray su colibrí polinizador 613–9.
Ensifera ensifera.J Trop Ecol 17: 323–9. Rico-Guevara A. 2008. Morfolog-ıa Y Forrajeo Para Buscar
LoPresti EF, Goidell J, Mola JM, Page ML, Specht CD, Stuligross Artró- podos Por Colibr-ıes Altoandinos. Ornitolog-ıa
C, Weber MG, Williams NM, Karban R. 2020. Una acción de palanca Colomb 7:43–58.
694 A. Rico-Guevaraet al.

Rico-Guevara A. 2014. Morfología y función del Shankar A, Graham CH, Canepa JR, Wethington SM, Powers
bebedero en colibríes [tesis doctoral]. Universidad de DR. 2019. Los colibríes presupuestan la energía de manera flexible
Connecticut, La Escuela de Graduados. Rico-Guevara A. en respuesta a los recursos cambiantes. Función Ecol 33: 1904–16.
2017. Relacionando forma con función en el huma- Simmons BI, Vizentin-Bugoni J, Maruyama PK, Cotton PA,
Aparato de alimentación para pájaros minúsculos. PeerJ 5:e3449. Rico- Mar-ın-Go- mez OH, Lara C, Rosero-Lasprilla L, Maglianesi
Guevara A, Araya-Salas M. 2015. Bills as puñales? Una prueba MA, Ortiz-Pulido R, Rocca MA, et al. 2019. La abundancia
para armas sexualmente dimórficas en un colibrí lekking. impulsa amplios patrones de generalización en las redes de
Comportamiento Ecol 26:21–9. polinización de plantas y colibríes. Oikos 128:1287–95.
Rico-Guevara A, Fan TH, Rubega MA. 2015. Colibrí Smith CE, Stevens JT, Temeles EJ, Ewald PW, Hebert RJ,
Las lengüetas son microbombas elásticas. Proc R Soc B Biol Sci Bonkovsky RL. 1996. Efecto del ancho y la forma del orificio
282:20151014. floral en las interacciones colibrí-flor. Ecología 106: 482–92.
Rico-Guevara A, Hurme KJ. 2019. Seleccionados intrasexualmente
armas Biol Rev 94: 60–101. Sonne J, Zanata TB, Gonz-alez AMM, Torres NLC, Fjeldså J,
Rico-Guevara A, Mickley J. 2017. Trae tu propia cámara a Colwell RK, Tinoco BA, Rahbek C, Dalsgaard B. 2019. Las

Descargado de [Link] por invitado el 14 de febrero de 2023

la trampa: un sistema de activación económico, versátil distribuciones de colibríes morfológicamente especializados
y portátil probado en colibríes salvajes. Ecol Evol coinciden con la coincidencia de rasgos florales a lo largo de un
7:4592–8. Rico-Guevara A, Rubega MA. 2011. El colibrí gradiente altitudinal andino. Biotrópica 51:205–18.
la lengua es una trampa de fluidos, no un tubo capilar. Proc Soteras F, Mor-e M, Iban ~ez AC, Iglesias M. dR, Cocucci AA.
Natl Acad Sci USA 108:9356–60. 2018. Superposición de rangos entre el colibrí pico espada y su
Rico-Guevara A, Rubega MA. 2017. Morfología funcional gremio de especies de flores largas: una aproximación al
de puntas de pico de colibrí: su función como escurridores de estudio de un mosaico coevolutivo. POR FAVOR UNO
lengua. Zoología 123: 1–10. 13:e0209742.
Rico-Guevara A, Rubega MA Hurme KJ, Dudley R. 2019. SteinBA. 1992. Colibríes falciformes, hormigas y flores.
Cambios de paradigmas en la mecánica de la extracción de Biociencia 42:27–33.
néctar y la morfología del pico de los colibríes. Integr Org Biol Stiles FG. 1975. Ecología, fenología de la floración y colibríes.
1:oby006. polinización de aves de algunos costarricensesHeliconiaespecies.
Roberts MW. 1996. Concentración de néctar de colibríes Ecología 56:285–301.
Preferencias a bajo volumen: la importancia de la escala de tiempo. Stiles FG. 1976. Preferencias de sabor, preferencias de color y
Anim Behav 52:361–70. Elección de flores en colibríes. Cóndor 78: 10–26. Stiles FG.
Roberts WM. 1995. Comportamiento de lamedura de colibrí y la 1978. Implicaciones ecológicas y evolutivas de
energéticos de la alimentación del néctar. Auk 112: 456–63. polinización de aves. Am Zool 18:715–27.
Rocca MA, Sazima M. 2010. Más allá de las flores de colibrí: Stiles FG. 1981. Aspectos geográficos de la coevolución pájaro-flor,
la otra cara de la ornitofilia en el neotrópico. Oecologia Agosto con particular referencia a América Central. Ann Mo Bot
14: 67–99. Gard 68:323.
Rodr-ıguez-Giron-es MA, Llandres AL. 2008. Competencia de recursos Stiles FG. 2008. Ecomorfología y filogenia del colibrí.
La tición desencadena la coevolución de lenguas largas y tubos aves: divergencia y convergencia en adaptaciones a grandes
corolares profundos. PLoS UNO 3:e2992. alturas. Ornitologia Neotropical 19:511–9.
Rojas-Nossa SV, S-anchez JM, Navarro L. 2021. Nectar rob- Stromberg MR, Johnsen PB. 1990. Dulzura de colibrí
Bing y reproducción vegetal: una interacción de efectos preferencias: ¿sabor o viscosidad? Cóndor 92:606.
positivos y negativos. Oikos 130:601–8. Tamm S, Gass CL. 1986. Tasas de consumo de energía y consumo de néctar.
Russell AL, Mauerman K, Golden R, Papaj D. 2018. Vinculación Preferencias de centrado de los colibríes. Ecología 70:20–3.
componentes de señales complejas a la parte morfológica: el Tello-Ramos MC, Hurly TA, Healy SD. 2015. Trapline en
papel de la antera y la corola en la exhibición floral compleja. colibríes: secuencias de vuelo de corta distancia entre varios
Anim Behav 135:223–36. lugares. Comportamiento Ecol 26:812–9.
Russell AL, Buchmann SL, Papaj DR. 2017. Cómo un generalista Temeles E, Kress W. 2010. Elección de pareja y competencia de pareja
abeja logra alta eficiencia de recolección de polen en diversos en un colibrí tropical en un recurso floral. Proc Biol Sci
recursos florales. Behav Ecol publicado en línea (doi:10.1093/ 277:1607–13.
beheco/arx058). Temeles EJ. 1996. Una nueva dimensión de la flor de colibrí.
Sargent AJ, Novio DJE, Rico-Guevara A. 2021. Locomoción relaciones Ecología 105: 517–23.
y la energía de las estrategias de alimentación divergentes en los Temeles EJ, Koulouris CR, Sander SE, Kress WJ. 2009. Efecto
colibríes: una revisión. Integr Comp Biol (doi: 10.1093/icb/icab124). de la forma y el tamaño de la flor en el rendimiento de
alimentación y las compensaciones en un colibrí tropical. Ecología
Sargent RD, Vamosi JC. 2008. La influencia de la posición del dosel, 90:1147–61. Temeles EJ, Linhart YB Masonjones M. Masonjones HD.
síndrome del polinizador y región sobre transiciones evolutivas en el tamaño 2002. El papel del ancho de la flor en las relaciones entre la
del gremio de polinizadores. Int J Plant Sci 169: 39–47. longitud del pico del colibrí y la longitud de la flor. Biotrópica 13:
Serrano-Serrano ML, Rolland J, Clark JL, Salamin N, Perret 68–80. Temeles EJ, Miller JS, Rifkin JL. 2010. Evolución de la sexualidad
M. 2017. Polinización de colibríes y diversificación de dimorfismo en el tamaño y la forma del pico de los colibríes
angiospermas: una asociación antigua y exitosa en ermitaños (Phaethornithinae): un papel para la causalidad
Gesneriaceae. Proc R Soc B Biol Sci 284:20162816. ecológica. Philos Trans R Soc B Biol Sci 365:1053–63.
Beneficio en la coevolución pico-corolla 695

Temeles EJ, Pan IL, Brennan JL, Horwitt JN. 2000. Evidencia Waser NM, Fugate ML. 1986. Polen precedencia y estigma clo-
para la causalidad ecológica del dimorfismo sexual en un seguro: un mecanismo de competencia por la polinización
colibrí. Ciencia 289:441–3. entre Delphinium nelsoniiyIpomopsis [Link]ía 70:
Temeles EJ, Rankin AG. 2011. Efecto del labio inferior de 573–7. Wei J, Huo Z, Gorb SN, Rico-Guevara A, Wu Z, Wu J. 2020.
Monarda didymasobre la remoción de polen por parte de los colibríes. Chupando o lamiendo: mecanismos de alimentación facultativos
Can J Bot 78:1164–8. en las abejas (Apis mellifera).Biol Lett 16:20200449. Weinstein BG,
Temeles EJ, Roberts WM. 1993. Efecto del dimorfismo sexual. Graham CH. 2017. Factura persistente y co-
en la longitud del pico sobre el comportamiento de alimentación: un análisis emparejamiento de rolla a pesar de los recursos temporales
experimental de los colibríes. Ecología 94: 87–94. cambiantes en las interacciones colibrí-planta tropical. Ecol Lett
Thomson JD, Wilson P. 2008. Explicación de los cambios evolutivos 20:326–35.
entre la polinización de abejas y colibríes: convergencia, Wessinger CA, Rausher MD, Hileman LC. 2019.
divergencia y direccionalidad. Int J Plant Sci 169:23–38. La adaptación a la polinización por colibríes está asociada con
Torres-Vanegas F, Hadley AS, Kormann UG, Jones FA, Betts una diversificación reducida [Link] Lett 3:521–33.
MG, Wagner HH. 2019. La firma genética del paisaje de la

Descargado de [Link] por invitado el 14 de febrero de 2023

polinización por trampas: evidencia de la hierba tropical, Wilson P, Castellanos MC, Wolfe AD, Thomson JD. 2006.
Heliconia [Link] Genet 10:1206 Cambios entre la polinización de abejas y aves [Link]:
Tripp EA, Manos PD. 2008. ¿Es la especialización floral una evolución? Waser NM, Ollerton J, editores. Interacciones planta-polinizador: de
callejón sin salida cionario? Transiciones del sistema de polinización en la especialización a la generalización. Chicago, CA: Prensa de la
Ruellia (acantáceas). Evolución 62: 1712–37. Universidad de Chicago. pag. 47–68.
V-azquez DP, Chacoff NP, Cagnolo L. 2009. Evaluating mul- Wolf LL, Hainsworth FR, Stiles FG. 1972. Energetics of for-
tres determinantes de la estructura de las redes mutualistas envejecimiento: tasa y eficiencia de extracción de néctar por
planta-animal. Ecología 90:2039–46. colibríes. Ciencia 176: 1351–2.
Waser NM, CaraDonna PJ, Price MV. 2018. Flores atípicas pueden Wolf LL, Hainsworth FR, Gill FB. 1975. Eficiencias de forrajeo.
ser tan rentable como las típicas flores de colibrí. Am Nat 192: y presupuestos de tiempo en aves que se alimentan de néctar. Ecología
644–53. 56:117–28.