CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE

INTEGRIDAD INTESTINAL
EN AVICULTURA
 Presidente Ejecutivo de FENAVI
Gonzalo Moreno Gómez

Directora Programa Técnico

Diana Sarita Nieto Jaime

Autor: textos y fotografías

Martha Pulido Landínez
MV. MSc. PhD, DACPV
Profesora Clínica Asociada. Laboratorio de Investigación y
Diagnóstico en Avicultura. Facultad de Medicina Veterinaria.
Universidad Estatal de Mississippi
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

INTRODUCCIÓN

Hoy por hoy, la forma de producir alimentos está en constante evolución; en gran parte debido a
la presión ejercida por los consumidores que ha traído como consecuencia la adopción de grandes
cambios en la industria agroalimentaria mundial. Aspectos de gran vigencia como la resistencia a los
antimicrobianos y la posible presencia de residuos de antimicrobianos en los productos avícolas han
ocasionado muchas veces que en forma errónea se rechacen, a pesar de su excelente calidad nutricio-
nal y su bajo costo.

Las actuales exigencias del mercado, las nuevas regulaciones en el uso de antimicrobianos y el bien-
estar animal; entre otros, son factores preponderantes en el cambio en el manejo de las aves que
debe afrontar la industria avícola. Este cambio afecta en menor o mayor proporción los resultados
productivos y, no en pocos casos, esta transición ha traído como consecuencia disminución de peso,
menor porcentaje de uniformidad, mayores consumos por ave día, menor eficiencia productiva y, oca-
sionalmente, enfermedad en las aves. Con frecuencia, estos resultados obedecen al cambio en el uso
de ciertas materias primas de la dieta y en especial a la prohibición de usar algunos aditivos para la
alimentación de las aves. El ajuste hacia las nuevas exigencias de producción será exitoso en la medida
que los avicultores encuentren la mejor manera de sacar provecho de estas nuevas condiciones.

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1. EL CONOCIMIENTO DE LA
INTEGRIDAD INTESTINAL
COMO HERRAMIENTA
CLAVE PARA ENFRENTAR
LOS NUEVOS RETOS DE LA
PRODUCCIÓN AVÍCOLA

En algunos países la transición hacía alimentos para aves sin la inclusión de antibióticos como me-
joradores de productividad (promotores de crecimiento), trajo como consecuencia la presentación de
un desequilibrio en el ambiente intestinal de las aves que originó diversos problemas entéricos, en
su mayoría causados por la proliferación de bacterias nocivas como Escherichia coli, Salmonella sp.,
Enterococcus cecorum, y Clostridium perfringens; entre otras. Dicho de una manera sencilla, esta res-
tricción produjo cambios en la microbiota intestinal (antes llamada flora intestinal). Así, la proliferaron
de bacterias “malas” y con ellas todos los productos de su metabolismo, llevó en muchos casos a un
cambio radical en el ambiente del intestino, con la consecuente pérdida de la integridad intestinal. Este
desequilibrio en la microbiota, conocido también como “disbacteriosis” o “disbiosis”, puede afectar
la salud de las aves, la absorción y el aprovechamiento de nutrientes. Como consecuencia se puede
presentar un efecto negativo en el crecimiento y en la producción.

Los cambios en la integridad intestinal afectan el tejido linfoide asociado al intestino (GALT, por su sigla
en inglés); hoy por hoy, considerado como uno de los órganos más importantes del sistema inmune
de las aves debido a su extensión y funciones. Esto trae como resultado que las aves se vuelvan más
susceptibles a diversas enfermedades no sólo causadas por bacterias, sino también de origen viral o
por protozoarios.

Ante la restricción del uso de antibióticos como promotores de crecimiento, la conservación de la

salud del tracto gastrointestinal (TGI) es clave para superar este nuevo reto. Todo programa sin uso
de estos antibióticos debe basarse específicamente en la prevención y disminución de retos hacia este
sistema. Por lo tanto, cualquier alternativa en la conservación de su integridad debe acompañarse de
excelentes planes sanitarios que incluyan programas de bioseguridad y vacunación, un buen manejo
que garantice el bienestar animal de las aves. El TGI está sometido en forma constante a múltiples retos
e interacciones con el medio ambiente que deben ser entendidos para sacar provecho de esta nueva
situación (Figura 1). No se puede caer en el error frecuente de pensar que un solo producto por sí solo
va a prevenir o solucionar el problema. El conocimiento de la anatomía y fisiología normal del TGI de
las aves y del GALT; así como de la forma de conservar la integridad de sus funciones, contribuirá en
mejores resultados productivos.

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 Piso, Jaula,
Aviario, Pastoreo

Alojamiento Abuelas
Relaciones simbióticas
Reproductoras
Bacterias patógenas en Microbiota Tipo de Gallina comercial
baja cantidad residente ave, edad Pollo en engorde

Presencia Calidad de agua

Consumo de insectos:
Alimentación Tipo y calidad de la dieta
saciedad y disbacteriosis de plagas
Presentación del alimento

Potabilizantes, Antibióticos, Medio Presencia de polvo

Productos
Prebióticos, Probióticos, ambiente Condiciones de la cama (humedad)
vía oral
Aceites esenciales, Ácidos en el galpón Tipo de ventilación
orgánicos, Vacunas Aditivos Temperatura
en el Manejo
alimento
CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

Antibióticos, Prebióticos,
Equipos, Personal,
Probióticos, Aceites esenciales,
Densidad
Ácidos orgánicos

Figura 1. Los retos del tracto gastrointestinal (TGI) de las aves son diversos. Son muchos los factores que interactúan debido
a su comunicación directa con el medio ambiente.

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2. BREVE REVISIÓN DE LA
ANATOMÍA MACROSCÓPICA
DEL SISTEMA DIGESTIVO DE
LAS AVES Y SUS PRINCIPALES
ENFERMEDADES ASOCIADAS

Al comparar el sistema digestivo de las aves con el de los mamíferos se encuentra que es un poco más
corto pero proporcional a sus necesidades. Un primer concepto que debe tenerse en cuenta es que
el TGI está completamente interconectado desde el pico hasta la cloaca (figura 2). En segundo lugar,
es necesario entender que el GALT también se extiende a lo largo de todo el sistema digestivo de las
aves. Entonces cualquier anormalidad que se presente en alguno de los componentes o segmentos de
este sistema afectará el proceso digestivo, la absorción de nutrientes, la salud de las aves y por ende,
la ejecución productiva.

El TGI se inicia en el pico que es una estructura córnea que varía dependiendo del tipo de alimenta-
ción del ave y las funciones adicionales que cumpla. La cavidad oral de las aves está adaptada para
el vuelo, el pico y la mandíbula son muy livianos y no hay presencia de dientes. Entre sus funciones se
encuentran la aprehensión del alimento, la comunicación con el medio ambiente, la defensa del ave y el
desplazamiento. Dicho de manera sencilla, el proceso digestivo de las aves se inicia con el uso del pico
para obtener el alimento. Así, toda deformación en esta estructura influirá negativamente en el aprove-
chamiento de los nutrientes. Es por esto que anormalidades en el desarrollo embrionario del ave como
pico cruzado o de tijera; errores de manejo como un despique incorrecto, enfermedades como viruela
aviar o algunas deficiencias vitamínicas, entre otras, pueden traer como consecuencia una aprehensión
inadecuada del alimento y una ejecución productiva deficiente (figura 3).

Posterior a la captura de alimento con el pico, los movimientos rostro-caudales de la lengua lo envían
hacia la faringe y así, la partícula alimenticia entra en contacto con la cavidad oral (figura 4). Esta
mucosa puede ser muy sensible dado que los nervios trigémino y gustativo se encuentran adyacentes.
Adicionalmente, los aferentes sensoriales de estos nervios también están muy cerca uno del otro en la
cavidad nasal.

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Pico

Esófago

lo
cu
trí
en
ov

as

o
os
Pr

ct
re
eg

Re
nc
Ci

Pá
Cloaca
Buche
Molleja

Hígado
Íleon
Duodeno

Figura 2. El tracto gastrointestinal (TGI) de las aves es un sistema interconectado del

pico a la cloaca, razón por la cual debe verse como un todo: Cualquier cambio que se
presente en alguno de sus segmentos puede influir sobre el correcto aprovechamiento
de los nutrientes.

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Pico normal Pico normal

Pico cruzado o de tijera,

Despiqie correcto defecto congénito

Pico muy corto. Pico deforme.

Despique incorrecto Despique incorrecto

Figura 3. Toda deformación del pico influirá negativamente en el proceso digestivo. Es por esto que anor-
malidades en el desarrollo embrionario del ave como pico cruzado o de tijera; o errores de manejo como
despique inadecuado; pueden traer como consecuencia una aprehensión inadecuada del alimento y por ende
una mala ejecución productiva.

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a. Paladar b. Lengua c. Laringe d. Coana o a. Coana b. Papilas c. Abertura de las

hendidura palatina e. Hendidura infundibular glándulas salivales
f. Faringe

Figura 4. Características anatómicas de la cavidad oral de las aves. Ausencia de paladar blando y de istmo.
Presencia de orofaringe y papilas queratinizadas. La lengua varía según las funciones que ejerza, siendo
particular para cada especie. la hendidura palatina comunica la cavidad oral con las cavidades nasales y la
hendidura infundibular con los canales auditivos.

Las lesiones en la cavidad oral pueden disminuir la quemestesis que es la capacidad sensorial de las
mucosas orales y nasales de percibir el sabor y el aroma de una sustancia. Esta capacidad está relacio-
nada específicamente con la percepción de dolor en presencia de una sustancia irritante. En las aves, el
nervio trigémino, (nervio sensorial somático de la cabeza) lleva a cabo la quemestesis, codificando los
estímulos mecánicos y térmicos. Adicionalmente, este nervio contiene fibras quimiorreceptoras que le
permiten al ave detectar irritantes químicos y, por ende, rechazar el alimento.

Considerando estas características, se puede decir que, si las aves sienten dolor al comer o detectan
olores o sabores muy concentrados, pueden suspender el consumo de alimento; razón por la cual las
lesiones en la cavidad oral y en la lengua producidas por irritantes químicos, físicos, agentes patógenos
y/o por micotoxinas pueden impedir impiden el flujo inicial del alimento causando una disminución
marcada en la producción (figura 5).

El sistema digestivo se continúa con el esófago y el buche o ingluvis; el buche actúa en mayor parte
como lugar de almacenamiento del alimento, varias condiciones pueden afectar su correcto funciona-
miento (figuras 6 y 7).

Las aves cuentas con dos estómagos: proventrículo considerado como el estómago verdadero o glan-
dular y el ventrículo que es el estómago muscular o molleja (figura 8). Condiciones anormales como
irritaciones químicas y/o físicas, traumas y la presencia de agentes patógenos en cualquiera de estos
segmentos afectan marcadamente el inicio del proceso digestivo (figuras 9 y 10).

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5 Pulido-Landinez, 2019 6

Figura 5. Causas frecuentes de lesiones en la cavidad oral: 1. Agresores físicos, elementos extraños (inges-
tión de cuerda o manila). 2. Efecto de la ingestión de partículas de alimento muy finas sobre la salida de los
canales salivales en la cavidad oral. 3. Efecto de micotoxinas: lesión ovalada en paladar superior. 4. Lesiones
en cavidad oral y esófago por Candida albicans. 5. Macho reproductor: pérdida de parte de la lengua cau-
sada por ingestión de micotoxinas. 6. Lesiones en la punta de la lengua y debajo de la lengua causadas por
ingestión micotoxinas. Las lesiones de estructuras de la cavidad oral pueden ser muy dolorosas para las aves
e impactan negativamente el consumo y aprovechamiento del alimento.

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a. Buche con alimento

b. Esófago

Foto tomada de McLelland, 1992

Parte interna del buche.

Se muestran la porción cervical
y la esofágica

Figura 6. Características anatómicas del buche o ingluvis de las aves. El buche es una dilatación del esófago
de las aves usado para almacenamiento de alimento. Este órgano es característico de cada especie, algunas
aves no tienen buche.

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Figura 7. Lesiones comunes en buche y esófago: 1. Lesiones cavidad oral y buche por cama tratada con cal
(Foto Preciado, 2005). 2. Lesiones producidas por infección con Candida albicans (candidiasis). 3. Alimento
excesivamente seco por fallas en el suministro de agua. 4. Buche con abundante contenido líquido mezclado
con alimento, consecuencia de la condición “buche pendulante” producida por la enfermedad de Marek. 5.
Parásitos internos del buche: principalmente Capillaria obsignata o Capillaria annulata (capilariasis). Este
parásito del buche es tan delgado como un pelo. 6. Impactación de buche por consumo excesivo de pasto o
por consumo de pasto largo y seco, común en explotaciones en pastoreo.

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Figura 8. Estómagos de las aves. 1. Proventrículo (estómago verdadero): Parte glandular del estómago don-
de se realiza la digestión enzimática. Las glándulas señaladas con flechas segregan HCl y pepsinógeno (foto
tomada de McLelland, 1992). 2. Ventrículo o molleja: estómago muscular (foto tomada de McLelland, 1992).
La molleja contiene cuatro músculos (números en la foto del 1 al 4) y un centro tendinoso (número 5 en la
foto) cuya función es triturar los alimentos con movimientos de rotación y presión. 3. Proventrículo y molleja
normales de pollos de engorde, al interior de la molleja se observa la capa de coilina o coilin, generalmente
de color amarillo, cuya función es proteger la mucosa de la molleja. 4. Cambios de color en la capa de coilina
de la molleja (verde o azulosa) en pollos vacunados vía oral contra la Enfermedad de Newcastle. Tanto el
proventrículo como la molleja presentan características normales.

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Figura 9. Lesiones en los estómagos de las aves (a). 1. Glándulas proventriculares dilatadas. Por lo general
esta condición produce dilatación del proventrículo, causando deformación Esta lesión puede presentarse en
presencia de enfermedades de origen viral (E. de Gumboro, Bronquitis infecciosa). 2-3. Proventriculitis hemo-
rrágica en aves positivas a Enfermedad de Newcastle de alta virulencia. 4. Contenido verdoso en molleja, por
presencia de bilis conteniendo Salmonella Gallinarum. 5. Contenido verde oscuro en la molleja por imbibición
biliar, ave con depresión de consumo por más de 48 horas. 6. Capa de coilina presentando destrucción severa.
Estas aves presentaron infección mixta con Clostridium perfringens y Escherichia coli.

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Figura 10. Lesiones en los estómagos de las aves (b) – Presencia de materiales no digeribles que impiden el
buen funcionamiento de la molleja y pueden producir sensación de saciedad y posterior disbacteriosis en las
aves. 1. Molleja con alto contenido de Alphitobius diaperinus, el caparazón de estos escarabajos (quitina) no
puede ser digerida por las aves. 2. Algunos componentes de la ración pueden ser no digeribles. Las partículas
negras en esta foto corresponden a piedra caliza oscura de bajas solubilidad y disponibilidad de Calcio. 3.
Consumo de cama. 4. Consumo de elementos extraños (puntillas).

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Posterior a la molleja o ventrículo se presenta el intestino delgado que, también en adaptación para el
vuelo, es relativamente corto y presenta tiempos de pasaje de la digesta muy rápidos si se comparan
con los de los mamíferos. El intestino delgado se divide en dos partes conocidas también como asas:
una pequeña que corresponde al asa duodenal y otra más grande que corresponde al íleon (figura 11).

Anteriormente, para facilitar la observación macroscópica el intestino delgado de las aves se dividía
arbitrariamente en tres partes: el duodeno que correspondía a la porción ubicada en el asa duodenal,
donde está incluido el páncreas; posteriormente se consideraba que el yeyuno se extendía desde el
final del asa duodenal hasta el divertículo de Meckel y desde allí se iniciaba el íleon que iría hasta la
unión ileo-cecocólica (donde se ubican las tonsilas cecales). Sin embargo, hoy es claro que histológica-
mente no hay diferencias claras entre los segmentos anterior y posterior al divertículo de Meckel, razón
por la cual varios autores consideran que no existe yeyuno en las aves. Después de la unión ileo-ce-
cocolica se inicia la pequeña porción del recto o colon y se desprenden dos ciegos, estas dos últimas
secciones constituyen el intestino grueso de las aves. El TGI finaliza en la cloaca en el coprodeo, donde
también se encuentran las salidas para el sistema reproductivo (proctodeo) y el sistema renal (urodeo).

Son varias las patologías que pueden afectar el correcto funcionamiento del intestino de las aves, lo
que trae como consecuencia un inadecuado proceso digestivo y deficiente absorción de nutrientes.
Muchos cambios en las condiciones de manejo de las aves han producido el resurgimiento de enferme-
dades que estaban bajo relativo control (parasitismo interno); otras condiciones son retos constantes
para el TGI, de común presentación en explotaciones avícolas (Figuras 12 a 16).

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 Ìleon superior Ìleon inferior

Pico
Duodeno Ciegos Asa menor:
Esófago
duodeno

Buche Ciegos

Páncreas
Proventrículo
Divertículo Asa mayor: Ìleon
Recto
Vesícula de Meckel
Molleja biliar
Higado
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Cloaca

Figura 11. 1. Representación esquemática del tracto gastrointestinal de las aves. Se destacan las 4 diferentes porciones del intestino: duodeno, íleon,
ciegos y recto. Se muestra el divertículo de Meckel. Por mucho tiempo se consideró este remanente del saco vitelino como el punto de división entre
yeyuno e íleon. Actualmente se sabe que no hay diferencias microscópicas en estas dos porciones. 2. Intestino delgado de las aves. No existe una división
clara entre porciones. Para facilitar el análisis anatómico del intestino, al momento de la necropsia se puede dividir en dos asas: la más pequeña corresponde
al asa duodenal y la más grande está relacionada con el íleon.

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Figura 12. Lesiones en intestino delgado (a): las patologías que afectan el intestino delgado son diversas.
Algunas producen un daño más severo que otras a la superficie de absorción intestinal y al GALT. A continua-
ción, se presentan algunos ejemplos: 1. Síndrome de mala absorción causado por Astrovirus aviar. Las paredes
del intestino se adelgazan, hay presencia de abundante líquido en la luz intestinal, se observa “balonamiento”
del intestino. 2. Síndrome de mala absorción por Reovirus aviar: se observan diversos grados de anormalidad
(“entorchamiento”) del asa duodenal ocasionada por disminución del tamaño del páncreas. 3. Enteritis necró-
tica (infecciones por Clostridium perfringens y Clostridium colinum): daño severo a la mucosa intestinal puede
llevar a perforación y peritonitis. Se pueden observar a través de la serosa lesión amarillentas. 4. Desequilibrio
en la microbiota intestinal – disbacteriosis por lo general alta producción de gas por parte de las bacterias
predominantes en el intestino, también se puede aumentar la producción de moco. En todos estos casos se
puede observar alimento sin digerir en la porción final del íleon.

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

Figura 13. Lesiones en intestino delgado (b): la presencia de parásitos internos (redondos y planos) es cada
vez más frecuente en granjas avícolas principalmente en aquellas con reutilización de cama. Los parásitos
internos compiten por los nutrientes y pueden causar desequilibrios en el ambiente intestinal. Su presencia
impacta negativamente el proceso digestivo de las aves. A la necropsia se pueden observar diversos grados
de infestación: 1. Leve con congestión de la mucosa intestinal. 2. Moderada con congestión y leve presencia
de moco. 3. Moderada con presencia de moco y material verdoso de origen biliar, observada principalmente
en duodeno. 4. La presencia de parásitos internos contribuye al desequilibrio intestinal que se manifiesta con
adelgazamiento de las paredes intestinales, congestión y abundante presencia de espuma. 5. Infestación se-
vera, ocasionando taponamiento del intestino. 6. Se ha observado aumento en la frecuencia de presentación
de parásitos planos principalmente en ponedoras comerciales y en algunos casos en reproductoras. Estos
parásitos pueden cambiar el ambiente intestinal aumentando la producción de moco y espuma.

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Figura 14. Lesiones en intestino delgado y ciego. La coccidiosis es quizás la enfermedad del intestino de
las aves que más pérdidas económicas produce en la industria avícola. Se presenta en aves jóvenes, principal-
mente en pollo de engorde. Sin embargo, se ha podido observar en reproductoras y ponedoras después de la
madurez sexual y en ponedoras alojadas en jaula. 1. lesiones blanquecinas visibles a través de la serosa en
pollo de engorde (Eimeria acervulina). 2. Lesiones hemorrágicas en el intestino medio observada en ponedoras
comerciales causada por Eimeria necatrix. 3. Tiflitis hemorrágica observada en ponedoras blancas en jaula. 4.
Tiflitis con tapones caseosos observadas en pollo de engorde (Eimeria tenella).

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

Figura 15. Lesiones en ciego: similar a la condición mencionada para intestino delgado, la presencia de
parásitos en el ciego (Heterakis gallinarum) se detecta actualmente con frecuencia. Estos hallazgos son cada
vez más comunes en reproductoras y ponedoras comerciales en Colombia. 1. Infestaciones severas permiten
observar los parásitos a través de la serosa del ciego, 2. es necesario evaluar cuidadosamente el contenido
cecal y las paredes del órgano; algunas veces estos parásitos se mezclan y no es fácil detectarlos. 3. Estos
parásitos suelen encontrarse fácilmente en la punta del ciego. Los huevos de Heterakis gallinarum transportan
el protozoario Histomona meleagridis, agente causal de la histomoniaisis (cabeza negra).

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

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Figura 16. Las lesiones en ciego pueden llevar a un desequilibrio en la microbiota intestinal (disbacteriosis).
1 - 2 coccidiosis cecal (Eimeria tenella). La presencia abundante de gas en el ciego (3 y 4) y la acumulación
anormal de líquido en el ciego (5) son señales de disbacteriosis cecal. Este desequilibrio puede estimular la
proliferación de Clostridium perfringes que después migra a intestino delgado y causa Enterintis necrótica.

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

Las glándulas accesorias del TGI de las aves son el páncreas y el hígado. Sus características anatómicas
dependen en gran parte del tipo de ave y la edad, y, en ponedoras comerciales y reproductoras adultas;
se presentan cambios dependiendo de la etapa de producción (figura 17).

El páncreas está ubicado en el asa duodenal, mientras que el hígado se encuentra sobre el intestino
delgado, por debajo del corazón. El páncreas de las aves es un órgano glandular, está dividido en tres
lóbulos (dorsal, ventral y esplénico) que se abren en la parte distal del duodeno, en el mismo lugar
donde se encuentra la salida de los ductos biliares. El hígado está constituido por un lóbulo derecho y
uno izquierdo unidos en la línea media, donde también se puede observar la vesícula biliar. El sistema
biliar tiene dos ductos, uno drena el lóbulo derecho del hígado y el otro el izquierdo. Ambos están
conectados dentro del hígado. El ducto del lóbulo derecho hepático se abre en la vesícula biliar y el
izquierdo directamente en el duodeno. La vesícula biliar se contrae vigorosamente para secretar la bilis
dentro del duodeno cuando hay digesta presente. La tabla 1 destaca las funciones más importantes de
las glándulas accesorias de las aves.

Diversas enfermedades infecciosas y otro tipo de condiciones pueden afectar el correcto funciona-
miento de estas glándulas y por ende su papel en el proceso digestivo de las aves. En la figura 18 se
muestran algunos ejemplos.

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Figura 17. Las glándulas accesorias del sistema digestivo (hígado y páncreas) tiene funciones endocrinas
y exocrinas. El páncreas está ubicado en el asa duodenal y el hígado se encuentra sobre el intestino. El color
normal del páncreas es rosado pálido y se extiende en toda el asa duodenal. El hígado normal puede cambiar
su color de marrón oscuro a un poco más claro o en ocasiones ocre, dependiendo del tipo de ave y la edad.
1. Hígado de pollo de engorde. 2. Hígado de ponedora comercial. 3. Páncreas de pollo de engorde en el asa
duodenal.

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

Tabla 1. Funciones de las glándulas accesorias del sistema digestivo de las aves.

Glándula
Función Comentarios
accesoria
Eliminación de productos metabólicos del alimento que no son usados por
las aves y sustancias tóxicas: durante el metabolismo proteico el exceso
de aminoácidos, que no es utilizado para la síntesis de proteínas tisulares,
Detoxificación hormonas, enzimas, etc. es catalizado por el hígado. El catabolismo de
aminoácidos incluye la de-aminación, a partir de la cual se forman amoníaco
y ceto-ácidos. El amoniaco liberado es convertido a ácido úrico en el hígado y
luego excretado a través de los riñones.
La vesícula biliar produce la bilis que juega un papel importante en la
Metabolismo
digestión de las grasas. Junto con la colina, el hígado transforma los
de Grasas
depósitos de grasa en tejidos grasos para la obtención de energía.
El glicógeno es sintetizado y almacenado en el hígado. El exceso de
carbohidratos ingerido por el ave es convertido en lípidos que son
Metabolismo
almacenados como grasa corporal. El hígado, con la ayuda del páncreas,
de
mantiene un nivel sanguíneo constante de glucosa. En situaciones de
carbohidratos
urgencia, la glucosa es sintetizada a partir de proteínas y grasas en el hígado,
Hígado proceso conocido como gluconeogénesis.
Absorción de vitaminas liposolubles A, D, E y K. la Vitamina A es almacenada
en el hígado y liberada cuando los tejidos lo requieran. La vitamina K es
Metabolismo utilizada en el hígado para la formación de protrombina, que es requerida
de vitaminas para coagulación de la sangre en hemorragias. Vitaminas del tipo B,
especialmente B1, B2 y Niacina son metabolizadas en el hígado, donde
también pueden ser almacenadas.
Metabolismo Minerales como hierro, cobre y cobalto son almacenados en el hígado. Estos
del Hierro elementos provienen del alimento y de la destrucción de los glóbulos rojos.
Las células rojas inmaduras formadas en la médula ósea se convierten en
glóbulos rojos en el hígado. Adicionalmente otros componentes de la sangre
Eritropoyesis
como la hemoglobina y las proteínas plasmáticas (albúmina, fibrinógeno y
protrombina) son sintetizadas en el hígado.
Remoción de glóbulos rojos viejos: la vida media de los eritrocitos en pollos
Otras funciones es 20 a 30 días. Luego de este periodo, los eritrocitos son destruidos en el
hígado.
Producción del jugo pancreático que tiene un pH básico y está constituido
por secreciones liberadas en el duodeno a través de un sistema de ductos. El
jugo pancreático contiene sales (Na+, Mg++, HPO4–, HCO3–, bicarbonato de
Función
sodio; entre otras) y enzimas digestivas (amilasa, lipasa, tripsina, nucleasas
exocrina
y colagenasas, entre otras; que hidrolizan carbohidratos, proteínas, lípidos,
Páncreas ácidos nucleicos, etc. También contiene cofactores como la colipasa. El jugo
pancreático, junto con la bilis, contribuyen en la digestión de los alimentos.
Síntesis de insulina y glucagón que son secreciones liberadas dentro del
Función
sistema circulatorio. Estas hormonas son esenciales para el control del
endocrina
metabolismo intermediario de los carbohidratos.

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Figura 18. Patologías de frecuente presentación en hígado y páncreas. 1. Síndrome de hígado graso. [Link]-
siones en forma de tiro al blanco, de común presentación en histomoniasis, 3 y 4. Múltiples focos blan-
quecinos en parénquima hepático correspondientes a focos necróticos causados por agentes bacterianos
como Pasteurella multocida, Escherichia coli, Staphilococcus aureus; entre otras). 5. Páncreas de aspecto
blanquecino, disminuido de tamaño. Estas aves presentaban síndrome de pasaje rápido con involucramiento
de reovirus aviar.

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

3. CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE

LA FISIOLOGÍA DEL SISTEMA
DIGESTIVO DE LAS AVES

La motilidad que favorece el proceso digestivo se inicia desde el momento mismo de la toma del ali-
mento. Como se mencionó anteriormente, después de la aprehensión con el pico, la partícula entera
es enviada hacia la orofaringe con movimientos rostro-caudales de la lengua. En esta fase faríngea,
intervienen también las papilas caudales. En este momento la coana (hendidura palatina) se cierra. Un
aspecto interesante por destacar es que gracias a la motilidad que se presenta durante esta fase, la
distancia entre la cavidad oral y el esófago se disminuye facilitando el paso del alimento al esófago y
posteriormente al buche.

En pollos, gallinas y pavos las glándulas salivales secretan principalmente moco, cuyo volumen de
producción en aves gallináceas puede estar entre 7 a 25 ml. La función preponderante del moco es
lubricar el alimento para facilitar su paso hacia el esófago. Existen conceptos contradictorios acerca
de si la enzima amilasa está presente o no en la saliva. Varios autores reportan que esta enzima no se
produce en las glándulas salivales y que puede estar presente en bajas cantidades en la saliva por el
reflujo desde el proventrículo. El concepto general es que pequeñas cantidades de amilasa presentes
en la saliva podrían contribuir al inicio del proceso digestivo.

En la fase esofágica la peristalsis mueve el bolo alimenticio hacia el buche y luego hacia el proventrí-
culo. El esófago no es importante para la digestión química del alimento, pero la producción de moco
juega un papel primordial en su proceso de lubricación y movimiento ya que complementa la función
de la saliva. El buche actúa como almacenamiento temporal del bolo alimenticio; allí se adquieren
pequeñas cantidades de enzimas. De aquí se pasa hacia el proventrículo donde se inicia la adición
de moco, pepsina y ácido clorhídrico. Aunque el alimento ingerido se mueve hacia la molleja gracias
a las contracciones del buche, varios autores postulan que el paso desde el buche al proventrículo y
desde éste hacia el ventrículo está controlado por los movimientos de los músculos de la molleja. El
alimento pasa desde el esófago al buche cuando la molleja está en contracción y desde el buche a la
molleja cuando ésta está en relajación. Estos conceptos ilustran el papel crucial que juega el estómago
muscular en el proceso digestivo y destaca la necesidad de mantener una excelente condición en este
órgano para garantizar que la absorción de nutrientes se lleve a cabo de manera adecuada y eficiente.

Una vez el alimento alcanza la molleja, se inicia su función mecánica de triturado; gracias a los movi-
mientos de rotación producidos por sus cinco músculos estriados que convergen en un centro tendino-
so. El bolo alimenticio continúa hacia el intestino delgado gracias a que el píloro se abre y el contenido
gástrico pasa al duodeno, donde se recibe el aporte de las glándulas accesorias.

Según Pesti y col (2005), Scanes (2014) y López Coello (2014), para que los nutrientes puedan ser
absorbidos, cada porción del TGI debe estar trabajando perfectamente para garantizar que el proceso

26
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

digestivo se lleve a cabo en cada sección. En las aves se presenta flujo regresivo (reflujo o movimientos
fisiológicos antiperistálticos) en diferentes porciones del TGI. Este flujo regresivo es importante dado
que las aves carecen de amilasa en sus secreciones salivales, pero ésta y otras enzimas presentes en
el duodeno pueden actuar en el buche gracias a estos movimientos. En las aves existen tres diferentes
puntos de reflujo (figura 19):

1. Reflujo gástrico: de la molleja hacia el proventrículo y buche. Esta es la razón para que en el
buche estén presentes algunas enzimas.

2. Reflujo desde el duodeno y la parte proximal del íleon (antes yeyuno) hacia la molleja.

3. Peristaltismo regresivo del colon hacia los ciegos.

El proceso digestivo en las aves también presenta variaciones importantes de pH. Cada porción del TGI
tiene un pH diferente dependiendo de la función que cumpla (figura 19): en la cavidad oral y en el esó-
fago puede estar cercano a 7, posteriormente en el buche puede bajar a 4.5 - 5 debido a la influencia
del ácido clorhídrico producido en el proventrículo y al reflujo gástrico mencionado anteriormente. En
el proventrículo el ambiente es ácido (2.0); sin embargo, esto valores pueden cambiar a 3 o 4 depen-
diendo de las características de la dieta.

27
28
Reflujo intestino delgado Ìleon superior Ìleon inferior
principal sitio de digestión 7.04 7.59

Pico Esófago Duodeno

6.31 Ciegos
6.75
7.08

Buche
5.0

Páncreas
Proventrículo
2.0
Divertículo
Recto
de Meckel
Vesícula 7.38
Molleja biliar
Higado
2.0-3.5
CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

Reflujo gástrico Reflujo intestino grueso y ciegos:

pH ácido pH básico Digestión de péptidos, Emulsión de las grasas Absorción de agua y electrolitos

Figura 19. Representación esquemática de los movimientos fisiológicos antiperistálticos o de reflujo y las variaciones de pH que se presentan durante
el proceso digestivo de las aves. Los movimientos de reflujo contribuyen a la efectividad del proceso digestivo de las aves. Adicionalmente, cada porción
del TGI tiene un pH diferente para favorecer cada etapa del proceso digestivo. El alimento es recibido en el esófago con un pH básico. El proventrículo
tiene el pH más bajo dado que allí se produce el ácido clorhídrico que por efecto del reflujo gástrico pasa al buche, haciéndolo levemente ácido.
A partir del duodeno el proceso digestivo se lleva a cabo a un pH básico (mayor de 6, menor de 8).
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

El pH del proventrículo influye directamente en el de la molleja que fluctúa de 2 a 3.5. Cuando el

bolo pasa al duodeno el pH se ajusta a un rango de 6-7 para que las enzimas allí presentes actúen
eficientemente. Este cambio en el pH se debe a la acción de los bicarbonatos provenientes del pán-
creas, a las sales biliares y a la capacidad inherente de amortiguación en el intestino. En el intestino
de las aves se llevan a cabo los procesos digestivos y de absorción de nutrientes más importantes. La
digestión enzimática se inicia cuando el alimento se encuentra en el proventrículo: sus paredes secre-
tan jugos gástricos: ácido clorhídrico (HCl), pepsinógeno (precursor de la pepsina) y moco. El HCl y el
pepsinógeno secretados por las glándulas gástricas inician la digestión de las proteínas por la acción
de la pepsina. El moco secretado por las glándulas tubulares forma una capa protectora para prevenir
el daño que podrían causar estas sustancias. El tiempo de retención del alimento en el proventrículo
es corto debido a su baja capacidad de almacenamiento. Por esta razón, aunque en la molleja se lleva
a cabo la transformación física del alimento por trituración, aquí también se realiza la digestión inicial
por la acción de las sustancias producidas en el proventrículo.

En el intestino delgado de las aves se inicia la digestión enzimática. El duodeno es el principal sitio de
la absorción de nutrientes cuya digestión depende de las secreciones gástricas, entéricas, pancreáticas
y hepáticas (tabla 1) y del estado de las vellosidades intestinales. En el íleon proximal se lleva a cabo
la mayor parte de la digestión de almidón, azucares, grasas y proteínas. La α-amilasa producida por el
páncreas es la enzima encargada de la digestión del almidón acompañada por la dextrinasa y glucoa-
milasa producidas en el intestino. Otras enzimas y su función se muestran a en la tabla 2.

Tabla 2. Funciones de las enzimas del sistema digestivo de las aves.

Enzima Substrato Producto

Maltasa Maltosa Glucosa
Isomaltasa Dextrinas Glucosa
Sucrasa Sucrosa Glucosa, fructosa
Enteroquinasa Tripsinógeno Tripsina
Lipasa Monoglicéridos Glicerol, ácidos grasos
Peptidasas Di y tripéptidos Aminoácidos
Tomado de Scanes 2014. Fisiologia aviar - Sturkie.

La mayoría de los carbohidratos se absorben en el intestino delgado con una pequeña porción en el
ciego. La mayor parte de glucosa se absorbe en el duodeno. El almidón se digiere en forma acumulativa
en el duodeno (65%), parte proximal (85%) y la parte distal (97%) del íleon.

El sitio primario para absorción de aminoácidos es el intestino delgado, aunque una pequeña parte en
el buche, la molleja y el proventrículo. El sitio de mayor absorción de calcio y fósforo está en la región
proximal del íleon. Las vitaminas son absorbidas a través del intestino delgado, pero principalmente en
el duodeno. Como algo particular de las gallinas, se ha demostrado que pueden absorber metionina a
nivel del recto. El ciego es también importante en la absorción de aminoácidos y azúcares (aunque en
menor proporción) y en procesos de fermentación. Los ácidos grasos son principalmente absorbidos en
el íleon. Una parte del agua es absorbida a través del intestino delgado, pero la mayor proporción se
absorbe en ciego y colon. Teniendo el ciego un importante papel en el balance de agua y sal y en los
procesos de fermentación.

29
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

Con lo anteriormente expuesto se muestra al TGI de las aves como un sistema integrado, cuyas múlti-
ples interacciones entre todos sus segmentos y un correcto funcionamiento de éstas, garantizan el total
aprovechamiento de los nutrientes (figura 20).

El proceso digestivo se inicia desde el momento mismo en que las

aves ingieren las partículas de alimento enteras.

Buche: Almacenamiento. Se adquieren

pequeñas cantidades de enzimas.
Ambiente levemente ácido.

Proventrículo: se inicia la adición de

moco, pepsina y ácido clorhídrico.
Ambiente francamente ácido.

Molleja: función mecánica de

triturado. Ambiente ácido.

Pulido-Landinez, 2019

Intestino delgado: recibe el aporte de

las glándulas accesorias. Absorción de
nutrientes.

Recto y ciegos (microbiota anaeróbica): procesos de fermentación.

Figura 20. Principales procesos digestivos que se presentan en cada porción del TGI.

30
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

3.1 TIEMPO DE PASAJE DEL BOLO ALIMENTICIO Y SU

IMPORTANCIA EN EL PROCESO DIGESTIVO:
El tiempo de pasaje del bolo alimenticio influye directamente sobre la salud intestinal. A su vez, este
tiempo de pasaje está directamente relacionado con el tamaño de la partícula y la acción de triturado
que ejerce la molleja. Varios autores consideran que este último es el factor que tiene mayor influencia
en el tiempo de pasaje del alimento por el TGI. En este sistema interconectado, las contracciones de la
molleja estimulan los movimientos peristálticos en el intestino delgado, que promueven un flujo más
rápido del bolo alimenticio y una mejor absorción de nutrientes. Los tiempos de retención del alimento
varían en las distintas partes del intestino; Svihus y col. (2002) determinaron que en el intestino delga-
do la velocidad de paso está determinada por la suma de los movimientos peristálticos y antiperistálti-
cos a su vez relacionados con los movimientos de la molleja. El tiempo de permanencia del alimento en
la molleja puede ser aproximadamente de 30 minutos después de ingerido el alimento, mientras que
el tiempo de paso total a través del TGI puede ser aproximadamente de 2 a 2.5 horas. Sin embargo,
pueden presentarse variaciones por diferentes factores. Un aspecto por considerar es que no todas las
porciones del intestino tienen el mismo tiempo de retención; por ejemplo, en el ciego la permanencia
de la digesta puede llegar a ser hasta de 72 horas post-consumo (figura 21).

Cuando el paso del alimento es lento, cambia la composición de las comunidades bacterianas intes-
tinales y con frecuencia se favorece la proliferación de microorganismos patógenos como Clostridium
perfringens y Enterococcus cecorum, entre otros. Así, cualquier enfermedad o condición que afecte el
funcionamiento de la molleja puede traer como consecuencia un proceso digestivo anormal al cambiar
las velocidades del paso del bolo alimenticio. Como se ilustró en las figuras 9 y 10, dentro de estas con-
diciones se pueden enumerar varias relacionadas con manejo y dentro de las enfermedades afectando
la molleja se pueden mencionar intoxicación con mollerosina (vómito negro) y diversas enfermedades
de origen bacteriano o viral.

31
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

El tiempo de pasaje en el intestino está

influenciado por múltiples factores: com-
posición de la dieta (tipo de ingredientes,
inclusión de enzimas, fibra, aceites y gra-
sas, fibra, etc.), presentación del alimento,
edad y estado de salud de las aves; entre
otras.

Molleja: aproximadamente 30
minutos
La molienda por la molleja es el factor que
mayor influencia tiene sobre el tiempo de
pasaje del alimento.

Intestino delgado
La tasa de paso esta determinada por la
suma de los movimientos peristálticos y
antiperistálticos.

Ciego
Presenta la mayor variación en tiempo de
permanencia de algunas partículas.

Tiempo promedio hasta la cloaca:

2 – 2.5 horas
Múltiples variaciones. Estudios con marca-
dores han mostrado que para algunas par-
tículas el tiempo de pasaje puede ser entre
8 a 12 horas.

Figura 21. Tiempos de retención del alimento en el TGI de las aves comerciales

De otra parte, el tiempo de pasaje del alimento también se puede ver afectado por factores como com-
posición de la dieta, aditivos utilizados (enzimas), fuentes de grasa, tipo y tamaño de la partícula; entre
otros. Aunque se ha reportado que el uso de dietas con partículas grandes (harina gruesa) mejora la
digestibilidad, también se ha observado que la ingestión de granos enteros disminuye la velocidad de
paso del alimento y se disminuye el consumo por un posible efecto de saciedad.

32
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

3.2 EFECTO DEL AYUNO SOBRE EL TIEMPO DE PASAJE DEL

ALIMENTO Y LA SALUD DEL TGI:
Dentro del manejo de las aves comerciales, ciertos sistemas utilizan restricción alimenticia como una
práctica habitual. Por ejemplo, el pollo de engorde es sometido a ayuno durante la prefaena con el fin
de disminuir la probabilidad de rupturas de buche e intestino que pueden ocasionar contaminación
cruzada con bacterias en la planta de beneficio. Dependiendo de la programación de salida hacia pro-
cesamiento, que generalmente se hace por peso, algunos pollos que permanecen en la granja pueden
estar bajo períodos de restricción alimenticia en diferentes días. Otro ejemplo a destacar se observa
durante el levante de reproductoras donde en algunos sistemas de alimentación se incluyen períodos
de ayuno (alimentación un día sí, un día no “skip a day”). Las ponedoras comerciales y, en menor
proporción, las reproductoras son sometidas a procesos de pausa ovárica inducida (muda forzada) que
también pueden tener ciertos niveles de restricción alimenticia. Otra situación que se puede presentar
es que por razones logísticas o económicas no se pueda proporcionar alimento a las aves en las horas
establecidas. Así, se puede decir que en la avicultura comercial la restricción alimenticia se presenta
comúnmente y esta condición puede influir directamente en la salud del TGI de las aves.

En aves con alimento disponible en forma constante el proceso digestivo presenta los pasos menciona-
dos anteriormente (aprehensión del alimento, deglución, paso hacia el esófago, almacenamiento en el
buche, paso a proventrículo y molleja y finalmente intestino. Durante cada comida, el tracto gastroin-
testinal se llena por encima del tercio superior del íleon). Según Scanes (2014), en las comidas de la
tarde, el buche también se llena. En aves sometidas a ayuno, con la molleja vacía, al ser realimentadas
el alimento pasa directamente al proventrículo sin almacenamiento en el buche. Cuando la molleja
está vacía, los músculos se contraen y cierran la abertura desde el buche. Cuando la molleja contiene
alimento, los músculos se relajan y el bolo pasa al buche (reflujo gástrico). A medida que la molleja
se vacía, los músculos del buche se contraen y fuerzan la alimentación hacia la molleja. Cuando las
aves tienen alimento disponible todo el tiempo (ad libitum), mantienen el buche parcialmente lleno
para que el alimento pase regularmente al proventrículo y la digestión del alimento se realice como un
proceso constante.

Si la molleja está vacía (ayuno) los tiempos de pasaje cambian y los reflujos se pueden presentar de
manera más rápida. Al ingerir alimento éste puede pasar rápidamente desde el buche a la molleja y
por un movimiento de reflujo, pasa nuevamente al buche. Así, cuando el bolo presente en el intestino
delgado tiene una digestión incompleta se produce un estímulo que promueve el reflujo del duodeno a
la molleja. Adicionalmente, el reflujo del íleon a la molleja aumenta después de un ayuno prolongado.
Se ha sugerido que el aumento en estos reflujos actúa como mecanismo compensatorio para aumentar
la digestión de nutrientes ante la escasez previa del alimento (Clench y Mathias, 1995, citados por
Scanes, 2014).

Varios mecanismos se alteran durante un período de ayuno, entre estos el pH, la motilidad y la toma y
absorción neta de agua, lo que puede afectar la digestión, absorción, el tiempo de pasaje del alimento
y alterar la microbiota normal llevando a disbacteriosis, con la consecuente agresión a la integridad in-
testinal. Esto podría explicar también por qué aves sometidas a ayunos prolongados presentan elevada
regurgitación de agua y en ocasiones de alimento.

33
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

4. SISTEMA DIGESTIVO DE
LAS AVES Y SU FUNCIÓN EN
PROCESOS DE INMUNIDAD

4.1 SALUD INTESTINAL E INMUNIDAD:

El tracto gastrointestinal cumple una importante función como barrera de defensa de las aves. Sus
componentes físicos, químicos, inmunológicos y microbiológicos proporcionan al huésped una especie
de escudo en contra de las enfermedades que tienen como blanco los órganos de este sistema. Sin
embargo, debido a la constante interacción de esta barrera con el medio ambiente y los microorga-
nismos que se encuentran en éste, también puede actuar como portal de entrada de diversos agentes
patógenos. Así, la conservación de la integridad intestinal y el correcto funcionamiento de este sistema
son cruciales para impedir que agentes patógenos invadan las aves vía oral, cloacal o respiratoria; aun-
que pueda parecer extraño, en algunos casos los agentes que invaden el TGI pueden ingresar también
vía respiratoria.

En las aves, el tejido linfoide asociado a las mucosas (MALT, por su sigla en inglés) está bien desarrolla-
do y consiste en células linfoides que se encuentran principalmente en la lámina propia de la mucosa
y la submucosa del intestino y las vías respiratorias. El MALT actúa como una primera línea de defensa
contra agentes nocivos para las aves; puede estar disperso o formar células linfoides agregadas, o estar
organizado en folículos linfoides primarios y secundarios o en tonsilas. El MALT que se encuentra en el
TGI aviar, es denominado Tejido Linfoide Asociado al Intestino (GALT, por su sigla en inglés).

En el complejo y dinámico universo del TGI todo está conectado: sus características anatomo – fisioló-
gicas le permiten cumplir con sus funciones de barrera, digestión, absorción de nutrientes y metabo-
lismo para garantizar la supervivencia y productividad del huésped; la producción de moco contribuye
en alto porcentaje a cumplir la función de barrera física y la inmunidad de mucosas se garantiza con
la integridad del epitelio intestinal y la preservación del GALT. De otra parte, la microbiota intestinal,
en constante equilibrio en aves sanas, está constituida principalmente por bacterias, pero también por
otros agentes que aunque están presentes en menor cantidad como protozoarios, hongos, levaduras y
virus (entre éstos los bacteriófagos); también hacen parte de este complejo universo.

En el TGI se encuentra aproximadamente el 70% de células inmunes de las aves. Hace algunos años
se creía que en las aves este tejido linfoide estaba limitado al intestino. Hoy en día se sabe que existe
GALT en todo el TGI empezando en la cavidad oral, pasando por el esófago, el buche, la molleja, con
distribución en todo el intestino delgado, los ciegos, el recto y la cloaca. El GALT, está bien desarrollado
en las aves de corral y, dependiendo de su ubicación, está presente como agregaciones de células
linfoides u organizado en folículos linfoides y amígdalas, también llamadas tonsilas. Las aves no tienen
ganglios linfoides (figura 22).

34
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

Desde el pico hasta la cloaca, el GALT se inicia con la tonsila faríngea en la cavidad oral; en el esófago
se encuentra tejido linfoide difuso y folículos linfoides en las porciones cervical y torácica; además
de una tonsila esofágica. En el proventrículo existe tejido linfoide difuso y una tonsila pilórica. En el
intestino delgado se encuentran las placas de Peyer y el divertículo de Meckel. En el ciego existen dos
tonsilas cecales (una en cada unión ileo-cecocólica) y tejido linfoide en la pared apical; en el recto y
la cloaca se identifica tejido linfoide difuso (figura 22). Es importante mencionar que la bolsa de Fa-
bricio, íntimamente ligada con el recto, excreta su contenido en esa zona, por lo cual muchos autores
la incluyen en el GALT. Para efectos de este documento la Bursa se considerará como tejido linfoide
independiente al GALT.

Los agregados linfoides están frecuentemente cubiertos por un epitelio infiltrado por células linfoides.
Tal epitelio ejerce una función esencial porque a menudo contiene células que se especializan en
la identificación de antígenos y su posterior transporte al tejido linfoide subyacente para iniciar su
destrucción. Así, las células inmunes presentes en el GALT son la primera línea de defensa activa
contra los patógenos que pueden agredir el TGI que se suma a la acción de barrera de otros epitelios
y a la producción de moco. De esta manera el GALT ofrece defensa a las aves para impedir la coloniza-
ción por parte de virus, bacterias, hongos, protozoarios y en cierto modo parásitos redondos y planos.

35
36
Ìleon superior Ìleon inferior

7
Pico 2
7
Duodeno 8
Esófago 8 Ciegos
7 7

Buche

3
4
9

Páncreas
5
Proventrículo 10
6
Divertículo 11 Recto
de Meckel
Vesícula
Molleja biliar
Higado
CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

12
Cloaca
Pulido-Landínez, 2019

Figura 22. LTGI y sistema inmune: El tejido linfoide asociado al tracto gastrointestinal (GALT) es la primera línea de defensa contra antígenos
que ingresan vía oral. Se distribuye a lo largo de todo el sistema digestivo de las aves. El esquema muestra la ubicación aproximada del GALT.
1. Tonsila faríngea; 2. Agregados linfoides de la porción cervical del esófago; 3. Agregados linfoides de la porción torácica del esófago. 4. Tonsila
esofágica; 5. Tejido linfoide del proventrículo; 6. Tonsila pilórica. 7. Placas de Peyer; 8. Tejido linfoide en la pared apical del ciego. 9. Tonsilas cecales.
10. Tejido linfoide del Divertículo de Meckel, 11. Tejido linfoide en el recto. 12. Tejido linfoide del proctodeum (cloaca).
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

Un conocimiento sólido de las características y funciones del GALT contribuye al entendimiento del por
qué se pueden administrar vacunas vía oral, o por qué se puede estimular el sistema inmune a través
de la administración de prebióticos, probióticos, ácidos orgánicos y aceites esenciales; entre otros.
Con la prohibición del uso de antibióticos como promotores de crecimiento, se buscan alternativas
para la prevención de enfermedades que se basan en el correcto funcionamiento del sistema inmune
gastrointestinal completamente desarrollado. Así, la investigación sobre el GALT aviar también es im-
pulsada por la búsqueda de productos que ayuden en la prevención de enfermedades y actúen como
mejoradores de desempeño productivo.

Entonces, el desarrollo y la función inmunológica del GALT son críticos para la supervivencia del pollito
inmediatamente después de la eclosión, donde al llegar a una granja se expone a nuevas situaciones
que implican en mayor o menor grado un reto para el sistema inmune: dieta (agua y comida), micro-
biota residente en los galpones (patógena o no para las aves) y vacunaciones, en especial aquellas
vacunas aplicadas vía oral o que requieran del GALT para lograr una respuesta adecuada. A continua-
ción, se describen las características básicas del GALT presente en cada segmento del TGI de las aves.

• Tonsila faríngea. La lámina propia de la mucosa faríngea contiene tejido linfoide difuso, al-
gunos agregados de células linfoides y ocasionalmente folículos linfoides pequeños. La mayoría
del tejido linfoide está presente alrededor de la hendidura palatina (coana), rostral a las papilas
faríngeas; en estos casos se denomina tonsila faríngea. La importancia de esta tonsila radica en
que es el primer contacto del sistema inmune con agentes ingresando vía oral o respiratoria.
También se ha postulado que esta tonsila es propensa a la formación de microabscesos posterior
a una infección.

• Tejido linfoide esofágico. Este tejido está constituido por agregados difusos de células lin-
foides y la tonsila esofágica. Las células linfoides agregadas pueden estar presentes a lo largo
de todo el esófago, pero se encuentran principalmente en la parte cervical. En el epitelio que
recubre estos agregados linfoides se encuentran células de defensa como monocitos y macrófa-
gos intraepiteliales. Algunas pequeños grupos de células linfoides se pueden ver cercanos a las
glándulas mucosas. La tonsila esofágica se encuentra en la transición entre la parte torácica del
esófago y el proventrículo.

• Tejido linfoide del proventrículo. Los agregados linfoides en el proventrículo están constitui-
dos principalmente por linfocitos T. Se organizan en la lámina propia de la mucosa justo debajo
del epitelio. Su distribución muestra un patrón único con los linfocitos T en el centro y Linfocitos
B en la periferia. Sin embargo, los folículos de células B típicos pueden ser encontrados a nivel de
las glándulas proventriculares profundas. También se pueden encontrar agregados de linfocitos
en la zona donde los conductos de las glándulas se abren a la luz proventricular. El epitelio de
esos conductos a menudo es infiltrado por muchos linfocitos T. Estas características permiten su
identificación clara en enfermedades cuyos agentes tiene tropismo hacia tejido linfoide como
enfermedad infecciosa de la bursa, enfermedad de Newcastle e Influenza aviar (figura 23).

• Tonsila pilórica. En la pared de la parte proximal del duodeno, cerca al esfínter pilórico están
presentes pequeños folículos linfoides secundarios; estos a su vez presentan regiones interfo-
lículares pobladas por células T. Cuando este anillo de tejido linfoide está bien desarrollado se
denomina tonsila pilórica. Esta tonsila consta de 15 a 20 unidades de pequeñas tonsilas que
están encapsuladas por tejido conectivo. El tejido presente en cada unidad se organiza en torno

37
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

a una cripta central (cripta de Lieberkühn transformada), revestida por epitelio infiltrado princi-
palmente por linfocitos T. Aunque se desconoce la función exacta de la tonsila pilórica, algunos
investigadores sugieren que podría compensar potencialmente la ausencia de ganglios linfáticos
mesentéricos en las aves. Así, las tonsilas esofágica y pilórica serían un mecanismo de defensa de
las aves ante agresiones de agentes patógenos presentes en el TGI, dado que evitarían su paso a
la sangre.

• Placas de Peyer. Existen aproximadamente seis placas de Peyer dispersas en el intestino delga-
do de las aves. La mayor parte se localizan en el borde antimesentérico del yeyuno. Estas estruc-
turas linfoides también se conocen como tonsilas intestinales. Una de estas placas se localiza en
el íleon, de 5 a 10 cm proximales a la unión ileocecocólica. Las placas de Peyer de las aves son
muy similares a las de los mamíferos. Este tejido linfoide está ubicado no solamente en la lámina
propia, sino que también penetra la submucosa. Consiste primariamente de folículos linfoides
secundarios que contienen principalmente Linfocitos B y están separados por regiones interfolicu-
lares ricas en linfocitos T. El epitelio que recubre las placas de Peyer está formado por enterocitos
diferenciados y está fuertemente infiltrado por células linfoides. Este linfoepitelio es responsable
del contacto íntimo entre el quimo y el intestino. Las placas de Peyer se desarrollan rápidamente:
en pollitos recién nacidos las infiltraciones de células linfoides son visibles únicamente a través
del microscopio; a partir de los 10 días de edad es posible ver estos agregados macroscópica-
mente y su volumen aumenta significativamente en forma natural hasta los 3 meses. Con la edad
las placas de Peyer se van atrofiando y después de aproximadamente 1 año, sólo una permanece
cerca de la transición entre el íleon y el ciego. Esta característica podría estar ligada a la suscep-
tibilidad de aves adultas a ciertas enfermedades relacionadas con el TGI.

• Divertículo de Meckel. El divertículo de Meckel, también llamado divertículo vitellinum, es

el remanente o vestigio del saco vitelino. Durante la embriogénesis, conecta el saco vitelino
con la luz intestinal. Se identifica como una protrusión pequeña, rosada pálida en el lado an-
ti-mesenterico de la pared del yeyuno, ligeramente distal a la región media de esta porción
intestinal. En aves adultas es difícil identificar esta estructura. La presencia del divertículo de
Meckel anteriormente se usaba para diferenciar anatómicamente el yeyuno del íleon. Hoy en día,
el íleon se define como la porción terminal del intestino delgado, cerca de las tonsilas cecales.
Inmediatamente después de la eclosión, el divertículo de Meckel es muy grande y contiene la
yema. El tejido linfoide del divertículo de Meckel comienza a desarrollarse a las 5 a 7 semanas
de edad en el pollo. Sin embargo, en pollos de engorde de 2 semanas de edad se han observado
pequeños agregados de macrófagos y linfocitos en esta zona. Algunos autores sugieren que este
tejido linfoide completamente maduro está presente a partir de la semana 10 y permanece activo
hasta los 21 meses. Dentro del divertículo se encuentran células de defensa como granulocitos,
monocitos y grandes cantidades de células plasmáticas. Adicionalmente, la región central de este
tejido cuenta con folículos linfoides primarios y secundarios, y acumulaciones interfoliculares de
células linfoides.

• Tonsilas cecales. Un gran grupo de agregados de tejido linfoide se encuentra dentro de la pa-
red medial de ambas uniones ileocecocólicas en su transición hacia el recto. Las tonsilas cecales
son macroscópicamente visibles en pollos y gallinas, patos y gansos. Están compuestas de varias
unidades de folículos linfoides secundarios con regiones de células T intercaladas, ubicadas alre-
dedor de una fosa central. Esta fosa se ramifica en varias criptas que tienen conexiones directas

38
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

con la luz del ciego. El tejido linfoide también se encuentra en las paredes de las puntas del ciego
como tejido linfoide difuso y folículos linfoides secundarios dentro de la lámina propia de la
mucosa y la submucosa. Los folículos linfoides están cubiertos por un linfoepitelio que es predo-
minantemente compuesto de células epiteliales columnares con células caliciformes ocasionales
y algunas células M. Aunque las tonsilas cecales aparecen al final de la etapa embrionaria, su
mayor desarrollo tiene lugar después de la eclosión. Al primer día forman linfocitos B y un mayor
número de linfocitos T. De 6 semanas en adelante, aumenta el número de linfocitos B y superan
significativamente el número de linfocitos T. Cuando el tejido linfoide de las tonsilas está comple-
tamente maduro, se puede observar macroscópicamente y representa un componente importante
del GALT. Aunque la función de las tonsilas cecales no está completamente definida, se sugiere
que neutralizan antígenos que ingresan al ciego debido al reflujo de uratos. De otra parte, se ha
postulado que las tonsilas cecales y otros GALT, como el tejido linfoide cloacal, podrían jugar un
papel en la diferenciación de las células madre de linfocitos B.

• Tejido linfoide en el recto. El recto aviar es la parte recta terminal del intestino entre el íleon
y la cloaca. Tiene aproximadamente 8 cm de largo en el pollo. La lámina propia de la mucosa del
recto está fuertemente infiltrada por células linfoides que a menudo se organizan en pequeños
folículos linfoides. Como tal, es muy similar al tejido linfoide presente en la pared del proctodeum.
No se conoce su función exacta.

• Otro tejido linfoide en el proctodeum. Este tejido linfoide consiste en agregados linfoides
dispersos. Las células están presentes en la pared dorsal del proctodeo y en el tallo que conecta
la bolsa de Fabricio con el proctodeum. A diferencia de la bolsa, esta región es rica en células T y
solo contiene pocas células B en aves recién nacidas, pero el número de células aumenta con la
edad concomitante con un aumento de la inmunidad humoral. Se ha postulado que este tejido
linfoide compensa la involución de la bolsa de Fabricio y que también podría ser importante para
la inmunidad local en respuesta a antígenos presentes en el quimo y las heces.

4.2 GALT Y EDAD DE LAS AVES – MAYOR SUSCEPTIBILIDAD A

ALGUNAS ENFERMEDADES DEPENDIENDO DE LA EDAD?
La inmunidad se define como “una condición para poder resistir una enfermedad en particular, espe-
cialmente evitando el desarrollo de un microorganismo patógeno o contrarrestando los efectos de los
productos propios de su metabolismo”. Varios estudios han demostrado que en las aves se presentan
cambios en la composición y funcionamiento del GALT relacionados con la edad. El GALT en pollitos
recién eclosionados contiene linfocitos T y B funcionalmente inmaduros; estas células alcanzan su
funcionamiento pleno durante las dos primeras semanas de vida. Como tal, la maduración rápida
de la inmunidad innata en pollitos recién nacidos es importante para proporcionar protección contra
cualquier enfermedad. De otra parte, el medio ambiente en el que sean alojados esos pollitos juega un
papel crucial en la colonización de microrganismos patógenos o apatógenos. Así, el estado sanitario
del lote anterior, un período de vacío adecuado, el correcto alistamiento del galpón y la calidad de la
cama; juegan un papel preponderante en el futuro desempeño del lote. El manejo en las primeras 48
horas de vida puede marcar la pauta entre aves sanas y aves enfermas; por lo tanto esas primeras horas
son claves para lograr una buena ejecución productiva.

39
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

1
2

3 4

5 6

Figura 23. Diversos agentes infecciosos tienen tropismo por el GALT y causan lesiones en diferentes por-
ciones del tracto digestivo. Entre ellos, 1. Virus de la Enfermedad de Newcastle - proventriculitis hemorrágica.
2. Virus de la enfermedad infecciosa de la bursa - proventriculitis hemorrágica. 3. Virus de la enfermedad de
Marek afectando tonsilas cecales. 4-6: Virus de la enfermedad de Newcastle causando activación de las placas
de Peyer, tonsilas cecales hemorrágicas y cloacitis por activación tejido linfoide.

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

El GALT en las aves cambia con la edad. En los primeros días del pollito las placas de Peyer no se
observan a simple vista; pero a partir de los 10 días se empieza su observación macro. Posteriormente,
a las 16 semanas de edad, el número de Placas de Peyer aumenta y se distribuyen ampliamente en
el intestino. Las tonsilas cecales se observan fácilmente en las aves después del día 10. A medida que
las aves envejecen, el número de placas de Peyer disminuye; observaciones en aves de 68 semanas
muestra presencia solamente de tejido linfoide en la unión ileocecocólica. Esta característica podría
explicar por qué aves mayores a 60 semanas están más predispuestas a mostrar signos y lesiones de
enfermedades producidas por agentes bacterianos como Escherichia coli y Salmonella sp; entre otras.

5. MICROBIOTA INTESTINAL: UN
UNIVERSO CUYO EQUILIBRIO
DEBE SER CONSERVADO

La microbiota intestinal de las aves (antes denominada flora intestinal y algunas veces denominada
microbioma intestinal), es diversa y compleja. Juega un papel vital en la digestión, absorción de nu-
trientes, desarrollo del sistema inmune y exclusión de agentes patógenos. A su vez, la integridad, la
funcionalidad y la salud del intestino aviar dependen de muchos factores que rodean al ave incluyendo
el medio ambiente, el tipo de alojamiento (jaula, piso, pastoreo), si se reutiliza o no la cama en pollo
de engorde, tipo de alimentación, calidad del agua y productos suministrados vía oral (aditivos en el
alimento o suministro vía agua de bebida: antibióticos como mejoradores de desempeño, prebióticos,
probióticos, ácidos orgánicos, aceites esenciales; vacunas: coccidia y otros agentes con tropismo in-
testinal). De otra parte, las características de la microbiota presente ejercen un papel preponderante
dado que las interacciones simbióticas entre ésta y el huésped son fundamentales para la salud y la
producción de las aves (figura 1). Adicionalmente, la diversidad de la microbiota intestinal responde en
gran medida a su ubicación en el TGI y a la edad de las aves.

El intestino de las aves comerciales es mucho más corto que el de los mamíferos en proporción a su
cuerpo. Adicionalmente, los tiempos de tránsito son relativamente cortos. Por esta razón la microbiota
intestinal debe contar con mecanismos que le permitan adaptarse a ese ambiente para adherirse a la
mucosa intestinal y poder proliferar. En el caso de la microbiota del ciego, el tiempo de permanencia
es relativamente largo. Esta condición es favorable para la proliferación de diversos grupos de bacte-
rias, que también pueden influir en la utilización de nutrientes y la salud de las aves. Para conservar
el equilibrio, la microbiota como componente esencial del universo del TGI, ejerce un control sobre las
bacterias patógenas no sólo por la competencia por espacios físicos y por nutrientes, la producción de
bacteriocinas y el ambiente ácido desfavorable; sino también por la estimulación constante que ejerce
sobre el GALT.

La investigación de la composición de la microbiota del intestino de las aves se viene realizando hace
varios años. Inicialmente se utilizaron cultivos bacteriológicos tradicionales para identificar y caracteri-

41
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

zar las bacterias presentes. Sin embargo, otros integrantes de esta microbiota como virus, protozoarios
y hongos no podían ser identificados con estos procedimientos. Con el nuevo conocimiento de la
diversidad de esta microbiota y el advenimiento de nuevas técnicas moleculares de gran especificidad,
sensibilidad y alto poder discriminatorio; ha sido posible investigar con mayor detalle las características
biológicas y la ecología de estas comunidades de microorganismos. Actualmente se cuenta con infor-
mación más precisa basada en resultados de PCR en tiempo real, estudios de bases 16S rRNA, secuen-
ciación de alto rendimiento, secuenciación de metagenoma y metaproteómica y más recientemente, el
uso de secuenciación de genoma completo. La microbiota en cada segmento del TGI presenta varia-
ciones debido a la respuesta del huésped (Ej. inmunidad), a las relaciones simbióticas entre bacterias
y, en mayor proporción, depende de la dieta utilizada. En términos generales la microbiota se clasifica
en microorganismos comensales y microorganismos patógenos. Muchas veces los agentes patógenos
están en pequeñas cantidades y permanecen allí por mucho tiempo sin hacerle daño al huésped (ej.
Eimerias, Clostridium perfringens, Escherichia coli). Sin embargo, ante una condición de estrés se puede
presentar inestabilidad en ese equilibrio, los agentes patógenos pueden proliferar y su patogénesis no
sólo produce daño físico al intestino, sino también algunas sustancias tóxicas producto de su metabo-
lismo (Ej. toxinas de Clostridium perfringens produciendo Enteritis necrótica), crean condiciones que
ponen en peligro la salud del animal así como su productividad.

Importancia de conservar la microbiota normal: El sistema gastrointestinal de las aves debe

iniciar su proceso de maduración inmediatamente después de la eclosión porque tiene que adaptarse
al cambio en el tipo de nutrición (de la yema al alimento concentrado). Así, se inicia una transición
fisiológica y metabólica para ajustar su funcionamiento intestinal desde una dieta constituida princi-
palmente por los lípidos de la yema a una dieta por lo general rica en carbohidratos y aminoácidos. Por
lo tanto, el sistema digestivo juega un papel decisivo en la determinación del potencial de desarrollo
después de la eclosión, ya que la digestión de nutrientes, la absorción, la asimilación y la incorporación
de tejidos en crecimiento y desarrollo, incluyendo el músculo esquelético, dependen directamente de la
integridad estructural y funcional del tracto gastrointestinal.

Para poder conservar la integridad de la mucosa intestinal y que a su vez ejecute en forma adecuada
sus funciones normales de crecimiento, mantenimiento y reparación frente al manejo y diferentes
dietas; es necesario adaptar el manejo de las aves, en especial en lo que se refiere al programa de
alimentación; esto redundará en un buen desarrollo corporal por ende en excelentes resultados en
la producción de carne y huevos. Una mucosa intestinal que conserve su integridad podrá responder
mejor ante lesiones inducidas por agentes mecánicos o patógenos.

Papel de la microbiota en la conservación de la integridad intestinal y la prevención de

enfermedades: en el sistema digestivo de las aves habitan más de 400 especies de bacterias. Algu-
nas de éstas son llamadas bacterias benéficas, mientras que otras menos deseables son las denomina-
das bacterias patógenas, que producen diversas enfermedades (Salmonella sp, E. Coli, Clostridium sp,
Campylobacter sp; entre otras).

Las bacterias naturales del tracto gastrointestinal de los pollos de engorde han sido ampliamente estu-
diadas por varios autores, cuyos pioneros, (Barnes e Impey, 1970), mostraron que el ciego de las aves
contiene una inmensa variedad de especies bacterianas dentro de las que se incluyen bacterias anae-
róbicas distribuidas de la siguiente manera: 40% son bacilos Gram negativos del grupo Bacteriodiacea,
40% bacilos Gram positivos incluyendo los Lactobacilos, y el porcentaje restante corresponde princi-

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

palmente a Peptostreptococcus. Para Pasteiner (2005), el equilibrio en la composición de la microbiota

intestinal de las aves que proteja al huésped contra la invasión de microorganismos patógenos, está en
estrecha relación con la salud intestinal; y ésta a su vez dependerá de que el individuo cuente con un
ambiente intestinal en completa homeostasis.

6. ESTRATEGIAS PARA LA
CONSERVACIÓN DE LA
INTEGRIDAD INTESTINAL

En diversos países las nuevas tendencias en seguridad alimentaria, la lucha contra la resistencia a los
antimicrobianos y la presión de los consumidores por obtener alimentos inocuos; ha llevado a evitar
el uso de antibióticos en la producción de aves. Existe una gran polémica sobre el uso de antibióticos
como promotores de crecimiento y su importancia en la producción de resistencia, lo que ha llevado
a la prohibición de esta práctica en varios países. De otra parte, se discute cuándo se deben realizar
tratamientos con antimicrobianos en términos de respetar conceptos de bienestar en animales enfer-
mos y al mismo tiempo cómo cumplir con los períodos de retiro de los antimicrobianos usados para así
garantizar la eliminación de residuos de la carne de pollo o de los huevos. Hoy más que nunca, el uso
responsable y juicioso de los antibióticos en animales cobra gran importancia.

Debido a que el no uso de antibióticos en la producción avícola también se perfila como una estrate-
gia comercial que busca un diferencial para obtener mejores precios; también existe la necesidad de
introducir nuevos conceptos que permitan usar la alimentación animal como un medio para mejorar la
ejecución productiva no solo a través del mejoramiento de las dietas en sí, sino con la inclusión de aditi-
vos en el alimento que contribuyan al mantenimiento y mejoramiento de la salud intestinal. La mayoría
de estas alternativas se basan en la protección y estimulación de la microbiota benéfica del intestino.

Numerosos reportes científicos confirman un efecto benéfico del uso de diversas alternativas en térmi-
nos de protección contra agentes patógenos relacionados con el sistema digestivo, la estimulación de
la respuesta inmune y, como consecuencia, logrando un aumento de la producción. Sin embargo, su
utilización debe verse como parte integral de los programas de prevención de enfermedades, no como
tratamientos curativos cuando las enfermedades ya están presentes. Para obtener buenos resultados
con estas alternativas, deben estar acompañadas de un correcto manejo de las aves, alojamiento
adecuado considerando bienestar animal, programas de alimentación óptimos (llenando requisitos
nutricionales y considerando el adecuado suministro; además de proveer a las aves agua de excelente
calidad), y con programas de bioseguridad y de vacunación que garanticen la salud de las aves. No
existe una “fórmula mágica” que compense la ausencia de alguno o todos estos factores o las defi-
ciencias que se presenten en cada uno de ellos.

Dentro de las alternativas a los antibióticos promotores de crecimiento o mejoradores de desempeño

convencionales que están llegando al mercado pueden tenerse en cuenta prebióticos, probióticos,

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

productos de exclusión competitiva, ácidos orgánicos, aceites esénciales y ácidos grasos de cadena
media, entre otros. Bajo estas condiciones es fundamental definir que otras sustancias tipo enzimas,
antioxidantes y adsorbentes también deben hacer parte de la categoría de los promotores de desem-
peño no antibióticos.

Cada uno de estos principios activos tiene sus justificaciones de uso, pero cuando ellos deban ser va-
lidados como sustitutos de los promotores convencionales de desempeño, las justificaciones deben ir
acompañadas por el modo de acción de cada uno de ellos. Debe evitarse usar productos que no estén
completamente caracterizados y que no tengan su mecanismo de acción definido (EFSA 2009, 2017).
Las alternativas que se presentan hoy por hoy son diversas y muchas veces se usan diferentes términos
para referirse al mismo producto, que pueden crear confusión.

Se pueden usar prebióticos y probióticos, estos productos han demostrado una eficacia variada cuan-
do se administran de forma independiente. Dado que estos productos promueven el desarrollo y la
diversidad de la microbiota intestinal también se conocen como eubióticos. También se les denomina
simbióticos debido a que su combinación puede tener efectos sinérgicos sobre la estimulación de la
microbiota intestinal y la protección de la salud de las aves. De otra parte, también se recomienda el
uso de ácidos orgánicos, aceites esenciales (también denominados fitobióticos), cocteles de bacteriófa-
gos y, últimamente, algunas enzimas especiales. Así, uno de los grandes retos para la industria avícola
actual es contar con fórmulas simbióticas de estos productos que tengan alta selectividad de acción y
que puedan usarse a un costo razonable.

Cuando se habla de estrategias para mejorar la salud intestinal de las aves a través del manejo de la
microbiota intestinal y sin la utilización de antibióticos como promotores de crecimiento, se persiguen
varios objetivos:

• Evitar la presencia de enfermedades que involucran más de un agente o enfermedades

multibacteria. La concomitancia de agentes en avicultura es muy común y por lo general lleva
a fracasos en el tratamiento con antibióticos.

• En términos de salud pública, lograr un mejor control de todos aquellos agentes que producen
las Enfermedades Alimentarias (ETAs), disminuir la resistencia a los antimicrobianos y evitar la
presencia de sus residuos en los productos avícolas.

• Obtener un mejoramiento en la ejecución productiva de las aves.

Sin embargo, la gran variedad de alternativas disponibles crea confusión con respecto a la forma
y el momento adecuado para usarlas. También, una constante pregunta es cómo se pueden
medir los efectos de estos productos en las aves. Para tratar de dar una visión aproximada de
las características de estos aditivos, la forma de usarlos para poder obtener buenos resultados,
los principales errores que llevan a su no efectividad y las diferencias existentes entre cada uno
de estos, a continuación se presentan algunas definiciones y características a tener en cuenta.

6.1 PREBIÓTICOS:
Un prebiótico se define como un compuesto no digerible, que al ser consumido por las aves
estimula en forma directa la producción de microorganismos no patógenos presentes en

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

forma natural en el intestino de las aves. Las bacterias benéficas pueden usar prebióticos
como sustrato para su metabolismo, especialmente como fuente de energía. De esta manera
se modifica la composición y/o actividad de la microbiota intestinal, lo que puede traer como
consecuencia un balance adecuado en el intestino y a su vez se busca un efecto fisiológico y de
modulación de las respuestas del sistema inmune del huésped.

Otras funciones atribuidas a los prebióticos son que forman una barrera en el intestino y
pueden ligarse a las fimbrias de las bacterias Gram-negativas patógenas, inhibiendo así su
adhesión a la superficie apical de las vellosidades intestinales, preservando la superficie de
absorción intestinal (figura 24). Adicionalmente, se postula que contribuyen a la reducción
de la respuesta inflamatoria evitando los daños tisulares producidos por ésta. También estos
productos se consideran como una herramienta que mejora la utilización del alimento por
parte de las aves y por ende favorecen su crecimiento y desempeño productivo. Esta función
se atribuye en parte a que contribuyen a la reducción de bacterias nocivas como Salmonella
sp y Clostridium perfringens. De otra parte, el uso de estos productos favorece la función de
bacterias probióticas que provocan la reducción del pH y la alteración del perfil de ácidos
grasos volátiles en el intestino.

Dentro de los prebióticos están los oligosacáridos fermentables, entre ellos fructo-oligosacáridos
(FOS), manano-oligosacáridos (MOS), glucosa-oligosacáridos (GOS) y los xilosa-oligosacáridos
(XOS) (Ferket, 2003; Pasteiner, 2005).

6.2 PROBIÓTICOS:
La disminución progresiva en el uso de antibióticos y promotores de crecimiento en la
alimentación animal, ha despertado el interés en la incorporación de bacterias en los alimentos
para consumo animal, tratando de obtener beneficios similares a los proporcionados por
los promotores de crecimiento (Guillot, 2004). De esta manera, el uso de los probióticos se
presenta como una alternativa viable para el manejo de los problemas entéricos en las aves, en
el marco de una producción más sana, y un producto final libre de residuos de antibióticos que
puedan afectar al ser humano como consumidor final.

La salud intestinal depende en gran medida de las condiciones de las bacterias benéficas y
del control que éstas sean capaces de ejercer sobre las patógenas. Algunas de las bacterias
benéficas pueden desarrollarse sólo en ambientes que carecen casi totalmente de oxígeno
como las bífidobacterias. Otras requieren pequeñas cantidades de oxígeno para vivir y
desarrollarse y son por ello denominados organismos microaerófilos, (como el Lactobacillus
acidophilus), aunque algunas cepas sean capaces de sobrevivir en ausencia de oxígeno. Los
probióticos modifican favorablemente el balance de la microbiota intestinal, constituida por un
ecosistema complejo que interactúa íntimamente con el huésped; asegurando la estabilidad
del ecosistema y por ende la buena salud del huésped.

Se han postulado diversos mecanismos de acción para los probióticos; pero no existe una
definición total de la forma como actúan. Sin embargo, se destaca que cuando se administra
un probiótico a un pollito, se utiliza el mecanismo de exclusión competitiva, dado que los

45
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

microorganismos benéficos se multiplican colonizando el tracto intestinal, volviéndose

dominantes y disminuyendo la posibilidad de multiplicación de las bacterias patógenas.

Los probióticos son microorganismos vivos que cuando son administrados vía digestiva son
favorables para la salud del huésped. Una vez ingeridos, pueden controlar las bacterias
comensales del intestino, contribuyendo a la colonización del intestino por parte de microbiota
a través de mecanismos directos e indirectos (figura 24). Entre éstos se mencionan:

– Producen sustratos que estimulan el crecimiento de bacterias comensales y la colonización

del epitelio intestinal. De esta manera ocupan espacios que podrían ser ocupados por
bacterias patógenas, impidiendo su replicación y por ende reduciendo la liberación de
toxinas producidas por bacteria patógenas.

– Al promover la presencia de microbiota benéfica, contribuyen a la estimulación de la

inmunidad de mucosas y la estimulación del GALT.

– Producen ácidos acético, láctico y fórmico, disminuyendo el pH del intestino, inhibiendo así
el crecimiento de bacterias patógenas.

– Contribuyen a la producción de antimicrobianos naturales conocidos como bacteriocinas

que tienen un efecto antibiótico inhibiendo la colonización intestinal por parte de bacterias
patógenas.

– Disminuyen la permeabilidad del intestino aumentando la secreción de mucina, de

esta manera impiden que el contenido intestinal se filtre, evitando la presentación de
enfermedades causadas por bacterias entéricas en diferentes órganos y tejidos como
dermatitis gangrenosa (Clostridium perfringens y Clostridium septicum) y espondilolistesis
(Enterococus cecorum y Escherichia coli).

6.3 PRODUCTOS DE EXCLUSIÓN COMPETITIVA:

Los llamados productos de exclusión competitiva (PEC) son elaborados con base en microbiota
intestinal, específicamente bacterias vivas del ciego aves adultas libres de patógenos
específicos. Estos productos están dirigidos principalmente al control de bacterias patógenas
como Salmonella sp, Clostridium prefringes y Escherichia coli enteropatogenos. La principal
diferencia con los probióticos está en su composición ya que un PEC está constituido por
microbiota natural parcialmente definida. Se conoce un alto porcentaje de su composición pero
no el 100%. Estos productos pueden incluir bacterias comensales, normalmente presentes en el
ciego de las aves: Bacteriodes sp, Citrobacter sp, Clostridium sp, Escherichia coli, Enterococcus
sp, Eubacterium sp, fusobacterium sp, llactobacillus sp, Propionibacterium sp, Ruminococcus
sp, Streptococcus sp.

46
 Lisis bacteriana con liberación de detritus y endotoxinas

Producción bacteriocinas y ácidos

Bloqueo de espacios. Competencia por espacios y nutrientes
No adherencia
bacteriana

Señales para activación del GALT

Bactería
Prebiótico
Probiótico
Producto de exclusión competitiva
Bacteriocinas y ácidos bacterianos
Ácidos orgánicos
CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

Aceites esenciales
Bacteriófagos

Detritus bacterianos, endotoxinas

Pulido-Landínez, 2019
Enzimas

Figura 24. Mecanismos de acción de diferentes alternativas para la conservación de salud intestinal mediante control de bacteria patógenas.

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

Dentro de los mecanismos de acción de estos productos se reconocen algunos similares a los descritos
para los probióticos (figura 24):

– Bloqueo físico para receptores de enterobacterias en el epitelio intestinal.

– Producción de un ambiente con baja tensión de oxígeno lo que desfavorece la supervivencia

de ciertas bacterias patógenas.

– Producción de un ambiente intestinal ácido desfavorable para bacterias Gram negativas.

– Producción de bacteriocinas.

– Competencia por nutrientes.

Aspectos a tener en cuenta en el uso de prebióticos, probioticos y productos de
exclusión competitiva (PEC):

Dado que las bacterias contenidas en un probiótico o en un PEC son microorganismos vivos y que a
pesar de que estos productos tienen comprobadas resistencia térmica y viabilidad a diferentes pH,
pueden ser inactivados parcial o totalmente ante un mal manejo. Al momento del suministro se deben
tener en cuenta las siguientes condiciones para lograr efectos adecuados:

• Los prebióticos, probióticos y PEC presentan mejores resultados cuando se usan desde
edades tempranas de las aves. De esta manera se busca que la microbiota intestinal de las
aves esté principalmente constituida por bacterias benéficas, evitando la invasión temprana de
agentes patógenos. Por lo general estos productos tienen dosis diferenciales dependiendo de
la edad. La dosis de los probióticos disminuye en la medida que aumenta la edad de las aves.

• Los prebióticos se utilizan principalmente como aditivos en los alimentos.

• Los prebióticos presentan mejores resultados cuando se usan de manera continua en las
raciones para aves.

• El suministro de probióticos y PEC vía agua de bebida tiene varios requisitos. El agua que
se suministre a las aves debe ser de óptima calidad, sus características físico-químicas deben
corresponder a agua para consumo humano. Las biopelículas y otros materiales presentes en
las incrustaciones de las tuberías de agua podrían inactivar los probióticos y PEC.

• Los productos usados para potabilizar el agua pueden disminuir el número de bacterias viables
en probióticos y PEC. Especial atención debe prestarse al cloro (su concentración no debe
ser superior a 5 ppm) y al yodo (dosis a usar para potabilización no mayor a 0.5 cc/L). Es
conveniente considerar la posibilidad de utilizar neutralizantes de cloro o yodo en el agua de
bebida al momento de usar estos productos en el agua de bebida.

• El consumo de agua puede afectar los resultados de probióticos y PEC. Para el correcto
suministro de estos productos vía agua de bebida debe tenerse en cuenta el consumo y el
efecto del clima sobre éste. Debe mantenerse una constante supervisión de este aspecto para
garantizar que las aves consuman una dosis adecuada.

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

• Al seleccionar un probiótico para adicionar en el alimento se debe considerar cuidadosamente

las características de las bacterias presentes en el producto. En especial debe considerarse que
la termorresistencia es indispensable para bacterias probióticas a ser incluidas en alimentos
que deban ser sometidos a tratamientos térmicos (peletización, extrusión).

• Los prebióticos, probióticos y PEC que se usen deben ser de comprobada calidad y de marcas
reconocidas. En este contexto la Unión Europea cuenta con estrictos controles y regulaciones
para aprobar el uso de cualquiera de estos productos. El Panel sobre riesgos biológicos (BIOHAZ
de la Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria (EFSA) revisa anualmente cuáles productos
pueden permanecer o ser incluidos en lista de Presunción Calificada de Seguridad para que
puedan ser usados como aditivos en el alimento. Entre las características que están siendo
constantemente revisadas están la correcta clasificación taxonómica del agente, la potencial
producción de metabolitos tóxicos y la estabilidad, negando autorización de uso como aditivo
a cualquier microorganismo que presente riesgo de cambios o mutaciones (EFSA, 2009; 2017).

6.4 ACEITES ESENCIALES:

Los aceites esenciales (AE) son componentes aromáticos extraídos de algunas plantas y
especias. Son incluidos en la categoría de fitobióticos. Como metabolitos secundarios de las
plantas de origen, son biosintetizados en sus estructuras glandulares y actúan como agentes
antimicrobianos para éstas. Dentro de los AE más conocidos se encuentran timol, carvacrol y
eugenol; sin embargo, existe una gran gama de AE disponibles en el mercado.

Los AE generalmente se usan como una mezcla con un aceite portador o una combinación
con otros aceites vegetales en el alimento. Las actividades antimicrobianas, de estimulación
del consumo de alimento, así como su posible papel como inmunomoduladores se estudia
constantemente para su utilización en avicultura (figura 24). En un futuro cercano, se espera
que los aceites esenciales desempeñen un papel preponderante en la industria avícola. Algunos
efectos de los AE se presentan a continuación:

• Actividad antimicrobiana: Este efecto no depende de una sola propiedad de los AE. Por el
contrario, se cree que es el resultado acumulativo de varias funciones, entre éstas el aumento
de la producción de moco que inhiben la adhesión de bacterias patógenas al intestino y el
cambio en la permeabilidad de la célula bacteriana que la hace más susceptible. Su eficacia
puede depender del pH, la estructura química, la concentración o el compuesto bioactivo
específico, además de la cantidad y tipos de microorganismos presentes.

• Actividad antiparasitaria: Se ha informado que varias plantas y sus AE tienen propiedades

antiparasitarias. Entre éstas se mencionan: semillas de ajo (Allium sativum), cebolla (Allium
cepa) y menta (Mentha spp.), cuyos AE han mostrado efectos contra parasitismo gastrointestinal.
Uno de los efectos más estudiados es el control de la coccidiosis en aves comerciales siendo
los AE del orégano (carvacrol y timol) los que han mostrado mayor efectividad, en especial
contra Eimeria tenella. En 2006, Oviedo-Rondón y col. demostraron su acción moduladora de
la respuesta del sistema inmune en aves vacunadas contra coccidiosis.

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

• Actividad antioxidante: Los mecanismos antioxidantes de las AE se basan en su capacidad

para donar hidrógeno a los radicales libres y para deslocalizar el electrón no apareado dentro
de la estructura aromática (Fernández-Panchon y col. 2008). Los antioxidantes fenólicos son
antioxidantes más potentes cuando se comparan con las vitaminas E y C y los carotenoides.

• Actividad antiinflamatoria: Los AE contienen compuestos fenólicos que poseen fuertes

propiedades antiinflamatorias; entre éstos se pueden mencionar los terpenoides y los
flavonoides. Según Krishan y Narang (2014). Estas sustancias suprimen el metabolismo
de las prostaglandinas inflamatorias. Algunos ejemplos de plantas con AE con potencial
antiinflamatorio son la manzanilla, la caléndula, el regaliz y el anís.

• Actividad inmunomoduladora: Varios investigadores han examinado el potencial

inmunomodulador de los AE, en especial los contenidos en el ajo. Se ha sugerido que el efecto
inmunomodulador podría ser el resultado de su capacidad para mejorar la producción de
interleuquinas, factor de necrosis tumoral (TNF-α), e interferón (INF-γ). Además se postula que
a nivel de la respuesta celular, los AE del ajo puede aumentar la fagocitosis de los macrófagos
peritoneales, el metabolismo secretorio de los macrófagos, la función antioxidante y la acción
de las células presentadoras de antígenos. En la revisión de Krishan y Narang (2014) se reporta
que la inclusión de ajo en las dietas de pollos de engorde presentó una leve mejora en la
respuesta de anticuerpos contra el virus de la enfermedad de Newcastle, además de aumento
del peso del bazo, la bolsa de Fabricio y aumento en la hipersensibilidad de basófilos cutáneos.

• Estimulo de la digestión: Los aceites esenciales afectan favorablemente las funciones

intestinales al estimular la actividad enzimática (tripsina, amilasa y quimo) y la producción de
bilis y de moco.
Factores que pueden afectar la eficacia de los aceites esenciales:
• Los factores que pueden afectar la calidad de los AE están relacionados en primera instancia
con las plantas de las que son extraídos. Dentro de éstos se incluyen el tipo de suelo, el clima,
el uso de químicos (fertilizantes), la genética, la cosecha, la edad de la planta y el método de
extracción.

• Un segundo factor está relacionado con la quimiotipia. En muchos casos, la actividad

antimicrobiana se produce a través de una interacción compleja entre diferentes clases de
compuestos como aldehídos, cetonas, fenoles, ésteres, alcoholes, hidrocarburos o éteres que se
encuentran en los AE. Al respecto Dormans y Deans (2000) informaron que los AE que tienen
fenoles o aldehídos (cinamaldehído, carvacrol, citral, timol o eugenol), como componentes
principales pueden mostrar una actividad antibacteriana considerable. Según Vasquez (2012),
la composición de los AE del orégano de monte (Lippia origanoides) puede verse afectada
significativamente según el método que se use para su extracción.

• La eficacia de los AE también puede depender de la compatibilidad con otros ingredientes

de la dieta, en especial con aceites y grasas. Ortiz y col (2017), informaron sobre interacción
positiva entre ácidos grasos poliinsaturados y los AE extraídos del orégano de monte (Lippia
origanoides).

50
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

• El tipo de ave, el producto avícola y la temperatura de almacenamiento son factores que pueden
influir en la eficacia de los AE. Vásquez en el 2012 demostró que en ponedoras comerciales se
obtuvo un efecto significativo de los AE en la oxidación lipídica debido a que con su inclusión
se logró una mayor estabilidad oxidativa en huevos frescos y almacenados en refrigeración. El
efecto antioxidante de los AE fue más eficiente en huevos mantenidos a 4°C. Madrid-Garcés y
Col (2018) mostraron que la adición de 200ppm de AE de Lippia origanoides en el alimento de
pollos de engorde indujeron una mejora en la composición de ácidos grasos de la carne de la
pechuga.

6.5 ÁCIDOS ORGÁNICOS:

Los ácidos orgánicos han sido utilizados por la industria avícola hace muchos años. En la mayoría
de los casos la suplementación de estos ácidos ha tenido un efecto benéfico en el rendimiento de
aves comerciales. Varios estudios han aportado conocimiento importante sobre su modo de acción y
como utilizarlos para sacarles un mayor provecho (figura 24). Sin embargo, con su uso indiscriminado
también se han creado oportunidades para que las bacterias generen cierto tipo de resistencia hacia
algunos ácidos orgánicos. Varios estudios se han enfocado en demostrar y advertir sobre esta situación
en pro de garantizar que esta herramienta pueda mostrar los resultados que se esperan.

La mayoría de los ácidos orgánicos consisten en ácidos carboxílicos (-COOH) y son ácidos grasos voláti-
les que dependiendo del número de carbonos se clasifican como de cadena corta (menores de 6 carbo-
nos), de cadena media (7 a 10 carbonos) y otros de cadena larga (mayor de 11carbonos). Las bacterias
responden de manera diferente a cada tipo de ácido. Por ejemplo, Salmonella sp y Escherichia coli son
capaces de utilizar los ácidos grasos de cadena corta como fuentes de energía. Específicamente se ha
demostrado que el ácido acético puede actuar como fuente de carbono y energía para estas bacterias
cundo se activan enzimas especiales que llevan a la formación de coenzima A.

La revisión de Khank e Iqbal (2016) describe los ácidos orgánicos como ácidos débiles y que están
parcialmente disociados. La mayoría de estos ácidos con actividad antimicrobiana tienen un pKa (pH al
cual el ácido está disociado en un 50%) entre 3 y 5. Existe una amplia gama de ácidos orgánicos con
variables físicas y químicas diferentes. Muchos se utilizan a través del agua de bebida otros como adi-
tivos en el alimento. También se utilizan en la fabricación de alimentos para aves, en especial aquellos
ácidos disponibles como sales de sodio, potasio o calcio y/o parcialmente esterificados. La ventaja de
estas sales es que generalmente son inodoras y fáciles de manejar en la fabricación de alimentos debi-
do a su forma sólida y menos volátil. También son menos corrosivos y pueden ser más solubles en agua.

Una preocupación adicional en el uso de ácidos orgánicos se relaciona con la no acción en la parte
inferior del TGI. Aparentemente, la concentración en estos segmentos es baja una vez el ácido alcanza
el ciego. Se ha reportado que a medida que los ácidos de cadena corta se mueven a lo largo del tracto
digestivo, su concentración disminuye debido a la digestión y el metabolismo. La mayoría de los ácidos
orgánicos se disocia antes de alcanzar los compartimientos inferiores del TGI, por lo tanto, pueden
tener poco o ningún efecto a este nivel. Esto es especialmente importante cuando se habla en térmi-
nos de control de Salmonella porque aunque el buche es uno de los lugares donde un pH bajo puede
contribuir a la eliminación de la bacteria que está ingresando vía oral, el íleon y el ciego también son
considerados como sitios primarios de infección y multiplicación de esta bacteria.

51
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

Para contrarrestar la posible disminución de las concentraciones efectivas de ácidos orgánicos durante
su tránsito en el TGI, se han desarrollado ácidos orgánicos encapsulados para protegerlos y lograr una
liberación gradual que permita que alcancen la parte inferior del TGI en concentraciones adecuadas.

Muchas veces los resultados dependen del tipo de ácido usado, si se usa un solo ácido o una mezcla
para potenciar el efecto de unos y otros, del nivel de inclusión en el alimento o el agua, de la calidad
de agua, del tiempo de suministro y, de manera muy importante, de las características de la microbiota
intestinal presente. Varios estudios han demostrado que algunos ácidos orgánicos son más efectivos
que otros contra especies intolerantes a ácido como Escherichia coli, Salmonella sp y Campylobacter
sp. Otros estudios han mostrado que algunos agentes patógenos, en especial algunos serotipos de
Salmonella sp, pueden ser resistentes a algunos ácidos. Dentro de los efectos de los ácidos orgánicos
sobre la integridad intestinal se pueden mencionar los siguientes:

• Mejora en el aprovechamiento de nutrientes: Al limitar la presencia de algunas bacterias,

reduce la competencia microbiana con el huésped por los nutrientes y las pérdidas endógenas
de nitrógeno.

• Mejora en el crecimiento: Se ha reportado que este efecto obedece a la disminución de

la incidencia de infecciones subclínicas y la secreción de mediadores inmunes, así como a
la reducción de la producción de amoníaco y otros metabolitos microbianos que alteran el
crecimiento.

• Mejora en las características de la superficie de absorción intestinal: Este efecto

hace referencia al efecto de los ácidos orgánicos sobre la longitud de la vellosidad intestinal y
la profundidad de la cripta. Sin embargo, esta función no ha sido demostrada por completo. La
falta de consistencia para demostrar los beneficios de usar un ácido orgánico para mejorar la
superficie de absorción intestinal está relacionada muchas veces con variables no controladas,
como la capacidad de amortiguación de los ingredientes de la dieta, la presencia de otros
compuestos antimicrobianos, las condiciones de bioseguridad del entorno de producción y la
heterogeneidad de la microbiota intestinal.

• Desinfectantes de nivel alimentario: Los ácidos orgánicos se han usado con frecuencia en
la industria de alimentos para controlar presencia de agentes patógenos. Un uso similar se da
en alimentos para animales, donde utilizados a dosis adecuadas, tanto el ácido libre como sus
sales permiten una reducción de los conteos de bacterias.

• Potencialización de la acción del cloro: la inclusión de ácidos orgánicos en el agua de

bebida reduce el pH, con lo que se logra un mejoramiento en la acción de potabilización del
cloro. Esto puede contribuir al control de bacterias, al mejorar la calidad microbiológica del
agua.
Adaptación – resistencia de algunas bacterias vs. uso excesivo de ciertos ácidos
orgánicos:

Por muchos años, se han usado algunos ácidos orgánicos para el control de bacterias tanto en la indus-
tria de alimentos como en avicultura. En especial ácidos de cadena corta como el acético (vinagre) se
utilizaron ampliamente con diversos objetivos en la industria avícola dado su bajo costo, su disponibili-

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

dad y su potencial acción como desinfectantes, estimulantes del consumo, para tratamiento de la cama
y, en especial, para el control de enterobacterias tipo Salmonella sp. y Escherichia coli.

Varios investigadores han mostrado el riesgo que implica el uso continuo de algunos ácidos orgánicos,
en especial en lo relacionado con el control de Salmonella. Es necesario destacar que las bacterias
como organismos vivos deben adaptarse a condiciones que amenazan su viabilidad. Una de las res-
puestas adaptativas más importante es la respuesta de tolerancia a ácido (RTA), responsable de la
supervivencia bacteriana en condiciones extremas de pH ácido. La supervivencia bacteriana dependerá
de la presencia de mecanismos adaptativos que perciban el ambiente ácido para que se inicie una
respuesta adaptativa nivel molecular.

Estudios con S. Typhimurium, S. Enteritidis y E. coli (Bang y col, 2000; Van Immerseel y col. 2004; Cha-
pman y Ross 2009; Alvarez y col. 2012; entre otros); han mostrado que esta bacterias emplean varias
estrategias para evitar o reparar daños asociados con el estrés ácido. Bajo condiciones de pH bajo,
Salmonella activa dos sistemas conocidos como respuesta de tolerancia a ácido (RTA). Esta respuesta
depende de la fase de crecimiento de las bacterias. La mayoría de los estudios se han centrado en el
sistema RTA de fase logarítmica que se induce cuando las bacterias están creciendo exponencialmente
y experimentan una transición rápida a un pH bajo. Investigaciones sobre los mecanismos que las
bacterias usan ante el ataque del ácido han mostrado que producen cerca de 50 proteínas de choque
a ácido durante esta respuesta. Varios genes reguladores están involucrados.

Alvarez y col. (2009), mostraron como S. Typhimurium puede desarrollar una tolerancia a ácidos que
le permite sobrevivir en ambientes con acidez extrema. Este estudio se realizó con los ácidos más
usados en la industria alimenticia (cítrico, acético y láctico), mostrando que eran los que provocaban
mayor RTA. Posteriormente, Alvarez y col (2012), demostraron que la adaptación de S. Typhimurium
para sobrevivir a condiciones extremas de pH también dependía del medio de crecimiento y del tipo
de ácido utilizado. En este estudio el orden de los ácidos para inducir RTA en Salmonella fue: cítrico>
acético> láctico> málico clorhídrico> ascórbico. En estudios realizados por Yang y col. (2014) se pudo
observar que dentro de la adaptación para supervivencia S. Enteritidis también desarrolla resistencia a
altas temperaturas. Los estudios de Alvarez y col (2012) demostraron que en la adquisición de termo-
rresistencia influye mucho el tipo de ácido al que la bacteria esté expuesta. Siendo los ácidos cítrico,
acético y láctico, los que más la incrementan.

Es importante destacar que la mayoría de los estudios realizados han usado ácidos orgánicos de ca-
dena corta (en especial de dos carbonos) de manera individual, no en mezclas que, cómo se mencionó
anteriormente, pueden potencializar su acción. Otro aspecto importante es que estudios realizados
con ácidos de más de 4 carbonos han mostrado mayor efectividad para el control de Salmonella y
mejoramiento de la salud intestinal.

Lo que es importante destacar es que es posible disminuir la contaminación de los productos avícolas
usando ácidos orgánicos vía alimento o agua pero debe también conocerse cuándo, cómo y cual puede
usarse, según sea el caso. La revisión de Van Immerseel y col (2006) incluye información sobre mayor
efectividad de los ácidos grasos de cadena media contra Salmonella que los ácidos grasos de cadena
corta, adicionalmente muestra que el efecto antibacteriano de estos ácidos depende de la especie
bacteriana presente y de las características específicas de cada ácido. Algunos ejemplos se dan a con-
tinuación: bacterias que no pueden disminuir el pH intracelular acumulan aniones ácidos orgánicos de

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

acuerdo con el gradiente de pH existente a través de sus membranas celulares. El ácido butírico usado
a bajas dosis regula específicamente la expresión de genes de invasión en Salmonella sp., de esta ma-
nera contribuye en el control de la multiplicación de esta bacteria. Los ácidos grasos de cadena media
y el propionato disminuyen la capacidad de Salmonella sp de invadir las células epiteliales intestinales;
mientras que el ácido acético no muestra este efecto.

Con base en la literatura disponible y diversas experiencias de campo a continuación se destacan algu-
nos aspectos a tener en cuenta para el uso adecuado de ácidos orgánicos en avicultura:

• Seleccionar cuidadosamente los ácidos orgánicos a utilizar. Varios productos

disponibles en el mercado muestran efectividad para el control de bacterias y mejoramiento
de la salud intestinal. En especial aquellos ofrecidos en forma de mezclas (“blends”). Dado
que no todos los ácidos actúan de igual manera en todas las bacterias, debe evitarse el uso
de productos que contengan un solo ácido de cadena corta. En especial evitar el uso de ácido
acético (vinagre) de manera individual.

• Evitar el uso continuo y prolongado. Las bacterias pueden desarrollar resistencia a los
ácidos orgánicos. El uso de estos productos debe tener un plan específico para evitar que las
bacterias desarrollen o expresen sus mecanismos de resistencia. Dentro de estos planes debe
incluirse una rotación racional de productos.

• Dosis adecuada: documentarse muy bien sobre el producto a usar. En especial en

cuanto a la dosis adecuada. Dosis bajas, inadecuadas pueden promover la presentación de
resistencia.

• Evitar uso simultáneo con otros productos que produzcan acidez del agua.
Experiencias de campo han mostrado que el uso simultáneo de ácidos orgánicos y ciertos
probióticos pueden bajar el pH del agua a 2. Esto trae como consecuencia lesiones severas en
esófago, buche y proventrículo de las aves.

• Uso de ácidos orgánicos durante el ayuno en el período de prefaena. La inclusión

de ácidos orgánicos en el agua de bebida durante la prefaena y en especial en el ayuno, ha
mostrado efectos positivos en la reducción de Salmonella en carcasas de pollos de engorde
después del proceso. Sin embargo, deben seguirse las recomendaciones específicas para uso
de este producto suministrándoselos a las aves en periodos no menores a 72 horas anteriores
al procesamiento. No excederse en los tiempos de uso pues esto puede producir resistencia.

• Interacciones con otros productos en la dieta o el agua. Existen interacciones positivas

y negativas de los ácidos orgánicos con los componentes de las dietas. Para inclusión de ácidos
orgánicos vía agua de bebida debe conocerse la dureza del agua. Aguas duras podrían interferir
en los resultados buscados con el uso de estos productos.

• Uso de ácidos orgánicos para tratamiento de la cama. Dado que los acidificantes
favorecen la formación de sales de amonio a partir de amoníaco, esta alternativa se ha usado
para disminuir las concentraciones de este gas en camas reutilizadas o recicladas y de esta
manera evitar los efectos indeseables de altas concentraciones de amoníaco en el ambiente de
los galpones, principalmente en granjas de pollos de engorde. Adicionalmente, se ha reportado

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

que la reducción en el pH de la cama inhibe la presencia de bacterias productoras de amoníaco.

Sin embargo, considerando lo expuesto acerca de la potencial adquisición de resistencia de
algunas bacterias al ambiente ácido, en especial con el uso continuado de algunos ácidos de
cadena corta, se sugiere ser cuidadosos al momento de escoger el producto a utilizar.

6.6 ENZIMAS EXÓGENAS

Las enzimas son proteínas especializadas que catalizan o aceleran las reacciones químicas. A su
efecto conocido de permitir el empleo de ciertos ingredientes de la ración, en especial cereales
con altos niveles de polisacáridos no amiláceos, se suma el beneficio de reducir la presentación
de enteritis necrótica al controlar la proliferación de Clostridium perfringens. Este efecto se
logra por la inducción de una mayor velocidad en el tránsito de la digesta, lo que disminuye la
viscosidad y crea un ambiente hostil para bacterias patógenas.

El papel de las enzimas exógenas es suplir la ausencia de enzimas endógenas en las aves que
les permitan contrarrestar los efectos indeseables de factores antinutricionales presentes en las
dietas en especial, cuando se usan ingredientes no convencionales (trigo). También se incluyen
para reducir la putrefacción en el ciego. De otra parte, la suplementación con enzimas también
es esencial para el medio ambiente al disminuir los problemas como la contaminación del suelo
y el agua con algunos nutrientes que no son aprovechados totalmente por las aves (Ej. fósforo).

La inclusión de enzimas exógenas puede modificar positivamente la composición de la

microbiota intestinal de las aves, creando un ambiente poco propicio para la proliferación
de bacterias tipo Salmonella sp y E. coli. La eficacia de las enzimas exógenas depende de la
composición de la dieta, el tipo de ave, el sexo y la edad. Estas enzimas se están utilizando
como una herramienta para reducir los costos que implica la inclusión de medicación en la
ración lo que a la vez promueve un mejor rendimiento productivo y reducción en la mortalidad
al mejorar la salud intestinal. A pesar de los beneficios conocidos de la inclusión de enzimas
todavía hay algunas limitaciones en su uso, muchas de estas relacionadas con condiciones de
salud de las aves, calidad del alimento, pH y tiempo de tránsito de la digesta.

El uso de enzimas exógenas se ha extendido a la eliminación de las bacterias que mueren en el

intestino y liberan sus componentes a la luz intestinal. Estos residuos compuestos principalmente
por los péptidoglicanos de las paredes de bacterias muertas influyen negativamente en el
equilibrio intestinal (figura 24). Recientemente se ha descubierto la acción de la enzima
muramidasa cuya función principal es hidrolizar los peptidoglicanos presentes en el intestino,
mejorando así la disponibilidad de nutrientes. Los resultados disponibles sobre el uso de esta
enzima muestra disminución en los recuentos de Clostridium sp, aumento de bacterias del
género Lactobacillus, y mejoramiento en ejecución productiva.

6.7 BACTERIÓFAGOS
Los bacteriófagos fueron descubiertos en 1917; su investigación más importante se remonta
a mediados del siglo 20, cuando investigaciones que demostraron que el ADN era el material
genético y que la resistencia a los fagos en las bacterias era producto de una mutación
espontánea y no una respuesta directa a factores ambientales; merecieron el Premio Nobel de

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

Medicina en 1969. Una vez descubiertos los fagos se creó la fagoterapia pero no fue exitosa,
y la llegada de los antibióticos en la década de los 40s, los relegó al olvido. Hoy en día, la
búsqueda de alternativas para evitar utilizar antimicrobianos le ha dado un nuevo impulso al
uso de bacteriófagos; en especial en la producción pecuaria y en la industria de alimentos, por
esta razón se ha renovado la investigación acerca de estos productos.

La definición más sencilla de la palabra bacteriófago hace referencia a un tipo de virus que
infecta a las bacterias y produce su muerte. Cerca del 96% de los fagos conocidos pertenecen
a las familias virales Myoviridae, Podoviridae y Siphoviridae. En términos de la estructura de
ácidos nucleicos, los fagos se pueden dividir en tres grupos: los más conocidos contienen un
ADN de doble cadena. Otros contienen una sola cadena de ADN o contienen ARN. La molécula
de ácido nucleico está rodeada por una estructura proteica y solamente pueden replicarse
dentro de una célula viva.

Estos virus son considerados parásitos intracelulares de bacterias. Su ciclo de vida está
estrictamente asociado con la célula bacteriana pues carecen de la estructura celular y de
los sistemas enzimáticos necesarios para la absorción de alimentos, síntesis o construcción
de proteínas de nuevas partículas. La replicación de los bacteriófagos es similar en muchos
aspectos a la de otros virus, usando inicialmente mecanismos de adsorción y penetración para
invadir la célula bacteriana. Una vez se encuentra dentro de la bacteria se produce la replicación
de ácidos nucleicos, la formación de viriones (también conocidos como profagos) y finalmente
se produce la lisis de la membrana bacteriana para facilitar la liberación de partículas virales y
la infección de nuevas bacterias (figura 24).

Existen varios ciclos de vida de los fagos, sin embargo, dos están específicamente relacionados
con la eliminación de bacterias: los fagos con actividad lítica son bacteriófagos virulentos y
aquellos con actividad lisogénica promueven la integración del material genético del bacteriófago
con el cromosoma bacteriano. Los bacteriófagos de ciclo lítico reconocen receptores específicos
de la superficie celular bacteriana; ácidos teicoico y lipoteicoico para bacterias Gram-positivas
o lipopolisacaridos en bacterias Gram negativas. La fase de penetración implica ruptura de la
pared celular por las enzimas bacteriófagas y penetración del material genético en la célula
huésped. Los fagos líticos se hacen cargo de la maquinaria de la célula para fabricar sus
componentes y posteriormente destruir o lisar la bacteria huésped, liberando nuevas partículas
virales.

Los fagos lisogénicos incorporan su ácido nucleico en el cromosoma de la célula huésped y

se replican con él como una unidad sin destruir la célula. Bajo ciertas condiciones, los fagos
lisogénicos pueden ser inducidos a seguir un ciclo lítico. En 2009, el Panel sobre Riesgos
Biológicos de la Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria (BIOHAZ – EFSA, por su sigla en
inglés), concluyó que los bacteriófagos no se podían incluir en la lista de presunción calificada
de seguridad (lista QPS, por su sigla en Inglés). Este concepto se basó en la necesidad de
que cada producto basado en fagos debe evaluarse de manera individual, estableciendo la
secuencia de ácido nucleico que demuestre la imposibilidad del fago evaluado de presentar
un ciclo lisogénico y la ausencia de posibles factores de virulencia y/o genes o plásmidos de
resistencia a los antimicrobianos. Este panel recomendó evaluar detalladamente cada producto
para minimizar el riesgo de transducción potencial de genes bacterianos.

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

Los bacteriófagos se encuentran ampliamente distribuidos en la naturaleza, tienen una amplia

gama de hábitats y se replican principalmente en células bacterianas en fase de crecimiento.
Su característica más importante es que son huésped-específicos; es decir, sólo pueden infectar
una especie, serotipo o cepa bacteriana. Se ha postulado que debido a esta especificidad, no
causan la destrucción de la microbiota comensal. Dada su especificidad y su capacidad de
infectar células bacterianas para eliminarlas, se han usado para el control y eliminación de
bacterias nocivas presentes en el intestino de las aves como Salmonella sp., Campylobacter sp.,
Escherichia coli y Clostridium sp; entre otras.

Los bacteriófagos han sido usados ampliamente en la industria de alimentos. En una opinión
reciente del BIOHAZ – EFSA (2017), se concluyó que bajo condiciones específicas los
bacteriófagos pueden ser efectivos en la eliminación de bacterias presentes en los alimentos.
Sin embargo, también este panel destacó que con base en la evaluación de literatura científica
disponible, no se puede concluir que los bacteriófagos tengan una acción efectiva en casos de
re-contaminación o contaminación cruzada de un alimento; pues su eficacia puede variar de
acuerdo con las características del alimento en sí, el tipo de bacteriófago, su uso y los factores
ambientales presentes en el sitio dónde se usen estos productos. Así, este concepto pone de
relieve el analizar si el uso de estos productos en etapas post-proceso en plantas de beneficio
es adecuado.

Una preocupación importante que destacó este Panel es que algunas bacterias mutantes que se
vuelven insensibles a los bacteriófagos pueden existir en las poblaciones objetivo. Es probable
que la frecuencia de estas mutaciones y sus consecuencias varíen según el bacteriófago
específico, el modo de aplicación y la bacteria en cuestión. Nuevamente se destaca que las
bacterias como organismos vivos buscan adaptarse a muchas situaciones nuevas con el fin de
sobrevivir, de allí la posibilidad de que puedan adquirir resistencia a los bacteriófagos.

Con respecto a la duración del efecto de los bacteriófagos en el producto final, el BIOHAZ-EFSA
observó que estos virus se comportan como partículas inertes en el medio ambiente y tienden a
persistir más tiempo que sus huéspedes. Sin embargo, su actividad antibacteriana a largo plazo
se ve comprometida en superficies secas. Además, la persistencia en los alimentos varía con
cada bacteriófago y con las condiciones de aplicación, incluida la dosis y los factores físicos y
químicos asociados con los alimentos (pH, niveles de humedad, temperatura, etc.).

Cuidados a tener en cuenta para el uso de bacteriófagos:

– La selección del tipo de bacteriófago a usar es vital para la obtención de buenos resultados.
Solo se deben usar fagos con actividad lítica.

– El uso de un fago o mezclas de fagos con genomas que no han sido caracterizados
completamente puede ofrecer riesgos adicionales. Solo se deben utilizar productos que
ofrezcan una caracterización completa.

– Los bacteriófagos son bacteria – específicos. Esta característica debe tenerse en cuenta
al momento de seleccionar un producto, considerando específicamente cuál o cuáles
bacterias se quieren controlar.

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

– Los productos basados en bacteriófagos a ser usados para el control de bacterias específicas
en avicultura deben garantizar la ausencia de posibles factores de virulencia y/o genes o
plásmidos de resistencia a los antimicrobianos.

– Dado que la eficacia de un producto basado en bacteriófagos puede estar comprometida

por las condiciones ambientales (pH, humedad, temperatura, entre otras), las condiciones
de aplicación, la edad de las aves y la dosis; deben analizarse en cada caso cómo deben
utilizarse estos productos.

– En el caso de querer para reducir la colonización de Salmonella, se requieren productos

con títulos altos de bacteriófagos. Por esta razón la dosis a usar debe ser considerada
cuidadosamente. En la mayoría de los casos se necesita un número significativo de fagos
para lograr un efecto significativo en las células huésped. Este concepto llama la atención
sobre la necesidad de conocer cuál es la dosis adecuada para cada tipo de ave y cada
edad; además de las diferencias que pueden existir dependiendo del tipo de bacteria que
se quiere controlar.

– La colonización del ciego de las aves por Salmonellas de los serotipos Enteritidis
y Typhimurium puede ser un obstáculo adicional en el uso de bacteriófagos pues
aparentemente sólo están inhibidos por 24 a 48 h después del tratamiento con fagos. Por
esta razón, se debe determinar el momento óptimo para el suministro de los bacteriófagos
en aves de corral.

– Dado que en la terapia con bacteriófagos se deben usar fagos fuertemente líticos, una
preocupación adicional hace referencia a la posible liberación de proteínas bacterianas
tóxicas (endotoxinas que pueden causar fiebre y shock tóxico) al momento de presentarse
la lisis bacteriana. Se debe evaluar si este efecto puede ser importante en el caso de usar
esta terapia ante infecciones con altas cargas de bacterias.

– Una desventaja importante en términos de seguridad es la posibilidad que tienen los

bacteriófagos de inducir respuestas inmunes dado que todos los fagos contienen proteínas
que podrían inducir una respuesta que pueda reducir la efectividad de la terapia. Esta
condición debe ser analizada al momento de seleccionar el producto a usar.

– Por último se destacan las consideraciones en el uso de bacteriófagos en avicultura

realizadas por Rebolledo en 2018, específicamente para el uso de estos productos para la
prevención y el control de Salmonella, destacando la existencia de algunos desafíos para
su utilización comercialmente que deben tenerse en cuenta:

* Es necesario seleccionar, caracterizar y evaluar cuidadosamente los bacteriófagos, de

tal manera de evitar que se produzca resistencia, en especial con diferentes serotipos
de Salmonella.

* Se debe incrementar el tiempo de eliminación de los bacteriófagos en el intestino, con

la finalidad de reducir al mínimo el número de dosis a administrar a las aves.

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

* Se debe demostrar la estabilidad de los bacteriófagos en el pH del tracto digestivo y a

la temperatura interna de las aves.

* Para el control efectivo de Salmonella se deben desarrollar productos conteniendo

preparados mixtos (diversos serotipos) para cubrir una amplia gama de salmonellas de
las aves.

* La eficacia de los bacteriófagos se debe estudiar in vitro e in vivo, usando diferentes

matrices de aplicación.

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 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

REFERENCIAS
1. Abdullah, F.K; Al-Nasser, A.Y.; Al-Zenki, S.F.; Al-Saffar, A.E.; Al-Bahouh E.M. and Mashaly,
M. 2012. Effect of Adding Various Organic Acids During the Feed Withdrawal Period on Sal-
monella Reduction in Broilers. International Journal of Poultry Science 11(7): 482-487. ht-
tps://[Link]/b937/[Link]?_
ga=2.190335330.838067258.1571994287-1155007152.1571994287

2. Abaidullah, M., Peng, S., Kamran, M., Song, X., Zhongqiong, Y. 2019. Current Findings on Gut
Microbiota Mediated Immune Modulation against Viral Diseases in Chickens. Viruses. 11:681.
doi:10.3390/v11080681.

3. Al-Khalaifah, H.S. Benefits of probiotics and/or prebiotics for antibiotic-reduced poultry. Poultry
Science, Volume 97, Issue 11, November 2018, Pages 3807–3815, [Link]
pey160.

4. Álvarez-Ordóñez, A.; Fernández, A.; Bernardo, A. López, M. 2009. Comparison of acids on the in-
duction of an Acid Tolerance Response in Salmonella typhimurium, consequences for food safety.
Meat Science 81: 65–70.

5. Álvarez-Ordóñez, A.; Prieto, M.; Bernardo, A.; Hill, C.; 2012. The Acid Tolerance Response of Sal-
monella spp.: An adaptive strategy to survive in stressful environments prevailing in foods and the
host. Food Research International 45:482–492.

6. Ariza C, Proyecto Orégano, presentado al Ministerio de Agricultura de Colombia, 2007.

7. Atterbury, R. J.; Van Bergen, M. A. P.; Ortiz, F.; Lovell, M.A.; Harris, J.A.; De Boer, A.; Wagenaar,
A.; Allen, V.M.; Barrow P.A. 2007. Bacteriophage Therapy To Reduce Salmonella Colonization
of Broiler Chickens. Applied and Environmental Microbiology. 73(14): 4543–4549. [Link]
org/10.1128/AEM.00049-07

8. Banda, A.; Pulido-Landínez, M. Conceptos importantes a tener en cuenta para el control y diag-
nóstico de la enfermedad de Newcastle. Federación Nacional de Avicultores. Fondo Nacional
Avícola. [Link]

9. Bang, I.S.; Kim, B. H. Foster, J.W. Park, J.K. (2000) Ompr regulates the stationary-phase acid To-
lerance Response of Salmonella enterica Serovar Typhimurium. Journal of Bacteriology. Vol. 182,
No. 8. [Link]

10. Barnes, E. M. & Impey, C. S. 1970. The isolation and properties of the predominant anaerobic
bacteria in the caeca of chickens and turkeys. British Poultry Science 11, 467-481.

11. Beltrán R, Factores estresantes que afectan a la bacteria prebiótica en el intestino. Newsletter,
Vol.2, No.21, Diciembre de 2004

60
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

12. Befus A D Befus, N Johnston, G A Leslie and J BienenstockGut-associated lymphoid tissue in

the chicken. I. I. Morphology, ontogeny, and some functional characteristics of Peyer’s patches. J
Immunol 1980; 125:2626-2632. [Link]

13. Boleli, I; Maiorka, A., Macari, M. 2002. Estrutura funcional do trato digestório. Fisiologia Aviária
aplicada a frangos de corte. Funep-Fapesp75-95 pp

14. Casteleyn, C.; Doom,M; Lambrechts, E; Van den Broeck, W; Simoens, P.; Cornillie, P. 2010. Loca-
tions of gut-associated lymphoid tissue in the 3-month-old chicken: a review, Avian Pathology,
39:3, 143-150. [Link]

15. Chadfield, M.; Permin, A.; Nansen, P.; Bisgaard,M. (2001). Investigation of the parasitic nematode
Ascaridia galli (Shrank 1788) as a potential vector for Salmonella enterica dissemination in poul-
try. Parasitology Res. Apr;87(4):317-25.

16. Chapman, B. and Ross, T. 2009. Escherichia coli and Salmonella enterica Are Protected against
Acetic Acid, but Not Hydrochloric Acid, by Hypertonicity. Applied and Environmental Microbiology.
Vol. 75(11): 3605–3610. [Link]

17. Clark, D., & Cronan, J. 2005. Two-Carbon Compounds and Fatty Acids as Carbon Sources, EcoSal
Plus 2005; doi:10.1128/ecosalplus.3.4.4

18. Collet, S; Reforzando la inmunidad de las aves. Centro de Biotecnología de Alltech, Nicholasville,
KY_USA.

19. Cohn, M.; Schnorr, K.; Skov, L.; Schmidt, S.; Olsen, P.; Buskov, S.; Aureli, R,; Pérez Calvo, E.; Lo-
pez-Ulibarri, R.; Klausen, M. 2018. Discovery and in vitro characterization of a novel muramidase
for use in animal feed. IPPE 2018 proceedings: TI68. [Link]
[Link]

20. Day, J.M. and Zsak, L. 2013. Recent Progress in the Characterization of Avian Enteric Viruses.
Avian Diseases 57(3), 573-580. [Link]

21. De Buck, J; F. Van Immerseel, F. Haesebrouck and R. Ducatelle, 2004. Colonization of the chicken
reproductive tract and egg contamination by Salmonella. Journal of Applied Microbiology, 97,
233–245. [Link]

22. Dittoe, D.K.; Ricke, S.C.; and Kiess, A.S. 2018. Organic acids and potential for modifying the avian
gastrointestinal tract and reducing pathogens and disease. Front. Vet. Sci. 5:216. doi: 10.3389/
fvets.2018.00216.

23. Dormans, H.J.D. and Deans, S.G. 2000. Antimicrobial agents from plants: antibacte-
rial activity of plant volatile oils. Journal of Applied Microbiology 2000, 88, 308–316. ht-
tps://[Link]/2ef2/[Link]?_
ga=2.237717248.1627684722.1571652088-351580612.1571652088

61
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

24. EFSA 2009. The use and mode of action of bacteriophages in food production. Scientific Opinion
of the Panel on Biological Hazards. The EFSA Journal 1076: 1-26. [Link]
efsajournal/pub/1076

25. EFSA 2009. EFSA Panel on Biological Hazards (BIOHAZ); Scientific Opinion on the mainte-
nance of the list of QPS microorganisms intentionally added to food or feed (2009 update).
EFSA Journal 7(12)1431. 92pp. doi:10.2903/[Link].2009.1431. [Link]
wp-content/uploads/2016/10/EFSA-Panel-on-Biological-Hazards-BIOHAZ.-2009-Scientific-opi-
[Link]

26. EFSA - FEEDAP 2017. Guidance on the characterisation of microorganisms used as feed additives
or as production organisms. EFSA Panel on Additives and Products or Substances used in Animal
Feed. The EFSA Journal. 23 pp. 31 doi:10.2903/j. [Link]
engage/170615_0.pdf

27. FDA 2019. Blackhead Disease in Poultry. [Link]

blackhead-disease-poultry

28. Fish, J.T.; Pettibone, G.W. 1995. Influence of fresh water sediment on the survival of Escherichia
coli and Salmonella sp. As measured by three methods of enumeration. LAM. 20:277-281.

29. Ferket, P. 2003. Manipulando la salud intestinal en un mundo sin antibióticos. En contacto con la
naturaleza, aplicaciones prácticas de tecnologías naturales. Memorias Alltech.

30. Fernandez-Panchon, M.S.; Villano, D.; Troncoso, A.M.; Garcia-Parrilla, M.C. 2008. Antioxidant ac-
tivity of phenolic compounds: From in vitro results to in vivo evidence. Critical Reviews in Food
Science and Nutrition, 48: 649-671. [Link]

31. Guillot, J.F. 2003. Probiotic feed additives. J. Vet. Pharmacol. Ther. 26, 52–55.

32. Gopi, M.; Karthik, K.; Manjunathachar, HV.; Tamilmahan, P.; Kesavan, M.; Dashprakash, M.; Ba-
laraju, BL.; and Purushothaman, MR. 2014. Essential oils as a feed additive in poultry nutrition.
Adv. Anim. Vet. Sci. 2 (1): 1 – 7. [Link] https://
[Link]/profile/Gopi_M/publication/266769050_Essential_Oils_as_a_Feed_Ad-
ditive_in_Poultry_Nutrition/links/5652fb5f08aefe619b18e8b8/Essential-Oils-as-a-Feed-Additi-
[Link]?origin=publication_detail

33. González-Miguel, J.; Marcos-Atxutegia, C.; Bottari de Castello, R.; Carpanib, S.; Morchóna, R.,
Simón, F. 2013. Proteomic analysis of Ascaridia galli. Identification of immunoreactive proteins in
naturally and experimentally infected hens. Veterinary Parasitology 196. 388–396.

34. Hortua L; Pulido M. Efecto de la nutrición temprana sobre la morfometría intestinal y el desem-
peño inicial de pollitas comerciales. Tesis para optar al título de Master Sicence de la Maestría
en Producción y Medicina Aviar de la Facultad de Ciencias Veterinarias. Universidad del Zulia.
Maracaibo, Venezuela, Octubre de 2010.

62
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

35. Impey, C.S.; Mead, G.C.; George, S. 1982. Competitive exclusion of salmonellas from the cl ick
caecum using a defined mixture of bacterial isolates frori the caecal microfiora of an adult bird. J.
Hyg., Camb. 89, 479-490 479. Printed in Great Britain.

36. Jo´ zefiak, D.; Kaczmarek, S.; Rutkowski, A. 2010. The effects of benzoic acid supplementation
on the performance of broiler chickens. Journal of Animal Physiology and Animal Nutrition. 94:
29–34.

37. Khan., S. & Iqbal, H. 2016. Recent advances in the role of organic acids in poultry nutrition, Jour-
nal of Applied Animal Research, 44:1, 359-369, [Link]
27.

38. Krishan, G. and Narang, A. 2014. Use of essential oils in poultry nutrition: A new approach. J.
Adv. Vet. Anim. Res., 1(4): 156-162. DOI: 10.5455/javar.2014.a36. [Link]
net/publication/287518594_Use_of_essential_oils_in_poultry_nutrition_A_new_approach/
fulltext/57aa9c8208ae7a6420bd2924/287518594_Use_of_essential_oils_in_poultry_nutri-
tion_A_new_approach.pdf?origin=publication_detail

39. Leeson, S; Summers, J; Diaz, G. Nutrición Aviar Comercial, 2000.

40. López Coello, C.; Arce Menocal, J.; Avila González, E. 2013. Mitos y realidades del sistema di-
gestivo y sus implicaciones sobre la productividad. [Link]
docs/13_07_21_Mitos_y_realidades_del_sistema_digestivo.pdf

41. López Coello, C.; Fehérvari, T.; Arce Menocal, J.; Avila González, E. 2014. El síndrome de tránsito
rápido en pollos de engorda. Memorias Seminario Internacional de Salud y Producción Aviar.
Amevea – Universidad de Gerogia.

42. Macari, M.; Furlan, R.; Gonzales, E. 2002. Fisiologia aviária aplicada a frangos de corte. FUNEP/
UNESP. Brasil.

43. McDougald, L. 1998. Intestinal Protozoa Important to Poultry. Poultry Science 77:1156–1158

44. McLelland, J. 1992. Atlas en Color de Anatomia de las Aves. Interamericana -McGraw-Hill. ISBN
84-7615-853-x.

45. Madrid-Garcés, T.A.; López-Herrera, A.; Parra-Suescún, J.E. 2018. Efecto de la inclusión de aceite
esencial de orégano (Lippia origanoides) sobre perfil lipídico en carne de pollos de engorde. Vitae,
Revista de la Facultad de Ciencias Farmacéuticas y Alimentarias. 25 (2):75-82. DOI: [Link]
org/10.17533/[Link].v25n2a03.

46. Mantilla, [Link]-Landínez, M; Jaime, J., 2010. Prueba de sensibilidad antimicrobiana de cepas
de Salmonella grupo D (móviles e inmóviles) aisladas de ponedoras comerciales en Colombia.
Revista de Medicina Veterinaria y Zootecnia - Rev. Med. Vet. Zoot.,. 57: p. 168-177.

47. Marambio, C. 2011. Boletín Veterinario Oficial # 14. II semestre. Sanidad y bienestar animal e
inocuidad de los alimentos. División de protección pecuaria. Ministerio de Agricultura. Gobier-

63
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

no de Chile. [Link]
otros_division/tratamiento_oral_aves-med_vet.pdf

48. Marcos-Atxutegi, C.; Gandolfi, B.; Aranguena, T.; Sepúlveda, R.; Arévalo, M.; Simón, F. (2009).
Antibody and inflammatory responses in laying hens with experimental primary infections of
Ascaridia galli. Veterinary Parasitology 161. 69–75.

49. Markowiak, P., , K. 2018. The role of probiotics, prebiotics and synbiotics in animal nutri-
tion. Markowiak and Gut Pathog. 10:21 [Link]

50. Marín-Gómez, S.; Benavides-Montaño, J. (2007) Parásitos en aves domésticas (Gallus domesticus)
en el Noroccidente de Colombia. [Link]. 1(2): 43-51.

51. Mettifogo, E., Nuñez, L., Chacón, J., Santander Parra, S., Astolfi-Ferreira, C. Jerez, J., Jones, R.,
Piantino Ferreira, A. Emergence of Enteric Viruses in Production Chickens is a Concern for Avian
Health. 2014. Hindawi Publishing Corporation. Scientific World Journal. Volume 2014, Article ID
450423, 8 pages. [Link]

52. Micciche AC, Foley SL, Pavlidis HO, McIntyre DR and Ricke SC (2018) A Review of Prebiotics
Against Salmonella in Poultry: Current and Future Potential for Microbiome Research Applica-
tions. Front. Vet. Sci. 5:191. doi: 10.3389/fvets.2018.00191.

53. Nochi T, Jansen CA, Toyomizu M and Eden W (2018) The Well-Developed Mucosal Immune Sys-
tems of Birds and Mammals Allow for Similar Approaches of Mucosal Vaccination in Both Types
of Animals. Front. Nutr. 5:60. doi:10.3389/fnut.2018.00060

54. Oakley, B.,A. Lillehoj, H.,S. Kogut, M., Woo, K., Maurer, J., Pedroso, A., Lee, M., Collett, S., Johnson,
T., Cox, N. (2014). The chicken gastrointestinal microbiome. FEMS Microbiol Lett 360:100–112.

55. Ortiz, R.E.; Afanador, E., Vásquez, D.R., Ariza-Nieto, C. 2017. Efecto del aceite esencial de orégano
sobre el desempeño productivo de ponedoras y la estabi lidad oxidativa de huevos enriqueci-
dos con ácidos grasos poliinsaturados. Rev Med Vet Zoot. 64(1), 61-70. doi: 10.15446/rfmvz.
v64n1.65829. [Link]

56. Oviedo-Rondón, E.O.; Hume, M.E.; Hernandez, C. and Clemente-Hernández, S. 2006. Intestinal
microbial ecology of broilers vaccinated and challenged with mixed Eimeria species and supple-
mented with essential oil blends. Poult Sci. 85(5):854–60.

57. Oviedo-Rondón, E.O. 2019. Holistic view of intestinal health in poultry. Animal Feed Science and
Technology 250: 1–8. [Link]

58. Penz, A. 2006. Nutrición Moderna Del Pollo De Engorde, XII Seminario Internacional da Salud y
Producción Aviar, Universidad de Georgia – AMEVEA.

59. Pesti, G.M., Bakalli, R.I., Driver, J.P., Atencio, A., Foster, E.H. Poultry nutrition and feeding. 2005.
University of Georgia. Trafford Publishing. ISBN 1-4120-7536-x.

64
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

60. Pasteiner, S. (2005). Prohibición de AGP’s en la Unión Europea; Newsletter, Vol.3, No.33.

61. Oláh, I., Nagy, N., & Vervelde, L. (2013). Structure of the Avian Lymphoid System. In Avian Immu-
nology: Second Edition (pp. 11-44). Elsevier Inc.. [Link]
1.00002-9.

62. Petsong, K.; Benjakul, S.; Chaturongakul, S.; Moreno Switt, A.; Vongkamjan, K. 2019. Lysis profiles
of salmonella phages on salmonella isolates from various sources and efficiency of a phage coc-
ktail against S. Enteritidis and S. Typhimurium. Microorganisms 7: 100; [Link]
microorganisms7040100.

63. Poultry Hub. Digestyve System. [Link]

ve-system/

64. Pulido-Landínez, M. 2009. Buscando alternativas para mejorar la salud intestinal de las aves.
Memorias VI Congreso de Medicina Veterinaria y de Zootecnia, Dr. Alejandro Román Mon – In
Memorian. Colegio Dominicano de Médicos Veterinarios. Boca Chica, República Dominicana.

65. Pulido Landínez, M. 2014. Conservación de la integridad intestinal: factor clave en la prevención
de enfermedades entéricas. Memorias AMEVEA, Bolivia. 19 al 22 de Agosto de 2014. Santa Cruz,
Bolivia.

66. Pulido-Landinez, M.; Torres, C. Hernández, A. 2018. Conceptos básicos para el uso prudente y res-
ponsable de antimicrobianos en el sector avícola colombiano. Federación Nacional de Avicultores.
Fondo Nacional Avícola. [Link]

67. Pulido-Landinez, M. 2018. Conceptos básicos para el control de Salmonella en la Avicultura Co-
lombiana. Federación Nacional de Avicultores. Fondo Nacional Avícola. 104 pp. ISBN 978-958-
59990-8-4. 2018. [Link]

68. Pulido-Landínez, M. 2019. Food safety - Salmonella update in broilers. Animal Feed Science and
Technology 250: 53-58. [Link]

69. Ramírez, J; Arangüena, T; Martín-Pacho, J; Simón, F. 2005. Ascaridia galli: nuevas tecnologías para
el control de una antigua parasitosis. Selecciones Avícolas. 209-212pp. [Link]
[Link]/pdf-files/2005/4/1569-ascaridia-galli-nuevas-tecnologias-para-el-control-de-una-an-
[Link]

70. Rebolledo, L. 2018. Los bacteriófagos en el control de salmonella en las aves y sus productos. El
sitio avícola. [Link]
monella-en-las-aves-y-sus-productos/

71. Sais, M.; Martin-Orue, S.; Barroeta, A.; Lopez- Ulibarri, R.; Perez Calvo E. 2018. Effects of a novel
muramidase supplementation on gastrointestinal functionality and growth performance in broiler
chickens IPPE 2018 proceedings: TI69. [Link]
pdf

65
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

72. Schocken-Iturrino, R.P. 2004. Microbiota Do Trato Intestinal das Aves. Curso de fisiologia de la
digestión y metabolismo de nutrientes en aves. Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias -
UNESP, Jaboticabal, SP.

73. Shah JD, Desai PT, Zhang Y, Scharber SK, Baller J, Xing ZS, et al. 2016. Development of the Intesti-
nal RNA virus Community of Healthy Broiler Chickens. PLoS ONE 11(2): e0150094. doi:10.1371/
[Link].0150094.

74. Shang Y, Kumar S, Oakley B and Kim WK. 2018. Chicken Gut Microbiota: Importance and Detec-
tion Technology. Front. Vet. Sci. 5:[Link]: 10.3389/fvets.2018.00254

75. Smith, J.A. 2019. Broiler production without antibiotics: United States field perspectives. Animal
Feed Science and Technology 250: 93-98. [Link]

76. Spricio, D. A. 2011. La desinfeccion basada en bacteriofagos como herramienta d ebiocontrol de

Salmonella en alimentos. Tesis Doctoral. Universidad Autónoma de Barcelona. [Link]
download/pdf/[Link]

77. Scanes, C.; 2014. Sturkie’s Avian Physiology. Academic Press. 6th Edition. 1056 pp. ISBN:
9780124071605.

78. Svihus, B., Hetland, H., Choct, M. & Sundby, F. 2002. Passage rate through the anterior digestive
tract of broiler chickens fed on diets with ground and whole wheat. British poultry science, 43,
662-668.

79. Svihus, B. 2011. The gizzard: function, influence of diet structure and effects on nutrient availabi-
lity. World’s Poultry Science Journal, 67, 207-224.

80. Tybinka A, Zaitsev O, Blishch G. 2016. Impact of autonomic tonus typological features on the
duodenum structure of chickens. Vet Med Open J. 1(1): 12-17. doi: 10.17140/VMOJ-1-103. Sept
21

81. Van Immerseel, F.; De Buck, J.; De Smet, I; Pasmans, F.; Haesebrouck, F. and Ducatelle, R. 2004.
Interactions of Butyric Acid- and Acetic Acid-Treated Salmonella with Chicken Primary Cecal Epi-
thelial Cells In Vitro. Avian Diseases 48:384-391.

82. Van Immerseel, F.; Russell, J.B.; Flythe, M.D.; Gantois, I.; Timbermont, L.; Pasmans, F.; Hae-
sebrouck, F. Ducatelle, R. 2006. The use of organic acids to combat Salmonella in poultry: a
mechanistic explanation of the efficacy, Avian Pathology, 35 (3): 182-188. [Link]
org/10.1080/03079450600711045.

83. Vasquez, D. 2012. El orégano de monte (Lippia origanoides) del Alto Patía: Efecto del método de
obtención de sus extractos sobre la composición y la actividad antioxidante de los mismos. Tesis
presentada como requisito parcial para optar al título de Magister en Ciencias Químicas. Univer-
sidad Nacional de Colombia. [Link]

66
 CONCEPTOS BÁSICOS SOBRE INTEGRIDAD INTESTINAL EN AVICULTURA

84. Wernicki, A.; Nowaczek, A.; Urban-Chmiel, R. 2017. Bacteriophage therapy to combat bacterial
infections in poultry. Wernicki et al. Virology Journal 14:179. [Link]
017-0849-7

85. Wiseman, J. 2006. Variations in starch digestibility in non-ruminants. Animal Feed Science and
Technology, 130, 66-77.

86. Yang, Y; Khoo, W.J.; Zhenga, Q.; Chung, C.; Yuk, H.G. 2014. Growth temperature alters Salmonella
Enteritidis heat/acid resistance, membrane lipid composition and stress/virulence related gene
expression. International Journal of Food Microbiology 172: 102–109.

87. Yadav, S. and Jha, R. 2019. Strategies to modulate the intestinal microbiota and their effects on
nutrient utilization, performance, and health of poultry. Journal of Animal Science and Biotechno-
logy. 10:2 [Link]

67
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