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Sanchez 2017

Este capítulo presenta las propiedades antibacterianas, antinflamatorias y funcionales de los hongos del género Pleurotus. Describe cómo estos hongos comestibles producen metabolitos primarios y secundarios con actividades biológicas importantes. También destaca las propiedades funcionales de las proteínas y fibra dietética que contienen.

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Este capítulo presenta las propiedades antibacterianas, antinflamatorias y funcionales de los hongos del género Pleurotus. Describe cómo estos hongos comestibles producen metabolitos primarios y secundarios con actividades biológicas importantes. También destaca las propiedades funcionales de las proteínas y fibra dietética que contienen.

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OTRAS PROPIEDADES MEDICINALES Y FUNCIONALES DE LAS SETAS Pleurotus


spp.

Chapter · February 2020

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La biología, el cultivo y
las propiedades nutricionales y
medicinales de las setas
Pleurotus spp
José E Sánchez y Daniel J. Royse
editores
EE
635.8098
B5
La biología, el cultivo y las propiedades nutricionales y medicinales de las setas
Pleurotus spp / José E. Sánchez y Daniel J. Royse, editores.- San Cristóbal de Las
Casas, Chiapas, México: El Colegio de la Frontera Sur, 2017.
352 p. : fotografías, ilustraciones ; 00x00 cm.
Incluye bibliografía e índice analítico (p. 347-352)

ISBN: 978-607-8429-47-9

1. Pleurotus spp, 2. Hongos comestibles, 3. Cultivo de hongos, 4. Recursos de ger-


moplasma, 5. Mejoramiento genético, 6. Sideróforos, 7. Microorganismos benéficos,
8. Enzimas lignocelulolíticas, 9. Hongos medicinales, 10. Contenido de nutrientes,
11. Control de nemátodos, 12. América Latina, I. Sánchez, José E. (editor), II. Roy-
se, Daniel J. (editor).

1ra. Edición, 2017

Los contenidos de esta obra fueron sometidos


a un proceso de evaluación externa de acuerdo
con la normatividad del Comité Editorial de
El Colegio de la Frontera Sur.

DR ©El Colegio de la Frontera Sur


www.ecosur.mx
El Colegio de la Frontera Sur
Carretera Panamericana y Periférico Sur s/n
Barrio de María Auxiliadora
CP 29290
San Cristóbal de Las Casas, Chiapas
AGRADECIMIENTO

La edición y publicación de este libro fue apoyada financieramente por los


Fondos Mixtos de Conacyt mediante el proyectos “Diseño, construcción,
equipamiento y puesta en marcha de un centro estatal de innovación y
transferencia de tecnología para el desarrollo de la caficultura chiapaneca”,
con clave FOMIX-13149, e “Innovación socioambiental en zonas
cafetaleras para la reducción de la vulnerabilidad” con clave MT-11063 de
Ecosur.
Índice

Prólogo 13

Introducción
PRODUCCIÓN MUNDIAL DE SETAS Pleurotus spp. CON
1 ÉNFASIS EN PAÍSES IBEROAMERICANOS. Daniel J. Royse 17
y JE. Sánchez

Biología
RECURSOS GENÉTICOS DEL GÉNERO Pleurotus. Dulce
2 Salmones y Gerardo Mata
29
MICROORGANISMOS BENÉFICOS ASOCIADOS A LA
3 MICÓSFERA DE Pleurotus spp. José E Sánchez y Daniel J 53
Royse
LAS ENZIMAS LIGNOCELULOLÍTICAS DE Pleurotus spp.
4 Gerardo Mata, Dulce Salmones y Jean Michel Savoie
63

Cultivo
ACTUALIZACIONES SOBRE LA PREPARACIÓN DEL
SUSTRATO PARA CULTIVAR SETAS Pleurotus spp. María R.
5 Picornell, Arturo Pardo-Giménez, María J. Navarro y Francisco J.
83
Gea
LA PROTECCIÓN DEL SUSTRATO PARA EL CULTIVO DE
6 Pleurotus spp. Y OTROS HONGOS COMESTIBLES José E 107
Sánchez, René H Andrade y Lilia Moreno
PRODUCCIÓN COMERCIAL DE LA SETA Pleurotus spp.
7 Qing Shen
127
ENFERMEDADES DE LAS SETAS Pleurotus spp. Rabindra
8 Nath Verma
149

Aspectos Nutritivos y Medicinales


ASPECTOS NUTRITIVOS DE LAS SETAS Pleurotus spp. Jan
9 Lelley
177
PROPIEDADES ANTIOXIDANTES DE Pleurotus spp. José E
10 Sánchez y Pablo Liedo
197
PROPIEDADES INMUNOMODULADORAS Y
11 ANTITUMORALES DE LAS SETAS Pleurotus spp. Humberto 211
J. Morris Quevedo y Gabriel Llauradó Maury
OTRAS PROPIEDADES MEDICINALES Y FUNCIONALES
12 DE LAS SETAS Pleurotus spp. Gustavo Valencia del Toro y 241
María Eugenia Garín Aguilar

Aplicaciones Biotecnológicas
USOS DEL SUSTRATO RESIDUAL DEL CULTIVO DE
13 Pleurotus spp. Rigoberto Gaytán Hernández
261
DEGRADACIÓN DE COMPUESTOS RECALCITRANTES
14 POR ENZIMAS Y CEPAS DE Pleurotus spp. Reyna L Camacho 283
Morales
USO BIOTECNOLÓGICO DE PRODUCTOS OBTENIDOS
A PARTIR DE Pleurotus spp. EN EL CONTROL DE
15 NEMATODOS PARÁSITOS DE IMPORTANCIA PECUARIA. 297
Liliana Aguilar Marcelino, José E. Sánchez y Pedro Mendoza de
Gives

Perspectivas
RECICLADO DE RESIDUOS ORGÁNICOS VÍA CULTIVO
16 DE Pleurotus spp Ofer Danay y Dan Levanon 313
TECNOLOGÍAS “ÓMICAS” EN EL GÉNERO Pleurotus:
17 TENDENCIAS A FUTURO.Karina Guillén-Navarro y Mariana Y. 327
López-Chávez

Apendice I y II 347
La biología, el cultivo y las propiedades nutricionales y medicinales de las setas Pleurotus spp.

12

OTRAS PROPIEDADES MEDICINALES Y FUNCIONALES DE LAS


SETAS Pleurotus spp.

Other medicinal and functional properties of the oyster mushroom


Pleurotus spp.

Gustavo Valencia del Toro, María Eugenia Garín Aguilar

RESUMEN

Los hongos comestibles del género Pleurotus representan un recurso valioso por su papel
como organismos degradadores de residuos lignocelulósicos, ya que crecen sobre una
gran cantidad de materiales vegetales y producen cuerpos fructíferos que son alimento
de alta calidad nutricional. Asimismo, tienen propiedades medicinales debido a que
producen metabolitos secundarios abundantes con actividades biológicas importantes,
anticancerígenas, inmunomoduladoras, antitumorales, antioxidantes y antibacterianas,
entre otras. La intención de este capítulo es presentar las propiedades antibacterianas
y antinflamatorias que exhiben diferentes metabolitos (primarios y secundarios) de los
hongos del género Pleurotus, así como las propiedades funcionales de sus proteínas y
fibra dietética.

Palabras clave: hongos medicinales, polisacáridos, proteínas, fibra dietética

ABSTRACT

Edible mushrooms of the genus Pleurotus represent a valuable resource for his role as
decomposers organisms of lignocellulosic waste. They grow on different plant materials
and produce fruiting bodies that are food of high nutritional quality. Also they have
medicinal properties because they produce large amount of secondary metabolites with
important biological activities as anticancer, immunomodulatory, antitumor, antioxidant,
etc. Antibacterial and anti-inflammatory properties that exhibit different both primary
and secondary metabolites of the genus Pleurotus is presented. A semblance of the oyster

241
José E. Sánchez y Daniel J. Royse. Editores

mushrooms as functional foods highlights the importance of studying the functional


properties of the proteins and dietetic fiber contained in these basidiomycetes.

Keywords: medicinal mushrooms, polysaccharides, proteins, dietetic fiber

INTRODUCCIÓN

El cultivo de los hongos comestibles del género Pleurotus en México ha tenido un auge
importante en los últimos años. Como organismos degradadores de residuos vegetales,
las setas se pueden cultivar en diferentes materiales, y los procedimientos de su cultivo
requieren de una menor infraestructura, comparada con la que se necesita para el cultivo
de champiñón o shiitake. Característica destacable de estos hongos comestibles es que
presentan propiedades medicinales importantes. Por ello, en la actualidad no solo se
mejoran las técnicas y los procedimientos de su cultivo, sino que también se desarrollan
procesos para la obtención, a partir de estos, de componentes activos que se usan en la
elaboración de nutracéuticos.

En la primera parte de este capítulo se hace una revisión sobre los conceptos de alimentos
funcionales, nutracéuticos y suplementos alimenticios, indicando cómo han permeado
hacia los componentes bioactivos de las setas. También se presenta una relatoría de
las investigaciones realizadas sobre la actividad antibacteriana y antinflamatoria de los
extractos y los compuestos obtenidos a partir de diferentes especies del género Pleurotus.
En otro apartado se destaca la importancia de las propiedades funcionales y medicinales de
las proteínas contenidas en las setas. La parte final de este capítulo resalta la importancia
de los compuestos químicos que están presentes en las harinas de los cuerpos fructíferos
de las setas, los cuales forman parte de la fibra dietética y representan un componente
muy importante para la salud de los seres humanos.

LOS HONGOS COMO ALIMENTOS FUNCIONALES

Los hongos del género Pleurotus se han caracterizado como alimentos funcionales debido
a su gran versatilidad, ya que se utilizan como alimentos nutritivos para consumo directo,
pero también como nutracéuticos o complementos alimenticios. A continuación se hará
una breve exposición de estos términos tan usados hoy en día.

El término nutracéutico fue acuñado en 1989 por el Dr. Stephen DeFelice (1995), quien
lo definió como cualquier sustancia que pueda ser considerada un alimento o parte de este
y que proporcione beneficios para la salud, incluidos la prevención y el tratamiento de la
enfermedad, más allá de la nutrición básica (Pérez 2006). El término combina la palabra
nutriente (un alimento nutritivo o componente alimentario) con la palabra farmacéutico
(Crandell y Duren 2009). Guzmán et al. (2009) definen como nutracéutico a cualquier

242
La biología, el cultivo y las propiedades nutricionales y medicinales de las setas Pleurotus spp.

alimento o ingrediente de los alimentos que ejerce acción benéfica en la salud del ser
humano. Por lo general, se trata de productos comercializados como formas farmacéuticas,
ya sea píldoras, polvos u otras presentaciones, y que no requieren para su comercialización
pruebas previas preclínicas o clínicas, ya sea en animales o humanos. También Prasad et
al. (2010) definieron nutracéutico como un alimento o parte de un alimento que puede
ser administrado por vía oral; con beneficios para la salud y seguridad demostrada; que
cumple más allá de las funciones básicas de nutrición para complementar la dieta de una
persona; se presenta en una matriz (forma farmacéutica determinada), y la cantidad de
nutrientes excede los que podrían obtenerse de los alimentos normales.

Por otro lado, Roberfroid (2000) define a los alimentos funcionales como alimentos o
componentes de estos que pueden ser macronutrientes con un efecto fisiológico específico, o
micronutrientes esenciales. Pero también pueden ser componentes alimenticios —aunque
no tengan un alto valor nutritivo o no sean esenciales— cuyo consumo logre la modulación
de alguna función en el organismo para reducir el riesgo de enfermedad, como es el caso de
la fibra dietética. Ahora bien, los suplementos alimenticios son productos utilizados para
complementar la dieta. La Comisión Federal para la Protección Contra Riesgos Sanitarios
(Cofepris) en México define a los suplementos como “productos a base de hierbas, extractos
vegetales, alimentos tradicionales, deshidratados o concentrados de frutas, adicionados o
no, de vitaminas o minerales, que se puedan presentar en forma farmacéutica y cuya
finalidad de uso sea incrementar la ingesta dietética total, complementarla o suplir algún
componente importante para la salud”. Dadas las definiciones anteriores, los tres términos
se considerarán de manera indistinta en el caso de las setas.

El consumo de nutracéuticos permite conservar y mejorar la salud por medio de la dieta,


y brinda prevención y/o tratamiento para enfermedades relacionadas con la nutrición. Los
nutracéuticos pueden prevenir las enfermedades crónicas degenerativas. Entre las áreas
terapéuticas en las que han tenido una mayor cobertura destaca su uso como antiartríticos,
analgésicos, anticancerígenos, en enfermedades de vías respiratorias, trastornos del sueño,
sistema digestivo, osteoporosis, hipertensión arterial, entre otras (Pérez 2006, Pandey et
al. 2010). En la figura 1 se muestra el porcentaje de área especializada cubierta por los
nutracéuticos.

243
José E. Sánchez y Daniel J. Royse. Editores

% Incidencia del consumo de nutraceúticos

Figura 1. Porcentaje de área cubierta por productos nutracéuticos a nivel mundial


(modificada de Pandey et al. 2010).

NUTRACÉUTICOS DE HONGOS

Con respecto a los suplementos alimenticios de los hongos comestibles, se han hecho
estimaciones de las ventas anuales mundiales en diferentes momentos. En 1991 se estimó
en $1.2 billones de dólares (Chang 1993). Para 1994, la estimación fue de $3.6 billones
de dólares (Chang y Buswell 1996), y $6.0 billones de dólares para 1999 (Wasser et al.
2000). Antes de 1995, 99% de todas las ventas de hongos medicinales y sus derivados
se realizaron en Asia y Europa, mientras que en América del Norte las ventas fueron
de 0.1%. Sin embargo, en los últimos años, tanto en el norte como el sur de América,
las demandas se han incrementado entre 20% y 40% al año, según sean las especies de
hongos medicinales (Chang y Buswell 2010). Por citar un ejemplo, en Brasil, más de 10
nuevas empresas se han establecido recientemente para promover la venta de diferentes
suplementos dietéticos derivados de Agaricus blazei (A. brasiliensis) (Chang y Buswell
2010).

China ha sido, desde tiempos inmemoriales, uno de los países con mayor producción
y consumo de hongos medicinales. En el año 2000, más de 100 centros e institutos
se dedicaban a la investigación y al desarrollo de los hongos medicinales (Chang y
Buswell 2010). En este país fueron registrados y comercializados cerca de 700 productos
de alimentos naturales a base de setas, entre ellos, más de 90 marcas de productos de

244
La biología, el cultivo y las propiedades nutricionales y medicinales de las setas Pleurotus spp.

Ganoderma lucidum (Lin 2000). Con base en los datos anteriores, el valor del mercado
mundial actual de suplementos nutritivos de hongos se estima en 14 billones de dólares
(Chang y Buswell 2010).

Chang y Miles (2004) informaron que alrededor de 77% de todos los productos de hongos
medicinales se derivan de los cuerpos fructíferos, ya sean cultivados comercialmente
o recolectados en el campo. Aproximadamente 21% de dichos productos provienen de
extractos de micelios, y alrededor de 2% se obtienen del medio de fermentación filtrado
(Chang y Buswell 2010).

Chang y Buswell (2010) definen como nutracéutico de hongos a los productos puros
y/o parcialmente refinados o sin refinar, procedentes de cuerpos fructíferos, del micelio
o del medio del cultivo filtrado, después del crecimiento micelial en cultivo sumergido,
que poseen propiedades nutricionales, promueven la salud y se consumen en forma de
cápsulas o comprimidos. Estos autores destacan que las formas de presentación de los
nutracéuticos de hongos son las siguientes:

1. Harina de cuerpos fructíferos enteros molidos previamente y procesados en forma de


cápsulas o tabletas.
2. Micelio seco y pulverizado obtenido en tanques de fermentación a partir de cultivos
líquidos.
3. Preparados en polvo de sustrato, micelio y primordios del hongo, previamente
cultivados en un medio semisólido inoculado con micelio, e incubado hasta la
aparición de los primordios.
4. Extractos acuosos del micelio, obtenidos en tanques de fermentación a partir de
cultivos líquidos de micelio. Se obtienen con agua caliente y posteriormente se llevan
a sequedad y se comercializan en forma de cápsulas o tabletas.
5. Extractos acuosos y/o alcohólicos de los cuerpos fructíferos (contienen polisacáridos
y triterpenos), evaporados a sequedad y colocados en cápsulas o tabletas, ya sea por
separado o juntos en proporciones determinadas.
6. Extractos de cuerpos fructíferos obtenidos por la tecnología de extracción con fluidos
supercríticos (CO2), secados y molidos previamente. Contienen un amplio espectro de
sustancias debido a la baja temperatura durante el procesamiento.
7. Cápsulas con esporas en polvo. Aunque el método se ha promovido vigorosamente
en los últimos años, los beneficios medicinales de este producto siguen siendo
controvertidos.
8. Mezcla de harina de cuerpos fructíferos con una parte igual del micelio en polvo del
mismo hongo.
9. Mezclas de diferentes géneros y especies de hongos: Ganoderma y Lentinula;
Ganoderma y Agaricus brasiliensis; Grifola frondosa, Pleurotus spp. y Flammulina
velutipes; incluso mezclados con otros productos naturales medicinales, como el alga

245
José E. Sánchez y Daniel J. Royse. Editores

espirulina en polvo, granos de polen de flores, entre otros.


10. Se han colocado en cápsulas proporciones iguales de harina de cuerpo fructífero con
sustrato de crecimiento exhausto.

PROPIEDADES ANTIBACTERIANAS DE LAS SETAS Pleurotus spp.

Una propiedad importante de los hongos del género Pleurotus es la antibacteriana, la


cual se ha investigado utilizando el micelio, el medio de cultivo en el que se hizo crecer
el micelio, o el medio fermentado y los cuerpos fructíferos obtenidos del cultivo del
hongo en diferentes sustratos de crecimiento. Con este material se obtienen extractos
mediante disolventes, incluida el agua. A partir de ellos también es posible la obtención
de compuestos puros. Ambos —extractos y compuestos— se evalúan contra diferentes
tipos de bacterias patógenas. A continuación se hará una descripción breve de algunos
de los estudios que se han realizado para evaluar la actividad antibacteriana de las setas.

En 1997, Beltran-García et al. encontraron que ciertos compuestos volátiles obtenidos de


cuerpos fructíferos de P. ostreatus presentaron actividad antimicrobiana contra diversas
bacterias tales como Bacillus cereus, Bacillus subtilis, Escherichia coli, Klebsiella
pneumoniae, Pseudomonas spp., Salmonella spp., Staphylococcus aureus y Staphylococcus
epidermidis. Se observó un intervalo de concentración mínima inhibitoria (CMI) de 3.9
μg/g a 1000 μg/g de medio. Por otro lado, Tambekar et al. (2006) mencionan que ciertos
extractos acuosos de P. sajor-caju obtenidos en diferentes solventes orgánicos (etanol,
metanol, xileno, éter, benceno y acetona) provocaron halos de inhibición con diámetros de
12 mm a 20 mm en cepas bacterianas de E. coli 390, E. coli 739, Enterobacter aerogenes,
Pseudomonas aeruginosa y K. pneumoniae. La conclusión fue que este género contiene
antibióticos naturales para combatir microorganismos patógenos.

En 2007, Iwalokun et al. reportaron actividad antibacteriana en extractos de éter de


petróleo y acetónicos de P. ostreatus frente a bacterias Gram negativas. Se observaron
halos de inhibición con diámetros menores a 10 mm y valores de CMI de 65 mg/ml a 100
mg/ml. Los autores también encontraron que los extractos evaluados contenían un nivel
moderado de terpenoides, taninos, glicósidos esteroidales y carbohidratos. Gbolagade et
al. (2007) reportaron actividad antibacteriana de los extractos crudos y purificados de P.
florida y P. tuber-regium, con halos de inhibición menores a 19 mm, para las bacterias B.
cereus, E. coli, K. pneumoniae, Proteus vulgaris, P. aeruginosa y S. aureus.

Valencia del Toro et al. (2008) evaluaron la actividad antibacteriana de extractos


hexánicos de cuatro cepas de P. djamor (dos cepas blancas: IE200 e IE2001, y dos cepas
rosas: ECS127R y RP), contra las bacterias Gram positivas S. aureus y B. subtilis; y
contra las bacterias Gram negativas K. pneumoniae, Enterobacter agglomerans, Yersinia
enterocolitica, Shigella dysenteriae y K. rhinoescleromatis. Las bacterias tuvieron halos

246
La biología, el cultivo y las propiedades nutricionales y medicinales de las setas Pleurotus spp.

de inhibición con diámetros de 12 mm a 25.6 mm con los extractos de las cepas blancas,
y de 8.3 mm a 22.6 mm con las cepas rosas. En otro estudio, Rahman et al. (2009)
trabajaron con el extracto acuoso de P. ostreatus (Jacq.) P. Kumm., el cual mostró efecto
contra Klebsiella sp. (halo de 10 mm de diámetro) y Staphylococcus sp. (halo de 16 mm
de diámetro). Asimismo, el extracto metanólico de P. eryngii var. ferulae cultivado en
paja de trigo y en paja de trigo con 20% de salvado de arroz presentó halos de inhibición
de 10.3 mm y 8.3 mm, respectivamente (Akyuz y Kirbag 2009). Gogavekar et al.
(2014) utilizaron un extracto metanólico de P. sajor-caju y encontraron que presentó
actividad contra varias cepas Gram positivas y Gram negativas. Los halos de inhibición
con mayores diámetros (25 mm) se observaron en S. aureus (NCIM-5021), y los halos
de inhibición menores (18 mm) se presentaron en B. cereus (NCIM-2156). Li y Shah
(2014) evaluaron la actividad antibacteriana de polisacáridos extraídos a partir de cuerpos
fructíferos de P. eryngii. Las bacterias E. coli ATCC 25922 S. aureus CMCC 26003 y
Listeria monocytogenes CMCC 54001 presentaron halos de inhibición de 10.1 mm, 17.2
mm y 9.8 mm, respectivamente.

METABOLITOS CON ACTIVIDAD ANTIBACTERIANA PRESENTES EN EL


GÉNERO Pleurotus

En la mayoría de los casos, los investigadores que han reportado la actividad antibacteriana
de las setas, también han determinado cualitativamente los metabolitos responsables de
dicha actividad. Asimismo, hay estudios que caracterizaron y aislaron los compuestos
responsables de la actividad antibacteriana. En la tabla 1 se presentan algunos trabajos
realizados con especies del género Pleurotus en los que se han detectado diferentes
metabolitos o compuestos responsables de la actividad antibacteriana. En la primera
columna se registran las especies P. ostreatus, P. djamor, P. florida, P. eous, P. eryngii, P.
sajor-caju, P. aureovillosus y P. pulmonarius. Con las especies P. citrinopilatus (Meng
et al. 2011) y P. tuber-regium (Gbolagade et al. 2007) solo se ha reportado la actividad
antibacteriana de sus extractos. La información de la columna dos revela que las partes
usadas de las setas principalmente son el cuerpo fructífero y el micelio crecido en medio
líquido. Es importante indicar que también se han empleado los primordios o los brotes
tempranos de las cepas de P. ostreatus cultivadas en sustrato sólido (Pauliuc y Dorica
2013), así como el medio fermentado obtenido del cultivo líquido de P. eryngii.

Otra información importante que aparece en la columna dos refiere los tipos de extractos
o compuestos utilizados para hacer los bioensayos. Se observa que los diferentes
metabolitos secundarios se han encontrado en los extractos hexánicos, metanólicos
y etanólicos, y a partir de extractos acuosos se han obtenido los polisacáridos. En la
columna tres aparecen los nombres de dichos metabolitos; se observa que Pleurotus
spp. tiene dos tipos de metabolitos: los primarios —polisacáridos (β-glucanos)— y
los secundarios —flavonoides, esteroides, terpenoides, serquiterpenlactonas, taninos,

247
José E. Sánchez y Daniel J. Royse. Editores

β-carotenos, glicósidos cardiacos, fenoles, compuestos volátiles (1-octen-3-ol, 3-octanol,


octanol, 3-octanona, 2-octanona), β-sistosterol, cholestanol, 1, 5-dibenzoylnaphthaleno,
ácido 1, 2-Benzenedicarboxilico.

Tabla 1. Metabolitos responsables de la actividad antibacteriana de diferentes especies


de setas Pleurotus spp.

Nombre Extracto y Actividad antibacteriana


Metabolito Referencia
científico estructura contra
Bacillus cereus,
Bacillus subtilis,
Escherichia coli,
Volátiles:
Klebsiella pneumoniae,
Flujo N2, 1-octen-3-ol, 3-octanol,
Pleurotus Pseudomonas Beltran et al.
vacío y CCl4 octanol, 3-octanona,
ostreatus aeruginosa, Salmonella 1997
(cuerpo 2-octanona
typhimurium,
fructífero)
Staphylococcus aureus,
Staphylococcus
epidermidis
Bacillus subtillis,
Staphylococcus
aureus, Enterobacter
Hexánico Flavonoides, agglomerans, Shigella
Pleurotus Valencia et al.
(cuerpo sesquiterpen-lactonas, dysenteriae, Yersinia
djamor 2008
fructífero) Carbohidratos enterocolitica,
Klebsiella
rhinoescleromatis,
K. pneumoniae.
Bacillus subtillis,
Staphylococcus
aureus, Enterobacter
Hexánico
Sesquiterpen-lactonas, agglomerans, Shigella
Pleurotus Metanólico Valencia et al.
glicósidos cardiacos dysenteriae, Yersinia
spp. (cuerpo 2012
Carbohidratos enterocolitica,
fructífero)
Klebsiella
rhinoescleromatis,
K. pneumoniae
Pleurotus Metanol- Klebsiella, neoumonae,
Fenoles, taninos,
florida agua Pseudomonas Muthukumaran
saponinas, flavonoides,
Pleurotus (cuerpo aeruginosa, et al. 2014
esteroides y terpenoides
eous fructífero) Staphylococus aureus
Polisacáridos Staphylococcus aureus,
Pleurotus
(cuerpo Polisacáridos Escherichia coli, Li y Shah 2014
eryngii
fructífero) Listeria monocytogenes

248
La biología, el cultivo y las propiedades nutricionales y medicinales de las setas Pleurotus spp.

β- Sistosterol
Bacillus cereus,
Cholestanol
Metanólico Staphylococcus aureus,
Pleurotus 1, Gogavekar et
(cuerpo Micrococcus luteus,
sajor-caju 5-Dibenzoylnaphthaleno al. 2014
fructífero) Escherichia coli,
Ácido 1,
Salmonella typhimurium
2-Benzenedicarboxilico
Salmonella abony,
Pleurotus Escherichia coli,
Terpenoides, taninos,
sajor-caju, Etanólicos Staphylococcus aureus, Jagadish et al.
glicosidos esteroidales
P. florida, P. (micelio) Streptococcus mutans, 2008
carbohidratos
aureovillosus Micrococcus luteus,
Bacillus subtilis
Escherichia coli,
Pleurotus Etanólico Fenoles, flavonoides Staphylococcus aureus
Vamanu 2012
ostreatus (micelio) β-caroteno Pseudomonas
aeruginosa
Proteus mirabilis,
Salmonella typhi,
Pleurotus Polisacáridos Staphylococcus aureus, Adebayo et al.
β-Glucanos Escherichia coli,
pulmonarius (micelio) 2012
Shigella sp., Klebsiella
pneumoniae

PROPIEDAD ANTINFLAMATORIA DE LAS SETAS Pleurotus spp.

Diversas investigaciones han evidenciado el efecto antinflamatorio de extractos alcalinos


y acuosos del hongo comestible A. blazei. Dosis de 300 mg/kg, 400 mg/kg y 500 mg/
kg inhibieron en un 19%, 33% y 39%, respectivamente, el edema plantar inducido con
nistatina (Padilha et al. 2009). En otro estudio, Dore et al. (2014) reportaron la actividad
antinflamatoria del extracto rico en polisacáridos (0.64 g/g peso seco) obtenido del hongo
Polyporus dermoporus. Dosis de 10 mg/kg, 30 mg/kg y 50 mg/kg de peso administradas
a ratones redujeron 58.3%, 65.6% y 55.7%, respectivamente, el edema auricular inducido
con aceite de crotón. En el extracto también se detectaron, en menor proporción, proteínas
y compuestos fenólicos.

En la tabla 2 se presentan los estudios realizados con extractos o compuestos de setas


del género Plerurotus que tienen actividad antinflamatoria. En dichos estudios se usaron
principalmente las especies P. pulmonarius, P. ostreatus, P. sajor-caju, P. eryngii y P.
florida. La parte principal del hongo involucrada es el cuerpo fructífero y, en menor grado,
el micelio. Se emplearon extractos acuosos, etanólicos, metanólicos, cetónicos. Los
metabolitos detectados en esos extractos fueron flavonoides, ácidos fenólicos, carotenoides
y tocoferoles. Al igual que en las propiedades antibacterianas, se evaluaron polisacáridos
o extractos, y se detectaron a-glucanos y β-glucanos. La actividad antinflamatoria se

249
José E. Sánchez y Daniel J. Royse. Editores

realizó con el modelo de migración celular, en ensayos con MTT (Bromuro de 3-(4, 5
dimetil-2-tiazoil)-2, 5-difeniltetrazólico), en células RAW246.7. Otros modelos animales
a los que se ha recurrido son el edema plantar generado con diferentes substancias
aplicadas en roedores.

Tabla 2. Tipos de metabolitos o compuestos responsables de la actividad antinflamatoria


de diferentes especies de setas y pruebas aplicadas.

Modelo para
Extracto o
Hongo Metabolito evaluar la actividad Referencia
compuesto
antinflamatoria
β-Glucanos
Pleurotus Smiderle et al.
(cuerpo Polisacáridos Migración celular
pulmonarius 2008
fructífero)
Acuoso
Pleurotus β-glucanos Ensayo MTT (células
(cuerpo Jedinak et al. 2011
ostreatus a-glucanos RAW264.7)
fructífero)
β-Glucanos
Pleurotus
(cuerpo Polisacáridos Migración celular Silveira et al. 2014
sajor-caju
fructífero)
Flavonoides,
Etanólico
Pleurotus ácidos fenólicos, Ensayo MTT (células
(cuerpo Lin et al. 2014
eryngii carotenoides, RAW264.7)
fructífero)
tocoferoles
Acetona,
Ensayo MTT (células
metanólico,
Pleurotus RAW264.7)
acuoso Fenoles Hoan et al. 2014
florida Edema plantar con
(cuerpo
carragenia en rata
fructífero)
Polisacáridos
Pleurotus Ensayo MTT (células
(cuerpo Polisacáridos Li y Shah, 2016
eryngii RAW264.7)
fructífero)
Pleurotus β-Glucanos Edema plantar con Adebayo et al.
Polisacáridos
pulmonarius (micelio) formalina y carragenina 2012

IMPORTANCIA DE LAS PROTEÍNAS DE LAS SETAS Pleurotus spp. Y SUS


PROPIEDADES FUNCIONALES

En el año 2009, la producción nacional estimada de hongos comestibles en México


alcanzó las 46,533.2 toneladas de producto fresco, de las cuales 6.28% correspondieron
con setas Pleurotus spp. Estos macromicetos ocupan el segundo lugar en producción de
hongos a nivel mundial, debido a sus características organolépticas, a su alto contenido
de proteínas y a su bajo costo de producción (Martínez-Carrera y López-Martínez 2010).
La población consume hongos comestibles por su excelente sabor, aroma y textura. Sin

250
La biología, el cultivo y las propiedades nutricionales y medicinales de las setas Pleurotus spp.

embargo, poco se conoce de su gran potencial como alimento funcional con propiedades
nutricionales y medicinales que promueven la salud (Martínez- Carrera et al. 2004).

Actualmente, con la finalidad de obtener concentrados o aislados proteicos de amplio


uso biotecnológico, se producen y extraen proteínas de fuentes no convencionales para
suplementar o sustituir a las proteínas animales o sus derivadas. Dentro de las fuentes no
convencionales de proteínas se encuentran los hongos comestibles, dado el alto contenido
proteico que presentan, el cual va de 20% a 35%, y que en muchos casos es mayor al de
algunos vegetales y frutas (Kakon et al. 2012). Hay que señalar que estas proteínas son
ricas en aminoácidos esenciales y no esenciales. Contienen lisina, leucina y triptófano,
aminoácidos que no se encuentran en algunos cereales (Chang y Buswell 1996, Cuptapun
et al. 2010, Kayode et al. 2015, Kakon et al. 2012). Se ha observado que la cantidad de
aminoácidos como treonina, tirosina y arginina es mayor en los hongos que en algunos
vegetales como la papa, la zanahoria y la coliflor (Mattila et al. 2002). Adicionalmente,
los hongos comestibles se pueden utilizar tanto en forma directa como indirecta en los
alimentos procesados, añadiéndolos como ingrediente (Moon y Lo 2014).

Las proteínas, como grupo o individualmente, tienen un papel fundamental en la elaboración


de alimentos procesados. Por sus propiedades físicas, químicas y funcionales —como la
capacidad de absorción de agua y de aceite, espumante, emulsificante y de gelificación—,
las proteínas proporcionan productos de buena calidad y facilitan su procesamiento (Chel
et al. 2003). Las propiedades funcionales son características fisicoquímicas que presentan
las proteínas e influyen en el comportamiento y la apariencia del alimento (Ramírez y
Pacheco 2009). Es por esto que la funcionalidad de una proteína nos permitirá conocer el
tipo de producto en el que puede emplearse y, a su vez, juega un papel importante en la
aceptación del producto por parte del consumidor (Chel et al. 2003).

Los hongos comestibles, en especial del género Pleurotus, se usan en la obtención de


productos proteicos de interés alimenticio. Las proteínas de las setas de Pleurotus suelen
adicionarse a la hamburguesa de pollo (Wan et al. 2011a, Wan et al. 2011b), al pan (Hong
et al. 2005, Mahamud et al. 2012, Okafor et al. 2012, Seguchi et al. 2001), al yogur
(Hozová et al. 2004), e incluso a las formulaciones para la elaboración de pastel (Sheikh
2010). Alobo (2003) propone el empleo de concentrados proteicos de P. tuber-regium en
una proporción de 40.4% de proteínas, en la industria alimentaria, ya que presentaron
propiedades funcionales aceptables para la elaboración de salchichas, sopas, mayonesas
y alimentos horneados. En otra investigación, López-Sánchez et al. (2009) evaluaron
la actividad y la estabilidad de la emulsión obtenida por solubilización de fracciones
proteicas de P. ostreatus. En la investigación se sugiere que las fracciones proteicas
pueden ser adicionadas en alimentos tradicionales como las tortillas, para incrementar su
valor nutritivo. Del mismo modo, Petrovska (2001) determinó el contenido de proteína de
diversos hongos e indicó que en las proteínas de P. ostreatus y en sus fracciones proteicas

251
José E. Sánchez y Daniel J. Royse. Editores

se identificaron albuminas, globulinas, prolaminas, proteínas solubles en alcohol y en


soluciones alcalinas, y glutelinas, las cuales representan una buena fuente de proteínas de
alta calidad.

Por otra parte, hay un interés creciente por el descubrimiento de nuevos compuestos
bioactivos o fármacos a partir de metabolitos primarios y secundarios de hongos. Dado
lo anterior, algunas macromoléculas como los polisacáridos, los complejos proteína-
polisacárido y las proteínas de los hongos comestibles representan un sector potencial
para la elaboración de alimentos funcionales o nutracéuticos (Wong et al. 2010). Entre
las proteínas fúngicas que se han purificado y caracterizado se encuentran: proteínas
inactivadoras a nivel ribosomal (RIP), proteínas antifúngicas, ribonucleasas, proteínas
y péptidos asociados a ubiquitina, lectinas, celulasas, xilanasas, lacasas, invertasas y
trehalosa fosforilasa, y proteínas inmunomoduladoras fúngicas (FIP), entre otras (Ng
2004, Xu et al. 2011). Así, al purificar e identificar un complejo péptido-polisacarido (LB-
1b) obtenido a partir del cuerpo fructífero de P. abalonus, presentó actividad antioxidante,
antiproliferativa e hipoglucemiante (Li et al. 2012).

FIBRA DIETÉTICA, OTRA PROPIEDAD DE LAS SETAS Pleurotus spp.

La Asociación Americana de Químicos de Cereales (AACC) define la fibra dietética


como una parte comestible de las plantas o los carbohidratos análogos, que son resistentes
a la digestión y absorción en el intestino delgado humano, además de brindar efectos
fisiológicos como laxante, y atenuador de glucosa y colesterol en la sangre (AACC
Report 2000). La ingesta adecuada de fibra dietética reduce el riesgo de enfermedad
cardiaca coronaria, accidente cerebrovascular (Liu et al. 1999), hipertensión (Whelton
et al. 2005), diabetes (Montonen et al. 2003), obesidad (Lairon et al. 2005) y ciertos
desórdenes gastrointestinales (Petruzziello et al. 2006). La fibra insoluble de los alimentos
estimula la masticación, la salivación y la secreción de jugos digestivos, por lo que facilita
la digestión, favorece el volumen del bolo alimenticio y aumenta el volumen fecal. La
fibra soluble retarda el vaciamiento gástrico facilitando de esta manera el retraso en la
absorción de glucosa en el intestino, y sirve como sustrato alimenticio para las bacterias
del colon. Estas fibras presentes en la avena, en el Plantago psyllium, en la pectina y en
la goma guar, reducen el colesterol LDL.

Los hongos comestibles son una fuente rica de fibra dietética con efectos benéficos diversos
para la salud de los seres humanos. En sus paredes celulares contienen una mezcla de
componentes fibrilares que incluyen quitina, oligosacáridos y los polisacáridos. Estos
componentes de la pared celular de los hongos son carbohidratos no digeribles (CND)
resistentes a las enzimas humanas y pueden ser considerados como fuente de fibra dietética
(Cheung 2013). El contenido de fibra cruda de los hongos comestibles es de 9.02% para
las setas, 13.3% para Boletus sp. y de 18.6% para A. Blazei (Adebayo et al. 2012 y Manzi

252
La biología, el cultivo y las propiedades nutricionales y medicinales de las setas Pleurotus spp.

et al. 2004). La quitina es un polímero biofuncional que presenta propiedades biológicas


y farmacéuticas. Su bioactividad incluye la estimulación en procesos de cicatrización, la
actividad hemostática, inmune, antimicrobiana, bacteriostática y fungistática, y la muco-
adhesión (Pacheco 2010). El porcentaje de quitina en los hongos comestibles varía. Por
ejemplo, para champiñón A. bisporus es de 8.08%, para shiitake L. edodes es de 8.07%, y
para las setas P. ostreatus es de 5.5% (Vetter 2007). Los carbohidratos digeribles encontrados
en hongos son el manitol, la glucosa y el glicógeno. En contraste, los oligosacáridos y los
polisacáridos no amiláceos tales como la quitina, β -glucanos y mananos forman parte
de carbohidratos no digeribles (Wang et al. 2014). Además de la fibra, la quitina y los
polisacáridos, que pueden estimular el crecimiento de microorganismos del colon, los
hongos comestibles son fuente de vitaminas solubles en agua como tiamina, riboflavina,
niacina, biotina y el ácido ascórbico; así como de minerales y enzimas; de allí su gran
capacidad prebiótica (Synytsya et al. 2009).

AGRADECIMIENTOS

Se agradece el apoyo económico recibido por parte del Instituto Politécnico Nacional
a través del proyecto de investigación SIP 20170419, y a la Unidad de Morfología y
Función de la Fes-Iztacala, UNAM.

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