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Incidencia deSalmonelaInfantis en carne y productos colien carne de pollo, intestinal contenido y
agua de enjuague en el lugar de matanza del
avícolas y la resistencia de los aislamientos a los mercado tradicional en Surabaya, Indonesia
antimicrobianos
R Yulistiani, D Praseptiangga, Supyani et
al.
- Detección de resistentes a los antibióticos.
Para citar este artículo: V Kalabay otros2017Conferencia de la OIO. Ser.: Medio Ambiente Terrestre. ciencia85012082 Salmonela sp. en los productos del mar de
Surabaya Mercado local
H Pramono, A Kurniawan, N Andika et al.
- Prevalencia y resistencia antibiótica de
Salmonelaspp. en productos cárnicos,
Ver elartículo en línea para actualizaciones y mejoras. preparados de carne y carne picada
M Rašeta, B Mrdovi, V Jankovi et al.
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Incidencia deSalmonelaInfantis en carne y productos avícolas y la
resistencia de los aislamientos a los antimicrobianos
V Kalaba1, B Golic1, Ž Sladojević1 y D Kalaba2
1 PI Instituto Veterinario de la República de Srpska “Dr Vaso Butozan” Banja Luka,
Branka Radicevica 18, 78000 Banja Luka, República de Srpska
2 Facultad de Medicina, Departamento de Farmacia, Save Mrkalja 14, 78000 Banja Luka,
República de Srpska
Correo electrónico: [Link]@[Link]
Abstracto. La globalización, el cambio climático, los cambios en los hábitos alimentarios y la industria
alimentaria, la ganadería moderna y las demandas del mercado suelen tener un impacto negativo en la
garantía de calidad, la seguridad alimentaria y la salud animal. Después de la erradicación de algunas
enfermedades zoonóticas que anteriormente ponían en peligro a la población humana, hoy en día en los
países desarrollados, el enfoque está principalmente en el control de las zoonosis transmitidas por los
[Link] uno de los patógenos más comunes que puede transmitirse de animales a humanos,
y sus reservorios son las aves, los bovinos y los cerdos, por lo que una vía de transmisión a los humanos es a
través de alimentos contaminados de origen animal. aislamientos multirresistentes deSalmonela, que
pueden transferir sus genes de resistencia a otros microorganismos, se consideran una grave amenaza para
la salud pública. Control deSalmonela depende principalmente de un buen sistema de seguimiento y del
conocimiento de la presencia de serovares y cepas en un área epizootiológica. Durante los primeros nueve
meses de 2016 se examinaron 1321 muestras de carne y productos avícolas, de las cuales 108 albergaban
Salmonela. En total, 29 de los 108 aislamientos (26,85%) fueronSalmonelaInfantis. para los 29S. Infantis
aislados, la resistencia antimicrobiana se probó por el método de difusión en disco. Los aislados mostraron
100% de resistencia a amoxicilina y ácido nalidíxico.
1. Introducción
bacterias del generoSalmonelapertenecer a la familiaenterobacterias. ElSalmonelaEl género incluye más de 2.570
serotipos diferentes. Todas las especies de este género son patógenas para los humanos y causan diferentes tipos de
enfermedades, desde infecciones intestinales como la diarrea hasta infecciones generalizadas que ponen en peligro la
vida como la fiebre tifoidea. Las enfermedades infecciosas en humanos son causadas principalmente por Salmonella
entericasubespecieentérica(S.), serotipo Typhi o Paratyphi. Otros serotipos causan principalmente infecciones
intestinales, pero también pueden causar septicemia y, a menudo, la existencia de un estado de portador a largo plazo.
Aparte de en los humanos,Salmonelapuede causar enfermedades en muchas especies animales, y la enfermedad
humana se asocia comúnmente con el consumo de alimentos de origen animal. Los seres humanos pueden
infectarse por vía fecal-oral, al consumir diferentes tipos de alimentos y agua contaminados o por contacto con
[Link] [Link]éricaserotipo enteritidis (S. enteriditis),S. tiphimurium,S. infantes yS.
Hadar son serotipos ubicuos con una amplia gama de huéspedes. Rara vez causan enfermedades sistémicas en
adultos sanos, pero pueden colonizar el tracto gastrointestinal de muchas especies animales. Gracias a la
colonización frecuente y a un alto nivel de excreción en las heces de
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animales criados para el consumo humano, los serotipos ubicuos pueden ingresar a la cadena alimentaria y causar casos
de salmonelosis en humanos [1].
La ubicuidad deSalmonelay su prevalencia en el medio natural, en las explotaciones y en la cadena alimentaria, así como
su adaptabilidad a muchos reservorios animales y vías de transmisión, hace que los estudios epidemiológicos de estas
bacterias sean muy complejos. Para la mayoría de las epidemias entre humanos, la fuente de infección se puede detectar
con relativa facilidad, porque generalmente son transmitidas por los alimentos, causadas por un serotipo y
principalmente de duración limitada, pero las epidemias hospitalarias son excepciones. Cuando los animales se crían
para el consumo humano en las granjas, las fuentes, las rutas y los métodos de transmisión suelen ser más complejos,
especialmente porque existen múltiples cepas y serotipos deSalmonelapuede persistir simultáneamente en las granjas
durante mucho tiempo. Por lo tanto, la erradicación deSalmonelaen las granjas es un desafío. El primer paso para
prevenir la propagación de la infección entre animales y humanos es monitorear el movimiento de cepas individuales de
Salmonelaen ambas poblaciones. Para este propósito, no es suficiente identificar aislamientos solo al nivel deSalmonela
serotipos, porque no todos los aislamientos dentro de cada serotipo son idénticos. Las divisiones a diferentes niveles
dentro de los serotipos tienen importancia en los estudios epidemiológicos ya nivel local, en el contexto de la supervisión
de estos patógenos.
El papel de las aves de corral en la epidemiología de los humanosSalmonelaSe reconoce que las infecciones se deben al
desarrollo de la producción avícola intensiva en todo el mundo. Las aves de corral infectadas son uno de los reservorios más
importantes deSalmonelaque se transmiten a los humanos a través de la cadena alimentaria. En el pasado, el motivo principal
para el control de la salmonelosis en las aves de corral era reducir las pérdidas de producción. Hoy en día, el interés en proteger
la salud pública, además de las presiones políticas y de los consumidores, han dado como resultado que la prevención de la
salmonelosis transmitida por los alimentos sea una de las principales prioridades para los productores avícolas [2]. La presencia
de Salmonelaen las aves de corral (en comparación con otros animales domésticos de origen alimentario), significa que los
productos avícolas tienen una importancia mucho mayor como posibles fuentes de infección para los seres humanos. Por lo
tanto, monitorear la presencia y el movimiento deSalmonelaen parvadas avícolas es el primer paso en el control de esta
zoonosis, que más adelante en la cadena avícola continúa con el control microbiológico de la carne de ave, los huevos y sus
productos [3].
Las infecciones paratifoideas en las aves de corral son causadas por motile Salmonelaserotipos, de los cuales las causas más
comunes sonS. Enteriditis yS. Typhimurium. Estos organismos pueden infectar a una variedad de huéspedes, incluidos los
humanos. En las aves de corral, las infecciones paratifoideas son generalmente asintomáticas, mientras que en los seres
humanos provocan síntomas de intoxicación alimentaria [4].
En Serbia, los brotes de salmonelosis transmitida por los alimentos se relacionaron comúnmente con pasteles
(22,2 %), huevos (8,9 %) o pollo frito (4,4 %). Sin embargo, según información sobre la presencia deSalmonelaen
algunos tipos de alimentos en Belgrado en los últimos veinte años,Salmonelaera más probable que se aislara del
pollo (49,2 %), pero se detectó con mucha menos frecuencia en pasteles y tartas (8,8 %) [5].
S. Enteritidis es, junto conS. Typhimurium, una de las principales causas de salmonelosis en humanos en el
mundo. Sin embargo, según los datos disponibles, en los últimos años, el número de aislamientos deS. Enteriditis
yS. Typhimurium ha disminuido a la mitad, pero un aumento constante en el número de aislamientos deS.
Infantis ha sido registrado siendo sus fuentes principales cerdos, aves y alimentos para animales [6]. ElS. La
presencia de infantis en alimentos humanos y animales, así como en animales, ha hecho que sea uno de los diez
más frecuentemente [Link] en la Unión Europea (UE) [6]. La Agencia Europea de
Normas Alimentarias (EFSA) [6] declaró que, según los resultados del Centro Europeo para el Control de
Enfermedades (ECDC), para el período de 2012 a 2014,S. Infantis fue el cuarto más común Salmonelaserovariedad
en la UE. Además, se reveló queS. Infantis contiene aislamientos de varios clones diferentes que están presentes
no solo en los alimentos, sino también en los seres humanos [7].
Infección humana causada porS. Infantesvíalos alimentos se controlan cada vez más en todo el mundo.S.
Infantis también está aumentando entre los aislados humanos en Europa (Alemania, Hungría, Países Bajos,
Finlandia), pero el aumento de esta serovar también se nota en países de todo el mundo (Australia, Nueva
Zelanda, Rusia, Argentina, Brasil, Canadá, Japón [6 , 8, 9, 10]. En Hungría, en los últimos años, ha habido una
mayor incidencia deS. Infantis no solo en la producción avícola, sino también en humanos [11,12]. Así mismo en
Alemania,S. Infantis es el tercero más comú[Link] en los últimos años en humanos, y la carne de
ave y cerdo son las principales fuentes de infección [7,13].
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De acuerdo con la literatura disponible, la República de Srpska y los países vecinos no han realizado estudios que
incluyan aislamientos de aves, personas y alimentos de origen avícola, en un intento de investigar su posible asociación
clonal como evidencia de cepas circulantes en la cadena alimentaria avícola. Sin embargo, los datos disponibles de
Croacia, dondeS. Infantis ha sido monitoreado durante varios años en parvadas de pollos de engorde, mostró
aislamientos deS. Infantis están aumentando en términos absolutos, pero también en relación con otras cepas
patógenas deSalmonelaque están siendo monitoreados [14].
Muchos estudios científicos en varios países han reconocido que la carne de ave es una fuente potencial de S.
Infantis, y la presencia de este organismo como el predominanteSalmonelaserovar en aves de corral en Israel se
asoció con un aumento en el número de personas con diabetes durante 2007-2009 [9,15]. Asimismo, durante un
período de cinco años (2004-2009), 76S. Los aislados de Infantis se obtuvieron de pollos de engorde de nueve
países de Europa Central y Oriental [10,16]. Un aumento significativo (hasta 162%) de la infección humana porS.
Infantis se informó en los Estados Unidos en 2014, en comparación con el período de informe anterior
(2011-2013) [17].
La EFSA y el ECDC [18], al informar sobre la resistencia a los antimicrobianos entre patógenos y bacterias
indicadoras en humanos, animales y alimentos, afirmaron que S. Infantis mostró resistencia a más del 90% de los
antimicrobianos probados. La mayor resistencia (incluida la ciprofloxacina, la estreptomicina, las sulfonamidas y
las tetraciclinas) la mostraron los aislamientos de carne de pollos de engorde y gallinas. En países donde la
vacunación contraS. Enteriditis yS. Typhimurium se lleva a cabo con buenos resultados, se puede suponer que
esto podría permitir otrasSalmonelaingresar la avicultura a nivel de granja;S. Infantis es un candidato potencial
para esto [7].
La Política sobre Criterios Microbiológicos para Alimentos de la República de Srpska [19] exige la serotipificación de S.
Enteriditis yS. Typhimurium solo cuando los aislamientos provienen de carne fresca de pollo para asar, o de pollos para
asar, gallinas o parvadas de pavos reproductores o de engorde, mientras que todos los demásSalmonelaaislamientos se
registran como contaminación conSalmonelaspp., y no requieren más subtipificación.
Las buenas prácticas agrícolas y de higiene (BPA y BPA) son un conjunto de medidas que se aplican para
controlarSalmonelaspp. [20]. La base de la producción de alimentos con mínima contaminación con Salmonelaes
una buena práctica de fabricación, así como la implementación de análisis de peligros y puntos críticos de control
(HACCP) desde la preparación hasta la entrega [21].
El objetivo de este estudio fue determinar la incidencia global deS. Infantis en carne de ave y productos
a base de carne de ave, congelados y frescos en la República de Srpska, así como para determinar la
resistencia delS. Infantis aísla a fármacos antimicrobianos.
2. Materiales y métodos
Las pruebas microbiológicas de carne de ave fresca y congelada se llevaron a cabo de enero a octubre de 2016 como
parte de las actividades comerciales normales en los Laboratorios de Microbiología de Alimentos, Alimentos para
Animales y Agua, Instituto Veterinario de la República de Srpska “Dr. Vaso Butozan”. En total, se analizaron 1321
muestras que incluyen: 39 pollos a la parrilla, 244 filetes de pollo, 54 alitas de pollo, 24 muestras de carne de pollo, 136
pieles de cuello frescas, 234 pieles de cuello congeladas, 40 hígados, 265 muestras de carne deshuesada
mecánicamente, 56 muslos junto con muslos, 14 carnes marinadas, 6 pechugas de pollo con piel y 215 huevos. Todas las
muestras fueron analizadas paraSalmonelasegún el método ISO 6579/Cor 2:2010 [22].
Se realizaron más identificaciones bioquímicas y tipificación serológica en colonias sospechosas cultivadas en
medios sólidos. Para la identificación bioquímica se utilizaron reacciones bioquímicas (triple azúcar hierro, urea,
prueba de lisina descarboxilasa, ONPG, producción de indol y Voges-Proskauer) que confirmaron las
características fisiológicas del gé[Link]. Tipificación serológica deSalmonela aislamientos fue por el
esquema Kauffman-White-Le Minor [23], con antisueros polivalentes y monovalentes. La subtipificación de los
aislamientos se realizó utilizando los antisueros O6, O7, H1;r y H2;5 paraS. Infantis y O9, H1;g y H1;m paraS.
Enteriditis.
Se utilizó la difusión en disco según Kirby-Bauer [25] para probar la susceptibilidad de la S. Infantis aísla a fármacos
antimicrobianos. Los aislados analizados se sembraron primero en agar de tripticasa de soja (TSA) y se incubaron
durante 24 horas a 37 °[Link] prepararon suspensiones en solución salina a partir de las colonias cultivadas
correspondientes a la densidad de 0,5 estándar de [Link] suspensiones fueron
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se pasó un hisopo sobre agar Mueller Hinton con hisopos estériles (HiMedia, India), y luego se colocaron discos
de antibióticos comerciales (Liofilchem, Italia) en las placas. [Link] examinó la resistencia de infantis aislados a:
estreptomicina, a un nivel de 10 μg, cefotaxima 30 μg, cephaclor 30 mg, cefalexina 30 mg, ceftazidima 30 mg,
ceftriaxona 30 mg, kanamicina 30 mg, ácido pipemídico 20 mg, amoxicilina 30 μg y nalidíxico ácido 30 μg.
Después de 24 h de incubación a 37°C, se midieron las zonas de inhibición. Los aislamientos que produjeron
zonas de inhibición intermedias se consideraron resistentes.
3. Resultados y discusión
En el período comprendido entre el 1 de enero y el 1 de septiembre de 2016, se analizaron 1321 muestras de
carne y productos de aves de corral para detectar la presencia de Salmonela. Un total de 108 (8,18%) de las
muestras conteníanSalmonela. La caracterización bioquímica confirmó su pertenencia al géneroSalmonela. de los
108 Salmonelaaislamientos recuperados, 6 (5,55%) fueron S. minteritidis, y 29 (26,85%) eran S. Infantis, según los
antisueros utilizados. En la tabla 1 se muestra el número de aislamientos deS. infantes,S. Enteriditis y total
Salmonelasegún el número y tipo de muestras.
Tabla [Link] incidencia [Link],[Link] ySalmonelaspp. según la carne de ave y el tipo de
producto.
Muestra Tamaño de la muestra S. Infantes S. enteritidis Salmonela
spp.
norte + % + % +% + %
Pollo a la parrilla 39 1 2.56 1 100.00 0 0.00 0 0.00
Filete de pollo 244 24 9.83 5 20.83 0 0.00 19 79.16
Alitas de pollo 54 9 16.66 5 55.55 1 11.11 3 33.33
Carne de pollo 24 5 20.83 1 20.00 0 0.00 4 80.00
Pieles de cuello frescas 130 dieciséis 12.30 3 14.28 0 0.00 13 81.25
Pieles de cuello congeladas 234 21 8.97 3 14.28 5 23.80 13 61.90
Hígado 40 2 5.00 1 50.00 0 0.00 1 50.00
Deshuesado mecánicamente 265 15 5.66 4 26.66 0 0.00 11 73.33
carne
baquetas juntas 56 9 16.07 6 66.66 0 0.00 3 33.33
con muslos
carne marinada 14 0 0.00 0 0.00 0 0.00 0 0.00
pechugas de pollo con 6 4 66.66 0 0.00 0 0.00 4 100.00
piel
Huevos 215 2 0,93 0 0.00 0 0.00 2 100.00
Total 1321 108 8.18 29 26.85 6 5.55 73 67.59
Lo más frecuenteSalmonela-Los tipos positivos de aves de corral fueron pechuga de pollo con piel
(66,66 %), carne de pollo (20,83 %), alitas de pollo (16,66 %), muslos junto con muslos (16,07 %) y piel fresca
del cuello (12,30 %).
S. Infantis, en comparación con el número total de aisladosSalmonela, fue predominante en baquetas
junto con muslos (66,66%) y alitas de pollo (55,55%).
La Tabla 2 muestra los resultados de probar la resistencia delS. Infantis aísla a los antimicrobianos por el método de
difusión en disco.
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Tabla [Link] antimicrobiana deS. Infantis aislados de carne y productos avícolas.
antimicrobiano Número de Número de % Número de %
aísla resistente sensitivo
probado aísla aísla
Estreptomicina 26 9 34.61 17 65.38
cefotaxima 29 dieciséis 55.17 13 44.82
Cefaclor 29 12 41.37 17 58.62
cefalexina 29 9 31.03 20 68.96
ceftazidima 29 20 68.96 9 31.03
ceftriaxona 29 0 0.00 29 100.00
kanamicina 29 0 0.00 29 100.00
Ácido pipemídico 29 15 51.72 14 48.27
amoxicilina 26 26 100.00 0 0.00
Ácido nalidíxico 29 29 100.00 0 0.00
El S. Los aislados de Infantis mostraron resistencia a: amoxicilina y ácido nalidíxico (100%), ceftazidima
(68,96%), cefotaxima (55,17%), ácido pipemídico (51,72%), cloranfenicol (41,37%), estreptomicina (33,33%) y
cefalexina (31,03%). ), pero no a ceftriaxona o kanamicina. Estos resultados coinciden con los resultados de
otros investigadores que han estudiado este tema [26].
Para 20 (68,97%) de los S. Infantis aislados, se encontró resistencia múltiple a cuatro o más fármacos
antimicrobianos. Los resultados se muestran en la tabla 3.
Tabla 3. Multirresistente S. Infantis (número de aislamientos) según fuentes de productos avícolas.
antimicrobianos A la parrilla Pollo Pollo Fresco Baquetas Congelado Mecánicamente Hígado pollo
pollo alas filete Pieles juntos cuello carne deshuesada (1) n carne
(1) (2) (5) (3) con muslos piel (4) (1)
(6) (3)
Estreptomicina Nuevo Testamentoa RB SC R R S S Nuevo Testamento
Nuevo Testamento
amoxicilina Nuevo Testamento R S S S Nuevo Testamento R Nuevo Testamento
Nuevo Testamento
cefotaxima R S R R R S S S R
kanamicina S S S S S S S S S
Cefahlor S R S R S S R S S
cefalexina S R S S S R S S
ceftazidima R R S R R S R S R
pipemídico R R R R R S R R R
ácido
Ácido nalidíxico R R R R R S R R R
ceftriaxona S S S S S S S S S
Total 4 7 3 6 5 0 6 2 4
aNT – no probado
BR-resistente
CS-sensible
La investigación sobre la resistencia a los medicamentos antimicrobianos entre los microorganismos transmitidos
por los alimentos que causan enfermedades es muy actual. El nivel de resistencia a los antimicrobianos en algunos
Salmonelaes del 100%, por ejemplo, resistencia a tetraciclina, cloranfenicol, estreptomicina y sulfonamidas enS.
Aislamientos de Typhimurium DT104. La aparición de la llamada resistencia relacionada, como la que se da en algunosS.
Typhimurium DT104, es de particular importancia ya que el uso de un fármaco antimicrobiano actúa selectivamente
sobre todos los genes de resistencia presentes y, por lo tanto, los aislados tienen una ventaja selectiva en el caso de la
administración de ampicilina, cloranfenicol, estreptomicina, sulfonamidas o tetraciclinas [25]. La selección de aislados
resistentes entre los patógenos bacterianos cuyos reservorios primarios son los animales se logra mediante
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presión selectiva basada en el uso injustificado y excesivo de antimicrobianos (o promotores de crecimiento
antimicrobianos) en el tratamiento o prevención de enfermedades animales.
Muchos diferentes Salmonelalos aislamientos presentan múltiples resistencias a estreptomicina, kanamicina,
sulfonamidas, tetraciclinas y algunos ß-lactámicos (penicilinas y cefalosporinas). Se ha demostrado que los
plásmidos que portan resistencia a varios antimicrobianos son comunes entreSalmonelay que estos genes a
menudo se agrupan en integrones. integrones enSalmonelapuede portar genes de resistencia al cloranfenicol,
sulfonamidas, tetraciclinas y estreptomicina. Los genes de resistencia habituales, los integrones de clase uno, que
son comunes en muchas especies bacterianas, también se encontraron enSalmonela[27]. En total, el 11% de los
humanosSalmonelalos aislados en los EE. UU. portan genes de resistencia a los antimicrobianos, y algunos
aislados han adquirido resistencia a la gentamicina ya la tercera generación de cefalosporinas [8].
Dado que no hay resultados de la vigilancia previa de la carne o los productos de aves de corral en los mercados de
la República de Srpska, claramente no podemos comentar sobre los cambios en la presencia deSalmonelaen carne y
productos de aves de corral, pero el hallazgo de 8.18%Salmonela-Las muestras positivas siguen siendo una advertencia.
Entre los aislados de aves de corral, el 26,83% fueronS. Infantis, lo cual es preocupante, ya que confirma la importante
exposición de la población humana en la República de Srpska a este patógeno. La aparición de cepas resistentes a los
antimicrobianos y, en particular, multirresistentes, deS. Infantis también es alarmante.
La presencia deS. Infantis en la carne de aves podría ser el resultado de malas prácticas de fabricación e
higiene en los mataderos y plantas de fabricación, pero también podría ser consecuencia de la implementación
de la vacunación contraS. Enteriditis yS. Typhimurium, que algunos investigadores ya han confirmado [7,28].
Algunos expertos definen la incidencia generalmente creciente deS. infantis como la aparición de un nuevo
microorganismo patógeno que causa una enfermedad infecciosa en humanos y que se ha producido en un nuevo
huésped; alternativamente, la incidencia del patógeno podría estar aumentando significativamente como
resultado de cambios a largo plazo en la epidemiología deS. Infantes [29].
4. Conclusiones
En base a los resultados, se pueden sacar las siguientes conclusiones:
1. En los primeros nueve meses de 2016, la incidenciaSalmonelaen muestras de carne de ave y productos cárnicos
fue de 8,18%, de los cuales 5,55% fueronS. enteritidis y el 26,85% eranS. Infantis.
2.S. Los aislamientos de Infantis mostraron 100% de resistencia a la amoxicilina y al ácido nalidíxico. Se encontraron resistencias
múltiples a cuatro o más antimicrobianos en el 68,97% de losS. Aislados de aves de corral Infantis.
3. Teniendo en cuenta que las fuentes, vías y métodos de transmisión deSalmonelaen la cadena alimentaria están
inextricablemente vinculados a los riesgos de infección y enfermedad en humanos, los estudios epidemiológicos
deben incluir el seguimiento y tipificación de estos patógenos en humanos y en animales destinados al consumo
humano, en todas las fases del proceso de producción y distribución de alimentos.
4. Carne de ave contaminada conS. Infantis representa un riesgo para la salud humana, en particular para los niños, los
ancianos y las personas con inmunodeficiencia.
5. Sensibilizar a los consumidores sobre los métodos de preparación de los alimentos, especialmente la carne de ave y
los productos cárnicos (el tratamiento térmico destruyeS. Infantis), pero también se debe enfatizar constantemente
la importancia de las buenas prácticas de higiene para los operadores de empresas alimentarias, a fin de evitar la
contaminación cruzada.
Referencias
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