La Portada

Se incluyen en la portada, una imagen de una zorra gris de Sudamérica (Lycalopex

griseus) tomada en el parque nacional de Torres del Paine en Chile. (foto: Sergio Ticul
Álvarez-Castañeda). Esta especie se distribuye en gran parte de Argentina y las tierras
bajas de Chile, incluyendo Tierra del Fuego y en sitios aislados de Perú y Bolivia. Es de
hábitos omnívoros y se considera abundante.

Nuestro logo “Ozomatli”

El nombre de “Ozomatli” proviene del náhuatl se refiere al símbolo astrológico del
mono en el calendario azteca, así como al dios de la danza y del fuego. Se relaciona
con la alegría, la danza, el canto, las habilidades. Al signo decimoprimero en la
cosmogonía mexica. “Ozomatli” es una representación pictórica de los mono arañas
(Ateles geoffroyi). La especie de primate de más amplia distribución en México.
“Es habitante de los bosques, sobre todo de los que están por donde sale el sol en
Anáhuac. Tiene el dorso pequeño, es barrigudo y su cola, que a veces se enrosca, es
larga. Sus manos y sus pies parecen de hombre; también sus uñas. Los Ozomatin gritan
y silban y hacen visajes a la gente. Arrojan piedras y palos. Su cara es casi como la de
una persona, pero tienen mucho pelo.”
 Volumen 5, número 1 Abril 2014

Editorial: Mastozoología Sudamericana, por Mastozoólogos Sudamericanos

Robert D. Owen 1
Contenido

Micromamíferos, cambio climático e impacto antrópico: ¿Cuánto han

cambiado las comunidades del sur de América del Sur en los últimos 500 años?
Pablo Teta, Anahí Formoso, Mauro Tammone, Daniela C. de Tommaso, Fernando
J. Fernández, Julio Torres y Ulyses F. J. Pardiñas 7
Diversidad de mamíferos y participación local en la conservación en el Gran
Chaco Boliviano
Erika Cuéllar y Andrew J. Noss 39
Rango de Hogar y uso de Hábitat de Carpinchos en Pastizales recién invadido
en el Chaco Seco de Paraguay
Juan M. Campos-Krauer, Samantha M. Wisely, Ivan K. Benitez, Victor Robles and
Richard T. Golightly 61
Breeding and age-structure seasonality in Carollia brevicauda and other
frugivorous bats (Phyllostomidae) in cloud forests in the Venezuelan Andes
Jesús Molinari and Pascual J. Soriano 81
Marsupiales (Didelphimorphia: Didelphidae) de Iquitos y sus alrededores
(Loreto, Perú)
M. Mónica Díaz 111
Sobre las Thrichomys (Hysticognathi: Echimyidae) paraguayas: la distinción de
Thrichomys fosteri Thomas, 1903
Guillermo D’Elía and Philip Myers 153
Cambios recientes en la sistemática y taxonomía de murciélagos Neotropicales
(Mammalia: Chiroptera)
Sergio Solari , y Víctor Martínez-Arias 167
Murciélagos del Ecuador: un análisis de sus patrones de riqueza, distribución y
aspectos de conservación
Santiago F. Burneo y Diego G. Tirira 197
Emballonurid bats from Colombia: Annotated checklist, distribution, and
biogeography
Hugo Mantilla-Meluk, Héctor E. Ramírez-Chaves, Alex M. Jiménez-Ortega,
Miguel E. Rodríguez-Posada y Robert D. Bradley 229
Artículos
El tamaño del ámbito hogareño y el uso de hábitat de la zorra gris (Urocyon
cinereoargenteus) en un bosque templado de Durango, México
Jorge Servín, Alejandro Bejarano, Nicolás Alonso-Pérez y Elías Chacón 257
Registro Notable del Puercoespín Arborícola Sphiggurus mexicanus (Rodendia:
Erethizontidae) en la Sierra Madre Oriental, México
Iván Lira-Torres, Gerardo Sanchez-Rojas, Deyanira Ojeda-Ramírez y Fabián R.
Gómez de Anda 271
Distribución geográfica y ecológica de la nutria de río neotropical (Lontra
longicaudis) en Michoacán, México
Tiberio C. Monterrubio–Rico y Juan F. Charre–Medellín 277
Forrajeo de Didelphis pernigra (Mammalia: Didelphidae) en un área suburbana
de la Sabana de Bogotá, Colombia
Viviana Barrera-Niño y Francisco Sánchez 289
Crecimiento postnatal y desarrollo del vuelo en el murciélago Leptonycteris
yerbabuenae en Chiapas, México
Matías Martínez-Coronel, Fernando A. Cervantes y Yolanda Hortelano-Moncada 303
Presencia de la rata invasora Rattus rattus (Rodentia: Muridae) en el Parque
Nacional Sangay, Ecuador
Jorge Brito y Reed Ojala-Barbour 323
Distribución potencial del coatí (Nasua narica) en el noreste de México:
implicaciones para su conservación
Claudia R. Espinoza-García, Jesús M. Martínez-Calderas, Jorge Palacio-Núñez y
Anuar D. Hernández-SaintMartín 331
Nuevos registros de pulgas de tlacuaches Didelphis virginiana (Kerr 1792) en
Querétaro, México
Norma Hernández-Camacho, Santiago Vergara-Pineda, Roxana Acosta-Gutiérrez y
Robert W. Jones 347
Dieta de la zorra gris Urocyon cinereoargenteus y su contribución a la dispersión
de semillas en la costa de Oaxaca, México
Alejandra Villalobos Escalante, Alejandra Buenrostro-Silva y Guillermo Sánchez-de
la Vega 355
Resolución del Consejo editorial de la revista THERYA 365

fascículo 13 [Link]
DERECHOS DE AUTOR Y DERECHOS CONEXOS, año 5, No. 13, enero-abril de 2014, es una publicación cuatrimestral
editada por la Asociación Mexicana de Mastozoología A. C., Moneda 14, Colonia Centro, Delegación Cuauhtémoc,
C.P. 06060, tel. (612) 123-8486, [Link], therya@[Link]. Editor responsable: Dr. Sergio
Ticul Álvarez Castañeda. Reservas de Derechos al Uso Exclusivo No. 04-2009-112812171700-102, ISSN: 2007-3364
ambos otorgados por el Instituto Nacional de Derechos de Autor. Responsable de la última actualización de este número,
Unidad de informática de la Asociación Mexicana de Mastozoología A. C. Dr. Sergio Ticul Álvarez Castañeda, Instituto
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28 abril 2014.
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prohibida la reproducción total o parcial de los contenidos e imágenes de la publicación sin previa autorización de la
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THERYA agradece de manera especial la colaboración de Lic. Gerardo R. Hernández García en la edición gráfica editorial
para esta revista.

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sobre los mamíferos. Estudios de investigación original, editoriales, artículos de revisión y
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Texas 79409. Estados Unidos de Norte América. Dr. Raúl Casal 2230 (ex Martín Barrios) c/
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Departamento de Extensión y Divulgación Científica. Instituto Politécnico Nacional 195. La
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[Link]
EDITORIAL THERYA, abril, 2014
South American Mammalogy, by Vol.5(1):1-6
South American Mammalogists DOI: 10.12933/therya-14-191

EDITORIAL
Mastozoología Sudamericana, por
Mastozoólogos Sudamericanos
Robert D. Owen1

América del Sur está clasificado como un continente de mediano tamaño (más pequeño
que América del Norte, más grande que la Antártica), que comprende alrededor del
12% de la superficie terrestre total del mundo, pero incluyendo sólo el 6% de la
población humana del mundo. Sin embargo, atraviesa casi 70 grados de latitud, que
se extiende desde los trópicos del hemisferio norte (casi 13° N) para el hemisferio
sur sub-antárticas (56° S, a unos 20 grados más al sur que el continente africano). En
elevación es clasificado de -105m a 6,960m, con una enorme cadena montañosa que
se extiende a lo largo del continente. La precipitación anual varía entre 0 mm (algunas
estaciones en el Desierto de Atacama) a más de 3,200 mm (varias localidades en la
cuenca del Amazonas). Tres grandes cuencas fluviales (Orinoco, Amazonas y La Plata)
drenan la mayor parte de la superficie terrestre, formando barreras biogeográficas y
áreas de endemismo. Las grandes ecoregiones boscosas incluyen la Selva Amazónica
y el complejo de Bosque Atlántico, y el continente es atravesado de noreste a suroeste
por una semiárida a árida faja incluyendo los ecorregiones de la Caatinga, Cerrado,
Pantanal, Gran Chaco, Pampa, y Patagonia.
Estos altos niveles de diversidad geográfica y climática son reflejados en un alto nivel
de diversidad biótica, incluyendo la de los mamíferos. Varios linajes relativamente
antiguos (Ej. xenartros, roedores hystricomorph, marsupiales) han sido sometidos a la
diversificación generalizada en el continente, ya que tienen algunas apariciones más
recientes (roedores muroides, carnívoros). Todos contribuyen a la riqueza de especies
de mamíferos y diversidad por la cual América del Sur es reconocida. A pesar de
que la fauna mastozoológica de América del Sur ha sido sujeta a observaciones e
investigaciones por varios siglos, el patrón histórico ha sido lo que a menudo se ha
visto en el sur global - la mayoría de los estudios e informes que se realizaron por
naturalistas o biólogos procedentes de Europa y América del Norte, con ejemplares
que residen en los museos de esas regiones, y las publicaciones resultantes, rara vez
llega a los académicos y otros públicos interesados en ​​ los países donde se realizaron
los estudios. Sin embargo, desde aproximadamente la mitad del siglo 20, biólogos
sudamericanos han comenzado a contribuir más activa y visiblemente al cumulo de
conocimientos.
En las últimas décadas del siglo 20 se han visto la formación de sociedades
nacionales de mastozoólogos en varios países, convocando a reuniones profesionales.

Department of Biological Sciences, Texas Tech University. Lubbock, Texas, USA 79409; and Raúl Casal 2230 c/ Pizarro,
1

Asunción, Paraguay 1371. Email: rowen@[Link]

MASTOZOOLOGÍA SUDAMERICANA

Además, los departamentos de graduados universitarios y las instalaciones de museos

se han fortalecido y se entrena a un número creciente de jóvenes especialistas en
mastozoología. Por lo tanto, muchos más biólogos están siendo entrenados en sus
propios países o en países vecinos, en lugar de emprender el costoso proceso de
formación de postgrado en Europa o América del Norte, por lo general en un idioma
extranjero. Es importante destacar que esto hace que este campo de la biología sea
más accesible a los estudiantes con recursos personales o familiares limitados.
Actualmente en América del Sur el campo de la mastozoología ha alcanzado un
nivel de madurez demográfica. Algunos de los investigadores anteriores han fallecido,
un número de la “vieja generación” están a punto de jubilarse, una “generación
intermedia” está en el pico de su productividad profesional, y muchos biólogos más
jóvenes están empezando lo que promete ser carreras productivas en mastozoología.
La mayoría de los lectores de Therya conocen a algunos de estos biólogos de América
del Sur, pero yo (como muchos mastozoólogos en México y los [Link].) no tenía la
idea de la cantidad, diversidad y vitalidad de la mastozoología sudamericana hasta que
empecé a trabajar y vivir en América del Sur. Pocos mastozoólogos sudamericanos
asisten a reuniones profesionales en América del Norte y viceversa. De ahí que las
conexiones entre colegas mastozoologos y sus comunidades de las dos Américas no
son tan numerosas o fuertes como desearíamos que fueran.
Cuando me pidieron editar esta Sección Especial de Therya, rápidamente se me
ocurrió que esta era una oportunidad para poner unos pocos ejemplos actuales de la
mastozoología de América del Sur en manos de colegas norteamericanos. Varias ideas
básicas me guiaron en la determinación de a quién invitar. Cada autor invitado es
originario de América del Sur, y vive y trabaja en América del Sur. En otras palabras,
no se invitó a ningún inmigrante como yo, ni a emigrantes. Buscando la diversidad
geográfica en todo el continente, invité al menos a un especialista en mamíferos
de cada país de América del Sur (excepto Guyana y Surinam) a contribuir con un
manuscrito. En varios casos, el autor/a vive y trabaja en un país distinto al de su origen,
contribuyendo así al cruzamiento de ideas. En numerosos casos, el artículo reporta
sobre trabajo realizado en un país distinto del de origen o residencia del autor, lo que
refleja la movilidad y el deseo de aprender y trabajar en una variedad de ambientes,
demostrado por muchos mastozoólogos sudamericanos.
Los autores invitados tuvieron la libertad de incluir a coautores, ya sea sudamericano
o no. Mientras escribo esto, con ocho manuscritos aceptados para la Sección Especial,
uno tiene un solo autor, y el resto tiene uno o más coautores; de aproximadamente
16 coautores en total, tres no son sudamericanos. Siguiendo la política editorial de
Therya, los manuscritos serían aceptados en español o inglés, por lo que se excluyeron
algunas lenguas oficiales de los países de América del Sur: portugués (Brasil), guaraní
(Paraguay), el aymara y el quechua (Perú) y más de 35 idiomas no europeos reconocidos
como oficial en Bolivia.
Quería una diversidad de etapas de carrera representados entre los autores. La
mayoría de los autores invitados están bien establecidos y con muy activas y productivas
carreras, y unos pocos de ellos son probablemente mejor descrito como “viejos
respetados” (voy a dejar que el lector decida a quienes me refiero). Me complace
señalar que entre los autores también contamos con biólogos jóvenes (algunos aún en

2 THERYA Vol.5(1):1-6
 Owen

programas de postgrado) y para-biólogos (que carecen de entrenamiento formal, pero

muy valiosos en muchos proyectos)
No hubo restricciones en el tema de investigación, aparte de que la atención debe
centrarse en los mamíferos de América del Sur. Sin embargo, se esperaba una diversidad
de taxones y de áreas de investigación representadas entre los artículos y los autores
seleccionados a ser invitados, basado en parte en sus publicaciones y de lo que conocía
que los mismos estaban trabajando en la actualidad. Tres de estos artículos son sobre los
murciélagos, tres sobre roedores, uno sobre marsupiales y uno incluye ambos roedores
y marsupiales; tres son trabajos en sistemática (incluyendo la descripción de una nueva
especie), dos son sobre ecología o comportamiento, uno en conservación, y uno o dos
son revisiones generales; la mayoría son estudios sobre mamíferos Recientes, y uno
compara la fauna de pequeños mamíferos Holocénicos y Recientes. En definitiva, este
conjunto de artículos representa una diversidad de áreas de investigación activas en
biología de los mamíferos de América del Sur.
Hay un gran número de buenos científicos que trabajan de manera activa y productiva
en mastozoología de América del Sur, y animo a los lectores de este número de Therya
a mirar a través de la Literatura Citada secciones de estos artículos, para hacerse
una idea de la cantidad de trabajos que existen en América del Sur, y la cantidad,
amplitud y profundidad de las publicaciones procedentes de América del Sur que están
contribuyendo ampliamente al creciente conocimiento sobre la fauna de mamíferos de
América del Sur.
Más allá de traer a su atención al trabajo de los especialistas en mamíferos de América
del Sur, espero que la publicación de estos artículos en Therya dé lugar a relaciones
de trabajo más fuertes y numerosas entre colegas mastozoólogos sudamericanos y
norteamericanos, en particular entre los más jóvenes «cohortes» de nuestra profesión –
estudiantes graduados y en las primeras etapas de sus carreras. Al inicio de mi carrera,
me beneficié enormemente ampliando mis horizontes trabajando con numerosos
colegas de México, muchos de los cuales ahora los cuento entre mis mejores amigos. Más
recientemente, he continuado creciendo profesionalmente y llegando a ser un mejor
mastozoólogo (y mejor persona, espero) a través de la colaboración y la amistad de los
colegas de toda América del Sur, varios de los cuales están entre los autores de estos
artículos. Espero que la lectura de uno o más de los artículos de esta Sección Especial
será tan interesante y valioso para usted, como lo fue para mí la coordinación y edición
de los mismos.

Agradecimientos
Agradezco muy especialmente a Mike Kennedy y a Gary Schnell, quienes fueron los
primeros en llevarme a realizar trabajos de campo en México, donde fui cautivado por
la mastozoología de campo y por el Neotrópico y donde fui sumergido en la cultura de
América Latina. Esto cambió mi vida para siempre. Durante los años que trabaje en
México, Cornelio Sánchez-Hernández y María de Lourdes Romero-Almaraz siempre me
dieron un hogar in Ciudad de México y Chamela, así también lo hizo Ricardo López-
Wilchis y su familia en Ciudad de México y Cuauhtémoc. Este proyecto editorial fue
parcialmente apoyado por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT-
Paraguay), a través del Programa Nacional de Incentivos a Investigadores (PRONII). Lucy

[Link] 3
MASTOZOOLOGÍA SUDAMERICANA

Aquino, Cesar Balbuena, Maggie Mieres y Paul Smith me ayudaron a organizar y a

expresar mis ideas, en inglés y español. Finalmente, agradezco a Sergio Ticul Álvarez
Castañeda por su invitación y estímulo para la realización de esta Sección Especial de
Therya.

EDITORIAL
South American Mammalogy, by South American Mammalogists

South America is in the middle of the continents when ranked by size (smaller than North
America, larger than Antarctica), comprising around 12% of the world’s total landmass,
but including only 6% of the world’s human population. However, it traverses nearly
70 degrees of latitude, extending from the northern hemisphere tropics (almost 13o N)
to the southern hemisphere sub-antarctic (56o S, about 20 degrees farther south than the
African continent). In elevation it ranges from -105 m to 6,960 m, with an enormous
mountain range extending the length of the continent. Average annual precipitation
varies from essentially 0 mm (some stations in the Atacama Desert) to over 3,200 mm
(several localities in the Amazon Basin). Three large river basins (Orinoco, Amazon,
and La Plata) drain the majority of the land area, forming both biogeographic barriers
and areas of endemism. Large forested ecoregions include the Amazon Forest and the
Atlantic Forest complex, and the continent is traversed from northeast to southwest by a
semiarid to arid band including the Caatinga, Cerrado, Pantanal, Gran Chaco, Pampas,
and Patagonian ecoregions.
These high levels of geographic and climatic diversity are reflected in high levels of
biotic diversity, including that of mammals. Several relatively old lineages (e.g., xen-
arthrans, hystricomorph rodents, marsupials) have undergone widespread diversifica-
tion on the continent, as have some more recent arrivals (muroid rodents, carnivores),
all contributing to the mammalian species richness and diversity that South America is
renowned for. Although the South American mammalian fauna has been the subject
of observations and investigations for several centuries, the historical pattern has been
that seen often in the global south--a majority of the studies and reports were done by
naturalists or biologists from Europe and North America, with specimens residing in mu-
seums of those regions, and resulting publications seldom reaching the academics and
other interested audiences in the countries where the studies were made.
However, since roughly the middle of the 20th century, South American biologists
have begun contributing more vigorously and visibly to the accumulation of knowledge.
The latter decades of the 20th century have seen the formation of national societies of
mammalogists in several countries, holding professional meetings. Moreover, university
graduate departments and museum facilities have been strengthened, and are training a
growing number of younger mammalogists. Thus, many more new biologists are now
being trained in their own or neighboring countries, rather than undertaking the ex-
pensive process of graduate training in Europe or North America, generally in a foreign
language. Importantly, this makes the field more accessible to students with limited
personal or family resources.

4 THERYA Vol.5(1):1-6
 Owen

Currently in South America the field of mammalogy has achieved a level of demo-
graphic maturity. Some of the earlier workers have passed on, a number of “older genera-
tion” are nearing retirement, a “middle generation” is at the peak of their productivity,
and many younger biologists are beginning what promise to be productive careers in
mammalogy.
Most of the readers of Therya know a few of these South American biologists, but I
(like many mammalogists in Mexico and the US) was unaware of the extent, diversity,
and vitality of South American mammalogy until I began working extensively, and then
living, in South America. Few South American mammalogists attend professional meet-
ings in North America, and vice versa. Thus the collegial connections between the mam-
malogists and their communities of the two Americas are not as numerous or strong as
we might wish them to be. When I was asked to edit this Special Section of an issue of
Therya, it quickly occurred to me that this was an opportunity to place a few examples
of current South American mammalogy in the hands of their North American colleagues.
Several basic ideas guided me in determining whom to invite. Each invited author
is originally from South America, and is living and working in South America. In other
words, no immigrants like myself were invited, nor were any emigrants. Seeking geo-
graphic diversity across the continent, I invited at least one mammalogist from each
South American country (except Guyana and Suriname) to contribute a manuscript. In
several cases, the author is living and working in a country other than that of his/her ori-
gin, thus contributing to the cross-fertilization of ideas. In a number of cases, the article
reports on work done in a country other than the author’s origin or residence, reflecting
the mobility and the desire to learn and work in a variety of environments, shown by
many South American mammalogists.
The invited authors were free to invite coauthors, whether South American or not. As
I write this, with eight manuscripts accepted for inclusion in this Special Section, one is
single-authored and the remainder have one or more coauthors; of approximately 16 co-
authors in total, three are non-South Americans. Following Therya editorial policy, man-
uscripts would be accepted in Spanish or English; thus some official languages of South
American countries were excluded: Portuguese (Brazil), Guarani (Paraguay), Aymara and
Quechua (Peru) and over 35 non-European languages recognized as official in Bolivia.
I wanted a diversity of career stages represented among the authors. The majority
of invited authors are well established and in very active and productive careers, and a
couple are probably best described as “respected elders” (I’ll let the reader decide which
those are). I am pleased to note that a number of the author lines also include younger
biologists (some still in graduate programs) and parabiologists (lacking formal training,
but invaluable in many projects).
There was no restriction on research topic, other than that the focus should be on
South American mammals. Nevertheless, I hoped a diversity of taxa and of research ar-
eas would be represented among the articles, and selected authors to be invited based in
part on their publication record and what I knew them to be working on currently. Three
of these articles are about bats, three about rodents, one about marsupials, and one in-
cludes both rodents and marsupials; three are systematic papers (including description
of a new species), two are ecology or behavior, one is conservation, and one or two are
general reviews; most are studies of Recent mammals, and one compares Holocene and

[Link] 5
MASTOZOOLOGÍA SUDAMERICANA

Recent small mammal faunae. In short, this assemblage of articles does represent a di-
versity of active research areas in South American mammalogy.
There are a great many good scientists working actively and productively in South
American mammalogy, and I encourage readers of this issue of Therya to look through
the Literature Cited sections of these articles, to gain an impression of how many South
American workers there are, and the quantity, breadth, and depth of publications from
South America which are contributing extensively to the growing body of knowledge on
the South American mammal fauna.
Beyond bringing the work of South American mammalogists to your attention, I hope
that publication of these articles in Therya will result in stronger and more numerous
collegial and working relationships between South American and North American mam-
malogists, in particular among the younger “cohorts” of our profession--current graduate
students and recently graduated professionals in the early stages of their careers. In the
early stages of my career, I profited greatly from expanding my horizons in working with
a number of colleagues in Mexico, several of whom I now count among my best friends.
More recently, I have continued to grow and become a better mammalogist (and better
person, I hope) through the collaboration and friendship of colleagues throughout South
America, several of whom are among the authors of these articles. I hope that reading
one or more of the articles in this Special Section will be as interesting and valuable to
you, as my coordination and editing of them has been for me.

Acknowledgements
I especially thank Mike Kennedy and Gary Schnell, who first took me to do field work in
Mexico, where I was captured by field-based mammalogy and by the Neotropics, and
was introduced to Latin America. This changed my life, for the better. During the years
I worked in Mexico, Cornelio Sánchez-Hernández and María de Lourdes Romero-Alma-
raz always gave me a home in Mexico City and Chamela, as did Ricardo López-Wilchis
and his family in Mexico City and Cuauhtémoc. This editorial project was partially sup-
ported by the Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT-Paraguay), through
the Programa Nacional de Incentivo a Investigadores (PRONII). Lucy Aquino, Cesar
Balbuena, Maggie Mieres, and Paul Smith all helped me to organize and express my
thoughts, in both English and Spanish. Finally, I thank Sergio Ticul Álvarez Castañeda for
his invitation and encouragement for this Special Section of Therya.

6 THERYA Vol.5(1):1-6
 Micromammals, climate change and human impact: THERYA, abril, 2014
How much changed the communities of southern Vol.5(1): 7-38
South America in the last 500 years? DOI: 10.12933/therya-14-183

Micromamíferos, cambio climático e impacto

antrópico: ¿Cuánto han cambiado las
comunidades del sur de América del Sur en los
últimos 500 años?
Pablo Teta1*, Anahí Formoso1, Mauro Tammone1, Daniela C. de Tommaso1,
Fernando J. Fernández2, Julio Torres1 y Ulyses F. J. Pardiñas1

Introduction: The last 500 years of the historical era, an interval that corresponds to the concerted dispersal
of European explorers, traders, and colonists around the globe, has witnessed the global disappearance
of ~90 mammal species. Besides the known cases of biological extinctions, this time period was also
characterized by the regional extirpations of specialized taxa and by the expansion and population growth
of some opportunistic species. Several lines of evidence suggest that the current configuration of small
mammal communities -i. e. richness (number of species) and diversity (distribution of species abundance)- in
southern South America would have been generated in the period after the arrival of Europeans ca. 1500 AD.
In this study, we reviewed the fossil record for small rodents and marsupials during the last 500 years, with
emphasis on the Pampean and Patagonian regions. Based on these findings, we offer some considerations
concerning the biogeography and conservation of these species.

Methods: Micromammals from archaeological and paleontological sites have provided considerable
information on environmental conditions during the Quaternary in South America. In this work, we
reviewed several micromammal fossil samples, mostly generated by the trophic activity of owls. The use of
this kind of data involves some extrinsic and intrinsic biases that must be considered at the time to study the
diversity of past communities, such as the bird involved on the accumulations, its hunting techniques, the
time of the year, the size and behavior of the prey species, etc. For this work, we compared the fossil samples
with more than 700 owl pellet assemblages of the same geographical areas.

Results: Richness and diversity of small mammal communities was higher prior to the deepest human
impact (> 0.5 ka), showing a pronounced drop in both parameters to the present. The regional extinction
of some cricetid rodents and small marsupials was recorded, both in the Pampean (e. g. Bibimys torresi,
Pseudoryzomys simplex) and in the Patagonian regions (e. g. Euneomys mordax, Lestodelphys halli,
Tympanoctomys kirchnerorum), as well as the biological extinctions of the bat Desmodus cf. D. draculae
and the cavy Galea tixiensis in the Pampas. At this same time, opportunistic species (e. g. Calomys spp.,
Oligoryzomys longicaudatus) showed a dramatic increase of their populations, especially in the most
extensively disturbed areas.

Discussion and conclusions: In the last 500 years, significant variations occurred in the micromammal
assemblages of southern South America. These changes included the dispersion and increase (in some
cases extensive) of some specialized species and the regional extinctions of others, involving hundreds to
thousands of kilometers of distributional extent. We suggest that the changes produced by livestock and
agriculture have caused extensive habitat uniformity which was beneficial for some opportunistic taxa (e. g.
Calomys spp., Oligoryzomys longicaudatus), facilitating their dispersion and allowing the increase of their

1
Unidad de Investigación Diversidad, Sistemática y Evolución, Centro Nacional Patagónico, Puerto Madryn.
Chubut, Argentina. E-mail: antheca@[Link] (PT); formoso@[Link] (AF); mtammone@[Link] (MT);
danieladetommaso@[Link] (DDT); juliomystorres@[Link] (JT); ulyses@[Link] (UFJP).
2
Universidad Nacional de La Plata, Facultad de Ciencias Naturales y Museo. Cátedra de Anatomía Comparada, La Plata.
Buenos Aires, Argentina. E-mail: fernandezf77@[Link].
*Corresponding author
MICROMAMÍFEROS E IMPACTO ANTRÓPICO

populations. Anthropic disturbances also include the extensive use of fire, urbanization, and introduction
of exotic forbs and grasses. Of about 46 species rodents considered as Least Concern by the IUCN and
with fossil record for the last 500 years, 23 (50 %) have experienced drastic reductions in their range or
abundance during the Late Holocene. At least nine taxa are completely extinct, including one marsupial,
one bat and seven rodents. Similar phenomena are recorded in other areas of the Southern Hemisphere, both
in continental and island contexts. This evaluation of the fossil record highlights the need to evaluate more
carefully the status of some species with supposedly stable populations, but which are likely to be affected
by future extensive changes in their environments (e. g. mining, expansion of the agricultural frontier).

Key words: Argentina, Didelphimorphia, extinctions, small mammals, Rodentia, Sigmodontinae.

Resumen
Diversas evidencias sugieren que la actual configuración de las comunidades -i. e.
riqueza (número de especies) y diversidad (distribución de la abundancia de especies)- de
micromamíferos en el sur de América del Sur se habría generado en el período posterior
a la llegada de los europeos hacia 1500 AD. En este trabajo se revisa principalmente
el registro fósil para pequeños roedores y marsupiales en los últimos 500 años, con
énfasis en aquellos de la región Pampeana y la Patagonia. Esta evidencia se comparó
con registros actuales correspondientes a más de 700 muestras de egagrópilas de
estos mismos sectores geográficos. En una primera aproximación, se destaca que la
riqueza y diversidad de las comunidades de micromamíferos fue mayor en la etapa
previa al impacto antrópico más profundo, con una abrupta caída de ambos parámetros
hacia el presente. Se sugiere que las transformaciones producidas por la ganadería y
agricultura extensivas habrían provocado una uniformidad de hábitat beneficiosa para
algunos taxones oportunistas, facilitando su dispersión y permitiendo el incremento,
en algunos casos drástico, de sus poblaciones. En los últimos 500 años se registran
variaciones significativas en la distribución de otros taxones, que en algunos casos
implican extinciones locales involucrando cientos o miles de kilómetros. Sobre 46
especies de roedores consideradas como Preocupación Menor por la UICN y con
registro fósil para este segmento temporal, 23 (50%) han experimentado retracciones
en sus rangos de distribución o reducciones drásticas de su abundancia. Al menos
nueve taxones se habrían extinguido completamente en América del Sur, incluyendo
un marsupial, un quiróptero y siete roedores. Fenómenos similares se registran en
otras áreas del Hemisferio Sur, tanto en contextos continentales como insulares. Este
panorama pone de manifiesto la necesidad de evaluar más cuidadosamente la situación
de algunas especies con poblaciones consideradas como estables, pero susceptibles de
verse afectadas frente a nuevos cambios extensivos en los ambientes (e. g. megaminería,
expansión de la frontera agrícola), a juzgar por lo que indica el registro fósil.

Palabras clave: Argentina, Didelphimorphia, extinciones, pequeños mamíferos,

Rodentia, Sigmodontinae.

Introducción
Hacia finales del Pleistoceno y principios del Holoceno (15-8 ka [1 ka = 1000 años])
se produjo la extinción masiva de numerosas especies de vertebrados, principalmente
mamíferos, muchas de las cuales superaban la media tonelada de peso (Haynes

8 THERYA Vol.5(1): 7-38

 Teta et al.

2009). Las causas de este fenómeno permanecen todavía poco comprendidas, aunque
las principales hipótesis otorgan un papel preponderante a los cambios climáticos
posteriores al Último Máximo Glacial y al impacto de la expansión del hombre (e. g.
Cione et al. 2003; Borrero 2007; Haynes 2009; Barnosky y Lindsey 2010). Durante el
Holoceno, las poblaciones humanas cambiaron dramáticamente los patrones regionales
de biodiversidad a través de la sobreexplotación de recursos, la alteración de los hábitat
originales y la introducción de especies (e. g. Steadman y Martin 2003; Turvey et al.
2011).
Una de las consecuencias inmediatas de esta situación ha sido la extinción sostenida
y generalizada de plantas y animales. Para algunos autores, esta extinción representaría
la continuidad del proceso iniciado a finales del Pleistoceno y cuyos efectos han sido
más acusados desde el año 1500 AD (e. g. MacPhee y Flemming 1999; Turvey 2009).
Según las compilaciones más recientes disponibles, durante los últimos 10 ka se habrían
extinguido al menos 255 especies de mamíferos, de las cuales 90 desaparecieron en los
últimos cinco siglos (MacPhee y Flemming 1999; Turvey et al. 2011). La mayoría de las
especies desaparecidas eran habitantes de islas (> 70%) y, más de la mitad, roedores
menores a un kilogramo de peso (MacPhee y Flemming 1999; Turvey 2009).
Hacia finales del siglo XV se produce el arribo definitivo de los europeos al Nuevo
Mundo, producto de la continua exploración del Océano Atlántico con fines comerciales
(Céspedes del Castillo 2009). En los dos siglos posteriores ocurre el establecimiento de
las colonias, expansión y consolidación de las potencias mercantilistas europeas en
Sudamérica (Founier 1998; Céspedes del Castillo 2009). Esto marcó el inicio de una
serie de transformaciones económicas, tecnológicas, socioculturales y ambientales, que
se profundizaron con el advenimiento de la Revolución Industrial, entre los siglos XVIII
y XIX (Galeano 1971). El aumento demográfico sostenido y la necesidad creciente de
materias primas que trajo aparejada esta situación, actuó como disparador de cambios
sustanciales en los sistemas de cultivo, ganadería y estructura de la propiedad de la
tierra, que conjuntamente con el empleo de maquinarias, permitieron un aumento en
la productividad agropecuaria (Ghersa et al. 1998). El ingreso de Argentina en este
mercado ocurrió hacia la segunda mitad del siglo XIX y coincidió con una importante
oleada inmigratoria de colonos que ocuparon progresivamente el interior del país
(Ghersa et al. 1998). A nivel global, los últimos 500 años fueron escenario de cambios
climáticos significativos, incluyendo el período final de la Pequeña Edad de Hielo (PEH
[siglos XIV a XIX]) y, más recientemente, del sostenido aumento de las temperaturas
medias como consecuencia de la acumulación de gases de invernadero (e. g. Vimeaux
et al. 2009). El impacto de estos cambios sobre la biota es bien conocido, especialmente
para aves (Fraga 2003; Di Giacomo y Di Giacomo 2004; Codesido et al. 2011, 2012),
mamíferos mayores (Galliari et al. 1991; Medan et al. 2011) y la vegetación (Rapoport
1996). Evidencias acumuladas en las últimas dos décadas sugieren que las comunidades
de micromamíferos también cargan con el sello de estas modificaciones, acusando
cambios profundos en su estructura (e. g. Pardiñas 1998, 1999a, b; Teta et al. 2005;
UdrizarSauthier 2009; Fernández 2012; Pardiñas et al. 2012; Pardiñas y Teta 2013).
En este trabajo se revisaron algunas secuencias estratigráficas con fósiles de
micromamíferos de yacimientos ubicados en el cono sur de América del Sur, con énfasis
en aquellos de las regiones Pampeana y Patagónica de Argentina y en el segmento temporal

[Link] 9
MICROMAMÍFEROS E IMPACTO ANTRÓPICO

de los últimos 500 años. Los depósitos estudiados presentan acumulaciones de restos
de roedores cricétidos y caviomorfos y, en menor medida, marsupiales y quirópteros y
fueron generados básicamente por la actividad depredadora de búhos y lechuzas. En
una primera aproximación, se compararon las estructuras de las comunidades actuales
(i. e. los últimos 30 años) contra aquellas correspondientes al Holoceno más tardío (i. e.
< 1 ka) a través de dos parámetros sencillos: riqueza específica (i. e. número de especies
presentes en una muestra) y diversidad específica (i. e., distribución de la abundancia
de especies). Se puso especial atención en documentar retracciones distribucionales
significativas (en el orden de los cientos de kilómetros)y los casos conocidos de
extinciones biológicas.
En segundo lugar, se discutió el efecto que habrían tenido las modificaciones de los
ambientes en el contexto de las condiciones climáticas registradas para los últimos 500
años. Finalmente, se destacan las implicancias de los hallazgos realizados en términos
biogeográficos y de conservación y se contextualizan las evidencias con registros
similares para otras regiones del Hemisferio Sur.

Muestras estudiadas: naturaleza y limitaciones

Las muestras de restos fósiles estudiadas en este trabajo tienen un origen mayoritario
en la actividad depredadora de rapaces nocturnas; estas aves consumen cantidades
significativas de pequeños mamíferos y luego expelen sus dientes, huesos y demás
restos no digeridos conformando acumulaciones al pie de nidos y posaderos (Andrews
1990). Este origen implica sesgos que deben ser discutidos antes de utilizar esta fuente
de evidencias como una aproximación a la riqueza y diversidad de micromamíferos
en el pasado. Parte de este ejercicio consiste en asumir que tanto los hábitos de los
depredadores como aquellos de las presas no han variado sustancialmente durante los
últimos cientos de años, incluyendo aspectos tales como las técnicas de caza, áreas de
acción o tiempos de actividad. En segundo lugar, hay que aceptar que las conclusiones
obtenidas a partir de una muestra son de carácter local y que no necesariamente pueden
extrapolarse regionalmente. Finalmente, debe admitirse que cada conjunto ha sido
probablemente el resultado de más de un evento de depredación, involucrando desde
algunos años hasta décadas. Esta última premisa permite suponer una dilución de
las tendencias anuales particulares y/o catastróficas (e. g. un incremento desmedido
de la abundancia de alguna especie por algún factor circunstancial), favoreciendo la
emergencia de tendencias generales representativas de la comunidad depredada (e. g.
Avery 1982; Andrews 1990; Stahl 1996; Pardiñas 1999a). Los alcances y limitaciones
de esta metodología han sido discutidos por distintos autores (e. g. Avery 1982; Andrews
1990; Pardiñas 1999a; Fernández 2012).
Los estudios tafonómicos de algunas de las muestras fósiles consideradas en este
trabajo indican que el principal agente acumulador de restos de micromamíferos en
cuevas y aleros en el sur de América del Sur ha sido la lechuza de campanario, Tyto alba
(e. g. Pearson y Pearson 1993; Saavedra y Simonetti 1998; Pardiñas 2000; Fernández
2012). Esta rapaz tiene un tamaño mediano (280-450 g) y habita en diversos ambientes,
incluyendo zonas antropizadas y urbanas, pero con mayor frecuencia en áreas abiertas
de estepa o pastizal (e. g. Taylor 1994). Usualmente, hace sus nidos en cuevas, grietas
en rocas y también en construcciones humanas y, dependiendo de la disponibilidad

10 THERYA Vol.5(1): 7-38

 Teta et al.

de presas, su territorio de caza oscila entre 3 y 5 km² (Taylor 1994). Tyto alba es una
lechuza de hábitos crepusculares y nocturnos, que captura a sus presas principalmente en
ambientes abiertos; sus hábitos dietarios son oportunistas, alimentándose principalmente
de micromamíferos y otros pequeños vertebrados, cuyo tamaño promedio varía entre 10
y 360 g (Taylor 1994 ; Bellocq 2000). Las acumulaciones de elementos óseos y dentarios
que genera esta lechuza exhiben una baja modificación por corrosión digestiva y fractura
y una elevada representación de casi todas las piezas anatómicas (Andrews 1990). De
estas características pueden deducirse varios sesgos, que van desde la escala local de sus
conjuntos (por su radio de acción limitado) y la sub-representación de roedores diurnos
y/o grandes en tamaño corporal (> 250 g) hasta la sobre-representación de especies
pequeñas, solitarias y nocturnas y que ocupan ambientes abiertos y con elevada
exposición a la depredación (Pardiñas 2000). En América del Sur, sus principales presas
son los roedores sigmodontinos, algunos roedores caviomorfos y marsupiales pequeños
(Bellocq 2000; Pardiñas y Cirignoli 2002; Bó et al. 2007 y la literatura allí citada).
Al menos parcialmente, muchos de los sesgos indicados en el párrafo precedente,
pueden ser controlados si se comparan muestras fósiles y actuales producidas por las
mismas aves. Así, partiendo de la premisa de una invariancia de las conductas de
depredadores y presas durante el Holoceno (i. e. ni las lechuzas han cambiado sus
principales hábitos tróficos, ni los pequeños mamíferos han cambiado sus principales
pautas de conducta durante los últimos miles de años), los contrastes entre las
acumulaciones pretéritas y recientes pueden interpretarse confiablemente como reflejo
de variaciones ambientales.

Comunidades de micromamíferos durante el Holoceno más tardío: casos de estudio

De las dos regiones focales de esta contribución se han seleccionado algunos yacimientos
con restos de micromamíferos que, con su correspondiente contraparte actual, permiten
visualizar la evolución de la riqueza y diversidad específicas durante los últimos 500
años (Figs. 1-4). Esta selección de localidades no es caprichosa sino operativa, ya que
se trata de aquellas mejor conocidas y más robustas por control cronológico (en número
y calidad de dataciones radiocarbónicas) y tamaño de muestra (a la hora de evitar los
sesgos derivados del análisis de muestras pequeñas).

Región Pampeana, sudeste de Buenos Aires. La evidencia disponible para esta región
incluye dos tipos de registro: yacimientos arqueológicos (Cueva Tixi y Divisadero Monte
6) y paleontológicos (Centinela del Mar; Fig. 1). En ambos casos, los estudios tafonómicos
sugieren que los restos de micromamíferos fueron ingresados básicamente por la acción
trófica de aves rapaces, aunque en Divisadero Monte 6 algunos roedores > 100 g (e. g.
Ctenomys, Caviidae) podrían haber sido incorporados para consumo humano (Silveira
et al. 2010).
El ensamble aquí considerado para Cueva Tixi corresponde a los restos de
micromamíferos recuperados en el “Estrato B” según los datos de NISP brindados por
Quintana (2001a: tabla 1). Este autor indica la presencia de dos marsupiales, ocho
cricétidos y tres caviomorfos para este nivel estratigráfico, con una cronología de 170 ±
60 ar AP (años radiocarbónicos antes del presente). Para Divisadero Monte 6 el detalle
del material estudiado corresponde a Teta et al. (2013: tabla 1), quienes indican un

[Link] 11
MICROMAMÍFEROS E IMPACTO ANTRÓPICO

ensamble conformado por 11 cricétidos con una edad de 540 ± 60 ar AP. A estos deben
agregarse un marsupial y dos caviomorfos de acuerdo a Silveira et al. (2010).
Para la región de Centinela del Mar consideramos dos depósitos, cuyos detalles más
significativos se anotan en Pardiñas (1999a; véase también Pardiñas y Tonni 2000).
El depósito cronológicamente más antiguo corresponde al relleno de una oquedad
formada a expensas de sedimentitas del tope de la secuencia estratigráfica; una datación
efectuada mediante acelerador de partículas sobre hemimandíbulas seleccionadas de
Reithrodon auritus brindó un fechado de 565 ± 50 años ar AP (AA30465), con edades
calibradas (± 1 sigma) en años calendario entre 526-632. Otra muestra corresponde a
una plataforma de erosión con relleno estratificado, que fue excavada en tres niveles
artificiales de tres cm de espesor cada uno. Un fechado por acelerador de partículas
sobre hemimandíbulas de R. auritus brindó 250 ± 65 años ar AP (AA30466), con un
rango 0-314 en años calendarios (± 1 sigma; Pardiñas 1999a). Ambos ensambles son
ricos en roedores cricétidos y, en menor medida, caviomorfos y marsupiales.

Figura [Link] fósiles

(arriba) y actuales (abajo)
seleccionadas para
la Región Pampeana,
sudeste de Buenos Aires,
indicando cambios
en la abundancia
de micromamíferos
(expresada como
porcentaje del número
mínimo de individuos
[MNI]). Las cruces
señalan extinciones;
la flecha hacia abajo
declinaciones en la
abundancia y el signo
+ un aumento en la
representación. Para
una referencia de las
abreviaturas, véase el
Apéndice 1.

En los ensambles estudiados hay que distinguir tres situaciones ambientales: 1) Aquellos
emplazados en el ambiente serrano del sistema de Tandilia (Cueva Tixi). 2) Aquellos
en el ambiente costero del sudeste (Centinela del Mar), y 3) Aquellos emplazados
en el ambiente costero cercano a la Bahía de Samborombón (Divisadero Monte 6).
Esta diferenciación no es menor, ya que pueden existir características particulares
dependientes de estas situaciones ambientales (cf. Pardiñas et al. 2010a).
Globalmente, cualquiera de los ensambles del Holoceno tardío del sudeste
bonaerense se caracteriza por ser más rico en número de especies que sus contrapartes
actuales. Se registran varios casos de cricétidos extintos regionalmente: Bibimys torresi,
Pseudoryzomys simplex, Phyllotis sp., Eligmodontia sp. y Necromys lasiurus (Pardiñas
1995, 1999a, b). A estos se suman otros taxones que podrían estar representando
extinciones biológicas (e. g. el quiróptero Desmodus cf. D. draculae y el caviomorfo
Galea tixiensis; Pardiñas y Tonni 2000; Quintana 2001a). Por otra parte, al menos
Calomys spp. muestra un incremento dramático -también verificado en otras regiones
de la Pampasia (e. g. Pardiñas 1999a; Pardiñas et al. 2010a, b; González-Fischer et al.

12 THERYA Vol.5(1): 7-38

 Teta et al.

2012; Fig. 1)- mientras que parece ocurrir algo similar, aunque a menor escala, con
Oligoryzomys flavescens en el ámbito serrano (Pardiñas 2000; Pardiñas et al. 2010a).

Patagonia noroccidental. El registro fósil para esta región corresponde casi por
completo a contextos arqueológicos. Por lo menos dos de éstos, las cuevas Traful I
(CTI) y Epullán Grande (LL), contienen secuencias razonablemente continuas para los
últimos 10 ka (Pardiñas y Teta 2013). Estos depósitos, además, están emplazados en el
Distrito Subandino (CTI) y el Distrito Occidental en un área de interdigitación con el
Distrito Oriental y el Ecotono Rionegrino del Monte austral (LL; para la definición de
las unidades fitogeográficas véase León et al. 1998; Fig. 2), y por lo tanto, podrían ser
ambientalmente representativos de dos unidades florísticas mayores (Fig. 2). En otros
yacimientos (e. g. Cueva y Paredón Loncomán, Cuevas Sarita I, II y IV, Casa de Piedra
de Ortega) las evidencias disponibles están limitadas al Holoceno tardío (e. g. Pardiñas
1999a; Pardiñas et al. 2005; Teta et al. 2005). En su mayoría se trata de acumulaciones
generadas por aves rapaces, aunque con un importante componente antrópico para los
roedores de mayor porte, especialmente Caviidae y Ctenomyidae (Pardiñas 1999a; Teta
et al. 2005).
Las secuencias de CTI y LL muestran que el conjunto de especies prácticamente
no cambió, tanto en términos de riqueza como diversidad, durante los últimos 10 ka,
contrastando en forma drástica con la estructura actual de los ensambles (véase abajo).
Dos hipótesis alternativas, aunque no necesariamente excluyentes, podrían explicar
esta situación de estabilidad comunitaria durante la mayor parte del Holoceno. Por un
lado, podría suponerse que los cambios climáticos ocurridos no tuvieron la magnitud
suficiente para provocar reorganizaciones significativas en las comunidades. Por el
otro, que las especies de pequeños mamíferos fueron resilientes, pese a la ocurrencia
de cambios ambientales, independientemente de la intensidad de los mismos (Pardiñas
1999a; Pardiñas y Teta 2013). En contraste con lo observado para el Holoceno, las
muestras actuales indican una reestructuración comunitaria profunda, que se traduce
en una acusada disminución de la diversidad, dada por la dominancia de unos pocos
taxones oportunistas y una pérdida general de sigmodontinos de tamaño mediano a
grande (Teta et al. 2005; Pardiñas y Teta 2013). En efecto, la riqueza varió de S = 14
(CTI) o 13 (LL) taxones hacia 0,5 ka a S = 8 y 12 para muestras actuales de esas mismas
regiones, respectivamente (Pardiñas y Teta 2013; Fig. 2). Los ensambles recientes están
signados por frecuencias elevadas de Abrothrix longipilis, A. olivacea y Oligoryzomys
longicaudatus en los ambientes arbustivos y ecotonales del oeste y por Eligmodontia
spp. hacia las estepas semiarbustivas orientales (Teta et al. 2005; Pardiñas y Teta 2013).
En algunos sectores, la suma de estos taxones supera el 70% del total de la comunidad
(Fig. 2). Al menos el marsupial Lestodelphys halli y el sigmodontino Euneomys mordax
han desaparecido local o regionalmente, contra sus registros durante buena parte
del Holoceno. Otras especies acusan disminuciones moderadas a drásticas en su
representación (e. g. Ctenomys sociabilis, Euneomys chinchilloides, Reithrodon auritus;
Fig. 2).

Patagonia central, valle del río Chubut. Para este sector se cuenta con registros para dos
sitios paleontológicos, ambos ubicados en el área de influencia del río Chubut: Lle Cul

[Link] 13
MICROMAMÍFEROS E IMPACTO ANTRÓPICO

y Alero Las Plumas (Pardiñas et al. 2000, Udrizar Sauthier 2009; Pardiñas et al. 2012;
Fig. 3). Ambos sitios fueron generados por la actividad depredadora de aves rapaces,
mayoritariamente T. alba.
Lle Cul se encuentra en el valle inferior del río Chubut; los restos estudiados
formaban parte del relleno de una grieta, sellada cuspidalmente por yeso. Una datación
radiocarbónica sobre el material postcraneano brindó una edad de 1830 ± 70 ar AP. El
ensamble de micromamíferos estaba integrado por seis roedores sigmodontinos, dos
caviomorfos, dos quirópteros y dos marsupiales, destacándose por sus abundancias
Calomys musculinus (35,2%) y Eligmodontia sp. (33,4%). Pardiñas et al. (2000) incluyen
una comparación con una muestra actual de egagrópilas de T. alba procedente de la
misma localidad y representativa de un año de muestreo (García Esponda et al. 1998).
Entre la muestra fósil y la actual se observa una drástica caída de la diversidad
específica, con una dominancia cercana al 95% para Calomys musculinus y la extinción
regional del marsupial Lestodelphys halli (Fig. 3).

Figura 2. Muestras fósiles

(arriba) y actuales (abajo)
seleccionadas para la
Patagonia noroccidental,
indicando cambios
en la abundancia
de micromamíferos
(expresada como
porcentaje del número
mínimo de individuos
[MNI]). Las cruces
señalan extinciones;
la flecha hacia abajo
declinaciones en la
abundancia y el signo
+ un aumento en la
r e p r e s e n t a c i ó n . Pa r a
una referencia de las
abreviaturas, véase el
Apéndice 1.

Alero Las Plumas se ubica hacia el valle medio del río Chubut, habiendo sido recuperados
los restos a partir de un depósito unicomponente de 20 cm de espesor datado en 410 ±
80 ar AP. El ensamble estuvo integrado por 13 especies, con dominancia de Eligmodontia
sp. (56,6%) y Ctenomys sp. (17,9%). Las muestras actuales revelaron valores de riqueza
específica más bajos que en la muestra fósil: al menos cuatro sigmodontinos, Abrothrix
longipilis, Loxodontomys micropus, Notiomys edwardsii y Oligoryzomys longicaudatus
y 1 caviomorfo, Tympanoctomys kirchnerorum, se extinguieron localmente (Pardiñas
et al. 2012; Fig. 3). En líneas generales, la retracción de estos taxones parece tener
una componente oeste-noroeste, hacia contextos ambientales actualmente más fríos y
húmedos.

Patagonia sudoccidental. Dos yacimientos ubicados en el noroeste de la provincia de

Santa Cruz cuentan con secuencias arqueológicas que se extienden hasta el Holoceno
medio. Alero Destacamento Guardaparque (ADG) es un sitio bajo roca que se emplaza
dentro del Parque Nacional Perito Moreno, hacia un área de estepa. Su secuencia

14 THERYA Vol.5(1): 7-38

 Teta et al.

estratigráfica incluye siete capas, de las cuales la 4(1a) ha sido fechada en 890 ± 70 ar
AP [LP-288], estimándose el tope en 0,3 ka. Cerro Casa de Piedra 5 (CCP5) se ubica algo
al oeste de ADG, en una matriz que incluye elementos boscosos y ecotonales (Fig. 4). La
cronología para este sitio, donde también se reconocieron siete capas, se extiende entre
6780 ± 110 años ar AP (capa 7) y 2550 ± 90 años 14C AP (capa 1b). Para este trabajo,
se consideraron las capas que suprayacen a la 1b, referibles al Holoceno más tardío
(Pardiñas 1998, 1999a).
Las muestras más recientes para ambos yacimientos indican una riqueza de 10 a
11 especies, incluyendo 9-10 sigmodontinos y un caviomorfo. Si bien este número no
cambia para los conjuntos actuales, existen algunas diferencias significativas cuando
se consideran las frecuencias para cada especie (Pardiñas 1998, 1999a). El ensamble
del Holoceno tardío en ADG está dominado por Ctenomys cf. C. magellanicus (36,5%)
y Reithrodon auritus (14,9%). En fuerte contraste, las muestras de egagrópilas actuales
para este sitio señalan una dominancia de Abrothrix olivacea, con una participación
superior al 50%. Además, desaparece localmente Loxodontomys micropus y se verifica
una fuerte caída en la frecuencia de R. auritus (Pardiñas 1999a). A diferencia de lo
indicado para la Patagonia noroccidental, los valores para Euneomys chinchilloides no
muestran alteraciones a lo largo del Holoceno, incluyendo el momento actual (Fig.
4). El conjunto para CCP5, si bien es menos aplicable al segmento discutido en esta
contribución en términos cronológicos, muestra una situación comparable a ADG, con
un incremento reciente y dramático de A. olivacea y una caída en L. micropus. Para este
último sigmodontino, su frecuencia en las muestras actuales es casi 4 veces menor que
en las muestras arqueológicas (Pardiñas 1998, 1999a; Fig. 4).
En CCP5, hacia los 2,5 ka se registra el sigmodontino Abrothrix lanosa. Si bien esta
especie no se detecta en los ensambles del Holoceno más tardío, existe al menos un
registro obtenido por trampeo para finales del siglo XIX en el valle del río Tucu Tucu, ~70
km S del Parque Nacional Perito Moreno (Allen 1905). Muestreos recientes realizados
en esta región y el análisis de numerosas muestras de egagrópilas del noroeste de Santa
Cruz (Formoso 2013) han fallado en detectar a esta especie, que podría considerarse
como localmente extinta.

Patagonia Austral
Los restos de roedores estudiados para este sector provienen de tres yacimientos,
dos arqueológicos (Orejas de Burro 1, Cóndor 1) y uno paleontológico (Puesto Pali
Aike), emplazados hacia el extremo sudoriental de la provincia de Santa Cruz. Como
parámetro actual, se utilizaron cuatro muestras de egagrópilas que cubren esta misma
región (Pardiñas et al. 2011).
En las comunidades fósiles se registran 11 especies de roedores, pero sólo ocho en las
actuales. Tres especies, exclusivas de los ensambles holocénicos, hacen esta diferencia,
incluyendo a Abrothrix lanosa, Chelemys macronyx y Loxodontomys micropus. En
tanto se trata de taxones vinculados con ambientes forestados y ecotonales, parece
más probable que su presencia extra-limital se vincule con un pulso frío y húmedo, tal
como ha sido discutido por Pardiñas et al. (2011). En la actualidad, el ambiente está
dominado por una estepa graminosa semiárida, que acusa los efectos de más de 100
años de altas cargas ovinas. Llamativamente, tanto las muestras fósiles como actuales

[Link] 15
MICROMAMÍFEROS E IMPACTO ANTRÓPICO

están dominadas por las mismas especies, Abrothrix olivacea, Euneomys chinchilloides
y Reithrodon auritus (Pardiñas et al. 2011). Es decir, no parece haber habido cambios
sustanciales en las relaciones de dominancia, más allá del evidente impacto antrópico,
una situación que contrasta con la evolución de las comunidades en otras áreas de
Patagonia (véase arriba).

Discusión
Declinación y extinción en tiempo reciente. A juzgar por el registro fósil, la extinción
regional de pequeños mamíferos involucró retracciones sobre áreas más extensas en la
región Pampeana que en la Patagonia (e. g. Pardiñas 1999a, b; Pardiñas et al. 2010b;
Pardiñas et al. 2012; Fig. 5). En esta última, por el contrario, los cambios se tradujeron
más bien en una disminución de la diversidad antes que de la riqueza (véase arriba). Sin
embargo, en algunos sectores geográficos se registraron extinciones regionales, como
es el caso del curso medio del río Chubut, en la Patagonia central (Pardiñas et al., 2012)
o el sudoeste del Neuquén (Pardiñas y Teta 2013; Fig. 6). Para este último sector, la
extinción local de Ctenomys sociabilis se ha vinculado, además, con una disminución
de su diversidad génica (Chan et al. 2005, Chan y Hadly 2011).
Tanto en Pampa como en Patagonia, con unas pocas excepciones, la mayoría de las
extinciones de micromamíferos ocurrieron sobre poblaciones periféricas, un fenómeno
también advertido para los octodóntidos en Chile central (Saavedra y Simonetti 2003).
Si bien esta situación es esperable, dado que los márgenes de la distribución de una
especie se asocian con tamaños de población reducidos y hábitats sub-óptimos (Brown
1984), existen estudios con otros mamíferos que contradicen esta idea. Lomolino y
Channell (1995), con ejemplos de distintas partes del mundo, indicaron que el colapso
en el área de distribución de 23 de 31 especies de mamíferos de tamaño pequeño a
grande ocurrió desde el centro hacia la periferia. Si se aplica este escenario al caso
pampeano, esta bien podría ser la situación de las especies de Necromys (N. lasiurus
[Fig. 5] y N. obscurus) o de Monodelphis dimidiata, cuyas poblaciones actuales persisten
en áreas que resultan marginales a sus distribuciones históricas.
Para otras especies, si bien sus rangos de distribución han variado escasa o nulamente,
no puede decirse lo mismo de su abundancia. Un caso que ejemplifica esta aseveración
es el de Euneomys chinchilloides en el noroeste de la Patagonia. Durante más de 20
ka -esto es, desde el pico del Último Máximo Glacial- esta rata fue dominante en las
comunidades (Pearson 1987; Pearson y Pearson 1993; Pardiñas y Teta 2013; Tammone
et al. enviado), para casi desaparecer durante el Holoceno más tardío. Las causas de
este fenómeno, que preliminarmente podrían vincularse con el impacto antrópico en
la región, han sido discutidas por varios autores (e. g. Pearson 1987; Monjeau 1989;
Rebane 2002; Pardiñas y Teta 2013), aunque sus detalles distan de ser claros. Situaciones
menos dramáticas, pero igualmente notorias, son la disminución en la abundancia de
Reithrodon auritus en algunos sectores de Pampa y Patagonia y de Necromys spp. en
Pampa (e. g. Pardiñas 1999a; Galliari y Pardiñas 2000; Teta et al. 2005; Pardiñas y Teta
2013).
Turvey (2009) listó cinco especies de mamíferos que se habrían extinguido durante
el Holoceno más tardío en América del Sur continental, incluyendo un marsupial
(Cryptonanus ignitus [extinto hacia 1962]), un quiróptero (Desmodus cf. D. draculae

16 THERYA Vol.5(1): 7-38

 Teta et al.

[pre-1820]) y tres roedores (Cuscomys oblativus [pre-1532], Lagostomus crassus [pre-

1910] y Juscelinomys candango [~1960]). Sin embargo, este autor omitió otros cuatro
taxones que no tienen registros desde hace al menos 50 años, que son los roedores
Galea tixiensis (~1862; cf. Quintana 2001b), Gyldenstolpia fronto chacoensis (~1896; cf.
Pardiñas et al. 2008), Necromys punctulatus (~1913; cf. Voss 1991) y Octodon pacificus
(~1959; cf. Hutterer 1993). Esta situación pone a América del Sur a la cabeza de las
extinciones continentales durante el Holoceno más tardío (Fig. 6), quedando apenas por
debajo de contextos insulares como el de Australia, con casi 20 especies desaparecidas
desde 1500 AD (Turvey 2009). Este no es un dato menor, si se tiene en cuenta que en
compilaciones previas no se indicaban pérdidas de mamíferos para los últimos 500 años
en este mismo sector (cf. MacPhee y Flemming 1999). Si a esto se suman los más de 40
taxones extinguidos en islas (e. g. Galápagos, Indias Occidentales, Malvinas; MacPhee
et al. 1999; Turvey 2009), la situación para el Neotrópico resulta por mucho más crítica
que en otras partes del globo.

Figura [Link] fósiles

(arriba) y actuales (abajo)
seleccionadas para el valle
del río Chubut, Patagonia
central, indicando cambios
en la abundancia de
micromamíferos (expresada
como porcentaje del número
mínimo de individuos
[MNI]). Las cruces señalan
extinciones; la flecha
hacia abajo declinaciones
en la abundancia y el
signo + un aumento en
la representación. Para
una referencia de las
abreviaturas, véase el
Apéndice 1.

El auge de los oportunistas. Uno de los sellos distintivos de las comunidades actuales
de micromamíferos en las regiones Pampeana y Patagónica es que están dominadas por
una o dos especies de roedores sigmodontinos (e. g. Pardiñas 1999a; Teta et al. 2010,
González-Fischer et al. 2012). Hay un número definido de síntomas que caracterizan a
las situaciones de disturbio en los ecosistemas -y que se reflejan en la composición de
los ensambles- de los cuales los mejor documentados son la reducción en la riqueza,
reducción en el tamaño medio de los individuos y dominancia de especies oportunistas
(e. g. Gray 1989). Por lo general, la riqueza se reduce a expensas de la desaparición de
aquellos taxones más especializados y que no son capaces de adaptarse rápidamente a
los ambientes cambiantes (e. g. McKinney y Lockwood 1999, Devictor et al. 2008). Bajo
estas circunstancias, por el contrario, las especies oportunistas suelen verse favorecidas,
ya que encuentran condiciones propicias para aumentar sus poblaciones y expandirse.
Por lo general, las formas oportunistas tienen un tamaño pequeño y un elevado potencial
de reproducción, que les permiten transformarse rápidamente en elementos dominantes
(Gray 1989; McKinney y Lockwood 1999; Devictor et al. 2008).

[Link] 17
MICROMAMÍFEROS E IMPACTO ANTRÓPICO

La situación del género Calomys durante el Holoceno en Pampa y Patagonia constituye

un ejemplo paradigmático de lo previamente reseñado (Figs. 1 y 2). Estos roedores –
incluyendo las dos especies más australes, C. laucha y C. musculinus- tienen un tamaño
pequeño (<25g) y un período reproductivo extendido, al menos en la Región Pampeana
(Mills et al. 1992). Distintos autores han vinculado el aumento en las poblaciones
de Calomys con la conversión de los pastizales en agroecosistemas y la consecuente
homogenización de los ambientes (e. g. Pardiñas 1999a; Pardiñas et al. 2010a, b; Bilenca
et al. 2012; González-Fischer et al. 2012). Para ambas especies la expansión reciente de
su distribución en la Región Pampeana se ve reflejada en la estructura genética de sus
poblaciones (Chiappero et al. 2002a, b) y en información ecológica (Bilenca y Kravetz
1995). A una escala menor, C. musculinus se ha convertido en la especie dominante
en algunos valles fluviales de varios ríos patagónicos, donde el paisaje original fue
mayormente sustituido por pasturas para el ganado y campos de cultivo (Pardiñas et al.
2000; de Tommaso et al. en prensa).
En la Región Patagónica, la generalización de prácticas ganaderas extensivas y el
consecuente sobrepastoreo se han traducido en una progresiva arbustización y en una
disminución de la cobertura herbácea y aumento del suelo desnudo (León y Aguiar 1985;
Ares et al. 1995; Perelman et al. 1997; Bertiller y Bisigato 1998). Esta transformación
del paisaje natural durante la última centuria parece haber disparado incrementos
en la frecuencia de ciertos taxones. Tales son los casos de Abrothrix olivacea en los
ambientes ecotonales occidentales y de Eligmodontia spp. en las estepas arbustivas
orientales (e. g. Monjeau 1989; Pardiñas 1999a; Teta et al. 2005). La dominancia en los
conjuntos actuales de A. olivacea también ha sido verificada en las estepas arbustivas
y herbáceas del sudoeste de Mendoza, donde este roedor aumentó considerablemente
su participación en los ensambles con respecto a su devenir holocénico (Fernández
2012). Del mismo modo, Eligmodontia se ha convertido en el taxón más común en
muestras actuales del noroeste argentino, en áreas modificadas por la ganadería ovina y
caprina (Ortiz 2001; Ortiz et al. 2011). Un fenómeno similar ocurre con Oligoryzomys
longicaudatus, que al menos localmente parece haber incrementado drásticamente su
abundancia en sectores dominados por la exótica rosa mosqueta (Rosa rubiginosa), un
arbusto en el que encuentra refugio y alimento (Pardiñas y Teta 2013). Al igual que en
el caso de Calomys spp., los sigmodontinos aquí discutidos son también de tamaño
pequeño y elevado potencial reproductivo (e. g. Pearson et al. 1987; Guthmann et al.
1997).

¿Impacto antrópico o cambio climático? Distintos autores han vinculado los procesos
de extinción y declinación de micromamíferos en el sur de América del Sur en tiempos
históricos con el impacto de actividades de origen antrópico. Entre estas, las más
relevantes -por su extensión y potencial capacidad modificadora- fueron la introducción
de ganado, la quema de pastizales, la extracción de leña, la diseminación de malezas,
la conversión de los pastizales en agroecosistemas y la urbanización creciente (e. g.
Soriano et al. 1992; Ghersa et al. 1998; Morello et al. 2000). Las poblaciones de vacas
(Bos taurus) y caballos (Equus caballus) cimarrones se volvieron muy abundantes en los
campos de la Región Pampeana poco después de sus introducciones hacia mediados
del siglo XVI (Giberti 1986), ejerciendo efectos negativos sobre el suelo y la vegetación

18 THERYA Vol.5(1): 7-38

 Teta et al.

(Rapoport 1996; Ghersa et al. 1998). Sin embargo, los cambios estructurales más
significativos ocurrieron hacia finales del Siglo XIX y primeros años del Siglo XX, con
la conversión extensiva de los pastizales naturales a cultivos de cereales y oleaginosas
(Ghersa et al. 1998). El impacto de estos cambios sobre la fauna ha sido repetidamente
destacado, incluyendo la virtual extinción de varios ungulados nativos y carnívoros
tope (Galliari et al. 1991). Teta et al. (2013) plantearon que el empleo de fuego, cuya
frecuencia se intensificó hacia la etapa ecuestre, habría sido un elemento determinante
en la reorganización de los ensambles, al menos en la Región Pampeana. La quema
de pastizales en este sector fue una constante durante los siglos XVII y XVIII, tal como
lo indican los relatos de viajeros y naturalistas (e. g. F. de Azara, C. Darwin). Aunque
poco sabemos experimentalmente sobre el potencial impacto de los incendios sobre las
comunidadesde micromamíferos pampeanos, los datos disponibles indican un efecto
negativo, especialmente sobre la riqueza y la densidad de individuos (Comparatore et
al. 1996). En ambientes sucesionales post-fuego en arbustales de Entre Ríos, Calomys
parece ser uno de los primeros colonizadores (Marconi 1988). Luego de incendios
en jarillales del monte en el nordeste del Chubut, Eligmodontia ha mostrado picos de
frecuencia (Osorio 2003) y una situación similar se ha planteado para el Monte de
Mendoza (Ojeda 1989).

Figura 4. Muestras fósiles

(arriba) y actuales (abajo)
seleccionadas para la
Patagonia sudoccidental,
indicando cambios
en la abundancia
de micromamíferos
(expresada como
porcentaje del número
mínimo de individuos
[MNI]). Las cruces señalan
extinciones; la flecha
hacia abajo declinaciones
en la abundancia y el
signo + un aumento en
la representación. Para
una referencia de las
abreviaturas, véase el
Apéndice 1.

Para la Región Patagónica, el mayor impacto se produjo a partir de las grandes

concentraciones de ganado ovino que tuvieron su acmé en la década de 1950 (Aagesen
2000) y, más localmente, en el desarrollo de oasis agrícolas en los valles fluviales (e.
g. Williams 1975). El efecto de las ovejas no sólo se reflejó en el sobrepastoreo y
consecuente desertización, sino también en la compactación de los suelos, que podría
haber afectado la viabilidad de las poblaciones de algunos roedores subterráneos (e. g.
Ctenomys spp., cf. Osgood 1943; Tympanoctomys kirchnerorum, cf. UdrizarSauthier et
al. 2009, Pardiñas et al. 2012).
El crecimiento de las áreas urbanas, especialmente durante el último siglo, añade
un factor antrópico más de modificación de los ecosistemas naturales. Este proceso,
que suele ocurrir lentamente, se caracteriza por su irreversibilidad y por producir una

[Link] 19
MICROMAMÍFEROS E IMPACTO ANTRÓPICO

considerable reducción de los servicios ecológicos (Morello et al. 2000). El efecto de

la urbanización sobre las comunidades de micromamíferos ha sido poco estudiado
en América del Sur, pero la evidencia disponible indica que produciría un reemplazo
prácticamente total de las especies nativas por roedores comensales exóticos, como
Rattus spp. y Mus musculus, al menos en aquellos sectores más profundamente
modificados (Cavia et al. 2008; Teta et al. 2013). En el estudio de los ensambles de
roedores en un gradiente urbano-rural, Hercolini (2007) indicó que los mayores valores
de diversidad se registraban hacia contextos intermedios, en áreas suburbanas (véase
también Teta et al. 2013). Esta situación estaba dada por la dominancia de uno o dos
taxones en los extremos y una participación más equitativa de las mismas especies en
áreas de transición (Hercolini 2007).
Más en general, en la mayoría de los casos no hay evidencias conclusivas que sugieran
que las comunidades actuales de micromamíferos hayan sido afectadas, al menos
significativamente, por eventos climáticos recientes. Se han documentado situaciones
ambientales que podrían vincularse con la Anomalía Climática Medieval (ACM [siglos
IX-XIII) o la PEH, en particular sequías, como aquellas que asolaron la Región Pampeana
en los siglos XVIII y XIX (cf. Deschamps et al. 2003) o que generaron bajos niveles en
lagos de la Patagonia (Stine y Stine 1990). Sin embargo, tales situaciones parecen haber
tenido poco impacto en la dinámica específica de las comunidades de micromamíferos,
al menos a juzgar por la estabilidad que se registra en los conjuntos fósiles (e. g. Pardiñas
y Teta 2013). No obstante, es posible que algunos de estos pulsos climáticos hayan
impactado de forma negativa, en asociación con el escenario general de disturbio. Por
ejemplo, Teta et al. (2012) han conjeturado que la disminución de los parches húmedos
de pastizal que indican las crónicas del siglo XVIII -por efecto de las sequías y de la
predilección del ganado por estos lugares (Montoya 1984)- bien podría haber jugado
un papel importante en la retracción de Bibimys torresi o Pseudoryzomys simplex, que
plausiblemente ocupaban esos sectores. Contra lo expresado previamente, existen al
menos algunos casos donde el efecto del clima pudo haber mostrado un papel central
en los eventos de expansión y retracción distribucional. Un ejemplo de esta aseveración
es el caso de la distribución holocénica del roedor anfibio Holochilus brasiliensis en
latitudes medias de Argentina. Este orizomino de estirpe subtropical se habría visto
favorecido por las condiciones más cálidas y benignas asociadas a la ACM y colonizado,
durante el Holoceno tardío, las sierras centrales de Córdoba y los grandes ríos del norte
de la Patagonia. Su posterior retracción parece vincularse con el advenimiento de las
condiciones más frías y secas que caracterizaron a la PEH (Teta et al. 2005; Pardiñas y
Teta 2011).

El impacto sobre los esquemas taxonómicos y zoogeográficos. Un aspecto poco

explorado de la situación expuesta previamente es el potencial impacto de las
extinciones regionales recientes en la elaboración de hipótesis taxonómicas y esquemas
zoogeográficos. El género Bibimys constituye un buen ejemplo para discutir esta
aseveración. Este akodontino tiene un área de distribución que incluye tres núcleos
disjuntos, uno en el sudeste de Brasil, otro en el nordeste de Argentina y este de Paraguay
y un tercero en el centro-este de Argentina, circunscripto al denominado Delta del río
Paraná (Massoia 1979; Pardiñas 1996; D’Elía et al. 2005; Fig. 5). Desde una perspectiva

20 THERYA Vol.5(1): 7-38

 Teta et al.

histórica, la discontinuidad entre poblaciones, involucrando en todos los casos distancias

de cientos de kilómetros, apoyó -explícita o tácitamente- la hipótesis de que se trataba
de especies distintas (Pardiñas 1996). De esta forma se han mantenido los taxones
B. labiosus (Brasil), B. chacoensis (Argentina norte y Paraguay) y B. torresi (Argentina
central). Sin embargo, las evidencias moleculares y morfológicas sugieren que Bibimys
sería monotípico (D’Elía et al. 2005). El registro de este roedor en distintos sitios del
Holoceno tardío de la provincia de Buenos Aires (Fig. 5) y los bajos niveles de divergencia
génica entre individuos de Argentina, Paraguay y Brasil no contradicen la hipótesis de
una retracción reciente, sugiriendo que las discontinuidades geográficas podrían ser el
resultado de extinciones regionales ocurridas en los últimos cientos de años (Pardiñas
1996, 1999a; Teta et al. 2004). De las tres especies reconocidas actualmente, la de
extensión más austral es B. torresi, que es a su vez la de mayor tamaño, quizás reflejando
cierta variación clinal. Para este taxón se han consignado capturas en ceibales, pastizales
periselváticos, espadañales y pajonales altos en terrenos inundables (Massoia 1979;
Pardiñas et al. 2010b). Su registro para el Holoceno tardío en sectores centrales de la
Región Pampeana sugiere que también habría ocupado pastizales en terrenos más altos,
incluso en áreas serranas, probablemente en la cercanía de cursos o cuerpos de agua
(Pardiñas 1999a; Scheifler et al. 2012).
El caso de Pseudoryzomys simplex repite parcialmente la situación de B. torresi.
Pseudoryzomys simplex es considerado como un elemento típicamente chaqueño,
al menos en la porción austral de su geonemia (Voss y Myers 1991). Su distribución
conocida en Argentina se restringe al Chaco Húmedo de las provincias de Formosa,
Chaco y Santa Fe (Pardiñas et al. 2004). Sin embargo, hasta hace menos de 200 años
este orizomino alcanzaba el sudeste de la provincia de Buenos Aires, donde incluso llegó
a ser dominante en algunas comunidades (Teta et al. 2013; Fig. 5). En este contexto,
no sería descabellado suponer que Pseudoryzomys habría sido una forma chaco-
pampeana, al menos en su expresión austral. En otras palabras, su apreciación como
estrictamente chaqueña, para los esquemas zoogeográficos, sería un artefacto producto
de su extinción reciente en la Pampasia.
Para Patagonia, el caso de Abrothrix olivacea ilustra una situación análoga a las
comentadas. Esta especie, usualmente tipificada como de la estepa patagónica y áreas
boscosas adyacentes (Pearson 1995), posee varios registros aislados en el desierto del
Monte (Pardiñas et al. 2003). Algunas de estas referencias tienen más de ocho décadas
y fueron omitidas en la literatura posterior (e. g. Laguna del Barro, Rawson [Thomas
1929]) y otras corresponden a ejemplares depositados en colecciones, en todos los casos
capturados hace más de treinta años (e. g. Choele Choel [1928], Puerto Madryn [1979]).
El caso de este roedor resulta paradójico, ya que si bien por un lado desapareció del
Monte austral, su frecuencia aumentó considerablemente en la Patagonia occidental (e.
g. Pardiñas 1998; Pardiñas y Teta 2013). En este contexto, una hipótesis de trabajo es
que ambos procesos –retracción en un ambiente y expansión en otro- hubieran estado
disparados por el impacto antrópico actuando negativa y positivamente en dos contextos
ambientales contrastantes. Alternativamente, su retracción y consecuente extirpación
regional en el Monte podría vincularse con causales climáticas, en particular con una
paulatina tendencia durante el Holoceno tardío hacia la aridificación de la Patagonia
norte (Manzini et al. 2008).

[Link] 21
MICROMAMÍFEROS E IMPACTO ANTRÓPICO

En suma, la extinción regional y reciente de algunos taxones supone ciertos sesgos que
deberían ser considerados a la hora de elaborar esquemas taxonómicos y zoogeográficos.
El impacto de esta omisión no ha sido mensurado, pero a juzgar por los ejemplos antes
expuestos podría ser importante. Pardiñas et al. (2010a), en un análisis biogeográfico
de las comunidades de roedores sigmodontinos pampeanos, han argumentado que las
aproximaciones zoogeográficas efectuadas a partir de estos ensambles “artefactuales”
podrían traducirse en una dilución de las barreras o en relaciones espurias entre distintas
unidades. En el ejemplo de la Región Pampeana, la reputada pobreza de especies de
esta unidad florística ha sido usualmente atribuida a su situación ecotonal entre dos
grandes bloques faunísticos (Ringuelet 1960). Sin embargo, en realidad, bien podría
responder al deterioro profundo, extensivo y reciente de los ecosistemas y la consecuente
homogeneización de su biota (Rapoport 1996).

Figura 5. Distribuciones
recientes (sombreado
anaranjado) y fósiles
durante el Holoceno
tardío (puntos rojos)
para algunos taxones
de Sigmodontinae
en América del Sur
(compilado de varias
fuentes, véase el texto
para más detalle).

Implicancias sobre la conservación. La evidencia presentada previamente indica

que incluso especies ampliamente distribuidas, cuyo estatus oficial a nivel global por
parte de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) es de
Preocupación Menor (LC), han sufrido retracciones recientes (i. e. últimos siglos) que
involucran de cientos a miles de kilómetros. A juzgar por el registro fósil, estos procesos
parecen haber ocurrido en forma más o menos rápida, en un lapso quizás no mayor
a 100-200 años. Por regla general, las estimaciones de la UICN no consideran en su
evaluación más de 10 años o tres generaciones hacia el pasado, dejando de lado eventos
relativamente recientes y significativos en la supervivencia de las especies. De hecho,
sobre 46 especies de roedores del Cono Sur de América del Sur consideradas como LC
por la UICN y con registro fósil para los últimos 500 años, 23 (50%) han experimentado
retracciones en sus áreas de distribución o reducciones drásticas de su abundancia
durante el Holoceno más tardío (Tabla 1). Esta situación obliga a ser cautelosos en
categorizaciones futuras, abriendo la posibilidad de considerar un segmento más amplio
de la historia de los taxones, que destaque sus respuestas previas frente a cambios
ambientales excepcionales.
Amori et al. (2013) han sugerido que en América del Sur las especies de roedores
más amenazadas son especialistas de pastizales, matorrales o selvas. El registro fósil

22 THERYA Vol.5(1): 7-38

 Teta et al.

de la Región Pampeana es consistente con esta hipótesis, desde que en este bioma
se han perdido hasta seis especies en algunas localidades en los últimos 0,5 ka (e. g.
Pardiñas 1999a, 2000; Teta et al. 2013; Fig. 1, 5 y 6). En suma, la situación destacada
por Amori et al. (2013) y este trabajo plantean la necesidad de enfocar las estrategias de
conservación hacia áreas de pastizal y matorral o a los mosaicos entre estos ambientes
y áreas forestadas (véase también Emmons 2009).
Para muchas especies supuestamente extintas, se requieren nuevos trabajos de
campo que permitan confirmar o descartar esa hipótesis. Además, son necesarias
aproximaciones novedosas que contribuyan a despejar la incertidumbre taxonómica
que rodea a algunos de estos taxones. Por ejemplo, Galea tixiensis se erige como una
especie extinta propia del sistema serrano de Tandilia, en el sudeste de la provincia
de Buenos Aires (Quintana 2001b). Aparentemente, este cávido habría mantenido
poblaciones importantes durante todo el Holoceno, a juzgar por la secuencia del sitio
Cueva Tixi, para declinar y desaparecer con un último registro hace ~170 ar AP. En su
lugar hoy día habita la región -y extensivamente en la Argentina- Galea leucoblephara.
Sin embargo, son necesarios nuevos estudios que permitan, por un lado, discutir si los
rasgos morfológicos propuestos como diagnósticos de G. tixiensis son definitorios de
estatus específico o si son simplemente variaciones dentro de G. leucoblephara. Por
el otro, también sería conveniente un relevamiento extensivo de las sierras de Tandilia
destinado a la detección de potenciales poblaciones relictuales de G. tixiensis. Una
situación similar se plantea con respecto a Cryptonanus ignutus, que para algunos
autores podría constituir un sinónimo de C. chacoensis (Voss et al. 2005).
La extinción biológica de una especie representa el punto final de una larga secuencia
de declinaciones poblacionales y extinciones locales (Collen et al. 2011). Por lo tanto,
comprender las causas que guían estos procesos constituye un paso imprescindible en la
elaboración de planes adecuados de manejo y conservación. Por ejemplo, desconocemos
cuantas especies están pagando todavía su “deuda de extinción” (e. g. Jackson y Sax
2010; Kuussaari et al. 2010; Hylander y Ehrlén 2013), especialmente en ambientes que
han sido profundamente alterados. Del mismo modo, tampoco sabemos cómo pudo
haber influido en este proceso la regulación “desde arriba” que ejercían depredadores
mayores, como el puma o el yaguareté, sobre los depredadores medianos o menores,
como zorros o zorrinos. El relajamiento de los niveles medios de las cadenas tróficas
-ante la ausencia de grandes depredadores- pudo haber influido negativamente sobre las
poblaciones de roedores, tal como ha sido demostrado a escala ecológica (e. g. Johnson
et al. 2006 para Australia). A esto debe sumarse la presencia de perros cimarrones (Canis
familiaris), cuya abundancia durante los siglos XVIII y XIX fue destacada por distintos
autores (e. g. Gibson 1908; MacCann 1939) y que seguramente hayan ejercido un efecto
negativo sobre la fauna. La perspectiva que ofrecen los estudios de conjuntos fósiles y
arqueológicos resulta promisoria en este sentido, aportando evidencias en un rango
temporal más extenso que los usualmente considerados (e. g. Terry 2010). El hallazgo
y estudio de nuevos yacimientos es indispensable para seguir sumando elementos, a la
vez que es necesario un conocimiento más completo de las comunidades actuales.
Estudios realizados en Australia sugieren que numerosas especies de micromamíferos
no sólo han sufrido declinaciones severas en su distribución y abundancia, sino que
también se habría contraído el nicho que ocupaban. En efecto, hay taxones que

[Link] 23
MICROMAMÍFEROS E IMPACTO ANTRÓPICO

en la etapa previa a la llegada de los europeos habitaban una mayor diversidad de

ambientes y regiones (Bilney et al. 2010). Al menos conjeturalmente, no se puede dejar
de pensar en cierto paralelismo entre el ejemplo australiano y la situación de especies
como P. simplex o B. torresi, que desaparecieron por completo de los pastizales de la
Pampasia. Sin embargo, este es otro aspecto que permanece inexplorado y a la espera
de aproximaciones detalladas.

Figura 6. Extinciones
recientes (últimos 500
años) de mamíferos en
América del Sur y su
cronología (compilado
de varias fuentes, véase
el texto para más detalle).
Las áreas sombreadas de
amarillo en el cono sur
señalan sectores en los
que se han detectado
una o más extinciones
locales de especies.

Declinación de micromamíferos en el Hemisferio Sur. La declinación y extinción de

especies durante el segmento más tardío del Holoceno es un fenómeno generalizado
en el Hemisferio Sur. En Sudáfrica, Avery (1992) vinculó la dominancia de especies

24 THERYA Vol.5(1): 7-38

 Teta et al.

oportunistas y una declinación de la diversidad con el impacto de actividades

agropecuarias, aunque reconociendo diferencias locales y una mayor o menor influencia
del clima con variación regional. De acuerdo con esta autora, la influencia antrópica
comienza tempranamente, a través del establecimiento de poblaciones de pastores en
áreas abiertas de pastizal hacia 1-2 ka y recrudece en los últimos 100-150 años, con la
agricultura y ganadería extensiva realizada por los colonos europeos. Para Avery (1987,
1992, 1997), las retracciones recientes (< 200 años) y significativas en la distribución
de algunos taxones se vincularían con ciertas tendencias climáticas y/o la introducción
de ganado ovino y la consecuente reducción de los parches de pastizal. Avery (1981)
sugiere incluso que la distribución fragmentaria de algunas especies podría relacionarse
con el efecto reciente del sobrepastoreo. A su vez, indica que el establecimiento regional
de granjeros y pastores favoreció la expansión de formas comensales como aquellas de
los géneros Mus y Rattus.
En Chile, Simonetti (1994) planteó una situación similar, relacionando la desaparición
de algunas especies de octodóntidos con la extracción de leña realizada por las
comunidades aborígenes hacia 1.7 ka. Otros empobrecimientos menos explorados
-pero igualmente profundos- parecen haber tenido lugar en sectores norandinos de
Ecuador. Los cricétidos del Holoceno tardío en la localidad de La Calera componían
una comunidad diversa incluyendo un taxón de afinidades inciertas, Copemyodon,
hoy día aparentemente extinto. Los trampeos en las mismas áreas revelan ensambles
pauperizados, quizás en consonancia con un largo proceso de impacto antrópico pre-
y posthispánico (Fejfar et al. 1993, 1996). Los ejemplos mencionados sugieren que si
bien el impacto antrópico ha sido más acusado en los últimos 500 años, ya en etapas
anteriores se podría haber hecho sentir la influencia de la presencia humana, al menos
localmente. En general, la naturaleza y extensión del impacto humano prehistórico (>
500 años) sobre las comunidades contemporáneas ha sido ignorado, quizá por no tener
la magnitud de los cambios ocurridos en los últimos cientos de años.
En Australia, por su condición insular, la situación ha sido más crítica. Casi la mitad
de los mamíferos que se extinguieron durante los últimos 200 años eran endémicos de
esa isla. En efecto, de 250 mamíferos nativos, al menos 24 pueden considerarse extintos
y otros 26 se sostienen en áreas que representan no más del 20% de su distribución
original (Short y Smith 1994). En su mayoría, se trata de roedores y marsupiales de
tamaño pequeño a mediano, con pesos entre 30 y 5,500 g. La extirpación regional de
especies ha sido más acusada en el interior árido, en áreas transformadas extensivamente
al cultivo de cereales y la ganadería ovina (Short y Smith 1994). En las áreas forestadas
del sudeste australiano, de 28 especies detectadas en muestras fósiles (0.4-0.1 ka)
generadas por la lechuza Tyto tenebricosa, sólo 10 se registran en la dieta actual de esta
misma rapaz (Bilney et al. 2010). La introducción de depredadores exóticos de tamaño
mediano parece haber jugado un papel central en estos procesos, por su fuerte presión
sobre la comunidades de pequeños mamíferos (Jonson et al. 2006). A esto se sumaría la
alteración de los regímenes naturales de fuego, especialmente en extensión e intensidad.

Conclusiones
Esta contribución revela que durante los últimos 500 años se produjeron cambios
significativos en los ensambles de micromamíferos del sur de América del Sur. Estos

[Link] 25
MICROMAMÍFEROS E IMPACTO ANTRÓPICO

cambios han incluido desde el aumento, muchas veces dramático, de especies

oportunistas, hasta la extinción regional de otros taxones. Sin embargo, las causales
de estos procesos -de componente antrópico mayoritario- no resultan por el momento
claras ni, quizás, dependientes de un único factor. Del mismo modo, tampoco tenemos
un conocimiento detallado de la cronología de estos sucesos, más allá de coincidir
laxamente en que se habrían producido en forma posterior a la llegada de los europeos.
Por otro lado, varias especies que presentan marcadas retracciones parecen estar
respondiendo a un proceso de cambio climático, en particular en Patagonia, a escala
milenaria y que habría favorecido la expansión de elementos orientales en detrimento de
aquellos occidentales (e. g. Pardiñas et al. 2012). Superpuesto a este proceso se verifican
situaciones más puntuales de impacto antrópico de gran magnitud (i. e. sobrepastoreo,
desertificación), que parecen haber disparado reestructuraciones locales profundas en
los ensambles, con reducciones significativas de la riqueza y diversidad de especies.
En suma, tanto en el caso de América del Sur como de otras áreas del Hemisferio Sur,
las comunidades de micromamíferos parecen haber sido profundamente afectadas en
su estructura en la etapa inmediatamente posterior a la llegada de los europeos. Si bien
existen esperables diferencias locales, las actividades que parecen haber contribuido
más con estos cambios son la ganadería extensiva, los cambios en los regímenes de
fuego y la transformación de los ambientes naturales en agroecosistemas. Para algunos
taxones, nuestro entendimiento de su verdadero nicho y potencial ecológico es todavía
limitado. Fenómenos como los indicados más arriba (e. g. declinaciones, extinciones
locales) podrían resultar en disrupciones severas de las funciones ecosistémicas, cuyas
consecuencias a gran escala son desconocidas. En este sentido, la necesidad de
establecer planes de manejo y conservación de pequeños mamíferos resulta crucial si lo
que se pretende es mantener las funciones provistas por estos animales.

Agradecimientos
Esta contribución es el resultado de más de una década de estudios, que incluyeron la
participación, tanto en el campo como en el gabinete, de numerosas personas. Entre
aquellas que han estado más largamente vinculadas con las tareas deseamos agradecer
a A. Bernardis, D. Podestá, D. Udrizar-Sauthier y P. Wallace. Hacemos extensivo nuestro
reconocimiento a R. Owen (y a través de él, a S. T. Álvarez), por invitarnos a participar
de este volumen especial y por sus comentarios, que junto con los de tres evaluadores
anónimos, contribuyeron a mejorar este manuscrito. El soporte económico fue provisto
por los proyectos de investigación PIP (CONICET) 6179, Grant 7813-05 (National
Geographic Society) y PICT 2008, #0547 (ANPCyT).

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Sometido: 6 de enero de 2014

Revisado: 31 de marzo de 2014
Aceptado: 12 de abril de 2014
Editor asociado: Robert Owen
Diseño gráfico editorial: Gerardo Hernández

[Link] 35
MICROMAMÍFEROS E IMPACTO ANTRÓPICO

Apéndice 1
Abreviaturas utilizadas en las Figs. 1-4:
Aa = Akodon azarae; Ai = Akodon iniscatus; Al = Abrothrix longipilis; Ala = Abrothrix
lanosa; An = Akodon neocenus; Ao = Abrothrix olivacea; Bt = Bibimys torresi; Ca =
Calomys spp.; Cm = Chelemys macronyx; Ct = Ctenomys spp.; El = Eligmodontia spp.; Eu
= Euneomys spp.; Gg = Graomys griseoflavus; Gl = Galea leucoblephara; Gv = Geoxus
valdivianus; Hb = Holochilus brasiliensis; It = Irenomys tarsalis; Lh = Lestodelphys halli;
Lm = Loxodontomys micropus; Ma = Microcavia australis; Md = Monodelphis dimidiata;
Ne = Notiomys edwardsii; Nl = Necromys lasiurus; No = Necromys obscurus; Ob =
Octodon bridgesii; Of = Oligoryzomys flavescens; Ol = Oligoryzomys longicaudatus;
Or = Oxymycterus rufus; Ph = Phyllotis sp.; Ps = Pseudoryzomys simplex; Px = Phyllotis
xanthopygus; Ra = Reithrodon auritus; Sa = Scapteromys aquaticus; Tb = Tadarida
brasiliensis; Tk = Tympanoctomys kirchnerorum; Tp = Thylamys pallidior

Tabla [Link] con registro

fósil para el Holoceno más
Categorización Retracción/ Expansión/aumento tardío en el sur de América
Referencia
UICN declinación de frecuencia del Sur; en negrita se indican
  aquellos que tienen una
Abrothix longipilis categoría de Preocupación
LC si - Pardiñas et al. 2012
menor de acuerdo a la
Abrothrix andina LC - - - UICN, pero que han sufrido
retracciones recientes y/o
Abrothrix lanosa LC si - Pardiñas et al. 2011 declinaciones severas en
sus poblaciones en los
Abrothrix olivacea LC si si Pardiñas 1998 últimos 500 años. En cada
caso se indica al menos
Aconaemys fuscus LC si - Saavedra y Simonetti 2003
una referencia relevante.
Aconaemys porteri DD - - - Abreviaturas para las
categorías de conservación:
Aconaemys sagei DD - - - CR = en peligro crítico; EN
= en peligro; EX = extinto;
Akodon albiventer LC - - - DD = datos deficientes;
LC = preocupación menor;
Akodon azarae LC - - - NE = no evaluado; NT =
Akodon caenosus LC - - - cercano a la amenaza; VU =
vulnerable.
Akodon neocenus LC - - -

Akodon iniscatus LC si - Pardiñas et al. 2000, 2012

Akodon simulator LC - - -

Akodon spegazzini LC si - Ortiz et al. 2011

Andinomys edax LC si - Ortiz et al. 2011

Aulyscomys sublimis LC - - -

Pardiñas 1999a; Teta et al.

Bibimys torresi NT si -
2013

Calomys boliviae LC - - -

Calomys lepidus LC - - -

Pardiñas 1999a; Pardiñas et

Calomys musculinus LC - si
al. 2000

Calomys spp. - - si Pardiñas 1999a

Cavia aperea LC - - -

Continúa...

36 THERYA Vol.5(1): 7-38

 Teta et al.

Continúa...

Cavia tschudii LC si - Ortiz et al. 2011

Chelemys macronyx LC si - Pardiñas et al. 2011

Ctenomys magellanicus VU si - Pardiñas et al. 2011

Ctenomys sociabilis EN si - Pardiñas y Teta 2013

Pardiñas et al. 2012,

Ctenomys spp. - si -
Pardiñas y Teta 2013

Ctenomys talarum LC si - Teta et al. 2005

Eligmodontia cf. puerulus LC - si Ortiz et al. 2011

Eligmodontia spp. - - si Teta et al. 2005

Euneomys chinchilloides LC si - Pardiñas y Teta 2013

Euneomys mordax LC si - Tammone en prep.

Galea leucoblephara LC - - -

Galea tixiensis EX - - Quintana 2001b

Geoxus valdivianus LC si - Pardiñas et al. 2005

Graomys griseoflavus LC si - Pardiñas et al. 2012

Gyldenstolpia fronto chacoensis EN si - Pardiñas et al. 2008

Holochilus brasiliensis LC si - Pardiñas y Teta 2011

Holochilus chacarius LC si - Pardiñas y Teta 2011

Irenomys tarsalis LC - - -

Lestodelphys halli LC si - Formoso en prep.

Loxodontomys micropus LC si - Pardiñas et al. 2012

Microcavia australis LC - - -

Monodelphis dimidiata LC si - Teta et al. 2013

Necromys lasiurus LC si - Teta et al. 2013

Necromys obscurus NT si - Teta et al. 2013

Neotomys ebriosus LC si - Pardiñas et al. 2012

Notiomys edwardsii LC si - Pardiñas et al. 2012

Octodon bridgesii VU si - Saavedra y Simonetti 2003

Octodon degus LC si - Saavedra y Simonetti 2003

Octodon lunatus NT si - Saavedra y Simonetti 2003

Octodon pacificus CR si - Saavedra et al. 2003

Oligoryzomys brendae DD - - -

Oligoryzomys flavescens LC - si Pardiñas et al. 2010a

Oligoryzomys longicaudatus LC - si Pardiñas y Teta 2013

Oxymycterus rufus LC - - -

Phyllotis sp. NE si - Pardiñas 1999a

Phyllotis xanthopygus LC - - -

Pardiñas 1999a, Pardiñas y

Reithrodon auritus LC si -
Teta 2013

[Link] 37
MICROMAMÍFEROS E IMPACTO ANTRÓPICO

Continúa...

Scapteromys aquaticus LC - - -

Spalacopus cyanus LC si - Saavedra y Simonetti 2003

Thylamys pallidior LC - si Pardiñas et al. 2012

Tympanoctomys kirchnerorum NE si - Teta et al.2014

38 THERYA Vol.5(1): 7-38

 Mammal diversity and local participation in THERYA, abril, 2014
the conservation of the Bolivian Gran Chaco Vol.5(1): 39-60
DOI: 10.12933/therya-14-181

Diversidad de mamíferos y participación

local en la conservación en el Gran
Chaco Boliviano
Erika Cuéllar1* y Andrew J. Noss2

Introduction: Local participation, be it passive or active, has had variable degrees of success in long-term
conservation processes. We describe an alliance in the Bolivian Gran Chaco between indigenous people—
seeking land and resource rights, and improved livelihoods—and a conservation organization—pursuing
biodiversity and wildlife conservation—that successfully proposed, and subsequently managed, a vast
national park comprising one of the best preserved and most extensive areas of tropical dry forest in the
world. We explain the geographical, political / social and biological contexts (relative to mammals) of this
partnership in order to encourage collaboration elsewhere in Latin America.
The Gran Chaco’s varied habitats support a diversity of unique species, but like other tropical dry forests,
it is suffering severe pressure from the expansion of industrial agriculture and hunting. Created in 1996,
the Kaa-Iya National Park covers 34,000 km2 in Bolivia. Extensive and participatory ecological and socio-
economic studies, combined with an intense consultation process, resulted in a zonification that provides
areas for agriculture and resource exploitation by private land-owners and by indigenous peoples—Ayoreode,
Chiquitano, and Isoseño-Guaraní—neighboring the park. Subsequent participatory research and training in
the park and on neighboring indigenous communal lands established a cadre of indigenous “parabiologists.”

Methodology: Research by joint parabiologist-biologist teams on mammals included efforts to document

the status of the Chacoan guanaco Lama guanicoe; research on the ecology of the jaguar Panthera onca and
its prey; conservation and use of landscape species (including the endemic Chacoan peccary Catagonus
wagneri); resolution of conflicts between humans and wildlife; a fire ecology study to understand the
structural changes in the landscape; and a binational Bolivia-Paraguay effort to survey mammals.

Results: Isoseño-Guaraní communities, in response to the findings on guanacos and Chacoan peccaries,
proposed and adopted a ban on hunting these two endangered species. With respect to game species,
hundreds of hunters participated in a multi-year self-monitoring program. After analyzing the data, the
communities adopted temporary hunting bans on lowland tapirs Tapirus terrestris and white-lipped peccaries
Tayassu pecari, management plans for the sustainable commercial utilization (skins) of collared peccary
Pecari tajacu, and defined communal reserves with no hunting. The fire ecology study found that traditional
fire management by indigenous communities maintained the most diverse savanna habitats.

Discussion and conclusions: A successful partnership must recognize that the interests or general objectives
of the actors may vary, explicitly identify common ground, and collaborate to promote objectives that
coincide or that complement each other. Through participatory research and formal training activities
(including an 8 month, 13 module certification program), the parabiologists developed their own research
projects, analyzed data they had collected, presented the results to their communities and wider audiences,
and worked with the communities to manage and conserve wildlife resources and communal lands.
Several have become leaders of their communities and directed local development projects. The benefits
of participatory conservation and alliances between indigenous peoples and conservation organizations
therefore far exceed the immediate outcomes of databases and publications on wildlife, providing technical
and human resources as well as personal trust and institutional collaboration mechanisms as a base for
long-term landscape conservation. Nevertheless continuity depends on action and financial support, and

1
Fundación Gente y Conservación, Santa Cruz de la Sierra, Bolivia. E-mail erika.cuellar71@[Link] (EC)
2
Department of Geography, 3141 Turlington Hall, P.O. Box 117315, Gainsville, Forida 32611. Estados Unidos de Norte
America. E-mail [Link]@[Link] (AJN)
*Corresponding author
CONSERVACIÓN EN BOLIVIA

partners must strive to develop new allies that include in the Kaa-Iya case local and national government
entities, private landowners, and business such as the natural gas industry.

Key words: Bolivia, Gran Chaco, indigenous people, tropical dry forest, parabiologist.

Resumen
La participación local en los procesos de conservación, sea esta pasiva o activa, ha tenido
resultados de éxito variables. Está claro que una alianza exitosa entre actores depende
principalmente en reconocer que los intereses u objetivos generales pueden variar. A
manera de ilustrar este enfoque de alianzas entre actores locales y conservacionistas
presentamos la experiencia en una parte del Gran Chaco boliviano. Explicamos los
contextos geográfico, político/social, y biológico (referido a mamíferos) de esta alianza
de trabajo entre un pueblo indígena y un grupo conservacionista que proponía la
protección del área de bosque seco tropical mejor conservado y más extenso del mundo.
La estructura de trabajo dentro del contexto del estudio de los mamíferos incluyó
esfuerzos para documentar la situación del guanaco chaqueño Lama guanicoe;
investigación sobre ecología del jaguar Panthera onca y sus presas; conservación y uso
de especies paisaje (incluyendo el endémico pecarí chaqueño Catagonus wagneri);
resolución de conflictos entre humanos y vida silvestre; esfuerzos para entender los
cambios estructurales en el paisaje realizando estudios en ecología del fuego; y finalmente
el desarrollo de esfuerzos binacionales (Bolivia-Paraguay) para el relevamiento de
mamíferos y el entrenamiento de parabiólogos.

Palabras clave: Bolivia, bosque tropical seco, Gran Chaco, parabiólogo, pueblo indígena.

Introducción
La participación local en los procesos de conservación y desarrollo se ha caracterizado
por ser pasiva o llevada a una “auto-movilización” de los actores locales (Pimbert y Pretty
1994). Está claro que en los procesos de conservación se han intentado muchas formas
de alianza entre diferentes actores locales; dichos intentos han tenido resultados de éxito
variables. Aparentemente, una alianza exitosa entre actores depende principalmente en
reconocer que los intereses u objetivos generales pueden variar. Sin embargo, se pueden
encontrar áreas de solapamiento para colaborar entre diferentes actores y así generar
ciertos beneficios comunes (Redford y Fearn 2007). A manera de ilustrar este enfoque
de alianzas entre actores locales y conservacionistas (Castillo et al. 2006), se resume a
continuación los hechos en tres grandes temas (contexto geográfico, contexto político/
social, contexto biológico) de la experiencia de trabajo entre un pueblo indígena cuyo
objetivo era consolidar su territorio ancestral, protegiendo la fuente de sus recursos
de caza y pesca, y un grupo conservacionista que proponía la protección del área de
bosque seco tropical mejor conservado y más extenso del mundo.
Los tres contextos mencionados se pueden resumir en una combinación de factores
que describiremos en este trabajo. Sugerimos tomar en cuenta esta experiencia dado
que la misma podría ser adaptada y aplicada en diferentes países de América latina,
para lograr objetivos de integración de actores locales y conservación de los recursos
naturales a largo plazo.

40 THERYA Vol.5(1): 39-60

 Cuéllar y Noss

Contexto geográfico. Los bosques tropicales secos forman uno de los biomas más
amenazados del mundo (Redford et al. 1990; Janzen 2002). El Gran Chaco Americano
es una región que abarca más de 1.000.000 de km2 en el centro de América del Sur
y se extiende en territorios de cuatro países: Argentina (62,19%), Paraguay (25,43%),
Bolivia (11,61%) y Brasil (0,77%). Posee un amplio gradiente climático y características
geológicas únicas que generan una gran diversidad de ambientes: extensas llanuras,
sabanas secas e inundables, esteros, bañados, salitrales, y una gran extensión y diversidad
de bosques primarios y secundarios. Todo esto se traduce en una alta diversidad de
especies que hacen del Chaco un área clave para la conservación (Morello y Saravia-
Toledo 1959). Sin embargo, grandes extensiones de bosque chaqueño han sido
destruidos o degradados como consecuencia a las presiones económicas, especialmente
en Argentina y Paraguay (Morello y Saravia-Toledo 1959; Morello y Hortt 1985; Schofield
y Bucher 1986; Hansen et al. 2013).
Afortunadamente y gracias a la alianza entre actores locales (Capitanía del Alto y
Bajo Isoso, CABI) y conservacionistas (Wildlife Conservation Society, WCS) se logró la
creación del Parque Nacional Kaa-Iya cuya área es de 34.000 km2. Con el decreto
promulgado se protegió el 22% del Chaco boliviano, y una de las representaciones de
bosque tropical seco más grandes del mundo. Además, contiene una alta diversidad
biológica incluyendo especies endémicas. A su vez, este área protegida es fuente
de recursos para tres grupos étnicos autóctonos: Guarani-Isoceños, Chiquitanos y
Ayoreodes; es parte de las jurisdicciones de cuatro municipios; y colinda con la frontera
norte del Paraguay (Taber et al. 1997). Con una población humana casi inexistente que
incluye apenas un grupo de Ayoreodes en aislamiento voluntario y unos pocos puestos
ganaderos y militares, virtualmente sin caminos de acceso, el Kaa-Iya es una de las
últimas grandes áreas silvestres del mundo (Noss et al. 2002).
La declaración original del parque incluye un área de protección estricta y tres áreas
de manejo integrado, este / norte / oeste, anticipados como áreas de aprovechamiento de
parte de los pueblos indígenas presentes en la zona. Sin embargo, en base a las extensas
investigaciones ecológicas y socio-económicas en el campo y la amplia participación, el
Plan de Manejo del Parque Nacional Kaa-Iya describe y demarca una zonificación actual
que permite varios niveles de uso de recursos naturales en diferentes porciones del área
protegida (Navarro y Fuentes 1999; Castillo et al. 2006); siguiendo las zonificaciones
previas del Proyecto Kaa‑Iya/SERNAP (2000, 2001): 1) Zonas de amortiguamiento
externas: para absorber impactos en secciones frágiles del área protegida. 2) Zonas
de uso intensivo extractivo: actividades productivas consistentes con el desarrollo
sostenible, sujetos a un control y reglamentación estricto; investigación científica
(ecología del fuego, forrajes naturales, hidrología, limnología, acuíferos, evaluación de
recursos de fauna); ganadería extensiva sostenible, mejoramiento de forrajes naturales;
cacería, pesca y recolecta de subsistencia; monitoreo; uso público con ecoturismo y
educación ambiental. 3) Zonas de uso extensivo extractivo: aprovechamiento y manejo
de recursos naturales, a través de la extracción y recolecta regulada de productos
naturales (madera de construcción, postes, leña, cacería y pesca de subsistencia por
parte de pueblos indígenas); investigación científica aplicada al manejo y monitoreo
de recursos naturales; ecoturismo de bajo volumen y educación ambiental. 4) Zonas de

[Link] 41
CONSERVACIÓN EN BOLIVIA

uso extensivo no-extractivo: protección del ambiente natural con un mínimo de impacto
humano, con actividades limitadas a la investigación científica, monitoreo y ecoturismo
controlado.

Contexto institucional. Durante los años 1980, cuando los gobiernos de Bolivia y
Alemania acordaron diseñar e implementar un Plan de Protección de Recursos Naturales
para el departamento de Santa Cruz, la organización líder CABI, representando al
pueblo indígena mayoritario, demandó la tenencia de territorio en el Gran Chaco, bajo
la propuesta de creación de un área protegida respondiendo a la visión de que este
área aseguraría la sobrevivencia de los pueblos originarios del Chaco. La propuesta fue
basada en la idea de promover alternativas a las actividades productivas que dominaban
la economía regional como la agricultura y la ganadería extensiva (Arellano 2003).
La idea de las actividades alternativas estuvo basada en el desarrollo económico, el
mismo que preveía dos preocupaciones principales (Winer 2003): 1) que el crecimiento
económico sea equitativo; 2) que el crecimiento económico no acarreara un alto costo
medioambiental, definido como deforestación, degradación de suelos, destrucción de
hábitats de especies clave. Finalmente en 1997 la demanda de territorio fue aprobada
bajo la propuesta de la creación del Parque Nacional Kaa-Iya. El parque fue declarado
el primer área protegida en las Américas co-gestionado entre el gobierno central y un
pueblo indígena (Taber et al. 1997). La coadministración del área protegida por la CABI
tuvo un periodo de duración de 10 años. Además, en el contexto de gobernanza e
institucionalidad, la participación activa de los pueblos en la administración de las áreas
protegidas en Bolivia se lleva a cabo mediante la activación del Comité de Gestión del
área protegida. El comité de gestión es el órgano representativo de la población local
que participa en la planificación y coadyuva en la fiscalización de la gestión del área
protegida (el Parque Kaa-Iya en este caso).
El reto luego de la creación del área protegida fue dar trascendencia a un logro
puramente político, para darle un manejo científico y administrativo. Este objetivo
culminó en la elaboración del “Proyecto Kaa-Iya”, conjuntamente implementado desde
1997 hasta 2003 por CABI y WCS con el apoyo monetario de la United States Agency
for International Development (USAID/Bolivia). Uno de los objetivos fundamentales
de la CABI, en el contexto del Proyecto Kaa-Iya, fue promover la formación técnica
de pobladores locales en las diferentes áreas (recursos naturales, educación ambiental,
fortalecimiento institucional) de trabajo de dicho proyecto. Esto se tradujo en la idea de
contar con “parabiólogos” (dentro del área de recursos naturales) modificando la idea de
Daniel Janzen en Costa Rica con los “para-taxónomos” (Janzen 2004). Los parabiólogos
en este caso son indígenas de la región del Chaco, elegidos por sus comunidades.
Son conocedores de la realidad local (biológica y social) de sus zonas de vida. Siendo
usuarios de los recursos naturales, mayormente cazadores y pescadores, los parabiólogos
son personas óptimas para recibir entrenamiento en técnicas específicas en la colecta
de datos científicos dado el conocimiento nato sobre historia natural y su rol dentro de
la sociedad que representan. Dentro de este enfoque de conservación, investigación y
participación local, la alianza CABI/WCS ha trabajado activamente en el Chaco cruceño
por más de una década, y durante este tiempo logró:

42 THERYA Vol.5(1): 39-60

 Cuéllar y Noss

Formar a más de 20 técnicos locales en investigación/manejo de recursos naturales y

en educación ambiental. Este entrenamiento desencadenó en que más de 700 cazadores,
2.700 niños de escuelas y sus maestros, además 5.000 mujeres quedaron involucradas
en el programa a través de la asociación de mujeres guaraníes.
Asistir en la preparación e implementación del plan de manejo para el Parque
Nacional y Área Natural de Manejo Kaa-Iya del Gran Chaco, proveyendo apoyo técnico
y científico.
Guiar en el proceso de fortalecimiento institucional de su CABI, con el fin de fortalecer
el brazo técnico administrativo, capaz de asumir los retos del co-manejo del Parque
Kaa-Iya y la Tierra Comunitaria de Origen (TCO) Isoso, además de involucrarse en la
propuesta de zonificación y manejo para la TCO.

Contexto biológico (enfocado en mamíferos). La esencia del trabajo de WCS en el paisaje

del Gran Chaco se enfocó principalmente en la conservación de especies endémicas y
en peligro de los bosques secos, así como también en el estudio de especies de caza
(Noss et al. 2004a) importantes en la dieta de los grupos étnicos de la zona. El Gran
Chaco cuenta con una gran diversidad de especies, entre ellas al menos 10 especies de
mamíferos endémicos. El Gran Chaco también fue escenario de la cacería comercial de
gatos silvestres, zorros, pecaríes, entre otros, durante las décadas 1970 y 1980, lo cual
indica una explotación histórica no muy bien documentada de cacería. Esto último
tuvo impactos severos sobre las poblaciones de mamíferos en el Chaco boliviano (Taber
1991).
La estructura de trabajo dentro del contexto del estudio de los mamíferos incluyó
esfuerzos para documentar la situación del guanaco chaqueño (Cuéllar et al. 2005);
investigación sobre la ecología del jaguar y sus presas (Maffei et al. 2004); la conservación
y uso de especies paisaje (Noss y Cuellar 2008) (incluyendo el endémico pecarí
chaqueño); la resolución de conflictos entre humanos y vida silvestre; esfuerzos para
entender los cambios estructurales en el paisaje realizando estudios en ecología del fuego
(Navarro 2002); y finalmente el desarrollo de esfuerzos binacionales (Bolivia-Paraguay)
para el relevamiento de mamíferos (Romero-Muñoz et al. 2010) y el entrenamiento de
parabiólogos (Hesse y Cuéllar 2008).
Tomando en cuenta los tres contextos arriba mencionados, en este trabajo resumiremos
lo referente a las investigaciones sobre mamíferos logradas en un marco de inclusión
y colaboración directa con los actores locales y parabiólogos. Finalmente haremos
un recuento de los logros obtenidos por la alianza CABI/WCS y las perspectivas de
continuación de los esfuerzos de conservación netamente locales.

Desarrollo del programa de estudio y conservación

de los mamíferos del Chaco

Estudios sobre especies amenazadas. Entre los mamíferos, las especies amenazadas
según criterios internacionales de la Unión Internacional para la Conservación de
la Naturaleza (UICN 2010) y nacionales de Bolivia (Aguirre et al. 2009) incluyen
el guanaco chaqueño Lama guanicoe, el jaguar Panthera onca, el solitario o pecari
chaqueño Catagonus wagneri, y el pejichi o armadillo gigante Priodontes maximus. A

[Link] 43
CONSERVACIÓN EN BOLIVIA

nivel local, se acordó una veda indefinida desde 2005 para dos especies en peligro de
extinción, el guanaco y el solitario (Barrientos y Cuéllar 2009).

a. Guanaco, Lama guanicoe

El guanaco es el ungulado más grande y la especie de mamífero más amenazada en
el paisaje Kaa-Iya. El conocimiento sobre esta especie es limitado, sin embargo la
información que hemos podido acumular a lo largo de una década sobre la biología y
ecología de la especie es actualmente lo que se conoce a nivel nacional.
El guanaco fue denominado “En peligro”, debido a la reducción de sus poblaciones y
su área de distribución; luego “Extinto” refiriéndose a las poblaciones de las tierras altas
de Bolivia; y actualmente “En peligro critico” debido a que las poblaciones presentes
son relictuales y aisladas, además de estar amenazadas por la cacería y pérdida del
hábitat (Cuéllar y Núñez 2009).
La distribución conocida del guanaco en el Chaco boliviano es de 61,250 hectáreas
(uniendo los puntos extremos de observaciones). Estas observaciones fueron hechas
durante cuatro censos aéreos entre 1999 y 2011, y luego confirmadas por 484
observaciones directas en muestreos desde tierra (Cuéllar 2011). Además de las
observaciones directas obtuvimos indicios de presencia de la especie mediante el
monitoreo sistemático de revolcaderos, letrinas, y huellas. Adicionalmente, obtuvimos
registros fotográficos mediante trampas cámara utilizadas para el monitoreo de jaguares
(Cuéllar 2011). El primer muestreo sistemático con trampas cámara confirmó la presencia
de guanacos dentro del Parque Nacional Kaa-Iya, registrando dos individuos nuevos que
las observaciones directas en el campo no habían identificado previamente.
En cuanto a la estructura de la población identificamos tres formas de organización
social: grupos de adultos solamente, grupos familiares (con crías), e individuos solitarios
(tanto hembras como machos). El tamaño de grupo promedio fue de 2.8 individuos.
Los solitarios (siendo estos adultos o juveniles, así como hembras y machos) fueron
encontrados más frecuentemente que grupos con más de dos individuos. Las pariciones
y la expulsión de juveniles de los grupos familiares fueron concentrados en la época
lluviosa (Cuéllar 2011).
Nuestras observaciones se concentraron entre las 6:00 y las 18:00 hrs. De un total
de 210 observaciones, 166 fueron de animales comiendo o caminando (94% de las
observaciones de animales comiendo fueron registradas en lugares abiertos con
vegetación baja, principalmente con presencia de gramíneas) mientras que 44 fueron de
animales descansando alrededor del medio día (en 77% de las observaciones registramos
animales protegiéndose del sol bajo la sombra de uno o varios árboles).
Los parabiólogos adoptaron el método de reconocimiento por marcas y características
externas de los animales de cada grupo, dado que no pudimos utilizar ningún método
invasivo para monitorear a la población. Utilizando el método de reconocimiento de
individuos estimamos el área promedio de acción de seis grupos monitoreados que fue
de 24 km2 (± 14 SD) con un rango de entre 13 – 51 km2.
Realizamos un estudio de dieta comparativo (guanaco-vaca) siguiendo el
procedimiento de preparación de muestras fecales (Williams 1962) para luego ser
sometidas a un análisis microhistológico de identificación (Baumgartner y Martin 1939).
Encontramos que el guanaco consumió 53 de las 57 especies de plantas consumidas

44 THERYA Vol.5(1): 39-60

 Cuéllar y Noss

por la vaca, aunque solo algunas especies fueron encontradas con mayor frecuencia
que otras. Mediante un análisis de similaridad (ANOSIM) basado en la frecuencia de
especies notamos una separación muy clara a nivel de las especies consumidas (r = 0.52,
P = < 0.0001), así como también a nivel de grupos ecológicos (gramíneas, suculentas,
herbáceas, trepadoras, y arbóreas) (r = 0.3312, P = <0.001). Las especies consumidas
por guanacos (29 muestras) fueron principalmente: Urvillea chacoensis (trepadora;
100%), Ximenia americana (arbórea; 86%) y Celtis chichape (arbórea), Angelphyton
pseudosilphioides (herbácea), y Aristida mendocina (gramínea; 83%) cuya distribución
de esta última se ha reducido en un 95% en los últimos 40 años (Pinto 2005). Por otro
lado, las especies consumidas por vacas (25 muestras) fueron principalmente: Chloris
castilloniana (gramínea; 100%), seguida por la especie arbórea colonizadora de las áreas
abiertas Pithecellobium chacoense (96%), y luego Agonandra sp., A. pseudosilphioides,
y U. chacoensis (las tres especies 80%).
Basados en un periodo de 10 años sugerimos que ha habido una retracción en
la distribución del guanaco y esto ha venido ocurriendo en los últimos años debido
probablemente a la perdida de hábitat, traducido a perdida de zonas abiertas dominadas
principalmente por la gramínea A. mendocina. Adicionalmente, la cacería furtiva ha
sido otro de los factores que podrían haber causado la reducción de la población. Sin
embargo, en el año 2001 y gracias a la presencia casi permanente de parabiólogos en
la zona, y de su comunicación constante con los dueños y encargados de estancias,
logramos proteger la población de guanacos de la presión por parte de cazadores furtivos.
La única población de guanacos en Bolivia se encuentra vinculada con la
recientemente confirmada población Paraguaya de guanacos (Villalba 2004). Ambas
poblaciones son pequeñas y fragmentadas, y por lo tanto altamente vulnerables. Es
por esto último que desde el año 2001 y hasta el presente intentamos fortalecer los
vínculos con las instituciones y profesionales socios en Paraguay. Además, empezamos
a trabajar con ganaderos para asegurar que sus alambrados no aislaran a los grupos
entre sí, o que no impidieran los desplazamientos estacionales o dispersión de juveniles,
manteniendo corredores viables. Sin embargo, el mantenimiento de alambrados es vital
para contener al ganado en potreros y evitar que el ganado utilice zonas dentro del
parque. Los parabiólogos Isoseño-Guaraní fueron clave para el éxito en el Paraguay:
ellos lideraron los trabajos de campo en Bolivia, y dado que hablan el mismo idioma
que en las comunidades indígenas paraguayas tuvieron una excelente aceptación en la
porción paraguaya de la distribución del guanaco. Los parabiólogos han identificado
las amenazas principales y desarrollado respuestas prioritarias a esas amenazas.
Fueron parte fundamental en el programa de conservación del guanaco en la porción
boliviana, habiendo también compartido sus esfuerzos y éxitos en congresos regionales
e internacionales de manejo de fauna (Segundo 2007). Además, los dirigentes Isoseños
y la comunidad Isoseña más cercana al área de distribución del guanaco (Isiporenda)
han manifestado reiteradas veces su intención de crear una reserva comunitaria para
proteger a los guanacos, una vez completada la titulación de las tierras comunales y
privadas colindando el área protegida en el 2005. Esto último aún no se ha concretado,
sin embargo siguen las negociaciones cada vez que cambian las autoridades en el
municipio al cual pertenecen las comunidades de Isoso (Cuéllar et al. 2005).

[Link] 45
CONSERVACIÓN EN BOLIVIA

b. Jaguar Panthera onca

El jaguar es una especie carismática que figura en muchos cuentos isoseño-guaraníes, y
es una especie bandera para el Parque Nacional Kaa-Iya. Al mismo tiempo es perseguido
por los ganaderos de la región quienes se encuentran en todo el Chaco fuera del parque,
aunque también hay algunos puestos ganaderos al interior del área protegida. Por daños
reales o imaginados, en cuatro años se cazaron 347 jaguares en 85 puestos ganaderos
del Chaco, Chiquitanía, y Pantanal del Departamento de Santa Cruz (Arispe et al. 2009).
Sin embargo, existe un interés compartido entre estos actores para definir cómo asegurar
la ganadería y al mismo tiempo la conservación del jaguar en el paisaje.
La principal metodología que utilizamos para el estudio de jaguares en el Parque
Nacional Kaa-Iya ha sido el muestreo sistemático mediante trampas-cámara, según
el protocolo detallado preparado por WCS (Silver 2004). Los individuos de jaguar
fotografiados en las trampas-cámara se identifican por sus patrones únicos de manchas.
La densidad poblacional se estima aprovechando de manera explícita la información
de las capturas y recapturas en combinación con la ubicación espacial de las capturas
(Borchers y Efford 2008). Realizamos en total 13 muestreos sistemáticos con trampas-
cámaras en seis zonas de investigación: Tucavaca, Palmar de las Islas, Ravelo, Cerro,
Guanaco y Estación Isoso, dentro del paisaje Kaa-Iya entre 2001-2007. Uno de los
muestreos fue la combinación entre dos sitios Palmar de las Islas y Ravelo. Los muestreos
de Palmar de las Islas y Palmar-Ravelo agregaron 2-3 estaciones en una propiedad
ganadera privada en Paraguay. Tucavaca, Ravelo, y Palmar de las Islas se ubican en
bosques transicionales Chaco-Chiquitanos, con precipitaciones anuales decreciendo de
800 mm en Tucavaca, a 650 mm en Palmar de las Islas-Ravelo. Estación Isoso se ubica
en el bosque transicional Chaco-Amazonía (650 mm de precipitación anual). Cerro se
encuentra en un bosque chaqueño seco (500 mm), mientras que Guanacos presenta una
combinación de bosque seco chaqueño y pampas chaqueñas (400 mm). Los muestreos
abarcaron polígonos de cámaras de 48 a 434 km2, con estaciones de cámaras (un
promedio de 30 pares) distantes entre sí por 1 a 4 km, y duraron entre dos y tres meses.
El trabajo estuvo supervisado por biólogos y parabiólogos, quienes implementaron los
muestreos, la instalación y revisión de cámaras, análisis de datos y la presentación de
resultados en congresos. A pesar de las limitaciones logísticas y de acceso, los muestreos
nos permitieron estimar una densidad poblacional entre 0,4-2,5 individuos/100 km2 en
todos los sitios.
En el parque se estima una población de jaguares en unos cientos de individuos. Los
muestreos en Palmar de las Islas nos permitieron confirmar además desplazamientos
de jaguares entre Paraguay y Bolivia, aparentemente con áreas de acción que abarcan
porciones de los dos países. Es un hecho sin duda común, pero pocas veces documentada
(Romero-Muñoz et al. 2007).
Por otro lado, la combinación de trampas-cámara y observaciones directas de jaguares
en Estación Isoso nos permitieron confirmar la presencia de una hembra (Kaaiyana y sus
crías) a lo largo de más de seis años, con crías tanto en 2006 como en 2011 (Cuéllar et
al. 2012). El acceso al derecho de vía del gasoducto, el mismo que abarca unos 130 km
al norte del PN Kaa-Iya, está controlado por personal del gasoducto y por guardaparques
para evitar cualquier intento de cacería o colonización. El tráfico vehicular se limita

46 THERYA Vol.5(1): 39-60

 Cuéllar y Noss

estrictamente en cuanto número y tipo de vehículo y número de pasajeros; y se limita

a horas diurnas y condiciones secas. Los registros consecutivos de jaguares hacen
suponer que estos se han adaptado a la presencia de la estación de compresión y las
actividades humanas asociadas con ella. El trabajo de monitoreo coordinado entre los
guardaparques en el PN Kaa-Iya, en colaboración con WCS y la Fundación Kaa-Iya,
permitirá a futuro la promoción del ecoturismo.
Finalmente, según las entrevistas realizadas a representantes de 28 propiedades en
el Chaco, estas abarcan una extensión entre 300 - 20.000 ha con hatos de entre 80 -
1000 cabezas de ganado (Arispe et al. 2009). La ganadería en la zona es extensiva, con
animales sueltos aprovechando la vegetación natural y con la provisión de agua solo en
los sitios y las épocas más secas. Las prácticas de manejo como ser la rotación de potreros,
control de la reproducción, y medidas veterinarias más allá de la vacunación son pocas
o inexistentes. Se mantienen pocos registros sobre mortalidad y productividad. La mitad
de los ganaderos reporta pérdidas por jaguares, aunque las consideran aceptables dadas
su prácticas de manejo la mayoría a su vez indica que el método preferido para responder
a este tema es matar el jaguar o ahuyentarlo (Arispe et al. 2009). WCS promovió un
taller en 2006 con ganaderos del Departamento para discutir y promover alternativas de
manejo para reducir conflictos entre jaguares y ganado, y produjo materiales para que
los puesteros identificaran las causas de la mortalidad del ganado (Cuéllar y Combès
2002; Arispe et al. 2005).

c. Solitario Catagonus wagneri

Promediando unos 35 kg y 57 cm de alto a la cruz (Eisenberg y Redford 1999), este es
el más grande de los pecaríes y se creía extinto hasta su re-descubrimiento en Paraguay
en el 1972 (Wetzel et al. 1975). Subsecuentemente se confirmó su endemismo en las
regiones chaqueñas secas de Bolivia y Argentina. Sin embargo, la cacería, la conversión
de hábitat, y posiblemente las enfermedades han reducido su área de distribución (Taber
1991). La población global se estima en menos de 5000 individuos, y la especie se
considera amenazada según la UICN (Altrichter et al. 2008) y la Lista Roja de Bolivia
(Aliaga-Rossel et al. 2009). De hecho, la presencia de esta especie amenazada y
endémica en el Chaco boliviano fue uno de los justificativos para la creación del enorme
Parque Nacional Kaa-Iya (Taber et al. 1997). Forman manadas muy pequeñas (por eso
el nombre local en Bolivia de “solitario”) en comparación con las otras dos especies de
pecaríes, promediando 3 individuos por grupo (Cuéllar y Noss 2003).
Hasta el 2005, los únicos registros dentro del paisaje Kaa-Iya fueron de cazadores,
reportando 22 animales cazados entre 1997 y 2007 en el Isoso. Sin embargo, con las
fotos obtenidas con trampas-cámara desde el 2005 ampliamos los lugares con registros
de esta especie: en el campamento de guardaparques del PN Kaa-Iya en Charata; en los
Bañados de Isoso (bosque chaqueño estacionalmente inundado); en la Estación Isoso
(bosque transicional Chaco-Chiquitano); en Palmar de las Islas (sabanas con palmeras
estacionalmente inundadas); y Guanacos (pampas o pastizales sobre suelos sueltos
arenosos). Gracias a la participación activa de los guardaparques y parabiologos, con
base en el campamento Charata, se obtuvo información valiosa sobre esta especie en
este sitio (Banegas y Maffei 2007). Por otro lado, como producto de la información
generada por cazadores y parabiólogos sobre la especie, las comunidades adoptaron

[Link] 47
CONSERVACIÓN EN BOLIVIA

una medida de conservación prohibiendo la cacería de esta especie (Noss y Cuéllar

2001; Banegas y Maffei 2007).

d. Pejichi Priodontes maximus

Aparentemente limitados por niveles de precipitación, la distribución de P. maximus
ocupa las porciones boreales y orientales del Parque Kaa-Iya (Cuéllar y Noss 2003;
Tarifa 2009; Noss et al. 2010a). A pesar de su tamaño, 30 kg o más, y aunque deja
cuevas enormes abandonadas como evidencia de su presencia, sigue siendo una especie
difícil de observar y por ello se considera una especie rara. Esto se debe también a la
combinación de sus hábitos nocturnos y fosoriales.
Luego de haber observado indicios de la presencia de esta especie (huellas y cuevas
activas) recién en el 2001 obtuvimos los primeros registros fotográficos mediante la
utilización de trampas-cámara. Con un esfuerzo de más de 27.500 trampas-noches en
cinco sitios, obtuvimos 34 registros de 24 individuos de pejichi dentro del paisaje Kaa-Iya,
pero solo en Tucavaca , Estación Isoso, y Ravelo. Como lo habían indicado los cazadores
y la ausencia de indicios, no registramos ningún registro fotográfico en Cerro Cortado o
en Guanacos. Los patrones únicos de escamas permiten la identificación de individuos,
así como la línea divisora entre escamas oscuras y claras en el caparazón y en la pata
trasera fue especialmente útil, tal como fué el número de escamas por fila desde el borde
inferior del caparazón hasta la línea divisora. En base a esas diferencias, identificamos
18 individuos en Tucavaca (8 machos, 1 hembra, y 9 sin sexo identificado). Según
los modelos de captura-recaptura espacialmente explícitos, la densidad poblacional de
pejichis en Tucavaca podría alcanzar los 5 individuos/100 km2 (Noss et al. 2004b).

Estudios sobre especies importantes para el consumo local. Estas especies son prioridad
más del lado comunitario—de las comunidades isoseñas y de la CABI—por sus aportes
de subsistencia y comercial. El interés comunitario compartido con los conservacionistas
es el de asegurar el uso sostenible a largo plazo de este recurso. Entre los mamíferos,
las especies más importantes incluyen los ungulados (la urina -Mazama gouazoubira,
el taitetú o pecarí de collar Pecari tajacu, el tropero o pecarí de labios blancos Tayassu
pecari, y el anta o tapir Tapirus terrestris) y los armadillos (el tatú mula o tatú de nueve
bandas Dasypus novemcinctus, el peji o armadillo de seis bandas Euphractus sexcinctus,
el tatú pecho amarillo Chaetophractus villosus, el tatú llorón C. vellerosus, y el corechi
o tatú bola Tolypeutes matacus) (Cuéllar 2000b).
El programa de investigación y manejo comunitario de fauna en la zona de Isoso
se inició en el 1996 con la participación de cazadores y un equipo de parabiólogos
Isoseños.
Con el fin de generar información sobre las poblaciones de fauna en la zona y sobre
la cacería de subsistencia y comercial, se aplicaron las siguientes metodologías: el auto-
monitoreo de cacería, análisis de datos de cacería, el monitoreo de fauna por transectas,
el monitoreo de fauna mediante registro de huellas en parcelas, y conteos mediante
batidas y muestreos sistemáticos con trampas-cámara. Estos datos se analizaron a través
de modelos para evaluar la sostenibilidad de la cacería de subsistencia, y se discutió en
las comunidades los resultados técnicos en relación a sus creencias y conocimientos
tradicionales para generar y aplicar propuestas y medidas de manejo con el fin de

48 THERYA Vol.5(1): 39-60

 Cuéllar y Noss

asegurar el uso sostenible de la fauna. Los parabiólogos lideraron varios aspectos del
programa: el trabajo con los cazadores de sus respectivas comunidades, la toma de datos
en transectas, el análisis de datos, actividades de educación ambiental, y las discusiones
tomadas con las comunidades (Noss et al. 2005).
En el auto-monitoreo de cacería participaron en total más de 700 cazadores (entre
100 y 350 cada año) y 33 puestos ganaderos aportando datos sobre especies cazadas
(sexo, peso, estado reproductivo, y edad aproximada), lugares de cacería, esfuerzo (horas
o días, con qué arma, con o sin perros). En total se cazan 29 especies de mamíferos,
pero las más importantes en biomasa y número de presas son las cuatro especies de
ungulados y las cinco especies de armadillos mencionados arriba. Solo entre 2002-
2007 los registros suman más de 7.000 ungulados y armadillos (Noss 1998, 1999;
Cuéllar 2000a; Noss 2000; Noss et al. 2003a).
Adicionalmente, registramos de forma mensual la actividad de los cazadores
“potenciales” (jóvenes y hombres adultos) para definir la proporción de cazadores
activos participando en el programa de auto-monitoreo, y así extrapolar la cosecha
total en Isoso según los datos reportados por los cazadores voluntarios. A través de los
mismos datos se estimó un índice de “capturas por unidad de esfuerzo” (catch per unit
effort - CPUE), dividiendo el total de capturas por especie entre el número de cazadores-
meses. Estimamos que 2/3 de los cazadores activos participaron en el sistema de auto-
monitoreo (Noss et al. 2003a; Cuéllar et al. 2004; Noss et al. 2004a; Noss et al. 2005;
Noss et al. 2008). Además los cazadores aportaron cráneos, muestras estomacales y
tractos reproductivos para describir la estructura poblacional, dieta, y reproducción
de algunos mamíferos respectivamente. En el caso de los ungulados, especímenes de
cráneos permitieron determinar la edad de los animales cazados en base al desgaste
dental (Maffei 2000, 2001, 2003, 2004; Rojas-Suárez y Maffei 2004), generar claves de
desgaste dental para urina, taitetú, tropero y anta; establecer la relación entre el desgaste
observado y la edad según los anillos dentales; y analizar cráneos provenientes de la
cacería en Isoso para detectar si hubo cambios en la distribución de edades.
La urina y el taitetú fueron los ungulados más cazados, pero el número de animales
cazados se mantiene en el tiempo y se los encuentra cerca de las comunidades. En
general los datos de abundancia (según batidas, trampas cámara, y huellas) coinciden,
sugiriendo un uso sostenible de las mismas. Las antas y los troperos, por su lado, son
presas menos comunes, y no se encuentran durante todo el año, además son menos
abundantes en áreas con cacería (Cuéllar y Noss 1997; Noss y Cuéllar 2000; Noss et
al. 2003a; Noss et al. 2006). Los modelos estándares para evaluar la sostenibilidad
de la cacería, comparando el estado de las poblaciones de fauna (su abundancia y
productividad en su hábitat natural) con el uso de las mismas especies por parte de
pobladores locales, también indican que la cacería de urinas y de taitetús en Isoso es
sostenible. Los mismos modelos y las observaciones de los cazadores Isoseños sugieren
una sobre-explotación de anta y de tropero en Isoso (Noss 2000; Noss y Cuellar 2008).
El uso actual para fines de subsistencia aparentemente es sostenible para las cinco
especies de armadillos, con la excepción de T. matacus y, posiblemente, C. vellerosus.
Dentro de las cinco especies de armadillos reportadas, T. matacus es la especie cazada
con mayor frecuencia. Esto último sumado a que tiene la productividad más baja de
todos los armadillos (una cría por gestación), y una estrategia de defensa que puede ser

[Link] 49
CONSERVACIÓN EN BOLIVIA

efectiva contra jaguares y zorros (Pseudalopex gymnocercus y Cerdocyon thous) pero no

contra cazadores humanos, aumenta su vulnerabilidad en zonas con presión de cacería.
Los armadillos diurnos, el peji y el pecho amarillo, son menos vulnerables a cazadores
Isoseños porque los cazadores y sus perros evitan las horas más calientes del día. El tatú
mula tiene una productividad relativamente alta (cuatro crías idénticas por gestación) y
resiste mejor la presión de cacería (Noss 2000; Noss y Cuellar 2008).
Como parte de las estrategias de conservación adoptadas por los actores locales,
las comunidades y autoridades de Isoso han desarrollado y adoptado un reglamento
de cacería que incluye vedas temporales (para tropero y anta) entre otras medidas; una
zonificación interna creando reservas comunales sin cacería; y planes de manejo para
el uso comercial sostenible de taitetú (Noss et al. 2010b). En esta región, el único
mamífero sujeto a la cacería comercial hoy en día es el taitetú, por la venta de su cuero.
Los estudios anteriores de cacería y de abundancia sirvieron de base técnica para
una propuesta de manejo comercial de la especie. El “Plan de manejo para el comercio
de cueros de taitetú (Tayassu tajacu) producto de la cacería de subsistencia de las
comunidades del Isoso”(Cuéllar y Noss 2002) fue aprobado por parte de la Dirección
General de la Biodiversidad a partir de 2006 (con extensiones válidas hasta 2011) e
implementado por la Asociación de Cazadores y Comercializadores de Cueros de Peni
y Taitetú en el Isoso. Este plan de manejo implica un compromiso serio por parte de
los pobladores Isoseños para dar cumplimiento a las normas establecidas en el plan:
estudios de mercado, muestreo sistemático y constante de la población de cada especie,
establecimiento y control de cuotas anuales por especie, conformación de un comité de
gestión, y capacitación de técnicos y cazadores (Noss et al. 2003b; Rumiz 2004).

Estudios sobre recuperación de hábitats. Dado que más de la tercera parte de los tres
millones de hectáreas que conforman el parque Kaa-Iya han sido afectadas más o menos
recientemente por el fuego, este tema fue motivo de estudios de cara a la elaboración del
plan de manejo del área protegida en el 2001. Conformamos un equipo multidisciplinario
con el objetivo de crear una línea base de información que nos permitiese entender
la dinámica de los ecosistemas influenciados por el fuego con relación a la diversidad
actual (Navarro 2002). Este estudio de ecología del fuego evaluó la diversidad biológica
en zonas afectadas, así como la capacidad de producción ganadera en estas áreas,
tomando en cuenta el fuego como potencial herramienta de manejo. Con relación a
mamíferos, el rol del fuego estuvo relacionado directamente al área de distribución del
guanaco. Según las encuestas realizadas los cazadores indígenas usaban históricamente
el fuego en el Chaco para mantener formaciones de sabanas y facilitar la cacería. Los
ganaderos utilizan el fuego para promover el crecimiento y rebrote de pastos para el
ganado. Sin embargo, tanto comunidades indígenas como ganaderos están perdiendo
su conocimiento tradicional del uso del fuego para manejar ecosistemas y aumentar
su biodiversidad y productividad. El estudio de la ecología del fuego busca recuperar
prácticas tradicionales, optimizar la producción de ganado, entender las respuestas de
la fauna y de los ecosistemas chaqueños al fuego, en particular las relaciones entre el
fuego y la conservación de guanacos, para así generar propuestas de conservación y
monitoreo a largo plazo.

50 THERYA Vol.5(1): 39-60

 Cuéllar y Noss

El fuego incrementa la heterogeneidad del hábitat, pero disminuye la diversidad del

hábitat en una escala de paisaje (Navarro 2002). El fuego también reduce la diversidad
estructural en todos los tipos de vegetación con la excepción de las sabanas de
Isiporenda. En estas parece que el uso continuo y sistemático del fuego, en combinación
con la ausencia actual de ganado, han generado una adaptación de la estructura
vegetal al fuego con una abundancia excepcionalmente alta de plantas resistentes al
fuego como son Acacia aroma, Arachis batizocoi, Caesalpinia stuckertii, Rhynchosia
burkartii, y Senna chloroclada (Fabaceae), Abutilon herzogianum (Malvaceae), Annona
nutans (Annonaceae), Gymnocalycium marsoneri (Cactaceae), y Schinopsis cornuta
(Anacardiaceae).
Entre los mamíferos grandes, algunas especies son más abundantes en áreas alteradas
por el fuego tanto en el sur-oeste como en el este del parque: el taitetú, la urina, el zorro
patas amarillas Pseudalopex gymnocercus, el peji, el corechi, y el conejo Sylvilagus
brasiliensis. El guanaco es la especie bandera de las sabanas al sur-oeste del parque
Kaa-Iya. Las especies de mamíferos raros o ausentes en las áreas abiertas o con mayor
incidencia de fuego son el ocelote Leopardus pardalis, el anta, y los primates. Entre
los mamíferos pequeños, los marsupiales son más abundantes en hábitats de bosque,
mientras que los roedores son más abundantes en hábitats alterados por el fuego. Por
ejemplo el ratón del Chaco de Pearson Andalgalomys pearsoni es endémico de las
pampas chaqueñas (Olds et al. 1987).
En general, los incendios se originan principalmente en los puestos ganaderos,
afectan áreas pequeñas, y se desplazan gracias a vientos del norte o del sur. En el
suroeste del PNKI los incendios datan del siglo 18 y la introducción del ganado a la
zona por los españoles, pero en el este los incendios son mucho más recientes, post-
1970. Es entonces difícil separar los efectos del fuego de los del ganado. El fuego
no-manejado, intermitente y ocasional genera estructuras de vegetación con menos
capacidad forrajera (biomasa viva y muerta) para el ganado y la fauna. Esta condición se
agudiza con la sobre-carga por falta de manejo del ganado. Por otro lado, un régimen
de fuego manejado con cargas ganaderas consistentes con la capacidad de carga del
área genera estructuras productivas de vegetación de pampas como las encontradas
en Isiporenda con una diversidad sorprendentemente alta de paisajes, estructuras de
vegetación, y fauna (Navarro 2002).

Capacitación de parabiólogos en el estudio de mamíferos. El proyecto Kaa-Iya tuvo un

fuerte componente de capacitación de recursos humanos. El objetivo específico de
capacitación local en el área de investigación aplicada se enfocó en la formación de
parabiólogos como parte del establecimiento de un programa de investigación, el cual
debería garantizar sitios estratégicos de estudio y la colecta continua de datos sobre
población y ecología de especies silvestres clave. Estos estudios específicos deberían
de proveer una línea de investigación enfocada a contribuir en la implementación de
los planes comunitarios de manejo y conservación en la región. Para este propósito el
programa desarrolló diferentes áreas de trabajo: 1) investigación aplicada, 2) investigación
participativa sobre población y ecología de animales silvestres, y la definición de
prácticas de manejo de vida silvestre; y 3) obtención e interpretación de datos para el
manejo de recursos naturales con la colaboración activa de el componente "educación

[Link] 51
CONSERVACIÓN EN BOLIVIA

ambiental" del proyecto. Este último punto tuvo el objetivo de difundir las actividades
de investigación/conservación llevadas a cabo por los parabiólogos y con esto crear
vínculos con actores y organizaciones gubernamentales locales.
Los parabiólogos también participaron activamente del esfuerzo transfronterizo de
conservación entre Paraguay y Bolivia a través de CABI/WCS y Fundación DesdelChaco.
Este acuerdo resulto en: a) la producción de un mapa de vegetación para la región
abarcando estos dos países (Navarro 2002); b) un acuerdo para complementar estudios
socioeconómicos comparativos; c) estudios complementarios y comparativos para el
guanaco; y d) la creación de un área protegida contigua al Parque Kaa-Iya en Paraguay.
Una prueba de éxito del periodo de capacitación de parabiólogos fue el hecho de
la participación activa en congresos internacionales presentando los resultados de sus
propias investigaciones. Esto aseguró el sentimiento de apropiación en el proceso de
investigación y conservación realizado.
Como parte de sus responsabilidades de investigadores, los parabiólogos y monitores
tuvieron un papel importante en la difusión de las actividades desarrolladas en las
comunidades, principalmente como facilitadores en talleres comunitarios. En el 2002,
como iniciativa propia, los mismos parabiólogos establecieron un programa de visitas por
estudiantes y docentes del Isoso al campamento Cerro Colorado, donde los parabiólogos
presentaban su trabajo directamente a miembros de las comunidades.
En resumen se cumplieron los objetivos planteados por el proyecto Kaa-Iya en
términos de investigación; producción y difusión de información biológica/ecológica
(Cuéllar y Noss 2003); entrenamiento de gente local en la colección de datos y su
interpretación; así como también el fortalecimiento de vínculos con las comunidades
y las organizaciones gubernamentales. Sin embargo, cuando los fondos destinados a
este proyecto llegaron a su fin, los parabiólogos no fueron incorporados como técnicos
de apoyo en una institución pública y el equipo de trabajo se desintegró. Por lo tanto,
en el periodo de ejecución del proyecto, no se logró el reconocimiento formal del
parabiólogo como un técnico local capacitado ni se logró su inserción en organismos
locales públicos para la continuación de sus funciones.
Con el objetivo de formalizar la capacidad del parabiólogo como técnico reconocido
por el ministerio de educación de Bolivia, desarrollamos el primer curso intensivo para
la formalización de parabiólogos luego de 12 años de trabajo de campo y formación
por la CABI y WCS. Este curso fue financiado por el Fondo Whitley para la Naturaleza,
a través de un premio donado por Sting y Trudie Styler, y entregado a Erika Cuéllar en
2007. Como resultado del entrenamiento formal, 17 parabiólogos originarios (Isoseños,
Chiquitanos, y Ayoreodes) del Chaco boliviano, luego de 8 meses con más de 800 horas
de instrucción estructuradas en 13 módulos, proveídos por 20 instructores, obtuvieron
sus certificados. Los módulos fueron los siguientes: Diseño de investigaciones de
campo; Biología, ecología y taxonomía; Introducción a la ornitología; Mastozoología;
Introducción a la herpetología; Entomología; Introducción a la ictiología; Introducción a
la ecología botánica; Uso de GPS y aplicación básica de SIG; Introducción a la medicina
veterinaria y su aplicación con la fauna silvestre; Introducción a las matemáticas; Análisis
descriptivo, presentación y difusión y Primeros auxilios.
Además el curso incluyó 30 horas de sobrevuelos realizando censos aéreos en el área
de distribución de la población del guanaco chaqueño Lama guanicoe.

52 THERYA Vol.5(1): 39-60

 Cuéllar y Noss

La experiencia de formación e inclusión de parabiólogos en un proyecto exitoso

de investigación/conservación/manejo podría ser la base para la expansión de esta
experiencia en otras áreas con cualidades biológicas y sociales similares. El objetivo
de la participación activa de los parabiólogos es que las comunidades locales tomen
la responsabilidad y hagan valer su autoridad para conservar la biodiversidad con un
respaldo técnico apropiado. Por otro lado, el proceso de conservación necesita sumar
capacidades locales que contribuyan al complejo proceso de integración de actores
para beneficiar la conservación de especies/sitios focales. La conservación a largo plazo
depende de la información robusta sobre las especies/sitios focales; del mantenimiento
del interés de los actores locales con la conservación; de que los usuarios de los recursos
naturales sientan que la conservación es aliado en lugar de ser competencia y que se
sientan representados en los procesos de toma de decisiones acerca del destino de las
zonas “fuente” de recursos. En este sentido el aporte que los parabiólogos podrían hacer
para nutrir las bases de datos globales y mantener el vínculo entre la comunidad y la
conservación sería muy valioso.
Sin embargo, el problema principal es la sostenibilidad de la inserción de parabiologos
en el sistema de investigación, conservación y monitoreo. Desafortunadamente, el éxito
post entrenamiento de esta iniciativa depende de la combinación de muchos factores
que no siempre se alinean, como ser el interés de las instituciones correspondientes en
apoyar e invertir seriamente en este proceso a largo plazo. La capacitación sin la garantía
de continuación es una inversión a corto plazo. Por lo tanto, lo que se busca con la
capacitación y posterior inserción de parabiólogos es fortalecer el paso inicial de este
proceso y arraigarlo en un programa específico de conservación, para luego encaminar
el proceso hacia la transferencia de la responsabilidad a organismos locales como áreas
protegidas, organizaciones comunitarias, municipios y gobiernos departamentales en
todo el país.

Conclusiones
El proceso histórico y situación actual del Pueblo Guaraní-Isoceño es especial y muy
relevante para los otros Pueblos Indígenas de las Tierras Bajas de Bolivia. El Parque
Nacional Kaa-Iya fue en su momento la única área protegida en las Américas establecida
como el resultado de las iniciativas de una organización indígena y la única que tuvo la
responsabilidad administrativa primaria de la misma (Winer 2003). Esta aproximación,
basada en principios de conservación y manejo sostenible de los recursos naturales -
contrastante a otros casos en Bolivia, donde las demandas por territorio para grupos
indígenas y para áreas protegidas se superponían y eran fuente de conflictos basados
en formas de competencia por la tenencia de tierra - dio a CABI la oportunidad de
manejar 53.000 km2 en el Chaco Boliviano. Adicionalmente, CABI ha logrado articular
consistentemente la superposición de jurisdicciones administrativas y de gestión
ambiental y social, de acuerdo con disposiciones legales vigentes. En el mismo espacio
están la Tierra Comunitaria de Origen (TCO) Isoso; el Distrito Municipal Indígena
Isoceño; y el Área Protegida (Winer 2003).
Es evidente que los logros como producto de la colaboración de diferentes actores han
sobrepasado enormemente la importancia de los compromisos que cada organización ha
hecho en promover sus visiones y misiones respectivas. Esta perspectiva ha sido ratificada

[Link] 53
CONSERVACIÓN EN BOLIVIA

por una serie de reconocimientos internacionales importantes que han incrementado

los incentivos para que sigan colaborando. Logros compartidos han contribuido a la
confianza que cada uno tiene con el otro, y la voluntad de cada uno de hacer el esfuerzo
adicional para buscar ese terreno compartido, basado en el reconocimiento de que cada
institución logrará mucho más en cuanto el avance de sus respectivos objetivos a largo
plazo a través de la colaboración, y no trabajando individualmente (Arellano 2003;
Arambiza y Painter 2006; Castillo et al. 2006; Redford y Painter 2006; Castillo et al.
2007; Painter 2009; Painter et al. 2011).
Si bien la capacitación de parabiólogos fue enfocada en temas de biología
metodológicos y analíticos, el contexto del entrenamiento fue basado en el respeto a sus
capacidades, su cultura e intereses con relación a su medio ambiente. La metodología
de trabajo con parabiólogos fue la del trabajo en equipo, promoviendo un aprendizaje
mutuo. Complementario a esto último, durante las clases dentro del curso formal se
promovió la discusión en grupos de culturas mixtas y las aptitudes individuales. Los
parabiólogos fueron capacitados en el desarrollo de diseños de proyectos de investigación;
en la colecta, el análisis e interpretación de datos; en la presentación de los resultados
de sus investigaciones en diferentes versiones; y en la aplicación de los resultados en los
procesos de manejo de sus recursos naturales. De hecho, algunos guardaparques han
sido parabiólogos o actualmente tienen el liderazgo, ejecutando proyectos de desarrollo
en sus comunidades. La combinación del conocimiento nato sobre historia natural,
la pertenencia a una sociedad que utiliza los recursos naturales en forma directa, y el
apoyo de la misma al desarrollo de esta formación técnica, hace de los parabiólogos
pilares insustituibles en el proceso de apropiación de herramientas de conservación y
manejo de recursos naturales.
El legado de la cooperación entre WCS y la CABI fue la formación de bolivianos
y extranjeros en el estudio de los recursos naturales y su conservación. Actualmente
varios de los parabiólogos formados durante esta alianza trabajan como guardaparques
y los otros son líderes en sus comunidades ejecutando proyectos de desarrollo comunal.
Además, el plan de manejo elaborado durante este periodo de colaboración es la
base del plan de manejo comunitario que está siendo llevado a cabo por técnicos de
la CABI, luego de ganar un financiamiento del Programa de Naciones Unidas para el
Desarrollo (PNUD) para dicho propósito.
Los resultados obtenidos con relación a los mamíferos del Chaco han profundizado
el conocimiento sobre: la historia natural, la situación de especies amenazadas e
importantes para el consumo local, la distribución y densidad de algunas de las especies
de mamíferos y la recuperación del hábitat para dichas especies. Esto último ha sido la
base para generar propuestas de conservación y monitoreo a largo plazo, actualmente
llevado a cabo por las mismas comunidades bajo la coordinación de la CABI.
Si bien es cierto que las bases de datos se nutrieron con el trabajo de tantos años de
los que formamos parte de esta alianza, los beneficios a largo plazo van más allá de
los informes técnicos, las publicaciones científicas o el mejor conocimiento de nuestra
vida silvestre. Nos referimos a que la contribución mayor de esta alianza es el empuje
de actores locales, concretando su visión y prioridades, para continuar con un proyecto
mayor de conservación e integración a largo plazo.

54 THERYA Vol.5(1): 39-60

 Cuéllar y Noss

Agradecimientos
A J. Ayala, H. Azurduy, Z. Barahona, O. Castillo, R. Leny Cuéllar, S. Deem, P. Feinsinger, C.
Fiorello, J. Guerrero, A. Hesse, T. Hibbitts,P. Hutchison, A. Jahn, L. Maffei, A. M. Mamani,
R. Miserendino, R. Montaño, G. Navarro, H. Noss, M. Painter, C. Pinto, P. Rebolledo, A.
Romero-Muñoz, D. Rumiz y L. Siles. Este trabajo se realizó como parte del programa
de WCS-Bolivia para la conservación del paisaje Kaa-Iya. En parte se realizó gracias
al apoyo de la United States Agency for International Development (USAID/Bolivia
Cooperative Agreement No. 511-A-00-01-00005). Las opiniones expresadas representan
a los autores y no necesariamente reflejan los criterios de USAID. Agradecemos a la
Capitanía del Alto y Bajo Isoso y a la Dirección General de Biodiversidad por autorizar
y apoyar el programa. Agradecemos a las autoridades de Isoso, comunarios, cazadores,
parabiólogos y monitores de cacería de Isoso por su apoyo y participación permanente.

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Sometido: 21 de enero de 2014

Revisado: 10 de abril de 2014
Aceptado: 14 de abril de 2014
Editor asociado: Robert Owen
Diseño gráfico editorial: Gerardo Hernández

60 THERYA Vol.5(1): 39-60

Home Range and Habitat Use of Capybara in THERYA, abril, 2014
Newly Invaded Pastureland in the Dry Chaco Vol.5(1): 61-79
Region of Paraguay DOI: 10.12933/therya-14-177

Rango de Hogar y uso de Hábitat de

Carpinchos en Pastizales recién invadido
en el Chaco Seco de Paraguay
Juan M. Campos-Krauer1*, Samantha M. Wisely2, Ivan K. Benitez1,
Victor Robles1 and Richard T. Golightly3

Introduction: Deforestation is one of the primary causes of species decline worldwide.

Some species, however, can take advantage of change and expand their distribution,
putting endemic species in danger of extinction, changing the composition of biotic
communities, and altering ecosystems.

Methods: From June 2005 to July 2007, using radiotelemetry collars and implants we
investigated home range, habitat use and body temperature dynamics of six capybaras
(Hydrochoerus hydrochaeris). The study took place in a deforested area of the Central
Dry Chaco region of Paraguay recently invaded by the species.

Results: The results show that the average home range of capybaras was 183 ha, similar
to reported home ranges of capybaras in the Brazilian Pantanal. Within the study area,
capybaras used and selected water significantly more than Chaco forest and pasture
land, and had lower than expected use of shrub forest. Overall, capybaras were located
95% of the time < 500 m from permanent water, with the greatest distances from water
occurring at 3:00 and 5:00 AM. Average year round body temperature was 36.15 °C.
There was a significant positive correlation between body temperature and distance from
water, and a significant negative correlation between distance from water and Chaco
ambient temperature.

Discussion: These findings suggest that capybaras use water to thermoregulate. The
results show how anthropogenic habitat modification has allowed capybaras to thrive in a
harsh xeric environment, and assists us in understanding how capybaras can expand into
deforested areas. This study provides valuable information for the future management of
the species in the Dry Chaco region of Paraguay.

Key words: Capybara, Chaco region, habitat use, home range, invasive species,
thermoregulation.

1
Proyecto Taguá- Centro Chaqueño para la Conservación e Investigación. Fortín Toledo. Paraguay. E-mail: jmcampos@
[Link] (JMCK), ibenitez@[Link] (IKB), vrobles@[Link] (VR)
2
Department of Wildlife Ecology and Conservation. University of Florida. Gainesville, Florida 32611, [Link]. E-mail:
wisely@[Link] (SMW)
3
Department of Wildlife. Humboldt State University. Arcata, California, 95518, EE UU. (RTG)
*Corresponding author
RANGO DE HOGAR Y USO DE HÁBITAT DE CARPINCHOS EN PASTIZALES RECIÉN INVADIDO EN EL CHACO SECO DE PARAGUAY

Resumen
La deforestación es una de las principales causas de la desaparición de especies en todo
el mundo. Algunas especies, sin embargo, pueden aprovechar los cambios y ampliar su
distribución, poniendo a las especies endémicas en peligro de extinción, cambiando la
composición de las comunidades bióticas y alterando los ecosistemas. Entre junio de
2005 y julio de 2007 se determinó el rango de hogar, el uso del hábitat y la temperatura
corporal de seis carpinchos (Hydrochoerus hydrochaeris), a través de collares e
implantes de radiotelemetría en una área deforestada de la región del Chaco Central
del Paraguay invadida recientemente por carpinchos. Nuestros resultados muestran que
el rango de hogar promedio de los carpinchos fue de 183 ha, similares a los descriptos
en el Pantanal brasileño. Dentro del área de estudio los carpinchos utilizaban el agua
significativamente más que su disponibilidad, seguido del bosque chaqueño y tierras
de pastoreo, y utilizaban en un rango menor de lo esperado los malezales. En general,
los carpinchos se encontraban el 95% del tiempo a < 500 m de fuentes permanentes
de agua, con las mayores distancias del agua a las 3:00 y las 5:00 hs. El promedio
anual de la temperatura corporal fue de 36.15 °C. Se encontró una correlación positiva
significativa entre la temperatura corporal y la distancia de la fuente de agua, y una
correlación negativa significativa entre la distancia del agua y la temperatura ambiente
del Chaco. Estos hallazgos sugieren que el carpincho efectivamente utiliza el agua para
regular su temperatura. Nuestros resultados muestran cómo la modificación del hábitat
por el hombre ha permitido al carpincho prosperar, y nos ayudan a entender cómo
pudieron invadir y utilizar las áreas deforestadas. Este estudio proporciona información
valiosa para el manejo futuro de la especie en la región del Chaco Seco de Paraguay.

Palabras clave: Carpincho, Chaco, especies invasoras, hábitat, rango de hogar,

termorregulación.

Introduction
Anthropogenic habitat destruction and land fragmentation are the main causes of
biodiversity loss worldwide (National Research Council 2001; Fahrig 2003), followed
by the introduction and expansion of exotic species placing endemic species at risk of
extinction (Aguirre and Tabor 2008), changes in the composition of biotic communities,
and altered ecosystem services (Vitousek et al. 1997; Lockwood et al. 2007). However,
not only can exotic species benefit from land use change, native species can take
advantage and expand into ecosystems where they historically did not occur. The
expansion of native species has been driven by land use and land management changes
such as agriculture, game exploitation, predator and poaching controls (Acevedo et al.
2006). For example, coyotes (Canis latrans) were historically restricted to central North
America, but have expanded and colonized most of the North American continent in
less than two centuries (Fener et al. 2005). Many more native species are known to have
taken advantage of anthropogenic land modification and expanded their range (coypu,
Guichón et al. 2003; Steven et al. 2004).
Capybara (Hydrochoerus hydrochaeris) is the world’s largest living rodent with an
average weight of 50 kg (Mones and Ojasti 1986; Nowak 1991). They are semi-aquatic

62 THERYA Vol.5(1): 61-79

 Campos-Krauer et al.

mammals, extensively distributed throughout most of South America, from Colombia

south into central Argentina, Paraguay and Uruguay (Redford et al. 1990; Ojasti and
Robinson 1991). Capybaras inhabit open flooded grasslands as well as densely vegetated
areas around permanent water sources such as ponds, rivers, marshes, and swamps.
Although closely associated with aquatic environments, capybaras use water primarily
as a place of refuge, and most normal activity is on land (Schaller 1976). Nevertheless,
year-round water is essential for capybaras to be present in an area. Capybaras live in
herds ranging from a pair to complex groups of several adults of both sexes and their
offspring (Azcarate 1980; Schaller and Crawshaw 1981; Mones and Ojasti 1986; Herrera
1992). These giant rodents are efficient grazing herbivores, feeding primarily on aquatic
plants and grasses that grow in or near water (Gonzalez and Parra 1972; Macdonald
1981; Lord and Lord 1988; Quintana and Malvarez 1994, 1998; Barreto and Herrera
1998). Capybaras have been documented to share grazing areas with livestock and it
is not uncommon for populations of capybaras to benefit from pasture management,
predator control and provisioning of water by ranchers (Mones and Ojasti 1986; Ojasti
and Robinson 1991; Quintana 2003). In certain regions of Brazil, capybaras have become
an agricultural pest due to changes in habitat as a result of ranching and agriculture
(Paschoaletto et al. 2003).
Capybara ecology, home range and habitat use have been previously studied
throughout the core of their distribution, in habitats such as tropical forest and seasonally
flooded plains where the species is locally abundant (Cordero and Ojasti 1977, 1981;
Alho et al. 1987; Herrera and Macdonald 1989; Lord 1991; Herrera 1992; Quintana
and Malvarez 1994; Barreto and Herrera 1998; Quintana 2002, 2003). By contrast,
our study area is in the central Gran Chaco ecosystem of Paraguay at the periphery of its
historical distribution. Recent deforestation in this region has facilitated the expansion of
this species from more mesic habitat into the central Chaco (Campos-Krauer and Wisely
2011), where populations densities are low (Brooks 1998).
The central Chaco is dominated by thick tropical xeric thorn forest characterized by the
trees Quebracho Blanco (Aspidosperma quebracho-blanco) and Guaimipire (Ruprechtia
triflora), cacti and bromeliads (Holdridge 1969; Gorham 1973; Bucher 1982; Redford et
al. 1990; Glatzle 1999; Mereles 2013). It experiences large variations in temperature
between summer and winter with temperature during the summer reaching highs of 47
°C, and below freezing during winter; with an annual mean temperature of 24 °C to
25.5 °C (Savaria-Toledo 1993). Annual precipitation ranges between 600 and 1000 mm
y (Gorham 1973, Adámoli et al. 1990). As much as 80% of the annual precipitation
occurs from November to May (Eidt 1968). Precipitation and standing water diminish
greatly or even disappear completely during the colder dry season that extends from June
to October (Hueck 1966; Gorham 1973)
Due to these harsh characteristics of the Paraguayan Chaco ecosystem, it has
remained mostly undeveloped and immune to modern anthropogenic land modification
until recent years. The rate of deforestation has dramatically increased since the 1970s
(Benirschke et al. 1989). Currently, approximately 1,000 ha of native forest are cleared
daily and transformed into pastureland, with an estimated 3.5 M hectares cleared in
the last decade (Huang et al. 2009; Caldas et al. 2013). To support a growing cattle
population, approximately one pond is constructed for every 100 ha of pasture to

[Link] 63
RANGO DE HOGAR Y USO DE HÁBITAT DE CARPINCHOS EN PASTIZALES RECIÉN INVADIDO EN EL CHACO SECO DE PARAGUAY

maintain year-round water. The conversion of dense xeric thorn forest to pasturelands
and the availability of year-round water supply have greatly altered the resource potential
of the ecosystem.
The Chaco region is an area in which capybaras have been present for thousands of
years. However, much of the best habitat for capybaras is located in the southern Humid
Chaco region along the shorelines of rivers and in marshes. It is clear that capybaras
are taking advantage of land use change to expand their range to the central Chaco
region (Campos-Krauer and Wisely 2011). Understanding the factors and mechanisms
that have allowed this expansion requires a detailed understanding of how capybaras
colonize areas on a fine scale. To this end, we examined movement patterns, habitat
use, and thermal ecology in several groups of capybaras in the central Chaco region to
better understand the ecological drivers of the species’ range expansion. In this paper,
we describe and compare home range and habitat use of capybaras in the Chaco and
compare our results with observations in other studied regions. This information will be
valuable to forecasting future distributions and vulnerabilities in light of human activities.
Material
and Methods
Study area. The research was carried out from June 2005 to October 2007, at Fortín
Toledo, Boquerón Dept., Paraguay (-22°21’05’’ N, -60°19’35’’ W; Fig. 1). The study was
carried out in and around a biological reserve of approximately 180 ha surrounded by
private ranches which add up to a total area of 3,500 ha. Land cover in the study area
consisted primarily of open water plus four vegetation types: 1) Chaco forest is virgin
tropical xeric thorn forest characterized by thick understory vegetation with an abundance
of bromeliads (Bromelia spp. and Dyckia spp.). Trees are less than 15 m tall with many
spines, dominated by tree species such as quebracho (Schinopsis quebracho-colorado),
bottle tree (Chorisia insignis), palo santo (Bulnesia sarmientoi), mistol (Zizyphus mistol)
and verde olivo (Cercidium praecox). This habitat is distributed across the landscape
as remnant forest islands surrounded by pasture or secondary growth. 2) Shrub Chaco
forest consists of secondary forest regrown from 25 year-old, introduced pastures. This
habitat is characterized by a wide variety of thorny shrubs, dominated by Mimosa spp.,
Acacia spp. Prosopis alba, and P. nigra. Cacti are also diverse and abundant, with taxa
such as Opuntia, Cleistocactus and several tree cacti such as Cereus spp. Within this
habitat there is little to no understory vegetation, due mostly to soil compaction. 3)
Exotic pasture is cleared forest characterized by non-native grasses dominated by gatton
panic (Panicum maximum) and to a lesser extent star grass (Cynodon dactylon). These
areas have few trees remaining and are divided into large paddocks in which cattle
are maintained year-round with a water source. 4) Seasonally flooded grassy areas,
small wetlands which occur as natural depressions, which will hold water during the
rainy season, but dry out during the dry season. These areas have a mix of introduced
and native grass species (Cynodon spp.) together with palm trees (Copernicia alba). In
addition to natural wetlands, areas surrounding man-made ponds had a high abundance
of grass.
Areas of open water from man-made ponds were present in each pasture paddock in
the study area. Each reservoir was at least 625 m² and 1.5 m in depth and many were
covered by aquatic plants such as Eichhornia crassipes and Pistia stratiotes. Ponds were

64 THERYA Vol.5(1): 61-79

 Campos-Krauer et al.

generally built without modifying the surrounding forest, which was left to prevent eolic
sand deposits and to provide shade for cattle. These forest patches and ponds remained
as islands most of the time surrounded by pasture. During the dry season, standing water
was found only in these man made ponds.

Figure 1. In the insert,

the red dot indicates our
study area, located in the
central Dry Chaco region
of Paraguay. Background
color represents habitat
types, as indicated.
Colored lines represent
overall 95 and 50%
Kernels for six capybara;
each color represents
an individual; black for
capybara 1 ♂, orange for
2 ♀, red for 45 ♂, blue
for 41 ♂, pink for 43
♂and yellow for 50 ♀.

Capture and radiotelemetry. From June 2005 to August 2007, we located and monitored
a total of 6 capybaras during different lengths of time (Table 1). Radio collars (Telonics,
Inc., Mesa, Arizona 85202, USA) were placed on four capybaras (2 adult males, 2 adult

[Link] 65
RANGO DE HOGAR Y USO DE HÁBITAT DE CARPINCHOS EN PASTIZALES RECIÉN INVADIDO EN EL CHACO SECO DE PARAGUAY

females) and intra-abdominal implants with temperature sensors (Telonics, Inc) were
placed in two capybaras (1 adult male and 1 juvenile male). The small sample size
reflects the low density and difficulty of capture of capybaras in this study area and is
representative of the patchily distributed populations within this region.
Animals were trapped with box-style live traps and chemically immobilized using a
combination of Ketamine HCl (Ketalar, 4.7 mg/kg), and Tiletamine HCl/Zolazepam HCl
(Telazole, 1.17 mg/kg; Kreeger et al. 2002). Drugs were delivered intramuscularly by a
blowgun (Telinject, U.S.A., Inc., Agua Dulce, CA) using 3 cc plastic darts (Telinject) or a
standard 3 cc pole syringe. Animals were considered fully immobilized when they did
not respond to external stimulus. Each animal was sexed, weighed and marked with ear-
tags. All captured animals received a general examination to evaluate body condition,
external parasites and possible wounds. Individuals were classified as juvenile (less than
one year old) if < 25 kg, and animals > 25 kg were considered to be at least one year old,
and classified as young adults or adults (Ojasti 1971). Each transmitter was equipped
with a mortality sensor which activated when animals had not moved for > 6 hours. All
procedures were in compliance with the Sectretaría del Ambiente, Paraguay; Kansas
State University Institutional Animal Care and Use Committee (Protocol No. 2362); and
guidelines approved by the American Society of Mammalogists (Gannon et al. 2007).
Independent telemetry locations (White and Garrott 1990) were estimated
using triangulation with a minimum of three vectors per location. We marked and
georeferenced > 50 fixed reference locations every 500 m in the study area from which a
vector bearing was collected. Vehicles were used to move between reference locations
to reduce triangulation time. Three element folding yagi antenna (Advanced Telemetry
Systems, Inc., Isanti, Minnesota), attached to a 3 m long aluminum pipe were used to
maximize signal reception. Locations were estimated using a minimum of three vectors
by using the maximum likelihood estimation option (Lenth 1981) in program LOAS
(LOAS™ 2005, Ecological Software Solutions LLC). We calculated an average location
error from reference collars placed in random locations approximately 1 m from the
ground. Animals were located at six hour intervals with the location time moving ahead
one hour daily to cover a 24 hour period every 12 days. Readings were taken from
capture until the animal was no longer located or died (Table 1).
Observers were able to detect animal movement due to differences in signal strength
during data collection at a single vector. We recorded movement patterns from
two capybaras (capy 41 and 43) with internal implants using this approach. Direct
observations (n = 193) and patterns of signal reception other than a consistent pulse
intensity were considered to be an moving animal. These data reflected the time of day
during which animals were moving. Movement patterns were analyzed as the number
of individuals active per hour of day over the total number of locations for each hour of
the day.

Home range analysis. We determined individual home range size using 95%, 75% and
50% fixed Kernel home ranges (Worton 1989), using the Animal Movement Analysis
extension to ArcView, version 3.2 (ESRI, Environmental Systems Research Institute, Table
2). All animals had > 70 locations and a minimum of two months of data (Table 1);
however, of six animals, only three survived or retained their radio tag covering a period

66 THERYA Vol.5(1): 61-79

 Campos-Krauer et al.

of time that included parts or the total wet and dry season, allowing us to estimate wet
and dry season home ranges. We compared average home range size during the wet and
dry season and compared the average of our home range estimates to other published
estimates of home range for capybaras using a Student’s t-test (Zar 1996). We calculated
the distance from the estimated location to the nearest permanent water source using
ArcView.

Table 1. First column:

name of capybara Name 1 2 3 4 5 6 7  
trapped, column 1 and
2 period of time during
which it was monitored, capy 1 07/03/2005 14/10/2005 Male 82 kg 1 Collar 71 Collar destroyed
3 sex, 4 weight, 5 group
to which it belonged, 6 capy 2 21/09/2005 13/12/2005 Female 56 kg 1 Collar 185 Disappeared
transmitter type, 7 total
location points, 8 final capy 45 03/02/2006 09/08/2006 Male 52 kg 3 Collar 405 Disappeared
report of the animal.
capy 43 06/02/2006 28/2/2007 Male 17 kg 2 Implant 435 Disappeared

capy 41 28/06/2006 10/10/2007 Male 64 kg 2 Implant 600 Killed by puma

capy 50 06/10/2007 28/8/2007 Female 56 kg 3 Collar 85 Disappeared

Habitat use analysis. We compared utilized to available habitat to determine which habitats
were preferred or avoided. Habitat types were identified and delimited from high resolution
satellite images (eMap International, Boulder Colorado, USA). We created polygon shape
files by hand corresponding to the 5 land cover types by using Geographic Information System
(GIS). We delimited the study area as a 5 x 7 km rectangle (3,500 ha) which incorporated
the six minimum convex polygon (MCP) home range estimations (Mohr 1947) of our six
study animals (Fig. 1). We carried out a compositional analysis to identify proportion of
utilized and available habitat types, and evaluated whether they were used significantly
more or less than expected by chance at two scales of use (Aebischer et al. 1993). First,
we compared the proportion of habitat in the study area (the available habitat) with the
proportion of habitat in each MCP home range (the used habitat). Second, we carried out
a finer scale analysis by comparing the estimated proportion of habitat found in each MCP
home range (the available habitat) to the proportions of observed animal locations within
each habitat type (the used habitat) using ArcView, version 3.2 (Environmental Systems
Research Institute). When no locations were recorded in a particular habitat type, a value
of 0.01% replaced the zero as suggested by Aebischer et al. (1993).
To test the null hypothesis of random use, we calculated the difference in log-ratios
between matching pairs of used and available habitats. This hypothesis was tested by a
multivariate analysis of variance (MANOVA). If the hypothesis of random use was rejected,
we then ranked the habitat types in order of relative use. For this analysis, we calculated
the mean log-ratio difference for all possible pairs of habitat types, and compared them to
zero using a t-test (Aebischer et al. 1993). Compositional analysis makes it possible to rank
habitat types in order of relative use, although in our case, seasonal (dry and wet) sample
sizes were too small to produce clear patterns of significant differences between ranks.
Statistical tests were carried out with program SAS 9.1 (SAS Institute, Inc., Cary, North
Carolina).

[Link] 67
RANGO DE HOGAR Y USO DE HÁBITAT DE CARPINCHOS EN PASTIZALES RECIÉN INVADIDO EN EL CHACO SECO DE PARAGUAY

Body temperature analysis. Two capybaras received internal radio-implants with

temperature sensitive pulse rates. The temperature sensor monitored body temperature in
the proximity of the implant. Special circuitry provided approximately 0.1 °C resolution;
a self calibration pulse interval eliminated calibration drifts due to aging and battery
voltage changes over time. Transmitters were calibrated at the factory and retested at the
field station to maximize accuracy. Temperature data were recorded as the number of
pulses per minute. We also collected ambient temperature, humidity and wind direction
for each triangulation animal for the two animals with implants. We assessed the
relationship of body temperature with distance from water, ambient temperature, time
of day and season using a multivariate analysis of variance (MANOVA) and conducting
posterior univariate linear regressions implemented by program JMP-IN 4.0.4 (SAS 2001,
SAS Institute Inc., Cary, North Carolina).

Results
Home range analysis. Over the study period we collected total of 1,781 locations with
a minimum of 71 and a maximum of 600 locations per animal; with an estimated mean
location error rate of (41 ± 12 m, n = 9; Table 2). We found that there were patterns of
spatial overlapping among individual capybara location points, between capybaras 95%
kernel home range (Table 3). We were only able to estimate temporal overlap among
four capybaras. We found 82% temporal and similar spatial overlap between capybaras
43 and 41 demonstrating that they were in the same group. We found zero temporal
overlap between capybaras 43 and 41 with capybaras 50 and 45. Thus, we infer that
capybaras 50 and 45 were from a separate group. Between capybaras 50 and 45, we
were not able to estimate temporal overlap because they were radiomarked at different
times during the study; however, we did find a spatial overlap of 19% and 80%, which
suggests that these animals were likely from the same group. Similarly, we were not able
to estimate temporal overlap between capybaras 1 and 2, because contact with them
was lost before other animals were radiomarked.
Based on our spatial and temporal overlap data and confirmed by direct observation
we were able to confirm that two capybaras (43 and 41) were in the same group. From
observational data we found the group was formed by one adult male (41), one untagged
adult female, and four juveniles including 43. We found that capybaras 1 (adult male) and
2 (adult female) had a high percent of spatial overlap between them, as did capybaras 43
and 41. These data suggest that capybaras 1 and 2 were possibly part of the same group,
but that they either dispersed, or were depredated. We further infer that their home
range was reoccupied by the group dominated by capybara 41. On the other hand,
capybara 45 (adult male) had little overlap with any other capybara during the tracking
period. This male was observed most of the time alone. However, on a few occasions
it was observed together with a second capybara but with no juveniles. Home range
analysis indicated that he was not part of the previously described group. This animal
disappeared before capybara 50 (adult female) was trapped, which made it impossible
to corroborate any temporal overlap between them. However, these animals had high
spatial overlap, which suggests that this female may have been the one observed with
capybara 45.

68 THERYA Vol.5(1): 61-79

 Campos-Krauer et al.

In general, the great majority of capybaras were observed (n = 304 direct observations)
near or on the shore of permanent ponds singly or in small groups, up to a maximum of
six animals 2.4 (± SD 1.4, n = 304). Capybaras were often observed resting in the shade
or walking near the ponds. Activity patterns of two capybaras revealed that daytime
activity was higher than at night, with peaks of activity at 16:00 and 20:00 hrs (Fig. 2).

Figure 2. Long-term
mean percentage
activity by time of day
for capybaras 41 and
43 individually and
pooled in the Central
Dry Chaco region
(based on n = 1035
locations).

Using measures of adaptive kernels, the average 95% kernel home range size was 183
(± SD 54 ha, n = 6), the 75% kernel = 64 ha, ± SD 22 ha, and the 50% kernel = 28 ± SD
9 ha (Table 2). We found no significant difference in home range size between seasons.
Across seasons, the mean distance from water for all capybaras was 126 (± SD 4 m, n =
1,781), with the distance from water increasing from 1:00 to 6:00 AM (t = 2.01, P < 0.01;
mean 1 = 214, Mean 2 = 132 (Fig 3). We found that 95 % of the locations were < 500
m from a permanent water source, 84 % were < 250 m, 64 % were < 100 m and 46 %
were < 50 m from water.

Table 2. Overall
capybara home Name MCP  95% Kernel 75% Kernel 50% Kernel
range estimates.
capy 1 437 193 75 42
capy 2 492 421 168 67
capy 45 737 198 58 24
capy 43 484 52 17 10

capy 41 997 62 27 10

capy 50 352 176 40 16

Mean 583 ha 183 ha 64 ha 28 ha

Habitat use analysis. The average MCP home range size for all capybaras was 583 (± SD
97 ha, n = 6). Using our five land cover classifications (Chaco forest, shrub Chaco forest,
introduced pasture, seasonally flood wetland and open water), we compared habitat use at
two scales: the overall study area and within the MCP home range. Our results suggest that
capybara did not establish home ranges at random (Λ = 0.023, χ²2 = 74.16, P < 0.0001).
We assigned a ranking of a maximum of 4 for the habitat that was used most significantly
and a minimum of 0 for the habitat that was significantly least used (Table 4). At the study

[Link] 69
RANGO DE HOGAR Y USO DE HÁBITAT DE CARPINCHOS EN PASTIZALES RECIÉN INVADIDO EN EL CHACO SECO DE PARAGUAY

area scale habitat types were used in the following hierarchal sequence; Chaco forest >
introduced pasture > seasonally flood wetland > open water > shrub Chaco forest (Table
4A). Shrub Chaco forest was used significantly less than available, followed by water and
flooded grass area which were used significantly less in proportion to their availability. It
is important to clarify that water surface and flooded grass area made up a comparatively
small proportion of the overall study area. The two highest-ranked habitats, Chaco forest
and introduced pasture, were used significantly more than their availability within the
study area, and Chaco forest was selected over pasture. On the smaller scale of home
range, overall use of the five habitat types based on proportion of radio locations in each
habitat type differed significantly from the proportion of habitat available within the
MCP home ranges (Λ = 0.037, x²2 = 44.31, P < 0.0001). The ranking matrix indicated
that the following habitat type followed sequence; open water > Chaco forest > pasture
> flooded grass area > shrub forest (Table 4B). Within the home range, water was the
most highly preferred habitat. Chaco forest and pasture had no detectable difference in
use from availability. On the other hand, flooded grass area was significantly less used
than available and finally; shrub forest was used less than its availability, suggesting that
capybaras were avoiding this habitat type.

Figure 3. Long-term
capybara average
percent distance from
water in the Central
Dry Chaco region of
Paraguay. Based on
six capybaras and n =
1781 locations.

Body temperature analysis. The mean ambient temperature during the study was 28°C,
with an average day time temperature during dry season of 27.26 °C (± SD 7.04 °C,
n = 359) and night 24.64 °C (± SD 5.66 °C, n = 173). The mean daytime wet season
temperature was of 31.88 °C (± SD 6.10 °C, n = 316) and night 29.52° (± SD 4.50 °C,
n = 165). We found no significant difference between wet and dry day time ambient
temperatures (P = 1.96; DF 673).
The mean body temperature for capybaras was 36.15 °C (± SD 0.27 °C, n = 1021),
with no significant difference between dry and wet season. We found a significant
positive correlation between body temperature and distance of the animal from water
(r² = 0.004, P = 0.02; F = 4.51, DF = 1008). Likewise, we found significant negative
correlation between ambient temperature and distance in which the animal was located
from water (r² = 0.02, P < 0.0001; F = 29.01, DF = 1017; Fig. 4).

70 THERYA Vol.5(1): 61-79

 Campos-Krauer et al.

Discussion
The study was conducted in a newly invaded area in which capybara population densities
were low, thus our sample size was representative of the population at the leading edge
of this newly occupied area (Brooks 1998; Campos-Krauer and Wisely 2009). Based on
our direct observations and overlapping home range data, we confirmed that we were
observing three groups of capybara. All groups were small, ranging from a pair to a
family group of six. Each group had two to three ponds within their home ranges, near
which they remained the majority of the time. Individuals within a group moved together
to feed, rest or hide in surrounding habitats and always maintained the pond as the focal
point. We found some spatial overlap but little temporal overlap between individuals
from different groups. The exception was capybara two (female) who had high spatial
overlap with two groups, and made occasional short solo trips to a neighboring pond.

Table 3. Asymmetrical
matrix of percent data   capy 1 capy 2 capy  45 capy 43 capy 41 capy 50
point spatial overlap
between six capybaras capy 1 66 1 49 49 6
monitored in the
study area; columns capy 2 56 20 29 29 0
correspond to percent
overlap of corresponding capy 45 38 79 0 0 19
capybara with different
capybara. capy 43 83 90 12 84 1

capy 41 78 94 9 86 2

capy 50 0 1 80 0 0  

Activity patterns were similar to those of other populations in Venezuela (Herrera

and Macdonald 1989) and Brazil (Alho et al. 1987). We found the highest activity of
capybaras during the crepuscular hours with little movement during the middle of the
day or at night. During the height of their movement, distance from water was less than
150 m indicating that movement was mostly in habitat directly surrounding or in ponds
(Fig. 3). On the other hand, movement activity diminished during the night and distance
from water increased. Groups moved during late afternoon and early night away from
water ponds, occasionally moving to a different water pond or more commonly to a
bedding area in the dense Chaco forest where they would spend the night. It appears that
capybaras are using the cover of the darkness and the dense Chaco forest as protection
during the night, moving closer to water the next morning (Fig. 3).
Capybara populations in the study area were not intensely persecuted by humans;
occasional poaching was possible but rare. However, capybaras remained cautious of
humans and as soon as human presence was detected, they would silently move toward
the nearest ponds. Only when an animal was surprised by a human or a predator would
they loudly jump in the water. Interestingly, capybaras remained in the water only for a
few minutes where they would hide under aquatic vegetation. Shortly after entering the
water, they would emerge and escape into the dense Chaco forest using it as the final
hiding spot.

[Link] 71
RANGO DE HOGAR Y USO DE HÁBITAT DE CARPINCHOS EN PASTIZALES RECIÉN INVADIDO EN EL CHACO SECO DE PARAGUAY

Predators such as jaguar (Panthera onca) and puma (Puma concolor) were common
in the region and study area. One radiocollared capybara was confirmed to have
been killed by a puma at the shore of a pond. Tracks and signs of predators were not
uncommon surrounding the ponds. Similarly, the great majority of ponds in the study
area had caiman (Caiman yacare) that are known to depredate juvenile and subadult
capybara (Lord 2009). Their presence and the small size of some of the ponds in our
study area could explain why capybaras tended to bed down in forested areas during the
night, and use water as an escape mechanism for only a short while.

Figure 4. A) Scatterplot
and linear regression of
ambient temperature vs.
capybara distance from
water (y = 29.4909
– 0.0072 (x), R² =
0.02, P < 0.001). B)
Scatterplot and linear
regression of capybara
body temperature vs.
distance from water (y =
36.1138 + 0.003 (x), R²
= 0.004, P = 0.02).

The overall average estimated 95% Kernels of 183 ha were similar to the estimates of
home range for populations of capybara in the Brazilian Pantanal, with ranges of 200 ha
(Schaller and Crawshaw 1981) and 196 ha (Alho et al. 1987, 1989). These home range
sizes were considerably larger than those found in Venezuela by Herrera and Macdonald
(1987) with home ranges of 10 to 16 ha with much higher population densities. Smaller
home ranges and higher densities in the llanos of Venezuela could be due to the higher
productivity of the grasslands than in the Pantanal or the Gran Chaco (Herrera and
Macdonald 1989).

72 THERYA Vol.5(1): 61-79

 Campos-Krauer et al.

In general, capybaras were found close to man made ponds. In the Gran Chaco,
capybara presence and survival directly depends on the availability of permanent
water sources and introduced pastureland (Campos-Krauer and Wisely 2011). Natural
permanent water sources in the region are scarce, and the great majority dry out during
the dry season. Man made ponds are reliable year round sources of water that are
regularly distributed throughout pasturelands. As a result, capybara home ranges in
the central dry Chaco include two or three ponds separated by approximately 1 km,
that are typically used by multiple groups, but only by one group at any given time.
Despite the considerable distance covered by capybara, 95 % of all location points
were < 500 m from a permanent water source demonstrating the importance of these
ponds for capybara. A tight association with water is in agreement with previous reports
(Barreto and Herrera 1998; Azcarate 1980; Cordero and Ojasti 1981; Murphey et al.
1985; Mones and Ojasti 1986; Herrera and Mcdonals 1989; Lord 1991; Quintana and
Malvarez 1994, 1998). Although we found no significant difference between wet and
dry season home ranges when we considered all animals, two capybaras which were
members of a group of six had larger home ranges during the dry season than during the
wet season. Expansion during the dry season could be due to a need for additional food
resources to support the group as productivity declined during the dry season. The dry
season home ranges of solitary or paired capybaras were smaller than those of a larger
group.
Considering that the capybara is a semi-aquatic rodent, it was not unexpected that
open water surface was a preferred habitat type. Also preferred, however, was the Chaco
forest. Chaco forest surrounded the great majority of ponds in the study area; we believe
that the dense vegetation of the forest plays a significant role for capybara survival in
the region. The forest likely serves as a cool shaded area during the hot summer and
provides shelter from the cold south winds during winter, as well as suitable protection
from predators. Introduced pastureland was also greatly preferentially used, providing
extensive high quality forage year round for capybaras. Without pasturelands, capybara
foraging habitat would be confined to small, periodically flooded natural pasture, or the
vegetation immediately surrounding man made ponds. Interestingly, capybaras avoided
shrub Chaco forest. The lack of understory vegetation provided few food resources and
little protection against extreme climatic conditions and predators, making this habitat
risky for capybaras.
Average body temperature of capybaras in our study (36.15 °C) was similar to body
temperatures (36.0 to 36.6 °C) found by López-Barbella (1982). Body temperature was
positively correlated with distance from water. These findings suggest that capybaras
use water to thermoregulate as well as for predator avoidance. Our interpretation is
further supported by the fact that capybaras ventured further away from water only when
ambient temperatures were low (Fig. 4A, B). Although capybaras have been anecdotally
reported to use water for thermoregulation, this is the first study providing evidence for
this phenomenon through the use of internal temperature sensors. Other semi aquatic
rodents such as the European beaver (Castor fiber), American beaver (Castor canadensis),
and the Australian water rat (Hydromys chysogaster) also use water as a thermoregulatory
tool and have developed physiological adaptations to optimize the benefits of water high
cooling capacity (Steen and Steen 1965; Hart 1971; Fanning and Dawson 1980).

[Link] 73
RANGO DE HOGAR Y USO DE HÁBITAT DE CARPINCHOS EN PASTIZALES RECIÉN INVADIDO EN EL CHACO SECO DE PARAGUAY

Similarly, the capybara has evolved skin and hair that enhances the ability of water
to regulate body temperature. Capybara epidermis is covered in folds of tissue which
creates a larger surface area; additionally, the hair emerges at an acute angle and is
clumped in groups of three or four follicles with the clumps spaced relatively sparsely
which speeds the drying and body cooling process consequently reducing the body
temperature (Pereira et al. 1980).
Table 4. A. Ranking
A            
matrices for the overall
comparison of habitat
Flooded grass
  Open water Pasture  Shrub forest Chaco  forest Rank type use from minimum
area
convex polygon home
range versus habitat
Open water - --- + --- 1
availability in the entire
study area. B. Ranking
Flooded grass area + - + - 2 matrices for capybara
based on comparing
Pasture +++ + +++ --- 3 proportion of radio
locations for each
Shrub forest - - --- --- 0 animal in each habitat
type within MCP home
Chaco forest +++ + +++ +++   4 ranges per season. Each
average element in the
ChF > P > FGA > W > ShF  matrix was replaced by
its sign. Sing represents
level of significant
deviation from random
B            
at P < 0.05. A value of
4 corresponds to the
Flooded grass
  Open water Pasture Shrub forest Chaco forest Rank highest significantly
area
used habitat, a value of 0
correspond to the lowest
Open water +++ +++ +++ +++ 4
significant used habitat
type.
Flooded grass area --- - + - 1

Pasture --- + +++ - 2

Shrub forest --- - --- --- 0

Chaco forest  --- + + +++   3

W > ChF > P > FGA > ShF

Worldwide, anthropogenic land use change and fragmentation are implicated in the
establishment of invasive species and expansion of native ones (Lockwood et al. 2007;
Peterson and Vieglais 2001). Capybaras expanded their range to the Central Dry Chaco
after large-scale deforestation occurred for ranching (Campos-Krauer and Wisely 2011).
It appears that ample forage and suitable cover were created when Chaco forest was
fragmented. Perhaps more important to the expansion of capybaras into this region was
the creation of regularly distributed, permanent water sources in this otherwise xeric
habitat. As a taxon, rodents are highly successful invaders. They exhibit demographic
traits necessary for expansion and invasion such as high fecundity, short generation time
and opportunistic breeding which can provide advantages over local fauna. Rodents
cause losses to harvest and can serve as vectors and host for diseases, and are the most
significant crop pests (Singleton et al. 1999, Chu et al. 2003). Where they have invaded
they often further alter habitat, examples being the American beaver (Castor canadensis;
Fasanella et al. 2010) and the coypu (Myocastor coypus; Guichon et al. 2003). With

74 THERYA Vol.5(1): 61-79

 Campos-Krauer et al.

voracious appetites and high reproductive rates, these species are of great concern world
wide.
The capybara also appears to be a species capable of taking advantage of anthropogenic
land management and transformation. Large scale land cover change from Chaco
forest to a patchwork of pasture and forest appears to be a critical factor allowing the
capybara to expand its distribution to these regions. The central dry Chaco region has
been intensively transformed during the last 70 years. This habitat transformation has
drastically changed the structure and distribution of Chaco forest, creating conditions
which have allowed the capybara to expand its range into an area previously inhospitable
to it. Establishment in this region, however, is driven by the artificial provision of water.
The expansion of the capybara into the central dry Chaco is a clear consequence of
the great land transformation that is affecting the area and its appearance should alert
those responsible that the Gran Chaco ecosystem is being irreparably altered. Expanding
species can outcompete native species and alter ecosystem services. Indeed, the
presence of capybaras in the central Chaco may already be altering the epizootiological
landscape of the region. Capybaras are reservoir hosts of Trypanosoma evansi, a
protozoan parasitic infection that infects both domestic and wild mammals (Franke et al.
1994). At present, capybara population numbers are still small and have not been linked
to any agricultural damage or disease reservoir in the central dry Chaco, but as livestock
and capybara densities increase in this region (Campos-Krauer and Wisely 2011), the
potential for disease outbreak will also augment. This study increases our understanding
of the extent of the spatial distribution and ecological requirements of capybara which
will be essential for effective management of this newly established species.

Acknowledgments
Special thanks to the owners of Estancia Edito for their immense hospitality and for
allowing us access to their land. Thanks to E. Gomez for her valuable help and support
from the Secretaria del Medio Ambiente, Paraguay (SEAM). Special thanks to D. Meritt
and R. Klemm for their support and guide. Thank you to the three anonymous reviewers
for their insightful comments. Financial support for this study came from a Fulbright
Scholarship to JMCK, Academic and Professional Program for the Americas (LASPAU),
and the Division of Biology, Kansas State University. Logistic support came from Proyecto
Taguá, Toledo, Paraguay. All collecting was carried out under Paraguay permit numbers
1/05, 1/06, 1/07, RNVS 0183 under KSU Institutional Animal Care and Use Committee
protocol number 2362.

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Sometido: 3 de enero de 2014

Revisado: 1 de abril de 2014
Aceptado: 8 de abril de 2014
Editor asociado: Robert Owen
Diseño gráfico editorial: Gerardo Hernández

[Link] 79
 Estacionalidad de la cría y estructura etaria en Carollia THERYA, abril, 2014
brevicauda y otros murciélagos frugívoros (Phyllostomidae) Vol.5(1): 81-109
en selvas nubladas de los Andes venezolanos DOI: 10.12933/therya-14-179

Breeding and age-structure seasonality in

Carollia brevicauda and other frugivorous bats
(Phyllostomidae) in cloud forests in the
Venezuelan Andes
Jesús Molinari1* and Pascual J. Soriano1

Abstract
The most universal adaptations of tropical frugivores to the seasonal rhythms of fruiting
involve their annual breeding cycles. In bats, these cycles typically follow a pattern termed
bimodal polyestry, consisting in the production of one offspring per female twice during
the breeding season. We use data gathered along 29 years to show that, in cloud forests
in the Venezuelan Andes, the breeding cycles of Carollia brevicauda and other frugivorous
phyllostomid bats (eigth species of the genera Sturnira, Artibeus, Dermanura, Enchisthenes,
and Platyrrhinus) conform to bimodal polyestry, with a high interspecific synchronization
and a low interannual variability. We analyze the adaptive significance of this pattern in terms
of three hypothetical variables: demand, consumption, and supply of food sources, explicitly
concluding that the seasonality of fruit production, resulting from the average rainfall regime,
is the ultimate factor causing bimodal polyestry. The constancy in the seasonal schedule
of breeding and concomitant fluctuation of age proportions, both in the bat populations
studied under natural conditions, and in captive Carollia colonies maintained under year-
round uniform conditions, suggests presence of an endogenous component in the annual
breeding cycles of frugivorous phyllostomids. To conclude, we argue that the seasonality
of fruiting is also likely to be the proximate environmental factor modulating these cycles,
irrespective of whether it does so indirectly as a time cue entraining endogenous rhythms,
or directly as a limiting factor determining whether bat breeding and population growth are
possible.

Key words: Artibeus, bimodal polyestry, circannual rhythms, Dermanura, Enchisthenes,

environmental cues, Platyrrhinus, reproductive strategies, Sturnira, tropical seasons.

Resumen
Las adaptaciones más universales de los frugívoros tropicales a los ritmos estacionales de
fructificación atañen a sus ciclos anuales de cría. En murciélagos, estos ciclos típicamente
se ajustan a un patrón denominado poliestría bimodal, consistente en la producción de un
descendiente por hembra dos veces durante la estación de cría. Empleamos datos reunidos
durante 29 años para documentar que, en selvas nubladas de los Andes Venezolanos, los
ciclos de cría de Carollia brevicauda y otros murciélagos filostómidos frugívoros (ocho
1
Universidad de Los Andes. Facultad de Ciencias. Departamento de Biología. Mérida 5101. Venezuela. E-mail: molinari@
[Link] (JM), pascual@[Link] (PJS)
*
Corresponding author
BREEDING AND AGE-STRUCTURE IN CLOUD FOREST BATS

especies de los géneros Sturnira, Artibeus, Dermanura, Enchisthenes y Platyrrhinus)

concuerdan con la poliestría bimodal, con elevada sincronía interespecífica y baja
variabilidad interanual. Analizamos el significado adaptativo de este patrón en términos
de tres variables hipotéticas: demanda, consumo y suministro de recursos, concluyendo
explícitamente que la estacionalidad de la fructificación, resultante del régimen promedio de
precipitaciones, es el factor selectivo último causante de la poliestría bimodal. La constancia
en la estacionalidad de la cría y concomitante fluctuación de proporciones etarias, tanto en
las poblaciones de murciélagos estudiadas bajo condiciones naturales, como en colonias
cautivas de Carollia mantenidas bajo condiciones uniformes todo el año, sugiere presencia
de un componente endógeno en los ciclos de cría de los filostómidos frugívoros. Para
concluir, argumentamos que la estacionalidad de la fructificación probablemente también
es el factor próximo ambiental modulador de estos ciclos, independientemente si lo hace
indirectamente como factor sincronizador de ritmos endógenos, o directamente como un
factor limitante que determina si la actividad de cría y el crecimiento poblacional de los
murciélagos son posibles.

Palabras clave: Artibeus, Dermanura, Enchisthenes, estaciones tropicales, estímulos

ambientales, estrategias reproductivas, Platyrrhinus, poliestría bimodal, ritmos circanuales,
Sturnira.

Introduction
In tropical forests, the availability of ripe fruit to frugivorous vertebrates is often concentrated
between the middle of the dry season and the first half or first two-thirds of the wet season
(Medway 1972; Frankie et al. 1974; Croat 1975; Hilty 1980; Opler et al. 1980; Alexandre
1980; Jackson 1981; Lieberman 1982; Terborgh 1983; Gautier-Hion et al. 1985; Schaik
1986; Koptur et al. 1988; Heideman 1989a; Peres 1994; Estrada and Coates-Estrada 2001;
Haugaasen and Peres 2005; Bentos et al. 2008). To cope with the resulting shortage of fruit
during the late wet season and early dry season, frugivores resort to strategies such as: 1)
subsisting on stored food or body fat and protein accumulated during the previous time of
plenty (McNab 1976; Smythe 1978, 1986; Emmons 1980; Smythe et al. 1982; Goldizen
et al. 1988); 2) increasing foraging time (Leck 1972; Terborgh 1983); 3) living on alternate
foods, such as unripe or less-preferred fruit, foliage, and nectar and pollen (Heithaus et al.
1975; Foster 1977; Janson et al. 1981; Smythe et al. 1982; Leighton and Leighton 1983;
Terborgh 1983; Feer 1989; Peres 1994); 4) modifying home ranges to increase the chance
of encountering fruit (Fleming and Heithaus 1986; Leighton and Leighton 1983); or 5)
migrating to other localities in which fruit is more abundant (Nelson 1965; Morton 1977;
Marshall and McWilliam 1982; Worthington 1982; Thomas 1983; Wheelwright 1983;
Richter and Cumming 2006). However, the most universal adaptations of tropical frugivores
to the alternation of seasons of plenty and shortage of fruit concern their annual breeding
cycles (Molinari 1993).
The annual breeding cycles of Neotropical frugivorous bats have been studied in southern
Mexico and Central America (Fleming 1971; Fleming et al. 1972; LaVal and Fitch 1977;
Bonaccorso 1979; Dinerstein 1986; Wilson et al. 1991; Estrada and Coates-Estrada 2001;
Stoner 2001; Chaverri and Kunz 2006; Montiel et al. 2011; Durant et al. 2013), and in some
areas of South America (Taddei 1976; Thomas 1983; Willig 1985; Graham 1987; Bonilla

82 THERYA Vol.5(1): 81-109

 Molinari and Soriano

and Turriago 1988; Cosson and Pascal 1994; Sosa and Ramoni-Perazzi 1995; Bernard 2002;
Mello and Fernandez 2000; Mena and Williams de Castro 2002; Mello et al. 2004, 2009;
Duarte and Talamoni 2010). Wilson (1979) and Racey (1982) provided syntheses of earlier
literature. These authors noted that, with few exceptions, breeding in these bats follows
a pattern known as bimodal polyestry (Wilson 1973), consisting in the production of two
offspring per female, each at a different parturition, during a breeding season beginning
late in the dry season and ending toward the mid or late wet season. At tropical latitudes,
the same pattern also appears to be the rule among Paleotropical frugivorous bats (Okia
1974a, b, 1987; Mutere 1968; Baranga 1980; Marshall and McWilliam 1982; Thomas and
Marshall 1984; Bernard and Cumming 1997; Kofron 1997; Heideman and Powell 1998;
Bumrungsri et al. 2007; Monadjem and Reside 2012), which are not closely related to
their Neotropical counterparts and most likely evolved frugivory independently (Wible and
Novacek 1988; Hutcheon et al. 2002). Both in Neotropical and Paleotropical frugivorous
bats, seasonal monoestry or aseasonal polyestry are the known exceptions to bimodal
polyestry (Mutere 1967; Fayenuwo and Halstead 1974; Wilson 1979; Heideman 1988;
Penzhorn and Rautenbach 1988; Estrada and Coates-Estrada 2001; Stoner 2001; Haldar
and Yadav 2006; Kofron 2007a, b; Duarte and Talamoni 2010; Montiel et al. 2011). In
Neotropical frugivorous bats, seasonal monoestry has been observed in northwestern Costa
Rica (Artibeus jamaicensis, Carollia perspicillata ; Stoner 2001) and in the Brazilian Atlantic
forest (Artibeus lituratus; Duarte and Talamoni 2010), whereas aseasonal polyestry has been
observed in southern Mexico (A. jamaicensis, Carollia brevicauda, Sturnira lilium; Estrada
and Coates-Estrada 2001; Montiel et al. 2011). Equivalent adaptive strategies, involving
breeding cycles in nonflying mammals (e. g. Harrison 1955; Fleming 1973; Charles-
Dominique 1977; Heany and Thorington 1978; O’Connell 1979; Charles-Dominique et al.
1981; Glanz et al. 1982; Smythe et al. 1982; Gliwicz 1984; Goldizen et al. 1988; Snowdon
and Soini 1988; Cerqueira et al. 1989; Roosmalen and Klein 1988; Carnegie et al. 2011;
Heesen et al. 2013), and breeding and molting cycles in birds (Moreau 1937; Skutch 1950;
Snow 1976; Foster 1975; Worthington 1982), are also found in other frugivorous vertebrates
of tropical forests.
Even though there is general agreement that seasonal fluctuations in fruit availability,
resulting from the seasonality of rainfall, is the ultimate factor, or selective force, that
has shaped the breeding patterns of frugivorous vertebrates in the tropics, the nature of
the proximate factors, or mechanistic cause, responsible for the onset and synchrony
of each annual cycle remains contentious. For frugivorous birds, some authors (Ward
1969; Fogden 1972; Jones and Ward 1976; Snow 1976; Worthington 1982) have argued
the proximate and the ultimate factors to be the same (i. e. seasonal fluctuations in the
availability of fruit). In the Neotropics, climatic factors, namely rainfall or temperature,
have been suggested as possible proximate factors for frugivorous bats and nonflying
mammals (Fleming et al. 1972; Glanz et al. 1982; Willig 1985; Mello et al. 2004, 2009).
Resource abundance has been proposed as the proximate factor for Haplonycteris
fischeri, a Paleotropical frugivorous bat (Heideman 1988).
In this study, we report data recorded along 29 years on the annual cycles of breeding
and age structure in Carollia brevicauda (Phyllostomidae) and eight other species of
frugivorous phyllostomids of the genera Sturnira, Artibeus, Dermanura, Enchisthenes, and
Platyrrhinus. Based on these data and on a review of previously published information,

[Link] 83
BREEDING AND AGE-STRUCTURE IN CLOUD FOREST BATS

we examine the ultimate and proximate factors of annual breeding cycles in frugivorous
phyllostomids.

Study area. Main study areas were on the southeast slope of the Sierra de La Culata, near
the city of Mérida, Mérida state, Venezuela. The natural vegetation of the areas is cloud
forest, which still occupies a large fraction of slopes at elevations of 1,900 - 2,900 m. This
cloud forest is diversified into two major kinds differing in floristic composition and vertical
structure: lower montane cloud forest below 2,200 m, and higher montane cloud forest
above 2,200 m (Ataroff and Sarmiento 2003). Most bats in our sample were captured in
cloud forests at four sites: Monte Zerpa (8° 38’ N, -71° 10’ W), elevations 2040 – 2100 m;
Vega de Don Pedro and Monterrey (8° 41’ N, -71° 07’ W), elevations 2.330 - 2370 m; and
Prado Verde (8° 40’ N, -71° 06’ W), elevation 2,200 m. A small fraction of the bats in our
sample were captured in cloud forests at three additional sites: La Mucuy Alta (8° 38’ N, -71°
02’ W), elevation 2260 m; La Pedregosa Alta (8° 37’ N, -71° 11’ W), elevation 2000 m; and
near Jají (8° 34’ N, -71° 19’ W), elevation 1,950 m.
Climate data for 27 years (1974 - 2001) are available for the Santa Rosa Meteorological
Station (Fig. 1), which is adjacent (8° 37’ 39’’ N, -71° 09’ 25’’ W, elevation 1,950 m) to
Monte Zerpa, one of the mist-netting sites. Average yearly temperature is 17.2° C. Average
monthly temperatures range from minima of 16.0 – 16.3° C in December and January, to
maxima of 17.8 – 18.0° C in May, August, and September (Fig. 1). Though the overall annual
temperature pattern is bimodal, monthly variability is proportionally high, to the point that
the pattern changes substantially from year to year.
The average rainfall pattern is also bimodal, and thus four seasons can be recognized
(Fig. 1), to which hereafter we will refer to as the “long dry season” (December–March),
“first wet season” (April–June), “short dry season” (July), and “second wet season” (August–
November). Monthly variability in rainfall is substantial, thus such seasons can become
barely or not distinguishable in particular years (Fig. 1).
During 1982 and 1983, which were the years in which we sampled bat populations
most intensively, and 1981, a year possibly causing time-lag effects on bat reproduction in
1982 and 1983 (Fig. 2), monthly rainfall in the Santa Rosa Meteorological Station deviated
considerably from the average annual pattern (Fig. 1): the four-seasons pattern was not
clearly discernible in 1981, the short dry season of 1982 was much more severe than the
preceding (1981 - 1982) long dry season, the long dry season of 1982 - 1983 was unusually
severe and, conversely, the wet seasons were easily recognizable only in 1982, and 1983
(Fig. 2).
Assuming that rainfall/humidity could act as an environmental cue synchronizing the
annual breeding cycle of small mammals, such as Neotropical frugivorous bats (Fleming et
al. 1972; Glanz et al. 1982; Willig 1985), the time scale of physiological relevance would
likely be much shorter than a monthly one. Therefore, we also grouped the 1981, 1982, and
1983 rainfall data for the Santa Rosa Meteorological Station into semimonthly and weekly
intervals (Fig. 2). Shortening of the time scale makes the seasonal pattern of wet and dry
seasons much less evident: only the first wet and short dry seasons of 1982, and the long dry
season of 1982-1983, remain distinguishable at a weekly scale (Fig. 2).

84 THERYA Vol.5(1): 81-109

 Molinari and Soriano

Materials
and Methods
Field work. From September 1979 through January 2007, we mist-netted across trails within
cloud forest used by bats as flyways. From October 1981 through March 1984, we also mist-
and hand-netted in roosts used as diurnal retreats by Carollia brevicauda. This increased
sample size for this species, and allowed obtaining data on non-volant infant bats of the
species. Immediately after capture, we placed each bat individually in a cloth bag, in which
we held it for 30 - 60 min before processing to make certain that any food remains present in
its digestive tract would be defecated prior to data taking and subsequent release. We band-
marked a large fraction of released bats either by making a small incision in the propatagium
and slipping a lipped aluminum band through it and around the forearm, or by means of
a plastic necklace carrying a numbered aluminum band (Bonaccorso et al. 1976; Gannon
1994).

Fig. 1. Average
monthly temperature
and rainfall in the Santa
Rosa Meteorological
Station, Estado Mérida,
Venezuela. Vertical
bars represent ± 1
standard deviation.

Employing a standard data sheet, we recorded at least the following data from each
captured bat: identification number, date and site of capture, species, sex, breeding status,
age parameters (dentition, pelage, finger epiphyses), body mass, and forearm length. We
assessed breeding status in females by observing the condition of mammae (minute and
hidden in pelage, naked and milkless, with milk) and noting if pregnancy was externally

[Link] 85
BREEDING AND AGE-STRUCTURE IN CLOUD FOREST BATS

evident. Breeding categories of individuals recognized on the basis of these criteria are
presented in Results. We classed dentitions as deciduous, mixed, or permanent; and pelages
as juvenile, intermediate, or adult. To determine the stage of ossification of the metacarpal
and phalangeal epiphyses, the wings of each bat were transilluminated with a handheld
flashlight. Individual bats were noted as having one of three stages of ossification:stage 1,
implying entirely nonossified (cartilaginous) epiphyses; stage 2, in which the epiphyses are
only partly cartilaginous owing to a distal center of ossification being present; and stage 3,
implying entirely ossified epiphyses. These same stages were distinguished and carefully
illustrated by Kunz and Anthony (1982). We also palpated epiphyses to supplement
observations on transilluminated wings. Epiphyseal regions felt evenly tapered and
protuberant in bats with ossification of stage 1, compact and angular in bats with ossification
of stage 3, and intermediate in bats with ossification of stage 2. Age classes recognized
on the basis of these criteria are presented in Results. For C. brevicauda, we estimated the
approximate range of ages for each age class by employing recapture records of individuals
for which an approximate date of birth was known or could be estimated.

Fig. 2. Monthly,
semimonthly, and
weekly rainfall during
1981, 1982, and
1983 in the Santa
Rosa Meteorological
Station, Estado Mérida,
Venezuela.

Data analyses. Based on field data, each adult female was assigned to one of seven breeding
categories: 1) no external signals of pregnancy + no indication of present or past lactating
activity; 2) pregnant (medium pregnancy); 3) pregnant (advanced pregnancy); 4) lactating;
5) postlactating; 6) pregnant (medium pregnancy) + lactating; 7) pregnant (medium
pregnancy) + postlactating. Similarly, each bat of any sex was assigned to one of four
age categories: 1) adult; 2) subadult; 3) juvenile; 4) infant. Ranges of body masses and
measurements, discrete characters, and absolute age estimations of individuals of Carollia
brevicauda belonging to these breeding and age categories are reported in Results.

86 THERYA Vol.5(1): 81-109

 Molinari and Soriano

For each of the nine bat species, we grouped data regardless of year of collection (1979
- 2007) in 1.5-month intervals (Fig. 3, Table A1). This procedure led to what we feel is
the minimum number of intervals (8) needed to portray with sufficient detail the temporal
succession of breeding and age-structure categories. Only in the case of C. brevicauda, sample
sizes were large enough for subdividing data (maintaining the same 1.5-month intervals) to
allow statistical comparisons involving different years, or groups of years. Therefore, for this
species we had four data sets: 1) all years combined (1979 - 2007); 2) multiyear (1979 - 2007,
excluding 1982 and 1983); 3) single year 1 (1982); and 4) single year 2 (1983). In the case
of other species, smaller sample sizes required a different procedure, namely lumping data
to allow statistical comparisons among monophyletic supraspecific groups (clade names
according to Wetterer et al. 2000), as follows: Sturnirini (Sturnira bidens + S. bogotensis +
S. erythromos + S. ludovici); Stenodermatini (Artibeus lituratus + Dermanura bogotensis +
Enchisthenes hartii + Platyrrhinus umbratus); Stenodermatinae (Sturnirini + Stenodermatini).
Table 1. Results of
Kolmogorov-Smirnov p-value
Data sets compared (Carollia vs. Stenodermatinae) Cells Z
2-sample goodness-of- (2-tailed)*
fit tests (Z) comparing
Pregnant females 8 vs. 8 0.250 1.000
distributions along
1.5-month intervals of Lactating females 8 vs. 8 0.500 > 0.964
individuals belonging to Postlactating females 8 vs. 8 0.750 > 0.627
each female-breeding or
age category. Adults 8 vs. 8 0.500 > 0.964
Subadults 8 vs. 8 0.500 > 0.964

*All Z values non- Juveniles 8 vs. 8 0.500 > 0.964

significant. See Methods All above categories consecutively 48 vs. 48 0.816 > 0.518
for further explanation.

For statistical tests, we used SPSS for Windows, version 11. We used the Kolmogorov-
Smirnov 2-sample goodness-of-fit tests to compare, for C. brevicauda (1979–2007) versus
the Stenodermatinae (1979–2007), the distributions along the 1.5-month intervals of
individuals belonging to each female breeding category, and each age category (Table 1); i.
e., we conducted a test separately for each female breeding category and each age category.
These tests were aimed at detecting significant differences in the seasonal distribution
of the proportions of female-breeding and age categories between both data sets. Before
carrying out the tests, we equalized the size of the larger sample to the size of the smaller
sample of the same 1.5-month interval without altering the proportional abundance
of each female breeding or age category. For example, in the case of the 16 April–31
May interval, sample size for C. brevicauda (n = 149) was larger than sample size
for the Stenodermatinae (n = 96). The ratio between these sample sizes is 96/149 =
0.6443. Therefore, we reduced the sample size of C. brevicauda for this interval to 96 by
multiplying the numbers of adults (81), subadults (18), and juveniles (50) by 0.6443, thus
obtaining an “equalized” sample consisting of 52 adults, 12 subadults, and 32 juveniles.
Once this was done, we used a test to compare the abundances of the adults along the
eight intervals, another test to compare the abundances of the subadults along the eight
intervals, and so on.
To gauge the intraspecific, interspecific, and interannual synchronization among the nine
species of bats considered in the study with regard to the seasonal schedule of female-
breeding and age structure changes, we calculated Pearson (r) and Spearman correlation

[Link] 87
BREEDING AND AGE-STRUCTURE IN CLOUD FOREST BATS

(ρ) coefficients, and their significances. Because Pearson and Spearman correlation
coefficients were very similar in magnitude (as typical, Spearman values were a little
lower) and significance, we report only Pearson coefficients (Table 2). We tested all
possible non-redundant pairs involving C. brevicauda (1979 - 2007, multiyear, 1982,
1983) and supraspecific (Sturnirini, Stenodermatini, Stenodermatinae) data sets. In
contrast with the previous procedure (Table 1), we considered together, as a single
data row, all categories in each data set, i.e., we calculated correlations by considering
simultaneously female (non breeding, pregnant without distinction between medium
and advanced pregnancies, and lactating) and age (juveniles, subadults, and adults)
categories, and by pairing proportions of such categories belonging to the same
1.5-month intervals of the two data sets (Table A1). To preclude variation in sample
size from affecting correlations (Bates et al. 1996), we considered proportions of
individuals in categories, as opposed to numbers of individuals in categories. In our
case, there is no risk of spurious correlations owing to the use of proportions because
transformations, whose only effect is to equalize samples to a common size (n = 100),
do not involve shared divisors or multipliers that might act as confounding factors, or
lurking variables, i.e., each sample was internally standardized with no influence of
other samples. However, we note that correlation coefficients obtained using numbers
instead of proportions of individuals are moderately lower and similarly significant to
those that we report (Table 2). This can be verified by repeating our calculations using
data supplied in the Appendix. Because we calculated the significances of multiple
correlation coefficients, we applied the Bonferroni correction to them. This correction
is the simplest and most conservative method to control the probability of obtaining
false positives (at the expense of increasing the proportion of false negatives) as a result
of testing numerous hypotheses (e. g. Curtin and Schulz 1998).

Results
Female-breeding categories and age classes. We distinguish four female-breeding
categories:
A) Non-breeding. Females that do not do not belong to the pregnant, lactating, or
postlactating categories.
B) Pregnant. Operationally defined as females that show externally visible
pregnancies. In Table A1, we subdivide this category into females with medium
pregnancies, and females with advanced pregnancies.
C) Lactating. Females with mammae from which milk can be extruded. This
category includes females lacking externally visible pregnancies and females with
medium pregnancies, but excludes females with advanced pregnancies, which initiate
colostrum or milk production shortly before parturition.
D) Postlactating. Females that have ceased to suckle their offspring recently. These
females are recognizable for their milkless but naked and enlarged mammae. This
category includes females lacking externally visible pregnancies and females with
medium pregnancies.
Though we used only three of them in the analyses, we distinguish four age classes:
A) Infants. Having non-ossified epiphyses (stage 1, see Methods), juvenile pelage,
totally or partially deciduous dentition, and no or limited flying capacity (thus they

88 THERYA Vol.5(1): 81-109

 Molinari and Soriano

were captured only within a roost, or while being carried by the mother). In Carollia
brevicauda, members of this age class are aged from 0 to approximately 25 days, have
body masses ranging from 5.0 to 10.5 g (mean = 7.7, SD = 1.5, n = 20), and forearm
lengths ranging from 26.9 to 37.2 mm (mean = 31.5, SD = 3.7, n = 21).
B) Juveniles. Having non-ossified epiphyses (stage 1), and juvenile pelage. Differ
from members of the previous age class in having complete permanent dentition and
in being volant. In C. brevicauda, members of this age class are aged from slightly less
than one month to approximately two months, have body mass ranging between 10.5
and 16.0 g (mean = 13.4, SD = 1.3, n = 67), and forearm lengths ranging between 37.0
and 41.9 mm (mean = 40.1, SD = 1.0, n = 66).
C) Subadults. Differ from members of the previous age class in having partially
ossified epiphyses (stage 2), and adult or close-to-adult pelage. In C. brevicauda,
members of this age class are approximately aged two to three months, have body
masses ranging from 14.0 to 20.0 g (mean = 16.2, SD = 1.1, n = 91), and forearm
lengths ranging from 38.2 to 43.0 mm (mean = 40.7, SD = 0.5, n = 86).
D) Adults. Differ from members of the previous age class in having completely
ossified epiphyses (stage 3), and, presumably, in being reproductively mature
(referentially, females of the frugivorous phyllostomid, Dermanura watsoni, are known
to reach sexual maturity when aged three to six months; Chaverri and Kunz 2006). In
C. brevicauda, members of this age class are aged approximately four months or older,
have body masses ranging from 15.0 to 21.5 g (mean = 18.1, SD = 1.3, n = 230) in
males, and from 15.0 to 21.0 g (mean = 17.7, SD = 1.5, n = 273) in females, and have
forearm lengths ranging from 38.2 to 43.0 mm (mean = 40.6, SD = 0.9, n = 225) in
males, and from 38.5 and 44.2 mm (mean = 40.9, SD = 1.0, n = 339) in females.

Breeding and age-structure seasonality. In the 15 January–28 February and 1 March–15

April intervals, corresponding to the last half of the long dry season and onset of the first
wet season (Fig. 1), indications (lactating and postlactating females, juveniles, subadults)
of the preceding annual breeding cycle have disappeared (Fig. 3, Table A1). Because
females with medium pregnancies predominate during 15 January–28 February, and
females with advanced pregnancies and lactating females predominate during 1 March
-15 April, a well-synchronized start of a communal breeding season occurs, with a first
annual birth-pulse beginning towards the onset of the first wet season.
As a consequence of a first annual birth-pulse having begun during the preceding
interval, there is a substantial appearance of juveniles and subadults in the 16 April-31
May, 1 June 15-July, and 16 July-31 August intervals, which comprise the interlude
from the first wet season through the beginning of the second wet season (Fig. 3, Table
A1). As expected, juveniles predominate over subadults during 16 April-31 May, and
subadults over juveniles thereafter. In contrast with the preceding interval of 1 March
-15 April, females with medium pregnancies predominate over females with advanced
pregnancies, indicating not only that the first annual birth-pulse is ending, but also
that a second annual birth-pulse is either approaching or, as suggested by the presence
of lactating females, initiating. The presence of simultaneously pregnant (medium
pregnancies) and either lactating or postlactating females during the breeding season
(Table A1) is additional evidence supporting the notion of a second annual birth-pulse

[Link] 89
BREEDING AND AGE-STRUCTURE IN CLOUD FOREST BATS

per female, or bimodal polyestry. The second annual birth-pulse appears less marked and,
especially, less synchronized than the first.
During the 1 September-15 October interval, corresponding to the second wet season,
the persistence of juveniles and subadults reflects the second annual birth-pulse having been
initiated in the preceding intervals. However, because during this interval pregnant females
are few and lactating and especially postlactating females are abundant, and because
subadults predominate over juveniles, we conclude that the second annual birth-pulse, and
therefore the communal breeding season, is about to end.

Fig. 3. Breeding (adult

females) and age structure
(both sexes) seasonality
for one specific (Carollia
brevicauda) and two
supraspecific (Sturnirini,
Stenodermatini) bat groups.
Data were obtained from
1979 through 2007, and
grouped in 1.5-month
intervals. Sample sizes are
indicated below diagrams.
The correct position of
diagrams in a continuous
yearly scale is indicated
by means of the centered
vertical line below each
horizontal bracket.

During the 1 December-14 January interval, corresponding to the initial half of the long
dry season, non-breeding females and adults markedly predominate in the samples of all
species (Table A1), making this the interval in which the intra and interspecific synchrony is
most notable. Postlactating females and subadults are present, indicating that a birth-pulse
occurred earlier. Nevertheless, no lactating females or juveniles were detected, indicating
that the birth-pulse did not extend into the immediate past. Because pregnant females are
few, and exhibit only medium pregnancies, it also appears that a birth-pulse is not to be

90 THERYA Vol.5(1): 81-109

 Molinari and Soriano

expected in the immediate future (this is supported by the absence of lactating females and
low proportion of females with advanced pregnancies during the following interval of 15
January-28 February). Therefore, there is a communal non-breeding phase coinciding with
the latter part of the second wet season and onset of the long dry season.
In summary, pregnant females show two well-defined annual peaks of proportional
abundance, a first one during the later part of the long dry season, and a second one
coinciding with the short dry season. Lactating females show an equivalent but delayed
pattern, with peaks approximately coinciding with the first wet season, and initial half of
the second wet season. Postlactating females show two frequency peaks following those
of lactating females. The two peaks in postlactating females are followed by peaks in the
proportional abundance of juveniles, which coincide with the final half of the first wet
season, and second wet season. Likewise, the proportional abundance of subadults shows
peaks near and during the short dry season, and final half of the second wet season and
beginning of the long dry season. Finally, adults show frequency fluctuations resulting from
the appearance of young age classes, and attain their maximal proportional abundance in
the middle of the long dry season as a consequence of the conclusion of the breeding season
three to four months earlier. Therefore, although data for several species are insufficient
during some intervals (Table A1), the overall trend shown by all species is clearly consistent
with bimodal polyestry, with a high degree of intra and interspecific synchrony.

Statistical significance of the pattern. In a broad comparison of Carollia brevicauda with

the Stenodermatinae as a whole, we could not find significant differences in the seasonal
distribution of the frequencies of three female breeding and three age categories, either
considered separately from other categories, or collectively (Table 1). Therefore, we could
not detect differences (which could result from discrepant interannual variabilities, growth
rates, lengths of gestation and lactation periods, or responses to environmental cycles) in the
timing of the breeding season between C. brevicauda and the Stenodermatinae.
On the contrary, there is statistical support for the notion that all bat species considered
in our study are reproductively synchronized (Table 2). In spite of ample differences from
year to year in the quantity and seasonal distribution of rainfall (Figs. 1 and 2), we found very
high and significant correlations between every possible pair of non-redundant data sets
involving different bat species and year combinations (Table 2). Therefore, we conclude that:
1) breeding and age structure fluctuate in parallel in all bat species being considered; and 2)
seasonal breeding shows a remarkably low interannual variability.

Discussion
Ultimate factors: assumptions. The analysis of the ultimate factors of seasonal breeding
offered here is based on the explicit distinctions among “demand”, “consumption”, and
“supply”, and on postulates concerning the mutual relationships of these terms. Demand
refers to the minimal fruit-crop within the joint home range of a population of frugivores
required for all individuals to succeed in locating enough food to satisfy their vital needs.
Consumption refers to the portion of a fruit-crop actually depleted by a population of
frugivores. That a demand was exerted can be inferred a priori, i.e. without the need of
subsequent data, by merely detecting that a population of frugivores existed. Demand
increases with population growth and as the proportional representation of critical,

[Link] 91
BREEDING AND AGE-STRUCTURE IN CLOUD FOREST BATS

higher-demanding groups of individuals (females with advanced pregnancies, lactating

females, juveniles, subadults) increases within the population. That a demand has been
at least partially satisfied, and hence that consumption occurred, can be inferred a
posteriori, i. e. with the aid of subsequent data, by detecting that a previously existing
population of frugivores survived, and by observing that individuals belonging to the
population successfully completed reproductive and age transitions (from nonpregnant to
lactating female, from juvenile to adult). During a given period of the year, consumption
should rarely equal and never exceed demand, because: 1) at times, fruit may become
so scarce that starving occurs within the population of frugivores. When this happens,
consumption is below the vital needs of the population and demand is not completely
satisfied (demand exceeds consumption); and 2) demand has an “inflated” component
owing to inefficiencies in the foraging of individual frugivores. For example, juveniles
and subadults, owing to their inexperience, probably are the least efficient foragers
within a population, and thus may demand that an abundant supply of fruit exists, of
which they will consume only a small fraction, to be successful in locating meals often
enough to survive. The third term needing clarification is “supply”, here defined as
the size of the fruit-crop available to a population of frugivores within its home range
during a given period. Whenever demand exceeds supply, competition for fruit can
be expected to occur among frugivores, and whenever supply exceeds consumption,
competition for seed dispersal by frugivores can be expected to occur among plants. If
plant-frugivore interactions were the only factor affecting demand, consumption, and
supply, populations of frugivores should be selected to adjust both their demand and
consumption to supply, and plant populations should be selected to adjust their supply
to consumption.

Bonferroni-corrected Table 2. Pearson

Data sets compared Sample sizes (n) r
p-value* correlation coefficients and
< 3.7 × 10-17 their p-values for seasonal
Carollia 1982 vs. Carollia 1983 309 vs. 368 0.92 changes in population
< 2.5 × 10-16 composition between data
Carollia 1982 vs. Carollia multiyear1 309 vs. 253 0.91 sets involving Carollia
< 8.6 × 10-15 brevicauda (full data,
Carollia 1983 vs. Carollia multiyear1 368 vs. 253 0.90 and three year/multiyear
< 8.5 × 10-27 combinations), Sturnira
Carollia 1979–2007 vs. Sturnirini2 930 vs. 285 0.94 species combined (full
< 2.6 × 10-22 data), and stenodermatines
Carollia 1979–2007 vs. Stenodermatini3 930 vs. 554 0.92 including Sturnira (full
< 4.3 × 10-26 data)."
Carollia 1979–2007 vs. Stenodermatinae4 930 vs. 839 0.94
< 1.2 × 10-27
Sturnirini2 vs. Stenodermatini3 285 vs. 554 0.95

*All correlations highly significant. 1Data obtained during 1979–1981 + 1984–2007. 2Sturnira bidens, S. bogotensis,
S. erythromos, and S. ludovici combined (1979–2007). 3Artibeus lituratus, Dermanura bogotensis, Enchisthenes hartii,
and Platyrrhinus umbratus combined (1979–2007). 4Sturnirini and Stenodermatini combined. For each data set, all
breeding and age categories are considered collectively. See Methods for further explanation.

Ignorance of the specific metabolic requirements and foraging efficiencies of individuals

belonging to each breeding category and age class precludes a quantitative estimate of the
seasonal fluctuations in the amount of food demanded and consumed by the bat populations
studied as a function of their phenologies. However, information available on insectivorous
bats and other mammals (e. g. Migula 1969; Studier et al. 1973; Kunz 1974; Randolph

92 THERYA Vol.5(1): 81-109

 Molinari and Soriano

et al. 1977; Racey and Speakman 1987; Heesen et al. 2013), that can be generalized to
frugivorous bats, suggests that there are three critical groups:
A) Females with advanced pregnancies. Rapid growth of the fetus during late pregnancy
can be expected to impose an important metabolic burden on these females. Moreover,
considerable enlargement of the abdomen and increased body mass noticeably hinder their
flight, suggesting that locomotion in these females is especially costly in energetic terms.
B) Lactating females. Unlike the former, these females are not obligated to carry their
progeny with them permanently. However, because of the larger size and higher rate of
absolute growth of newborn offspring, which increases energetic and nutritional requirements,
and because translocation of energy and nutrients from mother to offspring through milk
is less efficient than translocation through the placenta, lactating females should be the
individuals supporting the highest metabolic burden.
C) Juveniles and subadults. They must attain adulthood leading an independent life. This
should not imply a markedly different metabolic burden, especially energetic, with respect
to adults. However, juveniles and subadults are inexperienced and can be expected to be
less efficient foragers. To survive, they need a noncompetitive environment supplying easy
to find, abundant food. Teaching and continued feeding by the mother, as reported for some
bats (Kunz 1974; Schmidt and Manske 1973; Brigham and Brigham 1989), may ameliorate
the necessity of easily obtained food.

Ultimate factors: inferences based on the preceding assumptions. With the previous
definitions in mind, and recognizing females with advanced pregnancies, lactating females,
and juveniles and subadults as critical groups, it becomes clear that marked fluctuations in
both demand and consumption occur during the breeding season as a consequence of the
female-breeding and age structure phenologies (Fig. 3, Table A1), and potential to double
initial population size (assuming that females are 50% of the population, and that each
female produces one young twice a year), of the bat populations studied. Such fluctuations
in demand and consumption during a successfully completed breeding season can be
inferred to be the outcome of the following three main components:
A) Two peaks of demand, and two of consumption, resulting from the two peaks of
abundance exhibited by the combination of females either showing advanced pregnancies
or nursing their offspring.
B) Two peaks of inexperience-induced demand originating in the two peaks of abundance
exhibited by the combination of juveniles and subadults (the second of these peaks partly
extends beyond the breeding season, but its most intense portion occurs within its boundaries).
C) Two successive increases, in a stepwise fashion, in both demand and consumption
caused by the two pulses of population growth.
Because the relative contribution of each of these three components cannot be
quantified at present, the shape of the fluctuations in demand and consumption
during the breeding season cannot be characterized with precision. However, it can
be predicted that successfully completed breeding seasons, as those recorded in the
present study, will generate demand and consumption curves showing some degree of
bimodality owing to components “A” and “B”, and a net growth owing to component
“C”. It is clear that the demand curve cannot grow in this manner if the supply curve
does not equal or exceed demand during the breeding season. Support for this notion

[Link] 93
BREEDING AND AGE-STRUCTURE IN CLOUD FOREST BATS

of a coupling of demand to supply comes from the consumption curve, for its inferable
bimodality and growth during successful breeding seasons implies that, in general, supply
was at least sufficient to satisfy demand. Therefore, it can be concluded that the breeding
seasons that occurred during the study (Fig. 3, Table A1) were also seasons of a relatively
plentiful supply of food.
The results may also be interpreted as indicating that the season of short supply of food
for the bat populations begins toward the last half of the second wet season. Evidence
that may imply this includes:1) termination of breeding during the first half of the second
wet season. This may be viewed as a demand-reducing strategy that would be adaptively
meaningless unless supply has plummeted, or is to plummet soon and predictably, to
well below the level of the demand exerted by bat populations; and 2) the diminished
intensity of the second annual birth-pulse with respect to the first annual birth-pulse (Fig.
3). This diminishment may have a component due to recruitment into the adult age
class of females born during the first annual birth-pulse of the same year, for which what
remains of the breeding season is insufficient to breed. However, the diminishment is
so marked that it cannot be fully explained by such recruitment. Therefore, it must also
include another component due to females born in the preceding years skipping the
second annual pregnancy more often than the first. This propensity of females to omit the
second annual pregnancy is probably caused by the proximity of a seasonal short supply
of food implying, as reported for other frugivorous mammals (e. g. Charles-Dominique et
al. 1981), reduced survival probabilities for offspring born late in the breeding season.
Four conclusions emerge from the preceding discussion:
First, marked seasonal fluctuations occur both in the demand exerted by the populations
of frugivorous bats studied, and in the supply made available to such populations by food
plants. These fluctuations cause supply to exceed consumption and demand during the
breeding season, and demand to exceed supply during the nonbreeding season. When
supply exceeds demand, competition for the seed-dispersal services provided by the bats
should occur within and among the plant populations, with the bats wasting fruit and the
plants wasting seeds. When demand exceeds supply, competition for fruit should occur
within and among the bat populations, with the bats wasting individuals and the plants
wasting seed dispersers. Therefore, the efficiency of the bat-plant mutualism suffers a
reduction.
Second, the seasonal fluctuations in demand and supply implicate the presence of one
or more distorting factors which, although extrinsic to bat-plant interactions, do affect the
seasonal component of these interactions, for in the absence of such factors the evolutionary
tendency of demand and consumption to adjust to supply, and of supply to adjust to
consumption, would maximize the efficiency of the bat-plant mutualism by suppressing
seasonal fluctuations of demand, supply, and consumption.
Third, hypothetically, extrinsic factors distorting bat-plant interactions could act upon
the bats (in which case the seasonality of supply would have evolved in response to the
seasonality of consumption), or upon the plants (in which case the seasonality of demand
would have evolved in response to the seasonality of supply). Evidence supporting the first
alternative is lacking. On the contrary, because a good number of both observational (e.
g. Daubenmire 1972; Alexandre 1980; Opler et al. 1980; Foster 1982; Koptur et al. 1988)
and manipulative (e. g. Opler et al. 1976; Augspurger 1982; Garwood 1982; Borchert 1983,

94 THERYA Vol.5(1): 81-109

 Molinari and Soriano

1994) studies have concluded that the rainfall markedly affects the phenology of tropical
forest plants, the most plausible option is to propose that the extrinsic factor distorting bat-
plant interactions, and thus causing bimodal polyestry, is the average seasonal regime of
rainfall, and that it affects such interactions by acting upon the plants.
Fourth, assuming that the seasonal peaks of supply track rainfall, seasonal breeding,
with peaks of demand coinciding with peaks of supply, has a clear adaptive value
for populations of frugivorous phyllostomids (coincidentally, it also benefits plant
populations). Therefore, analogously to other authors (e. g. Fleming et al. 1972; Wilson
1979; Thomas and Marshall 1984; Dinerstein 1986), albeit more explicitly, we conclude
that seasonal fluctuations in the availability of fruit, resulting from the seasonality of
rainfall, appear to be the main selective force, or ultimate factor, that has led to the
seasonal breeding pattern observed in frugivorous phyllostomid bats.
Another point needing discussion concerns the bimodality of bat breeding. Because
the rainfall regime and annual temperature cycle of the study area are also bimodal
(Fig. 1), it would be tempting to look for an ultimate or proximate cause-and-effect
relationship (Mello et al. 2004, 2009). However, the observation that frugivorous
phyllostomids inhabiting regions with unimodal rainfall also exhibit bimodal polyestry
(e. g. LaVal and Fitch 1977; Bonaccorso 1979) suggests that there are other factors,
common to unimodal and bimodal rainfall regimes, that alone are capable of inducing
and maintaining bimodal polyestry. For example, giving birth a first time early and a
second time late in the season of relatively plentiful supply, thus generating the two
synchronous birth-pulses characteristic of bimodal polyestry, is perhaps the only way in
which a majority of the females could accommodate two parturitions within the span of
this season.

Proximate factors: questions. There are two ways in which a biological cycle synchronous
with an environmental cycle could have arisen: a) endogenously, as a response to some
physiological oscillator, internal to the organisms, whose period is synchronized with the
period in the environment by means of an entraining time cue; or b) exogenously, as a direct
response to some cyclic change in the environment (e. g. Brady 1979). Therefore, two broad
questions may be posed concerning proximate factors. First, do the annual breeding cycles
observed possess an endogenous component? Second, which is the environmental factor
(either an entraining time cue, or a cyclic change with a direct effect) responsible for the
onset and synchrony of each annual cycle? An exploration of these questions follows.

Arguments for an endogenous component. The low interannual variability and high degree
of intra- and interspecific synchrony in the seasonal breeding cycles that we observed (Fig.
3, Table A1) suggest an endogenous control, unless synchrony owes to a shared exogenous
factor lacking interannual variability (such as photoperiod). As emphasized by authors such
as Immelmann (1971) and Gwinner (1975), the rigorous demonstration of an endogenous
component in an annual cycle would require: a) removing a sample of the relevant organisms
out of their natural environment; b) depriving these organisms of seasonal information by
holding them under artificial constant conditions; and c) demonstrating the persistence
of a circannual cycle, similar to the natural one, but with a periodicity shorter or longer
than the natural one (if a circannual cycle has a period indistinguishable from 12 months,

[Link] 95
BREEDING AND AGE-STRUCTURE IN CLOUD FOREST BATS

the possibility of an uncontrolled cyclic variable having affected the outcome cannot be
conclusively excluded). To our knowledge, nobody has deliberately attempted to establish
whether there is an endogenous component in the breeding seasonality of frugivorous
phyllostomids by applying this procedure, though experiments in captivity have led to
conclude that a nectarivorous phyllostomid, Anoura geoffroyi, does possess an endogenous
component in its seasonally monoestrous breeding cycle (Heideman et al. 1992; Heideman
and Bronson 1994). Nevertheless, four studies (Kleiman and Davis 1979; Kürten 1983; Porter
1979; Bonilla and Turriago 1986) contain information, relevant to frugivorous phyllostomids,
concerning the periodicity of breeding in captive colonies of Carollia perspicillata maintained
under artificial year-round uniform conditions (Table 3).

Table 3. Breeding in

Reproductive
Temperature
Photoperiod
Initial size of

observations
Place where

Duration of
colony was
maintained
Origin of

humidity
four captive colonies

Relative

Source
colony

pattern
colony

Diet
of Carollia perspicillata
maintained under
year-round uniform
12 h conditions.
Saint Louis,
Canal Zone, light
10 ♀♀ MO, USA Artificial, Bimodal
Panamá 12 h 23–28°C 60–90% 3 years 1
6 ♂♂ (39°N, constanta polyestryb
(9°N, 79°W) dark
90°W)
inverted
12 h
Washington,
Trinidad, light Three
11 ♀♀ DC, USA Artificial,
West Indies 12 h 27–31°C 50–80% 1 year consecutive 2 a
Diluted fruit-pulp
6 ♂♂ (39°N, constanta
(10°N, 61°W) dark birth-pulses mixed with protein,
77°W)
inverted minerals, and vitamins;
12 h
b
the birth-pulses were
Guanacaste, Bonn, light well-synchronized
11 ♀♀ Artificial, Bimodal
Costa Rica Germany 12 h 25°C 80% 1 year 3, 4 and at same time as
12 ♂♂ constanta polyestryb
(10°N, 85°W) (51°N, 7°E) dark in the original wild
inverted populations. 1
Porter
(1978, 1979); 2Kleiman
9 h light and Davis (1979);
Villavicencio, Bogotá,
15 ♀♀ 15 h Artificial, Bimodal 3
Kürten (1983); 4Laska
Colombia Colombia 18–22°C 55–75% 2 years 5
3 ♂♂ dark constanta polyestryb (1990); 5Bonilla and
(4°N, 73°W) (4°N, 74°W)
inverted
Turriago (1986).

The overall maintenance conditions of the four colonies were similar, and would appear
unlikely to lead to divergent outcomes. The most tangible differences among the four
studies involve the founder populations originating the colonies, which inhabit mutually
distant areas, and the latitudes at which the colonies were maintained, which comprise
a remarkably wide range. Results of two kinds were obtained: a) bimodal polyestry, with
its characteristic nonbreeding phase intervening between pairs of birth-pulses, during six
years of observations (Porter 1979; Kürten 1983; Bonilla and Turriago 1986); and b) three
consecutive birth-pulses, with absence of a nonbreeding phase owing to most females giving
birth thrice, during one year of observations (Kleiman and Davis 1979).
Because only Porter’s (1979) information suggests a circannual breeding cycle with a
period slightly differing from 12 months, and because even in this study such a trend was not
sufficiently clear, it cannot be conclusively established whether an endogenous component
was involved in the breeding of any of the colonies. Nevertheless, the most plausible
explanation for the occurrence of bimodal polyestry in three of the colonies (Bonilla and
Turriago 1986; Kürten 1983; Porter 1979) involves the contribution of some endogenous
mechanism (as also suggested for a captive colony of Artibeus jamaicensis, see Keast Taft

96 THERYA Vol.5(1): 81-109

 Molinari and Soriano

and Handley 1991), because an explanation directly involving exogenous time cues would
require intervention of some environmental factor of a subtle and uncontrolled nature,
such as an annual geophysical cycle or the seasonality of barometric pressure, unavoidably
penetrating captive conditions and capable of initiating and synchronizing the circannual
breeding cycles. This seems unlikely owing to four reasons. First, the geographical separation
between the original wild populations and the Saint Louis and Bonn colonies is considerable
(Table 3), requiring the hypothesized environmental factor to act similarly in such mutually
distant regions as tropical America, temperate North America, and Europe. Second, if the
environmental factor penetrated the captive conditions and led to bimodal polyestry in the
Saint Louis and Bonn colonies (Kürten 1983; Porter 1979), it would be difficult to explain
why it failed to do the same to the Washington colony (Kleiman and Davis 1979), which is
intermediate in latitude (Table 3). Third, the synchrony initially observed in the Bonn colony
(Kürten 1983) faded after four years (Laska 1990; for a similar result involving a captive
colony of Artibeus jamaicensis, see Keast Taft and Handley 1991), so the environmental factor
should also have faded. Fourth, if we assume, as we argue below, that food supply acts as
the environmental regulator of the annual breeding cycles of frugivorous phyllostomids, the
instances of bimodal poyestry observed in captive C. perspicillata occurred without cyclic
fluctuations in such regulator. Therefore, based on this evidence, it would seem that there
is at least some degree of endogenous predetermination in the annual breeding cycles of
frugivorous phyllostomids.
On the other hand, assuming that the presence of a third annual birth-pulse in the
Washington colony was not an artifact created by captive conditions, the Trinidadian
population of C. perspicillata originating this colony could be aseasonally polyestrus, as
proposed for frugivorous phyllostomids in some localities (Estrada and Coates-Estrada 2001;
Montiel et al. 2011), or the annual breeding cycle of this population might owe to a differently
timed endogenous component.

Arguments against an endogenous component. Frugivorous and insectivorous phyllostomids,

and frugivorous pteropids, are known to have a postpartum oestrus (e. g. Ramakrishna 1947;
Fleming 1971; Laska 1990; Kofron 1997, 2007a, b; Dechmann et al. 2005), and delayed
development of the fetus (e. g. Bradshaw 1962; Fleming 1971; Burns and Easley 1977;
Heideman 1989b; Kofron 1997, 2007a, b; Badwaik and Rasweiler 2001; Meenakumari and
Krishna 2005). Accordingly, a possible and most general explanation for the regulation of
the annual breeding cycles of frugivorous phyllostomids (and pteropids) would involve a
complete absence of an endogenous component (and therefore no need of an entraining
time cue), with reproductively mature females being pregnant all year round. As a direct
physiological response to limiting energetic and nutritional budgets, during the food shortage
season females would carry barely developed fetuses (thus not showing externally evident
pregnancies) implying a minimal metabolic burden. As a direct physiological response of a
highly favorable energetic and nutritional budget, during the food abundance season females
would carry quickly growing fetuses (thus showing externally evident pregnancies) implying
a high metabolic burden. This process would result in a majority of mature females showing
externally evident pregnancies during certain parts of the year, generating the patterns that
have been described as bimodal polyestry, seasonal polyestry, or aseasonal polyestry when
the fruiting season is long (e. g. Wilson 1979; Estrada and Coates-Estrada 2001; Montiel et al.

[Link] 97
BREEDING AND AGE-STRUCTURE IN CLOUD FOREST BATS

2011; this study), or seasonal monoestry when the fruiting season is short (e .g. Stoner 2001;
Duarte and Talamoni 2010). In this context, the remarkably high interspecific synchrony
and low interannual variability in the annual breeding cycles of nine sympatric species of
frugivorous phyllostomids in cloud forests of the Venezuelan Andes (Fig. 2; Table A1) would
be a simple and direct consequence of similar fruiting phenologies, both within and among
years, of all bat species specific, or bat guild specific, food plant assemblages involved.
Likewise, absence of interspecific synchrony in the annual breeding cycles of sympatric
species of frugivorous phyllostomids reported in other studies (e. g. Estrada and Coates-
Estrada 2001; Montiel et al. 2011) would reflect intra-annual differences in the fruiting
phenologies of the food plant assemblages involved.

Nature of time cues. Here, we discuss the possible nature of the exogenous time cues of the
annual breeding cycles of frugivorous phyllostomids mainly under the hypothesis that such
cycles possess some degree of endogenous predetermination.
At a given latitude, potential entraining time cues belong to two fundamental types: those
with a fixed seasonal schedule and lacking local variability, typified by photoperiod; and
those showing interannual and local variability, such as rainfall, temperature, and fruiting
phenology. There are two natural situations that would lead to discard potential entraining
time cues of the first type. These are:
A) One or more pairs of populations of the same species living so close geographically that
latitude and genetic factors do not differ significantly between them, yet start their breeding
seasons at different times of the year. This situation was exemplified by Fleming et al. (1972),
who reported frugivorous phyllostomids (Carollia perspicillata, Artibeus jamaicensis) from
two localities in the Panama Canal Zone to initiate their breeding season about one month
later than conspecifics from a Costa Rican locality. Fleming et al. (1972) argued that the
breeding seasons correlated better with the rainfall regimes, locally variable, than with
photoperiod, almost identical in the three localities, and therefore proposed rainfall as the
proximate factor, or entraining time cue, for these cycles.
B) Breeding seasons showing interannual variation in their seasonal schedule in a single
locality, either relatively, i. e., sequential order in which several species initiate breeding, or
absolutely, i. e., exact time of the year in which a given species initiates breeding. Our study
is relevant to this situation, but does not exemplify it because we did not detect differences
among years (Table 2). Therefore, our results would be consistent with photoperiod, or any
other variable with a fixed seasonal schedule at our latitude, being potential entraining time
cues, a possibility that is negated by the findings of Fleming et al. (1972). We should note
that, owing to its highly reduced oscillations at low latitudes, photoperiod is thought to be
unimportant as an entraining time cue in the annual cycles of tropical animals (Immelmann
1971). Moreover, it has been concluded that seasonal breeding in Anoura geoffroyi, a
nectarivorous phyllostomid, is not affected by photoperiod (Heideman et al. 1992; Heideman
and Bronson 1994). On the other hand, our finding of a low interannual variability in the
seasonal schedule of breeding (Table 2) in spite of a marked interannual variation in the
rainfall pattern (Figs. 1 and 2) is not consistent with rainfall being a potential entraining time
cue, as proposed by Fleming et al. (1972).
Based on the above reasoning, we disregard photoperiod, or any other variable with a
similar fixed seasonal schedule, and rainfall, or anything dependent on it in a direct and

98 THERYA Vol.5(1): 81-109

 Molinari and Soriano

simple manner, as potential entraining time cues. Thus, potential entraining time cues left
to consider are seasonal fluctuations in temperature, as proposed by Mello et al. (2004,
2009) for neotropical bats, and availability of fruit, as proposed by Heideman (1988) for
paleotropical frugivorous bats. We also disregard the possibility of temperature being a
potential entraining time cue on the following grounds: 1) interannual variability in the
monthly pattern of temperature fluctuations is just as large, proportionally, as in the case
of rainfall (Fig. 1), and this did not translate into differences that we could detect among
breeding seasons of different years (Table 2); 2) in general, temperature is thought to be
unimportant as an entraining time cue in the annual cycles of homeotherms, including those
inhabiting temperate zones (Gwinner 1975; Brady 1979), in which maximum and minimum
average monthly temperature differs much more than in the tropics (in our study area this
difference reaches only 2° C; Figure 1) ; 3) in major mountain ranges, such as the Venezuelan
Andes, foraging along a sharp altitudinal gradient or shifting refuges at various elevations by
the bats would disrupt the physiologically perceived seasonal change of temperature, with
unpredictable effects on reproductive synchronization; and 4) because cave temperatures
often are comparatively stable, cave-dwelling frugivorous bats might have a reduced
opportunity to depend on monthly oscillations in temperature as an entraining time cue for
their annual breeding cycles.
On the other hand, seasonal fluctuations in the availability of fruit, the only variable
left in our list, would seem to have good potential to act as the entraining time cue that we
are trying to identify owing to four reasons. First, throughout the tropics, frugivorous bats
generally concentrate breeding in the months during which, in the average year, rainfall
tends to be more intense (e. g. Bonaccorso 1979; Thomas and Marshall 1984; Dinerstein
1986; Heideman 1988; Kofron 1997; Bumrungsri et al. 2007; Duarte and Talamoni 2010;
Durant et al. 2013), this being an indication of the entraining time cue being related to
rainfall, though, as we have said, not in a direct or simple manner. Second, plant phenology,
including fruiting phenology, is well-known to respond to the seasonality of rainfall with
an attenuated monthly and interannual variation owing to rainwater stored in the subsoil
and in plant structural components buffering such seasonality (Borchert 1994; Bohlman
et al. 1995; Meinzer et al. 1999). Third, there can be no doubt that fruiting phenology
is capable of affecting directly and strongly the populations of frugivorous bats. Fourth,
seasonal fluctuation in the availability of fruit has been proposed to act as the entraining
time cue for other tropical frugivorous vertebrates (Ward 1969; Fogden 1972; Jones and
Ward 1976; Snow 1976; Worthington 1982; Heideman 1988). Therefore, we conclude
that the seasonality of fruit production is likely to be the environmental factor modulating the
annual breeding cycles of frugivorous phyllostomid bats, irrespective of whether it does so
indirectly as a time cue entraining endogenous rhythms (under the assumption that breeding
cycles do possess an endogenous component), or directly as a limiting environmental factor
seasonally allowing or impeding bat breeding and population growth (under the assumption
that breeding cycles do not possess an endogenous component).

Acknowledgments
Thanks are due to D. E. Wilson for reading an early version of the manuscript and formulating
valuable comments.

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Sometido: 17 de diciembre de 2013

Revisado: 4 de marzo de 2014
Aceptado: 22 de marzo de 2014
Editor asociado: Robert Owen
Diseño gráfico editorial: Gerardo Hernández

Appendix 1
Appendix: detailed data on female breeding and age structure phenologies
This appendix provides separate counts for each bat species included in the study, separate
counts for females with medium and advanced pregnancies, and counts of females that
were detected to be simultaneously pregnant and lactating/postlactating. These counts can
be used for verification of our statistical tests, for further statistical analyses, for integration
with data from other studies, or as a source of information on the breeding seasonality in
particular bat species.

Table A1. Numbers of adult females in five reproductive categories and numbers of
individuals in three age categories for nine species of frugivorous bats from cloud
forests in the Venezuelan Andes. Data were obtained from 1979 through 2007, and
are grouped in 1.5-month intervals. AF = adult females. MP = females with medium
pregnancies (abdomen moderately distended and rounded owing to the presence of a
smaller fetus). AP = females with advanced pregnancies (abdomen markedly distended
and irregularly shaped owing to the presence of a larger fetus). LC = lactating females.
PL = postlactating females. AD = adults. SA = subadults. JV = juveniles.

Bat species AF MP AP LC PL AD SA JV AF MP AP LC PL AD SA JV

15 January–28 February 1 March–15 April

Carollia brevicauda 48 21 6 0 0 79 0 0 64 5 19 21 2 105 0 0

Sturnira bidens 6 6 0 0 0 8 0 0 2 1 0 1 0 3 0 0

Sturnira bogotensis 7 4 0 0 0 13 0 0 0 0 0 0 0 1 0 0

Sturnira erythromos 6 3 3 0 0 14 0 0 1 0 0 1 0 4 0 1

Sturnira ludovici 5 1 1 0 0 7 0 0 3 2 1 0 0 5 0 0

Artibeus lituratus 3 1 2 0 0 10 0 0 4 0 2 2 0 11 0 0

Dermanura bogotensis 6 4 0 0 0 9 0 0 8 1 6 1 0 20 0 0

Enchisthenes hartii 1 1 0 0 0 4 0 0 1 0 0 1 0 10 0 0

Platyrrhinus umbratus 5 4 0 0 0 22 0 0 18 0 2 8 0 33 0 0
TOTAL 87 45 12 0 0 166 0 0 101 9 30 35 2 192 0 1

108 THERYA Vol.5(1): 81-109

 Molinari and Soriano

Bat species AF MP AP LC PL AD SA JV AF MP AP LC PL AD SA JV

16 April–31 May 1 June–15 July

Carollia brevicauda 50 6 3 26 7 81 18 50 23 5 5 6 0 45 20 10

Sturnira bidens 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0 0 0 0 2 2 1

Sturnira bogotensis 2 0 0 2 0 2 0 0 1 1 0 0 0 1 1 1

Sturnira erythromos 9 4 0 2 1 14 2 4 7 3 0 1 0 10 0 0

Sturnira ludovici 3 0 0 1 0 6 0 2 2 0 2 0 0 4 1 0

Artibeus lituratus 6 1 0 5 0 15 0 3 1 0 0 1 0 11 2 0

Dermanura bogotensis 5 2 1 1 3 11 0 0 9 2 1 1 5 21 4 0

Enchisthenes hartii 2 0 1 0 1 4 0 0 4 1 0 0 2 7 1 0

Platyrrhinus umbratus 6 3 0 2 3 24 1 8 8 2 0 2 2 19 4 0

TOTAL 83 16 5 39 15 157 21 67 57 14 8 11 9 120 35 12

16 July–31 August 1 September–15 October

Carollia brevicauda 66 9 4 25 0 103 9 2 69 1 2 9 17 114 28 24

Sturnira bidens 5 1 1 0 0 5 0 0 5 0 0 0 0 5 2 0

Sturnira bogotensis 3 0 0 2 1 4 0 0 1 0 0 0 0 4 0 0

Sturnira erythromos 8 0 0 0 0 13 0 0 8 0 0 1 0 15 5 0

Sturnira ludovici 4 1 0 0 1 5 0 0 5 0 0 1 3 7 0 0

Artibeus lituratus 1 0 0 0 0 3 0 0 1 0 0 1 0 1 0 1

Dermanura bogotensis 11 1 1 2 0 23 3 1 15 1 0 4 3 23 2 0

Enchisthenes hartii 1 0 0 0 0 1 1 0 6 0 0 0 0 11 0 0

Platyrrhinus umbratus 22 0 0 3 4 46 5 0 14 0 0 0 2 28 6 1

TOTAL 121 12 6 32 6 203 18 3 124 2 2 16 25 208 43 26

16 October–30 November 1 December–14 January

Carollia brevicauda 74 0 1 2 23 104 31 7 36 2 0 0 2 87 13 0

Sturnira bidens 7 0 0 0 0 7 3 0 6 1 0 0 0 6 0 0

Sturnira bogotensis 0 0 0 0 0 1 2 0 2 0 0 0 0 10 0 0

Sturnira erythromos 15 0 0 1 0 27 3 1 14 0 0 0 1 27 1 0

Sturnira ludovici 3 0 0 0 2 4 4 1 5 0 0 0 1 11 3 0

Artibeus lituratus 1 0 0 0 0 3 0 1 1 0 0 0 1 3 0 0

Dermanura bogotensis 9 0 0 2 3 15 2 3 9 0 0 0 2 26 5 0

Enchisthenes hartii 5 0 0 0 0 7 0 0 2 0 0 0 0 11 0 0

Platyrrhinus umbratus 16 0 2 0 1 23 6 3 21 1 0 0 3 34 2 0
TOTAL 130 0 3 5 29 191 51 16 96 4 0 0 10 215 24 0

Simultaneously pregnant (medium pregnancy) and lactating females detected in samples were: C. brevicauda, 2 (1 June–
15 July); S. erythromos, 1 (16 April–31 May); A. lituratus, 1 (16 April–31 May); and P. umbratus, 1(16 April–31 May).
Simultaneously pregnant (medium pregnancy) and postlactating females detected in samples were: C. brevicauda, 2 (16
April–31 May); D. bogotensis, 2 (16 April–31 May); E. hartii, 1 (1 June–15 July); and P. umbratus, 3 (1 in 16 April–31 May,
2 in 1 June–15 July).

[Link] 109
 Marsupials (Didelphimorphia: Didelphidae) from THERYA, abril, 2014
Iquitos and surrounding areas (Loreto, Peru) Vol.5(1): 111-151
DOI: 10.12933/therya-14-178

Marsupiales (Didelphimorphia:
Didelphidae) de Iquitos y sus alrededores
(Loreto, Perú)
M. Mónica Díaz1

Introduction: Amazonia has a high diversity of marsupials, and while Emmons and Feer (1990) have cited 14
species for the area, 18 years later this number was increased to 28 by Gardner (2008a), a difference related
to descriptions and revalidation of several species in recent years. Northeastern Peru is one of the areas with
high biodiversity, a “hotspot”. The high diversity of small mammals can be explained by several factors:
latitudinal gradient, size of the area, and lack of seasonal precipitations, among others. In this contribution
19 species are cited for the region of Iquitos, 14 collected through field trips and five recorded from the
literature. These results confirm the presence of a species that was not known for the country (Marmosops
neblina), and two species (Marmosa regina and Marmosops bishopi) with new records for the area. The
results show that the study area is one of the most diverse in South America with respect to marsupials.

Material and methods: The specimens were collected between December 2002 and December 2005, at
41 collecting sites along the Iquitos-Nauta Highway. The study was carried out in undisturbed primary
and secondary forests, and other rural areas. In total, 18,081 Sherman trap-nights, 19,271 Tomahawk trap-
nights, and 591 pitfall trap-nights were recorded. External and cranial morphometric data, body mass, sex,
and reproductive condition were recorded for all specimens. A key to species is provided including the
confirmed and probable species of the area. Species accumulation curves were calculated and plotted using
EstimateS 8.2.0.

Results: Three hundred and seventy three records were obtained belonging to 14 out of 27 species cited for
the area; eight species were collected outside the Iquitos area. Most specimens were collected in primary
and secondary forests (123 and 199 specimens respectively), only 49 were captured in other areas. Pitfall
traps were the most successful (1.69% capture success), followed by Tomahawk traps (1.29%), and Sherman
traps (0.55%). Arboreal traps were more successful than the ground traps, with 4.18% and 0.89% capture
success respectively. The species accumulation curve did not reach stability and the estimates calculated
are greater than the recorded species.

Discussion: During three years of sampling, 14 species were collected, a number that rises to 19 when
literature citations for the specific area of Iquitos are considered (and increases to 27 if the area is extended
to a 200 km radius around Iquitos). Some species were very abundant (P. opossum, M. nudicaudatus, D.
marsupialis, and M. regina), while others were documented by only 1 or 2 records (G. venusta, M. adusta,
and P. olrogi). It is evident that the Peruvian Amazon is one of the areas with the highest diversity of
marsupials, but further surveys and studies are necessary in order to determine with greater precision the
distribution of many species, and to acquire a better understanding of their natural history. More extensive
studies of the fauna of the region are required to obtain informational bases that will provide a strong
management policy, in order to preserve the species in such a highly fragmented region.

Key words: diversity, marsupials, natural history, Peruvian Amazon.

Conicet (Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas); Pidba (Programa de Investigaciones de Biodiversidad
1

Argentina), Universidad Nacional de Tucumán; Fundación Miguel Lillo, Miguel Lillo 255, 4000, Tucumán, Argentina,
mmdiaz@[Link]
MARSUPIALES DE IQUITOS

Resumen
Se presenta el resultado de un estudio realizado en la localidad de Iquitos y sus alrededores,
un área ubicada en la Amazonía del noreste de Perú. Se ofrece una lista de especies
de marsupiales registrados mediante colectas realizadas personalmente, información
obtenida de la literatura y registros confiables. Para cada especie se mencionan las
localidades de colecta y presentan comentarios sobre su sistemática e historia natural.
Se citan 19 especies para Iquitos, 14 fueron colectadas en este estudio, de las cuales una
se confirma para el país (Marmosops neblina). Los resultados muestran que esta zona es
una de la más diversa en marsupiales en Sudamérica.

Palabras claves: Amazonía Peruana, diversidad, historia natural, marsupiales.

Introducción
La Amazonia tiene una alta diversidad de marsupiales; Emmons y Feer (1990) citaron
14 especies y Gardner (2008a) alrededor de 28. La diferencia en el número de especies
ofrecidas por ambos trabajos está relacionada con la reciente descripción de nuevas
especies y la revalidación de varias de ellas en los últimos años (Díaz et al. 2002; Lew y
Pérez-Hernández 2004; Solari 2004, 2007; Voss et al. 2004; Lew et al. 2006; Flores et al.
2008). El análisis de diferentes localidades en la Amazonia indica que la mayor riqueza
de especies se registra en Bajo Urubamba con 16 especies (Solari et al. 2001), seguida
por Cocha Cashu y Pakitza en el sureste de Perú, con 13 especies (Voss y Emmons
1996; Leite Pitman et al. 2003); la Estación Allpahuayo Mishana, noreste de Perú con
12 especies colectadas más seis o siete con alta probabilidad de ocurrencia (Hice 2003;
Díaz y Willig 2004; Hice y Velazco 2012), 11 en Balta, Río Curanja, en el este-central
de Perú (Voss y Emmons 1996); 10 en la Estación Biológica de Panguana, centro de Perú
(Hutterer et al. 1995) y del Río Alto Marañon en los pies de los Andes en el noroeste
de Perú (Patton et al. 1982); y nueve en la Reserva Cusco Amazónico, al sur de Perú
(Woodman et al. 1991). En la Amazonía, pero fuera de Perú, 13 especies de marsupiales
fueron registradas a lo largo del Río Juruá en el oeste de Brasil (Patton et al. 2000) y 12
en Paracou, en Guyana Francesa (Voss et al. 2001).
El noreste de Perú está incluido en una de las zonas con mayor diversidad de especies,
los denominados “hotspots” (Ceballos y Ehrlich 2006). Esta alta diversidad de pequeños
mamíferos puede explicarse por diferentes factores, por el gradiente latitudinal (la diversidad
aumenta hacia el ecuador), porque las extensas regiones tropicales proporcionan más
oportunidades para grandes áreas de distribución geográfica que cualquier otro bioma
(Rosenzweig 1992), y otra posible causa es la ausencia de precipitaciones estacionales
en esta región cálida y húmeda (Gentry 1988; Gentry y Ortiz-S. 1993). Muchas especies
de mamíferos fueron recientemente incluidas en el área (Hice 2001, 2003; Angulo y
Díaz 2004; Díaz y Willig 2004; Hice et al. 2004; Voss et al. 2009). En este trabajo, se
confirman 19 especies de marsupiales para la región de Iquitos, 14 de las cuales fueron
registradas durante el muestreo y cinco corresponden a ejemplares depositados en
colecciones sistemáticas, citadas en la literatura o comentarios personales de biólogos
profesionales. Una de las especies citada para Iquitos en la literatura e incluida en este
trabajo (M. demerarae) requiere revisión. Además es incluyen ocho especies probables

112 THERYA Vol.5(1): 111-151

 Díaz

para el área por su proximidad en la distribución. De las 14 especies colectadas, una se

confirma para Perú con registros puntuales (Marmosops neblina), otras dos se confirman
con nuevos registros para el área (Marmosa regina y Marmosops bishopi), y un taxón no
pudo ser identificado a nivel de especie.
Material
y Métodos
Los especímenes fueron colectados, entre diciembre de 2002 y diciembre de 2005, en 41
puntos de colecta a lo largo de la carretera Iquitos-Nauta, incluyendo diferentes distritos
de las provincias de Maynas, Alto Amazonas y Requena, departamento de Loreto (el
Apéndice 1 incluye las localidades de colecta y las adicionales, Fig. 1).
Figura 1. Mapa del área
de estudio en la provincia
de Maynas y sus distritos,
donde se destaca la carret-
era Iquitos-Nauta en azul,
caminos secundarios en
azul con líneas punteadas
y localidades de referen-
cia: 1.-Padrecocha, 2.-Santo
Tomás, 3.-Zungarococha,
4.-Ninarumi, 5.-Peña Negra,
6.-Varillal, 7.-Moralillo,
8.-El Dorado, 9.-3 de
Febrero, 10.-Paujil, 11.-Ex-
Petroleros, 12.-San Lucas.

Iquitos se ubica sobre la orilla izquierda del Río Amazonas, entre los ríos Itaya y Nanay,
a una altura de 116 m (Villarejo, 1979). El clima de la región presenta una temperatura
media anual de 26 °C y una precipitación media anual de 2,700 mm, con una temporada
húmeda muy lluviosa desde enero hasta junio con un pico máximo en marzo y abril, y
una seca moderada desde julio a septiembre (Tafur Rengifo 2001, Madigosky y Vatnick
2000). El área de estudio se encuentra ubicada dentro del bosque húmedo tropical de
selva baja (Brack 1986), conformado en su mayoría por tierras aluviales expuestas a
inundaciones anuales de los ríos constituyendo la planicie inundable de la Amazonía
peruana. La selva baja se extiende dentro de la llanura amazónica por debajo de los 800
m de altitud e incluyen los bosques inundables, bosques húmedos de terrazas, bosques
húmedos de colinas, aguajales y pacales (Brack 2008). Los bosques húmedos de terraza
y de colinas, forman los denominados bosques no inundables o de tierra firme, los
primeros se ubican en áreas planas o de pendiente ligera, pudiendo encontrarse más
o menos lejos del río; presentan un vigor alto, medio y pobre según la altura del dosel
superior y diámetro de las copas (Tuomisto 1993). Los bosques húmedos de colinas

[Link] 113
MARSUPIALES DE IQUITOS

ocupan los terrenos colinosos en diferentes altitudes y con diferentes pendientes. La

mayoría de los bosques amazónicos ocupan suelos arcillosos, sin embargo también se
encuentran bosques en suelos de arena blanca distribuidos en forma dispersa; en la
Amazonía peruana estos bosques reciben el nombre de varillales. El área más grande de
varillales, conocida en Perú, se encuentra hacia el suroeste de la ciudad de Iquitos y a lo
largo de la margen derecha del río Nanay, donde se encuentran diferentes tipos de este
bosque: varillal alto seco, varillal alto húmedo, varillal bajo seco, varillal bajo húmedo
y Chamizal (herbazal; García Villacorta et al. 2003). En la zona de Iquitos también se
registran los aguajales formaciones dominadas por la palmera aguaje (Mauritia flexuosa)
que se desarrollan en suelos permanentemente inundados (Fig. 2D).

A B

C D

Figura 2. Diferentes
hábitats relevados duran-
te el estudio: A) Bosque
primario, B) Bosque
secundario, C) Área de
cultivo, D) Aguajales.
Fotos: M.M. Díaz.

El estudio se desarrolló en bosque primario, bosque secundario y otras áreas que

incluyen zonas de cultivo, frutales y otros hábitats con algún grado de perturbación (Fig.
2). Cabe destacar que la selva primaria como tal en el área de Iquitos prácticamente no
existe, son áreas en recuperación de la actividad humana, y se considera dentro de esta
categoría zonas en recuperación por más de 50 años (ver Hice y Velazco 2012). En cada
área se hicieron transectas de 500 m con dos trampas (una Sherman y una Tomahawk)
por estación, con las estaciones colocadas en intervalos de 10 m, y cada localidad
era muestreada durante siete días. Las trampas eran colocadas en el suelo, cerca de
árboles, troncos caídos, entre hojas secas, en el interior de troncos huecos y sobre lianas
o troncos; cebadas con diferentes tipos de frutas (e. g. plátano, piña, papaya, manzana)
o una mezcla de avena y manteca de maní, eran chequeadas diariamente por la mañana
y recebadas por la tarde.

114 THERYA Vol.5(1): 111-151

 Díaz

Las trampas arbóreas (entre 4 - 10 trampas por sitio) consistían en una trampa Sherman
atada sobre una Tomahawk, y a veces unida a una plataforma de madera o directamente
atada a una rama de un árbol (Fig. 3A). Se colocaban sobre troncos a diferentes alturas
entre 6 y 19 m siguiendo la transecta del suelo, y el cebo (avena con manteca de maní)
se colocaba en un trozo de tela para prevenir que las hormigas lo removieran. Todas
estas trampas eran chequeadas diariamente, en la mañana, con binoculares.
Las trampas de caída (“pitfall traps”), colocadas principalmente en bosque primario,
consistían en nueve baldes (seis de 20 litros y tres de 40 litros, con la base perforada)
separados uno de otro por 5 m. Para las divisorias se usaron plásticos sostenidos con estacas
cada 2 m (Fig. 3B). Todas las trampas permanecían abiertas siete noches consecutivas
por mes, colocadas de manera simultánea a las trampas Sherman y Tomahawk.
En total se colocaron 18,081 trampas-noches con Sherman, 19,271 trampas-
noches con Tomahawk y 591 trampas-noches con pitfall. Solo 287 trampas-noches
correspondieron a trampas arbóreas. El éxito de colecta fue calculado dividiendo el
número total de especímenes colectados por el número total de trampas-noches x 100
La curva de acumulación de especies se calculó usando el EstimateS 8.2.0 (Colwell,
2009) sobre la base del presente estudio excluyendo los datos de la literatura y especies
no colectadas (i. e. Chironectes minimus). La curva fue calculada usando los estimadores
Chao1 usando las abundancias, y Chao2 y Jacknife 1 y 2 considerando presencia y
ausencia (Colwell et al. 2004) con reordenamiento aleatorio repetido (100 repeticiones),
95% de intervalo de confianza. La función de riqueza fue calculada como función de
acumulación de especies a través del total de meses de relevamiento (n = 37).

A B

Figura 3. A) Trampas
colocada en altura,
Sherman atada sobre
una Tomahawk, mon-
tadas en una base de
madera en Ex Petroleros,
300 m O km 39.8 de la
carretera Iquitos-Nauta.
B) Transecta de trampas
de caída (pitfall) en San
Lucas, O km 43 de la
carretera Iquitos-Nauta.
Fotos: M. M. Díaz.

Para cada uno de los especímenes se registraron datos morfométricos, peso, sexo y
condición reproductiva siguiendo a Díaz et al. (1998). Además se preservaron muestras
de sangre y tejidos, y se colectaron ejemplares de referencia preparados en piel y
esqueleto o conservados en alcohol. Los ejemplares fueron identificado usando literatura
específica (Patton et al. 2000; Voss et al. 2001, 2004, 2009, Rossi 2005, Gutiérrez et al.
2010) y por comparación con ejemplares de museos y colecciones sistemáticas. La
taxonomía sigue las últimas revisiones realizadas en cada uno de los géneros (Solari
2004, 2007, Voss y Jansa 2009, Gutiérrez et al. 2010). Los especímenes (algunos en

[Link] 115
MARSUPIALES DE IQUITOS

proceso de catalogado) se encuentran depositados en el Museo de Historia Natural de

la Universidad de San Marcos (MUSM), Lima, Perú, y en la Colección Mamíferos Lillo
(CML), Tucumán, Argentina. Los acrónimos usados en el texto son: AMNH (American
Museum of Natural History), New York; FMNH (Field Museum of Natural History),
Chicago; y MMD (catálogo personal de María Mónica Díaz). Las colectas siguieron
las recomendaciones de Animal Care and Use Committees de la Texas Tech University,
Lubbock, [Link]. y la University of California, San Diego, [Link]., y fueron aprobadas
por el Ministerio del Interior de Perú.
Las medidas externas registradas de los especímenes colectados fueron las siguientes:
longitud total (LT), longitud de la cola (LC), longitud de la pata trasera (LP), longitud de la
oreja (LO) y peso (P) en gramos. Las medidas craneales, tomadas con calibre digital con
una precisión de 0.05 mm, fueron las descriptas en Patton et al. (2000): longitud cóndilo-
incisivo (LCI), ancho zigomático (AZ), ancho caja craneana (ACC), ancho del mastoideo
(AM), ancho menor interorbital (AMI), ancho menor interorbital 2 (AMI2), longitud del
rostro (LR), longitud de los huesos nasales (LN), longitud de la hilera maxilar de dientes
(C-M4), longitud del paladar (LP); otras medidas que se incluyeron fueron: ancho a
través de los caninos superiores (C-C), distancia medida entre los bordes externos de los
caninos superiores; ancho a través de los molares superiores (M-M), distancia medida
entre los bordes externos de los cuartos molares superiores; longitud de la mandíbula
(LM), distancia entre el extremo anterior sin incluir los incisivos y el extremo posterior
de la mandíbula, ya sea el proceso angular o el cóndilo; longitud de la hilera de dientes
mandibulares (c-m4), distancia medida desde la cara anterior de los caninos hasta el
margen posterior de cuarto molar inferior. Las medidas están incluidas en la Tabla 1. Se
ofrece además una clave a nivel de especies que incluye a las especies confirmadas y
las probables.
El tratamiento de las especies incluye a aquellas colectadas en este trabajo y las
registradas en otros estudios en un radio de 200 km de Iquitos. Se decidió este radio ya que
quedan incluidas localidades amazónicas muy bien muestreadas (e. g. Jenaro Herrera),
con características similares al área de estudio y especies compartidas (e. g. Hyladelphys
kalinowskii, Metachirus nudicaudatus, Philander opossum, entre otras, ver Solari 2007)
lo que eleva significativamente el número de taxones probables para el área. Para cada
especie se indica distribución, especímenes examinados, localidad específica, cantidad
de ejemplares por sexo y número de los especímenes (número de campo del colector o
de colección); también se ofrecen registros adicionales de citas de la literatura o material
depositado en colecciones y no examinado; y comentarios generales, preferentemente
relacionados con las colectas de campo, sistemática, observaciones de distribución,
historia natural y hábitat.

116 THERYA Vol.5(1): 111-151

 Díaz

Tabla 1. Medidas
externas y craneales (ver
acrónimos en Materiales Caluromys Glironia Didelphis Marmosa Marmosops Marmosops
Marmosa sp.
y Métodos): se indican lanatus venusta marsupialis regina bishopi impavidus
las medidas o intervalo
menor y mayor de cada 669.3 402 840 377 428.2 244.3 279.8
medida y el número de LT 591-709 --- 805-903 --- 389-462 196-261 269-290
ejemplares examinados. 4 1 4 1 22 8 5
Solo se incluyen 406.3 201 412 233 247.9 141.6 157.4
ejemplares adultos. LC 368-439 --- 390-428 --- 218-312 117-150 149-165
4 1 4 1 22 8 15
42 30 61.3 20 26.6 16.8 18.8
LP 40-46 --- 58-66 --- 23-30 16-18 17-20
4 1 4 1 22 8 5
33.8 26 50.8 25 23.6 21.3 19.2
LO 31-37 --- 50-52 --- 22-25 19-23 18-20
4 1 4 1 22 7 5
370 130 1155 57 113.1 25.7 36
P 300-420 --- 1030-1350 --- 76-164 11.5-31.0 32.0-40.0
4 1 4 1 21 8 4
58.7 43.0 92.1 37.4 42.1 27.4 32.2
LCI 57.3-60.0 --- 89.2-96.6 --- 40.8-43.7 23.5-29.3 31.1-33.1
3 1 2 1 11 4 5
35.1 25.4 48.1 20.9 24.6 14.3 17.3
AZ 34.7-35.2 --- 45.6-50.5 --- 23.5-25.2 12.4-15.1 16.9-17.7
3 1 2 1 11 4 5
22.0 16.7 28.0 14.0 15.2 10.6 12.4
ACC 20.6-23.1 --- 27.2-28.7 --- 14.3-15.7 9.8-11.3 12.1-13.1
3 1 2 1 11 4 5
22.2 16.9 28.7 12.2 15.1 10.0 11.9
AM 22.0-22.4 --- 28.2-29.2 --- 13.0-16.3 9.1-10.7 11.6-12.4
3 1 2 1 11 4 5
10.9 7.6 19.7 6.2 7.9 5.5 6.0
AMI 10.4-11.6 --- 19.1-20.2 --- 7.7-8.3 5.1-5.7 5.9-6.2
3 1 2 1 11 4 5
8.5 13.9 6.1 5.4 6.2
AMI2 8.3-8.8 ---- 11.5-16.3 --- --- 5.1-5.7 6.2-6.3
3 2 1 4 5
28.1 38.2 14.6 16.6 11.8 13.5
LR 27.1-28.8 ---- 36.4-39.9 --- 15.3-17.5 10.6-12.5 13.3-13.7
3 2 1 11 3 3
24.7 19.1 45.3 17.0 19.7 12.2 16.2
LN 24.0-25.2 --- 44.0-46.7 --- 19.2-20.2 11.4-13.1 16.0-16.3
3 1 2 1 10 3 3
20.9 18.1 41.5 16.0 17.3 11.4 13.5
C-M4 20.4-21.3 --- 40.6-42.5 --- 16.8-18.1 10.4-11.8 13.1-14.1
3 1 2 1 11 4 5
29.9 23.7 55.6 20.6 22.8 14.5 17.6
LP 29.2-30.3 --- 55.3-55.9 --- 22.2-23.6 12.3-15.4 17.1-17.9
3 1 2 1 11 4 5
12.3 7.3 17.1 6.4 7.9 4.2 5.3
C-C 11.8-12.6 --- 16.3-17.9 --- 7.6-8.3 3.7-4.7 5.2-5.4
3 1 2 1 11 4 5
17.1 12.2 31.7 12.7 14.2 8.7 10.4
M-M 16.6-17.7 --- 29.4-33.9 --- 13.8-14.6 8.5-8.9 10.2-10.6
3 1 2 1 11 4 5
42.4 33.1 75.4 28.5 32.1 20.4 23.9
LM 41.7-43.1 --- 75.2-75.5 --- 30.7-33.4 17.7-21.9 23.1-24.7
3 1 2 1 11 4 5
23.3 18.3 44.5 17.8 11.8 13.7
c-m4 23.0-23.8 --- 44.5-44.5 16.1 17.0-18.9 11.2-12.3 13.2-14.5
3 1 2 11 4 5

[Link] 117
MARSUPIALES DE IQUITOS

Continúa Tabla 1...

Marmosops Marmosops Metachirus Monodelphis Philander Philander Philander

neblina noctivagus nudicaudatus adusta andersoni olrogi opossum

298 335.8 576.2 164.5 584.4 562 553.4

LT --- 290-380 534-601 162-167 517-625 --- 483-612
1 46 16 2 5 1 87
165 190.9 317.4 56 302.2 271 274.3
LC --- 174-217 289-336 52-60 261-325 --- 226-321
1 46 16 2 5 1 87
17 19.4 42.9 15.5 40.6 44 43.3
LP 16-18 13-23 39-46 15-16 36-43 --- 33-59
2 46 17 2 5 1 89
20 23.3 36.1 13.5 36.4 33 32.8
LO 19-21 20-26 32-54 12-15 35-37 --- 28-36
2 46 17 2 5 1 87
34.8 56.2 353.1 26.8 417.6 550 433.3
P 29.5-40.0 37-77 284-470 26-27.5 268-540 --- 280-610
2 46 17 2 5 1 89
32.2 37.7 57.5 27.6 72.3 73.6 69.8
LCI 30.8-33.6 33.9-40.9 56.8-58.4 27.1-28.1 64.1-80.0 --- 63.2-74.8
2 26 6 2 5 1 34
17.2 19.6 28.4 14.9 36.3 39.1 35.2
AZ 16.8-17.6 17.8-21.6 27.8-29.4 14.8-15.0 31.6-40.9 --- 31.0-40.1
2 26 6 2 5 1 34
12.4 13.4 17.4 10.2 20.5 20.7 20.0
ACC 12.1-12.8 12.7-14.5 17.3-17.5 9.8-10.5 18.4-23.2 --- 18.0-22.5
2 26 6 2 5 1 34
11.9 13.0 16.9 11.3 21.1 20.4 21.1
AM 11.2-12.5 11.4-14.1 16.7-17.1 10.9-11.8 17.5-23.9 --- 19.1-24.3
2 26 6 2 5 1 34
5.9 6.8 12.3 5.6 13.4 14.1 11.9
AMI 5.7-6.1 5.9-8.1 11.5-13.3 5.4-5.7 11.0-15.7 --- 10.7-13.2
2 26 6 2 5 1 34
6.2 6.3 5.5 8.9 8.7 8.9
AMI2 6.2-6.3 5.8-6.9 --- 5.3-5.7 8.2-9.3 --- 8.1-9.5
2 26 2 5 1 34
13.4 15.9 25.3 13.9 29.3 30.1 28.4
LR --- 14.0-18.3 25.0-25.7 13.8-14.0 26.7-32.0 --- 23.4-38.5
1 26 6 2 5 1 33
16.2 18.1 28.5 12.5 35.6 33.5 33.3
LN 16.2-16.2 15.7-20.2 28.3-28.6 12.5-12.5 31.9-42.9 --- 28.9-36.7
2 26 6 2 5 1 33
13.5 16.0 24.5 11.1 29.8 30.9 30.1
C-M4 12.9-13.9 14.9-17.8 24.1-24.8 10.9-11.2 27.5-30.7 --- 28.1-31.9
2 26 6 2 5 1 34
17.3 20.8 32.4 14.5 42.4 44.5 42.2
LP 16.7-17.9 18.6-23.2 31.9-32.7 14.3-14.7 38.4-46.4 --- 39.0-46.1
2 26 6 2 5 1 34
5.2 6.3 9.6 4.7 11.6 12.2 10.6
C-C 4.8-5.7 5.4-7.0 9.2-10.2 4.7-4.7 9.1-13.7 --- 9.4-12.0
2 26 6 2 5 1 31
10.4 11.9 18.2 9.1 20.8 21.5 20.2
M-M 10.1-10.8 11.1-12.7 17.9-18.6 9.1-9.1 19.3-21.6 --- 18.2-21.5
2 26 6 2 5 1 34
23.4 28.4 44.7 20.9 57.3 60.2 55.6
LM 22.5-24.2 25.3-31.1 44.0-45.4 20.7-21.0 50.3-64.1 --- 50.6-60.6
2 26 6 2 5 1 34
13.6 16.2 24.8 11.3 31.3 31.6 31.2
c-m4 13.3-14.0 13.3-17.7 24.1-25.6 11.2-11-3 29.4-33.1 --- 22.7-32.9
2 26 6 2 5 1 34

118 THERYA Vol.5(1): 111-151

 Díaz

Resultados
Tratamiento de las especies
ORDEN DIDELPHIMORPHIA Gill 1872
Familia Didelphidae Gray, 1821
Subfamilia Caluromyinae Kirsch, 1977

Caluromys lanatus (Olfers 1818)

Distribución: Se encuentra en Colombia, Venezuela, Ecuador, Perú, Bolivia, Paraguay,
Argentina (solo en Misiones) y Brasil (Cáceres y Carminotto 2006, Gardner 2008b).

Especímenes examinados (n = 9): Provincia de Maynas, Distrito de Belén: Mazanillo,

1 macho (MMD 4508). Distrito de Punchana: Padrecocha, 1 hembra (MMD 2973);
Padrecocha, Amazon Camp, 2 machos (MMD 4983, 4988). Distrito de San Juan: 1 km
E km 25.3 de la carretera Iquitos-Nauta (Fundo San Martín), 1 hembra (MMD 4602); 2.9
km E del km 28.8 de la carretera Iquitos-Nauta (caserío Palo Seco), 1 macho (CML 7574);
Ex Petroleros, 300 m O km 39.8 de la carretera Iquitos-Nauta, 1 hembra (CML 7573);
km 27 de la carretera Iquitos-Nauta, 1 macho (MMD 4416); San Lucas, O km 43 de la
carretera Iquitos-Nauta, 1 hembra (MMD 3810).

Registros adicionales: Provincia de Maynas, Distrito de Iquitos: Iquitos (AMNH M-98657,

M-98660, M-98661, M-99305, no examinados; Gardner 2008b). Distrito de San Juan:
Estación Biológica Allpahuayo (Bunnell et al. 2000; Hice 2003; Hice y Velazco 2012);
Santo Tomás, 6 km al O del km 1 de la carretera Iquitos-Nauta (V. Linares, comentario
personal).

Comentarios: Se capturaron tres hembras jóvenes (2 de marzo, 28 de abril y 3 de

noviembre), y una hembra adulta lactando el 21 de febrero. Los machos capturados
fueron un ejemplar muy joven con muda del pelaje colectado el 3 de abril, un joven y
un subadulto en septiembre y dos adultos en marzo y junio.
El ejemplar CML 7574 resultó positivo para leptospirosis en riñones y cultivo de
orina (J. M. Vinetz, comentario personal); y se extrajo Aspidodera sp. (Nematoda:
Aspidoderidae) y Heterakis spumosa (Nematoda: Physalopteridae) del intestino grueso
(N. Sánchez, comentario personal). Además se registraron una ninfa de Amblyomma sp.
y un adulto de Ixodes luciae (Acari: Ixodidae) sobre el ejemplar MMD 4508 (Díaz et al.
2007, 2009).
Los ejemplares fueron colectados en tres tipos de ambientes, bosque primario,
bosque secundario y zonas cultivadas, y un ejemplar fue encontrado en la ruta en las
cercanías de la Estación Biológica Allpahuayo (MMD 4416). Dos especímenes fueron
colectados sobre árboles de guaba (Inga edulis Mart, Fabaceae) con trampas Tomahawk,
una colocada a 6 m de altura en bosque secundario y otra a 17 m en un área cultivada.
Otro ejemplar fue colectado sobre una liana a 2 m, y un individuo fue observado en una
uvilla (Pourouma cecropiaefolia Mart., Cecropiaceae) en Santo Tomás a las 20:30 hs el
15 de junio de 2004.

[Link] 119
MARSUPIALES DE IQUITOS

Caluromysiops irrupta Sanborn 1951

Distribución: Esta especie se encuentra desde el sureste de Colombia y área adyacente
de Perú, hasta el sudeste de Perú y oeste de Brasil (Emmons 2008).

Especímenes examinados: Ninguno.

Registros adicionales: Provincia de Maynas, Distrito de Iquitos: Iquitos, Ecuador

(seguramente Perú) (Izor y Pine 1987); Iquitos (AMNH M-208101, no examinado).

Comentarios: Izor y Pine (1987) mencionan que el ejemplar citado por ellos había
sido colectado por traficantes en un patio en las afueras de Iquitos. De acuerdo a
Emmons (2008), Pekka Soini capturó tres ejemplares, uno de los cuales fue exportado
vivo a Estados Unidos y los otros dos se perdieron, siendo la localidad citada “Loreto,
lower Río Nanay”. Patterson y Solari (2008) consideran que los ejemplares de Iquitos
probablemente corresponden a individuos introducidos, y directamente no incluyen a
esta especie en el noreste Perú. El individuo depositado en el AMNH corresponde a una
hembra colectada el 1 de enero de 1963.

Glironia venusta Thomas 1912

Distribución: Se distribuye en las tierras bajas del Amazonas de Brasil, Perú, Ecuador,
Bolivia y Colombia (Barkley 2008).

Especímenes examinados (1): Provincia de Maynas, Distrito de San Juan: Zungarococha,

6.5 km al O del km 6 de la carretera Iquitos-Nauta, 1 hembra (MMD 607).

Comentarios: El ejemplar, una hembra adulta lactando, fue colectado el 9 de diciembre

de 2002 con una trampa Tomahawk colocada sobre un tronco caído en bosque
secundario (Díaz y Willig 2004). Las hembras de esta especie no poseen marsupio,
cuentan con cuatro mamas abdominales; el ejemplar colectado seguramente tuvo crías
poco tiempo antes de su captura debido a la evidencia de lactación, que se manifiesta
en el área que rodea a las mamas de coloración canela clara y zonas desnudas a ambos
lados de la cadera (un signo que la cría estuvo aferrada a la madre). Recientemente se
publicaron detalles del esqueleto de esta especie en base a este ejemplar (Flores y Díaz
2009). Otras especies de marsupiales colectadas con G. venusta fueron Marmosops
noctivagus y Philander opossum. También se colectaron varios taxones de roedores como
Proechimys, Mesomys (Echimyidae), Hylaeamys, Neacomys (Cricetidae) y Microsciurus
flaviventris (Sciuridae) y un primate, Saguinus fuscicollis, este último capturado en la
misma estación de trampeo y luego liberado.

Subfamilia Didelphinae Gray 1821

Chironectes minimus (Zimmermann 1780)

Distribución: Esta especie en Sudamérica posee una distribución disyunta, la población

norte se encuentra en Colombia, Ecuador, Venezuela, las Guayanas, central-sudeste de
Perú, norte de Brasil y Bolivia; y la población del sur se encuentra desde Paraguay,

120 THERYA Vol.5(1): 111-151

 Díaz

sureste de Brasil y noreste de Argentina; además ocurre en Centro América y sur de

México (Stein y Patton 2008, ver mapa 5 página 15).

Especímenes examinados: Ninguno.

Registros adicionales: Provincia de Maynas, Distrito de Iquitos: Iquitos (AMNH 169949,

no examinado); Río Nanay, en las cercanías de la ciudad de Iquitos (W. Lamar, comentario
personal, Fig. 4).

Comentarios: El ejemplar de Iquitos fue colectado por H. Bassler, pero la fecha y el sexo
del ejemplar no están indicados. El ejemplar procedente del Río Nanay corresponde a
una piel propiedad del dueño de un restaurante en Iquitos (Fig. 4). Guardaparques de la
Reserva Allpahuayo Mishana observaron un ejemplar nadando en una quebrada, pero
ningún individuo fue colectado.

Didelphis marsupialis Linnaeus 1758

Distribución: Esta especie está ampliamente distribuida desde México a Bolivia y Brasil
(Cerqueira y Tribe 2008).

Especímenes examinados (29): Provincia de Maynas, Distrito de San Juan: 1 km E km

25.3 de la carretera Iquitos-Nauta (Fundo San Martín), 1 hembra (MMD 4653) y 1 macho
(MMD 4627); 13 de Febrero, Fundo Nemith, E km 33 de la carretera Iquitos-Nauta, 1
macho (MMD 3745); 2.9 km E del km 28.8 de la carretera Iquitos-Nauta (caserío Palo
Seco), 1 hembra (MMD 4796); app. 500 m E km 28.8 de la carretera Iquitos-Nauta, 1
hembra (MMD 4491) y 1 macho (MMD 4486); Camino a El Paujil, 1,8 km al O del km 35
de la carretera Iquitos-Nauta, 2 hembras (MMD 3476, 3519) y 1 macho (MMD 3485); El
Dorado, km 25 de la carretera Iquitos-Nauta, app. 500 m al E, 1 macho (CML 7575); km 19
de la carretera Iquitos-Nauta, 1 hembra (MMD 1843); km 20 de la Carretera Iquitos-Nauta,
1 macho (MMD 2146); Los Delfines, km 9 de la carretera Iquitos-Nauta, 2 hembras (MMD
3311, 3313); Ninarumi, 7.4 km al O y 500 m al SE del km 6 de la carretera Iquitos-Nauta,
1 hembra (MMD 2841); Ninarumi, 7.4 km al O y 1 km al SE del km 6 de la carretera
Iquitos-Nauta, 1 hembra (CML 7576); Paujil, O km 37.45 de la carretera Iquitos-Nauta, 2
machos (MMD 3822, 3844); Peña Negra, 200 m al E del km 10.7 de la carretera Iquitos-
Nauta, 1 macho (MMD 2579); Peña Negra, 600 m al O del km 10 de la carretera Iquitos-
Nauta, 4 machos (MMD 1247, 1260, 1263, 2565); Peña Negra, 800 m al E del km 11 de la
carretera Iquitos-Nauta, 1 hembra (MMD 2588) y 1 macho (CML 7577); San Lucas, O km
43 de la carretera Iquitos-Nauta, 1 hembra (MMD 3771) y 2 machos (MMD 3786, 3806);
Zungarococha, 5.2 km al O del km 6 de la carretera Iquitos-Nauta, 1 macho (MMD 589).

Registros adicionales: Provincia de Maynas, Distrito de Iquitos: Iquitos (AMNH M-98577,

M98650, M-98819, M-169954, M-169955; no examinados); Iquitos, 106 m (Brown 2004).
Distrito de San Juan: km 17.6 de la carretera Iquitos-Nauta (ejemplar observado cruzando
la carretera); km 23.5 de la carretera Iquitos-Nauta (ejemplar observado cruzando la
carretera); Estación Biológica Allpahuayo (Hice 2003; Hice y Velazco 2012); Quistococha,
110 m (Brown 2004).

[Link] 121
MARSUPIALES DE IQUITOS

Comentarios: El 75% de los ejemplares colectados (22) presentaban fase negra, los siete
individuos con fase blanca corresponden a ejemplares juveniles o subadultos. Ambas
fases fueron registradas en los tres hábitats de muestreo. Con el objetivo de determinar
si las fases de color dependen del tipo de hábitat, y debido a lo pequeña de la muestra,
se aplicó el Fisher Exact Probability Test, cuyo resultado fue P = 0.64, indicando que no
hay correlación entre la fase de color y el ambiente.

Figura 4. Chironectes
minimus, espécimen
colectado en el Río
Nanay. Foto: W.
Lamar.

Una cría (dp3 presente, M1 apenas erupcionando) fue colectada en noviembre, jóvenes
con dp3 y M1 presentes se registraron en marzo, octubre, noviembre y diciembre;
jóvenes con dp3, M1 y M2 presentes en marzo, mayo, junio, julio y noviembre, y
subadultos en febrero, mayo, abril, julio, septiembre y octubre. Hembras lactando
fueron colectadas en mayo y julio, una hembra preñada en mayo y una hembra con
crías en febrero. En esta última se registró dentadura de subadulto (Díaz y Flores 2008).
Se capturaron ejemplares con muda en el pelaje en febrero, marzo, abril, mayo, julio
y noviembre. Todos los ejemplares fueron colectados con trampas Tomahawk cebadas
con frutas, y dos fueron colectados con la mano durante la noche cruzando la ruta;
nueve se capturaron en bosque primario, 14 en bosque secundario y cuatro en áreas de
cultivo. Dos ejemplares fueron observados cruzando la carretera Iquitos-Nauta, uno en
el km 23.5 y otro en el km 17.6.

122 THERYA Vol.5(1): 111-151

 Díaz

Respecto a los registros que señalaban la presencia de otra especie del género,
D. albiventris, de acuerdo a Lemos y Cerqueira (2002) y Cerqueira y Tribe (2008),
la especie presente en el noreste de Perú corresponde a D. marsupialis, por lo que el
ejemplar reportado por Brown (2004) de Río Samiria (Departamento de Loreto) necesita
ser revisado. Díaz y Willig (2004) citaron a D. albiventris para esta zona, en base a un
individuo joven (MMD 2841) con orejas de base negra y extremo blanco que caracterizan
a esta especie, pero aparentemente la coloración de las orejas cambia con la edad, el
ejemplar es aquí re-identificado como D. marsupialis, sobre la base del arco cigomático
(yugal envuelve al escamosal dorsal y ventralmente, ver clave de identificación en este
trabajo), de esta manera se confirma la re-identificación de Pacheco et al. (2009) sobre la
base en características externas.
Se registraron garrapatas (Ixodes luciae) en el ejemplar MMD 3844 (Díaz et al. 2007,
2009) y nemátodos en el intestino y estómago del espécimen MMD 4653 (N. Sánchez,
comentario personal).

Gracilinanus emiliae (Thomas 1909)

Distribución: Brasil, Colombia, Guayana Francesa, Guayana, Perú, Surinam y Venezuela
(Voss et al. 2009).

Especímenes examinados: Ninguno.

Registros adicionales: Provincia de Requena, Distrito de Yaquerana: Nuevo San Juan, Río
Gálvez (Voss et al. 2009).

Comentarios: Esta especie fue incluida en Perú a través del registro de Nuevo San Juan (Voss
et al. 2009), aproximadamente 160 km al sur de Iquitos, único registro conocido hasta el
momento. Un ejemplar, probablemente perteneciente a esta especie, fue fotografiado
en el 2004 en Nauta Caño, tributario del río Marañón, Reserva Nacional Natural Pacaya
Samiria (W. Lamar y S. Yanoviak, comentario personal, ver Fig. 5), aproximadamente 180
km al sudoeste de Iquitos. El espécimen coincide con los caracteres aportados en los
trabajos de Voss et al. (2001, 2009), solo podría confundirse con H. kalinowskii, pero se
diferencian claramente porque en G. emiliae el anillo periocular no alcanza la base de la
oreja.

Hyladelphys kalinowskii (Hershkovitz 1992)

Distribución: Esta especie se encuentra desde el norte de la Guayana Francesa, sur de
Guyana, Amazonia de Brasil y este de Perú (Gardner 2008c).

Especímenes examinados: Ninguno.

Registros adicionales: Provincia de Maynas, Distrito de San Juan: “Estación Biológica

Allpahuayo, approximately 25 km southwest of Iquitos in the Peruvian department of
Loreto” (Hice 2003; Jansa y Voss 2005; Hice y Velazco 2012). Provincia de Requena,
Distrito de Requena: Centro de Investigaciones Jenaro Herrera (AMNH M-276725, no
examinado).

[Link] 123
MARSUPIALES DE IQUITOS

Comentarios: Según Jansa y Voss (2005), la divergencia molecular encontrada entre los
especímenes de la Guyana Francesa y Perú sugeriría la existencia de dos especies diferentes.

Marmosa (Marmosa) lepida (Thomas 1888)

Distribución: Marmosa lepida se distribuye en Surinam, Guyana Francesa, Brasil,
Colombia, Ecuador, Perú y Bolivia (Creighton y Gardner 2008).

Especímenes examinados: Ninguno.

Registros adicionales: Provincia de Alto Amazonas, Distrito de Santa Cruz: Santa Cruz
(Creighton y Gardner 2008). Provincia de Requena, Distrito de Yaquerana: Nuevo San
Juan, Río Gálvez (AMNH M-273186, no examinado).

Figura 5. Gracilinanus
cf. emiliae, espécimen
fotografiado en 2004 en
Nauta Caño, tributario
del río Marañon, Reserva
Nacional Natural
Pacaya Samiria. Foto: S.
Yanoviak.

Comentarios: De acuerdo a la distribución mencionada por Creighton y Gardner (2008)

no hay citas de esta especie en el área de estudio, siendo los datos más cercanos los
mencionados en registros adicionales, ambas localidades se ubican al sur de Iquitos.

124 THERYA Vol.5(1): 111-151

 Díaz

Marmosa (Marmosa) macrotarsus (Wagner 1842)

Distribución: Presente en Bolivia, Brasil y Perú (Rossi 2005; Gutiérrez et al. 2010).

Especímenes examinados: Ninguno.

Registros adicionales: Provincia de Requena, Distrito de Yaquerana: Nuevo San Juan, Río
Gálvez (Rossi 2005).

Comentarios: Rossi (2005) y Gutiérrez et al. (2010) consideran a ésta como una especie
válida y diferente de M. murina, por lo que es importante revisar el material incluido
dentro de esta última especie en Perú, para confirmar su identidad, ya que M. murina no
se distribuye en ese país.
Si bien anteriormente la localidad más cercana a Iquitos, con registros para esta
especie, era Orosa, a 140 km al E de Iquitos por el río Napo (AMNH 73855, 73853), citada
por Rossi (2005), los ejemplares fueron posteriormente re-identificados por Gutiérrez et
al. (2010) como M. waterhousei. En consecuencia el sitio más próximo corresponde
efectivamente a Nuevo San Juan, Río Gálvez, con ejemplares depositados en el AMNH
(272816, 272870) identificados originalmente como M. murina y re-identificados por
Rossi (2005) como M. macrotarsus.

Marmosa (Marmosa) rubra Tate 1931

Distribución: Esta especie es conocida en las tierras bajas del este de Ecuador y Perú
(Creighton y Gardner 2008).

Especímenes examinados: Ninguno.

Comentarios: Aunque la localidad tipo de M. rubra (“mouth of Rio Curaray”, Loreto)

está ubicada aproximadamente 200 km NO de la ciudad de Iquitos, ningún ejemplar
fue registrado en el área. Hice (2003) la consideró probable para la Reserva Allpahuayo
Mishana.

Marmosa (Marmosa) waterhousei (Tomes 1860)

Distribución: Venezuela, Colombia, Ecuador, Perú y Brasil (Rossi 2005; Gutiérrez et al.
2011).

Especímenes examinados: Ninguno.

Registros adicionales: Provincia de Maynas, Distrito Las Amazonas: Orosa; Quebrada de

Orán (Gutierrez et al. 2010). Distrito de Mazán: Lago Miraño, Río Napo (Rossi 2005).
Distrito de San Juan: 25 km S Iquitos (Hice 2003 como M. murina; Hice y Velazco 2012).

Comentarios: Esta especie, al igual que la anterior, era incluida como sinónimo de
M. murina. Los ejemplares citados por Hice (2003) para 25 km S Iquitos ( = Estación
Biológica Allpahuayo) como M. murina también corresponden, de acuerdo a Gutiérrez et

[Link] 125
MARSUPIALES DE IQUITOS

al. (2010) y Hice y Velazco (2012), a esta especie. En los meses de octubre y noviembre
se registraron hembras lactando (Hice 2003).

Marmosa (Marmosa) sp.

Especímenes examinados (2): Provincia de Maynas, Distrito de San Juan: Paujil, O km
37.45 de la carretera Iquitos-Nauta, 2 hembras (CML 7590, MMD 3851).

Comentarios: Durante tres años de intensos muestreos en el área de Iquitos, se colectaron

más de 100 Marmosops, 26 de Marmosa (Micoureus), y solo dos especímenes de Marmosa
(Marmosa) ambos en la misma localidad. Esto es un indicativo de que o Marmosa
es difícil de colectar o su abundancia es muy baja. Los ejemplares se encuentran en
estudio para determinar su identidad, ya que no coinciden con ninguna de las especies
del género descriptas.
El ejemplar capturado CML 7590 era una hembra adulta con cinco mamas desarrolladas
y lactando. El espécimen MMD 3851 era una hembra subadulta colectada con una
trampa de caída (“pit fall trap”). Ambos ejemplares fueron capturados en un área de
bosque primario, los días 14 y 17 de noviembre de 2004, respectivamente. El área de
colecta bordea una granja de peces y está contenida por dos caminos, perpendiculares a
la carretera principal, separados uno de otro por aproximadamente 2,5 km y se extiende
con mayor o menor degradación hasta el río Nanay.

Marmosa (Micoureus) demerarae Thomas 1905

Distribución: Según Gardner y Creighton (2008a), esta especie se encuentra en Colombia,
Venezuela, las Guayanas, Brasil, Bolivia, y sureste de Perú, aunque otros autores lo
incluyen también en el noreste de Perú (Emmons y Feer 1997; Hice 2003; Patton et al.
2000; Gutierrez et al. 2010; Hice y Velazco 2012).

Especímenes examinados: Ninguno.

Registros adicionales: Provincia de Maynas, Distrito de San Juan: Estación Biológica

Allpahuayo (Bunnell et al. 2000; Hice 2003; Hice y Velazco 2012). Provincia de
Requena, Distrito de Yaquerana: Nuevo San Juan, Río Gálvez (Gutiérrez et al. 2010).

Comentarios: En este trabajo se sigue a Voss y Jansa (2009) y se considera a Micoureus

subgénero de Marmosa. Hice (2003) y Hice y Velazco (2012) reportaron cinco
ejemplares de Allpahuayo, pero el análisis de las fotos del cráneo presentadas por los
autores son similares a M. regina, con una constricción interorbital (IOC2) ancha, típica
de esa especie y las medidas reportadas son también más similares a las de M. regina que
a M. demerarae. La utilización de un índice entre el ancho zigomático/IOC2 permite
separar fácilmente a las dos especies; siendo mayor a 4 en M demerarae y menor a 4 en
M. regina. De confirmarse que los ejemplares citados por Hice (2003) y Hice y Velazco
(2012) corresponden a M. regina, el registro más cercano a Iquitos de M. demerarae
correspondería a Nuevo San Juan.

126 THERYA Vol.5(1): 111-151

 Díaz

Marmosa (Micoureus) regina Thomas 1898

Distribución: Esta especie se distribuye en Colombia, Ecuador, Perú, Brasil y Bolivia
(Gardner y Creighton 2008a).

Especímenes examinados (26): Provincia de Maynas, Distrito de Punchana: Padrecocha,

2 machos (MMD 4754, 4755). Distrito de San Juan: 1 km E km 25.3 de la carretera
Iquitos-Nauta (Fundo San Martín), 3 hembras (MMD 4614, 4617, 4709) and 1 macho
(MMD 4646); 13 de Febrero, km 33.6 de la carretera Iquitos-Nauta, 1 macho (MMD
4319); 2.9 km E del km 28.8 de la carretera Iquitos-Nauta (caserío Palo Seco), 2 machos
(MMD 4756, 4805); app. 500 m E km 28.8 de la carretera Iquitos-Nauta, 1 hembra
(MMD 4461); Moralillo, 1.5 km E 400 m S del km 15.2 de la carretera Iquitos-Nauta, 1
hembra (MMD 2199) y 2 machos (MMD 2203, 2206); Moralillo, 1.5 km E 500 m S del
km 15.2 de la carretera Iquitos-Nauta, 2 machos (MMD 2195, 2210); Ninarumi, 7.4 km
al O y 1 km al SE del km 6 de la carretera Iquitos-Nauta, 1 macho (MMD 2843); Peña
Negra, 600 m al O del km 10 de la carretera Iquitos-Nauta, 1 hembra (MMD 2590) y
3 machos (MMD 1252, 2584, 2586); Santo Tomás, 6 km al O del km 1 de la carretera
Iquitos-Nauta, 2 hembras (MMD 3397, 3458); Zungarococha, 5.2 km al O del km 6 de
la carretera Iquitos-Nauta, 1 hembra (MMD 1984) y 3 machos (MMD 556, 613, 1983).

Registros adicionales: Provincia de Maynas, Distrito de San Juan: Estación Biológica

Allpahuayo (Hice 2003, como Micoureus germana; Hice y Velazco 2012).

Comentarios: Hice (2003) considera que esta especie está presente en el área, pero
la cita como M. germana, la que fue incluida por Gardner y Creighton (2008a) como
subespecie de M. regina. Patton et al. (2000) consideran que la forma regina en las
tierras bajas del Amazonas es diferente y el nombre aplicable podría ser germana
Thomas 1904. Marmosa phaeus, registrada como sinónimo de M. regina por Gardner
(1993) y Brown (2004), es ahora considerada como especie válida, separada de M.
regina (Gardner 2005; Gardner y Creighton 2008a; Voss y Jansa 2009). Marmosa phaeus
difiere de M. regina, de acuerdo a los autores antes mencionados, por su pelaje más
corto, presencia de fenestras palatinas pequeñas y menor tamaño, pero el holotipo
no posee pelaje corto como fue mencionado por Tate (1933) y el holotipo de regina
presenta fenestras palatinas (BMNH [Link]). En base a lo expresado anteriormente
es importante realizar estudios que incluyeran una mayor cantidad de ejemplares re-
analizados utilizando los caracteres ofrecidos para diferenciarlas.
En este estudio se colectaron juveniles en abril y mayo; subadultos en febrero, mayo,
junio y noviembre; hembras lactando en marzo, abril, junio, septiembre y noviembre, y
una hembra con crías (7 crías, CR = 21 mm) en marzo. Seis ejemplares fueron capturados
en bosque primario, 13 en crecimiento secundario y cuatro en área de cultivo; uno fue
encontrado muerto en la ruta y para dos individuos el hábitat no fue registrado.
Trece especímenes fueron colectados con trampas Sherman, ocho con Tomahawk, tres
fueron extraídos directamente de los refugios (una palmera de pijuayo, Bactris gasipaes
Kunth, Arecaceae), uno fue colectado en una red de niebla (MMD 3458), probablemente
debido a que intentaba atrapar un murciélago enganchado en la red y uno se encontró
atropellado. Uno de los ejemplares fue colectado aproximadamente a 13 m de altura

[Link] 127
MARSUPIALES DE IQUITOS

(MMD 4756), otro sobre un tronco a 2 m (MMD 4461), otro sobre una liana a 2 m (MMD
4617), y el resto en trampas colocadas en el suelo. Otros estudios realizados con 355
trampas arbóreas (Woodman et al. 1995) indicaron que M. regina tiende a ser colectada
por encima del metro de altura (93% de los ejemplares).
El ejemplar MMD 4756 estaba parasitado por dos larvas tentativamente consideradas
como Ixodes luciae (Díaz et al. 2007, 2009 como Micoureus sp.). El ejemplar MMD
4461 estaba infectado por un endoparásito del género Pterygodermatites (Nematoda:
Rictulariidae) y una ninfa de Pentastomida, y para ambos endoparásitos esta especie
representa un nuevo huésped, además se registró el nemátodo Aspidodera sp. (Tantalean
et al. 2010).

Marmosops bishopi (Pine 1981)

Distribución: Esta especie se distribuye en Brasil, Colombia, Perú y Bolivia (Gardner y
Creighton 2008b; Díaz-N, 2012).

Especímenes examinados (10): Provincia de Maynas, Distrito de San Juan: 2.9 km E

del km 28.8 de la carretera Iquitos-Nauta (caserío Palo Seco), 1 macho (MMD 4764);
Camino a El Paujil, 1,8 km al O del km 35 de la carretera Iquitos-Nauta, 4 machos
(MMD 3470, 3471, 3501, 3515); Paujil, O km 37.45 de la carretera Iquitos-Nauta, 1
macho (MMD 3825); Peña Negra, 600 m al O del km 10 de la carretera Iquitos-Nauta,
1 macho (CML 7572); San Lucas, O km 43 de la carretera Iquitos-Nauta, 1 macho (CML
7564); Varillal, 2 km O del km 13.6 de la carretera Iquitos-Nauta, 1 macho (MMD 1020).
Provincia de Requena, Distrito de Requena: Callao, caserío del río Tapiche, margen
derecha, 1 macho (CML 7565).

Registros adicionales: Provincia de Maynas, Distrito de San Juan: Estación Biológica

Allpahuayo (Bunnell et al. 2000; Hice 2003).

Comentarios: Gardner y Creighton (2008b) mencionan esta especie para el centro y

sur de Perú, omitiendo las citas de Bunnell et al. (2000) y Hice (2003) para la Estación
Biológica Allpahuayo, al noreste de Perú. En este trabajo se ofrecen más localidades de
colecta y se incluye a la especie en la provincia de Requena. Los registros extienden la
distribución establecida por Gardner y Creighton (2008b) aproximadamente 665 km al
norte.
Todos los ejemplares colectados fueron machos. Se registró un juvenil en mayo y un
subadulto en noviembre. Siete ejemplares fueron colectados en trampas de caída, uno
capturado con la mano y dos en trampas Sherman colocadas en el suelo, todos en el
bosque de crecimiento secundario, excepto uno colectado en el bosque primario.

Marmosops impavidus (Tschudi, 1845)

Distribución: Gardner y Creighton (2008b) registran esta especie en Sudamérica para
Colombia, Venezuela, Ecuador, Perú, Brasil y Bolivia.

Especímenes examinados (8): Provincia de Maynas, Distrito de San Juan: Moralillo, 1.5
km E 400 m S del km 15.2 de la carretera Iquitos-Nauta, 2 hembras (MMD 797, 2188) y

128 THERYA Vol.5(1): 111-151

 Díaz

1 macho (CML 7570); Moralillo, 1.5 km E 500 m S del km 15.2 de la carretera Iquitos-
Nauta, 1 hembra (MMD 2172) y 2 machos (MMD 803, 834); Peña Negra, 200 m al E del
km 10.7 de la carretera Iquitos-Nauta, 2 hembras (CML 7569, 7571).

Comentarios: Esta especie es muy similar a M. neblina, pero la principal diferencia es

la ausencia, en M. impavidus, de una cúspide labial accesoria entre el paracono y el
metacono del segundo y tercer molar superior, siendo el ectoflexo marcado.
Dos ejemplares fueron colectados en bosque primario, cuatro en bosque secundario
y dos en área cultivada; en todos los casos se capturaron con trampas Sherman. En mayo
se colectó una hembra con el área de las mamas color naranja y una hembra lactando en
septiembre. Se registraron ejemplares juveniles en enero, mayo y septiembre.
En un macho adulto (MMD 834) se registraron garrapatas, Ixodes luciae (citado en
Díaz et al. 2007, 2009 como Marmosops sp.).

Marmosops neblina Gardner 1990

Distribución: Gardner y Creighton (2008b) citan a esta especie para el sur de Venezuela,
oeste de Brasil, cerca del límite con Perú, y este de Ecuador. En este trabajo se confirma
su presencia en Perú.

Especímenes examinados (6): Provincia de Maynas, Distrito de San Juan: Moralillo, 1.5
km E 400 m S del km 15.2 de la carretera Iquitos-Nauta, 3 hembras (CML 7567, MMD
769, 771) y 2 machos (CML 7568, MMD 804); Zungarococha, 5.2 km al O del km 6 de
la carretera Iquitos-Nauta, 1 hembra (CML 7566).

Comentarios: Si bien Pacheco et al. (2009) incluyeron a M. neblina en una lista de

especies presentes en Perú para las Yungas y la Selva Baja, no indican registros
específicos. De manera que los datos aportados en este trabajo representan los primeros
registros concretos para M. neblina en Perú. Tirira (2010) mencionó que los ejemplares
de Ecuador, citados por Mustrangi y Patton (1997), presentan diferencias morfológicas
con las de Venezuela y Brasil, pero los análisis del citocromo b muestran que están
cercanamente relacionados.
Todos los ejemplares en este estudio fueron colectados en bosque secundario, usando
trampas Sherman. En enero se registró una hembra con la zona de las mamas de color
naranja, y en enero y diciembre se colectaron ejemplares juveniles.
Entre los ejemplares colectados hay una serie conservada en alcohol de la localidad
Moralillo (MMD 800, 805, 826, 836, 837, 838) que necesita revisión, y aunque
originalmente fueron identificados como M. neblina podrían pertenecer a M. impavidus
o confirmarse como M. neblina.

Marmosops noctivagus (Tschudi 1844)

Distribución: Se encuentra desde el oeste de la cuenca Amazónica al este de Ecuador,
Perú, Bolivia y en Brasil al sur del Río Amazonas (Gardner y Creighton 2008b).

Especímenes examinados (73): Provincia de Maynas, Distrito de Punchana: Comunidad

de Manacamiri, Río Nanay, Fundo Morropón (bosque primario), 1 hembra (MMD 3161);

[Link] 129
MARSUPIALES DE IQUITOS

Comunidad de Manacamiri, Río Nanay, Fundo Morropón (bosque secundario), 2 machos

(MMD 3167, 3177). Distrito de San Juan: 1 km E km 25.3 de la carretera Iquitos-Nauta
(Fundo San Martín), 12 hembras (MMD 4608, 4619, 4637, 4643, 4645, 4647, 4651,
4656, 4658, 4663, 4667, 4729) y 4 machos (MMD 4638, 4642, 4644, 4665); 2.9 km E
del km 28.8 de la carretera Iquitos-Nauta (caserío Palo Seco), 3 hembras (MMD 4762,
4775, 4806) y 4 machos (MMD 4776, 4789, 4794, 4802); app. 500 m E km 28.8 de
la carretera Iquitos-Nauta, 7 hembras (MMD 4450, 4451, 4462, 4468, 4472, 4476,
4478) y 11 machos (MMD 4452, 4454, 4458, 4482, 4487, 4489, 4494, 4501, 4503,
4504, 4592); Camino a El Paujil, 1,8 km al O del km 35 de la carretera Iquitos-Nauta, 3
hembras (MMD 3474, 3503, 3508) y 2 machos (MMD 3520, 3526); El Dorado, km 25
de la carretera Iquitos-Nauta, app. 1.5 km al E, 1 hembra (MMD 1654); Moralillo, 1.5
km E 400 m S del km 15.2 de la carretera Iquitos-Nauta, 2 machos (MMD 2201, 2213);
Moralillo, 1.5 km E 500 m S del km 15.2 de la carretera Iquitos-Nauta, 3 hembras (MMD
728, 743, 762) y 1 macho (MMD 761); Ninarumi, 7.4 km al O y 1 km al SE del km 6
de la carretera Iquitos-Nauta, 1 hembra (MMD 2833) y 2 machos (MMD 2821, 2826);
Paujil, O km 37.45 de la carretera Iquitos-Nauta, 1 hembra (MMD 3814); Peña Negra,
600 m al O del km 10 de la carretera Iquitos-Nauta, 2 hembras (MMD 1302, 1308);
Santo Tomás, 6 km al O del km 1 de la carretera Iquitos-Nauta, 2 hembras (MMD 3376,
3389); Varillal, 1.8 km O del km 13.6 de la carretera Iquitos-Nauta, 3 hembras (MMD
1018, 1039, 1040) y 2 machos (MMD 1021, 1022); Varillal, 2 km O del km 13.6 de la
carretera Iquitos-Nauta, 1 hembra (MMD 1034); Zungarococha, 5.2 km al O del km 6
de la carretera Iquitos-Nauta, 1 hembra (MMD 592); Zungarococha, 6.5 km al O del km
6 de la carretera Iquitos-Nauta, 2 hembras (MMD 560, 572).

Registros adicionales: Provincia de Maynas, Distrito de San Juan: Estación Biológica

Allpahuayo (Bunnell et al. 2000; Hice 2003; Hice y Velazco 2012).

Comentarios: Se registraron juveniles en enero y desde marzo a julio; subadultos en

enero, marzo, mayo, junio, julio y noviembre. En enero, marzo, mayo, junio y julio
se colectaron ejemplares con muda en el pelaje. Hembras con mamas desarrolladas
se registraron en enero, de marzo a julio y en diciembre; hembras lactando en enero,
marzo, mayo y junio; y una hembra preñada con dos fetos (CR = 25mm) en junio.
Solo dos especímenes se colectaron en áreas fueras de los bosques (uno en una
zona de cultivo y otro en un área perturbada cercana a un camino), y el resto fueron
capturados en bosque secundario (33) y en bosque primario (38). Se colectaron tanto
en trampas Sherman (56) como Tomahawk (15), y dos ejemplares fueron colectados con
la mano mientras trepaban un árbol durante el día. Tres ejemplares fueron colectados
sobre troncos, uno a 50 cm, otro a 1 m y el tercero a 1,5 m.
En el intestino del ejemplar MMD 4503 se encontraron endoparásitos Aspidodera
sp., Trichuris sp. (Nematoda) y Giganthorhynchus ortizi (Acanthocephala:
Giganthorhynchidae); y en el ejemplar MMD 4451 se registró Viannaia sp. (Nematoda)
(Tantalean et al. 2010).

130 THERYA Vol.5(1): 111-151

 Díaz

Metachirus nudicaudatus (É. Geoffroy St.-Hilaire 1803)

Distribución: Esta especie se distribuye desde México hasta el norte de Argentina
(Gardner y Dagosto 2008).

Especímenes examinados (33): Provincia de Maynas, Distrito de San Juan: 1 km E km

25.3 de la carretera Iquitos-Nauta (Fundo San Martín), 2 hembras (MMD 4635, 4648);
13 de Febrero, Fundo Nemith, E km 33 de la carretera Iquitos-Nauta, 1 hembra (MMD
3754) y 1 macho (MMD 3743); 2.9 km E del km 28.8 de la carretera Iquitos-Nauta
(caserío Palo Seco), 2 hembras (MMD 4760, 4799) y 2 machos (CML 7581, MMD 4778);
app. 500 m E km 28.8 de la carretera Iquitos-Nauta, 2 hembras (MMD 4466, 4481);
Camino a El Paujil, 1.8 km al O del km 35 de la carretera Iquitos-Nauta, 1 hembra (MMD
3497) y 3 machos (MMD 3496, 3502, 3514); El Dorado, km 25 de la carretera Iquitos-
Nauta, app. 1.5 km al E, 2 hembras (CML 7578, MMD 1666); Ex Petroleros, 300 m O
km 39.8 de la carretera Iquitos-Nauta, 1 hembra (MMD 4316); Moralillo, 1.5 km E 400
m S del km 15.2 de la carretera Iquitos-Nauta, 1 hembra (MMD 801); Moralillo, 1.5 km
E 500 m S del km 15.2 de la carretera Iquitos-Nauta, 2 hembras (MMD 785, 2150) y 2
machos (CML 7579, MMD 2209); Paujil, O km 37.45 de la carretera Iquitos-Nauta, 2
hembras (MMD 3821, 3854) y 3 machos (MMD 3824, 3843, 3861); Peña Negra, 800
m al E del km 11 de la carretera Iquitos-Nauta, 2 hembras (CML 7580, MMD 1240) y 3
machos (MMD 1273, 1283, 2553); San Lucas, O km 43 de la carretera Iquitos-Nauta, 1
hembra (MMD 3782).

Registros adicionales: Provincia de Maynas, Distrito de Iquitos: Iquitos, Río Marañon

(Brown 2004). Distrito de San Juan: Estación Biológica Allpahuayo (Bunnell et al. 2000;
Hice 2003; Hice y Velazco 2012).

Comentarios: Se registraron hembras lactando en los meses de enero, febrero, marzo,

mayo, junio y octubre. Con excepción de las colectadas en enero, todas tenían crías, y
dos correspondían a hembras subadultas con crías (camadas de 9 crías de CR = 20 a 21
mm). Este el primer caso en el que se reporta reproducción temprana en esta especie
(ver Díaz y Flores 2008). Juveniles fueron colectados en mayo, junio, julio, septiembre,
octubre y noviembre; y subadultos en junio y noviembre.
Catorce ejemplares fueron colectados en bosque primario y 19 en bosque secundario,
dos en trampas Sherman y 31 en Tomahawk, todas colocadas en el suelo.
El ejemplar MMD 3782 resultó positivo para leptospirosis en el cultivo de riñones y
de orina (J. M. Vinetz, comentario personal). Se reportó la presencia de Ixodes luciae
en el ejemplar MMD 4778 (Díaz et al. 2007, 2009) y ácaros no identificados en al
menos 10 ejemplares. Con respecto a los endoparásitos se registraron Gigantorhynchus
ortizi (Acanthocephala: Gigantorhynchidae, MMD 3502), ninfas de Pentastomida (MMD
785, 3782, 3821), y los nemátodos Aspidodera sp. (Aspidoderidae, MMD 4316, 4799),
Physaloptera mirandai (Physalopteridae, MMD 4778, 4799), Viannaia sp. (Viannaiidae,
MMD 4799) y Cruzia tentaculata (Kathlaniidae, MMD 4316) (Tantalean et al. 2010).

Monodelphis adusta (Thomas 1897)

Distribución: Esta especie se ha registrado en elevaciones bajas y medias en los Andes

[Link] 131
MARSUPIALES DE IQUITOS

desde Panamá, Colombia y oeste de Venezuela hasta el norte de Bolivia (Pine y Handley
2008). Aunque de acuerdo a Solari (2007) M. adusta no se encuentra al sur del Río
Amazonas, por lo que dicha especie no se encuentra en el sur Perú ni en toda Bolivia.

Especímenes examinados (2): Provincia de Maynas, Distrito de San Juan: 1 km E km 25.3

de la carretera Iquitos-Nauta (Fundo San Martín), 1 macho (MMD 4599); Ex Petroleros,
300m O km 39,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 1 macho (MMD 4305).

Registros adicionales: Provincia de Maynas, Distrito de San Juan: Estación Biológica

Allpahuayo (Bunnell et al. 2000; Hice 2003; Hice y Velazco 2012); Estación Biológica
Allpahuayo, 110–180 m (Solari 2004 como M. a. adusta).

Comentarios: La distribución reportada por Pine y Handley (2008) no incluye el noreste

de Perú, a pesar de que existen citas para el área de Iquitos. Durante este estudio
sólo dos especímenes fueron colectados, uno en bosque primario y otro en bosque
secundario, ambos en trampas de caída. En el ejemplar MMD 4599 se registró una larva
de Ixodes pararicinus (Acari: Ixodidae) (Díaz et al. 2007), y se extrajo un endoparásito,
Podospathalium pedatum (Trematoda: Diplostomatidae) del estómago del espécimen
MMD 4305 (Tantalean et al. 2010).

Monodelphis emiliae (Thomas 1912)

Distribución: Esta especie se distribuye en Perú, Brasil y Bolivia (Pine y Handley 2008).

Especímenes examinados: Ninguno.

Registros adicionales: Provincia de Maynas, Distrito de Fernando Lores: Quebrada

Aucayo (Pine y Handley 1984). Provincia de Requena, Distrito de Yaquerana: Nuevo
San Juan, Río Gálvez (Jansa y Voss 2000).

Comentarios: La Quebrada Aucayo se ubica aproximadamente a 54 km al sudeste de

Iquitos, corresponde a la localidad con registro de la especie más cercana al área de
estudio; el ejemplar (FMNH 58955) fue colectado en dicha localidad en 1972 por P.
Soini.

Monodelphis handleyi Solari 2007

Distribución: Esta especie es solo conocida de la localidad tipo en Perú (Solari 2007).

Especímenes examinados: Ninguno.

Registros adicionales: Provincia de Requena, Distrito de Requena: Centro de

Investigaciones Jenaro Herrera (Solari 2007).

Comentarios: Esta especie, recientemente descripta, es similar a M. adusta, la localidad

de colecta se ubica a 145 km al sudoeste de Iquitos.

132 THERYA Vol.5(1): 111-151

 Díaz

Monodelphis peruviana (Osgood 1913)

Distribución: Presente solo en Perú y Bolivia (Solari 2007).

Especímenes examinados: Ninguno.

Registros adicionales: Provincia de Requena, Distrito de Yaquerana: Nuevo San Juan, Río
Gálvez (Solari 2007).

Comentarios: Esta especie fue aceptada como válida y diferente de M. adusta por Solari
(2007). Fue colectada en simpatría con M. emiliae (Jansa y Voss 2000, Solari 2007).

Philander andersoni (Osgood 1913)

Distribución: Se distribuye en Venezuela, Brasil, Colombia, este de Ecuador, y noreste
Perú en los valles de la falda oriental de los Andes hasta el departamento de Ucayali
(Patton y Astua de Moraes 2008; Patton y da Silva 2008).

Especímenes examinados (10): Provincia de Maynas, Distrito de San Juan: 1 km E km

25.3 de la carretera Iquitos-Nauta (Fundo San Martín), 1 hembra (CML 7593) y 1 macho
(MMD 4621); 13 de Febrero, Fundo Nemith, E km 33 de la carretera Iquitos-Nauta, 1
macho (MMD 3744); 2.9 km E del km 28.8 de la carretera Iquitos-Nauta (caserío Palo
Seco), 2 machos (CML 7594, MMD 4810); app. 500 m E km 28.8 de la carretera Iquitos-
Nauta, 1 hembra (MMD 4453); Camino a El Paujil, 1,8 km al O del km 35 de la carretera
Iquitos-Nauta, 1 hembra (CML 7588) y 1 macho (CML 7589); San Lucas, O km 43 de la
carretera Iquitos-Nauta, 2 hembras (MMD 3768, 3775).

Registros adicionales: Provincia de Maynas, Distrito de Iquitos: Iquitos (AMNH M-98663,

no examinado; Brown 2004; Thomas 1928); Rio Amazonas near Iquitos (Patton y da
Silva 1997). Districto de San Juan: Estación Biológica Allpahuayo (Bunnell et al. 2000;
Hice 2003; Hice y Velazco 2012); Quistococha (Brown 2004).

Comentarios: Una hembra juvenil y una lactando fueron registradas en octubre, tres
hembras con crías fueron colectadas en marzo, mayo y julio, dos con cuatro crías (CR =
11 y 29 mm respectivamente), y una con dos (CR = 35mm). Estas hembras representan la
primera cita de reproducción temprana en esta especie (Díaz y Flores 2008), habiéndose
reportado una hembra juvenil y una subadulta con crías. Machos juveniles fueron
capturados en junio y julio.
Dos de los ejemplares colectados en este estudio tenían la mitad de sus orejas de
color blanco, un adulto y un ejemplar muy joven.
Los ejemplares fueron colectados en bosque maduro (siete especímenes) y bosque
secundario (tres especímenes), todos en trampas Tomahawk colocadas en el suelo y
cebadas con frutas.
Tres ejemplares resultaron positivos para leptospirosis, dos por cultivos de riñón y uno
por cultivo de orina y riñón (Bharti et al. 2003). En cuatro ejemplares (CML 7594; MMD
3775, 4453, 4810) se registraron garrapatas (Ixodes luciae; Díaz et al. 2007, 2009). En
el intestino de un ejemplar (CML 7594) se encontró Trichuris sp. (Tantalean et al. 2010).

[Link] 133
MARSUPIALES DE IQUITOS

Philander mcilhennyi Gardner y Patton 1972

Distribución: Esta especie solo se conoce en la cuenca Amazónica de Perú y Brasil
(Patton y da Silva 2008).

Especímenes examinados: Ninguno.

Registros adicionales: Provincia de Requena, Distrito de Yaquerana: Nuevo San Juan, Río
Gálvez (Patton y da Silva 2008).

Comentarios: Philander mcilhennyi fue registrado en Nuevo San Juan, aproximadamente

a 160 km al sur de Iquitos. La presencia de la especie en el área de estudio es altamente
probable.

Philander olrogi Flores, Barquez y Díaz 2008

Distribución: Esta especie es solo conocida para Bolivia y Perú (Flores et al. 2008).

Especímenes examinados (2): Provincia de Maynas: Distrito de San Juan: Paujil, O km

37.45 de la carretera Iquitos-Nauta, 2 machos (MMD 3480, 3865).

Comentarios: El ejemplar MMD 3865 fue capturado en bosque secundario con una
trampa Tomahawk colocada cerca de un embalse artificial donde se crían peces, y el
individuo MMD 3480 en una zona de ecotono entre bosque primario y un área abierta.
Pacheco et al. (2009) consideran que el ejemplar aquí citado (MMD 3865) corresponde
a P. opossum sobre la base un análisis bivariado que no es presentado en la publicación.
Por otro lado, la diagnosis de P. olrogi se basa en caracteres morfológicos (e.g. ausencia
de pelos amarillos detrás de la oreja, forma de los nasales y de los arcos cigomáticos) que
no son discutido por Pacheco et al. (2009) basando su decisión solo en la morfometría.

Philander opossum (Linnaeus 1758)

Distribución: Esta especie se distribuye desde el noreste de México hacia el sur a través
de las tierra bajas del trópico de América Central y del Sur hasta Bolivia y centro sur de
Brasil (Patton y da Silva 2008).

Especímenes examinados (154): Provincia de Maynas, Distrito de Belén: Comunidad

Puerto Alegría, Río Itaya, 2 machos (MMD 5109, 5110). Distrito de Punchana: Comunidad
de Manacamiri, Río Nanay, Fundo Morropón (área de cultivo y frutales), 1 macho (MMD
3182); Comunidad de Manacamiri, Río Nanay, Fundo Morropón (bosque maduro), 1
macho (MMD 3179); Comunidad de Manacamiri, Río Nanay, Fundo Morropón (bosque
secundario), 1 macho (MMD 3159); Padrecocha, 2 hembras (MMD 2971, 2972) y 4
machos (MMD 2967, 2969, 2970, 2977); Padrecocha, Amazon Camp, 1 hembra (MMD
4985) y 3 machos (MMD 4984, 4986, 4987). Distrito de San Juan: 1 km E km 25.3 de
la carretera Iquitos-Nauta (Fundo San Martín), 3 machos (MMD 4613, 4628, 4634); 13
de Febrero, Fundo Nemith, E km 33 de la carretera Iquitos-Nauta, 5 hembras (MMD
3735, 3738, 3739, 3750, 3761) y 5 machos (MMD 3737, 3741, 3751, 3757, 3760); 2.9

134 THERYA Vol.5(1): 111-151

 Díaz

km E del km 28.8 de la carretera Iquitos-Nauta (caserío Palo Seco), 2 machos (MMD

4791, 4811); app. 500 m E km 28.8 de la carretera Iquitos-Nauta, 2 hembras (MMD
4479, 4490) y 1 macho (MMD 4470); Camino a El Paujil, 1,8 km al O del km 35 de la
carretera Iquitos-Nauta, 6 hembras (MMD 3491, 3494, 3495, 3507, 3522, 3528) y 6
machos (MMD 3481, 3483, 3486, 3511, 3523, 3525); Caserío Santa Sofía, 500 m O, 1
hembra (MMD 4956) y 1 macho (MMD 4950); Corrientillo, km 6 de la carretera Iquitos-
Nauta, 4.5 km O camino a Zungarococha, 1 macho (MMD 1995); El Dorado, km 25 de
la carretera Iquitos-Nauta, app. 400 m al E, 1 macho (MMD 1650); El Dorado, km 25
de la carretera Iquitos-Nauta, app. 500 m al E, 1 hembra (MMD 1667); Ex Petroleros,
300 m O km 39,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 7 hembras (MMD 4285, 4287, 4291,
4293, 4304, 4315, 1 liberada) y 7 machos (MMD 4281, 4282, 4284, 4290, 4294, 4302,
4303); km 22,7 de la carretera Iquitos-Nauta, 2 hembras (MMD 2676, 2677) y 3 machos
(MMD 2678, 2679, 2680); Los Delfines, km 9 de la carretera Iquitos-Nauta, 1 macho
(MMD 3314); Moralillo, 1.5 km E 400 m S del km 15.2 de la carretera Iquitos-Nauta, 7
hembras (MMD 820, 823, 824, 825, 2167, 2214, 2215) y 6 machos (MMD 821, 822,
2178, 2181, 2218, 2221); Moralillo, 1.5 km E 500 m S del km 15.2 de la carretera
Iquitos-Nauta, 1 macho (MMD 835); Paujil, O km 37.45 de la carretera Iquitos-Nauta, 5
hembras (MMD 3830, 3835, 3839, 3868, 3869) y 8 machos (MMD 3829, 3836, 3848,
3862, 3864, 3866, 3867, 3870); Peña Negra, 200 m al E del km 10,7 de la carretera
Iquitos-Nauta, 3 hembras (MMD 1312, 2559, 2587) y 8 machos (MMD 1255, 1288,
1289, 2558, 2569, 2570, 2577, 2578); Peña Negra, 600 m al O del km 10 de la carretera
Iquitos-Nauta, 1 hembra (MMD 2575) y 4 machos (MMD 1251, 2572, 2574, 2583);
Peña Negra, 800 m al E del km 11 de la carretera Iquitos-Nauta, 2 machos (MMD 1242,
2571); San Lucas, O km 43 de la carretera Iquitos-Nauta, 4 hembras (MMD 3769, 3773,
3774, 3792) y 3 machos (MMD 3772, 3784, 3801); Santo Tomás, 6 km al O del km 1
de la carretera Iquitos-Nauta, 7 hembras (MMD 3375, 3379, 3381, 3382, 3384, 3391,
3396) y 6 machos (MMD 3377, 3387, 3388, 3392, 3395, 3398); Varillal, 1.6 km O del
km 13.6 de la carretera Iquitos-Nauta, 1 hembra (MMD 1033) y 1 macho (MMD 1041);
Varillal, 2 km O del km 13.6 de la carretera Iquitos-Nauta, 3 hembras (MMD 1042,
1043, 1046) y 2 machos (MMD 1044, 1045); Varillal, 400 m O 200 m N del km 14 de
la carretera Iquitos-Nauta, 1 hembra (MMD 1016); Zungarococha, 5.2 km al O del km 6
de la carretera Iquitos-Nauta, 1 macho (MMD 581); Zungarococha, 5.4 km al O del km
6 de la carretera Iquitos-Nauta, 3 hembras (MMD 1939, 1973, 1974) y 3 machos (MMD
1988, 1992, 1993); Zungarococha, 6.5 km al O del km 6 de la carretera Iquitos-Nauta,
1 hembra (MMD 550) y 3 machos (MMD 585, 593, 1940).

Registros adicionales: Provincia de Maynas, Distrito de Iquitos: Iquitos, left bank Río
Marañon-Itaya (Brown 2004); Iquitos, Río Marañon 3° 46’ S 73° 15’ W, 106 m (Hershkovitz
1997, como P. o. quica). Distrito de San Juan: Estación Biológica Allpahuayo (Bunnell et
al. 2000; Hice 2003; Hice y Velazco 2012).

Comentarios: Durante este trabajo se registraron juveniles desde febrero a noviembre

y subadultos en febrero, marzo, desde mayo a agosto y desde octubre a diciembre.
Hembras lactando se registraron en febrero, marzo, junio, julio, septiembre, octubre
y noviembre; hembras preñadas en marzo, junio, septiembre, octubre y diciembre;

[Link] 135
MARSUPIALES DE IQUITOS

y hembras con crías en enero, febrero, marzo, junio, julio, septiembre, octubre y
noviembre. Se registraron hembras con dos a cinco crías. Esta especie se reproduce a
lo largo de todo el año con algunas hembras jóvenes y subadultas maduras sexualmente
(ver Díaz y Flores 2008). Ejemplares con muda del pelaje fueron registrados en enero,
febrero, mayo, junio, julio octubre y diciembre.
Seis ejemplares jóvenes fueron colectados con trampas Sherman y el resto con
Tomahawk. Del total de ejemplares 31 fueron colectados en bosque primario, 94 en
bosque secundario (1 liberado), 22 en áreas de cultivo o frutales, cinco en un ecotono
entre área cultivada y bosque secundario y dos en un gramalotal (pastizal inundable). Seis
ejemplares fueron colectados cerca del agua, en áreas inundables o aguas estancadas,
ocho sobre troncos, dos en trampas a 2 m de altura y dos a medio metro de altura. Esta
especie es la más abundante de todas las registradas en el área de estudio, representa
más del 40% de las colectas y supera en más del doble a la que le sigue en abundancia
que es Marmosops noctivagus, la que no alcanza el 20% de la muestra total.
Ocho ejemplares resultaron positivos para leptospirosis por cultivo de riñones, orina o
ambos (Bharti et al. 2003; J. M. Vinetz comentario personal). En 16 ejemplares se registraron
Ixodes luciae y en dos Amblyomma sp. (Díaz et al. 2007, 2009). Los endoparásitos
registrados fueron Podospathalium pedatum (Trematoda: Diplostomatidae, MMD
3528), ninfas de Pentastomida en la pared del útero (MMD 3792), y cuatro nemátodos
Physaloptera sp. (Physalopteridae, MMD 4479), Aspidodera sp. (Aspidoderidae, MMD
4291), y los trichúridos Turgida turgida (MMD 3769) y Trichuris sp. (MMD 4291)
(Tantalean et al. 2010). El registro de T. turgida es la primera cita de esa especie para
Perú.

Otras consideraciones
Los relevamientos para este estudio se realizaron entre diciembre de 2002 y diciembre de
2005, completando un total de 157 días de muestreo con un registro de 373 ejemplares
(371 colectados y dos observados) de 14 especies. Del total de taxones incluidos en
el tratamiento de especies (27), ocho (Gracilinanus emiliae, Marmosa lepida, Marmosa
macrotarsus, Marmosa rubra, Monodelphis emiliae, Monodelphis handleyi, Monodelphis
peruviana y Philander mcilhennyi) fueron registrados fuera del área de Iquitos y una de
ellas (M. demerarae) necesita ser revisada para confirmar su presencia. De los 371
ejemplares colectados, 337 fueron capturados en el suelo y 12 en trampas arbóreas
(100 en trampas Sherman y 249 en Tomahawk), 10 en trampas de caída (pitfall traps),
nueve con la mano, uno en una red de niebla, dos especímenes fueron encontrados
atropellados en la ruta (Tabla 2). Las trampas de caída fueron las más exitosas (1.69%
éxito de captura), seguidas por las trampas Tomahawk 1.29% y Sherman 0.55%. Las
trampas arbóreas fueron más exitosas que las del suelo, ya que en 287 trampas-noches
se colectaron 12 ejemplares, mientras que en el suelo con 37,656 trampas-noches se
capturaron 337 ejemplares, representando un 4.18 y un 0.89% de éxito de captura
respectivamente. Por lo tanto, el éxito de captura en el suelo fue bajo mientras que
en los árboles el valor puede considerarse de normal a alto si se compara con otros
trabajo realizados en la Amazonía (Santos-Filho et al. 2012, Graipel 2003). El total
de ejemplares colectados (371) fue alcanzado en 157 días de relevamiento y 37,949
noches-trampas (Figs. 5b, d).

136 THERYA Vol.5(1): 111-151

 Díaz

Respecto al número de especies colectadas, ocho fueron capturadas en los primeros

25 días de muestreo alcanzando las 14 especies a los 150 días de relevamiento (Fig.
6a), siendo el número máximo de especies en el área de 27 (18 específicamente en
Iquitos, si se considera a M. demerarae ausente en el área), esto significa que con mayor
esfuerzo de muestreo o usando métodos alternativos (e.g. trampeo en el dosel) más
especies pueden registrarse. En cuanto al número de trampas colocadas, siete especies
se registraron en 5,000 noches-trampas llegando a las 14 con 34,542 noches-trampas
(Fig. 6c).

Tabla 2. Cantidad de Método de colecta

ejemplares colectados por Especies
En el suelo Arbóreo Por mano Pitfall Otros
cada método de colecta,
los métodos convenciona- Caluromys lanatus 3 4 1 0 1a
les incluyen trampas tipo Didelphis marsupialis b
27 0 2 0 0
Sherman y Tomahawk co- Glironia venusta 1 0 0 0 0
locadas en el suelo.
Marmosa (Micoureus) regina 18 3 3 0 2c
Marmosa (Marmosa) sp. 1 0 0 1 0
Marmosops bishopi 2 0 1 7 0
Marmosops impavidus 8 0 0 0 0
Marmosops neblina 6 0 0 0 0
a. Espécimen atropellado.
b. Dos ejemplares fueron Marmosops noctivagus 68 3 2 0 0
observados cruzando la Marmosops sp.* 6 0 0 0 0
carretera; no se consideran
Metachirus nudicaudatus 33 0 0 0 0
en la suma total. c. Un es-
pécimen atrapado en una Monodelphis adusta 0 0 0 2 0
red de niebla y otro atro- Philander andersoni 10 0 0 0 0
pellado. *Ejemplares con-
Philander olrogi 2 0 0 0 0
servados en alcohol que
requieren confirmación, Philander opossum 152 2 0 0 0
podrían pertenecer a M. Total 337 12 9 10 3
neblina o M. impavidus.

La curva de acumulación de especies no alcanzó estabilidad, en el caso del cálculo con

valores de abundancia el límite máximo del Chao 1 con un intervalo de confianza del
95% sugiere que se ha completado el muestreo en un 88.6%, y usando la incidencia
los resultados fueron Chao 2: 14.24, Jacknife 1: 15.95 y Jacknife 2: 15.08, sugiriendo
que el muestreo en el área de Iquitos se ha completado en un 98.3, 87.7 y 88.6%
respectivamente; pero el límite máximo del Chao 2 con un intervalo de confianza del
95% señala que la representatividad es del 74.7% (Fig. 7), lo que indica que cuatro o
cinco especies no fueron colectadas, aproximándose a valores reales si se consideran las
citas de la literatura. Una especie (Glironia venusta) fue registrada solo por un individuo
y tres especies (Marmosa sp., Monodelphis adusta y Philander olrogi) fueron registradas
por dos ejemplares.
La mayoría de los especímenes fueron colectados en bosque primario y bosque
secundario (123 y 199 ejemplares respectivamente), solo 42 fueron capturados en otro
tipo de hábitats con algún grado de perturbación, en su mayoría zonas de cultivo (29
de una especie, Philander opossum); y para siete ejemplares el hábitat no fue registrado
o fueron colectados en el borde la carretera. Tres especies fueron colectadas más
comúnmente en el bosque primario que en el bosque secundario, Marmosops bishopi,
Marmosops noctivagus y Philander andersoni (Tabla 3).

[Link] 137
MARSUPIALES DE IQUITOS

Discusión
De acuerdo a Voss y Emmons (1996) el mayor número de especies de marsupiales
registrados en cualquier localidad específica de la Cuenca Amazónica es 12 (e. g.
Cosha Cashu y Paskitza, sur de Perú). Pero desde 1996 han ocurrido muchos cambios
taxonómicos y se han realizado numerosos relevamientos en la región, por lo que la
diversidad conocida ha incrementado notablemente. Este trabajo, con tres años de
muestreos, ha permitido registrar en un punto 14 especies, número que se incrementa a
19 confirmadas si se consideran las citas de la literatura en el área específica de Iquitos y
a 27 si se extiende al área de influencia unos 200 km alrededor de Iquitos. Cabe destacar
que los ejemplares de M. demerarae procedentes de Iquitos requieren confirmación.
Algunas especies fueron muy abundantes (P. opossum, M. nudicaudatus, D. marsupialis
y M. regina), mientras que otras solo fueron registradas por uno o dos ejemplares (G.
venusta, M. adusta y P. olrogi).

Figura 6. Acumulación
de especies y capturas
por días de muestreos
y noches trampas en el
área de Iquitos (Perú).
a) Número de especies
acumuladas vs días de
muestreos; b) Cantidad
de individuos capturados
acumulados vs días de
muestreos; c) Número
de especies acumuladas
vs noches trampas; d)
Cantidad de individuos
capturados acumulados
vs noches trampas.

Los resultados de este estudio evidencian que la Amazonia Peruana es una de las áreas
con mayor diversidad de marsupiales, aunque un incremento en los relevamientos,
incorporando mayor cantidad de trampas en altura, permitirá agregar algunas especies
o modificar las proporciones detectadas. Un serio problema en el área es que ha

138 THERYA Vol.5(1): 111-151

 Díaz

Tabla 3. Cantidad de
Hábitat
especímenes por área de
colecta, bajo el subtítulo Especies Bosque Bosque Área Total por
“otros” se consideran Otro
primario secundario perturbada especie
aquellos ejemplares col-
ectados donde no se reg- Caluromys lanatus 3 4 1 1 9
istró el hábitat específico Didelphis marsupialis* 9 14 4 2 29
o fueron colectados en el
borde de la carretera. Glironia venusta 1 0 0 0 1
Marmosa (Micoureus) regina 6 13 4 3 26
Marmosa (Marmosa) sp. 2 0 0 0 2
Marmosops bishopi 9 1 0 0 10
Marmosops impavidus 2 4 2 0 8
Marmosops neblina 0 5 1 0 6
Marmosops noctivagus 38 33 1 1 73
Marmosops sp.** 0 6 0 0 6
* Dos ejemplares fueron Metachirus nudicaudatus 14 19 0 0 33
observados cruzando la Monodelphis adusta 1 1 0 0 2
carretera no se consid-
eran en la suma total. Philander andersoni 7 3 0 0 10
**Ejemplares conserva- Philander olrogi 0 2 0 0 2
dos en alcohol que re-
quieren confirmación, Philander opossum 31 94 29 0 154
podrían pertenecer a M. Total 123 199 42 7 371
neblina o M. impavidus.

Figura 7. Curva de acu-

mulación de especies
usando diferentes esti-
madores.

sucumbido a las más altas tasas de deforestación tropical y degradación de los bosques,
con una acelerada expansión de las fronteras y construcción de carreteras, lo que se
suma a la inmigración espontánea o subsidiada por el gobierno (Peres et al. 2010). Es
necesario realizar estudios profundos de la fauna de la región para obtener información
que sirva de base para proveer fuertes políticas de manejo capaces de preservar las
especies en esta región altamente fragmentada.

[Link] 139
MARSUPIALES DE IQUITOS

Clave de identificación para las especies

(con un asterisco se indican aquellas especies probables para el área)

1. Longitud de la cola menor que la longitud de cabeza y cuerpo.........Monodelphis...2

1’. Longitud de la cola igual o mayor que la longitud de cabeza y cuerpo....................5

2. Tamaño mayor, cabeza y cuerpo mayor a 125 mm; pata 18 a 21 mm; cabeza
y cadera rojizas..............................................................Monodelphis emiliae*
2’. Tamaño pequeño, cabeza y cuerpo menor a 125 mm; pata 13 a 18 mm; pelaje
anteado a marrón claro, sin áreas rojizas........................................................3

3 Longitud de la cola mayor a 65 mm................................Monodelphis handleyi*

3’. Longitud de la cola menor a 60 mm..................................................................4

4. Pelaje dorsal corto (3 mm); coloración amarronada con una débil área negruzca
sobre las caderas; longitud cabeza y cuerpo mayor a 100 mm, longitud de la
mandíbula igual o mayor a 6 mm......................................Monodelphis adusta
4’. Pelaje dorsal más largo (4 mm); coloración marrón chocolate sin área negruzca
sobre las caderas; longitud cabeza y cuerpo menor a 100 mm, longitud de la
mandíbula menor a 6 mm..........................................Monodelphis peruviana*

5. Patas posteriores con membranas interdigitales; patrón de coloración del pelaje

dorsal con barras transversas pálidas y grises oscuras alternadas.......................
........................................................................................Chironectes minimus
5’. Patas posteriores sin membranas interdigitales; pelaje dorsal sin el patrón de
coloración descripto arriba.............................................................................6

6. Pelaje con largos pelos hirsutos.......................................................Didelphis...7

6’. Pelaje sin largos pelos hirsutos..........................................................................8

7. Orejas completamente negras en adultos, negra en la base y punta blanca o

rosada pálida en ejemplares jóvenes o subadultos; yugal del arco zigomático
envuelve al escamoso por arriba y por abajo...................Didelphis marsupialis
7’. Orejas con base negra y punta blanca; yugal del arco zigomático no cubre al
escamoso por arriba..........................................................Didelphis albiventris

8. Manchas claras supraorbitales del pelaje presentes............................................9

8’. Manchas claras supraorbitales del pelaje ausentes...........................................13

9. Manchas claras supraorbitales del pelaje blancas; dorso de coloración

uniformemente oscura o grisácea; cráneo con procesos supraorbitales
evidentes....................................................................................Philander...10

140 THERYA Vol.5(1): 111-151

 Díaz

9’. Manchas claras supraorbitales del pelaje amarillentas; dorso de coloración

parduzca; cráneo con procesos supraorbitales ausentes, región interorbital
suavemente redondeada............................................Metachirus nudicaudatus

10. Dorso gris parduzco, línea media dorsal negruzca ausente o pobremente definida;
cola unicolor ó 3/5 distales sin pigmento.........................................................11
10’ Dorso con una línea media dorsal negruzca bien definida; cola bicolor, 1/2 o 4/5
distal sin pigmento..........................................................................................12

11. Rostro corto y ancho; 3/4 anteriores de los nasales cortos y anchos; proceso
timpánico dorsal delgado............................................................Philander olrogi
11’ Rostro y nasales más largos y estrechos; proceso timpánico dorsal ancho............
..............................................................................................Philander opossum

12. Pelaje a lo largo de la mitad de la espalda relativamente corto aproximadamente

10 mm; base de pelos de la cola se extiende cerca del 18% de la longitud de la
cola; manchas crema en la base media de la oreja presente ...............................
Philander andersoni
12’ Pelaje a lo largo de la mitad de la espalda largo aproximadamente 18 mm; base
de pelos de la cola se extiende cerca del 23% de la longitud de la cola, manchas
crema en la base media de la oreja ausentes.....................Philander mcilhennyi*

13. Tamaño grande de aspecto robusto, longitud total mayor a 400 mm...............14
13’Tamaño mediano a pequeño, longitud total menor a 400 mm.........................16

14. Dos bandas negras anchas se extienden desde el antebrazo sobre los hombros y
bajan a cada lado de la espalda.........................................Caluromysiops irrupta
14’ Bandas sobre los hombros y espalda ausentes.................................................15

15. Cola completamente peluda hasta el extremo; crestas supraorbitales anchas y

elongadas se extienden desde el extremo posterior de los nasales hasta la sutura
fronto-parietal............................................................................Glironia venusta
15’ Cola con pelos 1/10 de la mitad proximal de su longitud; crestas supraorbitales
grandes y proyectadas.............................................................Caluromys lanatus

16. Pelaje largo, denso y lanoso; garras grandes y fuertes; almohadillas anterior y
posterior de los miembros posteriores unidas.............Marmosa (Micoureus)…17
16’ Pelaje corto y aterciopelado; garras más pequeñas; almohadillas anterior y
posterior de los miembros posteriores separados.............................................18

17. Pelaje largo (12 mm); base de la cola con pelos que se extienden entre 30 a
50 mm; constricción postorbital menor a 7 mm; hilera superior de dientes más
larga, mayor a 9 mm; AZ/IOC2 menor a 4...............Marmosa (Micoureus) regina

[Link] 141
MARSUPIALES DE IQUITOS

17’ Pelaje más corto (10 mm); pelos en la base de la cola se extienden menos de
30 mm; constricción postorbital mayor a 7 mm; hilera superior de dientes más
corta, menor a 9 mm; AZ/IOC2 mayor a 4........Marmosa (Micoureus) demerarae

18. Miembros anteriores mesaxónicos; almohadilla entre el tercer y cuarto dedo de

los miembros posteriores más pequeños comparados con los que se ubican entre
el segundo y tercer dígito; el pelo central del triplete de cada escama caudal
peciolado, grueso, y más fuertemente pigmentado que los laterales; proceso
supraorbital romo; caninos inferiores cortos y rectangulares (premolariformes)....
Marmosops...19
18’ Miembros anteriores paraxónicos; almohadillas en la base de los dedos (2-3
y 3-4) subiguales; pelos de las escamas caudales no como se describe arriba;
procesos supraorbital terminados en punta; caninos inferiores más largos que los
premolares y puntiagudos................................................................................22

19. Tamaño grande, longitud total generalmente mayor a 320 mm; longitud cóndilo-
incisivo mayor a 37 mm; región abdominal blanco o crema, a veces con una
banda lateral estrecha con la base de los pelos grises; borde supraorbital marcado
usualmente presente........................................................Marmosops noctivagus
19’ Menor tamaño, longitud total generalmente menor a 320 mm; longitud cóndilo-
incisivo menor a 37 mm; blanco de la región abdominal reducido por una banda
de pelos con bases grises; borde suprarorbital ausente....................................20

20. Vacuidades palatales ausentes; cúspide accesoria de los caninos superiores

presente; macho con un tubérculo lateral carpal grande con forma de hoja de
bisturí...................................................................................Marmosops bishopi
20’ Vacuidades palatales presentes; cúspide accesoria de los caninos superiores
ausente; macho con un tubérculo lateral carpal como una protuberancia........21

21. Banda marginal de pelos de bases grises ancha en la región abdominal; caninos
superiores anterior-posteriormente largo; indentación labial en M2 y M3
superficial.............................................................................Marmosops neblina
21’ Banda marginal de pelos de bases grises estrecha en la región abdominal;
caninos superiores anterior-posteriormente cortos; indentación labial en M2 y
M3 profunda.....................................................................Marmosops impavidus

22. Vacuidades reducidas, paladar relativamente no fenestrado; mamas

abdominales................................................................Marmosa (Marmosa)…23
22’ Vacuidades grandes, paladar fenestrado; mamas abdominales y pectorales.....26

23. Tamaño pequeño, longitud de cabeza y cuerpo menor a 120 mm; abdomen
blanco crema...........................................................Marmosa (Marmosa) lepida*
23’ Tamaño mayor, longitud de cabeza y cuerpo mayor a 120 mm; abdomen entre
salmón a amarillo o naranja, pero nunca blanco crema..................................24

142 THERYA Vol.5(1): 111-151

 Díaz

24. Vientre de color claro entre salmón y amarillo; procesos supraorbitales grandes y
puntiagudos....................................................................................................25
24’ Vientre naranja; procesos supraorbitales no expandidos.......Marmosa (Marmosa)
rubra*

25. Glándula gular ausente; caninos superiores con margen anterior y posterior
basales paralelos, curvándose en la mitad o 2/3 distales, confiriéndole al diente
un aspecto rectilíneo......................................Marmosa (Marmosa) macrotarsus*
25’ Glándula gular presente; caninos superiores con margen anterior y posterior
basales no paralelos, curvatura en el margen posterior basal le confiere al dientes
un aspecto curvo..............................................Marmosa (Marmosa) waterhousei

26. Dos pares de mamas abdominales inguinales; escamas caudales grandes;

premolar superior deciduo muy pequeño y no molariforme; órbitas grandes y
caja craneana expandida...............................................Hyladelphys kalinowskii
26’ Más de dos pares de mamas; escamas caudales más pequeñas; premolar superior
deciduo de mayor tamaño y molariforme; órbitas más pequeñas y caja craneal
menos expandida...............................................................Gracilinanus emiliae*

Agradecimientos
Un inmenso agradecimiento a V. Linares, S. Mananita, H. Portocarrero, C. Ahuanari, R.
Angulo, y los estudiantes de la Universidad Nacional de San Marcos, por su colaboración
tanto en el campo como en el laboratorio. El trabajo de campo fue subsidiado por
United States Public Health Service National Institute of Allergy and Infectious Diseases,
Estados Unidos de América (becas R01TW005860, D43TW007120 y K24AI068903).
Un especial agradecimiento a J. M. Vinetz el investigador principal de las becas que
subsidiaron el trabajo de campo por su apoyo constante durante los cuatro año que
se desarrollo este proyecto. Y al Instituto Nacional de Recursos Naturales (INRENA),
Ministerio de Agricultura of Perú por los permisos de captura y colecta de los ejemplares
aquí citados. Finalmente a R. M. Barquez por la revisión del manuscrito original y por
sus aportes, al editor asociado y los revisores cuyas valiosas sugerencias ayudaron a
mejorar el trabajo.

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Sometido: 17 de diciembre de 2013

Revisado: 27 de febrero de 2014
Aceptado: 25 de marzo de 2014
Editor asociado: Robert Owen
Diseño gráfico editorial: Gerardo Hernández

Apéndice 1
Lista de localidades en orden alfabético por provincias, los distritos se indican entre
paréntesis y coordenadas geográficas.

PROVINCIA DE MAYNAS
1 km E km 25.3 de la carretera Iquitos-Nauta (Fundo San Martín) (Distrito de San Juan)
-3.96590000 -73.40431667. 13 de Febrero, Fundo Nemith, E km 33 de la carretera
Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -4.02540000 -73.42960000. 13 de Febrero, km
33.6 de la carretera Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -4.02708333 -73.43408333.
2.9 km E del km 28.8 de la carretera Iquitos-Nauta (caserío Palo Seco) (Distrito de San
Juan) -3.99581667 -73.40598333. 25 km S Iquitos (Distrito de San Juan) -3.94466389
-73.60375278. app. 500 m E km 28.8 de la carretera Iquitos-Nauta (Distrito de San

[Link] 149
MARSUPIALES DE IQUITOS

Juan) -3.98711667 -73.41533333. Camino a El Paujil, 1.8 km al O del km 35 de la

carretera Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -4.02028333 -73.44645000. Caserío
Santa Sofía, 500 m O (Distrito de San Juan) -3.77736667 -73.35860000. Comunidad
de Manacamiri, Río Nanay, Fundo Morropón (Distrito de Punchana) -3.70990000
-73.30283333 (Bosque primario). Comunidad de Manacamiri, Río Nanay, Fundo
Morropón (Distrito de Punchana) -3.70853333 -73.30103333 (Bosque secundario).
Comunidad de Manacamiri, Río Nanay, Fundo Morropón (Distrito de Punchana)
-3.70678333 -73.29885000 (Área de cultivo y frutales). Comunidad Puerto Alegría, Río
Itaya (Distrito de Belén) -3.83553333 -73.30605000. Corrientillo, km 6 de la carretera
Iquitos-Nauta, 4.5 km O camino a Zungarococha (Distrito de San Juan) -3.83258333
-73.36250000. El Dorado, km 25 de la carretera Iquitos-Nauta, app. 1.5 km al E
(Distrito de San Juan) -3.96683333 -73.39366667. El Dorado, km 25 de la carretera
Iquitos-Nauta, app. 400 m al E (Distrito de San Juan) -3.96023333 -73,41645000. El
Dorado, km 25 de la carretera Iquitos-Nauta, app. 500 m al E (Distrito de San Juan)
-3.96165000 -73.39906667. Estación Biológica Allpahuayo (Distrito de San Juan)
-3.94466389 -73.60375278. Estación Biológica Allpahuayo, 110–180 m (Distrito de
San Juan) -3.94466389 -73.60375278. Estación Biológica Allpahuayo, approximately
25 km southwest of Iquitos in the Peruvian department of Loreto (Distrito de San
Juan) -3.94466389 -73.60375278. Ex Petroleros, 300 m O km 39.8 de la carretera
Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -4.07900000 -73.45300000. Iquitos (Distrito de
Iquitos) -3.74972222 -73.25000000. Iquitos, 106 m (Distrito de Iquitos) -3.74972222
-73.25000000. Iquitos, left bank Río Marañon-Itaya (Distrito de Iquitos) -3.75000000
-73.20000000. Iquitos, Río Marañon (Distrito de Iquitos) -3.76666667 -73.25000000.
Iquitos, Río Marañon, 106 m (Distrito de Iquitos) -3.76666667 -73.25000000. km 17.6
de la carretera Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -3.91683333 -73.36536389. km 19
de la carretera Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -3.92381667 -73.37508333. km 20
de la carretera Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -3.92410000 -73.37640000. km
22.7 de la carretera Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -3.93951667 -73.39516667.
km 23.5 de la carretera Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -3.94521111 -73.39958333.
km 27 de la carretera Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -3.97008333 -73.41863333.
Lago Miraño, Río Napo (Distrito de Mazán) -3.41666667 -73.06666667. Los Delfines,
km 9 de la carretera Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -3.84748333 -73.33973333.
Mazanillo (Distrito de Belén) -3.82808333 -73.21951667. Moralillo, 1.5 km E 400
m S del km 15.2 de la carretera Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -3.90905000
-73.34306667. Moralillo, 1.5 km E 500 m S del km 15.2 de la carretera Iquitos-Nauta
(Distrito de San Juan) -3.90631667 -73.34361667. Mouth of Rio Curaray (Distrito Napo)
-2.36666667 -74.08333333. Ninarumi, 7.4 km al O y 1 km al SE del km 6 de la carretera
Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -3.84983333 -73.37393333. Ninarumi, 7.4 km al O
y 500 m al SE del km 6 de la carretera Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -3.84391667
-73.38165000. Orosa (Distrito Las Amazonas) -3.43333333 -72.11666667. Padrecocha
(Distrito de Punchana) -3.69150000 -73.28533333. Padrecocha, Amazon Camp (Distrito
de Punchana) -3.68945000 -73.28315000. Paujil, O km 37.45 de la carretera Iquitos-
Nauta (Distrito de San Juan) -4.05878333 -73.44225000. Peña Negra, 200 m al E del
km 10.7 de la carretera Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -3.86615000 -73.33295000.
Peña Negra, 600 m al O del km 10 de la carretera Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan)

150 THERYA Vol.5(1): 111-151

 Díaz

-3.85536667 -73.34515000. Peña Negra, 800 m al E del km 11 de la carretera Iquitos-

Nauta (Distrito de San Juan) -3.87326667 -73.33555000. Quebrada Aucayo 54.3 km
al SE de Iquitos (Distrito de Fernando Lores) -3.83333333 -73.08333333. Quebrada
de Orán (Distrito Las Amazonas) -3.41666667 -72.58333333. Quistococha (Distrito
de San Juan) -3.81666667 -73.31666667. Quistococha, 110 m (Distrito de San Juan)
-3.81666667 -73.31666667. Rio Amazonas near Iquitos (Distrito de Iquitos) sin
localidad específica. Río Nanay sin localidad específica. San Lucas, O km 43 de la
carretera Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -4.10411667 -73.46318333. Santo Tomás,
6 km al O del km 1 de la carretera Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -3.80968333
-73.33813333. Varillal, 1.6 km O del km 13.6 de la carretera Iquitos-Nauta (Distrito de
San Juan) -3.87430000 -73.35895000. Varillal, 1.8 km O del km 13.6 de la carretera
Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -3.87716667 -73.36290000. Varillal, 2 km O del
km 13.6 de la carretera Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -3.88003333 -73.36685000.
Varillal, 400 m O 200 m N del km 14 de la carretera Iquitos-Nauta (Distrito de San
Juan) -3.88248333 -73.35480000. Zona Reservada Pucacuro (Distrito de Alto Nanay)
-2.49330000 -74.98350000. Zungarococha, 5.2 km al O del km 6 de la carretera
Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -3.83456667 -73.36828333. Zungarococha, 5.4
km al O del km 6 de la carretera Iquitos-Nauta (Distrito de San Juan) -3.83041667
-73.37146667. Zungarococha, 6.5 km al O del km 6 de la carretera Iquitos-Nauta
(Distrito de San Juan) -3.83398333 -73.37721667.

PROVINCIA DE REQUENA
Callao, caserío del río Tapiche, margen derecha (Distrito de Requena) -5.49209444
-73.85191389. Nuevo San Juan, Río Gálvez, 150 m (Distrito de Yaquerana) -5.25000000
-73.16666667. Centro de Investigaciones Jenaro Herrera (Distrito de Requena)
-4.91666667 -73.75000000.

PROVINCIA DE ALTO AMAZONAS

Santa Cruz (Distrito de Santa Cruz) -5.55000000 -75.80000000. Santa Cruz, near
Yurimaguas, Rio Huallaga, 150 m (Distrito de Santa Cruz) -5.55000000 -75.80000000.

[Link] 151
 Sobre las Thrichomys (Hysticognathi: Echimyidae) THERYA, abril, 2014
paraguayas: la distinción de Thrichomys fosteri Vol.5(1): 153-166
Thomas, 1903 DOI: 10.12933/therya-14-182

On Paraguayan Thrichomys (Hystricognathi:

Echimyidae): the distinctiveness of
Thrichomys fosteri Thomas, 1903
Guillermo D’Elía1*, and Philip Myers2

Introduction: Thrichomys is a genus of cursorial rodents of the family Echimyidae that is distributed across
open tropical ecoregions in central and eastern South America. The understanding of species boundaries
within the genus has changed dramatically during the last decade with the widespread usage of chromosomal
and molecular data, resulting in an unstable taxonomy. One of the issues recently raised, on the basis of a
study of specimens from south central Brazil (Mato Grosso do Sul State), is the distinctiveness at the species
level of T. fosteri (with type locality in Paraguay), usually considered a synonym of T. pachyurus. Here
we provide the first morphologic, karyotypic and molecular data for a series of Paraguayan specimens of
Thrichomys aimed to resolve this taxonomic conundrum.

Methodology: Thirty one specimens collected at five Paraguayan localities were morphologically assessed.
Descriptive statistics for 20 cranial measurements were calculated for a subset of specimens considered
juveniles and for a subset of specimens considered to be adults. Seven specimens of Thrichomys from three
Paraguayan localities were karyotyped using standard chromosome techniques. The genetic (p-distance) and
phylogenetic (Bayesian inference) analyses were based on the first 801 base pairs of the cytochrome b gene
of 15 Paraguayan specimens collected at one locality and 71 Brazilian specimens of Thrichomys that belong
to about eight forms of species level.

Results: Paraguayan specimens examined closely match Thomas’s (1903) description of Thrichomys fosteri
in size and qualitative characters. All specimens have 2n = 34, FN = 64. The Paraguayan sample used for
the genetic analysis shows no variation. Observed genetic variation between the Paraguayan haplotype
and haplotypes from other populations ranges from 0.5 % to 8.5 %. The phylogenetic analysis show that
Paraguayan haplotype falls within the clade (PP = 1) formed by haplotypes of specimens from Mato Grosso
do Sul, Brazil and referred by Nascimento et al. (2013) to Thrichomys fosteri.

Discussion and conclusions: Our data indicate that in fact Paraguayan populations of Thrichomys belong,
together with those of the neighbouring Brazilian state of Mato Grosso do Sul, to a distinct species of
Thrichomys to which the name T. fosteri applies. We expect that these data will contribute to a much needed
comprehensive revision of the genus.

Key words: Eumysopinae, Hystricognathi, Octodontoidea, Paraguay, taxonomy

Resumen
Thrichomys es un género de roedores cursoriales de la familia Echimydae distribuido en
las ecorregiones tropicales abiertas del centro y este de América del Sur. La comprensión
de los límites de especies al interior de éste género ha cambiado radicalmente en la última
1
Instituto de Ciencias Ambientales y Evolutivas, Facultad de Ciencias, Universidad Austral de Chile. Campus Isla Teja s/n,
Valdivia, Chile. E-mail: [Link]@[Link].
2
University of Michigan Museum of Zoology, Ann Arbor. 1109 Geddes Av. MI 48109, USA. E-mail: pmyers@[Link].
* Corresponding author
ON PARAGUAYAN THRICHOMYS

década con el uso intenso de datos cromosómicos y moleculares, lo que ha resultado

en una taxonomía actual inestable. Uno de los temas recientemente cuestionados, en
base al estudio de especímenes del centro sur de Brasil (estado de Mato Grosso de Sul)
es la distinción a nivel de especie de T. fosteri (localidad típica en Paraguay), la que
ha sido generalmente considerada como un sinónimo de T. pachyurus. En este estudio
proveemos los primeros datos morfológicos, cariotípicos y moleculares de una serie
de especímenes paraguayos de Thrichomys con el objetivo de poner a prueba dicha
propuesta taxonómica. Los datos indican que las poblaciones paraguayas de Thrichomys,
junto con aquellas del vecino estado brasilero de Mato Grosso do Sul, pertenecen a una
especie distinta de Thrichomys a la que le corresponde el nombre T. fosteri. Esperamos
que estos datos contribuyan a una necesaria revisión integral del género.

Palabras clave: Eumysopinae, Hystricognathi, Octodontoidea, Paraguay, taxonomía

Introduction
The family Echimyidae is the most diverse family of New World hystricognaths. Echimyids
are not only diverse taxonomically, but also in their life histories and ecomorphology;
most forms are arboreal, but others are scansorial, fossorial, or semiaquatic (Emmons
et al. in press). The taxonomic history of the family is complex and the classification of
these forms is still unstable (Emmons et al. in press). Unresolved issues range from the
number and limits of subfamilies (e.g., the monophyly of Echimyinae and Eumysopinae),
to relationships among genera (some authors have suggested that the echimyid radiation
was explosive and provides a putative example of adaptive radiation; e. g., Lara et
al. 1996; Leite and Patton 2002), to species boundaries. In this last regard, the genus
Thrichomys Trouessart, 1880 is no exception.
Thrichomys occurs in open vegetation biomes of tropical South America, including
the Caatinga, Cerrado, Chaco, and Pantanal ecoregions of Bolivia, Brazil, and Paraguay.
This genus has a complex nomenclatorial and taxonomic history. For example, its type
species was designated just one decade ago (dos Reis and Pessôa 2004). Furthermore,
Thrichomys was incorrectly associated by Thomas (1912) with Cercomys F. Cuvier and
relegated to that genus for most of the 20th century. Further, despite the publication of
several recent taxonomically oriented studies, the number and identity of the species of
Thrichomys remains unclear.
Until the last decade, the genus was envisioned to comprise a single species, T.
apereoides (Lund, 1839), with Echimys inermis Pictet, 1843, Isothrix pachyura Wagner,
1845, Thrichomys Fosteri Thomas, 1903, and Thrichomys laurentius Thomas, 1904,
considered either as full synonyms or as subspecies of apereoides (e. g. Moojen 1952;
Cabrera 1961). However, studies published in the 1990s showed that the genus
demonstrates considerable geographic structure in its morphological, karyotypic and
genetic variation. As a result, Leal-Mesquita et al. (1993) and Lara et al. (1996) suggested
that Thrichomys was composed of more than one species. This trend of findings continued
during this century (e. g., Bandouk and dos Reis 1995; Bonvicino et al. 2002; dos Reis
et al. 2002; Pessôa et al. 2004; Braggio and Bonvicino 2004; Borodin et al. 2006; Neves
and Pessôa 2011; Nascimento et al. 2013) as available names were applied to groups
of populations that showed distinct morphologies and/or karyotypes. Most recently,

154 THERYA Vol.5(1):153-166

 D’Elía and Myers

Pessôa et al. (in press) recognized four species of Thrichomys: T. apereoides, T. inermis,
T. pachyurus (including fosteri), and T. laurentius, but suggested that the relationship
between T. pachyurus and fosteri required further elucidation.
Recently, Nascimento et al. (2013), in an extensive phylogeographic study based
on cytochrome b gene sequences, found that haplotypes recovered from Thrichomys
specimens collected in state of Mato Grosso do Sul, in south-central Brazil, form a clade
at the same level as 7 other lineages already recognized at the species level, for which
at least three have no available name. In addition, they reported that topotypes of T.
pachyurus showed a diploid complement of 2n = 30, FN = 56 that is distinct from the
2n = 34, FN = 64 of specimens from Mato Grosso de Sul; the authors also mentioned
that specimens collected 35 km north of the type locality of T. fosteri in neighbouring
Paraguay have 2n = 34. As a result, Nascimento et al. (2013) recognized a fifth species
of Thrichomys distributed in Mato Groso do Sul, Brazil and Paraguay, removing the taxon
Thrichomys fosteri (type locality Sapucay, Paraguay; Thomas, 1903) from the synonymy of
T. pachyurus and applying this name to the form from Mato Grosso do Sul and Paraguay.
However, while karyotypes were available, no Paraguayan specimen was [Link]
main goal of this study is to assess the genetic differentiation of Paraguayan specimens
of Thrichomys from specimens of Brazilian populations of the genus; in particular those
collected in the state of Mato Grosso do Sul. We aim to determine if the name fosteri
applies to populations from Paraguay and Mato Grosso do Sul, Brazil as suggested by
Nascimento et al. (2013). In addition, we provide morphological data for a large series of
Paraguayan specimens of Thrichomys, including the first available set of measurements,
with the expectation that these data will contribute to a much needed synthetic revision
of the genus.
Material
and Methods
Paraguayan specimens of Thrichomys analyzed in this study (Appendix 1; Fig. 1) are
housed at the following collections: University of Michigan Museum of Zoology
(UMMZ), Ann Arbor, USA and Colección de Mamíferos, Universidad Austral de Chile
(UACH), Valdivia, Chile.
Thirty one specimens collected at five Paraguayan localities (Appendix 1) were
measured. Sex, external measurements, and weight were taken from specimen labels.
The following 17 cranial measurements were recorded with a digital calliper, following
Myers et al. (1990):
CIL, condylobasal length: distance from anterior edge of upper incisors to posterior
face of occipital condyles.
IFL, incisive foramen length: greatest length of the incisive foramen.
MTRL, maxillary toothrow length: greatest length of the upper tooth row taken at the
alveolus.
AW, alveolar width: width of the palate measured across the labial margins of the
alveoli of right and left M1s.
DL, diastema length: from the posterior margin of the upper incisors to the anterior
margin (root) of M1.
BOL, basioccipital length: length of basioccipital along the ventral midline of the
cranium.

[Link] 155
ON PARAGUAYAN THRICHOMYS

ZB, zygomatic breadth: greatest distance between the outside margins of the zygomatic
arches.
IOC, interorbital constriction: least distance across the interorbital region.
MB, mastoid breadth: breadth of the braincase measured across the mastoid processes.
BB, breadth of braincase: greatest breadth of the braincase at a point just superior to
the zygomatic root of the squamosal.
OCW, occipital condyle width: width between the lateral borders of the occipital
condyles.
OL, orbital length: the greatest longitudinal distance across the inside of the orbit.
NL, length of the nasals: measured at the midline.
RL, length of the rostrum: diagonal distance from the anterior margin of the orbit to
the anterior tip of the nasals.
RW1, rostral width: breadth of the rostrum across the nasolacrimal capsules.
RW2, mid rostral width: breadth of the rostrum measured at the top of the arc formed
by the roots of the incisors as they pass posteriorly. This arc is visible as a raised curve
along the rostra1 walls.
CD, cranial depth: depth of skull, measured by placing the skull on a glass slide,
measuring the distance from the bottom of the slide to the top of the cranial vault, and
subtracting the thickness of the slide.
In addition, we recorded the following three measurements:
BIF, breadth across incisive foramina: from the labial margin of the right foramen to
the labial margin of the left.
GLS, greatest length of skull: from the posterior-most point of the occipital region to
the tip of the nasals.
LPB, length of palatal bridge: distance from the posterior end of the incisive foramina
to the anterior-most border of the mesopterygoid fossa.
Descriptive statistics were calculated for a subset of specimens considered juveniles
and for a subset of specimens considered to be adults (i.e, those with molars completely
erupted and showing at least some wear).
Seven specimens of Thrichomys from three Paraguayan localities (1, Amambay: UMMZ
125551 female; 2, Chaco: UMMZ 125552 male, UMMZ 125618 female; 3, Cordillera:
UMMZ 126046 male, UMMZ 126049 female, UMMZ 126050 female, UMMZ 126285
female; Fig. 1) were karyotyped using standard chromosome techniques.
The genetic and phylogenetic analyses were based on the first 801 base pairs of the
cytochrome b gene. DNA sequences of 15 Paraguayan specimens collected at a single
locality (Appendix 1) were gathered using the laboratory procedures outlined by Cañon
et al. (2010) with primers MVZ 05 and MVZ 16, which delimit a fragment of 801 base
pairs.
Amplicons were purified and sequenced at Macrogen (Seoul, Korea). Newly generated
sequences were submitted to GenBank (accession numbers: KJ551913 - KJ551927).
Paraguayan sequences were integrated with 71 cyt b sequences of Thrichomys that by
November 15, 2013 were available in GenBank and that belong to about eight forms
of species level (see Nascimento et al. 2013). Only one sequence of each haplotypic
class (n = 57) found in the Thrichomys sample was used in the phylogenetic analysis
(Fig. 2). In addition, one sequence of each of the other living genera that together with

156 THERYA Vol.5(1):153-166

 D’Elía and Myers

Thrichomys compose the echimyid subfamily Eumysopinae (see current delimitation of

the subfamily in Patton and Emmons in press) were downloaded, when available, from
GenBank (no DNA sequence of Carterodon was available) to compose the outgroup.

Figure 1. Map showing

the collecting localities
of the specimens of
Thrichomys fosteri Thomas
1903 analyzed in the
present study. Details of
the Paraguayan localities
(1-5) are provided in
Appendix I. Localities
from Mato Grosso do Sul,
Brazil are: 6) Bela Vista, 7)
Fazenda Taboco, and 8)
Corumbá (see Nascimento
et al. 2013). The star
indicates the type locality
of Thrichomys fosteri.

When possible, eumysopine sequences were gathered from specimens belonging to the
type species of each genus: Clyomys laticeps (AF422918), Euryzygomatomys spinosus
(JF297804), Hoplomys gymnurus (AF422922), Lonchothrix emiliae (AF422921), Mesomys
hispidus (KF590696), Proechimys simonsi (U35414; no sequence of P. trinitatis was
available), and Trinomys albispinus (EU313251). Sequence alignment was done with

[Link] 157
ON PARAGUAYAN THRICHOMYS

Clustal X (Thompson et al. 1997) using the default values for all alignment parameters;
no adjustment by eye was needed. MEGA 5 (Tamura et al. 2011) was used to calculate
observed sequence divergence percentages (using the whole matrix; i.e., 86 sequences
of Thrichomys) and to find the substitution model that best fits the data (HKY + G + I).

Figure 2. Majority-rule
consensus resulting from
the Bayesian analysis
based on the first 801
bases of the cyt b gene
of Thrichomys. Numbers
indicate posterior
probability values of
the nodes at their right.
Terminal labels refer
to GenBank accession
numbers; those
haplotypes of specimens
from the Brazilian state of
Mato Grosso do Sul are
indicated by an *. The
Paraguayan haplotype is
labelled Paraguay.

The phylogenetic reconstruction was done with Bayesian inference (Huelsenbeck 2001)
implemented in MrBayes 3 (Ronquist and Huelsenbeck 2003) using two independent
runs with three heated and one cold Markov chain each. With the exception of base
composition and HKY parameters, which assumed a Dirichlet process prior, uniform
interval priors were assumed for all parameters. Chains were run for 10 million
generations and trees were sampled every 1000 generations per chain. Log-likelihood

158 THERYA Vol.5(1):153-166

 D’Elía and Myers

values were plotted against generation time for each run in order to check for stable log-
likelihood value convergence. The first 25% of the trees were discarded as burn-in; the
remaining ones were used to compute a 50% majority rule tree.

Results
Descriptive statistics for the sample of juveniles and for a subset of adult specimens
are provided in Table 1. The skull of one of these specimens is shown in Figure 3. The
specimens examined closely match Thomas’s (1903) description of Thrichomys fosteri
in size and qualitative characters. They are also a good match for the description of T.
pachyurus (including fosteri) given by Pessôa et al. (in press).

Table 1. Descriptive Juveniles Adults

statistics for external and
cranial measurements for Mean SD range Mean SD range
two samples (juvenile: Total length 350.25 (16) 64.82 237-467 438.00 (13) 24.11 404-468
ages 1 and 2; adult: ages
3 and 4) of Paraguayan Tail length 159.19 (16) 34.60 83-210 201.15 (13) 16.11 176-226
Thrichomys (see text Hind foot 41.94 (16) 4.45 34-49 47.43 (13) 2.56 43-53
for variable definitions
and details of age Ear 21.81 (16) 2.17 19-26 24.00 (13) 1.18 22-27
classes). Sample sizes Mass 178.20 (15) 84.04 61-326 320.07 (13) 82.13 204-500
are given in parentheses.
Measurements are in GLS 46.93 (14) 4.53 38.5-54.9 54.91 (15) 2.69 50.0-59.6
millimeters and mass in CIL 40.58 (13) 3.38 34.2-46.9 47.29 (15) 2.52 42.7-51.7
grams.
IFL 4.88 (16) 0.74 3.4-6.1 6.08 (15) 0.49 5.3-6.9
BIF 3.84 (16) 0.55 2.7-5 4.76 (15) 0.41 3.8-5.4
MTRL 8.36 (16) 1.17 5.4-9.6 9.63 (15) 0.33 8.8-10.1
AW 7.74 (16) 0.42 6.9-8.5 8.91 (15) 0.43 8.1-9.8
LPB 8.11 (16) 0.96 6.3-9.6 9.39 (15) 0.78 8.4-11.3
DL 8.84 (16) 0.97 7.3-10.5 10.69 (15) 0.62 9.5-11.6
BOL 6.92 (15) 0.66 5.8-8.2 8.05 (15) 0.62 7.3-9.5
ZB 24.38 (14) 1.08 22.5-27 27.71 (15) 1.21 25.4-29.3
IOC 11.23 (15) 0.96 9.7-13.2 13.17 (15) 0.73 11.9-14.9
MB 19.03 (14) 2.84 10-21.6 21.51 (15) 0.68 20.5-22.4
BB 20.16 (16) 0.86 18.7-22 21.36 (15) 0.75 20.2-22.5
OCW 9.03 (15) 0.52 7.7-9.7 9.69 (15) 0.34 9.2-10.3
OL 12.88 (15) 0.80 11.1-13-9 14.21 (15) 0.77 12.9-15.8
NL 14.93 (16) 2.16 11.3-18.9 18.53 (14) 0.96 17.2-20.0
RL 16.75 (15) 2.13 13.6-20.8 20.69 (15) 1.26 18.9-23.0
RW1 7.79 (16) 0.80 6.7-9.5 9.19 (15) 0.63 7.8-10.2
RW2 6.69 (16) 0.63 5.6-8.0 8.03 (15) 0.71 6.9-9.7
CD 16.76 (13) 0.71 15.54-17.94 18.34 (15) 0.74 16.9-19.6

All specimens karyotyped have 2n = 34, FN = 64. The karyotype includes 12 pairs of
metacentric chromosomes, four pairs of small submetacentric, and a large subtelocentric
X chromosome; poor quality material precluded determining the morphology of the Y
chromosome.
The Paraguayan sample used for the genetic analysis (n = 15) shows no variation; all
specimens had the same haplotype. Observed genetic variation between the Paraguayan
haplotype and haplotypes from other populations ranges from 0.5 % (comparison with

[Link] 159
ON PARAGUAYAN THRICHOMYS

haplotype EU313253 of T. fosteri) to 8.5 % (comparison with haplotype JX459886 of T.

inermis). The phylogenetic analysis of cyt b DNA sequences (Fig. 2) recovered a strongly
supported (PP = 1) genus Thrichomys. At the base of the Thrichomys clade is a polytomy
involving four main lineages: 1. T. laurentius; 2. (((T. inermis, T. aff. T. inermis) T. fosteri)
T. pachyurus); 3. (T. aff. T. apereoides, T. aff. T. laurentius); and 4. T. apereoides. The
Paraguayan haplotype falls within the clade (PP = 1) formed by haplotypes of specimens
from Mato Grosso do Sul, Brazil and referred by Nascimento et al. (2013) to Thrichomys
fosteri. Average p-distance value between haplotype pairs of Thrichomys fosteri is 0.4
% (Table 2).

Table 2. Observed

T. aff. T. apereoides
variation (p-distance)

T. aff. T. laurentius
T. aff. T. inermis
of the cytochrome

T. apereoides
T. pachyurus
intraspecific

T. laurentius
T. inermis
b gene within and
among eight putative
species of Thrichomys.
Numbers in parentheses
refer to the number
of sequences studied
T. pachyurus (9) 0.022 for each species (see
Fig. 2 for details of the
T. aff. T. inermis (6) 0.007 0.092 analyzed sequences).

T. inermis (4) 0.037 0.086 0.095

T. aff. T. laurentius (2) 0.001 0.064 0.070 0.087

T. laurentius (34) 0.006 0.067 0.081 0.090 0.033

T. apereoides (5) 0.006 0.064 0.075 0.090 0.024 0.034

T. aff. T. apereoides (5) 0.001 0.062 0.081 0.092 0.022 0.042 0.029

T. fosteri (21) 0.004 0.075 0.072 0.082 0.057 0.065 0.057 0.062

Discussion
The Paraguayan mammal fauna is diverse, both in terms of species numbers as well as
phylogenetically. With continuing additions to the list of species recorded for Paraguay
(e. g., D’Elía et al. 2008; de la Sancha et al. 2009, 2012; Smith et al. 2011), these
numbers are expected to grow. In general, the mammal biota of the country is far from
being adequately known; for most species of mammals, available knowledge covers
little more than distributional data. Further, for those few species that occur in Paraguay
and whose general biology has been studied, Paraguayan populations have seldom been
included in the investigations.
Among the least studied groups of Paraguayan mammals are those of the family
Echimyidae. Six species of Echimyidae (sensu Emmons et al. in press) are known to occur
in Paraguay: Clyomys laticeps (Thomas 1909), Euryzygomatomys spinosus (G. Fischer
1814), Kannabateomys amblyonyx (Wagner 1845), Myocastor coypus (G. I. Molina
1782), Proechimys longicaudatus (Rengger 1830), and one species of Thrichomys.
The taxonomic history of the latter is complex. A few years after its description by
Trouessart, (1880), Thrichomys was placed under Cercomys by Thomas (1912) and as
a result Paraguayan populations were regarded for several years as C. fosteri (e. g. Tate,

160 THERYA Vol.5(1):153-166

 D’Elía and Myers

1935, but see Bertoni, 1914, 1935 who continued using T. fosteri). Later, Ellerman
(1941) referred C. fosteri to the synonymy of Cercomys cunicularis (F. Cuvier 1829).

Figure 3. Dorsal,
ventral and lateral view
of the skull and lateral
view of the right jaw
of Thrichomys fosteri
(UMMZ 125551) from
Paraguay (details of
collection locality in
Appendix 1).

Thrichomys was later resurrected from Cercomys (see Petter 1973) with T. apereoides
as it single species (e. g. Woods 1993). In the last decade, as a result of investigations
based on karyotypes and phylogenetic analyses (Bonvicino et al., 2002; Braggio and
Bonvicino, 2004; Pessôa et al. 2004), T. pachyurus was removed from the synonymy of

[Link] 161
ON PARAGUAYAN THRICHOMYS

T. apereoides and Paraguayan populations were referred to it (e. g. Woods and Kilpatrick
2005). Additional evidence led Nascimento et al. (2013) to argue that populations from
Mato Grosso do Sul, south-central Brazil and Paraguay should be recognized as a species
(T. fosteri) distinct from T. pachyurus.
Our study is the first to analyze DNA sequence data from Paraguayan Thrichomys.
The single Paraguayan haplotype found is not only similar to haplotypes found in Mato
Grosso do Sul, but it is deeply nested within the clade that includes these haplotypes
from Mato Grosso do Sul populations and excludes those of other Brazilian populations
(Fig. 2). This agrees with the hypothesis that Mato Grosso de Sul and Paraguayan
populations belong to the same species of Thrichomys. This clade is sister to a clade
formed by haplotypes of T. inermis and T. aff. T. inermis, from the Brazilian states of
Bahia and Tocantins, respectively; the clade from Mato Grosso do Sul and Paraguay
differs on average from that of T. inermis and T. aff. T. inermis by 8.2 and 7.2% (Table 2).
Specimens of T. inermis and T. aff. T. inermis have 2n = 26, FN = 48 (Nascimento et al.
2013), in contrast to populations from Paraguay and Mato Grosso do Sul, which share 2n
= 34,FN = 64. Taken together, these data indicate that the species from Mato Grosso do
Sul and Paraguay is distinct from all other members of the genus, including T. pachyurus
(2n = 30, FN = 56). We have not analyzed sequences from Sapucai (current spelling
of Sapucay), Paraguari, Paraguay, the type locality of T. fosteri; Compania Minas-Cue
is about 75 km towards the northwest of Sapucai, and our closest sample comes from
Saltos de Pirareta, ca. 18 km to the north of Sapucai (Fig. 1). However, our specimens,
including those sequenced (Appendix 1), are consistent with the original description of
T. fosteri (Thomas 1903), including a quantitative comparison (not shown) of the type
(an old adult male) of T. fosteri and the two males of class 4 available to us. The type
of T. fosteri has only two measurements that fall outside the range defined by the two
old males examined by us; these variables are length of the incisive foramen (type 5.6%
larger than the average of our two oldest males) and zygomatic breadth (type 3.2%
larger than the average of our two oldest males). Therefore, we agree with Nascimento
et al. (2013) that the correct name to apply to the species from Mato Grosso do Sul and
Paraguay is T. fosteri. Future studies are needed to clarify if Bolivian specimens also
belong to this form as suggested by Anderson (1997) based on their morphology.
The Paraguayan sample available to us lacks genetic variation in the locus sampled;
15 specimens, collected at a single locality, show the same cyt b haplotype. Future
studies will clarify how genetic variation is geographically partitioned among Paraguayan
populations of T. fosteri for this and other loci. However, it is noteworthy that most
Paraguayan mammal species so far analyzed also show low levels of genetic variation
(e.g., Akodon paranaensis, D’Elía et al. 2008; Akodon montensis, Valdez and D’Elía 2013;
Dasypus novemcinctus, Frutos and Van Den Bussche 2002; Marmosa paraguayana, de
la Sancha et al. 2012; Oligoryzomys nigripes, Francés and D’Elía 2006; Scapteromys
aquaticus, D’Elía and Pardiñas 2004). Although our sampling of T. fosteri is far from
adequate to constitute a phylogeographic study, it is of interest that the Paraguayan
haplotype discovered is well nested within haplotypes of animals from Mato Grosso
do Sul (Fig. 2). This result allows advancing a scenario, which should be further tested,
in which variants from Paraguay, and by extension Paraguayan populations, are derived
from populations from south-central Brazil. Similar scenarios in which Paraguayan

162 THERYA Vol.5(1):153-166

 D’Elía and Myers

populations are young (i.e., species would have recently expanded into Paraguay) have
been suggested for different mammal species (e. g. D‘Elía et al. 2008; de la Sancha et al.
2012; Valdez and D’Elía 2013). Remarkably, these species show different life histories,
Akodon montensis is a forest specialist while others (e. g. Necromys lasiurus) inhabit
open areas; as such, it is difficult to invoke a single scenario accounting for these patterns
(but see Valdez and D’Elía 2013).
We expect that the data here provided as well the hypotheses advanced will
contribute to a much needed comprehensive revision of the genus Thrichomys as well as
incrementally improve our knowledge of Paraguayan mammals.

Acknowledgments
We first express our gratitude to R. D. Owen for inviting us to contribute this work to this
special volume of Therya. Several people provided valuable assistance during field work
in Paraguay including I. Mora, L. Aquino, and R. D. Owen. P. Smith and two anonymous
reviewers provided valuable comments on an earlier version of this work. Pablo Jayat
made the map of Figure 1. Financial support was provided by FONDECYT 1110737.

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[Link] 165
 Sometido: 19 de diciembre de 2013
Revisado: 15 de marzo de 2013
Aceptado: 25 de marzo de 2013
Editor asociado: Robert Owen
Diseño gráfico editorial: Gerardo Hernández

Appendix 1
Paraguayan specimens of Thrichomys fosteri analyzed in this study. Localities are
mapped in Figure 1. Voucher specimens are housed at the following collections:
University of Michigan Museum of Zoology (UMMZ), Ann Arbor, USA and Colección de
Mamíferos, Universidad Austral de Chile (UACH), Valdivia, Chile. Specimens used in
the morphometric analysis are indicated by an m and those used in the genetic analysis
are signalled by an *.

1) Amambay, 4 km by road SW Cerro Cora: UMMZ 125549 m, UMMZ 125550 m, UMMZ

125551 m. 2) Chaco, 50 km WNW Madrejón, Misión Nuevo Tribu: UMMZ 124302
m
, UMMZ 125552m. 3) Cordillera, 1.6 km by rd. S Tobati: UMMZ 126044 m, UMMZ
126045 m, UMMZ 126046 m, UMMZ 126047 m, UMMZ 126048 m, UMMZ 126049
m
, UMMZ 126050 m, UMMZ 126092 m, UMMZ 126093 m, UMMZ 126094 m, UMMZ
126095 m, UMMZ 126096 m, UMMZ 126097 m, UMMZ 126098 m, UMMZ 126099 m,
UMMZ 126100 m, UMMZ 126101 m, UMMZ 126102 m, UMMZ 126103 m. 4) Cordillera,
Compania Minas-Cue, Emboscada, Prop. of Am. Filipinni Mora: UMMZ 174959 m*,
UMMZ 174960 m*, UMMZ 174963 m*, UMMZ 174964 m*, UMMZ 174966 m*, UMMZ
174967 m*, UMMZ 175100 *, UACH 7264 *, UACH 7265 *, UACH 7266 *, UACH 7267
*
, UACH 7268 *, UACH 7269 *, UACH 7270 *, UACH 7271 *. 5) Paraguari, 17km SE
Piribebuy by rd., Saltos de Pirareta: UMMZ 124301 m.
 Recent changes in systematics and THERYA, abril, 2014
taxonomy of Neotropical bats (Mammalia: Vol.5(1): 167-196
Chiroptera) DOI: 10.12933/therya-14-180

Cambios recientes en la sistemática y

taxonomía de murciélagos Neotropicales
(Mammalia: Chiroptera)
Sergio Solari1, 2, 3 *, y Víctor Martínez-Arias2

Introduction: Conservation of biodiversity requires an accurate accounting of the entities (taxa) comprising
that diversity, the species. In an ideal system, each entity would have a unique and unequivocal name that
would integrate information from other disciplines within a universal concept to ease the communication.
In spite of being a comparatively well-known group, the number of recognized species of Neotropical bats
continues to increase each year, making the organization and management of this knowledge difficult for
the non-taxonomist. Here, we review and detail the most recent proposals in regard to the taxonomy of
Neotropical bats to make this information more easily accessible to the non-taxonomist.

Methods: We used the list of species (and subspecies) recognized in the last edition of “Mammal Species of
the World” (2005) as a starting point. From there, we gathered all relevant papers dealing with taxonomy of
Neotropical bat species. We delimited the Neotropical region from the lowlands of tropical Mexico to Tierra
del Fuego, including the Caribbean. We did not include fossil, extinct or unnamed species.

Results: Since 2005, the number of taxonomic changes (Table 1) has resulted in a net increase of 75
species and eigth genera, with a regional diversity of 380 species in 98 genera (Table 2). This richness
increase includes newly recognized taxa (split from previously valid genera or species, often listed as junior
synonyms) as well as previously unknown species, discovered in the field or at museum collections (Figure
2). Whereas some genera have increased their species richness by almost 100%, the average increase is
around two species per genus.

Discussion: The use of molecular genetics in systematics research, with an emphasis on recognition of
reciprocally monophyletic groups, has contributed the most to the increase in new names now recognized.
Although these revisions may appear to the non-taxonomist as a sign of taxonomic instability, we emphasize
that the goal of these studies is to facilitate the integration of genetic, morphological, and biogeographic
data to improve our knowledge of these species. We anticipate that further advances will continue as we
increase exploration and research, together with the use of multiple sources of taxonomic information. All
these data should enhance confidence and support for these results, and hopefully a broader agreement
among Neotropical bat researchers.

Key words: taxonomic update, biodiversity, species, genera, nomenclature.

Resumen
La conservación de la biodiversidad requiere un conocimiento preciso y actualizado de
los entes más fundamentales que la constituyen, las especies. En una taxonomía perfecta,
cada entidad tendría un nombre único e inequívoco que integrando información de

1
Instituto de Biología, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia. Calle 70 No. 52-21, Medellín AA 1226 Antioquia,
Colombia. Email: [Link]@[Link] (SS).
2
Grupo Mastozoología y Colección Teriológica, Universidad de Antioquia; Medellín, Colombia. Calle 70 No. 52-21,
Medellín AA 1226. Antioquia, Colombia. Email: vmartinezarias@[Link]
3
Chiroptera Specialist Group, Species Survival Commission, IUCN.
*Corresponding author
TAXONOMÍA DE MURCIÉLAGOS NEOTROPICALES

otras disciplinas biológicas, facilitaría una efectiva comunicación. A pesar de ser un

grupo relativamente bien estudiado, el número de especies reconocidas de murciélagos
(Chiroptera) Neotropicales muestra continuos incrementos que dificultan organizar
y manejar este conocimiento. En este trabajo, intentamos consolidar y mostrar las
propuestas más recientes en la taxonomía de murciélagos Neotropicales para que esta
información sea más accesible a los investigadores que no son taxónomos al momento
de plantear nuevos estudios o discutir sus resultados. Nuestra lista actualizada incluye
380 especies en 98 géneros. Tomando como punto de partida las especies del listado
del 2005, el número de cambios en estatus taxonómico resulta en un incremento neto
de ocho géneros y 75 especies. El método más empleado para reconocer estos géneros
y especies adicionales ha sido el criterio de monofilia, el cual supone que cada nombre
específico o genérico incluye sólo descendientes de un ancestro único. Aunque estas
revisiones pueden interpretarse como ejemplos de la falta de consenso sistemático y la
consecuente inestabilidad taxonómica, debemos enfatizar que el objetivo final de estos
estudios es facilitar la integración de datos genéticos, morfológicos, y biogeográficos
para mejorar el conocimiento global en estas especies.

Palabras clave: actualización taxonómica, biodiversidad, especies, géneros,

nomenclatura.

Introducción
La conservación de la biodiversidad requiere un conocimiento preciso y actualizado
de los entes más fundamentales que la constituyen, las especies. Ello incluye tomar en
cuenta aspectos como la ecología, distribución, y abundancia (o rareza). Sin embargo, en
muy pocos casos esta información está disponible, actualizada y precisamente asociada
a cada especie. La definición de especies, sus límites y sus relaciones respecto a otras
especies es el sujeto de estudio de la disciplina que conocemos como sistemática (Wiley
y Lieberman 2011). Bajo dicho sistema, aún imperfecto, pretendemos una taxonomía
que refleje el mundo natural tal como lo percibimos, en la que cada entidad tenga un
nombre único e inequívoco que integrando información de otras disciplinas biológicas,
facilite una comunicación efectiva.
Para el Neotrópico, el número de especies reconocidas de mamíferos, uno de los
grupos animales mejor estudiados, continua mostrando incrementos que dificultan
organizar este conocimiento (Patterson 2000; Reeder et al. 2007; Ceballos y Ehrlich
2009). Nuevas especies son reconocidas como resultado de exploraciones de
territorios poco estudiados (Reeder et al. 2007) y la aplicación de nuevos paradigmas
para delimitar especies (de Queiroz 2007). Entre estos últimos, destaca el concepto
filogenético de especie (Cracraft 1983; de Queiroz 1998; Velasco 2009), que ha sido
usado especialmente en primates (Groves 2001) y de manera reciente en ungulados
(Groves y Grubb 2011).
Si bien algunos autores (Zachos et al. 2013) critican el uso y supuesto abuso de este
criterio, otros (Baker y Bradley 2006) afirman que esta aproximación permite reconocer
filogrupos geográficos que en muchos casos se consideraban taxa distintos desde su
descripción original, pero que se han usado como sinónimos menores o subespecies
(ver Patterson 2000).

168 THERYA Vol.5(1): 167-196

 Solari y Martínez-Arias

Las principales observaciones hacia este uso del concepto filogenético de especie
(Zachos et al. 2013) son que la evidencia para distinguir especies utiliza análisis
simplistas de la extensión geográfica de variaciones morfológicas, y que esta extensión
geográfica es solo cubierta en parte. Igualmente, su aplicación en la delimitación de
especies no es estándar entre estudios, y en muchos casos parece arbitraria. Sin embargo,
existen casos en los que esta evidencia incluye análisis morfológicos, morfométricos,
cariotípicos, y genéticos, que permiten concluir que la diversidad de especies estaba
realmente subestimada (Dayrat 2005; Padial et al. 2010). En este sentido, resulta claro
que estudios robustos tienden a producir respuestas críticas y precisas para entender
aspectos como evolución morfológica, reconstrucción biogeográfica, evaluaciones
del estado de conservación, e incluso patrones espacio-temporales de diversificación
(Barraclough y Nee 2001).
Sin embargo, más allá del respaldo de los datos y sus análisis, estos cambios
taxonómicos resultan de difícil aceptación y aplicación para la totalidad de los
investigadores, especialmente en el caso de aquéllos que trabajan en el área de la ecología
y conservación (Agapow et al. 2004). A pesar de la importancia de los murciélagos
tanto desde el punto de vista ecológico (Jones et al. 2009; Kunz et al. 2011) como
epidemiológico (Drexler et al. 2012; Tong et al. 2013), el conocimiento taxonómico de
muchas especies, especialmente en el muy diverso Neotrópico, no se mantiene estable.
Por ello, cuando tratamos de integrar esta información biológica con los nombres en uso
(nomenclatura) para facilitar la comunicación, el problema se magnifica.
Nuestra principal intención en esta nota es consolidar y mostrar las propuestas más
recientes en la taxonomía de murciélagos Neotropicales para que los investigadores
tengan esta información a mano al momento de plantear nuevos estudios, o discutir
sus resultados. Usando ejemplos de estudios recientes (posteriores a 2004, fecha de
cierre de la tercera edición de Mammal Species of the World; Wilson y Reeder 2005),
mostramos que el respaldo de muestreos exhaustivos de especímenes y análisis detallados
de su morfología continúan siendo importantes para estudios filogenéticos, evaluaciones
taxonómicas y actualización nomenclatural.
Material
y Métodos
Como punto de partida usamos la lista de especies (y subespecies) reconocidas por
Simmons (2005). Es importante notar que dicha lista solo incluyó actualizaciones hasta
junio 2004. A partir de dicha lista, se hizo una recopilación de literatura relevante
en términos de revisiones taxonómicas, descripciones o validaciones de especies, y en
menor medida, listas regionales de especies. Nuestra lista de especies excluye especies
extintas o fósiles, tanto en el conteo inicial (Simmons 2005) como en el final. El aspecto
geográfico solo se consideró para confirmar la presencia de algunos taxa dentro de la
región Neotropical (Ortega y Arita 1998).
Nuestra definición de la Región Neotropical es similar a la usada en estudios previos
(Ortega y Arita 1998; Patterson 2000; Solari et al. 2012), abarcando el territorio desde las
tierras bajas tropicales de México hasta Tierra del Fuego, e incluyendo el Caribe e islas
asociadas. Debido a que los intervalos de las especies no coinciden exactamente con
los límites entre regiones, algunas especies son arbitrariamente incluidas en la Región
Neotropical a partir de estas distribuciones marginales.

[Link] 169
TAXONOMÍA DE MURCIÉLAGOS NEOTROPICALES

Resultados
Cambios taxonómicos al nivel superior: subórdenes, infraórdenes y superfamilias. Simmons
(2005) discutió pero no siguió la propuesta de Koopman (1984, 1994) que reconocía dos
subórdenes, Megachiroptera (para los Pteropodidae) y Microchiroptera. La información
disponible en ese momento sugería que las agrupaciones por encima del nivel de familia
no eran soportadas en estudios moleculares. Dentro de los Microchiroptera, Koopman
(1994) incluyó los infraórdenes Yinochiroptera (pre-maxilas móviles) y Yangochiroptera
(pre-maxilas fijas). Para el Neotrópico, los Yinochiroptera incluyen a la superfamilia
Emballonuroidea (Emballonuridae), mientras que los Yangochiroptera incluyen a los
Noctilionoidea (Mormoopidae, Noctilionidae, Phyllostomidae) y Vespertilionoidea
(Thyropteridae, Furipteridae, Natalidae, Molossidae, Vespertilionidae).
Al comprobarse la parafilia de Microchiroptera, Teeling et al. (2002) expandió la
propuesta de Springer et al. (2001), con dos subórdenes: a) Yinpterochiroptera, que
incluye a los Pteropodoidea y Rhinolophoidea; y b) Yangochiroptera, que incluye
a las superfamilias Emballonuroidea, Noctilionoidea y Vespertilionoidea. Análisis
subsecuentes (Teeling et al. 2003, 2005; Van Den Bussche y Hoofer 2004) afianzaron
este ordenamiento, con los Noctilionoidea incluyendo a las familias Thyropteridae,
Furipteridae, Noctilionidae, Mormoopidae y Phyllostomidae (además de Myzopodidae
y Mystacinidae), y los Vespertilionoidea incluyendo a las familias Natalidae, Molossidae
y Vespertilionidae.

Cambios taxonómicos a los niveles de familia y subfamilia. Simmons (2005) no consideró

las conclusiones de revisiones taxonómicas anteriores para las familias Vespertilionidae
(Hoofer y Van Den Bussche 2003) y Phyllostomidae (Baker et al. 2003). Posteriormente,
fueron revisadas las familias Emballonuridae, con énfasis en la tribu Diclidurini (Lim et
al. 2008b), y Molossidae, con énfasis en la subfamilia Molossinae (Ammerman et al.
2012).
Muchos grupos previamente reconocidos de Vespertilionidae fueron drásticamente
cambiados por Hoofer y Van Den Bussche (2003), incluyendo el reconocimiento de
Miniopteridae como una familia distinta, que incluye un único género (Miniopterus) cuya
distribución se restringe al Viejo Mundo. Otro cambio relevante fue el reconocimiento
de Myotis como único representante de su propia subfamilia (Myotinae), y separado de
Vespertilioninae (sensu stricto). Esta última subfamilia incluye los restantes géneros del
Neotrópico. Hoofer y Van Den Bussche (2003) también incluyeron otras conclusiones,
cuyas implicaciones taxonómicas (algunas a nivel genérico, ver más abajo) no han sido
completamente implementadas por autores subsecuentes.
La revisión de los Phyllostomidae (Baker et al. 2003) fue una nueva aproximación
a la filogenia molecular presentada previamente (Baker et al. 2000), dadas las grandes
diferencias con la revisión por Wetterer et al. (2000) usando solo morfología. El resultado
más contrastante, y por tanto de difícil aceptación, fue la propuesta de reconocer 11
subfamilias donde sólo seis se reconocían tradicionalmente (Koopman 1994; Simmons
2005). Los cambios taxonómicos mayores propuestos por Baker et al. (2003) se deben
a la polifilia de: a) los Phyllostominae, al incluir a Macrotinae, Micronycterinae,
Lonchorhininae, “Glyphonycterinae” y Phyllostominae (sensu stricto); y b) los

170 THERYA Vol.5(1): 167-196

 Solari y Martínez-Arias

Carolliinae, dado que Carollia no es el grupo hermano de Rhinophylla (requiriéndose

una nueva subfamilia para ésta). Para las dos nuevas subfamilias, Baker et al. (2003)
propusieron nombres nuevos, pero estos no fueron descritos según los criterios del ICZN
(1999) y por ello no están disponibles. Por otra parte, esta filogenia reforzó la distinción
de Lonchophyllinae respecto a Glossophaginae, que incluye a los Brachyphyllinae y
Phyllonycterinae de Simmons (2005), mientras que los Desmodontinae y Stenodermatinae
no resultaron afectados en cuanto a géneros incluidos.
En el caso de los Emballonuridae, la revisión por Lim et al. (2008b) confirma que todos
los géneros Neotropicales pertenecen a la tribu Diclidurini (dentro de Emballonurinae),
tal como proponían Griffiths y Smith (1991), pero contrario al esquema de Jones y Hood
(1993). En esta propuesta, se restringía Diclidurinae solo a Diclidurus y Cyttarops,
mientras que los restantes géneros se consideraban parte de los Emballonurinae. De
igual manera, la revisión de la subfamilia Molossinae por Ammerman et al. (2012) no
cambió significativamente los grupos reconocidos en los Molossidae o la subfamilia,
excepto por el soporte a la distinción de Neoplatymops como distinto de Molossops (ver
más abajo).

Cambios taxonómicos al nivel de género. La diversidad taxonómica en esta categoría de

acuerdo a Simmons (2005) alcanzaba 90 géneros en nueve familias. Desde entonces,
tres nuevos nombres han sido introducidos, todos correspondientes a filostómidos
nectarívoros: Xeronycteris vieirai, descrita a partir de ejemplares del noreste (Caatinga) de
Brasil por Gregorin y Ditchfield (2005), Dryadonycteris capixaba, a partir de ejemplares
del sureste (Bosque Atlántico) de Brasil por Nogueira et al. (2012), y Hsunycteris por
Parlos et al. (2014) para tres especies previamente incluidas en Lonchophylla. En
cuanto a sus relaciones, mientras que Hsunycteris es el clado hermano de los restantes
Lonchophyllinae, dentro de estos, Xeronycteris está más cercanamente emparentado
a Platalina; de otro lado, Dryadonycteris pertenece a la tribu Choeronycterina de los
Glossophaginae.
Otros dos nombres genéricos que han sido validados como diferentes son los
Stenodermatinos Vampyriscus Thomas, 1900, separado de Vampyressa (Hoofer y Baker
2006), y Dermanura Gervais, 1856, separado de Artibeus (Hoofer et al. 2008). Vampyressa
(sensu lato) resultó polifilético, mientras que Dermanura constituyó el grupo hermano
recíprocamente exclusivo de Artibeus (sensu stricto). Aunque no existe un patrón general,
pues varía entre familias y subfamilias, la justificación para las distinciones genéricas
incluye características cualitativas discretas. En el caso de Artibeus y Dermanura, ambos
son distintos a nivel de tamaño, forma y detalles de la dentición (molares).
También validados como distintos son los géneros Neoplatymops Peterson, 1965 y
Cabreramops Ibáñez, 1980, diferenciados morfológicamente de Molossops por Eger
(2008). Además, el primero fue distinguido filogenéticamente por análisis de secuencias
genéticas (Ammerman et al. 2012). La misma situación se presenta con los géneros
Baeodon Miller, 1906, que fue separado de Rhogeessa, y Perimyotis Menu, 1984,
separado de Pipistrellus, ambos con base en análisis filogenéticos de secuencias de ADN
(Hoofer y Van Den Bussche 2003, Hoofer et al. 2006, Baird et al. 2008). Al comprobarse
la polifilia del género Pipistrellus (Hoofer et al. 2006), se validó el nombre Perimyotis
para incluir una única especie neotropical: P. subflavus.

[Link] 171
TAXONOMÍA DE MURCIÉLAGOS NEOTROPICALES

Finalmente, con base en un análisis filogenético molecular para casi todas las especies
reconocidas en ese momento, Porter et al. (2007) describieron dos subgéneros dentro
de Micronycteris: Leuconycteris (M. brosseti como única especie); y Schizonycteris (para
M. minuta, M. sanborni y M. schmidtorum); los cuales se añadieron a los previamente
existentes Micronycteris y Xenoctenes.
Otros estudios, tales como la revisión filogenética de Vespertilionidae (Hoofer y Van
Den Bussche 2003), también aportaron cambios a la taxonomía de algunos géneros.
Así, para Myotis se encontró que los subgéneros Leuconoe, Selyseus, y Myotis, no son
monofiléticos. Sin embargo, las especies podían agruparse en dos clados correspondientes
al Nuevo y Viejo Mundo. En esta división, el subgénero Myotis debe restringirse al
Viejo Mundo, y para las especies Americanas se propuso Aeorestes Fitzinger, 1870.
Sin embargo, Wilson (2008) indica que este nombre correspondería realmente a un
sinónimo de Lasiurus debido a que la especie tipo A. villosissimus corresponde a un
sinónimo de L. cinereus. Con respecto a Lasiurus, Hoofer y Van Den Bussche (2003) no
distinguieron a Dasypterus como un género distinto, pero reconocen la necesidad de un
mayor muestreo taxonómico. Quizás la propuesta más sorprendente fue la inclusión de
Histiotus como un subgénero de Eptesicus, dada su estrecha relación con las especies
Neotropicales de este último. Sin embargo, la parafilia de Eptesicus podría resolverse
restringiendo este nombre a las especies del Neotrópico (E. fuscus es la especie tipo
del género), y reconociendo a Histiotus así como a los grupos del Viejo Mundo como
géneros distintos.
Dentro de Emballonuridae, la reciente descripción de una nueva especie de Peropteryx
(Lim et al. 2010) permitió evaluar el soporte del subgénero Peronymus, concluyendo que
este no tiene validez filogenética (ausencia de sinapomorfías). Finalmente, en Sturnira
(Phyllostomidae) la validez del subgénero Corvira fue descartada al no hallarse soporte
en los caracteres morfológicos ni en las relaciones filogenéticas respecto a otras especies
del género (Velazco y Patterson 2013).

Cambios taxonómicos al nivel de especie. Esta es la categoría en la cual se ha producido

el mayor número de cambios. Simmons (2005) incluyó 305 especies, mientras que
nuestra revisión lleva este número a 380 para febrero de 2014. Ello significa un
incremento promedio mayor a 8 especies/año (75 especies en 9 años), observándose
una variación que va de 4 a 11 especies/año. Comparativamente, el incremento durante
1993-2005 fue de 191 especies a nivel mundial, a una tasa de 15.9 especies/año (Solari
y Baker 2007).
El mayor incremento en número de especies tuvo lugar en la familia Phyllostomidae
(Figura 1), con 46 especies en los últimos nueve años (más de 5 especies/año), superando
las 1.58 especies/año del periodo 1993-2005 (ver Solari y Baker 2007). En cuanto a
descripciones, la tendencia histórica mostrada por Wetterer et al. (2000) indica que el
promedio fue de 0.92 especies/año durante 1900-1925, y 0.67 especies/año durante
1975-1993. Nuestros datos indican que para el periodo 2004-2013 este valor alcanza
3.55 especies/año (32 especies en nueve años).
Un total de 35 géneros en siete familias incorporan cambios a nivel de especie (Tabla
1). Mientras que algunos géneros incrementaron su diversidad en 100% o ligeramente
menos (Anoura, Platyrrhinus, Lonchophylla), en la mayoría (12 géneros) el incremento

172 THERYA Vol.5(1): 167-196

 Solari y Martínez-Arias

ha sido de sólo una especie. Sin embargo, en géneros que han sido divididos, tales
como Artibeus, Vampyressa o Molossops, el número de especies previamente incluidas
ha disminuido. Tal como se ha reportado antes (Patterson 1996, 2000), no todo este
incremento se refiere a nuevas especies propuestas recientemente. Así, del total de
75 especies adicionales, 30 (40%) representan nombres previamente considerados

Figura 1. Distribución
taxonómica (por familias)
del total de cambios en
el número de especies
reconocidas en el periodo
comprendido entre
Simmons (2005) y esta
revisión. Phyllostomidae =
63.53%; Vespertilionidae
= 12.94%; Molossidae
= 9.41%; Natalidae =
7.06%; Mormoopidae =
3.53%; Thyropteridae =
2.35%; Emballonuridae =
1.18%.

subespecies o sinónimos de especies válidas existentes.

Existen grupos particularmente complejos en los cuales ciertos nombres se describen
o validan en una primera revisión taxonómica (e. g. Artibeus triomylus, Lophostoma
aequatorialis, Natalus lanatus), pero en un trabajo posterior son sinonimizados con
un nombre existente debido a que no se verifica su distinción real (ver Larsen et al.
2007; Velazco y Cadenillas 2011; López-Wilchis et al. 2012, respectivamente). En el
caso particular de L. aequatorialis, este nuevo nombre se convierte en sinónimo de L.
occidentalis, descrito en 1978, una vez que los tipos se comparan directamente usando
datos morfológicos y moleculares. De manera opuesta, el nombre Sturnira ludovici se
sinonimizó bajo S. oporaphilum por Gardner (2008) pero dicha decisión fue revertida
en un análisis más completo del género (Velazco y Patterson 2013). Estos ejemplos
muestran lo complicado que resulta tomar una decisión taxonómica, incluso cuando se
dispone de información y análisis modernos, lo cual se refleja en variaciones entre años
del número total de especies reconocidas.
Una evaluación de los criterios empleados para el reconocimiento de estas especies
adicionales nos permite identificar dos criterios principales. El más empleado es el
criterio de monofilia, es decir que cada entidad taxonómica (i. e. una especie o
género) debe incluir sólo descendientes de un único ancestro. Para este criterio, es de
interés encontrar evidencia aportada por análisis filogenéticos de datos morfológicos o
moleculares que muestren que individuos asociados a un nombre de especie no forman
un grupo único en la filogenia. Algunos ejemplos incluyen: a) la distinción de tres
grupos a nivel de especie en lo que se anteriormente se denominaba Platyrrhinus dorsalis
(sensu lato), con base en un análisis de caracteres morfológicos (Velazco 2005); y b)
la división de Artibeus jamaicensis (sensu lato) en tres especies con base en el análisis
filogenético de secuencias del citocromo b (Larsen et al. 2007).

[Link] 173
TAXONOMÍA DE MURCIÉLAGOS NEOTROPICALES

Un segundo criterio es el establecimiento de un grado suficiente de diferencia

morfológica o morfométrica, es decir que el análisis estadístico de la variación dentro
de una entidad taxonómica no revele diferencias significativas entre (sub)grupos. Se
incluyen en este caso los análisis de tamaño y forma, que pueden incorporar pruebas
multivariadas complejas como en la separación de Pteronotus paraguanensis respecto a
P. parnellii (Gutiérrez y Molinari 2008), o una combinación de diferencias morfométricas
y morfológicas discretas, como en la distinción entre Lonchophylla concava y L. mordax
(Albuja y Gardner 2005).

Especies sensu Nuevas Nuevas Especies Tabla 1. Listado de los

Género Sinonimizadas 35 géneros actuales en
Simmons (2005) descritas reconocidas Actuales
los cuales se presentan
Peropteryx 4 1 0 0 5 cambios taxonómicos re-
sultantes en incrementos
Pteronotus 7 0 3 0 10
en el número de especies
Anoura 5 3 2 0 10 reconocidas respecto al
Dryadonycteris 0 1 0 0 1 número presentado por
Simmons (2005).
Hsunycteris (*) 0 0 3 0 3
Lichonycteris 1 0 1 0 2
Lonchophylla (*) 7 7 1 3 12
Xeronycteris 0 1 0 0 1
Lophostoma 5 3 1 1 8
Micronycteris 9 3 0 1 11
Carollia 6 3 0 1 8
Sturnira 14 3 5 2 20
Artibeus (s.s.) 9 0 4 1 12
Dermanura (s.s.) 9 0 3 1 11
Chiroderma 5 1 0 0 6
Platyrrhinus 10 7 3 0 20
Vampyressa (*) 6 0 0 3 3
Vampyriscus (*) 0 0 3 0 3
Vampyrodes 1 0 1 0 2
Thyroptera 3 2 0 0 5
Chilonatalus 2 0 1 0 3
(*) Casos particulares en
Natalus 5 1 4 3 7 los que un número de
especies cambian entre
Cabreramops (*) 0 0 1 0 1
géneros, usualmente al
Cynomops 5 0 1 0 6 validar uno de ellos como
Eumops 10 1 3 0 14 distinto. Este cambio no
implica incrementos o
Molossops (*) 4 0 0 2 2 disminuciones en la di-
Molossus 8 1 1 0 10 versidad total, ni en el
número de nuevas espe-
Neoplatymops (*) 0 0 1 0 1 cies; se cuentan como
Promops 2 0 1 0 3 nuevas reconocidas (en el
“nuevo” género) y como
Eptesicus 8 1 0 0 9 sinonimizadas (en el gé-
Baeodon (*) 0 0 2 0 2 nero original).
(**) Pipistrellus solo in-
Myotis 20 4 3 0 27 cluía una especie Neo-
Perimyotis (**) 0 0 1 0 1 tropical; al comprobarse
su polifilia (Hoofer et al.
Pipistrellus (**) 1 0 0 1 0 2006), se validó el nom-
Rhogeessa (*) 10 2 1 2 11 bre Perimyotis para esta
única especie P. subfla-
177 45 50 21 250
vus.

174 THERYA Vol.5(1): 167-196

 Solari y Martínez-Arias

Otros criterios menos comunes para reconocer especies de murciélagos Neotropicales

han sido empleados en combinación con los criterios previamente mencionados. Por
ejemplo, disyunción geográfica entre poblaciones, asociada a la presencia de caracteres
discretos distintivos, como en el caso de Lichonycteris obscura y L. degener (Griffiths y
Gardner 2008), o Molossus bondae y M. currentium (Eger 2008). Igualmente, la presencia
de distintos cariotipos como evidencia de aislamiento reproductivo y genético, como en
el caso de Eumops wilsoni respecto a E. glaucinus y E. floridanus (Baker et al. 2009).

Figura 2. Aporte de nue-

vas especies descritas
(porción azul), nuevas
especies reconocidas
como válidas (en verde),
y nombres sinonimiza-
dos (en rojo) al número
acumulado de cambios
específicos por año en
murciélagos Neotropi-
cales.

Aunque nuestra revisión revela una diversidad de aproximaciones a la resolución

taxonómica de los límites entre especies de murciélagos, no deja de ser sorprendente
la tasa de incremento en el número de especies reconocidas. Ceballos y Ehrlich (2009)
encontraron que el incremento global en la riqueza de especies de murciélagos fue
mayor al esperado dentro de los mamíferos, considerando la diversidad del orden. En los
nueve años transcurridos desde el cierre de la tercera edición del listado de mamíferos
del mundo (Wilson y Reeder 2005), se ha pasado de 305 a 380 especies de murciélagos
Neotropicales, lo cual representa un incremento aproximado de 24% respecto al total
original (Figura 3). De este incremento, 45 especies (60%; Tabla 1) son especies nuevas,
previamente desconocidas. Poco menos de la mitad de ellas (20) corresponden a
especies crípticas diferenciadas gracias a avances metodológicos.

Discusión
El resultado más importante de esta revisión es una lista actualizada de las especies
Neotropicales de murciélagos, que incluye 380 especies en 98 géneros (Tabla
2). Obviamente, ésta no pretende ser una lista definitiva, e incluye decisiones
nomenclaturales a discreción de los autores que no implican un juicio sobre la validez
de algún trabajo en particular. En adición a estas 380 especies, otras cinco han sido
identificadas pero no nombradas; una en Carollia (Solari y Baker 2006), tres en Sturnira

[Link] 175
TAXONOMÍA DE MURCIÉLAGOS NEOTROPICALES

(Velazco y Patterson 2013), y una en Hsunycteris (Parlos et al. 2014). Igualmente, podría
tenerse en cuenta las especies consideradas extintas por Simmons (2005): Mormoops
magna, Pteronotus pristinus, y Phyllonycteris major, o por la UICN (Unión Internacional
para la Conservación de la Naturaleza): Desmodus draculae.
Tabla 2. Lista actualiza-
Género Especie Autor y año Referencias da, hasta el 15 de febrero
de 2014, de los géneros
Familia Emballonuridae y especies de murciéla-
Balantiopteryx infusca (Thomas, 1897) gos Neotropicales. Sólo
se incluyen subfamilias
Balantiopteryx io Thomas, 1904 para los Phyllostomidae,
Balantiopteryx plicata W. Peters, 1867 siguiendo el esquema de
Baker et al. (2003). Las
Centronycteris centralis Thomas, 1912 referencias (ver códigos
en la Bibliografía) son
Centronycteris maximiliani (Fischer, 1829)
sólo para aquellas es-
Cormura brevirostris (Wagner, 1843) pecies cuyo estado tax-
onómico ha cambiado
Cyttarops alecto Thomas, 1913 en el periodo evaluado
Diclidurus albus Wied-Neuwied, 1820 por esta revisión.

Diclidurus ingens Hernández-Camacho, 1955

Diclidurus isabellus (Thomas, 1920)
Diclidurus scutatus W. Peters, 1869
Peropteryx kappleri W. Peters, 1867
Peropteryx leucoptera W. Peters, 1867 60
Peropteryx macrotis (Wagner, 1843)
Peropteryx pallidoptera Lim et al., 2010 60
Peropteryx trinitatis Miller, 1899
Rhynchonycteris naso (Wied-Neuwied, 1820)
Saccopteryx antioquensis Muñoz & Cuartas-Calle, 2001
Saccopteryx bilineata (Temminck, 1838)
Saccopteryx canescens Thomas, 1901
Saccopteryx gymnura Thomas, 1901
Saccopteryx leptura (Schreber, 1774)
Familia Noctilionidae
Noctilio albiventris Desmarest, 1818
Noctilio leporinus (Linnaeus, 1758)
Familia Mormoopidae
Mormoops blainvillei Leach, 1821
Mormoops megalophylla (W. Peters, 1864)
Pteronotus davyi Gray, 1838
Pteronotus gymnonotus (J. A. Wagner, 1843)
Pteronotus macleayii (Gray, 1839)
Pteronotus mesoamericanus Smith, 1972 14, 20
Pteronotus paraguanensis Linares & Ojasti, 1974 41
Pteronotus parnellii (Gray, 1843) 14, 20, 41
Pteronotus personatus (J. A. Wagner, 1843)
Pteronotus quadridens (Gundlach, 1840)
Pteronotus rubiginosus (J. A. Wagner, 1843) 20, 41

continúa...

176 THERYA Vol.5(1): 167-196

 Solari y Martínez-Arias

Género Especie Autor y año Referencias

Familia Phyllostomidae
Subfamilia Macrotinae 8
Macrotus waterhousii Gray, 1843
Subfamilia Micronycterinae 8
Lampronycteris brachyotis (Dobson, 1879)
Micronycteris brosseti Simmons & Voss, 1998
Micronycteris buriri Larsen et al., 2011 56
Micronycteris giovanniae Baker & Fonseca, 2007 30
Micronycteris hirsuta (W. Peters, 1869)
Micronycteris matses Simmons et al., 2002
Micronycteris megalotis (Gray, 1842) 56, 83
Micronycteris microtis Miller, 1898 83
Micronycteris minuta (P. Gervais, 1856) 75
Micronycteris sanborni Simmons, 1996
Micronycteris schmidtorum (Sanborn, 1935)
Micronycteris yatesi Siles et al. 2013 86
Subfamilia Desmodontinae
Desmodus rotundus (É. Geoffroy St.-Hilaire, 1810)
Diaemus youngi (Jentink, 1893)
Diphylla ecaudata Spix, 1823
Subfamilia Lonchorhininae 8
Lonchorhina aurita Tomes, 1863
Lonchorhina fernandezi Ochoa & Ibáñez, 1984
Lonchorhina inusitata Handley & Ochoa, 1997
Hernández-Camacho &
Lonchorhina marinkellei
Cadena, 1978
Lonchorhina orinocensis Linares & Ojasti, 1971
Subfamilia Phyllostominae 8
Chrotopterus auritus (W. Peters, 1856)
Lophostoma brasiliense W. Peters, 1867
Lophostoma carrikeri (J. A. Allen, 1910)
Lophostoma evotis (Davis & Carter, 1978)
Lophostoma kalkoae Velazco & Gardner, 2012 109
Lophostoma occidentalis (Davis & Carter, 1978) 9, 107
Lophostoma schulzi (Genoways & Williams, 1980)
Lophostoma silvicolum d’Orbigny, 1836 9, 107
Lophostoma yasuni Fonseca & Pinto, 2004 29
Macrophyllum macrophyllum (Schinz, 1821)
Mimon bennettii (Gray, 1838)
Mimon cozumelae Goldman, 1914
Mimon crenulatum (É. Geoffroy St.-Hilaire, 1803)
Mimon koepckeae Gardner & Patton, 1972
Phylloderma stenops W. Peters, 1865
Phyllostomus discolor (Wagner, 1843)

continúa...

[Link] 177
TAXONOMÍA DE MURCIÉLAGOS NEOTROPICALES

Género Especie Autor y año Referencias

Phyllostomus elongatus (É. Geoffroy St.-Hilaire, 1810)
Phyllostomus hastatus (Pallas, 1767)
Phyllostomus latifolius (Thomas, 1901)
Tonatia bidens (Spix, 1823)
Tonatia saurophila Koopman & Williams, 1951
Trachops cirrhosus (Spix, 1823)
Vampyrum spectrum (Linnaeus, 1758)
Subfamilia Glossophaginae 8
Anoura aequatoris (Lönnberg, 1921) 64
Anoura cadenai Mantilla-Meluk & Baker, 2006 64
Anoura carishina Mantilla-Meluk & Baker, 2010 65
Anoura caudifer (É. Geoffroy St.-Hilaire, 1818) 64
Anoura cultrata Handley, 1960
Anoura fistulata Muchhala et al., 2005 72
Anoura geoffroyi Gray, 1838 65
Anoura latidens Handley, 1984
Anoura luismanueli Molinari, 1994
Anoura peruana (Tschudi, 1844) 65
Brachyphylla cavernarum Gray, 1834
Brachyphylla nana Miller, 1902
Choeroniscus godmani (Thomas, 1903)
Choeroniscus minor (Peters, 1868)
Choeroniscus periosus Handley, 1966
Choeronycteris mexicana Tschudi, 1844
Dryadonycteris capixaba Nogueira et al., 2012 74
Erophylla bombifrons (Miller, 1899)
Erophylla sezekorni (Gundlach, 1861)
Glossophaga commissarisi Gardner, 1962
Glossophaga leachii Gray, 1844
Glossophaga longirostris Miller, 1898
Glossophaga morenoi Martínez and Villa-R., 1938
Glossophaga soricina (Pallas, 1766)
Hylonycteris underwoodi Thomas, 1903
Leptonycteris curasoae Miller, 1900
Leptonycteris nivalis (Saussure, 1860)
Leptonycteris yerbabuenae Martínez & Villa-R., 1940
Lichonycteris degener Miller, 1931 38
Lichonycteris obscura Thomas, 1895 38
Monophyllus plethodon Miller, 1900
Monophyllus redmani Leach, 1821
Musonycteris harrisoni Schaldach & McLaughlin, 1960
Phyllonycteris poeyi Gundlach, 1861
Phyllonycteris aphylla (Miller, 1898)
Scleronycteris ega Thomas, 1912

continúa...

178 THERYA Vol.5(1): 167-196

 Solari y Martínez-Arias

Género Especie Autor y año Referencias

Subfamilia Lonchophyllinae 8
Hsunycteris cadenai (Woodman & Timm, 2006) 80, 123
Hsunycteris pattoni (Woodman & Timm, 2006) 80, 123
Hsunycteris thomasi (J. A. Allen, 1904) 80, 123
Lionycteris spurrelli Thomas, 1913
Lonchophylla bokermanni Sazima et al., 1978 26
Lonchophylla chocoana Dávalos, 2004 18
Lonchophylla concava Goldman, 1914 2, 122
Lonchophylla dekeyseri Taddei et al., 1983
Lonchophylla fornicata Woodman, 2007 122
Lonchophylla handleyi Hill, 1980
Lonchophylla hesperia G. M. Allen, 1908
Lonchophylla mordax Thomas, 1903 2
Lonchophylla orcesi Albuja & Gardner, 2004 2
Lonchophylla orienticollina Dávalos & Corthals, 2008 21
Lonchophylla perachii Dias et al., 2013 26
Lonchophylla robusta Miller, 1912
Platalina genovensium Thomas, 1928
Xeronycteris vieirai Gregorin & Ditchfield, 2005 34
Subfamilia Carolliinae 8
Carollia benkeithi Solari & Baker, 2006 88
Carollia brevicauda (Schinz, 1821) 16, 125
Carollia castanea H. Allen, 1890 88
Carollia manu Pacheco et al., 2004 77
Carollia monohernandezi Muñoz et al., 2004 73, 125
Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) 73
Carollia sowelli Baker et al., 2002
Carollia subrufa (Hahn, 1905)
Subfamilia “Glyphonycterinae” (A) 8
Glyphonycteris behnii (W. Peters, 1865)
Glyphonycteris daviesi (Hill, 1965)
Glyphonycteris sylvestris (Thomas, 1896)
Neonycteris pusilla (Sanborn, 1949)
Trinycteris nicefori (Sanborn, 1949)
Subfamilia “Rhinophyllinae” (A) 8
Rhinophylla alethina Handley, 1966
Rhinophylla fischerae Carter, 1966
Rhinophylla pumilio W. Peters, 1865
Subfamilia Stenodermatinae
Ametrida centurio Gray, 1847
Ardops nichollsi (Thomas, 1891)
Ariteus flavescens (Gray, 1831)
Artibeus aequatorialis K. Andersen, 1906 55
Artibeus amplus Handley, 1987
continúa...

[Link] 179
TAXONOMÍA DE MURCIÉLAGOS NEOTROPICALES

Género Especie Autor y año Referencias

Artibeus concolor W. Peters, 1865 46
Artibeus fimbriatus Gray, 1838
Artibeus fraterculus Anthony, 1924
Artibeus hirsutus W. Andersen, 1906
Artibeus inopinatus Davis & Carter, 1964
Artibeus jamaicensis Leach, 1821 54, 55
Artibeus lituratus (Olfers, 1818) 46
Artibeus obscurus (Schinz, 1821)
Artibeus planirostris (Spix, 1823) 54
Artibeus schwartzi Jones, 1978 54
Centurio senex Gray, 1842
Chiroderma doriae Thomas, 1891
Chiroderma improvisum Baker & Genoways, 1976
Chiroderma salvini Dobson, 1878
Chiroderma trinitatum Goodwin, 1958
Chiroderma villosum W. Peters, 1860
Chiroderma vizzotoi Taddei & Lim, 2010 94
Dermanura anderseni (Osgood, 1916) 46, 90
Dermanura azteca (K. Andersen, 1906) 46, 90
Dermanura bogotensis (K. Andersen, 1906) 46, 58, 90
Dermanura cinerea P. Gervais, 1856 46, 90
Dermanura glauca (Thomas, 1893) 46, 58, 90
Dermanura gnoma (Handley, 1987) 46, 90
Dermanura phaeotis Miller, 1902 46, 90
Dermanura rava Miller, 1902 46, 90
Dermanura rosenbergi Thomas, 1897 46, 90
Dermanura tolteca (Saussure, 1860) 46, 90
Dermanura watsoni Thomas, 1901 46, 90
Ectophylla alba H. Allen, 1892
Enchisthenes hartii (Thomas, 1892)
Mesophylla macconnelli Thomas, 1901 44
Phyllops falcatus W. Peters, 1865
Platyrrhinus albericoi Velazco, 2005 106
Platyrrhinus angustirostris Velazco et al., 2010 114
Platyrrhinus aquilus (Handley & Ferris, 1972) 108
Platyrrhinus aurarius (Handley & Ferris, 1972)
Platyrrhinus brachycephalus (Rouk & Carter, 1972)
Platyrrhinus chocoensis Alberico & Velasco-A., 1991
106, 108,
Platyrrhinus dorsalis (Thomas, 1900)
113
Platyrrhinus fusciventris Velazco et al., 2010 114
106, 110,
Platyrrhinus helleri (W. Peters, 1866)
114
Platyrrhinus incarum (Thomas, 1912) 110
Platyrrhinus infuscus (W. Peters, 1880)

continúa...

180 THERYA Vol.5(1): 167-196

 Solari y Martínez-Arias

Género Especie Autor y año Referencias

Platyrrhinus ismaeli Velazco, 2005 106
Platyrrhinus lineatus (É. Geoffroy St.-Hilaire, 1810) 113
Platyrrhinus masu Velazco, 2005 106
Platyrrhinus matapalensis Velazco, 2005 106
Platyrrhinus nigellus (Gardner & Carter, 1972) 113
Platyrrhinus nitelinea Velazco & Gardner, 2009 108
Platyrrhinus recifinus (Thomas, 1901)
Platyrrhinus umbratus (Lyon, 1902) 108
Platyrrhinus vittatus (W. Peters, 1859) 106
Pygoderma bilabiatum (J. A. Wagner, 1843)
Sphaeronycteris toxophyllum W. Peters, 1882
Stenoderma rufum Desmarest, 1820
Uroderma bilobatum W. Peters, 1866
Uroderma magnirostrum Davis, 1968
Vampyressa melissa Thomas, 1926 44
Vampyressa pusilla (J. A. Wagner, 1843) 44
Vampyressa thyone Thomas, 1909 44
Vampyriscus bidens (Dobson, 1878) 44
Vampyriscus brocki (Peterson, 1968) 44
Vampyriscus nymphaea (Thomas, 1909) 44
Vampyrodes caraccioli (Thomas, 1889) 112
Vampyrodes major G. M. Allen, 1908 112
Sturnira angeli de la Torre, 1961 111
Sturnira aratathomasi Peterson & Tamsitt, 1968
Sturnira bidens (Thomas, 1915)
Sturnira bogotensis Shamel, 1927
Sturnira erythromos (Tschudi, 1844)
Sturnira hondurensis Goodwin, 1940 32
Sturnira koopmanhilli McCarthy et al., 2006 66
Sturnira lilium (É. Geoffroy St.-Hilaire, 1810) 111
Sturnira ludovici Anthony, 1924 32, 111
Sturnira luisi Davis, 1980 111
Sturnira magna de la Torre, 1966
Contreras-Vega & Cadena,
Sturnira mistratensis
2000
Sturnira mordax (Goodwin, 1938)
Sturnira nana Gardner & O’Neill, 1971
Sturnira oporaphilum (Tschudi, 1844) 32, 111
Sturnira parvidens Goldman, 1917 111
Sturnira paulsoni de la Torre & Schwartz, 1966 111
Sturnira perla Jarrín & Kunz, 2011 48
Sánchez-Hernández et al.,
Sturnira sorianoi 85
2005
Sturnira tildae de la Torre, 1959

continúa...

[Link] 181
TAXONOMÍA DE MURCIÉLAGOS NEOTROPICALES

Género Especie Autor y año Referencias

Familia Natalidae
Chilonatalus macer Miller, 1914 100
Chilonatalus micropus (Dobson, 1880) 100
Chilonatalus tumidifrons Miller, 1903 100
Natalus jamaicensis Goodwin, 1959 19, 100
Natalus macrourus P. Gervais, 1856 31, 100
Natalus major Miller, 1902 100
19, 62, 98,
Natalus mexicanus Miller, 1902
100
Natalus primus Anthony, 1919 100
19, 98, 99,
Natalus stramineus Gray, 1838
100
Natalus tumidirostris Miller, 1900 99, 100
Nyctiellus lepidus (Gervais, 1837) 100
Familia Furipteridae
Amorphochilus schnablii W. Peters, 1877
Furipterus horrens (F. Cuvier, 1828)
Familia Thyropteridae
Thyroptera devivoi Gregorin et al., 2006 36
Thyroptera discifera (Lichtenstein & W. Peters, 1854)
Thyroptera lavali Pine, 1993
Thyroptera tricolor Spix, 1823
Thyroptera wynneae Velazco et al., 2014 115
Familia Molossidae
Cabreramops aequatorianus (Cabrera, 1917) 28
Cynomops abrasus (Temminck, 1826)
Cynomops greenhalli Goodwin, 1958
Cynomops mexicanus Jones & Genoways, 1967
Cynomops milleri (Osgood, 1914) 28
Cynomops paranus (Thomas, 1901)
Cynomops planirostris (W. Peters, 1866)
Eumops auripendulus (G. Shaw, 1800)
Eumops bonariensis (W. Peters, 1874) 28
Eumops dabbenei Thomas, 1914
Eumops delticus Thomas, 1923 28
Eumops floridanus G. M. Allen, 1932 101
Eumops glaucinus (J. A. Wagner, 1843) 10, 101
Eumops hansae Sanborn, 1932
Eumops maurus (Thomas, 1901)
Eumops nanus (Miller, 1900) 28
Eumops patagonicus Thomas, 1924
Eumops perotis (Schinz, 1821)
Eumops trumbulli (Thomas, 1901)
Eumops underwoodi Goodwin, 1940
Eumops wilsoni Baker et al., 2009 10

continúa...

182 THERYA Vol.5(1): 167-196

 Solari y Martínez-Arias

Género Especie Autor y año Referencias

Molossops neglectus Williams & Genoways, 1980 3
Molossops temminckii (Burmeister, 1854) 3
Molossus alvarezi González-Ruiz et al., 2011 33
Molossus aztecus Saussure, 1860
Molossus barnesi Thomas, 1905
Molossus bondae J. A. Allen, 1904 28, 61
Molossus coibensis J. A. Allen, 1904
Molossus currentium Thomas, 1901 28, 61
Molossus molossus (Pallas, 1766)
Molossus pretiosus Miller, 1902
Molossus rufus É. Geoffroy St.-Hilaire, 1805
Molossus sinaloae J. A. Allen, 1906 33
Mormopterus kalinowskii (Thomas, 1893)
Mormopterus minutus (Miller, 1899)
Mormopterus phrudus Handley, 1956
Neoplatymops mattogrossensis (Vieira, 1942) 3, 28
Nyctinomops aurispinosus (T. R. Peale, 1848)
Nyctinomops femorosaccus (Merriam, 1889)
Nyctinomops laticaudatus (É. Geoffroy St.-Hilaire, 1805)
Nyctinomops macrotis (Gray, 1839)
Promops centralis Thomas, 1915 35
Promops davisoni Thomas, 1921 35
Promops nasutus (Spix, 1823)
Tadarida brasiliensis (I. Geoffroy St.-Hilaire, 1824)
Tomopeas ravus Miller, 1900
Familia Vespertilionidae
Baeodon alleni (Thomas, 1892) 4, 5, 43
Baeodon gracilis (Miller, 1897) 4, 5, 43
Bauerus dubiaquercus (Van Gelder, 1959)
Corynorhinus towsendii (Cooper, 1837)
Eptesicus andinus J. A. Allen, 1914
Eptesicus brasiliensis (Desmarest, 1819)
Eptesicus chiriquinus Thomas, 1920
Eptesicus diminutus Osgood, 1915
Eptesicus furinalis (d’Orbigny & Gervais, 1847)
Eptesicus fuscus (Palisot de Beauvois, 1796)
Eptesicus guadeloupensis Genoways & Baker, 1975
Eptesicus innoxius (P. Gervais, 1841)
Eptesicus taddeii Miranda et al., 2006 67
Histiotus alienus Thomas, 1916 42, 43
Histiotus humboldti Handley, 1996 42, 43
Histiotus laephotis Thomas, 1916 42, 43
Histiotus macrotus (Poeppig, 1835) 42, 43
Histiotus magellanicus (R. A. Philippi, 1866) 42, 43

continúa...

[Link] 183
TAXONOMÍA DE MURCIÉLAGOS NEOTROPICALES

Género Especie Autor y año Referencias

(R. A. Philippi & Landbeck,
Histiotus montanus 42, 43
1861)
Histiotus velatus (I. Geoffroy St.-Hilaire, 1824) 42, 43
Lasiurus atratus Handley, 1996
Lasiurus blossevillii (Lesson, 1826)
Lasiurus castaneus Handley, 1960
Lasiurus cinereus (Palisot de Beauvois, 1796)
Lasiurus degelidus Miller, 1931
Lasiurus ebenus Fazzolari-Correa, 1994
Lasiurus ega (P. Gervais, 1856)
Lasiurus egregius (W. Peters, 1870)
Lasiurus insularis Hall & Jones, 1961
Lasiurus intermedius H. Allen, 1862
Lasiurus minor Miller, 1931
Lasiurus pfeifferi (Gundlach, 1861)
Lasiurus salinae Thomas, 1902
Lasiurus varius Poeppig, 1835
Lasiurus xanthinus Thomas, 1897
Myotis aelleni Baud, 1979
Myotis albescens (É. Geoffroy St.-Hilaire, 1806)
Myotis atacamensis (Lataste, 1892)
Myotis auriculus Baker & Stains, 1955
Myotis californicus (Audubon & Bachman, 1842)
Myotis carteri LaVal, 1973 12
Myotis caucensis J. A. Allen, 1914 71
Myotis chiloensis (Waterhouse, 1840)
Myotis cobanensis Goodwin, 1955
Myotis diminutus Moratelli & Wilson, 2011 69
Myotis dinellii Thomas, 1902 68
Myotis dominicensis Miller, 1902
Myotis elegans Hall, 1962
Myotis fortidens Miller & Allen, 1928
Myotis handleyi Moratelli et al., 2013 71
Myotis izecksohni Moratelli et al., 2011 70
Myotis keaysi J. A. Allen, 1914
Myotis lavali Moratelli et al., 2011 70
Myotis levis (I. Geoffroy St.-Hilaire, 1824) 68
Myotis martiniquensis LaVal, 1973 57
Myotis nesopolus Miller, 1900 57
Myotis nigricans (Schinz, 1821) 12, 70, 71
Myotis nyctor LaVal & Schwartz, 1974 57
Myotis oxyotus (W. Peters, 1866)
Myotis riparius Handley 1960
Myotis ruber (É. Geoffroy St.-Hilaire, 1806)

continúa...

184 THERYA Vol.5(1): 167-196

 Solari y Martínez-Arias

(A) Los nombres de subfa-

Género Especie Autor y año Referencias
milia “Glyphonycterinae”
y “Rhinophyllinae” (sensu Myotis simus Thomas, 1901
Baker et al. 2003) no es-
tán disponibles por no Myotis velifer (J. A. Allen, 1890)
cumplir los requisitos del Nycticeius cubanus Gundlach, 1861
Código de Nomenclatura
Zoológica (ICZN 1999). Nycticeius humeralis (Rafinesque, 1818)
Perimyotis subflavus (F. Cuvier, 1832) 45
Rhogeessa aeneus Goodwin, 1958
Rhogeessa bickhami Baird et al., 2012 5
Rhogeessa genowaysi Baker, 1984
Rhogeessa hussoni Genoways & Baker, 1996
Rhogeessa io Thomas, 1903 4
Rhogeessa menchuae Baird et al., 2012 5
Rhogeessa minutilla Miller, 1897
Rhogeessa mira LaVal, 1973
Rhogeessa parvula H. Allen, 1866
Rhogeessa tumida H. Allen, 1866 4, 5
Rhogeessa velilla Thomas, 1903 4

La amplitud metodológica de los estudios muestra la divergencia de enfoques, y permite

discutir los criterios empleados para alcanzar objetivos específicos o generales en cuanto
a revisiones sistemáticas, pero también en la actualización de la taxonomía del orden
Chiroptera (ver Vences et al. 2013). Cuando se aplican consistentemente, estos criterios
pueden ayudar a producir estudios sistemáticos y taxonómicos robustos, como aquellos
que se vienen realizando en roedores Sigmodontinos (Weksler et al. 2006; D’Elía y
Pardiñas 2007). Otro resultado evidente de estas prácticas es la constante actualización
de las listas de especies, a nivel local y regional (e. g. Brasil: Paglia et al. 2012, Colombia:
Solari et al. 2013), y el uso cada vez más frecuente de caracteres morfológicos para
identificar especies (e. g. Velazco y Gardner 2009).
El incremento en la aplicación de métodos filogenéticos usando datos moleculares
ha mejorado la comprensión de la variación taxonómica para géneros en los cuales
la morfología de ejemplares de museo era la única herramienta (tales como Artibeus,
Larsen et al. 2007, 2010). La integración de información genética y cariotípica permite
establecer qué variación morfológica tiene significado taxonómico (Baker y Bradley 2006;
Baker et al. 2009), apoyando el punto de vista que sostiene que las prácticas taxonómicas
sólidas requieren integrar múltiples datos al inferir límites específicos (de Queiroz
2007). En perspectiva, una filogenia bien soportada permite avanzar hipótesis sobre la
diversificación y distribución de las especies en un género. Sin embargo, limitantes tales
como identificaciones erróneas, o escaso muestreo geográfico o taxonómico, pueden
afectar seriamente la interpretación de los resultados (ver Van Den Bussche y Weyandt
2003). Cuando los resultados incompletos se acumulan y comunican a mayor velocidad
(por medios digitales en internet), el efecto puede ser confusión antes que resolución
para los usuarios finales de esta información (e. g. museos, bases de datos, agencias de
conservación, literatura general).

[Link] 185
TAXONOMÍA DE MURCIÉLAGOS NEOTROPICALES

Esta discusión (taxonomía contra nomenclatura) no es trivial. El hecho de reconocer

a una entidad taxonómica como un sinónimo o una subespecie tiene consecuencias
en áreas tan disimiles como la sistemática y la conservación, pues no puede aplicarse
un mismo estado de amenaza a una subpoblación distinguible en términos genéticos
(reproductivos) que a una población insuficientemente identificada. Por ejemplo, el
primate Lagothrix lagothricha es una especie en situación de Amenaza según la UICN.

Figura 3. Incremento en
el número total de espe-
cies válidas (al momento
de publicación) de mur-
ciélagos Neotropicales
a través del tiempo (en
años). El punto de partida
es el número de especies
en Simmons (2005).

Sin embargo, debido a su compleja taxonomía, las poblaciones en Colombia pueden

tomarse como Vulnerables (VU) en el caso de la subespecie L. lagothricha lagothricha, o
Críticamente Amenazadas (CR) para L. lagothricha lugens (Defler 2010). Sin embargo,
la reciente propuesta de distinguir subespecies de L. lugens endémicas de Colombia
(Mantilla-Meluk 2013) puede crear un problema debido a la inestabilidad taxonómica
asociada, aunque la propuesta refleje una aproximación integral para reconocer la
diversidad real del grupo. Otros problemas pueden darse al cambiar drásticamente
la nomenclatura, transfiriendo especies entre géneros, como en el caso de Artibeus
incomitatus que se convierte en Dermanura watsoni (Solari et al., 2009), o sinonimizando
nombres listados como especies amenazadas bajo nombres que no se han empleado
por casi 50 años, como sucede al reemplazar Sturnira thomasi por S. angeli (Velazco y
Patterson 2013), perdiendo de vista los motivos que estuvieron detrás de su inclusión en
listas de amenaza o de su sinonimia.
Conclusiones
Es importante notar que, para muchos de los usuarios finales de esta información, la falta
de un consenso entre sistemáticos y la consecuente inestabilidad taxonómica debilita
su confianza en los métodos y herramientas de estas disciplinas. Sin embargo, debe
enfatizarse que el objetivo final de este tipo de estudios es facilitar la integración de

186 THERYA Vol.5(1): 167-196

 Solari y Martínez-Arias

datos genéticos, morfológicos, y biogeográficos para grupos de organismos (tales como

especies o familias). Siendo la sistemática la disciplina que provee el método y el contexto
para identificar relaciones entre organismos, es necesario expresar estas relaciones como
una clasificación congruente con los nombres usados para los organismos, y que con
ello se facilite la comunicación entre los investigadores y las demás partes interesadas.
Igualmente, a largo plazo, este conocimiento permite identificar y describir taxa no
reconocidos, mejorando nuestro entendimiento de la biodiversidad del planeta.

La diversidad de murciélagos Neotropicales se actualiza a 380 especies en 98 géneros,

lo que representa un incremento neto de 75 especies respecto a lo presentado por
Simmons (2005), a una tasa aproximada de 8 especies/año. El uso extensivo de métodos
y criterios filogenéticos para identificar géneros o especies monofiléticos ha permitido
un mejor entendimiento de estas relaciones, de sus distribuciones y finalmente de su
diversificación (e. g. Baker et al. 2003). Estos cambios se han dado en al menos 34
géneros, ligeramente mayor a un tercio del total de géneros reconocidos para la región.
Durante el proceso de revisión del manuscrito se describió una nueva especie en el
género Thyroptera (Velazco et al. 2014), y un nuevo género y tribu en Lonchophyllinae
(Hsunycteris, Parlos et al. 2014). Si a este total agregamos el número de especies
reconocidas pero no descritas formalmente, al menos cinco más, y las reconocidas como
extintas (1) o fósiles (3), el total se acerca a 390 especies. En general, estos cambios
muestran que los avances continuarán a medida que se incrementa la exploración e
investigación, así como la integración de múltiples fuentes de información, asociando
estudios morfológicos, datos moleculares, cariotipos, e historia natural, brindando una
mayor certeza y soporte en los resultados, y (esperamos) mayor aceptación de los mismos
entre los investigadores del Neotrópico.

Agradecimientos
El primer autor (SS) agradece a la Universidad de Antioquia por su apoyo para desarrollar
esta y otras investigaciones en el área de mamíferos. La mayoría de la información
presentada en este artículo proviene de intensas discusiones con colegas que comparten
sus intereses o dudas en temas de sistemática y taxonomía, y en Chiroptera en particular.
Otros han compartido sus experiencias y han permitido un mejor conocimiento de
muchas familias y géneros. Por ello, agradecemos especialmente a R. J. Baker (Texas
Tech University), A. L. Gardner (National Museum of Natural History), B. D. Patterson
(Field Museum of Natural History), P. M. Velazco (American Museum of Natural
History), y D. Zurc (Universidad de Antioquia). Finalmente, agradecemos a R. Owen
(editor especial de este volumen) y a tres evaluadores anónimos que ayudaron a mejorar
significativamente este manuscrito.

Literatura citada
NOTA: la numeración en las referencias está en función de la Tabla 2.
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Sometido: 16 de diciembre de 2013

Revisado: 2 de marzo de 2014
Aceptado: 1 de abril de 2014
Editor asociado: Robert Owen
Diseño gráfico editorial: Gerardo Hernández

196 THERYA Vol.5(1): 167-196

Bats of Ecuador: an analysis of THERYA, abril, 2014
patterns of richness, distribution, Vol.5(1): 197-228
and conservation issues DOI: 10.12933/therya-14-184

Murciélagos del Ecuador: un análisis

de sus patrones de riqueza, distribución y
aspectos de conservación
Santiago F. Burneo1, 2* y Diego G. Tirira1, 2, 3

Introduction: The knowledge of the distribution of bat species in Ecuador has changed significantly in
recent years, from new records to taxonomic revisions that have shaped distribution maps to a broader
biogeographic understanding. A review of the richness patterns and potential distribution of bats in Ecuador
is presented, based on the analysis of records published or stored in scientific collections using Ecological
Niche Modeling (ENM) tools. Although maps resulting from ENM are limited both because of the lack
of equilibrium and limitations on the representativeness of samples, they constitute a better depiction of
distribution than minimal convex polygons or altitudinal ranges. According to the Ecuadorian Red List, 19
species of bats are currently threatened, mainly because of habitat conversion as a consequence of recent
colonization, so a better understanding of distribution and spatial richness will result in better proposals for
research-priority and conservation-priority areas.

Methodology: The analysis was based on 21,455 records, corresponding to 162 species. This information
was reviewed and validated using Geographic Information Systems. A maximum entropy algorithm
implemented in Maxent was used to evaluate and generate potential distribution models of the species.
Those species with insufficient data to generate a model or for which the evaluation was unsatisfactory
were eliminated from the analysis. The remaining species models were used to create a composite map
representing the richness of bat species for Ecuador, which in turn was used to assess the conservation status
of bat diversity in the country.

Results: Following review and validation of the data, 10,916 records were used to determine the potential
distribution of 81 species of bats, based on ENM. A map of potential bat species richness was obtained
for the country with the overlap of the models, representing areas that due to climatic conditions, allow a
higher or lower species richness of bats living in sympatry. We determined that the central and north-eastern
foothills of the Andes are the most suitable areas enclosing the highest richness of bats in Ecuador. Research-
priority and conservation-priority areas were identified.

Discussion and conclusions: Information on protected areas of Ecuador was overlaid on top of the potential
richness map, showing that only 5.6% of the area with the greatest potential bat richness is protected.
Accordingly, we determine the existing information gaps and identify priority areas for research and
conservation of bats in Ecuador. Three research-priority areas were defined: (1) the Southeastern tropics,
between Pastaza and Morona Santiago provinces; (2) the Northern Andes towards the cordillera’s western
slopes; and (3) areas of the Western dry tropical forests, between the provinces of Guayas and Manabí.
Three conservation priority areas were defined:(1) northwest from the province of Pichincha with patches of
forest sufficiently large and connected to be protected; (2) most of the Pastaza province, south of the Yasuní
National Park; and (3) from the central region of the Morona Santiago province to the northern half of the
province of Zamora, towards the Peruvian border to the east.

Key words: Amazonia, deforestation, modeling, priority areas, protected areas, scientific collections.

1
Museo de Zoología, Pontificia Universidad Católica del Ecuador. Av. 12 de Octubre 1076 y Roca, 170517, Quito,
Ecuador. (593-2) 255-6560. E-mail: sburneo@[Link]
2
Programa para la Conservación de los Mamíferos del Ecuador
3
Fundación Mamíferos y Conservación. Víctor Balseca 100 y General Gribaldo Miño, 170809, Conocoto, Quito, Ecuador.
(593-2) 209-9127. E-mail: diego_tirira@[Link]
*
Corresponding author
MURCIÉLAGOS DEL ECUADOR: PATRONES DE RIQUEZA, DISTRIBUCIÓN Y CONSERVACIÓN

Resumen
Se presenta una revisión de los patrones de riqueza y de distribución potencial de
murciélagos en el Ecuador, basado en el análisis de 21,455 registros publicados o
almacenados en colecciones científicas, correspondientes a 162 especies. Luego
de la revisión y validación de los datos, se procesaron 10,916 registros que sirvieron
para conocer la distribución potencial de 81 especies de quirópteros, basada en el
modelamiento predictivo de nicho. Mediante la superposición de los 81 modelos se
obtuvo un mapa de riqueza potencial de murciélagos que representa aquellas zonas
en el país que, por sus condiciones climáticas, permitirían una mayor o menor riqueza
de especies de murciélagos en simpatría. Con esta información, se determinó que las
estribaciones centro y nororientales de los Andes, entre los 250 y 1,800 m de altitud, son
áreas de mayor diversidad de murciélagos por su idoneidad de hábitat. La información
de riqueza potencial fue superpuesta con el mapa de áreas protegidas de Ecuador, lo
cual evidenció que apenas un 5.6% del área con mayor riqueza potencial de quirópteros
se encuentra protegida. También se discuten aspectos de conservación en relación
con las amenazas que en la actualidad enfrenta la vida silvestre en Ecuador y que en
mayor medida afectan al Orden Chiroptera. Es así que se determinaron los vacíos de
información existentes y se definieron áreas prioritarias de investigación y conservación
de murciélagos en el Ecuador.

Palabras clave: Amazonía, áreas prioritarias, áreas protegidas, colecciones científicas,

deforestación, modelamientos.

Introducción
El conocimiento de los patrones de distribución de las especies de murciélagos presentes
en Ecuador ha cambiado sustancialmente en las últimas décadas. Obras como las
revisiones de Albuja (1982, 1999), Tirira (1999, 2007) y Gardner (2008), han contribuido
de manera sustancial a un mejor entendimiento de la distribución de muchas especies;
aportes que se han visto fortalecidos con numerosas revisiones y estudios que han
aparecido en los últimos años (entre ellos Reid et al. 2000; Albuja y Mena-V. 2004;
Lee et al. 2006a, b; Lee et al. 2008; Tirira 2008; Lee et al. 2010; Carrera et al. 2010).
Sin embargo, todos los esfuerzos previos por explicar la distribución de las especies
de murciélagos en el Ecuador se han basado únicamente en registros de colecciones e
intervalos altitudinales; sin considerarse patrones ecológicos y ecosistémicos, formaciones
vegetales o características bioclimáticas, que ayuden a un mejor entendimiento de la
distribución potencial de los quirópteros en el país.
Para analizar patrones de distribución y de riqueza de un grupo de seres vivos
es necesario partir del concepto de área de distribución de una especie, la cual se
considera como la porción de espacio geográfico en donde está presente e interactúa de
forma permanente con el ecosistema (Zunino y Zullini 2003). En términos operativos,
la distribución de una especie puede ser complicada de definir por todas las variables
involucradas en la interacción de una población con el ambiente. Por tal motivo, el área
de distribución quedaría mejor representada si refleja el nicho ecológico efectivo de una
especie en particular (Peterson et al. 2011).

198 THERYA Vol.5(1): 197-228

 Burneo y Tirira

El nicho ecológico fundamental, según la definición de Hutchinson (1957), es la

porción de un hiperespacio de n dimensiones en la cual se desarrolla una especie. Por lo
tanto, si se conocen las variables ambientales de los sitios de presencia de determinada
especie, se podría dimensionar su nicho. Esta representación de nicho abarca el hábitat
idóneo para la especie, es decir, el espacio ambiental traducido al área que podría
ocupar potencialmente en ausencia de otras especies y con dispersión ilimitada (Hirzel
et al. 2001).
El nicho fundamental de una especie puede tener regiones no ocupadas efectivamente
por la especie debido a interacciones bióticas, como exclusión competitiva, depredación
o falta de polinizadores, o por razones históricas, como limitaciones de dispersión o
extinciones locales (Guisan y Zimmermann 2000; Austin 2002; Peterson 2006). El nicho
ecológico efectivo sería, por lo tanto, aquella porción del nicho fundamental que es
utilizada efectivamente por la especie (Anderson et al. 2002).
Se puede obtener información ambiental de una determinada zona del planeta y
contrastarla con los intervalos viables de cada una de las dimensiones del nicho
fundamental (amplitud de tolerancia de las variables ambientales), de manera que
se puedan mapear aquellas zonas en las cuales estas variables coincidan con los
requerimientos de la especie (Araújo y Peterson 2012). Las representaciones gráficas
del área de distribución de una especie, sobrepuestas con aquellas de otras especies
de un grupo taxonómico, pueden ser consideradas como indicadores de los patrones
geográficos de la diversidad de una región.
Las herramientas de modelamiento predictivo de nicho ecológico se han desarrollado
para inferir el área de distribución de una especie mediante la generación de mapas
de presencia potencial basados en el concepto de nicho fundamental, de manera que
incluyan áreas con escasos esfuerzos de colección. Estas herramientas integran datos
de presencia con variables ambientales para modelar los requerimientos de hábitat de
una especie y contrastar estos requerimientos con la oferta ambiental de una región.
Así, se pueden modelar las áreas en donde éstas condiciones pueden ocurrir, lo cual se
traduce en su distribución potencial (Guisan y Zimmermann 2000; Anderson et al. 2003;
Peterson et al. 2011; Pliscoff y Fuentes-Castillo 2011).
Aunque los modelos resultantes serán limitados, tanto por la falta de equilibrio de los
propios datos de presencia con las variables ambientales consideradas (Araújo y Pearson
2005), como por los sesgos de muestreo que los datos de presencia pueden presentar
(Araújo y Guisan 2006), resultan en una mejor representación del área de distribución
de una especie que aquella obtenida por polígonos mínimos convexos o por los propios
puntos de presencia, con los cuales usualmente se representa la distribución de una
especie. La distribución resultante de los modelos es potencial, a diferencia de real,
porque el modelamiento predice el nicho ecológico fundamental, es decir las zonas
donde las condiciones climáticas son idóneas para la especie, sin tener en cuenta
factores bióticos o razones históricas que reducen el nicho ecológico fundamental a uno
efectivo.
El presente trabajo utiliza información de los esfuerzos de colección de murciélagos
en el Ecuador para definir áreas de distribución potencial y patrones de riqueza y
diversidad basados en modelamiento predictivo de nicho. Además, discute aspectos
de conservación de los resultados obtenidos en relación con las amenazas que en la

[Link] 199
MURCIÉLAGOS DEL ECUADOR: PATRONES DE RIQUEZA, DISTRIBUCIÓN Y CONSERVACIÓN

actualidad enfrenta la vida silvestre en el Ecuador y que en mayor medida afectan al

orden Chiroptera.
De acuerdo con la más reciente evaluación del estado de conservación de los
murciélagos del Ecuador (Tirira 2011), se considera que 19 especies están amenazadas,
esto es un 17% de la diversidad total de mamíferos del país (Tirira y Burneo 2011). Entre
las principales amenazas identificadas se encuentran la deforestación y la fragmentación
de bosques como consecuencia de una colonización intensiva y la expansión de la
frontera agrícola (Sierra 1996; Suárez 1998; Mosandl et al. 2008; Tirira et al. 2011).
Según el mapa de vegetación remanente del Ecuador, un 37% de la superficie del
país ha perdido su cobertura de vegetación original, alteración que se concentra en su
mayor parte en la región costera (Ministerio del Ambiente 2013b); de hecho, el área
que presenta el mayor número de especies de murciélagos amenazados en el país es el
bosque húmedo de la Costa norte, mismo que alberga un 74% del total de especies de
quirópteros amenazados en el Ecuador (Tirira y Burneo 2011). Para la región oriental,
de acuerdo con esta misma fuente, la pérdida de vegetación nativa alcanza un 23%;
sin embargo, en esta parte del país, apenas dos especies de murciélagos figuran como
amenazadas, esto es un 10% del total de especies de quirópteros consideradas como en
peligro de extinción en el Ecuador (Tirira y Burneo 2011).
Material
y Métodos
Datos de presencia. Se recopilaron y validaron geográficamente datos de colección
de murciélagos en distintos museos de historia natural y en la literatura. Los datos de
presencia fueron tomados principalmente de dos fuentes: la colección de mastofauna
del Museo de Zoología de la Pontificia Universidad Católica del Ecuador (QCAZ) y la
base de datos Red Noctilio, un compendio de información asociada con colecciones de
mamíferos ecuatorianos alojados en más de 75 museos de historia natural del mundo
(Tirira 1995 - 2013). A estos datos se añadieron registros de presencia provenientes de
zonas fronterizas del sur de Colombia y norte de Perú, obtenidos del Global Biodiversity
Information Facility (GBIF 2013), que fueron revisados, validados y georreferenciados,
con la finalidad de complementar vacíos de información en las zonas limítrofes de
Ecuador (especialmente en la Amazonía suroriental), en las cuales no se han realizado
importantes esfuerzos de colección.
Los registros duplicados y cuyas localidades resultaban dudosas o ambiguas no
fueron considerados para la elaboración de los modelos predictivos, ya que los errores
espaciales que pudieran contener algunos registros de las bases de datos podrían disminuir
la capacidad de predicción. Aquellos datos que fueron corroborados y verificados
mediante bases de datos de localidades conocidas e información de publicaciones,
hasta alcanzar niveles de georreferenciación con errores inferiores a los 2 km2, fueron
homogenizados mediante proyecciones de los registros con coordenadas geodésicas
al Sistema Universal Transverso de Mercator (UTM). Como Datum se utilizó el World
Geodetic System 1984 (WGS84).

Selección de especies. Para evitar sesgos en el análisis se escogieron aquellas especies

cuyo modelo de distribución fuese confiable, tanto por tener una buena resolución
taxonómica, como un alto número de registros válidos y geográficamente extendidos.

200 THERYA Vol.5(1): 197-228

 Burneo y Tirira

Se generaron modelos de distribución para especies que cumplieron con los siguientes
criterios: 1) están presentes en el Ecuador continental (por lo tanto, excluye las islas
Galápagos); 2) han sido registradas en por lo menos seis localidades separadas entre sí
por más de 10 km, con lo cual se evitaba autocorrelaciones (Dormann 2007); y 3) su
taxonomía aparece resuelta; por lo tanto, no forman parte de complejos de especies
documentados, para evitar posibles sesgos relacionados con la utilización de diferentes
conceptos de especie en la construcción de las bases de datos (Cayuela et al. 2009) o
por confusiones entre especies similares (Guisan et al. 2007).
La taxonomía seguida para las especies analizadas se basó en Tirira (2012, 2013). El
ordenamiento taxonómico para todos los niveles es alfabético.

Variables ambientales. Se usaron 19 variables bioclimáticas derivadas de la base

de datos WorldClim (Hijmans et al. 2005). Este conjunto de variables tiene mayor
significación biológica que usar los promedios de temperatura y precipitación de
forma independiente (Buermann et al. 2008). El algoritmo de modelamiento calcula
una envoltura bioclimática para cada especie, pues busca una correlación de los datos
bioclimáticos correspondientes con los datos puntuales de distribución de una especie
y asume que el clima explica la mayor parte del nicho fundamental de cada especie en
un marco de relativa estabilidad climática (Beaumont et al. 2007).

Algoritmo de modelamiento. Por la naturaleza de las colecciones de museos de

historia natural, que mantienen datos solamente de presencia de especies en base a
sus especímenes, se ha escogido el algoritmo de máxima entropía, MaxEnt (Phillips
et al. 2006; Phillips y Dudik 2008), que ha tenido buenos resultados en evaluaciones
comparativas (Elith et al. 2006), e incluso ha sido eficaz para predecir distribuciones de
especies en comparación con modelos fisiológicos; para los cuáles, se requiere un buen
conocimiento de la historia natural de la especie (Willems y Hill 2009).
MaxEnt realiza predicciones o inferencias a partir de un grupo incompleto de datos
y estima la probabilidad de distribución desconocida, mediante la obtención de la
distribución de máxima entropía; es decir, la más generalizada (Phillips et al. 2006).
Aunque MaxEnt puede presentar limitaciones en algunos aspectos, como en
estudios de transferibilidad; en los cuales, se ha demostrado que para conjuntos de
datos incompletos otros algoritmos se desempeñan de mejor forma (Lim et al. 2002;
Peterson et al. 2007), se consideró que para este estudio, MaxEnt ofrecía la ventaja de
ser lo suficientemente robusto para manejar conjuntos de datos de presencia, desde
bastante limitados hasta amplios, en relación con la cantidad de registros de ocurrencia
disponibles.
Los modelos fueron evaluados mediante el estadístico del Área Bajo la Curva ROC
(Receiver Operating Characteristics), que se obtiene al graficar los valores de sensibilidad
contra los valores de especificidad de acuerdo con cuántas de las presencias o ausencias
observadas coinciden con las predicciones del modelo. Una vez graficada la curva ROC
se calcula el área bajo dicha curva (Area Under the Curve, AUC). El AUC representa una
medida simple de la precisión del modelo (Fielding y Bell 2002). La exactitud máxima
de la prueba correspondería a un valor de AUC de 1 y la mínima a un valor de 0.5 (no
mejor que el azar). Usualmente, valores entre 0.5−0.7 se consideran de baja precisión;

[Link] 201
MURCIÉLAGOS DEL ECUADOR: PATRONES DE RIQUEZA, DISTRIBUCIÓN Y CONSERVACIÓN

entre 0.7 - 0.9 indican que el modelo puede tener aplicaciones útiles; mientras que un
valor mayor a 0.9 indica alta precisión (Swets 1988).
Para obtener datos independientes en la matriz de confusión, los datos de presencia
de cada especie fueron separados en dos grupos. El primero (grupo de entrenamiento)
fue utilizado para correr el modelo; mientras que el segundo grupo (de evaluación) fue
usado para verificar la capacidad predictiva del modelo resultante. De esta forma, se
evitó usar el mismo conjunto de datos en la generación y evaluación del modelo, lo cual
hubiera restado independencia a la evaluación (Fielding y Bell 2002). El porcentaje de
datos que formaron parte de los grupos de entrenamiento y de evaluación, así como
la cantidad de replicaciones que se hizo en cada ejercicio de evaluación, fueron
definidos con los criterios de Pearson et al. (2007). Debido a que existe evidencia de
sobrepredicción en modelos generados con MaxEnt en conjuntos de datos limitados
(Papes y Gaubert 2007), se eliminaron del estudio aquellas especies que tuvieron una
evaluación baja en cualquiera de las replicaciones (AUC inferior a 0.75).

Mapas de riqueza. Para cada una de las especies con un valor AUC aceptable se
generó un modelo final con el uso de todos los registros disponibles. Posteriormente,
se elaboró un mapa de ausencia y presencia basado en el cálculo del umbral de dos
aproximaciones, proporcionadas por el propio algoritmo, que combinan la sensibilidad y
la especificidad (medidas de la capacidad predictiva del modelo), lo cual ha demostrado
tener resultados importantes en estudios comparativos (Liu et al. 2005), disponibles
dentro de los resultados de MaxEnt.
Los mapas resultantes fueron usados para generar, mediante superposición de capas,
un mapa general de riqueza de especies de murciélagos que permite visualizar patrones
geográficos que pueden luego ser contrastados, por ejemplo, con zonas actualmente
protegidas o aquellas que necesitan protección (Ortega-Huerta y Peterson 2004). En el
presente análisis, se contrastó la riqueza potencial de murciélagos del Ecuador con el
Patrimonio de Áreas Naturales del Estado (PANE; Ministerio del Ambiente 2013a), con
el Mapa de Ecosistemas del Ecuador (Ministerio del Ambiente 2013b) y con los pisos
climáticos del país según Tirira (2007).
El 19% del territorio ecuatoriano se encuentra dentro del PANE, que al momento está
constituido por 45 áreas protegidas que están integradas dentro del Sistema Nacional de
Áreas Protegidas del Ecuador, que incluye reservas de la biósfera, biorreservas y bosques
protectores (Ministerio del Ambiente 2013a). El área de protección que cubre el PANE
en el Ecuador continental es del 17% del territorio total (41,027 km2, de una superficie
total de 248,197 km2).
Para determinar las áreas prioritarias de investigación, como un paso inicial en
esfuerzos de conservación, fue necesario entender de manera objetiva los esfuerzos
de colección que se han realizado. Con el fin de obtener una superficie continua que
represente el esfuerzo de colección, se interpolaron los valores correspondientes a los
individuos capturados en cada localidad de colección del Ecuador mediante la técnica
de Distancia Inversa Ponderada (Inverse Distance Weighted; ESRI 2012).
Las áreas prioritarias de conservación se definieron como aquellas zonas de: 1)
alta riqueza de murciélagos; 2) con superficies de vegetación natural importantes; 3)
zonas que actualmente no han sido consideradas dentro del PANE; 4) zonas que a

202 THERYA Vol.5(1): 197-228

 Burneo y Tirira

corto o mediano plazo podrían experimentar problemas ambientales que ameriten su

incorporación dentro del sistema del PANE. Para poder definir estas áreas, se empleó
el mapa de riqueza potencial de murciélagos, sobre el cual se superpuso la capa de
deforestación del Ministerio del Ambiente (2013b). Sobre el resultado obtenido se
colocó la capa de las 45 áreas protegidas del PANE, de manera que sea posible realizar
una selección visual de las zonas importantes por su riqueza, para determinar áreas
que actualmente no se encuentran protegidas y aquellas que mantienen importantes
extensiones de bosques nativos remanentes.

Resultados
Riqueza potencial. Se extrajeron 21,455 registros de murciélagos del Ecuador. Luego
del proceso de validación de los datos se obtuvieron un total de 20,251 registros
georreferenciados. Estos registros correspondieron a 162 especies de quirópteros.
Posteriormente, al eliminar los datos duplicados, de taxonomía ambigua y de aquellas
especies que presentaban un número bajo de registros para su modelamiento, o aquellas
cuyos valores de AUC fueron inferiores a 0.75 luego del modelamiento, los datos finales
se limitaron a un total de 10,916 registros correspondientes a 81 especies (Apéndice 1).
Mediante la superposición de los 81 modelos generados se obtuvo un mapa de
riqueza potencial de murciélagos (Fig. 1), mismo que representa aquellas zonas en
el país que, por sus condiciones climáticas, permitirían una mayor o menor riqueza
de especies de quirópteros en simpatría, en ausencia de otras variables que restrinjan
sus distribuciones individuales. Los modelos finales de las especies seleccionadas se
presentan en el Apéndice 2.
Las zonas más ricas en diversidad de murciélagos en el Ecuador, con un potencial de
presencia superior a las 50 especies, fueron las estribaciones centro y norte orientales,
entre 250 y 1,800 m de altitud, y pequeños fragmentos de bosque en la región del
Chocó, en las estribaciones noroccidentales de los Andes, con una altitud promedio de
800 m; en conjunto, estas zonas sumaron una superficie total de 35,310 km2 (Fig. 2).
Según el mapa de vegetación remanente del Ecuador, la zona más afectada por
la deforestación es la región costera, en donde la riqueza actual de murciélagos es
moderada; mientras que las zonas con mayor riqueza se concentran en la región oriental,
la misma que todavía conserva importantes extensiones de bosques naturales (Fig. 3).

Áreas protegidas. Al superponer las áreas protegidas del Ecuador continental con el
mapa que presentó las zonas con mayor diversidad de murciélagos (Fig. 2), solamente
1,988 km2 se encuentran protegidos, esto es un 5.6% de los 35,310 km2 de zonas con
mayor riqueza. Las zonas protegidas identificadas se limitan a pequeñas áreas de los
parques nacionales Yasuní, Sumaco-Napo Galeras y Sangay, la Reserva de Producción
Faunística Cuyabeno y las reservas ecológicas Antisana y Cotacachi-Cayapas (Fig. 4).
Por elevación, las áreas protegidas más importantes identificadas en la planicie
amazónica fueron el Parque Nacional Yasuní (con una altitud de 200 a 300 m) y la
Reserva de Producción Faunística Cuyabeno (entre 200 y 350 m), mientras que en las
estribaciones orientales de los Andes aparecen los parques nacionales Sumaco-Napo
Galeras (con un intervalo altitudinal de 400 a 3,840 m) y Sangay (entre 750 y 5,230 m,
aunque la mayor parte de registros de quirópteros ocuparon altitudes inferiores a 2,000

[Link] 203
MURCIÉLAGOS DEL ECUADOR: PATRONES DE RIQUEZA, DISTRIBUCIÓN Y CONSERVACIÓN

m). En términos absolutos, dentro de las áreas más diversas, cuatro corresponden a
las estribaciones orientales de los Andes: el Parque Nacional Llanganates (62 especies
de murciélagos), el Parque Nacional Sumaco - Napo Galeras (61), el Parque Nacional
Sangay (60) y la Reserva Ecológica Antisana (59); mientras que en la planicie amazónica
destacan el Parque Nacional Yasuní (54 especies) y la Reserva de Producción Faunística
Cuyabeno (53).

Figura 1. Riqueza
potencial de murciélagos
en el Ecuador, basada en
la superposición de 81
modelos de distribución
(Apéndice 2).

Para eliminar el efecto del tamaño del área en el análisis de la riqueza de especies,
de manera que se pueda apreciar esta riqueza como una función de las variables
ambientales usadas, se calculó la “riqueza relativa” como la cantidad de especies por
unidad de superficie (un cálculo que a pesar de no tener un sentido biológico, ya que
las especies no son entidades discretas en el espacio geográfico, permite interpretar
la idoneidad del hábitat en función de las especies que albergaría tomando solo en
cuenta sus características ambientales). Resulta que las áreas protegidas de mayor
riqueza relativa fueron la Reserva Ecológica Cofán-Bermejo (9.6 especies por cada
cien kilómetros cuadrados), la Reserva Ecológica Cayapas-Mataje (7.4), el Parque
Nacional Machalilla (5.5) y la Reserva Ecológica Antisana (4.9). En comparación,
áreas protegidas grandes tienen números de riqueza relativa bastante menores, como

204 THERYA Vol.5(1): 197-228

 Burneo y Tirira

el Parque Nacional Yasuní (0.6 especies por cada cien kilómetros cuadrados), la
Reserva de Producción Faunística Cuyabeno (0.9) y el Parque Nacional Sangay (1.2;
Tabla 1).
Tabla 1. Riqueza de
Área Superficie (Ha) No. de especies Riqueza relativa1
murciélagos según
las principales áreas Reserva Ecológica Cofán-Bermejo 55,451 53 9.56
protegidas del Ecuador.
Reserva Ecológica Cayapas-Mataje 51,300 38 7.41

Parque Nacional Machalilla 56,184 31 5.52

Reserva Ecológica Antisana 120,000 59 4.92

Parque Nacional Sumaco-Napo Galeras 205,249 61 2.97

Parque Nacional Llanganates 219,707 62 2.82

Parque Nacional Sangay 517,765 60 1.16

Reserva de Producción Faunística Cuyabeno 603,380 53 0.88

1
Número de especies
por cada 100 km2. Parque Nacional Yasuní 982,000 54 0.55

Ecosistemas. La mayor riqueza potencial obtenida coincide con cuatro grupos de ecosistemas
de la Amazonía de Ecuador (según categorías de Ministerio del Ambiente 2013b; Fig. 5):
Bosques siempreverdes de tierras bajas orientales (BTBOr). Incluyen los bosques
siempreverdes dentro de los sistemas de los ríos Aguarico-Putumayo-Caquetá, Napo-
Curaray y Tigre-Pastaza. Esto grupo de ecosistemas predijo la presencia máxima de 61
especies de murciélagos.
Bosques siempreverdes piemontanos orientales (BPOr). Incluyen los bosques
siempreverdes piemontanos de las cordilleras de Galeras y del Cóndor-Kutukú y del norte
y sur de la cordillera oriental de los Andes. Esto grupo de ecosistemas predijo la presencia
máxima de 62 especies de murciélagos.
Bosques siempreverdes montanos bajos orientales (BMBOr). Incluyen los bosques
siempreverdes montanos bajos de las cordilleras de Galeras y del Cóndor-Kutukú y del
norte y sur de la cordillera oriental de los Andes. Esto grupo de ecosistemas predijo la
presencia máxima de 61 especies de murciélagos.
Bosques montanos orientales (BMOr). Incluyen los bosques montanos de las cordilleras
del Cóndor-Kutukú y del norte y sur de la cordillera oriental de los Andes. Esto grupo de
ecosistemas predijo la presencia máxima de 56 especies de murciélagos.
En relación con la riqueza relativa, los Bosques siempreverdes de tierras bajas orientales,
con una superficie de 51,556 km2, presentaron 0.12 especies por cada 100 km2.
Los Bosques siempreverdes piemontanos orientales, con una superficie de 13,409 km2,
que equivalió a 0.46 especies por cada 100 km2. Los Bosques siempreverdes montanos
bajos orientales, con 9,331 km2, que equivalió a 0.65 especies por cada 100 km2. Mientras
que los Bosques montanos orientales, con una superficie de 9,823 km2, registraron 0.57
especies por cada 100 km2.

Áreas prioritarias. Dentro de las áreas con prioridades de investigación, para el Ecuador
continental se identificaron tres zonas que merecen ser consideradas principales (Fig. 6).

[Link] 205
MURCIÉLAGOS DEL ECUADOR: PATRONES DE RIQUEZA, DISTRIBUCIÓN Y CONSERVACIÓN

La más importante y extensa fue una sección del trópico suroriental, entre las provincias
de Pastaza y Morona Santiago, principalmente dentro de la cuenca baja de los ríos Pastaza
y Santiago.

Figura 2. Zonas de mayor

riqueza de murciélagos
en el Ecuador, basada en
la superposición de 81
modelos de distribución.

Una segunda zona importante se encuentra en los Andes del norte, en las estribaciones
nororientales de la cordillera. La parte andina de esta zona mantiene áreas libres de
intervención humana que permitirían considerarlas como un corredor ecológico entre el
Parque Nacional Cayambe-Coca y la Reserva Ecológica Cotacachi-Cayapas.
La tercera zona en importancia involucra varios fragmentos dentro del trópico seco
occidental, en las provincias de Guayas y Manabí; sin embargo, buena parte de su
extensión se encuentra dentro de áreas con fuerte intervención humana que ha reducido
la vegetación natural a pequeños parches remanentes. Dentro de esta zona, el único
fragmento que presenta una superficie importante de remanentes de vegetación
natural se encuentra en el área de bosque seco y manglares de la isla Puná y las costas
continentales cercanas, en el golfo de Guayaquil (Fig. 6).
En lo referente a las áreas prioritarias para la conservación de murciélagos, la de mayor
relevancia se ubica al noroccidente de la provincia de Pichincha, entre las parroquias
Pacto, Mindo y San Miguel de Los Bancos (Fig. 6). Se considera que es la única extensión

206 THERYA Vol.5(1): 197-228

 Burneo y Tirira

de bosque remanente suficientemente grande que podría ser conservada al occidente de

la cordillera de los Andes.
La segunda área prioritaria abarca la mayor parte de la provincia de Pastaza, al sur
del Parque Nacional Yasuní. La tercera área cuya conservación se considera prioritaria
se ubica en las estribaciones surorientales de los Andes, entre la parte central de la
provincia de Morona Santiago y el centro-norte de la provincia de Zamora Chinchipe,
hasta la frontera con Perú (Fig. 6).

Figura 3. Mapa de co-

bertura remanente de ve-
getación original y áreas
con la mayor diversidad
de murciélagos en el
Ecuador.

Discusión
Es necesario indicar que ciertas familias de murciélagos, como Emballonuridae,
Molossidae y Vespertilionidae, estuvieron poco representadas en este estudio, debido
principalmente a que el método que de forma habitual se emplea en el país para su
estudio son las redes de neblina, una técnica que favorece la captura de murciélagos que
vuelan en el sotobosque, como es el caso de la familia Phyllostomidae, a diferencia de
las familias antes mencionadas, las cuales habitualmente vuelan sobre el dosel forestal;
además, que en Ecuador, su diversidad conocida es bastante menor en relación con
la familia Phyllostomidae (Tirira 2012). Pese a eso, la muestra obtenida en el presente

[Link] 207
MURCIÉLAGOS DEL ECUADOR: PATRONES DE RIQUEZA, DISTRIBUCIÓN Y CONSERVACIÓN

estudio permitió generar modelos confiables, de manera que no sesga la discusión en

términos de riqueza, distribución y aspectos de conservación, según se menciona a
continuación.
El mapa que se muestra en la Fig. 1, no representa la riqueza real de murciélagos en
el Ecuador, sino una tendencia de la misma. Los modelos individuales utilizados en
su construcción (Apéndice 2) no han considerado criterios ecológicos, biogeográficos,
ni de intervención de bosques que permitan restringir de una manera más verídica
la distribución de las especies en la actualidad; por lo cual, es evidente que en estos
modelos, el área de distribución real para la mayoría de las especies sería inferior al
indicado en el modelo. También hay que considerar que debido a las limitaciones de
muestreo, especialmente de especies de difícil registro por métodos tradicionales, como
son los murciélagos insectívoros de dosel, se realizaron modelos con solo 81 de las 169
especies de quirópteros que actualmente han sido reportadas para el Ecuador (Tirira
2013); lo cual implica que existe un subestimado de la riqueza real. En todo caso, se
considera que el mapa generado es importante y puede resultar útil para inferir sobre
aspectos de conservación que puedan afectar la diversidad de murciélagos en el país.
Es posible que la selección de la región Amazónica como una zona que encierra las
áreas de mayor riqueza de murciélagos en el Ecuador (Fig. 2), sea un artefacto explicado
en parte por la falta de colecciones científicas en otras áreas del país, como por ejemplo
los bosques del litoral que se perdieron debido a la agresiva expansión agrícola y
ganadera desarrollada en su interior desde fines de la década de 1970 (Sierra 1996;
Mosandl et al. 2008). En contraste, la mayor parte de las colecciones de murciélagos
realizadas en el Ecuador se ha llevado a cabo en los últimos 20 años (Tirira 1995 - 2013).
La pérdida de cobertura de vegetación original que se observa en la región Amazónica
(Fig. 3), se ubica básicamente a lo largo del sistema vial que comunica los principales
centros poblados y las capitales de las provincias amazónicas, pérdida que principalmente
se atribuye a procesos de colonización y deforestación intensiva relativamente recientes,
ocurridos en las últimas décadas (Southgate et al. 1991; Geist y Lambin 2001), lo cual
ha permitido que todavía se preserve un porcentaje importante de bosques primarios;
sin embargo, las zonas en donde se registra la mayor deforestación, también coinciden
con el área de mayor riqueza de murciélagos (Fig. 3), que comprenden las estribaciones
orientales de los Andes, entre 250 y 1,800 m de altitud, y con un remanente de cobertura
de vegetación original que alcanza un 77%. La razón que explica este fenómeno,
aparentemente contradictorio, es que tanto la red vial, como la frontera agrícola, han
seguido patrones de colonización paralelos a las estribaciones andinas (Geist y Lambin
2001), que además son las zonas de mayor diversidad mastofaunística.
La ubicación de las áreas protegidas del Ecuador no coincide con las áreas de mayor
riqueza potencial de murciélagos (Fig. 4). Pese a ser zonas de alta diversidad de mamíferos
(Tirira 2007), las estribaciones bajas de los Andes, tanto orientales como occidentales,
corresponden a una relativamente pequeña extensión de territorio protegido.
Las cuatro áreas protegidas que de acuerdo con el análisis realizado contienen la
mayor riqueza de murciélagos se ubican en las estribaciones orientales de los Andes
(Fig. 4). Todas comparten entre sí características que explican esta alta diversidad al
estar ubicadas a lo largo de un gradiente altitudinal, que incluye desde tierras bajas en
regiones tropicales de la planicie amazónica, hasta bosques subtropicales y templados,

208 THERYA Vol.5(1): 197-228

 Burneo y Tirira

con altitudes considerables debido a la presencia de algunos volcanes en la vertiente

oriental de los Andes. La ubicación geográfica y la variación altitudinal de estas áreas
han prevenido el proceso de colonización, lo cual ha derivado en que su protección y
conservación sea más eficiente.
Entre las zonas de mayor riqueza relativa se encuentran la Reserva Ecológica Manglares
Cayapas-Mataje y el Parque Nacional Machalilla, ambas ubicadas en zonas costeras que
enfrentan una alta presión humana, principalmente debido a actividades agrícolas y
ganaderas, además de una alta densidad poblacional, considerablemente superior a la
región amazónica (108 habitantes/km2 en la región Costa, contra 6 habitantes/km2 en la
Amazonía; INEC 2013).

Figura 4. Áreas protegidas

del Patrimonio de Áreas
Naturales del Estado en
relación con las zonas
de mayor riqueza de
murciélagos en el Ecuador.
Áreas protegidas indicadas
en el mapa: A. Parque
Nacional Yasuní; B. PN
Sumaco-Napo Galeras;
C. PN Cayambe-Coca;
D. PN Sangay; E. Reserva
de Producción Faunística
Cuyabeno. F. Reserva
Ecológica Antisana; y G.
RE Cotacachi-Cayapas.

Otra área con una importante riqueza relativa es la Reserva Ecológica Cofán-Bermejo,
ubicada en las estribaciones nororientales de los Andes y próxima a la frontera con
Colombia, la cual presenta un amplio intervalo altitudinal (entre 400 y 2,275 m), que
en cierta forma explica su alta diversidad. Una particularidad de esta reserva es que
su diversidad de murciélagos no ha sido estudiada en detalle, principalmente por su
cercanía con zonas ocupadas por grupos guerrilleros y paramilitares de Colombia (lo

[Link] 209
cual de alguna manera es también el caso de la Reserva Ecológica Manglares Cayapas-
Mataje, en el trópico noroccidental).
Es interesante que la Reserva Ecológica Antisana presente una riqueza alta de
murciélagos, tanto en términos absolutos (59 especies), como relativos (4.9 especies/100
km2). Esta riqueza puede deberse a la superficie de la reserva (120,000 ha) y a su amplio
intervalo altitudinal (entre 1,200 y 5,760 m). Pese a esta riqueza, el Plan de Manejo
oficial para la reserva reporta solamente 21 especies de murciélagos (Rivera-Rossi 2007),
lo cual contrasta con registros de zonas aledañas depositados en el QCAZ, que casi
triplican este número de especies. Esta relación de riqueza registrada contra riqueza
potencial se repite en muchas de las áreas protegidas analizadas, debido en parte a las
dificultades para obtener permisos de investigación y colección de especies dentro del
PANE y, en parte, a lo poco rigurosas que son las investigaciones efectuadas para la
elaboración de los respectivos planes de manejo.

Figura 5. Ecosistemas del

Ecuador continental con
mayor riqueza potencial
de murciélagos: BMOr
(Bosques montanos
orientales), BMBOr (Bosques
siempreverdes montanos
bajos orientales), BPOr
(Bosques siempreverdes
piemontanos orientales)
y BTBOr (Bosques
siempreverdes de tierras
bajas orientales). Áreas
protegidas mencionadas
en el mapa: PNCC (Parque
Nacional Cayambe-Coca),
PNLL (PN Llanganates),
PNP (PN Podocarpus), PNS
(PN Sangay), PNSNG (PN
Sumaco-Napo Galeras),
PNY (PN Yasuní), RBEC
(Reserva Biológica El
Cóndor), RBEQ (RB El
Quimi), RECB (Reserva
Ecológica Cofán-Bermejo),
RECP (RE Cerro Plateado),
RVSEZ (Refugio de Vida
Silvestre El Zarza) y RPFC
(Reserva de Producción
Faunística Cuyabeno).

Otro ejemplo importante es el del Parque Nacional Sumaco-Napo Galeras, en el

nororiente de la Amazonía ecuatoriana, entre las provincias de Napo y Orellana. Un
análisis similar, en el cual se incluyeron datos de todos los mamíferos del Ecuador,
presentó un resultado de 141 especies potenciales (61 de las cuales eran murciélagos),
 de 227 analizadas, que la convierten en el área más diversa del país en términos
mastofaunísticos (Burneo 2010). El parque comprende dos áreas independientes, la del
volcán Sumaco y la de la cordillera Galeras, con un intervalo altitudinal que va de 500
a 3,840 m (Coloma-Santos 2007). Este parque tiene además una importancia adicional
en términos de conservación, pues constituye el área núcleo de la Reserva de la Biósfera
Sumaco, según fue reconocida por la UNESCO (Valarezo et al. 2002).
Sobre la base de inventarios de fauna, dentro del Parque Nacional Sumaco-Napo
Galeras se han documentado 81 especies de mamíferos (Coloma-Santos 2007); sin
embargo, en una zona vecina al área protegida se han registrado 101 especies (Valarezo
et al. 2002), lo cual unido a registros recientes del QCAZ, en la Estación Científica
WildSumaco, ubicada en el área de amortiguamiento del parque, han incrementado
considerablemente el listado de especies registradas en el área.

Figura 6. Áreas priorita-

rias para la investigación
y conservación de los
murciélagos en el Ecua-
dor continental: A. Trópi-
co suroriental; B. Andes
del norte y estribaciones
nororientales; C. Trópi-
co seco occidental; D.
Noroccidente de la pro-
vincia de Pichincha; E.
Provincia de Pastaza; F.
estribaciones surorienta-
les (provincia de Morona
Santiago y Zamora Chin-
chipe).

Una de las razones por las cuáles en el Parque Nacional Sumaco-Napo Galeras existe
un limitado número de trabajos sistemáticos en mamíferos es el complicado relieve y
el difícil acceso al área. Un trabajo en la parte alta del parque (alrededor de 2,500 m
de altitud) aportó en una sola localidad 17 especies de mamíferos en tres semanas de
muestreo (Lee et al. 2008). Esta situación también se refleja en la escasez de información
MURCIÉLAGOS DEL ECUADOR: PATRONES DE RIQUEZA, DISTRIBUCIÓN Y CONSERVACIÓN

para otros grupos de fauna, como las aves, para las cuales en un conteo de WildSumaco
Lodge, especializado en aviturismo, reportó para esta área un total de 497 especies
de aves (Nilsson 2013), mientras que en la documentación oficial se indican números
de especies más bajos, de entre 280 (Coloma-Santos 2007) y 330 (Freile y Santander
2005).
La escasez de información faunística en áreas protegidas ha sido identificada por
el Ministerio del Ambiente (MAE), institución gubernamental que ha planificado
el desarrollo de inventarios de especies de mayor alcance y rigurosidad científica
(comentario personal de Francisco Prieto, Director Nacional de Biodiversidad, MAE).
También llama la atención la relativa baja diversidad potencial arrojada por los
modelos obtenidos para el Parque Nacional Yasuní, pues con casi un millón de
hectáreas y considerado como un ícono de la conservación en el Ecuador y una de
las zonas con la mayor diversidad biológica en el planeta (Rivadeneira-Roura 2007;
Bass et al. 2010); tan solo reporta 54 especies de quirópteros. Estos resultados se
contraponen con el criterio de Rosenzweig (1995), quien señala que zonas de mayor
superficie se esperaría que alberguen un mayor número de especies, por la relación
especies-área.
Los resultados del análisis de ecosistemas con mayor diversidad potencial de
murciélagos respaldan las evidencias de que las estribaciones andinas representan
zonas importantes para la diversidad de murciélagos (Fig. 5). Los Bosques siempreverdes
montanos bajos orientales (BMBOr) son los ecosistemas que reúnen la mayor
concentración de especies de murciélagos en Ecuador, con un intervalo altitudinal
que va de 600 a 2,900 m y una superficie que se encuentra protegida en gran medida,
ya que de los 9,331 km2 que ocupan, un 36% ha sido protegido (esto es 3,356 km2) por
los parques nacionales Cayambe-Coca, Llanganates, Podocarpus, Sangay y Sumaco-
Napo Galeras, las reservas ecológicas Antisana, Cerro Plateado y Cofán-Bermejo, las
reservas biológicas El Cóndor y El Quimi y el Refugio de Vida Silvestre El Zarza.
Por otro lado, los dos grupos de ecosistemas de menor altitud en la Amazonía tienen
poco territorio dentro de áreas protegidas. Los Bosques siempreverdes de tierras bajas
orientales (BTBOr) tienen apenas un 22% de su territorio protegido (esto es 11,170
de 51,556 km2), principalmente dentro del Parque Nacional Yasuní, la Reserva de
Producción Faunística Cuyabeno y pequeñas zonas en la Reserva Ecológica Cofán-
Bermejo. Mientras que los Bosques siempreverdes piemontanos orientales (BPOr)
tienen apenas un 11% protegido (1,486 de 13,409 km2), incluidos dentro de los
parques nacionales Cayambe-Coca, Llanganates, Sangay y Sumaco-Napo Galeras y la
Reserva Ecológica Cofán-Bermejo.
Dentro de las prioridades de investigación (Fig. 6), destaca el área ubicada en el
trópico suroriental de Ecuador, debido a que la zona no ha sido considerada en estudios
mastozoológicos previos dado su difícil accesibilidad y al conflicto limítrofe que hasta
fines del siglo pasado existió con Perú, lo cual limitó la colonización humana y el
acceso de investigadores para llevar a cabo colecciones de murciélagos.
En lo referente a la segunda zona con prioridad de investigación, ubicada en los
Andes del norte, se ha indicado que podría servir como un corredor ecológico entre
el Parque Nacional Cayambe-Coca y la Reserva Ecológica Cotacachi-Cayapas; sin
embargo, las áreas contiguas hacia las estribaciones noroccidentales, dentro de las

212 THERYA Vol.5(1): 197-228

 Burneo y Tirira

provincias de Esmeraldas e Imbabura, se consideran vulnerables a los problemas de

deforestación relacionados con la extracción de madera y la proliferación de cultivos
de palma africana y eucalipto (Buitrón 2000).
En lo referente a la tercera zona, en el trópico occidental seco, entre las provincias
de Guayas y Manabí, hay numerosas iniciativas, entre ellas el ecoturismo terrestre y
marino (especialmente dirigido a la observación de delfines), que se piensa promoverán
la conservación de la zona, en la cual no existen áreas protegidas terrestres dentro del
PANE.
En relación con las áreas prioritarias de conservación (Fig. 6), una de las razones para
utilizar el mapa de riqueza acumulada de murciélagos del Ecuador, en lugar de mapas
de distribución de especies clave, sombrilla, carismáticas, endémicas, únicas o en
peligro de extinción, que permitan determinar las áreas prioritarias, fue la de minimizar
errores de omisión (cuando erróneamente se considera ausente de una zona a una
especie) y errores de comisión (cuando erróneamente se considera presente en una
zona a una especie), ya que los primeros tienden a identificar áreas demasiado pequeñas
y sesgadas hacia pocas especies, mientras que los segundos tienden a identificar áreas
poco relevantes para la conservación (Rondinini et al. 2006).
Dentro de las áreas prioritarias seleccionadas para conservación, los bosques del
noroccidente de la provincia de Pichincha tienen un aceptable estado de preservación
gracias a la existencia del Bosque Protector Mindo-Nambillo, que incluye un total
de 19,468 ha y se asienta en la parroquia de Mindo, una localidad en donde se
desarrollan numerosas actividades de ecoturismo (especialmente observación de aves)
y conservación.
El área prioritaria de conservación de la provincia de Pastaza, al sur del Parque
Nacional Yasuní, se encuentra todavía en buen estado de preservación; sin embargo,
prácticamente toda su superficie ha sido concesionada en bloques de exploración
petrolera, de los cuáles tres se encuentran actualmente en explotación. De acuerdo con
la legislación ecuatoriana vigente (Asamblea Constituyente 2008), la declaración de un
área protegida no impide la explotación petrolera, o de cualquier otro tipo de recurso no
renovable (siempre y cuando sea declarado como un proyecto de interés nacional por
el Presidente de la República), como sucede con el Parque Nacional Yasuní y la Reserva
de Producción Faunística Cuyabeno, sino que más bien conlleva mayores exigencias
ambientales a las actividades de producción, lo cual podría resultar, de ser manejado
bajo criterios de sostenibilidad efectivos, en mejores estrategias para la conservación de
la biodiversidad.
El área prioritaria de conservación en las estribaciones surorientales del país ocupa
una importante extensión de las estribaciones occidentales de la cordillera del Cóndor,
en la zona limítrofe con Perú. En términos generales, esta área se encuentra bien
preservada debido al conflicto limítrofe que existió entre ambos países, el cual impidió
la colonización debido a la presencia de minas antipersonales. En esta zona se localizan
tres áreas del PANE relativamente pequeñas: el Refugio de Vida Silvestre El Zarza y las
reservas biológicas El Cóndor y El Quimi. Debido a sus particulares características, se
piensa que la cordillera del Cóndor sería una buena candidata para ser declarada como
Reserva de la Biósfera, que incluya la integración y ampliación de las áreas protegidas
existentes, de tal manera que se salvaguarde una zona que además incluye numerosas

[Link] 213
MURCIÉLAGOS DEL ECUADOR: PATRONES DE RIQUEZA, DISTRIBUCIÓN Y CONSERVACIÓN

concesiones mineras. Pues al igual que ocurre con el área prioritaria de la provincia de
Pastaza, la región suroriental, y especialmente la cordillera del Cóndor, ha sido dividida
en bloques de exploración minera; aunque todavía no existe explotación a gran escala,
se piensa que debido a la agresividad de las operaciones extractivas la biodiversidad de
la zona correría peligro, a diferencia de lo que ocurre con la explotación petrolera.
En la parte norte de esta misma área prioritaria de conservación se encuentra el
Bosque Protector Cordilleras Kutuku y Shaimi, con una superficie de 344,000 ha, de las
cuales alrededor del 95% presenta vegetación natural. Por la extensión e importancia
de esta zona, se sugiere que debería ser considerada como un área protegida dentro del
sistema nacional del PANE.
Las zonas prioritarias de conservación seleccionadas no solo serían importantes para
mantener un alto número de especies de murciélagos en sus áreas de influencia, sino
que también servirían de conexión entre reservas ya establecidas, con lo cual se lograría
un verdadero sistema de reservas integradas, que a su vez ofrecería mejores resultados de
conservación a mediano y largo plazo, y además optimizaría el manejo de los limitados
recursos económicos que en el Ecuador se destinan a la conservación del ambiente
(Pressey et al. 1993; Margules y Pressey 2000).
Las tres áreas prioritarias de investigación y las tres áreas prioritarias de conservación
identificadas serán consideradas dentro del diseño de la Estrategia para la Conservación
de los Murciélagos del Ecuador, actualmente en proceso de desarrollo entre el Programa
para la Conservación de los Murciélagos del Ecuador y el Ministerio del Ambiente, tanto
para diseñar proyectos de investigación, como para dirigir la determinación de Áreas y
Sitios Importantes para la Conservación de Murciélagos, de acuerdo con los lineamientos
formulados por la Red Latinoamericana para la Conservación de Murciélagos (RELCOM
2011).
Es necesario llevar a cabo análisis teóricos y prácticos para determinar la eficacia que
puedan tener los estudios de modelamientos de distribución de especies cuando están
dirigidos al diseño y definición de áreas prioritarias para la conservación; en especial, si
se parte del supuesto de que al tener información incompleta sobre la distribución real
de una especie, el modelamiento presenta una buena aproximación, pero su eficacia
deberá ser verificada a futuro (Wilson et al. 2005).
La conservación de los bosques que mantienen los patrones más altos de diversidad
de murciélagos es urgente. Como impacto adicional del presente estudio se espera abrir
líneas de investigación a corto plazo (como el desarrollo de inventarios y monitoreos
en las áreas prioritarias de investigación determinadas) y a largo plazo, para cubrir los
vacíos de información existentes.

Agradecimientos
A la Dirección de Investigaciones y Posgrados de la Pontificia Universidad Católica
del Ecuador, por el financiamiento del proyecto “Áreas Prioritarias de Investigación y
Conservación de Mamíferos del Ecuador”. A los colegas y amigos del Programa para
la Conservación de los Murciélagos del Ecuador y de la Red Latinoamericana para la
Conservación de los Murciélagos, por motivar estudios científicos en este importante
grupo de mamíferos. A los curadores, responsables o investigadores de los museos que
gentilmente proporcionaron sus catálogos de colección y alimentaron la base de datos

214 THERYA Vol.5(1): 197-228

 Burneo y Tirira

Red Noctilio. A las bases de datos MaNIS y GBIF, por la información proporcionada. A
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Sometido: 25 de diciembre de 2013

Revisado: 28 de febrero de 2014
Aceptado: 25 de marzo de 2014
Editor asociado: Robert Owen
Diseño gráfico editorial: Gerardo Hernández

Apéndice 1
Lista de especies de murciélagos seleccionadas para el presente estudio. Se incluye el
número de registros de cada especie en el Ecuador.

No. Familia Especie Registros

1 Emballonuridae Centronycteris centralis 11
2 Emballonuridae Cormura brevirostris 21
3 Emballonuridae Diclidurus albus 10
4 Emballonuridae Peropteryx macrotis 36
5 Emballonuridae Rhynchonycteris naso 111
6 Emballonuridae Saccopteryx bilineata 164
7 Emballonuridae Saccopteryx leptura 28
8 Molossidae Molossus currentium 56
9 Molossidae Molossus molossus 539
10 Molossidae Promops davisoni 52
11 Mormoopidae Mormoops megalophylla 200
12 Noctilionidae Noctilio albiventris 125
13 Noctilionidae Noctilio leporinus 43
14 Phyllostomidae Anoura caudifer 227
15 Phyllostomidae Anoura cultrata 28
16 Phyllostomidae Anoura fistulata 32
17 Phyllostomidae Anoura peruana 450
18 Phyllostomidae Artibeus fraterculus 708
19 Phyllostomidae Artibeus lituratus 907
20 Phyllostomidae Artibeus obscurus 312
21 Phyllostomidae Chiroderma salvini 22
22 Phyllostomidae Chiroderma trinitatum 49
23 Phyllostomidae Chiroderma villosum 104
24 Phyllostomidae Choeroniscus minor 29
25 Phyllostomidae Dermanura anderseni 136
Continúa...

220 THERYA Vol.5(1): 197-228

 Burneo y Tirira

No. Familia Especie Registros

26 Phyllostomidae Dermanura glauca 243
27 Phyllostomidae Dermanura gnoma 41
28 Phyllostomidae Dermanura rava 270
29 Phyllostomidae Dermanura rosenbergii 128
30 Phyllostomidae Diphylla ecaudata 29
31 Phyllostomidae Enchisthenes hartii 103
32 Phyllostomidae Glossophaga soricina 786
33 Phyllostomidae Glyphonycteris daviesi 14
34 Phyllostomidae Lichonycteris degener 5
35 Phyllostomidae Lichonycteris obscura 11
36 Phyllostomidae Lonchophylla concava 44
37 Phyllostomidae Lonchophylla robusta 68
38 Phyllostomidae Lonchophylla thomasi 65
39 Phyllostomidae Lonchorhina aurita 96
40 Phyllostomidae Lophostoma silvicolum 202
41 Phyllostomidae Mesophylla macconnelli 106
42 Phyllostomidae Micronycteris hirsuta 37
43 Phyllostomidae Micronycteris megalotis 145
44 Phyllostomidae Micronycteris minuta 51
45 Phyllostomidae Mimon crenulatum 133
46 Phyllostomidae Phylloderma stenops 21
47 Phyllostomidae Phyllostomus elongatus 165
48 Phyllostomidae Phyllostomus hastatus 233
49 Phyllostomidae Platyrrhinus albericoi 76
50 Phyllostomidae Platyrrhinus chocoensis 29
51 Phyllostomidae Platyrrhinus ismaeli 46
52 Phyllostomidae Platyrrhinus matapalensis 120
53 Phyllostomidae Platyrrhinus nigellus 89
54 Phyllostomidae Rhinophylla alethina 81
55 Phyllostomidae Rhinophylla fischerae 96
56 Phyllostomidae Sturnira bidens 185
57 Phyllostomidae Sturnira bogotensis 33
58 Phyllostomidae Sturnira erythromos 303
59 Phyllostomidae Sturnira magna 87
60 Phyllostomidae Sturnira oporaphilum 181
61 Phyllostomidae Sturnira tildae 56
62 Phyllostomidae Tonatia saurophila 74
63 Phyllostomidae Trachops cirrhosus 83
64 Phyllostomidae Trinycteris nicefori 17
65 Phyllostomidae Uroderma bilobatum 297
66 Phyllostomidae Vampyressa bidens 60
67 Phyllostomidae Vampyressa nymphaea 55
68 Phyllostomidae Vampyressa thyone 242
69 Phyllostomidae Vampyrodes caraccioli 47
70 Phyllostomidae Vampyrodes major 11
71 Phyllostomidae Vampyrum spectrum 26
72 Thyropteridae Thyroptera tricolor 40
73 Vespertilionidae Eptesicus andinus 13
74 Vespertilionidae Eptesicus innoxius 46
75 Vespertilionidae Histiotus montanus 44
76 Vespertilionidae Myotis albescens 283
77 Vespertilionidae Myotis keaysi 85
78 Vespertilionidae Myotis nigricans 532
79 Vespertilionidae Myotis oxyotus 86
80 Vespertilionidae Myotis riparius 76
81 Vespertilionidae Rhogeessa velilla 21

[Link] 221
MURCIÉLAGOS DEL ECUADOR: PATRONES DE RIQUEZA, DISTRIBUCIÓN Y CONSERVACIÓN

Apéndice 2
Modelos individuales. Emballonuridae: 1. Centronycteris centralis, 2. Cormura
brevirostris, 3. Diclidurus albus, 4. Peropteryx macrotis, 5. Rhynchonycteris naso, 6.
Saccopteryx bilineata, 7. S. leptura. Molossidae: 8. Molossus currentium, 9. Molossus
molossus, 10. Promops davisoni. Mormoopidae: 11. Mormoops megalophylla.
Thyropteridae: 12. Thyroptera tricolor.

222 THERYA Vol.5(1): 197-228

 Burneo y Tirira

Apéndice 2
continuación Modelos individuales. Noctilionidse: 1. Noctilio albiventris, 2. N. leporinus.
Phyllostomidae: 3. Anoura caudifer, 4. A. cultrata, 5. A. fistulata, 6. A. peruana, 7. Artibeus
fraterculus, 8. A. lituratus, 9. A. obscurus, 10. Chiroderma salvini, 11. C. trinitatum, 12.
C. villosum.

[Link] 223
MURCIÉLAGOS DEL ECUADOR: PATRONES DE RIQUEZA, DISTRIBUCIÓN Y CONSERVACIÓN

Apéndice 2
Modelos individuales. Phyllostomidae (continuación): 1. Choeroniscus minor, 2. continuación
Dermanura anderseni, 3. D. glauca, 4. D. gnoma, 5. D. rava, 6. D. rosenbergii, 7. Diphylla
ecaudata, 8. Enchisthenes hartii, 9. Glossophaga soricina, 10. Glyphonycteris daviesi,
11. Lichonycteris degener, 12. L. obscura.

224 THERYA Vol.5(1): 197-228

 Burneo y Tirira

Apéndice 2
continuación Modelos individuales. Phyllostomidae (continuación): 1. Lonchophylla concava, 2. L.
robusta, 3. L. thomasi, 4. Lonchorhina aurita, 5. Lophostoma silvicolum, 6. Mesophylla
macconnelli, 7. Micronycteris hirsuta, 8. M. megalotis, 9. M. minuta, 10. Mimon
crenulatum, 11. Phylloderma stenops, 12. Phyllostomus elongatus.

[Link] 225
MURCIÉLAGOS DEL ECUADOR: PATRONES DE RIQUEZA, DISTRIBUCIÓN Y CONSERVACIÓN

Apéndice 2
Modelos individuales. Phyllostomidae (continuación): 1. Phyllostomus hastatus, 2. continuación
Platyrrhinus albericoi, 3. P. chocoensis, 4. P. ismaeli, 5. P. matapalensis, 6. P. nigellus,
7. Rhinophylla alethina, 8. R. fischerae, 9. Sturnira bidens, 10. S. bogotensis, 11. S.
erythromos, 12. S. magna.

226 THERYA Vol.5(1): 197-228

 Burneo y Tirira

Apéndice 2
continuación Modelos individuales. Phyllostomidae (continuación): 1. Sturnira oporaphilum, 2. S.
tildae, 3. Tonatia saurophila, 4. Trachops cirrhosus, 5. Trinycteris nicefori, 6. Uroderma
bilobatum, 7. Vampyressa bidens, 8. V. nymphaea, 9. V. thyone, 10. Vampyrodes
caraccioli, 11. V. major, 12. Vampyrum spectrum.

[Link] 227
MURCIÉLAGOS DEL ECUADOR: PATRONES DE RIQUEZA, DISTRIBUCIÓN Y CONSERVACIÓN

Apéndice 2
Modelos individuales. Vespertilionidae: 1. Eptesicus andinus, 2. E. innoxius, 3. Histiotus continuación
montanus, 4. Myotis albescens, 5. M. keaysi, 6. M. nigricans, 7. M. oxyotus, 8. M. riparius,
9. Rhogeessa velilla.

228 THERYA Vol.5(1): 197-228

 Murciélagos embalonúridos de Colombia: Lista THERYA, abril, 2014
anotada, distribución y biogeografía Vol.5(1): 229-255
DOI: 10.12933/therya-14-189

Emballonurid bats from Colombia:

Annotated checklist, distribution, and
biogeography
Hugo Mantilla-Meluk1*, Héctor E. Ramírez-Chaves2,
Alex M. Jiménez-Ortega3 y Miguel E. Rodríguez-Posada4

Introduction: Genetic data hypothetically place the origin of the most recent common ancestor of the
subfamily Emballonurinae in Africa, suggesting a dispersal event from Africa to South America during the
Oligocene (30 Ma), and a subsequent allopatric radiation in the New World. Emballonurid genera exist in
Central America where, to date, only one event of diversification has been documented for Balantiopteryx
before the completion of the Isthmus of Panama land connection in the Pliocene.

Methods: Emballonurid bats constitutes an important element of the bat fauna in Colombia. Herein, museum
voucher specimens were used as primary source to generate a checklist of emballonurid bats from Colombia.
In addition, selected museum voucher specimens were analyzed to verify their identifications. The checklist
is accompanied by references as well as models of potential distribution for each Colombian emballonurid
species. These distribution maps were used to investigate the affinities, in species composition, among
Colombian ecoregions as outlined by Hernández-Camacho et al. (1992), and to determine emballonurid
richness distribution in Colombia and the relationship between environmental variables and patterns of
species richness in this group of bats in the country.

Results: We report 16 confirmed emballonurid bat species for Colombia and three species potentially
present in the country, for a total of 19 species representing the eight recognized Neotropical emballonurid
genera. At 16 known species, Colombia has the second greatest number of Neotropical emballonurid bats
after Brazil (17 spp.).

Discussion and conclusion: The checklist presented herein is accompanied by 11 taxonomic and
distributional comments explaining recent changes in taxonomy, species distribution rearrangements, as
well as clarifications and a refinement of the previous records for Colombia. In addition, Geographic
Information System (GIS) models of potential distribution were created for all confirmed species in
Colombia, and species richness patterns were analyzed. Finally, in a Parsimony Analysis of Endemism was
performed for Colombian emballonurids we found that diversity within this group of bats in geographically
subdivided in Colombia into four main regions including: The Biogeographic Chocó; the Magdalena Valley;
The Orinoquia; and the Guianan-Amazon region.

Key words: Chiropterans, Parsimony Analysis of Endemism, sheath-tailed bats, sac-wing bats, distribution
maps.

Resumen
Se reportan 16 especies confirmadas de murciélagos embalonúridos para Colombia
y tres especies potencialmente presentes en el país, que representan un total de 19
1
Programa de Biología, Universidad del Quindío, Carrera 15, Calle 12 Norte Armenia, Quindío, Colombia, Sur América.
E-mail: [Link]@[Link]
2
School of Biological Sciences, University of Queensland, Queensland, Australia. E-mail: [Link]@[Link]
3
Universidad Tecnológica del Chocó, Diego Luis Córdoba, Quibdó, Chocó, Colombia. E-mail: alexmauriciojimenez@
[Link] (AMJ-O).
4
Pontificia Universidad Javeriana, Bogotá D. C., Colombia. E-mail: migrodriguezp@[Link]
*Corresponding author
EMBALLONURID FROM COLOMBIA

especies, que incluyen a los ocho géneros de embalonúridos neotropicales reconocidos.

Estas 16 especies, posicionan a Colombia como el segundo país en número de especies
de embalonúridos del Neotrópico después de Brasil (17 spp.). La lista está acompañada
de 11 comentarios que explican cambios recientes en la taxonomía y arreglos en la
distribución para el grupo; así como aclaraciones sobre los registros de embalonúridos
analizados. Adicionalmente, se crearon modelos de distribución potencial de especies,
basados en Sistemas de Información Geográfica (SIG), para las especies confirmadas
en Colombia y se analizaron los patrones de riqueza derivados de su superposición.
Finalmente, se condujo un Análisis de Parsimonia de Endemismo para los embalonúridos
de Colombia, con algunos comentarios sobre la biogeografía del grupo.

Palabras clave: Análisis de Parsimonia de Endemismo, mapas de distribución, murciélagos

de cola, murciélagos de alas con bolsillos, quirópteros.

Introduction
The family Emballonuridae was first recognized as a distinct group by Gervais in 1855.
There are two supraspecific taxonomic proposals to organize the diversity contained
within Neotropical sheath bats: Simmons (2005) placed Neotropical emballonurids in
a single subfamily (Emballonurinae), and commented that McKenna and Bell (1997)
subdivided the subfamily Emballonurinae into two tribes: Diclidurini, including all
Neotropical forms; and Emballonurini containing the genera: Mosia, Emballonura, and
Coleura. In contrast, Hood and Gardner (2008), assert that Neotropical emballonurids
are represented by two subfamilies: Diclidurinae (Gray 1866), including the genera
Diclidurus and Cyttarops; and Emballonurinae (Gervais 1856), including the genera:
Balantiopteryx, Cormura, Peropteryx, and Saccopteryx. The most recent systematic
assessments (Lim et al. 2004, Lim 2007, Lim et al. 2008) regard all Neotropical
emballonurids as part of the tribe Diclidurini. Genetic data hypothetically place the
origin of the most recent common ancestor of the subfamily Emballonurinae in Africa,
suggesting a dispersal event from Africa to South America during the Oligocene (30
Ma), and a subsequent allopatric radiation in the New World resulting in the tribe
Diclidurini (Lim et al. 2004).
Diclidurinin bats have dispersed throughout the continental Neotropics, not
reaching the Caribbean except for Peropteryx trinitatis, present as far north as Grenada.
Emballonurid genera exist in Central America where, to date, only one event of
diversification has been documented for Balantiopteryx before the completion of the
Isthmus of Panama land connection in the Pliocene. This scenario was independently
corroborated by a molecular analysis of the mitochondrial ND3–4 gene region (Lim et
al. 2004).
Fossil records have been reported from the Miocene Colombian deposits of La Venta
(12.5 – 12.3 Mya). Colombian fossil records include a small form of Diclidurus, and a
specimen of an undetermined genus, which might represent a new taxon, sharing some
characters of its upper canine with both Old World and New World emballonurids
(Czaplewski 1997, Czaplewski et al. 2003). Although some Neotropical emballonurid
species have wide distributions and are locally abundant, there are distributional gaps to
examine in order to obtain a better understanding about their ecological requirements.

230 THERYA Vol.5(1): 229-255

 Mantilla-Meluk et al.

Herein, museum voucher specimens were used as primary source to generate a

checklist of emballonurid bats from Colombia. In addition, selected museum voucher
specimens were analyzed to verify their identifications. To facilitate the comparison of our
checklist to that of Alberico et al. (2000) and Solari et al. (2013; the most comprehensive
checklists of Colombian mammals available to date), we follow their format. Differences
between Alberico et al. (2000), Solari et al. (2013) and the current checklist are highlighted
by symbols in the table containing the list, and they are explained in more detail in the
text.
The checklist is accompanied by references as well as models of potential distribution
for each Colombian emballonurid species. These distribution maps were used to
investigate the affinities, in species composition, among Colombian ecoregions as
outlined by Hernández-Camacho et al. (1992), and to determine emballonurid richness
distribution in Colombia and the relationship between environmental variables and
patterns of species richness in this group of bats in the country.
Materials
and Methods
Museum specimens. In order to create the checklist, we reviewed Colombian
emballonurid bat records in museum collections in Colombia and the United States,
as well as records reported in the scientific literature (Appendix I).

Distribution models. Models of potential distribution were created for each

emballonurid bat species present in Colombia using 1,165 museum georeferenced
records. Records by institution are presented in Appendix II. The georeferencing
process was based upon information obtained from electronic gazetteers available
at [Link] and the National Geospatial Intelligence available at: http://
[Link]/ggmaviewer/[Link]. Georeferenced Colombian
emballonurid sampling localities were converted into point polygon layer in ArcGIS
9.3. Each layer representing species distributional points was placed over a polygon
layer of Neotropical ecoregions obtained from the website of the World Wildlife Fund
(http//:[Link]). Ecoregions intercepting species distributional records were
selected using the Select by location option of ArcGIS 9.3 and exported as vector files.
The exported files representing selected ecoregions were set as masks in the Spatial
Analyst extension of ArcGIS 9.3.
Raster layers representing minimum and maximum species elevational limits were
then created for each species based on elevational ranges reported in the literature
(Table 1). Digital information on elevation for the Neotropics was derived from a Digital
Elevation Model (DEM) available at the website WorldClim ([Link]
org/[Link]; script incorporated into the Spatial Analyst extension of ArcGIS 9.3:
[sp_name_altitudinal_range] = ([DEM] >= minimum altitudinal value AND [DEM] <=
maximum altitudinal value). Raster files were double delimited by ecoregion and
elevational ranges. Final models were classified with cell value of one (1) for species
presence and zero (0) for species absence. Cell size of our raster files was adjusted to
represent 1 km2. Models of potential distribution of emballonurid species present and
potentially present in Colombia are presented in Appendix III.

[Link] 231
EMBALLONURID FROM COLOMBIA

Table 1. List of emballonurid bats from Colombia. Symbols are as follows: additions and changes to Solari et al. (2013)
(+); endemic (o); taxonomic comments and consideration (•). Elevational range in meters. Abbreviations of Colombian
departments: Amazonas (ama); Antioquia (ant) (1); Arauca (ara); Atlántico (atl); Bolivar (bl) (2); Boyacá (by); Caldas (cl);
Caquetá (caq); Casanare (cas); Cauca (cau); Cesar (ce); Chocó (cho); Córdoba (co); Cundinamarca (cun); Guainía (gn);
Guaviare (gv); Huila (hu); La Guajira (gua); Magdalena (ma); Meta (met); Nariño (na); Norte de Santander (nsn); Putumayo
(pu); Quindío (qui); Risaralda (ri); San Andrés (sand); Santander (snt); Sucre (su); Tolima (to); Valle del Cauca (vc); Vaupés
(va); Vichada (vi). Abbreviations of Colombian natural regions: Amazon (amz); Andean (and); Caribbean (car); Orinoquia
(ori); and Pacific (pac). References column include previous mentions in scientific literature used as source for records
included in Appendix II and III. Specimens reported by Brother Nicéforo María (1947) disappeared with the destruction
of the Museo de La Salle in Bogotá.

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1982
Cormura Peters 1867
ama ant bl cau
Sanborn 1932
Cormura brevirostris •5 Wagner 1843 col cl cho cq cun 0-1400
ma met vc
Cyttarops Thomas 1913
Ochoa et al.
Cyttarops alecto •6 Thomas 1913 amz ama 0-500
1994
Wied-Neuwied
Diclidurus
1820
Wied-Neuwied amz and Goodwin and
Diclidurus albus •7 cq co met ns vc
1820 car pac Greenhall 1961

Hernández- Hernández-
Diclidurus ingens •8 amz pac ama cq cho 0-500
Camacho 1955 Camacho 1955
Escobedo and
Diclidurus scutatus •9 Peters 1869 amz va 100
Velazco 2012
Peropteryx Peters 1867
and car ant bo ca cl cun Nicéforo María
Peropteryx kappleri Peters 1867 0-1800
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Lemke et al.
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Peropteryx leucoptera Peters 1867 ori cas met 0-500
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ant ama bl bo
amz and
cau cq ce gn hu
Peropteryx macrotis Wagner 1843 car pac 0-1800 Allen 1900
lg mag met nsn
ori
pu snt su vc vch
Lim, Engstrom, Suárez-Castro
Reid, Simmons, et al. 2012;
Peropteryx pallidoptera amz ori cq met 0-500
Voss and Fleck Morales-
2010 Martínez 2013
Rhynchonycteris Peters 1867
ama ant bl bo cl
Wied-Neuwied cq ce cho co gn
Rhynchonycteris naso col 0-500 Allen 1900
1820 mag met put snt
su va vc vch
Saccopteryx Illiger1811

Saccopteryx Muñoz and Muñoz and

and ant 2171
antioquensis○•10 Cuartas 2001 Cuartas 2001

ama ant bl ca cl
cq ce cho co cu
Saccopteryx bilineata •11 Temminck 1838 col 0-1051 Dobson 1878
hu lg mag met
na snt su vc vch
Continúa...

232 THERYA Vol.5(1): 229-255

 Mantilla-Meluk et al.

Genus Author Region Department Elevation Reference

amz and ant bl cas lg Nicéforo María

Saccopteryx canescens Thomas 1901 0-450
car ori mag to 1947
ama ant cq cau
ce cho gn lg
Saccopteryx leptura Schreber 1774 col 0-610 Bangs 1900
mag met nsn pu
to va vc

Patterns of species richness. A model of emballonurid species richness in Colombia

was produced by combining all raster files representing individual species distribution
models in the Spatial Analyst extension of ArcGIS 9.3.

Correlation between richness and environmental variables. A raster layer representing

the Colombian territory was created with a cell size of 0.05 dpi and later each cell was
converted into points by applying the Conversion tool in the Spatial Analyst extension of
ArcGIS 9.3; as a result of this procedure we obtained a point layer of 397 points.
This point grid was used to extract values from the species richness model, using the
Extract values to point tool in the Spatial Analyst extension of ArcGIS 9.3. The same
procedure was applied to raster layers representing elevation, evapotranspiration, mean
annual temperature, minimum temperature of the coldest month of the year, maximum
temperature of the warmest month of the year, mean annual precipitation, and vegetation
(climate data from [Link]/[Link]). Databases associated with the point
layers extracted from each environmental variable, as well as the database associated
with the richness point layer, were combined into a single database and exported to the
statistical package PAST (version 1.90), available at [Link]/ohammer/past, and a
Spearman correlation was performed among richness and environmental variables.

Parsimony Analysis of Endemism (PAE) for Colombian emballonurid bats. To identify

biogeographic affinities among Colombian natural regions for emballonurid bats, a
Parsimony Analysis of Endemism (PAE) was performed for the 16 recognized species for
the country, based upon the arbitrary subdivision of the Colombian territory into a grid of
114 quadrants. A hypothetical ancestral area, with total absence of species, was added
to the data matrices in order to group by presence rather than by absence of taxa. The
program Winclada (Nixon 2002) was used to build the matrix as a subsequent interface
for parsimony analysis using NONA (Goloboff 1993). The PAE was performed in TNT
(Goloboff et al. 2008).
Results and
Discussion
List summary. We report 16 confirmed emballonurid species for Colombia (Table 1) and
three species potentially present in the country: Centronycteris maximiliani potentially
present in the Amazon and Orinoquia, based upon records from Venezuela); Diclidurus
isabella, potentially present in the Amazon and Orinoquia, based upon records from
Brazil and Venezuela; and Peropteryx trinitatis, potentially present in the Orinoquia,
based upon records from Venezuela; for a total of 19 species representing eight genera.
At 16 known species, including the endemic Saccopteryx antioquensis, Colombia
has the second greatest number of Neotropical bat species of emballonurid bats, after
[Link] 233
EMBALLONURID FROM COLOMBIA

Brazil (17 spp.) surpassing other countries of larger geographic area and greater overall
mammalian diversity such as Mexico, Peru, and Venezuela (Table 2).

Table 2. Total number

Country Number of species Reference of emballonurid
species reported in the
Brazil 17 *Paglia (2012) and de Castro et al. (2012) most recent country
checklists. *Paglia et
Colombia 16 This work al. (2012) reported 16
Venezuela 15 Sánchez and Lew (2012) emballonurid species
for Brazil. In 2012,
Peru 12 Pacheco et al. (2009)
Peropteryx pallidoptera
Ecuador 10 Tirira (2007) was added to the list of
emballonurids in Brazil
Bolivia 8 Aguirre et al. (2010)
by de Castro et al. (2012)
Costa Rica 9 LaVal and Rodríguez-H. (2002) for a total of 17 species
in the family for the
Mexico 9 Ceballos and Oliva (2005) Brazilian territory.

Taxonomic and distribution comments. Eleven taxonomic and distributional comments

are included, designated by • in Table 1:

•1) Balantioptexyx plicata: We consider the presence of this species as dubious in

Colombia, following Solari et al. (2013). Cuervo-Díaz et al. (1986) listed B. plicata as
present in the Colombian Caribbean (Villanueva, department of La Guajira), based upon
a specimen supposedly deposited at the collections of the Universidad Autónoma de
México (UNAM), a hypothesis followed by Alberico et al. (2000), and Muñoz (2001). We
found no museum records deposited in Colombian collections supporting the presence
of B. plicata in the country. Balantioptexyx plicata has been reported from Mexico to
Central Costa Rica (LaVal and Rodríguez-H. 2002) and it is not considered as part of the
South American fauna by Jones and Hood (1993), and Hood and Gardner (2008).

•2) Balantiopteryx infusca: the species was incorrectly included as potentially present in
the department of Caquetá, based on “nearby localities” by Marín-Vásquez and Aguilar-
González (2005:216). However, their conclusion was based on seven specimens
deposited at the Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia
(ICN) (ICN 7737-39 and ICN 9312-15) collected in Río Engaño, and El Chanco
respectively, both localities in the department of Valle del Cauca, on the western versant
of the Colombian Andes. We restricted the distribution of B. infusca to the western
versant of the Colombian Andes along the piedmonts of the Biogeographic Chocó and
considered Alberico et al. (2000) inclusion of the species within the Andean region in
that sense. To date, there is no indication of a trans-Andean flow for this taxon (Lim et al.
2004). McCarty et al. (2000) provides information on the ecology of collecting localities
of B. infusca and listed the rainforest of northern Ecuador as the typical ecotype for the
species.

•3) Centronycteris centralis: The presence of the species in the department of Antioquia
is supported by a specimen collected at La Tirana, 25 km S, and 22 km W of Zaragoza
(7° 21’ N, - 75° 03’ W) by N. Peterson and deposited at the University of Washington

234 THERYA Vol.5(1): 229-255

 Mantilla-Meluk et al.

Zoological Museum (UWZM) (♂UWZM-NEP 291170). Although Cuartas-Calle and

Muñoz-Arango (2003) reported C. centralis as present in the department of Antioquia,
their assumption was based on records from localities adjacent to the department. The
specimen of Centronycteris centralis deposited at the Field Museum of Natural History
FMNH (no catalogue number provided by authors) in Cuartas-Calle and Muñoz-Arango
(2003), corresponds to specimen FMNH 98230 collected by F. Medem on February first
1963 (collectors number 125), at Alto Uré, department of Córdoba (7° 46’ N, - 75° 31’ W,
141 m). Alto Uré is adjacent to the northern border of the department of Antioquia. An
additional female record of C. centralis from the Colombian Andes (Norcasia, department
of Caldas, (5° 39’ N, - 74° 50’ W, 420 m), deposited at the collections of the Museo de
Historia Natural de la Universidad de Caldas (MHNUCa 0441), was reported by Castaño
and Corrales (2007). Norcasia is adjacent to the southeastern border of the department
of Antioquia. A specimen of C. centralis from Anchicayá 8 km W of Danubio (03° 37’ N,
- 76° 53’ W), department of Valle del Cauca is deposited at the Mammal Collection of the
University of Kansas (♀KU 135138). Centronycteris centralis was proposed as potentially
present in the Colombian Amazon region by Alberico et al. (2000), and Marín-Vásquez
and Aguilar-González (2005). However, we find no specimens representing this taxon
from the northern portion of the Amazon Basin.

•4) Centronycteris maximiliani: Cuervo-Díaz et al. (1986) mentioned one specimen

of the species from the Colombian isolated mountainous system of the Sierra de la
Macarena, extending the distribution of this taxon into the Colombian Orinoquía.
However, we found no museum specimens from this or any other locality in Colombia.
Centronycteris centralis was considered as a subspecies of C. maximiliani and it may
be that this is the origin of some misidentifications and misinterpretations on species
geographic boundaries between these two taxa. That was the case with a specimen of
C. maximiliani (American Museum of Natural History, AMNH 74820) reported by Lemke
et al. (1982) and included by Alberico et al. (2000) as reference material for this taxon
in Colombia. Identification of specimen AMNH 74820 was corrected by Simmons and
Handley (1998) as C. centralis. Solari et al. (2013) included C. maximilliani as present
in the country based upon Simmons and Handley (1998). We regard C. maximiliani as
probably present in the northern portion of the Colombian Amazon and the southern
Orinoquia. Our assumption is based on a single record of C. maximiliani from the
Venezuela department of Amazonas in the Guianan-Amazon Biogeographic province
adjacent to the department of Vichada in Colombia, reported by Linares (1998) and
deposited at the AMNH (♂AMNH 74820). Cuervo-Díaz et al. (1986:474) reported an
additional record from “Province of Nechí, department of Antioquia.” However, no
museum record was associated with this locality, and probably this record refers to C.
centralis.

•5) Cormura brevirostris: In the checklist of bats from the department of Caquetá, Marín-
Vásquez and Aguilar-González (2005: 216) referred to specimen ICN 14597 of Cormura
brevirostris as “recorded based on a misidentification” . We examined specimen ICN
14597 and confirmed its identification as C. brevirostris. Specimen ICN 14597 was
previously misidentified as Peropteryx macrotis. Cormura brevirostris has also been

[Link] 235
EMBALLONURID FROM COLOMBIA

recorded from the southern portion of the Colombian Amazon. We included in our list
a record of C. brevirostris from Leticia, department of Amazonas, represented by a male
specimen collected by Robert J. Baker on July 1 1969 (Texas Tech University Museum
TTU 8825). This record was not included in Alberico et al. (2000).

•6) Cyttarops alecto: Alberico et al. (2000) reported this species from the department of
Vichada apparently deposited at the Instituto Alexander von Humboldt (IAvH). However,
we found no records of C. alecto from the department of Vichada at the IAvH. Cyttarops
alecto is present in the southern portion of the Colombian Amazon with a record from
Leticia, department of Amazonas reported by Ochoa et al. (1994), also included in Hood
and Gardner (2008), corresponding to specimen IAvH 358, collected by H. Chiriví, R.
W. Cooper, A. Diaz D. on March 10, 1972.

•7) Diclidurus albus: In Alberico et al. (2000) the distribution of D. albus in the Andean
(and) region and the presence of D. albus in the department of Valle del Cauca (vc) were
accompanied by question marks (and? vc?). We confirm the presence of D. albus in the
department of Valle del Cauca (Andean Region). The record reported by Alberico et al.
(2000) and also by Cuervo-Díaz et al. (1986) corresponds to a female specimen from
Cali, department of Valle del Cauca collected by M. Arango on January 1st 1949 and
preserved in fluid with extracted skull (AMNH 149167); a photograph of the skull of
AMNH 149167 was used by Goodwin and Greenhall (1961: plate 9) as example of the
morphology of the species. To clarify the origin of Colombian D. albus records in this
work, they are presented (from west to east) as follows: a specimen from Catival Upper
Río San Jorge, department of Córdoba (120 m) at the Colombian Caribbean Region,
collected by P. Hershkovitz (collector number 3585) on July 20, 1949 deposited at the
FMNH (FMNH 69366). The above mentioned record was not included in Hershkovitz
(1949); three specimens from the department of Norte de Santander collected by Brother
Nicéforo María in Convención, and Cúcuta respectively (Nicéforo María 1955) deposited
at the museum of Instituto de La Salle (ISL, in the publication); museum vouchers of these
two specimens disappeared as a consequence of the fire which destroyed the collections
of the Museo de La Salle in Bogotá during the rebellion of 9 of April of 1948; a third
specimen of D. albus (virgo) from Catatumbo region, department of Santander (skull lost
in the preparation) collected by Adriano Gasparoni on October 9th 1954 close to an oil
drill, was also referenced in the publication of Brother Nicéforo María (1955) as deposited
at the Instituto Biffi in the city of Barranquilla, Colombia; a record from the municipio
of Toledo, department of Norte de Santander collected by Germán Jurado Orozco and
Guillermo Cote B. in October 2004, deposited at the IAvH; a record from the Colombia
Orinoquia without precise location (Los Llanos) collected by E. Guzman in1963,
deposited at the Royal Ontario Museum (ROM 75741), and a record from Villavicencio,
Meta deposited at the Instituto de Ciencias Naturales (ICN 6601), preserved in fluid and
collected at Villavicencio “Las Mercedes” Hacienda La Reserva, 450 m.
Although not supported by voucher specimens, we include in this revision the
capture of male individual of Diclidurus, reported for the department of Vichada in an
anonymous note published in the Boletín Científico, Centro de Museos, Universidad
de Caldas (2012). The individual, putatively assigned to D. albus, was captured at the

236 THERYA Vol.5(1): 229-255

 Mantilla-Meluk et al.

private reserve Bojonawi, Puerto Carreño, Vichada; 54 m, in January 7, 2012 by P.

Giraldo B. The record was documented by a photograph, taken by P. Giraldo B.; no
measurements are included, and authors mentioned J. H. Castaño as a contact person.
Records of D. albus introduced by Muñoz (2001) in his book Murciélagos de
Colombia are incorrect.
The author mistakenly cited Marinkelle and Cadena (1972) and Tamsitt and Valdivieso
(1964) in reference to Colombian records from Leticia, department of Amazonas and
Turbo, department of Antioquia respectively. The same error is repeated in Cuartas-
Calle and Muñoz-Arango (2003) who incorrectly attributed a record of D. albus from
the Urabá region, department of Antioquia, to Marinkelle and Cadena (1972). We
reviewed Marinkelle and Cadena (1972), as well as Tamsitt and Valdivieso (1964) and
found no reference on D. albus in these two publications. In a personal communication
with Dr. Alberto Cadena, he stated that he had never added specimens of D. albus to
any Colombian collection. We were unable to locate the D. albus specimens from
Turbo, Antioquia supposedly deposited in the mammal collections of the Universidad
de Antioquia.

•8) Diclidurus ingens: Mantilla-Meluk et al. (2009a) extended the distribution of D.

ingens into the Biogeographic Chocó based on a record from Cértegui, department of
Chocó deposited at the Colección Mastozoológica del Chocó (CMCH 001649). This
record constituted the only record from this taxon from the western versant of the Andes.
Although the morphology observed in specimen CMCH 001649 was closer to D.
ingens, Mantilla-Meluk et al. (2009a) highlighted some morphological differences
present in their D. ingens Chocoan specimens with respect to Colombian known
specimens from the eastern versant of the Andes, raising the possibility of cryptic
diversity within this taxon.

•9) Diclidurus scutatus: This species was considered potentially present in Colombia
based on Venzuelan records reported by Linares (1998) from localities adjacent to the
Colombo-Venezuelan border. Marinkelle and Cadena (1972) followed Cuervo-Díaz et
al. (1986) and listed D. scutatus as potentially present in Colombia. Escobedo and
Velazco (2012), confirmed the presence of D. scutatus in the country based upon two
specimens from the Lower Rio Apaporis, Yai-Gojes, deposited at the FMNH (FMNH
88234–88235).

•10) Saccopteryx antioquensis. Saccopteryx antioquensis Muñoz and Cuartas 2001, was
described based on material collected at La Soledad, Municipio de Sonsón,department
of Antioquia (5° 36’ N, - 75° 56’ W 2,171 m). Saccopteryx antioquensis can be
distinguished from other species of the genus in Colombia (S. bilineata, S. canescens,
and S. leptura) by the absence of dorsal stripes, as well as the connection of the wing to
the metatarsal and not to the ankle. Allen (1900) made reference to coat color variation
among S. bilineata including differences in the distinctiveness of the dorsal stripes.
The author refers to this variation as follows: “The white markings on the back (of S.
bilineata) vary much in distinctness in different specimens, being sometimes almost
clear white and strongly defined, in other specimens brownish white, and sometimes

[Link] 237
EMBALLONURID FROM COLOMBIA

obsolete”. Allen also mentioned that an almost uniform color is common among
juvenile S. bilineata.
Muñoz and Cuartas (2001) considered S. antioquensis closely related in morphology
to the alloptaric S. gymnura. Saccopteryx antioquensis can be differentiated from S.
gymnura by its larger size (forearm 36.2-38.0) (Muñoz and Cuartas 2001). Although Lim
et al. (2007) were unable to include S. antioquensis in their phylogenetic analyses, due
to the unavailability of tissues of the only two known specimens representing this taxon
they proposed a split of the common ancestor of S. gymnura from S. canescens around
6 Mya. This evidence, in conjunction with differences in ecological requirements of
S. antioquensis with respect to other species in the genus leads us to hypothesize an
evolutionary scenario for the divergence of S. antioquesis associated with the Andean
uplifting. Saccopteryx gymnura with type locality in Santarem, Pará, Brazil, is known
only from the northeastern Guiana and is not present in Colombia.

•11) Saccopteryx bilineata: This species is widespread, and is distributed in Neotropical

lowlands from Mexico (Ceballos and Oliva 2005) to southeastern Brazil (Simmons
2005). Elevational ranges proposed for S. bilineata across its distribution are all below
800 m, including 98 S. bilineata localities in Venezuela which are within a 0 – 630
m elevational range reported by Linares (1998). Among Colombian records recovered
from the literature, there is a specimen of S. bilineata from Bogotá, Colombia (2,600 m),
reported by Dobson (1878) in his revision of material deposited at the British Museum. It
is likely that the Colombian S. bilineata reported by Dobson (1878) are from an unknown
locality in the lowlands surrounding Bogotá in the department of Cundinamarca. Known
records of S. bilineata from de department of Cundinamarca include a female specimen
reported by Tamsitt and Valdivieso (1963) collected at Girardot (4° 18’ 11 N, - 74° 48’
3W, 223 m) (not included in Alberico et al. 2000), on October 28 1961 by James R.
Tamsitt (JRT-1418), preserved in alcohol and deposited at the American Museum of
Natural History (AMNH 207767). There is a second specimen (AMNH 207928) from
the same locality collected by James R. Tamsitt on October 15 1961, without collector’ s
number. Allen (1900) mentioned two well-marked color phases black and brown among
S. bilineata from the Colombia Caribbean, with a few intermediate specimens between
the two phases.

General emballonurid distributional patterns. The Colombian territory is ecosystemically

diverse due to a combination of complex geologic, ecological, and biogeographic
processes that result in a variety of niche opportunities for bats (Mantilla-Meluk et al.
2009b). The geographic diversity of the Colombian territory can be divided into five
natural regions: Amazon, Andean, Caribbean, Orinoquia, and Pacific (Chocó), each one
characterized by unique arrangements of ecological variables (Hernández-Camacho et al.
1992). Our analysis revealed that richness distribution among emballonurids decreased
with elevation, with the Andes as a major barrier separating allopatric emballonurid
populations from the eastern and western versants of the system (Fig. 1). The greatest
number of emballonurid species is associated with the lowlands of the upper Amazon
(10 spp.), followed by the eastern piedmonts of the Eastern Cordillera; the northern
portion of the Colombian Orinoquia; and the Biogeographic Chocó (each with more

238 THERYA Vol.5(1): 229-255

 Mantilla-Meluk et al.

than seven species; Fig. 1). A large number of species were shared among regions (Table
3, Appendix II, IV) with only five species documented from only one region: C. alecto
(Amazon), D. scutatus (Amazon), S. antioquensis (Andean), P. leucoptera (Orinoquia),
and B. infusca (Pacific). The Amazon and the Orinoquia are more similar and shared the
largest number of species (8 spp.); while the Biogeographic Chocó and the Orinoquia are
the most dissimilar regions sharing only five species.

Figure 1. Emballonurid
richness distribution
in Colombia. Warm
colors represent areas
with a higher number of
sympatric emballonurid
species and cold colors
represent areas with
a lower number of
emballonurids.

Table 3. Number of
Amazon Andean Caribbean Orinoquia
emballonurid species
shared among Colombian Amazon -
natural regions, based on Andean 7 -
voucher specimens.
Caribbean 7 8 -
Orinoquia 8 5 6 -
Pacific 7 7 5 5

Our multiple correlations between emballonurid richness and environmental variables

showed that emballonurid richness in Colombia had a significant, positive correlation
with evapotranspiration, and a significant, negative correlation with elevation (Table 4).

[Link] 239
EMBALLONURID FROM COLOMBIA

Higher numbers of species were found in areas with average precipitation greater than
2,000 mm, average temperature greater than 25 °C, and elevations lower than 500 m.
These conditions are widely distributed across the Colombian geography, in all natural
regions of the country.
In our species richness model, the largest number of species was associated with the
Guianan-Amazon corridor (Fig. 1), characterized by terraces (200 to 500 m) of Cambric
origin associated with the Guiana Shield. These terraces constitute emergent land
masses that potentially recruited terrestrial flora and fauna during the repeated invasions
of water masses on the lowlands of northwestern South America during the Miocene.
For a significant part of the Early to Mid-Miocene (23-17 Mya), the Colombian Amazon
was under the influence of the lake formation of Pebas (Wesselingh and Salo 2006).
Subsequent inundations were apparently frequent during the mid and late Miocene
(Hovikoski et al. 2007, and references therein) and elevations greater than 200 m could
play an important role in the establishment of emballonurid populations.

Figure 2. Parsimony
Analysis of Endemism of
Colombian emballonurid
bats. Emballonurid diversity
was geographically
subdivided into four major
clades representing the
Amazon Guianan region
(green quadrants); the
Colombian Orinoquia
(yellow quadrants); the
Biogeographic Chocó
(dark blue quadrants); and
the low Magdalena Valley
(light blue quadrants).

Parsimony analysis of endemism. The PAE showed three subunits of higher biogeographic
affinity for Colombian emballonurids: 1) Guianan Amazon region (green quadrants, Fig.
2); the Orinoquia (yellow quadrants); and 3) Biogeographic Chocó (dark blue quadrants).
The Andean, as well as the Caribbean region, encloses a more variable composition of
emballonurid species. Although most of the quadrants representing the Inter-Andean

240 THERYA Vol.5(1): 229-255

 Mantilla-Meluk et al.

Valley of the Magdalena River in its lower portion (northern part of the country) appear
in the PAE output as an independent clade, quadrant 19 was associated in composition
with the Biogeographic Chocó. A biogeographic affinity between the Magdalena Valley,
the western Caribbean and the Biogeographic Chocó was proposed by Hernández-
Camacho et al. (1992).
Globally, these results are in accordance with a vicariant pattern associated with the
uplifting of the Andean System, separating Colombian Cis-Andean emballonurid fauna
(Amazon and Orinoquia) from its counterpart at the western portion of the country
(Biogeographic Chocó). This pattern has been documented for different groups of fauna
including bats (Mantilla-Meluk et al. 2009b). In the eastern portion of the country, the
piedmonts of the Andes and Altillanura of the Colombian Orinoquia enclose a large
number of emballonurid species, decreasing through the southern Orinoquia. In
contrast to the more constant conditions of the eastern Andean piedmonts, the southern
Orinoquia is characterized by dramatic fluctuations of ecological variables (Marchant
et al. 2006) potentially affecting emballonurid diversity. However, it is important to
consider, that the Orinoquia is one of the less understood regions of the country and the
observed pattern potentially is an artifact of low sampling efforts in this portion of the
country.

Table 4. Pearson
correlation between Correlations Richness elevation evapo. precip. t-max t-min t-prom veget.
species richness and seven
environmental variables Richness 1
including: elevation,
evapotranspiration (evapo), .
precipitation (precip), elevation -0.76** 1
maximum temperature 1.81E-21 .
(t-max), minimum
temperature (t-min), evapo. 0.75** -0.89** 1
mean annual temperature 1.81E-21 1.81E-21 .
(t-prom), vegetation precip. 0.43** -0.36** 0.42** 1
(veget).
6.7E-19 7.21E-13 7.4E-18 .
t-max 0.68** -0.89** 0.93** 0.24** 1
1.81E-21 1.81E-21 1.81E-21 1.03E-06 .
t-min 0.72** -0.90** 0.97** 0.38** 0.96** 1
1.81E-21 1.81E-21 1.81E-21 8.35E-15 1.81E-21 .
t-prom 0.73** -0.91** 0.97** 0.32** 0.98** 0.99** 1
1.81E-21 1.81E-21 1.81E-21 6.08E-11 1.81E-21 1.81E-21 .
Correlation significant at veget. -0.55** 0.51** -0.53** -0.36** -0.43** -0.48** -0.46** 1
the 0.01 level (one tail)
(**).   1.81E-21 1.81E-21 1.81E-21 1.76E-13 2.69E-18 1.81E-21 1.81E-21 .

Final biogeographic considerations. The Guianan region, which includes the highest
diversity of emballonurids, has been proposed as the center of radiation of diclidurine
bats in the Neotropics (Lim et al. 2007). Two aspects are mentioned by Lim et al. (2007)
as important for this radiation: 1) the uplifting of the Andes, and 2) climatic changes in the
Early Miocene between 19.4 and 18.0 mya. Geologic reconstructions of ecogeographic
conditions around Early Miocene suggest a different landscape in northern South America
than that prevailing today. During the Miocene the presence of extensive savannas
was more common and forested areas in the Amazon region were more reduced than

[Link] 241
EMBALLONURID FROM COLOMBIA

today. During the Early Miocene the Andean system was not completely raised and
an interconnection between the eastern and western versants of the proto Andes was
possible along extensive areas. The Cuenca basin in Ecuador (Wesseling and Salo
2006) represents the lowest point of the Andean continental divide, and could act as
a potential bridge between the two versants of the system (Fig. 3). The Trans-Andean
communication between lowlands across the Cuenca Bridge was terminated around 3
Mya with the last uplifting of the Andes. On the eastern side of northern South America
there was the internal lake of the Pebas system that prevailed between 23 to 8 Mya. It
is likely that the Pebas formation worked as a weak barrier for lowland species between
the Guianan shield and the western portion of South America. The inundated lowlands
of the system may have limited the east-west communication in northern South America
to the Guianan-Macarenan Bridge along the projections of the Guianan Shield into the
eastern portion of the Colombian region.

Figure 3. Reconstruction
of South America
landscape 18 mya, Early
Miocene, and potential
route of colonization
of emballonurids into
Central America via
the Cuenca Basin (solid
line). Circles represent
the Proto-Chocó and
Proto-Magdalena Valley
respectively.

Acknowledgements
This work would not be possible without the generous help of curators and personnel
in charge of the scientific collections visited. We specially thank: D. Wilson, K. Helgen,

242 THERYA Vol.5(1): 229-255

 Mantilla-Meluk et al.

A. Gardner, and L. Gordon for their assistance at the mammal collections of the USNM
of the Smithsonian Institution; B. D. Patterson, L. Heaney, W. Stanley, P. Velazco, and
R. Baniasek for their help at the mammal collections of the FMNH; Y. Muñoz-Saba, H.
López, and C. Cárdenas for their assistance at the ICN; P. Rivas at the MHNUC, Oscar
Murillo at the UV; D. Perico for his collaboration at the collections of the IAvH; A.
Asprilla, L. Palacios, and O. Rios for their support at the CMCH of the UTCH.

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Sometido: 20 de enero de 2014

Revisado: 21 de marzo de 2014
Aceptado: 20 de abril de 2014
Editor asociado: Robert Owen
Diseño gráfico editorial: Gerardo Hernández

Appendix 1
Specimens examined
Colección Mastozoológica del Chocó (CMCH); Instituto Alexander von Humboldt (IAvH);
Instituto de Ciencias Naturales (ICN); Field Museum of Natural History (FMNH); Museo
de Historia Natural Universidad del Cauca (MHNUC); Muséum d’ Histoire Naturelle
de Genève (MHNG); Natural History Museum, University of Kansas (KU); Texas Tech
University (TTU); United State National Museum, Smithsonian Institution (USNM);
Universidad del Valle (UV).

Balantiopteryx infusca. Valle del Cauca: Calima (Darién), Río El Chanco, 400m, ICN
9309-16. Río Engaño, carretera vieja de Cali a Bucaramanga. Pared rocosa 200 m desde
el puente (rio arriba), ICN 7737-39 (n = 8).

246 THERYA Vol.5(1): 229-255

 Mantilla-Meluk et al.

Centronycteris centarlis. Caqueta: Colombia: Depto. Caquetá. PNN. Chiribiquete.

Sector Suroriental. Rio Mesay. Puerto Abeja. 0° 04’ 27” N; - 72° 27’ 05” W, 250 m.
Cundinamarca: Nocaima, Vereda La Forida. En cueva pequeña, ICN 1671. Monteria:
Corregimiento Tres Piedras, Caserío Maracayo, sitio El Lúcido, ICN 1720. Valle del
cauca: Anchicayá 8 km W of Danubio, 03° 37’ N, - 76° 53’ W, KU 135138.
Cormura brevirostris. CAQUETA, P. N. N. Chiribiquete, sector suroriental, Rio Mesay.
Puerto Abeja 0° 04´27” N; - 72° 27’ 05” W, 250 m, IAvH 7139. Chocó: Granja
UTCH CMCH 00258. Meta: Cueva en la escarpa sobre el campamento No 1, extremo
meridional de la Sierra de La Macarena, ICN 665. Municipio San Juan de Arama, parte
norte Serranía La Macarena, Caño La Curia, ± 500 m ICN 10220. Córdoba: Catival,
Río San Jorge, FMNH 69344; FMNH 69346-47.
Cyttarops alecto. Amazonas, Leticia; Trocha a Calderón aproximadamente 35-40 km
de Leticia, IAvH 358,
Diclidurus albus. Córdoba: Catival Upper Río San Jorge, FMNH 69366. Meta:
Villavicencio “Las Mercedes” Hda La Reserva, 450 m, ICN 6601. Norte De Santander,
Toledo 1a Curva, salida Toledo-Chinacota 1,642 m. Vaupes [Guaviare], Río Guaviare
frente a las bocas del rio Ariari, 350 m IAvH 3520; IAvH 3542
Diclidurus ingens. Caqueta: Puerto Leguízamo, ICN 546. Chocó: Cértegui CMCH
001649.
Diclidurus scutatus. Vaupes: Lower Río Apaporis, Yay Gojes, FMNH 88234-35.
Peropteryx kappleri. Antioquia: Municipio Puerto Nare, Vereda Chorro de Oro, Finca
Buena Vista, caverna Ilusiones 1,580 m, ICN 13295. Municipio San Luis, Montes de
La Mulata, cueva “Mauro 2”, 630 m, ICN 13296. Boyaca: Santa Ana, cueva orilla
carretera, 1750 m ICN 9106. Caldas: Municipio Samaná, Corregimiento Norcasia,
alrededores campamento CHEC, 650 m ICN 10779; ICN 15952. Cundinamarca:
Utica, Granja Agropecuaria de la Universidad Nacional, ICN 483-86. La Mesa, 1,300
m, ICN 516; ICN 537; ICN 862; ICN 917. Santander: Barrancabermeja, Caño de
Peroles, ICN 859; ICN 4701. Valle Del Cauca: Cali, aproximadamente 2 km S, USNM
483280-89. Jamundí, en mina de carbón aproximadamente a 10 km al Sureste, ca.
1,200 m, ICN 4977-79. Yumbo, Mulalo mina de calcita (aproximadamente 10 km N
Yumbo), ca. 1,200 m, ICN 4980-84. Cali, 2 km S, ICN 5825. Cali, mina de carbón
cerca plaza de toros, ICN 5826; ICN 5827. Cali, minas de carbón en Siloé, ICN 5828-
30. Cali, Barrio Caldas en mina de carbón, ICN 5831. Cali, Barrio Caldas, mina de
carbón cerca hospital Los Chorros, 1000 m, ICN 5832-35. Yumbo, ± 10 km N en
mina de calcita en Mulalo, ICN 5836-39. Jamundí, mina de carbón en carretera a
San Antonio, ICN 5840-43; Jamundí, en mina de carbón ± 10 km SO, ICN 5844-68;
Jamundí, en mina de carbón. Las Brujas, ICN 5869. Calima (Darién), Río Calima,
camino El Chanco a Río Azul, ICN 9317-25. Potrerito SW Jamundí USNM 461843-46.
Peropteryx leucoptera. Casanare: San Luis de Palenque, Vereda La Venturosa, Finca El
Jordán (5º12’ 16.2’ N; - 71º 20’ 22.9’ W, 350 m), FSC 107; FSC 193. Meta: El Parque
la Macarena, 30 m NW Camp. Izawa, Río Duda, Campamento Chamusa, 2º42’ N,
74º10’ W, 250 m IAvH 2241. Puerto Gaitán, Campo Rubiales, bloque Kifa Este, 03º50`
N; 71º57` W, 350 m, Número de colector HERC 768-69.
Peropteryx macrotis. COLOMBIA: MHNG 1906.031. Amazonas: Caserío de
Araracuara, ICN 8501. Antioquia: Puerto Triunfo, Hacienda El Refugio, Rioclaro, 280

[Link] 247
EMBALLONURID FROM COLOMBIA

m, ICN 9760-61. Municipio Pto. Nare, Vereda Chorro de Oro, Finca Buena Vista, 580
m, ICN 13297-13300. Bolivar: Bahía de Cartagena, Isla de Tierrabomba, poblado de
Bocachica, ICN 3903-07. Isla de Tierra Bomba, Fort de Boca Chica (dans une galerie),
MHNG 1926.023-26; MHNG 1924.055; MHNG 1923.062. Isla de Tierra Bomba, En
Cisterna (planta) arriba de Caño de Loro, MHNG 1923.003, MHNG 1923.002, MHNG
1923.001, MHNG 1922.100. Isla de Tierra Bomba (Cartagena), Fort de Boca Chica,
direction Ponton, MHNG 1915.032; MHNG 1915.031; MHNG 1915.030; MHNG
1915.029; MHNG 1915.028; MHNG 1915.027; MHNG 1915.026; MHNG 1915.025;
MHNG 1915.024; MHNG 1915.023; MHNG 1915.022; MHNG 1915.021; MHNG
1915.020; MHNG 1915.019; MHNG 1915.018; MHNG 1915.017; MHNG 1915.016;
MHNG 1915.015; MHNG 1915.014; MHNG 1915.013; MHNG 1915.012; MHNG
1915.011; MHNG 1915.010; MHNG 1915.009; MHNG 1915.008; MHNG 1915.007;
MHNG 1915.006; MHNG 1915.005; MHNG 1915.004; MHNG 1915.003; MHNG
1915.002; MHNG 1915.001; MHNG 1914.100; MHNG 1914.099; MHNG 1914.098;
MHNG 1914.097; MHNG 1914.096; MHNG 1914.095; MHNG 1914.094; MHNG
1914.093; MHNG 1914.092; MHNG 1914.091; MHNG 1914.090; MHNG 1914.089;
MHNG 1914.088; MHNG 1914.087; MHNG 1914.086; MHNG 1914.085; MHNG
1914.084; MHNG 1914.083; MHNG 1914.082; MHNG 1914.081; MHNG 1914.080.
Ile Barú, entre Punta Gigante et Bocachica, MHNG 1924.028; MHNG 1924.027;
MHNG 1924.026; MHNG 1924.025; MHNG 1924.024; MHNG 1924.023; MHNG
1924.022; MHNG 1924.021; MHNG 1924.020; MHNG 1924.019. Tolú viejo, cueva
de Tolu Viejo, MHNG 1902.041; MHNG 1072.095-1073.029; ICN 2774. Boyaca:
Santa Ana, cueva orilla carretera, 1750 m, ICN 9107. Caqueta: PNN. Chiribiquete.
Sector Suroriental. Río Mesay. Puerto Abeja 0° 04’ 27” N; - 72° 27’ 05” W 250 m, IAvH
7168; IAvH 7137; IAvH 7136. Río Mesay, Puerto Abeja, al Suroriente de la Serranía
de Chiribiquete, 240 m, ICN 14597. Municipio Montañitas, Vereda Santuario, Finca
Ceilán, 335 m ICN 16892-93. Municipio Florencia, cueva Los Guacharos, 540 m,
ICN 16894. Cauca: Guapi, Isla Gorgona, ICN 4705. Cauca, Mercaderes, San Joaquín,
MHNUC 1692-1694. Cesar: Villanueva, ICN 884. Córdoba: Campo alegre, Grotte de
Palmira, MHNG 1902.085. Guainia: Serranía de Naquen, cerro, 450 m ICN 12027-29.
Municipio Puerto Inírida, Caño Nabuquén, raudal Yuruparí, RNN Puinawai, en bosque
de tierra firme / alto abierto coord: 02º 40’ 128” N; - 68º 55’ 636” W, ICN 13904.
Guaviare: Municipio San José, Vda. La Pizama, sitio Ciudad Perdida, Los Juneles.
Reserva Natural Serranía La Lindosa, ICN 16186-87. La Guajira: Uribia, Nazareth,
ICN 5483-87; ICN 5555-62; ICN 5807-10. Serranía de Macuira, Cañoo Maporito, ±
650 m, ICN 8838. Magdalena: Isla Salamanca, ICN 5813. PNN Tayrona, Arrecifes,
ICN 7815. PNN Tayrona. Cero Noseve, IAvH 4239. Meta: Acacías, Alrededores de
Acacías, ICN 4692-93. Cubarral, Mpio Cubarral, vereda Mesa Redonda, quebrada
La Cristalina, 600 m, ICN 14391-92. Extremo sur de la Sierra de La Macarena, ICN
5784-5802. Extremo sur de la Sierra de La Macarena, cueva arriba de la III quebrada,
campamento No 1, 235-250 m, ICN 864. Extremo S de la Macarena mts., cueva al NW
de Campamento No. 1, ICN 940. Extremo Sur Sierra La Macarena. Campamento No
1, cuevas en escarpa, ± 250 m, ICN 3074. Extremo sur de la Sierra de La Macarena,
alrededores Campamento No 1. segunda cueva, ICN 4659; ICN 4673. Extremo Sur
de la Sierra de La Macarena, alrededores Campamento No 1, ICN 4660-63. Extremo

248 THERYA Vol.5(1): 229-255

 Mantilla-Meluk et al.

sur de la Sierra de La Macarena, cuevas escarpa NW del Campamento No 1,300 m.

ICN 4664-65. Extremo Sur de la Sierra de La Macarena, margen izquierda (N) del rio
Guayabero, tercera quebrada del Campamento No 1, ICN 4666-67. Extremo Sur de
la Sierra de La Macarena, cueva al NW del campamento principal, ICN 4668-70; ICN
4672. PNN “La Macarena” Caño Cristales, tributary, E. of Raudal, IAvH 3151; IAvH
2487, IAvH 2087. Extremo Sur de la Sierra de La Macarena, cueva sobre la tercera
quebrada al O. del campamento No 1, 235- 250 m. ICN 1760. PNN “ La Macarena” ,
upper Caño Cristales, N. Fork, IAvH 2062. PNN La Macarena, Loma de Conejos, NW
El Refugio, IAvH 2485; IAvH 2484; IAvH 2483; IAvH 2482; IAvH 2081; IAvH 2077;
IAvH 2075; IAvH 2065, IAvH 2042. Puerto López, MHNG 1902.087. Restrepo,
grotte Río Guatiquía, MHNG 1900.100; MHNG 1900.099; MHNG 1900.098; MHNG
1900.097; MHNG 1900.096; MHNG 1900.095; MHNG 1900.094; MHNG 1900.093.
Villavicencio, MHNG 1924.054; MHNG 1924.053; MHNG 1924.052; MHNG
1924.051; MHNG 1924.050; MHNG 1924.049; MHNG 1922.099; MHNG 1922.098;
MHNG 1922.097; MHNG 1922.096; MHNG 1922.095; MHNG 1922.094; MHNG
1922.093; MHNG 1922.092. Villavicencio, Entre Villavicencio et Restrepo, MHNG
1922.091; MHNG 1904.003; MHNG 1904.001-1904.002. Norte De Santander:
Municipio Toledo. Rio Negro. Fca. San Isidro. PNN Tama 07° 07’ 22” N; - 72° 14’
42” W 1000 m, IAvH 6692. Santander: Barrancabermeja, La Primavera, selva, ICN
4700. Puente Nacional (5km), Rio Suarez (1900m), MHNG 1902.086. Sucre: Tolu
viejo, ICN 5563-75. Putumayo: MHNG 1902.082. Mocoa, eglise de Mocoa, MHNG
1902.081; MHNG 1902.080; MHNG 1902.079; MHNG 1902.078; MHNG 1902.076.
Vichada: PNN “ El Tuparro” Centro Administrativo, IAvH 3579. Territorio Faunístico
“El Tuparro”; E. edge of Cera Rocosa, IAvH 2302; IAvH 2105; IAvH 2088. Valle Del
Cauca: Buenaventura 29 km al SE, Qda. Zabaletas, ICN 5877. Vaupes: Sabanas de
“Kubiyu”, ICN 1932-52. Orilla derecha del Río Guaviare; cerca a la confluencia del
Ariari “Cueva de Los Indios”, fisuras y cuevas en estratos de arenisca a corta distancia
del rio con vegetación, ICN 3440-41. Cerros de la Lindosa 10 km Al Sur de San José
del Guaviare, ICN 4582. Cueva del cerro de las pinturas, al lado de la angostura
2, ICN 4671. Mitú; Municipio Mitú, rocas de Urania, a 6 km aproximadamente de
Mitú rio abajo por el Vaupés, ICN 16960. Mitú, finca La Urania, Cerro Chimbe, ICN
3077. Vichada: Parque Nacional Natural El Tuparro, estación Centro Administrativo
del INDERENA (CAI), al E del CAI sobre la carretera que conduce a la estación El Tapón
del parque 05º 18’ 99” N; - 67º 53’ 40.6” W, ICN 13940.
Peropteryx pallidoptera. Caquetá: Montañita, Vereda Las Juntas, Hacienda Las
Delicias, Quebrada El Oso, cueva La Virgen, 01º 30’ 9.6” N; - 75º 22’ 5.9” W, 274 m,
ICN 21468-69. Meta: Municipio de Puerto Gaitán, en inmediaciones del sector del
Porvenir con coordenadas 4º 31’ 36” N, -71º 17’ 43’W, 260 m, ICN 21233.
Rhynchonycteris naso. Amazonas: Caserío de Araracuara, ICN 8503. Caserío “Huiru”
15 km debajo de La Chorrera R. Igará-Paraná, IAvH 695. Tarapacá, Corregimiento
Tarapacá, Río Putumayo, sitio El Porvenir, ICN 15377. Antioquia: Zaragoza 25 km S
22 W Zaragoza (La Tirana) 410m, IAvH 959; IAvH 2030. Bolivar: Tolú, bajo el puente
del arroyo Guayaní, 2 km al N de Tolú, ICN 2773. Boyacá: Municipio Puerto Boyacá,
km 30 vía Puerto Romero - El Ocal, ICN 14803-03. Caldas: Municipio Samaná, Hda.
Lindaraja. Aguas debajo de la presa Miel I (CHEC), ICN 14276. Cauca: Montañitas,

[Link] 249
EMBALLONURID FROM COLOMBIA

cercanías escuela Palma Azul, quebrada Coconuco, 350 m, ICN 11282-94. Rio Mesay,
Puerto Abeja, (Rebalse) al Suroriente de la Serranía de Chiribiquete, 240 m, ICN
14613. Rio Mesay, Chorro de Mazaca, ca. 240 m ICN 14697-98. Munchique, MHNG
1907 0.95 MHNG 1097 0.94. Casanare: Vereda Los Chochos, Finca Las Plumas,
ICN 19264. Cesar: Gamarra, Corregimiento Botega Central, ICN 12625-26. Chocó:
Municipio Riosucio, Vda Cristales PNN Katios, IAvH 4906-07. Riosucio, Vereda
Cristales, parque Nacional Natural Los Katios, ICN 6906-07; ICN 6910. Córdoba:
Lorica; Estación Piscícola de la Corporación Autónoma Regional de los Valles del Sinú
y del San Jorge (CVS), ICN 17205-06. Meta: PNN La Macarena, Cabaña Duda, IAvH
2025; PNN La Macarena, Alto caño Cristales. Taken in net over dry stream bid, IAvH
2480; Monteria: Corregimiento Tres Piedras, Caserío Maracayo, sitio El Lúcido, ICN
17207-09. Corregimiento Nariño, Vereda Ceiba Pareja, Ciénaga Pantano Bonito, ICN
17210-12. Guainía: Municipio Puerto Inírida, caño Nabuquen, raudal Yurupari, RNN
Puinawai, en bosque de tierra firme / alto abierto coord: 02º 40’ 128” N; - 68º 55’
636” W, ICN 13905. Pto. Inírida, caño Caimán, resguardo El Remanso 3º 39’ 16”
N; - 67º 57’ 8” W, 80 m, ICN 14938. Magdalena: “Santa Marta”, Colonia Agrícola
de Caracolito, 400 m, ICN 873. Santa Marta, PNN. Tayrona, Los Naranjos, 7816.
Municipio Sitinuevo, Santuario de Fauna y Flora Ciénaga Grande de Sta. Marta, Caño
El Cojo, ICN 15411-12. Municipio Sitinuevo, Santuario de Fauna y Flora Ciénaga
Grande de Sta. Marta, Caño El Cojo, El Juncal, ICN 15413-19. Municipio Remolino,
Santuario de Fauna y Flora Ciénaga Grande de Sta. Marta, Ciénaga de La Aguja, Isla de
Ochoa. ICN 16129-30. Meta: Caño Navajas, ICN 2026. Caño Yurimena, ICN 2024.
Acacías, Apiai, ICN 2025. Extremo Sur de la Sierra de La Macarena, margen derecha
del Rio Guayabero, 100 m, arriba de las bocas del Caño Lozada, en raiz tabloide de
una “ceiba” con bastante exposición de luz, apenas sombreada, contra el rio, ICN
2129-31. Extremo Sur de la Sierra de La Macarena, Campamento No 1, cueva en la
escarpa inmediata al campamento. Orilla del rio, ICN 3980-81. Puerto López, Vereda
Menegua, Finca Lagunazo, ICN 9465. Cumaral, La Y, puente sobre vía Paratebueno,
Medina - Cuamaral ± 3 km NO, 580 m, ICN 11354. Cumaral, Vereda Cepera, 5
km NE de Cumaral, La Ye, Quebrada Seca, 500 m. ICN 11355-60. Municipio de
Mesetas, Vereda San Isidro, cuenca media del Río Duda, margen izquierda, ± 420 m,
ICN 11525. Municipio de Restrepo, Vereda Caney Alto, centro Cread (Unillanos), en
bosque detrás de las instalaciones, Vereda El Palmar, vía a San Nicolás, km 20 caño
Caibe, 400 m, ICN 13901-02. Corregimiento Pachiaquiaro, Vereda Yacumal, ICN
19124; ICN 19133. Putumayo: Municipio de Puerto Leguizamo, Vereda El Guadual,
Finca de Pablo Aguirre, Hda. Hernandez. R. Caucaya, PNN La Paya, ICN 13761-62.
Santander: Puerto Parra, Vereda India Baja, Corregimiento Campo Capote, ICN 17757-
58; ICN 17760; ICN 18795. Sucre: Municipio San Marcos, Vereda La Florida, Ciénaga
Gamboa, Granja Cocodrilia, 34 m, 08º 35’ 49.9” N 75º 08’ 31.2” W, ICN 17434-
36. Valle Del Cauca: Buenaventura 29 km SE, Rio Zabaletas MHNG 1912 0.25;
Vichada: PNN El Tuparro 2 km SE del Centro Administrativo. Rio Tomo IAvH 2481.
Buenaventura, Quebrada Zabaletas, aproximadamente 10 km N del sitio de Zabaletas,
ICN 5870. Vaupes: Sabanas del Cubiyú, ICN 792. Mitú, a orillas del Río Cuduiari,
2 m. ICN 13110-11. Vichada: Parque Nacional El Tuparro. Alrededores del Centro
Administrativo, ICN 12385-86.

250 THERYA Vol.5(1): 229-255

 Mantilla-Meluk et al.

Saccopteryx antioquensis. We did not have chance to check the holotype of S.

antioquenisis.
Saccopteryx bilineata. Colombia: MHNG 1909.043; MHNG 1909.042. Amazonas:
Caserío de Araracuara, ICN 8502. Caserío “Kuirú” 15 km debajo de la Chorrera,
R. Igará-Paraná, IAvH 693. Antioquia: Río Negro, Urabá, ICN 3259-69. Cocorná,
Vereda San Pablo, Quebrada San Pablo, 810 m, ICN 9755. San Luis, Vereda San Pablo,
Quebrada San Antonio, 810 m, ICN 9756. Zaragoza 23 km S 22 W Zaragoza. Alt:
410 m, IAvH 1391. Caldas: Municipio Samaná, corregimiento Norcasia, alrededores
campamento CHEC, 650 m, ICN 10800-03. Samaná, Corregimiento de Norcasia,
Vereda La Pradera, Campamento de la (CHEC) Corporación Hidroeléctrica de Caldas,
Estación La Miel I, 610 m, ICN 12487. Municipio Samaná, Vereda La Miel, cercaníaa
de campamento Tasajos, margen derecha Río La Miel, ICN 14305. Caqueta: PNN
Chiribiquete. Sector Sur Oriental. Rio Mesay. Puerto Abeja 0° 04’ 27” N; - 72° 27’ 05”
W 250 m, IAvH 7133; IAvH 7203. Guainia: Rio Guaviare, Caserío Cuayaré, margen
derecha del Rio Inírida, IAvH 5235. Río Mesay, Puerto Abeja, al suroriente de la
Serranía de Chiribiquete, 240 m, ICN 14614-15. Río Mesay, Chorro de Mazaca, ca 240
m, ICN 14699. Cauca: Municipio Guapi, isla Gorgona, dentro del antiguo penal, 0 m,
ICN 10171-72. Cesar: Villanueva, ICN 886. Chocó: Pacurita, CMCH 001248; CMCH
00994; CMCH 00939; CMCH 00895; Salero CMCH 00573. Mpio Riosucio, “PNN
Katios” , Cristales-Río Cacarica; Margen izquierda, IAvH 3153. Vereda La Santata
“PNN Katios” , IAvH 4904. Riosucio, Vereda Sautata, parque Nacional Natural Los
Katíos, ICN 6908; ICN 7602. Córdoba: Corregimiento El Porro, Vereda La Corosa,
Ciénaga El Porro, Hacienda La Vaqueta, ICN 17213-14. Guaviare: Municipio San José
de Guaviare, Vda. Bocas de Agua Bonita, sitio de Bocas de Agua Bonita, ICN 16188.
Huila: Gigante, Vda. Espinal, Puerto Seco, 730 m ICN 7613-14. Municipio Baraya, sitio
El Cruce, finca Las Delicias, 750 m, ICN 13620. La Guajira: Valle del Cerrejón, Arroyo
Bruno, ICN 18613. Magdalena: Bonda, Río Jordán (74º00´;11º18´), MHNG 1900.090;
MHNG 1900.09; MHNG 1900.092; MHNG 1900.087; MHNG 1900.088; MHNG
1900.089; MHNG 1900.085; MHNG 1900.084; MHNG 1900.086. Isla Salamanca.
ICN 5811-12. Santa Marta, PNN. Tayrona, Arrecifes, ICN 7817. Santa Marta, Parque
Tayrona, Cañaveral, Quebrada Mason. ICN 3640-41. Santa Marta, PNN. Tayrona,
Cañaveral ICN7818; ICN 15410. Santa Marta, PNN. Tayrona, Cinto, ICN 7819. Santa
Marta, PNN. Tayrona, El Cedro ICN 8991-92. PNN Tayrona, El Cedro. II Exp Botánica,
IAvH 4202. Putumayo: MHNG 1923.070; MHNG 1923.068; MHNG 1923.071;
MHNG 1923.072; MHNG 1923.069; MHNG 1923.067; MHNG 1923.066; MHNG
1923.065. Orito I, Campamento Texaco (altura: 330 m) 0º58´59” 2 N; 21, 31´20´´4
W de origen Bogotá, MHNG 1902.066; MHNG 1902.065; MHNG 1902.069; MHNG
1902.064; MHNG 1902.068; MHNG 1902.067. Municipio Remolino, Santuario de
Fauna y Flora Ciénaga Grande de Sta. Marta, Caño Palenque, Finca “El Presidio” ,
ICN 15409. Meta: Carimagua, estación experimental ICA, ICN 5871-73. Extremo
S de la Sierra de La Macarena, Campamento No 1 cueva en la escarpa inmediata al
campamento, ICN 4038-42. Puerto López, vereda Menegua, Finca Lagunazo, 250
m, ICN 9466-67. Municipio San Juan de Arama, parte norte Serranía La Macarena,
caño Guamalito, ± 500 m, ICN 10222-23. Municipio San Juan de Arama, parte
norte Serranía La Macarena, caño La Curia, ± 500 m. ICN, 10221. Municipio de

[Link] 251
EMBALLONURID FROM COLOMBIA

Mesetas, Vereda San Isidro, cuenca media del Río Duda, margen izquierda, +-/ 420
m, ICN 11526. Villavicencio, ICN 861. Norte De Santander: Cúcuta, cerca a Tibú,
Campamento No 2, margen izquierda del Río Sardinata, ICN 4594. Sucre: Tolú,
Hda. La Estancia, Sector “El Bobo” , en la comba de una Ceiba punctata, Pastizal El
Bolsillo, IAvH 3152. Valle Del Cauca: Bajo Río Calima, ICN 3984. Cartago (3km E),
MHNG 1906.016. Guadalajara, 10 a 12 km de Buga, carretera via represa Calima,
Finca Chimbilaco, ICN 5299-01. Tuluá, Jardín Botánico Mateguadua, 1,050 m, ICN
13180. Vichada: Laguna Danta, Río Vichada, 150 m, ICN 4953. Parque Nacional El
Tuparro. Alrededores del Centro Administrativo, ICN 12684. Parque Nacional Natural
El Tuparro, estación Centro Administrativo del INDERENA, cerros a 500 m al N del
CAI 05º 21’ 17.0” N; - 67º 51’ 40.6” W, ICN 13941. Territorio Faunístico “El Tuparro”;
Centro Administrativo, IAvH 2063.
Saccopteryx canescens. Boyaca: Los Trompillos, MHNG 1912.035; CASANARE: Paz
de Ariporo, Corregimiento La Hermosa, finca Nicaragua. B. inundable, IAvH 8104.
Magdalena: Bonda, MHNG 1073.34; MHNG 1073.32; MHNG 1073.33; MHNG
1073.35; MHNG 1073.36. PNN Isla de Salamanca Los Cocos, Sendero IAVH 5487;
IAVH 5486; META: PNN La Macarena, 80 m N. del Campamento Isawa, Rio Duda,
IAvH 2277. Trinidad, Vereda Los Chochos, Finca Las Plumas, ICN 19265. Vereda El
Banco de La Cañada, Finca La Palmita, ICN 19266-67. La Guajira: Río Ranchería,
sector Calaguala, ICN 18614. Valle del Cerrejón, Arroyo Bruno, 18615. Magdalena:
Santa Marta, PNN. Tayrona, Gairaca, ICN 7820-21. PNN Tayrona, Los Naranjos,
ICN 7982. Meta: Restrepo, Vereda Caney Alto, ICN 10097. Sucre: Municipio San
Marcos, Vereda La Florida, Ciénaga Gamboa, Granja Cocodrilia, 34 m.s.n.m., 08º 35’
49.9” N 75º 08’ 31.2” W, ICN 17437. Vichada: Parque Nacional Natural El Tuparro,
estación Centro Administrativo del INDERENA (CAI), al E del CAI sobre la carretera
que conduce a la estación El Tapón del parque, ICN 13942.
Saccopteryx leptura. Amazonas: Corregimiento Tarapacá, Río Putumayo, sitio El
Porvenir, ICN 15378. Antioquia: Municipio San Luis, Corregimiento El Prodigio,
Vereda Las Confusas, Finca Corinto, 555 m, ICN 13301. Bolivar: Municipio Cartagena,
Archipielago de San Bernardo, isla Mucura, Finca Dablandia, ICN 16152-53. Cauca:
Guapi, Isla Gorgona, UV 2 061, UV3265-66, UV 3277-83, UV 3294-95. Guapi,
Río Guapi, Caserío El Naranjo, UV 10148. Piamonte, Puerto Bello, UV 11381. Isla
Gorgona, ICN 4704. Chocó: Bahía Solano, El Valle, ICN 5875. Pacurita, CMCH
001334; CMCH 1337; CMCH 1315; CMCH 1317; CMCH 1141-42; 948; 956; Rio Sucio
IAvH 4905. Riosucio, Vereda Sautatá, Parque Nacional Natural Los Katíos, ICN 6909.
Córdoba: Ayapel, Ciénaga de Ayapel, Caserío Playa Blanca, Finca Quiebrahacha, ICN
17215. Guainia: Serranía de Naquén, cerro, 450 m, ICN 12030. La Guajira: Albania,
Ranchería sector Calaguala, ICN 18616-17. Uribia, Nazareth, ICN 5488-90. Maicao,
Vda. Bruno, campamento Los Montes de Hernán, 230 m 11º 09’ 0.58” N; - 72º 33’
23.7” W, ICN 14948-49. Magdalena: PNN. Isla de Salamanca, Los Cocos, IAvH
5485; Sucre: Tolú, Hacienda Estanzuela, Sector “El Bobo” Bosque aledaño a casa IAvH
3154. Meta: Municipio San Juan de Arama. Parte Norte de la Serranía La Macarena.
Caño Guamalito, 550 m, ICN 12043. Tolima: Melgar, orillas del Río Sumapaz, 430 m,
ICN 4073. Municipio Lérida, Quebrada El Sitio, 480 m, ICN 17652. Valle Del Cauca:

252 THERYA Vol.5(1): 229-255

 Mantilla-Meluk et al.

Cali, Ciudad Universitaria, ICN 5876. Tulua, Jardín Botánico Mateguadua, 1,050 m,
ICN 1318. Vaupes: Mitú, en el Colegio José E. Rivera, ICN 16962.

Appendix 2
Records obtained from museum databases, specimens reviewed and scientific
literature (1,165), used as input in the generation of the models: American Museum
of Natural History (AMNH; n = 216); British Museum of Natural History (BM; n = 1
selected records reported in the literature); (IAvH; n = 3 selected records reported in
literature); Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia (ICN; n
= 449); Field Museum of Natural History (FMNH; n = 55); Kansas University (KU; n =
1 selected record reported in the literature); Museo de Historia Natural Universidad de
Caldas (MHNUCa; n = 1 selected record reported in the literature); Museo de Historia
Natural Universidad de la Universidad del Cauca (MHNUC; n = 4); Muséum d’ Histoire
Naturelle de Genève (MHNG; n = 147); Museo Javeriano de Historia Natural “ Lorenzo
Uribe Uribe” (MUJ; n = 10 selected records reported in Pérez-Torres et al. 2007);
National Museum Smithsonian Institution (USNM; n = 354); Museum of Vertebrate
Zoology (MVZ; n = 60); Royal Ontario Museum (ROM; n = 3 selected records reported
in the literature); Texas Tech University Museum (TTU; n = 1); University of Washington
(UV; n = 16); Zoological Museum (UWZM; n = 1).

[Link] 253
EMBALLONURID FROM COLOMBIA

Appendix 3
Models of potential distribution created for the 16 emballonurid species present in
Colombia.

254 THERYA Vol.5(1): 229-255

 Mantilla-Meluk et al.

Appendix 4
Confirmed Colombian emballonurid species presence absence matrix by natural region.
Natural Regions in Colombia: Amazon (amz); Andean (and); Caribbean (car); Orinoquia
(ori); Pacific (pac).

Natural Region

Species amz and car ori pac

Balantiopteryx infusca 0 0 0 0 1
Centronycteris centralis 0 1 1 0 0
Cormura brevirostris 1 1 1 0 1
Cyttarops alecto 1 0 0 0 0
Diclidurus albus 1 1 1 0 1
Diclidurus ingens 1 0 0 0 1
Diclidurus scutatus 1 0 0 0 0
Peropteryx kappleri 1 0 1 0 1
Peropteryx leucoptera 0 0 0 1 0
Peropteryx macrotis 1 1 1 1 1
Peropteryx pallidoptera 1 0 0 1 0
Rhynchonycteris naso 1 1 1 1 1
Saccopteryx antioquensis 0 1 0 0 0
Saccopteryx bilineata 1 1 1 1 1
Saccopteryx canescens 1 1 1 1 0
Saccopteryx leptura 1 1 1 1 1
Total spp. 12 9 9 7 9
Unique species 2 1 0 1 1

[Link] 255
 The home range size and habitat use of the gray THERYA, abril, 2014
fox (Urocyon cinereoargenteus) in a temperate Vol.5(1): 257-269
forest of Durango, Mexico DOI: 10.12933/therya-14-174

El tamaño del ámbito hogareño y el

uso de hábitat de la zorra gris (Urocyon
cinereoargenteus) en un bosque templado
de Durango, México
Jorge Servín1*, Alejandro Bejarano1,
Nicolás Alonso-Pérez2 y Elías Chacón3

Introduction: The gray fox (Urocyon cinereoargenteus) is distributed throughout Mexico, and yet there is
little information about its life history and behavioral ecology. Basic knowledge about losses in distribution,
preferred habitat features, and home range size are badly needed. This study describes the use of habitat and
home range size of gray fox inhabiting the temperate forests in the La Michilla Biosphere Reserve, Durango,
and makes comparisons with these features as described for this species in the United States of America and
in Canada.

Methodology: Radio-collars were attached to six adult foxes. They were monitored using radiotelemetry
and triangulation of radio fixes. Intensive tracking involved hourly locations over 24 hr periods. Day and
night time fixes were analyzed separately. Different seasons of the year were also sampled. Locations of
each individual were transferred to maps, and 95% of locations were used calculate minimum convex
polygons for home range estimates. Habitat usage was determined with a vegetation map of the area.

Results: Our gray foxes exhibited an average home range size of 135 hectares (n = 6). Males averaged 90 ha
(n = 4), and females averaged 224 ha (n = 2). Females averaged larger range sizes at all seasons of the year.
There was significant seasonal variation in home range size (P < 0.001). Seven habitats were used by the
foxes, and this usage pattern was significantly heterogeneous (P < 0.001). They preferred pine-oak forests
while grassland with pine-oak regeneration and crop areas were less used.

Discussion and conclusions: The home range size and habitat use found in this study in Durango does not
differ significantly from those reported by other studies elsewhere in North American temperate forests. We
intend to continue marking and monitoring more individuals in our study area in the future, and this should
increase the reliability of the information reported here.

Key words: canid, carnivore, gray fox, home range, mesopredator, Mexico, mixed forests, radiotelemetry,
Sierra Madre Occidental.

Resumen
Para conocer y comparar el tamaño del ámbito hogareño de la zorra gris (Urocyon
cinereoargenteus) en las montañas de México, con lo reportado para esta especie en
1
Laboratorio de Ecología y Conservación de Fauna Silvestre; Departamento El Hombre y Su Ambiente; Universidad
Autónoma Metropolitana Unidad Xochimilco, Calzada del Hueso #1100, Ciudad de México, 14910, México. E-mail:
jservin@[Link] (JS).
2
Escuela de Biología; Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, Bulevar. Valsequillo y Avenida San Claudio Edificio
112-A, Puebla 72570, Puebla, México.
3
SEMARNAT, Delegación Federal en Durango, Bulevar Durango # 198. Durango 34170, México. E-mail: [Link]@
[Link] (EC).
*Corresponding author
ÁMBITO HOGAREÑO Y USO DE HÁBITAT EN ZORRA GRIS

Norteamérica (Canadá y Estados Unidos de Norteamérica), en un bosque templado

de la Reserva de la Biosfera “La Michilía”, en Durango, se marcaron a seis individuos
adultos de zorra gris con radio-collares de telemetría. Todos los individuos se
monitorearon y se siguieron por medio del método de triangulación, con antenas tipo
“H” y un radio receptor portátil modelo TR-2. El monitoreo incluyó tanto seguimientos
intensivos de 24 h con localizaciones cada hora, así como también localizaciones
aisladas durante el día o noche, acumulando localizaciones para conocer el tamaño
de ámbito hogareño en las diferentes estaciones a lo largo del año. Las localizaciones
se trasladaron a mapas, se usó el método del menor polígono convexo usando el 95%
de las localizaciones para estimar y obtener el tamaño de su ámbito hogareño y con
la ayuda de un mapa de vegetación de la zona se determinó el uso del hábitat. Los
resultados indicaron que el tamaño promedio del ámbito hogareño de la zorra gris en
la Reserva de la Biosfera “La Michilía” fue de 135 Ha (nZ = 6). Los machos tuvieron un
promedio de AH de 90 Ha (nM = 4), mientras que para las hembras el promedio de AH
fue de 224 Ha (nH = 2). En general, para este parámetro (AH), las hembras presentaron
áreas mayores que los machos a lo largo del año. Se encontró que el tamaño de ámbito
hogareño varió significativamente a lo largo del año (P < 0.001). La zorra gris utilizó
siete tipos de hábitat, en donde la frecuencia de uso, tuvo una variación significativa
(P < 0.001). Se observó una marcada preferencia por el bosque de encino-pino. El
tamaño de ámbito hogareño encontrado en este estudio en Durango, México, no difiere
significativamente de lo reportado por otros estudios realizados en Canadá y Estados
Unidos de Norteamérica.

Palabras clave: Bosques templados, cánido, carnívoro, mesodepredador, México,

radiotelemetría, Sierra Madre Occidental.

Introducción
La zorra gris (Urocyon cinereoargenteus) se distribuye desde el suroeste de Canadá hasta
el noroeste de Venezuela y Colombia, y en México es cosmopolita (Leopold 1977; Hall
1981; Servín y Chacón 2005). Los ejemplares presentes en México en general son grises
y con una mancha negra en el dorso de la cola; el pecho y la garganta son blancos; los
costados tienen una mancha café canela. La longitud total varía entre 800 a 1125 mm,
y el peso corporal entre 2 a 4 kg (Trapp y Hallberg 1975). Se considera más abundante
en sitio con topografía rocosa y con diferentes tipos de vegetación, prefiriendo lugares
con una cubierta arbustiva densa, es posible encontrarlos desde bosques templados
hasta matorrales xerófilos. Es considerada como omnívora, cuyo espectro va desde
plantas, semillas, frutos silvestres, conejos, ratones, tuzas, aves, lagartijas e insectos,
ocasionalmente consume carroña; cuando habita cerca de las poblaciones urbanas
consume desperdicios orgánicos (Wood 1958; Leopold 1977).
Es considerado perjudicial al hombre, porque en determinadas circunstancias
pueden ocasionar daños a las granjas de pollos, patos y guajolotes (Wood 1958). Tiene
actividad principalmente nocturna, aun cuando en algunas regiones se ha reportado
actividad diurna (Trapp y Hallberg 1975; Fritzell y Haroldson 1982).
La subespecie que ocurre en la zona del presente estudio es U. c. madrensis que vive
en toda la Sierra Madre Occidental incluyendo Durango (Baker y Greer 1962; Álvarez y

258 THERYA Vol.5(1): 257-269

 Servín et al.

Polaco 1984). A pesar de su amplía distribución en América y en particular en México,

se han realizado pocos estudios sobre la especie en relación a su biología y menos
aún aquellos que traten de aspectos de su ecología conductual como sus movimientos,
desplazamientos, uso de hábitat y tamaño de su ámbito hogareño. En particular de
un parámetro difícil de cuantificar como es, el tamaño del ámbito hogareño que la
traducción más usada del término “home range” y se considera como aquella área
ocupada por un individuo en sus actividades normales de búsqueda de alimento, pareja,
reproducción y cuidado de crías; los viajes exploratorios fuera de estas áreas no están
incluidos dentro de este espacio (Burt 1943).
El objetivo del presente estudio fue determinar el tamaño del ámbito hogareño y el uso
de hábitat de la zorra gris (U. cinereoargenteus) así como sus variaciones estacionales a
lo largo del periodo anual en los bosques templados con baja actividad humana de la
Sierra Madre Occidental del estado de Durango.
Material
y Métodos
Área de estudio. El estudio se realizó en la Reserva de la Biosfera “La Michilía”, en
el estado de Durango, entre los paralelos 23.4167° y 23.5000° de latitud Norte y los
meridianos -104.2500° y -104.3500° de longitud Oeste, sobre la Sierra de Michis,
municipio de Súchil, Durango. La reserva cuenta con una superficie de 42,000 Ha
de terreno heterogéneo, con abruptos cañones y depresiones profundas que dan lugar
a pequeños valles y mesetas. Tiene una variación de la altitud de los 1,724 msnm
hasta los 2,950 msnm. Fisiográficamente, el área de la reserva quedó delimitada por
dos cordones montañosos de la zona de transición entre la Sierra Madre Occidental
y la altiplanicie del Norte de México. Estas dos cadenas montañosas son la Sierra de
Úrica, que marca los límites entre los Estados de Durango y Zacatecas, caracterizada por
superficies suaves con pendientes poco pronunciadas; mientras que la otra sierra es la de
Michis, cuyo relieve presenta depresiones profundas y pendientes pronunciadas y es en
ésta donde se encuentra la zona núcleo de la reserva (Halffter 1978; Fig. 1).
El área tiene un clima que va del templado semi-seco, al templado sub-húmedo (Cw;
García 1988), con temperatura media anual de 12° C y una precipitación media anual que
oscila de los 600 a los 900 mm. En cuanto a régimen de lluvias, existen dos estaciones
bien marcadas, la época de sequía que se acentúa de febrero a mayo y la época de lluvias,
que abarca los meses de junio a septiembre, presentando también lluvias invernales que
constituyen menos del 5% del total anual. Dentro de la reserva existen ríos y arroyos
permanentes como “El Laurel”, “Ciénegas”, “La Tasa”, “El Pitorreal”, “La Ciénega de los
Caballos”, “El Taray” y el “De las Víboras”, donde las especies de mamíferos silvestres
encuentran agua durante la época de sequía. También existen las lagunas temporales y
bordos artificiales que sirven de abrevaderos para el ganado (Halffter 1978, González-
Elizondo et al. 1993).
La vegetación es de bosques de pino-encino (Pinus spp. y Quercus spp.). Las
especies dominantes en la vegetación varían de acuerdo con la altitud, geomorfología
y las condiciones microclimáticas, que dan como resultado la existencia de 47 tipos de
unidades fisonómico-florísticas y reunidas para este estudio en 22 hábitats. Destacan el
bosque de pino-encino (Pinus engelmannii, P. arizonica, P. chihuahuana y varias especies
del género Quercus), el bosque de encino-pino, el bosque de encino-pino-cedro (Q.

[Link] 259
ÁMBITO HOGAREÑO Y USO DE HÁBITAT EN ZORRA GRIS

rugosa, P. engelmannii, con P. chihuahuana y Juniperus deppeana), el manzanillar

(Arctostaphylos pungens), el pastizal con bosque de encino-cedro (Q. sideroxyala y
J. deppeana) y pastizales (Boutelua sp., Muhlenbergia spp. y Aristida spp; González-
Elizondo et al. 1993).

Figura 1. Localización
geográfica de la Reserva
de la Biosfera “La
Michilía”, en la Sierra
Madre Occidental del
estado de Durango,
México, donde se radio
marcaron seis individuos
de zorra gris (Urocyon
cinereoargenteus).

Captura y marcaje de individuos. Para capturar a las zorras, se usaron 18 trampas de

quijada de acero conocidas como cepos del #2 y #3 (Victor® Inc Soft-Catch Traps),
enterradas y colocadas al paso, sin atrayentes sobre pequeñas veredas, de tránsito de
estos carnívoros en los bosques de encino-pino y en sus bordes. Las trampas fueron
colocadas individualmente o en pares durante la temporada seca de 1991, 1992 y 1993

260 THERYA Vol.5(1): 257-269

 Servín et al.

(enero a principios de junio), distribuidas en un área de aproximadamente 5 km2; se

trampeo solo en esta época ya que en terreno mojado o húmedo el acero de las trampas
se oxida y se hacen lentas o no funcionan tan rápido y la posibilidad de captura disminuye
notablemente. Fueron revisadas diariamente, durante la mañana; los individuos
capturados, fueron contenidos físicamente con un “domador” y posteriormente con
la contención química, que consiste en aplicarles una inyección intramuscular en los
cuartos traseros, de una mezcla preparada en el momento de Clorhidrato de Ketamina
(Imalgen®) y Clorhidrato de Xilacina (Rompun®; Servín y Huxley 1992). Una vez
sedados, a cada animal se le cubrieron los ojos para evitar daños a las retinas, debido a
que los ojos permanecen abiertos, las pupilas expuestas y permanecen dilatadas bajo el
efecto de las drogas (Servín y Huxley 1992). Adicionalmente, se le sujetó el hocico por
medio de un bozal para tener un manejo más seguro. Posteriormente, se tomaron sus
principales medidas somáticas (mm), el peso (g), sexo y edad según el desgaste de sus
piezas dentales. Finalmente, se les colocó un collar radiotransmisor que emite señales
de radio en la frecuencia de 150 - 152 MHz (Telonics®, Mesa Arizona, USA). Cada
collar pesó 125 g, lo que representó menos del 5% del peso del animal. Los individuos
marcados fueron liberados en el mismo día y sitio de su captura.

Radiotelemetría. La señal de los radiocollares fue captada por un receptor portátil modelo
TR-2 (Telonics®) conectado por un cable coaxial a una antena direccional del tipo “H”
de dos elementos. L a localización de los animales en el campo se efectúo por medio
del método de la triangulación, que consiste en tomar las direcciones en grados, con
ayuda de una brújula, de al menos dos rumbos y desde dos diferentes estaciones fijas
con ubicación conocida, que determinan la dirección en la cual se encuentra el animal
desde cada una de ellas (Mech 1983). Las estaciones fijas están localizadas en un mapa
del área y permanecen constantes. Para el área de estudio, se cuenta con un sistema de
75 estaciones fijas, colocadas a una distancia de 500 metros entre ellas, cubriendo un
área de 150 km2 (Servín y Huxley 1995; Servín et al. 2003). Se obtuvieron al menos
50 localizaciones por individuo y por estación (primavera, verano, otoño invierno), para
tener datos suficientes y estimar el tamaño de ámbito hogareño (White y Garrot 1990) y
acumular robustez estadística de los datos (Sokal y Rohlf 1981; Zar 1999).
Se utilizó un vehículo para desplazarse lo más pronto posible entre una estación y
otra, transcurriendo un tiempo de 3 a 5 minutos aproximadamente entre la toma de
ambos rumbos. Sólo se consideraron los pares de lecturas cuya diferencia fue mayor
a 20° y menor de 160°, se tomó este criterio para reducir el error de localización
producido por la técnica de triangulación (White y Garrot 1990). Aquellos pares de
rumbos que no cubrieron esta condición fueron descartados en el momento mismo
de la lectura, y se usaron otros puntos para obtener una localización confiable. En
gabinete, estos rumbos se trazan a partir de los puntos conocidos y se proyectan las
líneas, de tal forma que cuando se cruzan en el espacio, este sea el punto en el cual el
animal se encontraba a esa fecha y hora determinadas, localizándose espacialmente.
Así, los datos de movimientos y localizaciones de cada animal se transfirieron a mapas
individuales de escala 1:10,000.
Se localizaron las zorras de manera aislada, es decir en cualquier tiempo del día o
de la noche y también se realizaron cuando fue posible, seguimientos intensivos de 24

[Link] 261
ÁMBITO HOGAREÑO Y USO DE HÁBITAT EN ZORRA GRIS

horas, localizando cada zorra a intervalos de una hora. Cabe hacer mención que estos
seguimiento fueron pocos, ya que frecuentemente, se perdía la señal y la secuencia del
monitoreo y esto impedía tener una secuencia de 25 localizaciones que son el total de
un seguimiento exitoso de 24 h. Todas las localizaciones obtenidas se agruparon por
sexos y por periodos estacionales: primavera (21 Marzo al 20 Junio), verano (21 Junio al
20 Septiembre), otoño (21 Septiembre al 20 Diciembre), invierno (21 Diciembre al 20
Marzo; Fig. 2). Esta nube de puntos fue sobre la cual se efectuaron las estimaciones de
tamaño del ámbito hogareño, las comparaciones, el análisis espacial y la descripción
estadística.
Para cuantificar el tamaño del ámbito hogareño, se utilizó el método del menor
polígono convexo (MPC; Mech 1983; White y Garrot 1990), incluyendo sólo el 95%
de las localizaciones. Se eliminaron aquellos puntos más externos o periféricos y
que pudieron ser el resultado de movimientos no cotidianos como viajes esporádicos
del individuo que no corresponde estrictamente a su ámbito hogareño o que fueron
producto de errores de localización (Burt 1943; Mech 1983; White y Garrot 1990; Servín
y Huxley 1995). El criterio seguido para la eliminación de este tipo de localizaciones,
fue seleccionar los puntos más externos o más alejados al centro de actividad (Hayne
1949). El centro de actividad es, el promedio aritmético de las coordenadas de “X” y “Y”,
de todas las localizaciones que conforman cada mapa. Es decir, aquellos puntos que
tuvieran una distancia mayor al doble de la desviación estándar al centro de actividad,
fueron eliminados (Mech 1983; White y Garrot 1990).
Para cuantificar el uso del hábitat se utilizó un mapa de vegetación de la zona de
estudio, a escala de 1:10,000; al que se le sobrepuso el mapa de localizaciones de cada
zorra marcada. En esta sobreposición se cuantificó, para cada tipo de hábitat, el número
de veces que los individuos fueron localizados en ese particular hábitat; de tal manera
que se obtuvieron las frecuencias y porcentaje de uso en los diferentes hábitats. Estos
datos también fueron agrupados para su análisis anual y estacional.

Análisis de datos. Se utilizaron los valores de las estimaciones del ámbito hogareño
obtenidos a lo largo de las estaciones y al año. Mientras que las comparaciones entre
el tamaño de AH en las estaciones y entre este estudio con otros desarrollados en
Norteamérica, fueron hechas con la prueba de bondad de ajuste de “ji cuadrada”, para
probar la hipótesis de nulidad acerca de la no variación del tamaño del ámbito hogareño
y el uso del hábitat a lo largo del año (Sokal y Rohlf 1981; Zar 1999).
Cabe hacer mención que los monitoreos frecuentemente fueron interrumpidos por las
condiciones climatológicas, tales como fuertes viento, lluvias torrenciales y tormentas
eléctricas, todas ella frecuentes en la zona de estudio, así como por la compleja topografía
que hace rebotar las señales de radio y en otros casos las enmascara (Fig. 2).

Resultados
Cuatro machos y dos hembras, todos individuos adultos de Urocyon cinereoargenteus,
fueron capturados en veredas dentro de la zona de bosques templados (pino-encino,
encino-pino y encinares) y sus bordes, no se obtuvieron capturas en pastizales o bosques
de pino, a pesar que hubo trampas en esos sitios. En esos hábitats se tuvieron capturas
de coyote (Canis latrans), mapaches (Procyon lotor) y Zorrillos (Mephitis spp.). Los sitios

262 THERYA Vol.5(1): 257-269

 Servín et al.

de captura de zorras variaron de una altitud de 2,100 msnm a 2,450 msnm. El peso
de las hembras varió de los 2,800 g hasta los 3,700 g, mientras que para los machos
fue de 3,500 g a los 3,800 g. Con base en las medidas obtenidas en estas capturas, los
machos fueron más pesados y largos que las hembras (Tabla 1). Respecto a los fármacos
mezclados (Ketamina y Xilacina) aplicados, se observó que mantuvieron inmovilizadas
a las zorras un promedio de, 83 ± 41 min, con una dosis promedio de Ketamina (1.28
± 0.79 mg / kg p. c.) y Xilacina (0.65 ± 0.19 mg / kg p. c.; Tabla 1). Se obtuvieron a 293
localizaciones para todos los individuos capturados y monitoreados de Marzo de 1991
hasta Diciembre de 1993 con las que se realizaron las estimaciones de los tamaños y
uso de hábitat del ámbito hogareño (Fig. 2).

Figura 2. Se muestran lo
períodos de seguimiento
por radiotelemetría de
cuatro machos y dos
hembras de zorra gris
(Urocyon cinereoargenteus)
equipadas con radio collar
en Reserva de la Biosfera
“La Michilía”, Durango,
México.

El tamaño del ámbito hogareño. Se obtuvo un tamaño promedio anual para la

zorra gris en el bosque templado que fue de 135.03 Ha (n = 6). Para los machos
se encontró un promedio anual de ámbito hogareño de 90.30 Ha (n = 4). En tanto
que las hembras, tuvieron un promedio anual de 224.50 Ha (n = 2; Tabla 2). Al
comparar estos valores se encontró que entre las hembras y los machos existen
diferencias estadísticamente significativas (X2 = 279.67; g. l. = 1; P > 0.0001).

El tamaño del ámbito hogareño estacional. A lo largo de las estaciones del año, se
encontró una variación significativa del tamaño del ámbito hogareño de la zorra
(X2 = 495.79; g. l. = 3; P < 0.001). Durante la primavera, el tamaño del AH para
las hembras fue mayor (250 Ha) que el encontrado para los machos (100.58 Ha).
Durante el verano el tamaño del AH para la hembra marcada disminuyó a 190 Ha,
pero aun así, es de mayor tamaño al estimado para el macho marcado (M-062)
que fue de 39 Ha. En el período del otoño, se obtuvieron localizaciones para
una hembra (H-069), para cuantificar un tamaño de ámbito hogareño de 268 Ha,
mientras que para el macho que aportó datos su tamaño fue de 45 Ha. Finalmente
en el período de invierno, los machos promediaron un tamaño de 51.7 Ha y para
las hembras fue de 190 Ha (Fig. 3).

Uso de Hábitat. De un total de 22 tipos de hábitats que se reconocen en la Reserva

de la Biosfera de “La Michilía”, la zorra gris utilizó siete hábitats, que fueron los
siguientes: bosque de encino (BQ), bosque de encino-pino (BQP), bosque de
pino-encino (BPQ), bosque abierto con pastizal de encino-pino (BQP-P), pastizal-
matorral con bosque de encino joven (PMQ-BQ), pastizales (P) y tierras de cultivo
(A; González-Elizondo et al. 1993). Al incluir todos los hábitats se encontró que la

[Link] 263
ÁMBITO HOGAREÑO Y USO DE HÁBITAT EN ZORRA GRIS

frecuencia de uso de los hábitats varió significativamente (X2 = 342.22, g. l. = 6, P

< 0.001) durante el año y la zorra gris mostró que el hábitat preferido fue el bosque de
encino-pino (Fig. 4; Tabla 3).
Tabla 1. Se muestran
Tiempo de Tiempo de los principales datos
Longitud Dosis de Dosis de XHCl
Individuos Peso (g) Edad inducción manejo de género (M = Ma-
total (mm) KHCl (ml/kg) (ml/kg)
(min:seg) (min) chos; H = Hembra),
M-107 3500 950 AD 0.6 1.0 9:45 118 valores morfológicos
de peso, longitud total,
M-062 3600 1040 AD 2.0 0.6 4:02 63 edad, y las dosis apli-
M-072 3800 950 AD 0.7 0.7 6:31 147 cadas de Hidrocloruro
de Ketamina (KHCL,
M-061 3600 1040 AD 2.0 0.6 4:20 63 Imalgen®) y Hidroclo-
H-162 3700 955 AD 2.0 0.6 8:40 75 ro de Xilacina (XHCL,
Rompun®), tiempo
H-069 2800 1010 AD 0.4 0.4 2:30 35 de inducción (tiempo
en que tarda en caer
inconsciente), tiempo
El bosque de encino-pino (BQP) fue el hábitat en el que se localizó con mayor frecuencia de manejo (tiempo
que dura inmovilizado
a las zorras, con un 44% del total de localizaciones. El segundo tipo de hábitat más e inconsciente), en los
utilizado fue el bosque de encino, donde las zorras fueron localizadas un 31%. Los individuos de zorra
gris capturados en la
hábitats de bosque abierto con pastizal de encino-pino (BQP-P) y los de pastizales (P) Reserva de la Biosfera
“La Michilía”, Duran-
mostraron frecuencias de utilización similares, con aproximadamente el 11%. Mientras go, México.
que los hábitats donde las zorras se localizaron de manera ocasional fueron el bosque
de pino-encino (BPQ), el pastizal-matorral con bosque de encino joven (PMQ-BQP) y
las tierras de cultivo de avena (A), con frecuencias observadas menores al 1.7% (Fig. 4)
y se consideró que su presencia fue aleatoria.

Figura 3. Tamaño del

ámbito hogareño para
hembras y machos de
zorra gris (Urocyon
cinereoargenteus) a lo
largo de las estaciones
del año (distintos años),
en la Reserva de la
Biosfera “La Michilía”,
Durango, México.

Uso estacional del hábitat. En los bosques templados se encontraron diferencias

significativas en el uso estacional del hábitat durante las estaciones del año (X2 = 133.5,
g. l. = 5, P < 0.05). Siendo que el hábitat más frecuentemente usado por las zorras fue
el bosque de encino-pino (BQP), seguido del bosque de encino (BQ), mientras que con
un moderado uso se tuvo al bosque de encino-pino con pastizal natural (BQP-P) y al
pastizal natural (P). Finalmente con visitas marginales y escasas fueron los bosques de

264 THERYA Vol.5(1): 257-269

 Servín et al.

pino-encino (BPQ), campos de cultivo de avena (A) y Pastizal abierto con matorral de
encino y con Bosque de Encino-Pino. (PMQ-BQP; Fig. 3; Tabla 3).
Durante la primavera, utilizaron seis tipos de hábitat, mostrando una marcada
preferencia hacia el bosque de encino (BQ) (Tabla 3), ya que ahí se localizaron el 48%
con respecto a los otros hábitats disponibles, en tanto que, el bosque de encino-pino
(BQP), presentó un porcentaje de utilización del 26%. Los hábitats con vegetación
abierta y el bosque de pino-encino (BPQ), fueron visitados con frecuencias bajas; para
el bosque de pino-encino (BPQ) se registró un uso del 5.2%, mientras que el bosque
abierto con pastizal de encino-pino (BQP-P) fue de 9.4%, los pastizales (P) de 10. 4% y
las tierras de cultivo (A) en un 1%.

Tabla 2. Se muestran los

valores del tamaño del Tamaño de Ámbito Hogareño (Ha)
ámbito hogareño (Ha) a Individuos
lo largo de las estaciones Zorra
Primavera Verano Otoño Invierno Anual
del año, de individuos
machos (M) y hembras
(H) radio marcados de M-061 11.30 -- 45.00 -- 28.50
zorra gris (Urocyon M-107 75.00 -- -- 36.20 55.60
cinereoargenteus) en la
Reserva de la Biosfera M-062 111.00 39.00 -- 67.30 72.43
“La Michilía”, Durango, M-072 205.00 -- -- -- 205.00
México.
H-162 250.00 -- -- 190.00 220.00
H-069 -- 190.00 268.00 -- 229.00
Machos 100.58 39.00 45.00 51.75 90.30
Hembras 250.00 190.00 268.00 190.00 224.50
Promedio 130.46 114.50 156.00 97.83 135.03

En verano, las zorras utilizaron significativamente con mayor frecuencia el bosque de

pino-encino (BQP), con un 61.3%, con respecto a los demás hábitats que se encontraban
disponibles (X2 = 95.75, g. l. = 5, P < 0.05). Por otra parte, el bosque abierto con pastizal
de encino-pino (BQP-P) y el bosque de encino (BQ) presentaron porcentajes de uso
similares con 13.4 y 11.9%, respectivamente. Nuevamente, los hábitats con vegetación
abierta, pastizales y matorrales con bosque de encino joven (PMQ-BQP), los pastizales
(P) y tierras de cultivo (A), fueron escasamente visitados, observándose porcentajes de
1.5, 10.4 y 1.5%, respectivamente (Tabla 3).
Durante el otoño, los datos que se obtuvieron fueron solo para un macho (M-062) y
una hembra (H-069), el uso del hábitat disminuyó fuertemente, ya que sólo usaron dos
hábitats, mayormente el bosque de encino-pino (BQP) con 80% de las localizaciones y
el bosque de encino-pino con pastizal (BQP-P) con 20% de localizaciones.
En el invierno, la zorra gris utilizó con mayor frecuencia el bosque de encino (BQ) (X2
= 7.36, g. l. = 2, P < 0.05). En este período se obtuvo un incremento de 69.4%, que fue
el mayor en este tipo de hábitat (BQ), con respecto a las estaciones anteriores, tanto que
el hábitat de pastizal puro (P) fue incluido dentro de las áreas de actividad de las zorras
alcanzando su porcentaje de utilización más alto durante el año, con 30.6% (Tabla 3).

[Link] 265
ÁMBITO HOGAREÑO Y USO DE HÁBITAT EN ZORRA GRIS

Discusión
En este estudio se aportan resultados nuevos e interesante para la especie, que sin
embargo deben ser tomados con cautela, ya que en los pocos individuos estudiados
y se presentó cierta discontinuidad en su monitoreo y en las localizaciones de los
animales radiomarcados, por diferentes causas, entre las que destacan, las condiciones
metereológicas, la heterogénea topografía de la región, la mortalidad, así como a los
movimientos de las zorra en la zona.
Tabla 3. Se muestran
HABITAT PRIMAVERA VERANO OTOÑO INVIERNO ANUAL los valores del porcen-
taje de uso del hábitat,
BQP 26 61.2 80 0 41.80 a lo largo de las esta-
BQ 48 12 0 69.4 32.35 ciones del año de los
individuos marcados
BQP-P 9.4 13.4 20 0 10.70 con radio collares de
P 10.4 10.4 0 30.6 12.85 zorra gris (Urocyon ci-
nereoargenteus) en la
BPQ 5.2 0 0 0 1.30 Reserva de la Biosfera
A 1 1.5 0 0 0.63 “La Michilía”, Duran-
go, México. Bosque
PMQ-BQP 0 1.5 0 0 0.38 de encino-pino (BQP);
SUMA 100 100 100 100 100.00 Bosque de Encino
(BQ); Bosque de enci-
no-encino con pastizal
(BQP-P); pastizal (P);
bosque de pino-enci-
Los valores estimados en este estudio para el tamaño del ámbito hogareño (AH) estuvieron no (BPQ); campo de
cultivo de avena (A) y
dentro de los valores conocidos para esta especie en Norteamérica (Fox 1975, Trapp y (PMQ-BQP)
Hallberg 1975, Fuller 1978, Haroldson y Fritzell 1984). En la Michilía, Durango, las
hembras mostraron tener un tamaño de ámbito hogareño mayor que el de los machos y
estos hallazgos son similares con otros estudios (Trapp y Hallberg 1975).
Con el seguimiento intensivo entre estaciones del año, se encontró que además
de variaciones en el tamaño de los ámbitos hogareños, también cambian su posición
espacial, ya que generalmente las zorras usan una fracción de la composición total
anual de su ámbito hogareño durante cualquier mes, es por esta razón que los tamaños
pueden variar mucho y llegar a ser grandes o pequeños, como lo encontramos en este
estudio y en otro similares reportados en la literatura (Haroldson y Fritzell 1984).
Se encontró que una de las hembras marcada aportó datos interesantes durante la
estación de primavera, obteniéndose valores altos en el tamaño de su ámbito hogareño
en comparación con los machos. Esta hembra reproductiva (H-162), durante los
últimos días de su gestación y el inicio de la cría de cachorros, efectuó largos y rápidos
desplazamientos, tanto nocturnos como diurno, para visitar cuerpos de agua que se
encontraban alrededor de su ámbito hogareño y particularmente de su madriguera, causa
por lo que esta hembras tuvo tamaños muy grandes de ámbito hogareño. Mientras los
machos muestran que no mostraron este tipo de movimientos en el área y esto sugiere
la poca colaboración de éstos en la crianza de su progenie y quizá baja sociabilidad.
Respecto al uso de hábitat, todos los animales marcados, mostraron una preferencia
a moverse en los bosques con buena cobertura vegetal y visitando menos los sitios
abierto o con poca cobertura vegetal, como los pastizales y áreas de cultivo. Esto
también sugiere la importancia que tienen los bosques para su protección o resguardo y
alimentación principalmente. Cabe mencionar que el bosque de encino-pino (BQP) y el

266 THERYA Vol.5(1): 257-269

 Servín et al.

bosque de encino (BQ) fueron los hábitats más abundantes y disponibles, estos hábitats
fueron usados en proporción de su abundancia. Haroldson y Fritzell (1984), obtuvieron
en su estudio que las zorras utilizaron más frecuentemente los bosques maduros de
roble-nogal, que el bosque joven de esta misma vegetación, estos autores afirman que
los bosques son el hábitat de mayor importancia para las zorras dentro de sus ámbitos
hogareños. También mencionan, que las zorras grises, tanto machos como hembras,
utilizan mayormente los bosques maduros que las tierras de cultivo que se encontraban
disponibles en su zona de estudio. Características similares encontramos en el presente
estudio, ya que las zorras de la Michilía tendieron a usar mayormente el Bosque de
Encino y Bosque de Encino-Pino, ambos en mejores estados de sucesión y conservación
que el resto de los hábitats disponibles.

Figura 4. El uso del hábitat

anula obtenido por medio
de las frecuencias de
localización de la zorra gris
(Urocyon cinereoargenteus
madrensis) en siete tipos
de hábitat que usó en la
Reserva de la Biósfera
“La Michilía”, Durango,
México. Corresponden a
Bosque de Encino (BQ),
Bosque de Encino-Pino
(BQP), Bosque de Pino-
Encino (BPQ), Bosque
abierto con pastizal de
Encino-Pino (BQP-P),
Pastizal-Matorral con
Bosque de Encino joven
(PMQ-BQP), Pastizales
(P) y Tierras de cultivo (A;
González-Elizondo et al.
1993).

Finalmente, la zorra gris a lo largo de todo el año utilizó con mayor frecuencia el bosque
de encino-pino (BQP), específicamente durante la primavera, verano y otoño. Mientras
que en el invierno nuestros registros sugieren que el hábitat que usaron fue el bosque
de encino, que potencialmente les da más cobijo y muchos de los encino tienen huecos
que las zorras utilizan para resguardarse del frio y viento. Así en la zona de estudio
este tipo de hábitat les ofrece más recursos alimenticios y de refugio, tanto en el suelo
como en la copa de los árboles, lo que les da ventaja funcional como lo encontró Yeager
(1938).
Es necesario continuar marcando individuos de esta especie, para incrementar el
conocimiento sobre la ecología conductual de la zorra gris en las montañas de México.

Agradecimientos
Este estudio recibió apoyo del Instituto de Ecología, A. C., a través del Proyecto Michilía,
también fue apoyado por la CONABIO (Proyecto P064 “Los Mamíferos del Estado
de Durango”). Dos revisores anónimos así como, M. Vences y M. Huxley leyeron
críticamente el manuscrito y aportaron valiosas recomendaciones que mejoraron el

[Link] 267
ÁMBITO HOGAREÑO Y USO DE HÁBITAT EN ZORRA GRIS

trabajo. En el trabajo de campo y trampeo se recibió ayuda de F. Alvarado, R. Medina,

J. Á. Moreno y J. Medina.

Literatura citada
Álvarez, T., y O. J. Polaco. 1984. Estudio de los mamíferos capturados en “La Michilía”,
Sureste de Durango, México. Anales de la Escuela Ciencias Biológicas. México
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268 THERYA Vol.5(1): 257-269

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York, [Link].

Sometido: 9 de noviembre de 2013

Revisado: 12 de diciembre de 2013
Aceptado: 15 de diciembre de 2013
Editor asociado: Sergio Ticul Álvarez Castañeda
Diseño gráfico editorial: Gerardo Hernández

[Link] 269
 New Record of the mexican hairy THERYA, abril, 2014
porcupine Sphiggurus mexicanus (Rodendia: Vol.5(1): 271-275
Erethizontidae) in the Eastern Sierra of Mexico. DOI: 10.12933/therya-14-158

Registro Notable del Puercoespín

Arborícola Sphiggurus mexicanus
(Rodendia: Erethizontidae) en la Sierra
Madre Oriental, México
Iván Lira-Torres1, Gerardo Sanchez-Rojas2,
Deyanira Ojeda-Ramírez1 y Fabián R. Gómez de Anda1

Introduction: The Mexican hairy porcupine Sphiggurus mexicanus (Rodentia: Erethizontidae) has been
poorly studied in Mexico and is considered threatened according to NOM- 059- ECOL- 2010 (Mexican
list of endangered species). Habitat loss due to fragmentation is a major problem for this species
throughout its geographic range.

Methodology: An adult female Mexican hairy porcupine (Sphiggurus mexicanus) in good health was
donated to the Nicolás Bravo Zoo in Tulancingo City, state of Hidalgo, Mexico, in June 2013. Prior
to admission to the zoo, the specimen was quarantined in the veterinary school of the Universidad
Autonoma del Estado de Hidalgo (UAEH).

Results: The porcupine was successfully fed a diet based on alfalfa, mango, mamey (Pouteria sapota),
avocado and squash. We found two species of ectoparasites on the porcupine, Amblyomma longirostre
and Trichodectes sp. The specimen of Sphiggurus mexicanus was collected at 20.29077º N, -98.11047º
W, near the Pahuatlan River, on the border between the states of Puebla and Hidalgo, in the Eastern
Sierra of Mexico.

Discussion: This location record is new and is important in that it confirms and documents the presence of
the Mexican hairy porcupine Sphiggurus mexicanus, with geographical coordinates, in the Eastern Sierra
of Mexico. Habitat connection to the previously known locality 70 km away in the area of Tuzamapan de
Galeana, Puebla is not clear.

Key words: Eastern Sierra of Mexico, Mexican hairy porcupine, Sphiggurus mexicanus, records

Resumen
Se documenta el registro georeferenciado del puercoespín arborícola (Sphiggurus
mexicanus) en los márgenes del río Pahuatlán en los límites entre los Estados de Puebla e
Hidalgo, en la Sierra Madre Oriental. Además se informa la presencia de los siguientes
ectoparásitos en el puercoespín arborícola: Amblyomma longirostre y Trichodectes sp.
Este hallazgo permite registrar a la especie en una región donde había un vacio de

1
Instituto de Ciencias Agropecuarias, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, Área Académica de Medicina
Veterinaria y Zootecnia. Rancho Universitario Av. Universidad km 1, Ex-Hacienda de Aquetzalpa. Tulancingo, Hidalgo
43600, México. E-mail: ilira_12@[Link] (IL), dojeda@[Link] (DO), mvzfabiangomez@[Link] (FG).
2
Instituto de Ciencias Básicas e Ingeniería, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, Centro de Investigaciones
Biológicas., Pachuca, Hidalgo, 42001, México. E-mail: [Link]@[Link] (GS).
EL PUERCOESPÍN EN LA SIERRA MADRE ORIENTAL

información entre los estados de Veracruz y San Luis Potosí, por lo que se refuerza la
idea de la importancia de implementar programas de monitoreo y conservación en la
Sierra Madre Oriental de México.

Palabras clave: Ectoparásitos, puercoespín arborícola, registro, Sierra Madre Oriental.

Introducción
El puercoespín arborícola Sphiggurus mexicanus (Rodentia: Erethizontidae) es una
de las especie de mamífero menos estudiadas de México y es considerada como
amenazada de acuerdo a la NOM-059-ECOL-2010 (SEMARNAT 2010). Por lo que es
de vital importancia el conocimiento de su distribución, población, ecología y demás
estudios que puedan reflejar su situación actual para proporcionar información sobre
su biología y así poder realizar acciones para su conservación (Juárez-G 2005).
Esta condición de riesgo es debida a la pérdida y la fragmentación de su hábitat a lo
largo de su rango de distribución (Villa y Cervantes 2003). La fragmentación del hábitat
se produce como consecuencia de la trasformación de los bosques tropicales en tierras
agrícolas y ganaderas. No obstante, la IUCN (International Union of Conservation of
Nature) considera que el estado de conservación de la especie es de preocupación
menor (Pino et al. 2008). Además, no se encuentra enlistado en los Apéndices de CITES
(CITES 2013).
Los puercoespines son animales arborícolas, solitarios y nocturnos, además de
que pasan el día descansando en las ramas de los árboles o en algún hueco (Reid
1997; Aranda 2013). Debido a este comportamiento el registro de su presencia en
alguna localidad es incidental y difícilmente se puede sistematizar (Emmons 1997;
Ramírez-Bravo 2012).
La presencia de esta especie a lo largo de la Sierra Madre Oriental ha sido
supuesta por métodos como los modelos de distribución potencial de especies (Pino
et al. 2008), ya que se cuenta con registros referenciados geográficamente de esta
especie en los estados de Veracruz y San Luis Potosí (Hall 1981; Mejenes et al. 2010;
Ramírez-Bravo 2012; REMIB 2013; Fig. 1). Sin embargo, no se tiene un registro con
datos geográficamente referenciados o ejemplares colectados para el norte del estado
de Puebla e Hidalgo, en colecciones científicas, publicaciones, o en bases de datos
electrónicas en línea (MANIS 2013; UNIBIO 2013).
Como resultado de una donación en junio del 2013, llego al Zoológico Nicolás
Bravo en la Ciudad de Tulancingo de Bravo; en el estado de Hidalgo, un ejemplar de
puercoespín arborícola (Sphiggurus mexicanus) hembra adulto en perfecto estado de
salud. Previo a su ingreso a la colección animal del zoológico, el ejemplar fue puesto
en cuarentena en el consultorio de Fauna Silvestre y Medicina de la Conservación del
Hospital Veterinario del Área Académica de Medicina Veterinaria y Zootecnia, del
Instituto de Ciencias Agropecuarias de la Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo
(UAEH), donde se evaluó y estabilizó por 40 días.
Considerando el nicho alimentario (herbívoro arborícola), se le ofreció una dieta
en cautiverio a base de alfalfa fresca (Medicago sativa), mango (Mangifera sp), mamey
(Pouteria sapota), aguacate (Persea americana) y chayote (Sechium edule). La dieta fue
bien recibida por el ejemplar, debido a que no se presentó un desordenes gastrointestinales

272 THERYA Vol.5(1): 271-275

 Lira-Torres et al.

ni falta de apetito. Se le aplico un programa de medicina preventiva, que consistió en

desparasitación. En el examen físico y clínico se colectaron a Amblyomma longirostre y
Trichodectes sp. como ectoparásitos.
Adicionalmente y con ayuda del donante se ubicó el sitio de captura en el margen
del río Pahuatlán; en donde el ejemplar fue capturado vivo, en las coordenadas
20.29077º N, -98.11047º W, en el límite entre los Estados de Puebla e Hidalgo,
México (Fig. 1).
Los ecosistemas cercanos a Pahuatlán Puebla presenta muchos elementos de origen
neártico. Hacia el solvento de la sierra existe presencia de remanentes de Bosques
Mésofilos de Montaña representados en su mayoría por especies como pinos, encinos,
liquidámbar y mixtos de carácter subhúmedo. Hacia las cañadas hay predominancia
de bosques tropicales subperennifolios con predominancia de Cedrela sp., Alnus sp.,
Acrocarpus sp., Macademia sp., Trema sp., Inga sp., y abundantes frutales nativos
(Psidium sp., Ficus sp., Pouteria sapota, etc.), como introducidos (e. g. Mangifera
sp., Musa sp.), así como de vegetación secundaria y pastizales (Rzedowski 1991
González 2004). El clima es cálido húmedo con lluvias en verano (Am(f) y (A)C(w2);
García 1973).

Figura.1. Mapa del

sitio de captura del
Puercoespín Arborícola
(Sphiggurus mexicanus)
en el margen del río
Pahutlán, en el estado
de Puebla, tanto en una
escala fina que incluye
los tipos de vegetación
según el inventario
forestal nacional, así
como un mapa del
lado superior derecho,
donde se indican los
registros reportados
anteriormente de la
especie para ubicar
que este nuevo registro
cubre un hueco sobre la
información de colecta.

Los pobladores de Pahuatlán; próximos al sitio de colecta, del norte de Puebla, y

colindante con el Estado de Hidalgo, declaran que la especie es común. Las espinas
del puercoespín arborícola son buscados por la gente local, ya que se cree que son
medicinales, una creencia que podría representar una amenaza para la población
de puercoespines de la zona. Además, las conexiones con otras poblaciones no
están claras, ya que las localidades más cercanas se encuentran a 70 km en el área
de Tuzamapan de Galeana, Puebla y al sur de Veracruz (Tlapaya y Gallina 2010;
Ramírez-Bravo 2012). Por lo que la importancia de este registro es que confirma
la presencia del puercoespín arborícola Sphiggurus mexicanus en una región de la

[Link] 273
EL PUERCOESPÍN EN LA SIERRA MADRE ORIENTAL

Sierra Madre Oriental donde existía un vacío de información sobre la presencia de

la especie, el cual es muy evidente en el mapa de los registros de colecta de esta
especie en las bases de datos disponibles, lo que podría ser un punto de partida para
estudios dirigidos a la conservación de esta especie dentro de la zona.

Figura 2. Ejemplar Cap-

turado de Puercoespín
Arborícola (Sphiggurus
mexicanus).

Agradecimientos
Al Zoológico Nicolás Bravo de la Ciudad de Tulancingo de Bravo, Hidalgo, por
proporcionarnos el ejemplar y los datos de captura para la elaboración de la nota
correspondiente. Agradecemos al D. A. Hernández Silva por su ayuda en el mapa de
la figura 1. GSR agradece al proyecto Diversidad Biológica del estado de Hidalgo
tercera etapa por el apoyo.

Literatura citada
Aranda, M. 2012. Manual de rastreo de mamíferos silvestres de México. Comisión
Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO). Ciudad
de México.
Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora
Silvestres. 2013. URL: [Link]/esp/resources/pub/checklist08/[Link]).
Emmons, L. 1997. Neotropical Rainforest Mammals. A Field Guide. The University of
Chicago. Chicago, [Link].

274 THERYA Vol.5(1): 271-275

 Lira-Torres et al.

García, E. 1973. Modificaciones al sistema de clasificación climática de Köppen.

Instituto de Geografía, Universidad Nacional Autónoma de México. Ciudad de
México, México.
González, M. F. 2004. Las Comunidades Vegetales de México. Secretaria de Medio
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Hall, R. E. 1981. The Mammals of North America. John Wiley and Sons. New York,
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(Ceballos, G., y G. Oliva, eds.) Fondo de Cultura Económica. Comisión Nacional
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Mejenes, S. de M., M. Hernández, J. Barragán, y J. Pacheco. 2010. Los mamíferos en el
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silvestres de México, categorías de riesgo y especificaciones para su inclusión,
exclusión o cambio, y lista de especies en riesgo. Diario Oficial de la Federación,
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Tlapaya, L., y S. Gallina. 2010. Cacería de mamíferos medianos en cafetales en el centro
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Villa, B., y F. Cervantes. 2003. Los Mamíferos de México. Grupo Editorial Iberoamérica.
Ciudad de México, México.

Sometido: 8 de septiembre de 2013

Revisado: 19 de enero de 2014
Aceptado: 5 de marzo de 2014
Editor asociado: Jan Schipper
Diseño gráfico editorial: Gerardo Hernández
[Link] 275
 Geographical and ecological distribution of THERYA, abril, 2014
the neotropical river otter (Lontra longicaudis) Vol.5(1): 277-288
in Michoacan, Mexico DOI: 10.12933/therya-14-162

Distribución geográfica y ecológica de la

nutria de río neotropical (Lontra longicaudis)
en Michoacán, México
Tiberio C. Monterrubio–Rico1 y Juan F. Charre–Medellín1*

Introduction: Considering the general deterioration of Michoacán rivers, increased poaching, the failure
to enforce relevant laws in the last 10 years, and the absence of a detailed assessment of the current status
of the river otter (Lontra longicaudus) in the state of Michoacán, our main goal was to collect and analyze
all available historical and recent evidence for the occurrence of the river otter in this state. The study
focused on three regions for which field recordings were obtained during the period 2005 to 2012. Our
second objective was to analyze the ecological conditions associated with these recent records. This
information is especially important because the species is protected in Michoacán, and it is an indicator of
the environmental quality of water bodies.

Methodology: Historical records of otters in Michoacán were reviewed to establish their reliability and
age. The search included scientific papers, theses, and data bases of scientific collections available on line.
The current presence of river otters in the state was further documented by diurnal transects along rivers
and streams in which visual records, footprint tracks, feces, burrows, latrines, or skulls were obtained. The
records were then projected on maps in order to analyze them in the context of biogeographic regions,
watersheds, vegetation-types, climate, cities, and rivers.

Results: The presence of river otters in Michoacán was documented by only 10 historical records (Fig. 1,
Table 1). Our field work generated 90 records in 17 localities (Fig. 2, Table 1). The records were found in
four watersheds. The type of vegetation that is associated with the largest number of records was the tropical
deciduous forest (n = 47, 52%), which is characterized by average temperatures between 21 and 28 ⁰C and
annual rainfall between 700 and 1,300 mm.

Discussion and conclusions: Our results represent the most recent records for L. longicaudus for the state
of Michoacán, and perhaps for any other state in central-western Mexico. The observed distribution of the
river otter confirms its presence in at least three major biogeographic regions of Michoacán, namely Balsas,
Sierra Madre del Sur, and Pacific Coast. All the data obtained during the study associate this species with
perennial streams and where permanent pools remain during the dry season (Fig. 1). This area may be an
important refuge for this species because a hydrological network is spread over environmental heterogeneity
encompassing temperate forests in the Sierra Madre del Sur and the Eje Neovolcanico to tropical deciduous
forests along the Balsas River and the Pacific coast. In the future, it will be important to document if this
otter occurs in the Zicuirán-Infiernillo Biosphere Reserve which seems to have the potential for connectivity
with rivers in the state of Guerrero. This would make the Michoacán otters of considerable importance for
conservation programs on a regional level.

Key words: climatic profile, Balsas, Mustelidae, skull, water dog.

Laboratorio de Ecología de Vertebrados Terrestres Prioritarios, Facultad de Biología, Universidad Michoacana de San
Nicolás de Hidalgo, Morelia, Michoacán 58194, México. Email: tmonter2001@[Link] (TCMR); jfcharre@yahoo.
[Link] (JFCM)
* Corresponding author
NUTRIA DE RÍO EN MICHOACÁN

Resumen
La nutria de río neotropical (Lontra longicaudis annectens),es uno de los carnívoros en
riesgo del centro occidente de México que a pesar de presentar una distribución histórica
y potencial amplia, todavía se desconoce su distribución actual, sus condiciones de
conservación, y ecología local a lo largo de los principales ríos de la vertiente del Pacífico
incluyendo Michoacán. Para el estado encontramos 10 localidades de registros históricos
sobre la presencia de la nutría, que no permiten delimitar su distribución actual para las
diferentes regiones del estado debido a su dispersión, poca representatividad regional,
e imprecisión. Mediante transectos diurnos, obtuvimos 90 registros de 17 localidades
que incluyen evidencia fotográfica, y biológica que confirman la presencia actual de
nutria de río (L. longicaudis) en tres regiones y cuatro cuencas hidrológicas del estado de
Michoacán, México. Todos los registros están asociados a ríos perennes, y la mayoría
de los registros se obtuvo en bosques tropicales caducifolios, seguido de bosques de
pino–encino. Se obtuvo el perfil bioclimático para la nutria, considerando temperatura
y precipitación. Con base en las distancias y condiciones topográficas que separan
los ríos donde se confirmó su presencia entre la Costa Michoacana y la Depresión del
Balsas, desconocemos si existe contacto entre las poblaciones de nutria de río de estas
regiones. La amplia distribución observada para la nutria en las tres regiones permite
asumir que la especie en Michoacán cuenta con una población importante, pero con
escasa disponibilidad de superficie protegida.

Palabras clave: Balsas, cráneo, Mustelidae, perfil climático, perro de agua.

Introducción
La nutría de río neotropical Lontra longicaudis, también conocida en el medio rural
de Mesoamérica cómo “perro de agua” (Reid 1997), presenta una amplia distribución
continental desde el norte de México hasta la provincia de Buenos Aires en Argentina
(Larivière 1999). Tres subespecies han sido reconocidas globalmente, correspondiendo
a México la subespecie L. longicaudis annectens (Larivière 1999). En México la nutria
de río se distribuye a lo largo de la vertiente del pacifico desde Chihuahua hasta
Chiapas, y por la vertiente del golfo de México desde Yucatán hasta Tamaulipas (Gallo
1997). A pesar de su alta especialización piscívora, la nutria consume desde crustáceos
y pequeños mamíferos, hasta aves, reptiles, insectos e incluso frutos (Larivière 1999;
Quadros y Monteiro–Filho 2000; Gallo et al. 2008, Guerrero–Flores et al. 2013). La
nutria es un carnívoro de la familia Mustelidae que en México incluye tres especies
de nutrias (Enhydra lutris, Lontra canadensis y Lontra longicaudis), y cuatro mustélidos
terrestres (Taxidea taxus, Mustela frenata, Galictis vittata, Eira barbara), además de la
reintroducida Mustela nigripes (Ceballos y Oliva 2005).
La nutria de río se asocia principalmente a cuencas de ríos con aguas claras con
corriente lenta o relativamente rápida, también en arroyos secundarios y en lagunas
de agua dulce y lagunas costeras de Sinaloa, Guerrero, Veracruz y Yucatán (Sánchez et
al. 2007). Generalmente se encuentra por debajo de los 1500 msnm, sin embargo en
algunas localidades de México ha sido registrada arriba de los 2000 m (Santo–Moreno et
al. 2003; Servín et al. 2003), siendo 3,000 m la mayor altitud en la cual se ha observado
en Argentina (Eisenberg y Redford 1999; Larivière 1999).

278 THERYA Vol.5(1): 277-288

 Monterrubio–Rico y Charre–Medellín

Aunque existían antecedentes de la presencia de nutria de río en el estado de

Michoacán (Leopold 1959; Gallo 1997; Magaña-Cota 2008), solo existe un ejemplar
colectado, el cual está depositado en el Museo de Historia Natural Alfredo Dugés
en la ciudad de Guanajuato. El ejemplar fue colectado en 1876 en el municipio de
Tangancícuaro, Michoacán por el naturalista Alfredo Dugès en el siglo XIX durante su
estancia en México (Magaña-Cota 2008). Sin embargo, hasta hoy, no existía ningún
estudio publicado basado en registros contemporáneos que confirmaran, delimitaran
y proporcionaran un panorama actual a nivel estatal sobre la distribución de la nutria.
En general hasta antes de este estudio, la información disponible sobre la nutria en
Michoacán se encontraba dispersa. Los registros existentes en su mayoría antiguos y
anecdóticos, incluso presentaban imprecisiones sobre las localidades de ocurrencia
que no corresponden a los sitios de colecta u observación (Leopold 1959; Gallo 1997;
Magaña-Cota 2008). El registro más antiguo de nutria es el ejemplar colectado por A.
Dugès en 1876, posteriormente se encuentra el de Leopold (1959) que documenta un
perro de agua disecado y montado en la Colección del Laboratorio de Limnología de
Pátzcuaro, sin datos de procedencia y fecha de colecta. Otro registro procedente de
San José de la Montaña (Municipio de Coalcomán), en el que se reporta una piel de un
ejemplar cazado en las cercanías (Brand 1961). Álvarez et al. (1987) citó la presencia
de nutria en las cercanías del río Tupitina. Gallo (1997), proporcionó posteriormente
el conjunto de registros más recientes basados en entrevistas y recorridos que reportan
nutria para los ríos Coalcomán, Maruata, Huahua y Popoyuta a lo largo de la Costa de
Michoacán (Tabla 1).
Ante el deterioro general de los ríos de Michoacán (Israde–Alcántara 2005), el
incremento de caza ilegal por la inseguridad durante los últimos 10 años, y ante la
falta de un diagnóstico detallado sobre la situación actual de la nutria en el estado de
Michoacán, el principal objetivo de este estudio fue reunir y analizar toda la evidencia
disponible, histórica y reciente e integrar un diagnóstico enfocado en tres regiones para
las que se obtuvo registros de campo durante el periodo 2005–2012. Como segundo
objetivo se analizó las condiciones ecológicas asociadas a los sitios de registro a nivel
climático. Esta información es particularmente importante ya que la especie se encuentra
listada en la norma oficial, y es indicadora de la calidad ambiental de los cuerpos de
agua (Soler 2002).
Material
y Métodos
Michoacán cuenta con una amplia red de cuencas y sistemas fluviales, cuatro sistemas
son lacustres, el Lago de Cuitzeo, el Lago de Pátzcuaro, el Lago de Zirahuén, y el Lago
de Chapala, y la Cuenca del río Lerma, situados en el altiplano y en el eje Neovolcánico
Transversal. Además existen dos amplios sistemas fluviales que fluyen en la zona
neotropical del estado, la Cuenca del Balsas Tepalcatepec y el sistema fluvial costero, los
cuales no desembocan en lagos (Bocco et al. 1999). Como parte de distintos proyectos
de investigación efectuados, se muestreó en ríos de las tres regiones del estado con mayor
cobertura de vegetación original, principalmente en la cuenca del bajo Balsas, la Sierra
Madre del Sur, y la costa del Pacífico (Fig. 1). La vegetación de las tres regiones que
conforman el área de estudio incluye principalmente el bosque tropical caducifolio y el
bosque tropical subcaducifolio. Sin embargo en las partes altas, como en el municipio

[Link] 279
NUTRIA DE RÍO EN MICHOACÁN

de Arteaga (> a 600 m), encontramos bosques templados de encino y pino (Charre–
Medellín 2009). Todas las comunidades vegetales de la región presentan disturbios
antropogénicos como pastoreo y la agricultura en diferentes niveles de intensidad,
aunque todavía se pueden encontrar fragmentos continuos ≥ 1000 has de vegetación
primaria, especialmente en los municipios de Arteaga y Aquila (INEGI 2009).

Revisión de literatura y base de datos. Se revisaron los registros históricos de nutria para
el estado de Michoacán con la finalidad de establecer su confiabilidad y antigüedad.
La búsqueda incluyó artículos científicos, tesis de grado, bases de datos de colecciones
científicas, y bases de datos disponibles en línea como GBIF (The Global Biodiversity
Information Facility data bases, [Link] MANIS (Mammal Networked
Information System, [Link] Además se contó con la base de datos
de los mamíferos de Michoacán proporcionada por la Comisión Nacional para el
Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO), la cual está integrada por 9,186
registros de mamíferos provenientes de 10 proyectos de investigación donde destacan
los proyectos “P020 Biodiversidad de los Mamíferos de Michoacán”, correspondientes al
periodo de colecta de 1967 a 1978, con 6537 registros (Álvarez–Solórzano y López–Vidal
1998), el proyecto “T009 Actualización de la base de datos del Atlas Mastozoológico
de México con 1269 registros (Ceballos 2002), y el proyecto “P130 Base de datos de
mamíferos de México depositados en colecciones de Estados Unidos y Canadá” (López–
Wilchis 1998) con 954 registros.

Trabajo de campo. Como resultado de diversos proyectos de investigación realizados en

distintas regiones del estado desde el año 2005 a 2012, se documentó la presencia de la
nutria de río en el estado mediante transectos diurnos a lo largo de ríos y arroyos, en los
cuales se obtuvo registros visuales directos, y rastros de nutria como huellas, excretas,
madrigueras, echaderos, letrinas o esqueletos (Fig. 2). Los recorridos tuvieron una
extensión aproximada de 4 a5 km. Como los registros provienen de diferentes proyectos
de investigación efectuados en distintos años, además de limitaciones logísticas e
inseguridad, el muestreo no se realizó con diseños experimentales balanceados, y varias
localidades fueron visitadas solo una ocasión.

Caracterización geográfica y ecológica de la nutria de río en Michoacán. Los registros

obtenidos fueron georeferenciados y proyectados en el espacio geográfico con la finalidad
de analizarlos por región biogeográfica, cuenca hidrológica, municipios y ríos (Tabla
1). Para la caracterización ecológica de la especie se construyó el perfil bioclimático
de la especie, a partir de seis variables climáticas obtenidas de WORLDCLIM (www.
[Link]), (Bio1 = temperatura media anual, Bio5 = temperatura máxima del mes
más caluroso, Bio6 = temperatura mínima de mes más frio, Bio12 = precipitación anual,
Bio13 =precipitación de mes más húmedo, Bio14 = precipitación de mes más seco).
Además de las variables climáticas, se obtuvo la elevación para cada uno de los registros
a partir de un Modelo Digital de Elevación (MDE), y el tipo de vegetación asociado a
cada uno de los registros obtenido a través del mapa de Vegetación y Uso de Suelo Serie
IV del Instituto Nacional de Estadística, Geografía e Informática (INEGI 2009).

280 THERYA Vol.5(1): 277-288

 registros de

Michoacán, México.
en este estudio para
históricos*, y obtenidos
nutria
ríos y cuencas con
Tabla 1. Localidades,

Tipo de
Localidad Municipio Longitud Latitud Elevación Registros Río Cuenca Región
registro
*Tangancícuaro Tangancícuaro 102°12’19’’ 19°53’18’’ nd 1 P nd Lerma-Santiago Eje Volcánico

*Pátzcuaro Pátzcuaro 101°36’34.00’’ 19°30’57.00’’ nd 1 P nd nd nd

*San José de la Río Cachán o Coalcomán y
Coalcomán 103°8’5.68’’ 18°25’57.09’’ nd 1 ENT nd Costa del Pacifico
Montaña otros
Río Cachán o Coalcomán y
*Tupitina Aquila 102°55’32.2’’ 18°10’4.13’’ 100 1 ENT Río Tupitina Costa del Pacifico
otros
Río Cachán o Coalcomán y
*La Placita de Morelos Aquila 103°35’24.0’’ 18°32’20.4’’ 200 1 E Río Aquila Costa del Pacifico
otros
Río Cachán o Coalcomán y
*Santa Cruz de Cachán Aquila 103°14’34.8’’ 18°15’57.6’’ 50 1 E Río Coalcomán Costa del Pacifico
otros
Río Cachán o Coalcomán y
*Santa Cruz de Cachán Aquila 103°21’7.2’’ 18°16’44.4’’ 40 1 ENT Río Maruata Costa del Pacifico
otros
Río Cachán o Coalcomán y
*Huahua Aquila 103°0’25.25.2’’ 18°11’20.4’’ 30 1 ENT Río Huahua Costa del Pacifico
otros
*Popoyuta Lázaro Cárdenas 102°32’31.0’’ 18°2’20.0’’ 20 1 ENT Río Popoyuta Río Nexpa y otros Costa del Pacifico

*Arteaga Arteaga 102°17’21.0’’ 18°21’25.0’’ nd 1 P nd nd nd

Barranca Blanca Arteaga 102°30’16’’ 18°17’58’’ 511 2 E Río Toscano Río Nexpa y otros Costa del Pacifico

Charapendo Gabriel Zamora 102°4’44’’ 19°15’58’’ 1112 1 E Río Cupatitzio Río Tepalcatepec–Infiernillo Costa del Pacifico

Chorros del Varal Los Reyes 102°34’20.7’’ 19°30’26.46’’ 954 8 A, E, H Río Itzícuaro Río Tepalcatepec Costa del Pacifico

El Capire Gabriel Zamora 101°59’53.7’’ 19°7’15.8’’ 514 2 E, H Río Santa Casilda Río Tepalcatepec–Infiernillo Costa del Pacifico

El Cobano Gabriel Zamora 102°0’32.93’’ 19°9’47.13’’ 716 2 E, H Río Santa Casilda Río Tepalcatepec–Infiernillo Costa del Pacifico

El Marqués Múgica 102°4’48’’ 19°6’22’’ 538 6 E Río del Marqués Río Tepalcatepec–Infiernillo Costa del Pacifico
Río Cachán o Coalcomán y
El Nueve Aquila 102°59’20.9’’ 18°19’21.8’’ 592 12 E Río Huahua Costa del Pacifico
otros
Río Cachán o Coalcomán y
Guayabera Arteaga 102°50’55.9’’ 18°20’18.2’’ 1133 1 P Río La Tinaja Costa del Pacifico
otros
La Guadalupe Nuevo Urecho 101°53’2.4’’ 19°12’52’’ 494 1 E Río Santa Casilda Río Tepalcatepec–Infiernillo Costa del Pacifico

La Manga La Huacana 102°3’21’’ 18°57’14’’ 341 1 E Río del Marqués Río Tepalcatepec–Infiernillo Costa del Pacifico
Río Cachán o Coalcomán y
La Tinaja Coalcomán 102°52’30.1’’ 18°21’6.1’’ 969 8 E Río La Tinaja Sierra Madre del Sur
otros
Lombardia Gabriel Zamora 102°4’22.9’’ 19°9’13.4’’ 674 4 E Río Cupatitzio Río Tepalcatepec–Infiernillo Costa del Pacifico

Los pozos Arteaga 102°32’2.4’’ 18°15’41.4’’ 332 10 E, H, C Río Toscano Río Nexpa y otros Costa del Pacifico

Plan de Armas Arteaga 102°33’40.3’’ 18°12’38’’ 229 13 E, P Río Toscano Río Nexpa y otros Depresión del Balsas
Río Cachán o Coalcomán y
Santa Cruz de Cachán Aquila 103°15’0’’ 18°16’8.67’’ 162 1 E Río Coalcomán Costa del Pacifico
otros
Tequecarán Gabriel Zamora 102°3’29.06’’ 19°13’25.5’’ 879 1 E Río Cupatitzio Río Tepalcatepec–Infiernillo Costa del Pacifico

[Link]
Tototán Arteaga 102°46’37.6’’ 18°22’23.2’’ 373 17 E, H Río Aguililla Río Nexpa y otros Depresión del Balsas

281
Monterrubio–Rico y Charre–Medellín

Nd = no determinado, Ent = entrevista, E = excreta, H = huella, A = Avistamiento, C = Cráneo, P = Piel

NUTRIA DE RÍO EN MICHOACÁN

Resultados
Revisión de literatura y base de datos. La presencia de la nutria de río en el estado de
Michoacán se encontraba restringida a solamente 10 localidades de registro (Fig. 1 y
Cuadro 1). La mayoría de los registros históricos existentes en bases de datos (6 de
10) corresponden a crónicas, relatos o entrevistas realizadas a pobladores (Brand 1961;
Álvarez et al. 1987; Gallo 1997) por lo que carecían de datos precisos como localidad,
vegetación o elevación, dos registros corresponden a rastros (Gallo 1997), y un registro
corresponde a un ejemplar disecado y montado en la Colección del Laboratorio de
Limnología de Pátzcuaro sin etiqueta de procedencia (Leopold 1959; Tabla 1).
vNueve de los 10 registros se encuentran georeferenciados en la base de datos de los
mamíferos de Michoacán proporcionada por la Comisión Nacional para el Conocimiento
y Uso de la Biodiversidad (CONABIO), a través del proyecto T009 “Actualización de la
base de datos del Atlas Mastozoológico de México” (Ceballos 2002) y el proyecto P020
“Biodiversidad de los Mamíferos de Michoacán” (Álvarez–Solórzano y López–Vidal
1998).

Figura 1. Distribución
de la nutria de río L. lon-
gicaudis en Michoacán,
México.

Registros actuales. A partir de trabajo de campo se obtuvo 90 registros de 17 localidades

(Tabla 1). Entre los 90 registros, 79 se lograron a partir de la colecta de excretas de
letrinas ubicadas en su mayoría sobre rocas en medio de la corriente, seis de huellas,
dos avistamientos, dos pieles, y un cráneo colectado y depositado en la colección de
mastozoología de la Facultad de Biología de la Universidad Michoacana de San Nicolás
de Hidalgos con el número de catálogo 3417 UMSNH (Fig. 2).

282 THERYA Vol.5(1): 277-288

 Monterrubio–Rico y Charre–Medellín

Caracterización geográfica y ecológica de la nutria de río en Michoacán. Los 90 registros

de campo obtenidos en este trabajo se encuentran localizados en ocho municipios
del estado (Aquila, Coalcomán, Arteaga, La Huacana, Los Reyes, Mujica, Gabriel
Zamora, Nuevo Urecho) a lo largo de tres grandes regiones biogeográficas del estado de
Michoacán (CONABIO 1997). 61 registros en la región de la costa, 26 en la depresión
del Balsas y tres en la Sierra Madre del Sur (Fig. 1). Los registros corresponden a cuatro
cuencas hidrográficas (CNA 1998), la cuenca conocida como río Nexpa y afluentes
(vertiente del Pacífico de la Sierra Madre del Sur y la Costa Michoacana) fue la que
mayor cantidad de registros obtuvo (42, Tabla 1). En el río Toscano y el río Aguililla
se observó la mayor cantidad de registros, 25 y 17 respectivamente. El resto de los
registros se encuentran repartidos entre los ríos Huahua (13), la Tinaja (9), Itzícuaro (8),
el Marqués (7), Cupatitzio (6), Santa Casilda (5) y Coalcomán (1) (Tabla 1). El intervalo
de elevación en el que se registró a la especie fue entre 162 y 1,133 m.
Con base en la carta de vegetación y uso de suelo de INEGI (2009), el tipo de vegetación
al cual se encuentran asociados los registros fueron el bosque tropical caducifolio (n
= 47, 52%), seguido del bosque de pino–encino (n = 14, 29.7%) y bosque tropical
subcaducifolio (n = 13, 14.4%) pastizal cultivado (n = 6, 6.6%), y en menor número y
porcentajes la agricultura de temporal (5), la agricultura de riego (4), el bosque de pino
(2) y el bosque de encino con 1. Setenta y siete registros estaban asociados a vegetación
natural y 68 de estos (89.5 %) a vegetación conservada y continua en fragmentos ≥ a
1000 has.
La temperatura media anual asociada a los registros se encuentra entre los 21 y 28
°C mientras que el rango de temperaturas del mes más frio se encuentra entre los 10 y
17 °C y el rango de temperatura del mes más cálido se encuentra entre los 29 y 40 °C.
El rango de la precipitación media anual de los registros obtenidos se encuentra entre
los 700 y1300 mm. Todos los registros se encuentran por debajo de los 300 mm de
precipitación en el mes más lluvioso, y por debajo de 3 mm de precipitación en el mes
más cálido.

Discusión
Los resultados reúnen el conjunto más abundante de registros recientes sobre L.
longicaudis para el estado de Michoacán y quizás para cualquier otro estado del centro
occidente de México. Hasta antes de este estudio, la presencia de la nutria en el estado
de Michoacán se conocía de forma dispersa con registros obtenidos mediante entrevistas,
rastros o ejemplares cazados sin especificar localidades o hábitats circundantes (Leopold
1959; Brand 1961; Álvarez et al. 1987; Gallo 1997, Magaña-Cota 2008). En este trabajo
se presenta evidencia fotográfica y de ejemplares colectados de L. longicaudis (Fig. 2).
Para poder analizar todos los registros, se corrigió varios que provenían de la base datos
de los mamíferos de Michoacán proporcionada por la CONABIO, que corresponden
al proyecto T009 “Actualización de la base de datos del Atlas Mastozoológico de
México”(Ceballos 2002). Se presentaron inconsistencias en localidad y municipio, un
ejemplo es el registro de Brand (1961), el cual se ubica en el municipio de Coalcomán
para la localidad de San José de la Montaña, sin embargo las coordenadas de la base
de datos lo sitúan en el municipio de Angamacutiro en el altiplano, al límite con el
estado de Guanajuato. Esta zona presenta poca probabilidad de presencia histórica

[Link] 283
NUTRIA DE RÍO EN MICHOACÁN

de nutria. Recomendamos obtener la información de las fuentes originales, y consultar

las coordenadas geográficas de localidades vecinas o cercanas para comparar y validar
georeferenciación, evitando la distorsión de los registros a lo largo del tiempo y el uso
e interpretación equivocada de los resultados. Una situación similar se documentó
recientemente en el caso de la nutria de río para el estado de Durango (Charre–Medellín
et al. 2011).
Figura 2. Evidencia de
la presencia de nutria en
el estado. A) Ejemplar
cazado en la localidad
de Plan de Armas,
Municipio de Arteaga. B)
Huellas de la localidad
El Capire Municipio
de Gabriel Zamora. C)
Observación visual en la
localidad de Chorros del
Varal, Municipio de Los
Reyes. D) Letrina en la
localidad de Los Pozos,
Municipio de Arteaga.
Tablas

Con base en la distribución observada, la especie presenta una distribución actual en

al menos tres regiones biogeográficas amplias de Michoacán; Balsas, Sierra Madre del
Sur, y Costa del Pacífico. Sin embargo, es probable que en algunas partes del estado la
nutria de río se distribuya localmente también en zonas bajas del Eje Neovolcánico, por
ejemplo los registros de los ríos Cupatitzio e Itzícuaro, que corresponden respectivamente
a los municipios de Gabriel Zamora y Los Reyes situados en los límites entre el Eje
Neovolcánico y el Balsas (Tabla 1, Fig. 1). El intervalo de elevación registrado para la

284 THERYA Vol.5(1): 277-288

 Monterrubio–Rico y Charre–Medellín

especie coincide de manera general con el amplio intervalo altitudinal descrito para la
especie en general y para México (Larivière 1999; Santos–Moreno et al. 2003).
Con base en la revisión de literatura, la especie se encuentra asociada a bosques
mesófilos, bosques tropicales perennifolios, subcaducifolios y caducifolios (Gallo y
Casariego 2005). Pocos estudios han documentado la presencia de nutria asociada
a bosques templados (Santos–Moreno et al. 2005), y en particular a bosques de pino–
encino, el cual constituyó el segundo tipo de vegetación en Michoacán con mayor
cantidad de registros (n =14), solo después del bosque tropical caducifolio (n = 47),
y similar al bosque tropical subcaducifolio (n =13). La nutria de río es una especie
que tolera modificaciones ambientales, ocupando áreas cercanas a zonas de actividad
humana (Larivière 1999), por lo que no sorprende que se obtuvo registros en segmentos
del río que cruzan zonas agropecuarias, a pesar de que las áreas agrícolas pueden
presentar contaminación química u orgánica (Larivière 1999). La presencia de la nutria
en sitios con efectos antropogénicos en Michoacán nos indica que a pesar de la presencia
humana, los ríos cercanos a poblados parecen mantener un nivel de calidad ambiental
dentro de los límites de tolerancia para la nutria, ya que se han reportado como muy
sensibles a la contaminación de los cuerpos de agua (Soler 2002). Todos los registros
obtenidos durante nuestro estudio están asociados a ríos con flujo perene, y en época
seca varios forman pozas donde se facilita su observación (Fig. 1). La formación de pozas
estacionales es común en los ríos del trópico de Michoacán durante la estación seca y
crea microambientes que deben ser analizados en el futuro para determinar su influencia
en la distribución de la nutria (Noviembre–Mayo). Si los ríos sufrieran disminución en
sus cauces por canalizaciones, presas o sequía, existe el riesgo de que desaparecieran,
afectando la disponibilidad de hábitat y posiblemente aislando poblaciones limitando
su movilidad. Climáticamente todos los registros de campo se encontraron en sitios que
durante el mes más seco (mayo) la precipitación es casi nula (< 3 mm), y la temperatura
sobrepasa los 30 °C. Algunos pobladores estiman que durante la estación lluviosa, las
nutrias se aventuran no solamente a los afluentes secundarios de los ríos perennes, sino
también incursionan en arroyos ubicados a cientos de metros de los ríos principales, tal
y como reporta Sánchez et al. (2007).
Michoacán puede constituir un área importante para la realización de estudios
poblacionales de la especie, debido a su amplia red hidrológica y a su heterogeneidad
ambiental a la cual observamos la presencia de la nutria de río, la cual va desde los
bosques templados de la Sierra Madre del Sur y el Eje Neovolcánico, hasta los bosques
tropicales caducifolios del las regiones del Balsas y la Costa. La heterogeneidad ambiental
y separación de las cuencas ofrece un marco interesante para realizar estudios de
genética de poblacionales de la especie, ya que es probable que existan potencialmente
por lo menos dos poblaciones separadas por el parteaguas de la Sierra Madre del Sur,
dividiendo la vertiente del pacifico y la vertiente interior que corresponde a la cuenca
del bajo Balsas y el Tepalcatepec. Falta todavía determinar la amplitud de la distribución
de la especie para cada región, hace falta investigación en los ríos ubicados en el norte
de la costa de Michoacán (Municipio de Coahuayana), el norte de la Sierra Madre del
Sur (Mpio. de Chinicuila), y al interior de las cuencas del río Tepalcatepec y Balsas
(Mpio. de Tepalcatepec). También es importante documentar la presencia de la nutria
en la reserva de la biosfera de Zicuirán–Infiernillo, principalmente en afluentes a la

[Link] 285
NUTRIA DE RÍO EN MICHOACÁN

presa “Infiernillo” la cual parece tener un alto potencial de conectividad con el estado
de Guerrero a través del río Balsas, y que pueden ser importantes para programas de
conservación de la especie a nivel regional.

Agradecimientos
El presente estudio es resultado del trabajo de campo enfocado en mamíferos y aves en
peligro de extinción en Michoacán, México. Agradecemos el apoyo en campo brindado
por M. Álvarez–Jara, J. Venegas, A. Villanueva. Charre–Medellín agradece a CONACYT
por la beca otorgada (239248). Este trabajo fue financiado por la Coordinación de
Investigación Científica, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo (UMSNH)
y Fondos Mixtos CONACYT–Estado de Michoacán (Proyecto 41168). A la Facultad
de Biología de la UMSNH por las facilidades otorgadas para la preparación de este
manuscrito.

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NUTRIA DE RÍO EN MICHOACÁN

Sometido: 11 de septiembre de 2013

Revisado: 30 de noviembre de 2013
Aceptado: 10 de enero de 2014
Editor asociado: Juan Pablo Gallo
Diseño gráfico editorial: Gerardo Hernández

288 THERYA Vol.5(1): 277-288

 Foraging of Didelphis pernigra (Mammalia: THERYA, abril, 2014
Didelphidae) in a suburban area in the Sabana of Vol.5(1): 289-302
Bogotá, Colombia DOI: 10.12933/therya-14-172

Forrajeo de Didelphis pernigra (Mammalia:

Didelphidae) en un área suburbana
de la Sabana de Bogotá, Colombia
Viviana Barrera-Niño1* y Francisco Sánchez1

Introduction: In Colombia, there is widespread transformation of natural ecosystems, especially in the

Andean region. However, the impacts of those transformations have been poorly studied. Optimal patch
theory was used to evaluate the foraging behavior and movement patterns in the white-eared opossum
(Didelphis pernigra) in the Sabana de Bogotá, a plateau at about 2,600 m in the Colombian Andes. The
study site was dominated by an exotic grass (Cenchrus clandestinum), and little is known about possible
impacts of this exotic species on native [Link], we analyzed whether this grass the foraging behavior
and movements of D. pernigra. To test this, we used the giving up density (GUD) technique, which uses the
amount of food left in a feeding patch to assess the forager’s habitat perception. We also tested whether this
exotic grassland acted as a barrier to movements to and from an area of native and exotic trees. Finally, we
measured the influence of moon illumination, air temperature, and precipitation on the oppossum’s foraging
behavior.

Methodology: We established two approximately parallel transects in a suburban area (Fig. 1). Foraging
stations were located 30 to 40 meters apart on each transect. Each station consisted of a feeder made of a
cylindrical plastic container with 150ml of sugar water in a 1:3 proportion. Each container also contained
60 glass spheres to generate diminishing returns on the harvest rate. The oppossums were habituated to
the feeders for 15 days, and then GUDs were measured for 30 days. Feeders were filled before sunset and
checked the following morning.

Results: Oppossums foraged at least 240 m into the grasslands from the trees along the river. Air temperature
and precipitation did not influence their foraging behavior (Fig. 2). There was, however, temporal variation
in foraging activity, and at least some of this was due to a negative effect of lunar illumination (Fig. 3).

Discussion and Conclusions: Our results indicate that the white-eared opossum is a tolerant species able
to exploit human-created habitats. This finding is in agreement with reports on other species of Didelphis
that they are tolerant of moderate human interventions. We surmise that this species’ ability to exploit the
open ecosystems of the paramo has made it possible for it to effectively use the grasslands on the study site.
The only abiotic factor that was found to be influential was moon illumination. Darker nights gave lower
GUD’s indicating that the foragers perceived decreased predation risk. Finally, we argue that efforts should
be made to prevent the local extinction of this opossum in disturbed areas of Bogotá since it could aid in the
conservation of ecological functions in those areas.

Key words: Andes, giving-up density (GUD), habitat selection, optimal patch use, urban ecology.

Resumen
Aplicamos la teoría de uso óptimo de parches para evaluar los comportamientos de
forrajeo e inferir las posibilidades de movimiento del tlacuache de orejas blancas o fara,

1
Grupo Integrado de Investigaciones en Química y Biología, Programa de Biología Aplicada, Facultad de Ciencias Básicas
y Aplicadas, Universidad Militar Nueva Granada. Cajicá, km 2 vía Cajicá-Zipaquirá, Colombia. E-mail: vivibani@gmail.
com (VBN), fasbos@[Link] (FS)
*Corresponding author
FORRAJEO DE DIDELPHIS PERNIGRA

Didelphis pernigra en un área dominada por un pasto exótico (Cenchrus clandestinum),

en la Sabana de Bogotá, Andes colombianos. Evaluamos si el pastizal actuaba como
una barrera para los movimientos del fara, y también el posible efecto de la distancia a
un área con árboles nativos y exóticos cerca al río Bogotá, la iluminación de la luna, la

temperatura del aire y la precipitación. Los faras se adentraron al menos 240 m en el

pastizal, y la distancia respecto a la zona arbolada, la temperatura del aire y la precipitación
no afectaron su forrajeo. La iluminación de la luna se relacionó negativamente con el
forrajeo de los faras, probablemente al incrementar el costo percibido de depredación.
Nuestros resultados indican que el fara es una especie tolerante capaz de aprovechar
espacios creados por el ser humano, y argumentamos que deberían hacerse esfuerzos
para evitar que este marsupial desaparezca de las áreas altamente disturbadas de la
Sabana de Bogotá, dado que podría ayudar en la conservación de funciones ecológicas
en esas áreas.

Palabras clave: Andes, densidad de abandono (DDA), ecología urbana, uso óptimo de
parches, selección de hábitat.

Introducción
Una de las principales amenazas para la biodiversidad es la transformación de los
ecosistemas naturales, que puede causar la destrucción y fragmentación de ecosistemas
y reducir la conectividad para las poblaciones remanentes (Pullin 2002). En Colombia
es evidente la transformación de los ecosistemas naturales y es particularmente notable
en la región andina (Etter y van Wyngaarden 2000). Esto se debe principalmente a que
la mayor parte de la población humana (66% de la población, ~30 millones de personas)
en Colombia se ubica en los Andes (Etter y Villa 2000). Por otra parte, los Andes han sido
reconocidos como la región natural con la mayor riqueza de especies de flora y fauna
del país y también presenta un alto nivel de endemismos (Armenteras et al. 2003). Lo
anterior sugiere que deben hacerse esfuerzos especiales para proteger este patrimonio
natural, pero dada la alta cantidad de humanos y nivel de disturbio presente en los Andes
colombianos, dichos esfuerzos de conservación no deberían limitarse sólo a áreas de
ecosistemas naturales, sino también a áreas rurales, urbanas y suburbanas (Daily et al.
2003; Rosenzweig 2003).
Los procesos de urbanización en Colombia, y particularmente en la Sabana de Bogotá,
han causado cambios drásticos en los ecosistemas. La Sabana de Bogotá durante el
Pleistoceno fue un sistema de humedales en su zona plana rodeada por bosques andinos
y hasta antes de la llegada de los europeos esta situación no cambió considerablemente
(Van der Hammen 2003). Hoy la Sabana está invadida por construcciones y su paisaje
actual es un mosaico que refleja las diferentes necesidades humanas por refugios,
alimento y áreas para la oferta y producción de diferentes bienes y servicios (Camargo
Ponce de León 2007). Adicionalmente a la remoción de los ecosistemas nativos, también
se ha reemplazado en la Sabana la flora silvestre por especies exóticas como el pasto
kikuyo (Cenchrus clandestinum), los pinos (Pinus spp.) y los eucaliptos (Eucalyptus spp.).
Las especies exóticas eventualmente pueden naturalizarse, es decir interactuar con
especies de fauna nativa e integrarse al funcionamiento del ecosistema (Cavelier y Santos

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 Barrera-Niño y Sánchez

1999), pero es poco lo que sabemos sobre cómo la introducción de especies exóticas a la
Sabana afecta a su fauna nativa (Sánchez 2010). La información disponible sugiere que
los cambios que han ocurrido en la Sabana han causado una reducción en la diversidad
de especies de flora y fauna silvestres, y se conserva un limitado número de especies
representativas de la mastofauna andina, que toleran las actividades rurales y urbanas,
e incluso pueden aprovechar zonas dominadas por especies exóticas (Mendoza 2012).
Por otra parte, para enfrentar la pérdida de biodiversidad a nivel mundial se ha hecho
mayor énfasis en los estudios con especies consideradas como vulnerables o en peligro
crítico de extinción, y hay relativamente poco interés por las denominadas especies
“comunes”, las cuales también pueden ser susceptibles a extinciones locales por cambios
ambientales (Roger et al. 2007; Lindenmayer et al. 2011). Adicionalmente, el estudio de
estas especies comunes, puede ayudarnos a entender por qué pueden tolerar los cambios
que los seres humanos hacemos en el ambiente y entender sus requerimientos ecológicos
para que coexistan con nosotros (Cáceres 2000; Roger et al. 2007).
En este trabajo exploramos los comportamientos de forrajeo del tlacuache de orejas
blancas o fara Didelphis pernigra, que es el mamífero silvestre más grande que sobrevive
en las áreas urbanas y suburbanas de la Sabana y es relativamente común en áreas rurales
de los Andes. El fara es un marsupial de la familia Didelphidae, orden Didelphimorphia,
que se encuentra en los Andes de Colombia, Venezuela, Ecuador, Perú, y Bolivia (Lemos
y Cerqueira 2002). En su dieta incluye invertebrados, frutos y eventualmente pequeños
vertebrados como lagartijas, aves y ratones (Pérez-Hernández et al. 1994; Durant 2002).
En Colombia, D. pernigra se distribuye en altitudes entre los 2,000 y 3,600 m (Alberico
et al. 2000), y ha sido registrada en bosques andinos, páramos, y zonas reforestadas con
especies nativas y exóticas (López-Arévalo y Montenegro-Díaz 1993; Sánchez y Alvear
2003; Ramírez-Chaves et al. 2008). Hasta donde sabemos, sólo se ha realizado un estudio
en Colombia sobre cómo las modificaciones espaciales hechas por los humanos afectan
su forrajeo (Suárez 2012). Los estudios del comportamiento de forrajeo pueden brindar
información acerca del uso del hábitat por una población y permiten examinar los factores
que afectan las decisiones de forrajeo, ya que dependiendo de las características del sitio,
los animales escogen donde forrajear, la cantidad de tiempo invertido en la actividad y
la cantidad de alimento a consumir (Brown 2000). Por lo anterior, el comportamiento
de forrajeo puede usarse como una herramienta para tomar decisiones en estrategias de
conservación de hábitats para una especie, dado que ayudan a determinar la calidad de
los mismos (Narváez y Sánchez 2013), y la efectividad de programas de conservación
(Lindell 2008; Morris et al. 2009).
Una técnica usada para estudiar el uso de hábitat en animales ha sido la medida de
densidades de abandono (DDA), que corresponde a la cantidad de alimento dejada por
el animal en un parche alimentario después de forrajear (Brown 1988). El uso de DDA’s
fue propuesto como parte de un modelo de uso óptimo de parches que plantea que
un forrajeador permanece en un parche alimentario mientras los beneficios superan los
costos de explotarlo. Los beneficios son indicados por la tasa de cosecha al explotar el
parche, es decir, la cantidad de alimento obtenida por unidad de tiempo. Los costos de
forrajeo incluyen costos asociados con el riesgo de ser depredado, costos energéticos
y costos de oportunidades perdidas. Entonces, según el modelo de Brown la tasa de
cosecha de un forrajeador en un parche en el que experimenta ganancias decrecientes

[Link] 291
FORRAJEO DE DIDELPHIS PERNIGRA

como resultado del consumo del alimento, se relaciona con la cantidad de alimento en el
parche, y por ello la cantidad de alimento dejada por el forrajeador está asociada con la
tasa de cosecha de abandono (Brown 1988, 1992; Sánchez 2006). El cambio en la tasa
de cosecha indica cuándo los beneficios no compensan los costos de forrajeo y refleja
el valor marginal del parche para el forrajeador. Por ello, entre más comida abandone el
forrajeador en el parche, mayor será la DDA y menor el valor marginal para él.
Con base en lo anterior, utilizamos el modelo de Brown (1988) para examinar el
forrajeo y los movimientos del fara D. pernigra en un paisaje altamente modificado en
la Sabana de Bogotá. El área de estudio, el campus de la Universidad Militar Nueva
Granada (UMNG), ha sido afectada por procesos asociados a actividades rurales y de
urbanización, hay amplias áreas sembradas con pasto kikuyo (Cenchrus clandestinum),
y hay plantaciones de eucalipto (Eucaliptus sp.) y áreas en regeneración natural cerca
del río Bogotá. En particular, estudiamos si los faras se movilizaban y forrajeaban por
las zonas de pastizal, que representan ambientes altamente modificados, dominados
por una especie exótica como el kikuyo y que son podados con regularidad. Por ello
en este trabajo buscamos respuesta a las siguientes preguntas: 1) ¿actúan los pastizales
como una barrera para el desplazamiento del fara?, y 2) ¿la distancia al río, donde hay
bosques en regeneración y plantaciones de eucaliptos, afecta negativamente el forrajeo
del fara? Adicionalmente examinamos el posible efecto de la iluminación de la luna, la
temperatura del aire, y la precipitación pluvial sobre la actividad de forrajeo del fara.
Material
y Métodos
Área de estudio. Estudiamos el forrajeo de los faras durante dos meses (Noviembre/
Diciembre 2011) en el campus de la UMNG, en la Cordillera Oriental de Colombia,
municipio de Cajicá, departamento de Cundinamarca (4.941722°, -74.015146°; ~2,580
m; Fig. 1). Con base en los datos de la estación meteorológica en el campus, durante
el 2011 la temperatura media anual fue 13.5 °C y la humedad relativa promedio anual
fue de 84.7%, el promedio de precipitación mensual fue 173.4 mm, con un patrón
bimodal anual, siendo los meses de mayor precipitación mayo y octubre. El campus es
un ambiente altamente intervenido con suelos ricos en arcilla, y se puede dividir en tres
zonas: 1) zona con edificaciones y pastizales-jardines, 2) zona dominada por pastizales
(principalmente C. clandestinum) con árboles dispersos y áreas de cultivo, y 3) otra zona
correspondiente a la ronda hídrica del río Bogotá. La zona del río tiene plantaciones de
eucaliptos de 10-15 m de altura y áreas de regeneración natural dominadas por romerillos
(Baccharis sp.) y sauces (Salix humboldtiana), y en el estrato herbáceo es abundante el
kikuyo y adicionalmente hay árboles de aliso (Alnus jorullensis), cedro(Cedrela odorata),
y enredaderas como la mora (Rubus sp.) y ojo de poeta (Thunbergia alata).
El estudio del forrajeo lo realizamos en dos trayectos aproximadamente paralelos en la
zona dominada por pastizales (Fig. 1), separados cada uno por ~600 m. El trayecto 1 es
una zona inundable, regularmente podada y presenta una hilera de eucaliptos a manera
de cerca viva, a ~50 m de un cultivo de flores en el lote vecino y finaliza en un vallado
de ~1 m de profundidad e inicio de la zona de ronda del río Bogotá. En el trayecto 2, el
herbazal es denso y a ~10 metros de distancia de los cultivos experimentales del campus
(principalmente de clavel, fresas, lulo, y tomate) y se ubica a ~10 m de distancia de un
edificio. El trayecto 2 no presenta árboles sino hasta en las cercanías al río Bogotá, y

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 Barrera-Niño y Sánchez

había postes de luz eléctrica, los cuales fueron usados para fijar los comederos.
Además aproximadamente a 3 m de distancia, en el límite con la finca vecina, hay una
cerca metálica y electrificada.

Comportamientos de forrajeo. Para examinar el comportamiento de forrajeo del fara

instalamos seis estaciones de forrajeo en cada uno de los dos trayectos, con una distancia
de entre 30 y 40 m entre estaciones consecutivas. Dado que el fara parece consumir
frutas con regularidad en la Sabana de Bogotá (F. Sánchez obs. pers.), usamos como
estaciones de forrajeo contenedores cilíndricos plásticos de 6 cm de diámetro y 14.5 cm
de altura, con 150 ml de una mezcla de agua con azúcar (relación 1:3) y 60 esferas de
vidrio (1.5 cm de diámetro) como sustrato sólido, para dificultar la obtención de alimento
al profundizar en el comedero y así generar ganancias decrecientes (Sánchez 2006).
Este diseño ya había sido usado con éxito en otra área de la Sabana de Bogotá (Suárez
2012). Las estaciones fueron protegidas de la lluvia con un techo de plástico y reforzadas
en su base con cinta pegante gruesa. En cada estación utilizamos tubos de PVC de 2
pulgadas de diámetro y 15 cm de alto como soporte para los comederos. Colocamos
los comederos en árboles o postes de luz eléctrica a alturas entre 0 y 80 cm de altura,
dependiendo de las condiciones del lugar. Durante 15 días habituamos a los faras a
que visitaran las estaciones y consumieran el alimento líquido. Para atraerlos usamos
inicialmente banano y posteriormente sólo esencia de banano. Seguido al período de
habituación, registramos las densidades de abandono de los faras durante 30 días. Así, el
esfuerzo de muestreo total fue de 12 estaciones × 30 días.
Durante el período de registro de DDA’s usamos sólo esencia de banano como
atrayente. El muestreo diario incluyó la preparación del alimento líquido, el pesaje de
los comederos con y sin alimento líquido y finalmente, la distribución de los comederos
en las estaciones de los dos trayectos antes del atardecer, entre 17:30 y 18:00 h
aproximadamente. Medimos las DDA’s en la mañanas entre 07:00 h y 08:00 h, y durante
este proceso retiramos los contenedores de las estaciones, rectificamos el número de
esferas de vidrio en cada contenedor, pesamos el comedero con alimento y restamos el
peso del comedero con las esferas para obtener la cantidad de alimento en el comedero, es
decir, la DDA. Dado que la evaporación podría reducir las DDA’s, dejamos un comedero
con una malla en la parte superior, para que no pudiera ser usado por los faras en cada
trayecto y posterior al periodo de habituación encontramos que el efecto era despreciable
(< 0.5 g/noche). Colocamos cinta doble faz en los comederos para que los pelos de los
faras quedaran pegados y sirvieran como prueba de la visita. De los faras capturados
(ver adelante) obtuvimos pelos para comparar con los encontrados en los comederos.
La precipitación, temperatura máxima y mínima, y humedad relativa de cada noche de
muestreo los obtuvimos de la estación meteorológica del campus y la iluminación de la
lunar con el programa de libre distribución Moonphase 3.3 (Tingstrom 2009).

Registro Directo. De manera simultánea a la evaluación del forrajeo, capturamos faras

con el fin de verificar su presencia en el campus. Para la captura de faras usamos trampas
Tomahawk y Duke, 30×25×70 cm, dispuestas de manera aleatoria en la plantación de
eucalipto cercana al río para no interferir con los experimentos de forrajeo (Fig. 1).
Se emplearon 4 trampas durante cuatro noches, dispuestas entre las 16:00–18:00 h y

[Link] 293
FORRAJEO DE DIDELPHIS PERNIGRA

revisadas entre las 06:00–08:00 h del día siguiente. El cebo utilizado en las trampas fue
banano y mandarina. Usamos un esfuerzo total de 64 trampas/noche. Los individuos
capturados se marcaron en la oreja derecha con números consecutivos empleando un
tatuador permanente para conejos, se registraron las medidas estándares para mamíferos,
sexo y peso, posteriormente los dejamos en libertad en el sitio de captura (Jones et al.
1996). El éxito de captura lo calculamos como el número de individuos capturados
dividido por el esfuerzo de captura multiplicado por 100.

Figura [Link] de
la UMNG, Cajicá,
Colombia. Se muestran
los trayectos en los que
se distribuyeron las
estaciones de forrajeo
(trayectos 1 y 2) y la
zona de plantación
de eucalipto donde se
realizaron los trampeos
(círculos a y b). El
costado oriental del
campus está rodeado
por el río Bogotá.
Cortesía Departamento
de Planeación UMNG,
fotografía aérea, 2011.

Análisis de datos. Para estudiar el forrajeo de los faras en los dos trayectos del campus
utilizamos un modelo lineal generalizado con función gamma, con las densidades de
abandono como variable dependiente y las variables independientes fueron los trayectos,
las estaciones, y la iluminación de la luna. Escogimos este modelo estadístico dado que
se violaban los supuestos de normalidad y homoscedasticidad requeridos por modelos
paramétricos (Zar 1999). En el modelo final incluimos únicamente los factores que
afectaron significativamente al forrajeo de acuerdo con el método de Wilson y Hardy
(2002). Adicionalmente usamos análisis de correlación no paramétricos de Spearman
(Zar 1999) para examinar los posibles efectos de la iluminación de la luna, precipitación,
la humedad relativa y las temperaturas máxima y mínima del aire sobre el forrajeo de los
faras. Evaluamos las hipótesis estadísticas con un nivel de significancia α = 0.05.

Resultados
Comportamiento de forrajeo. El modelo lineal generalizado indicó que las variables
trayecto (c2 Wald = 6.99; g. l. = 1; P = 0.008), trayecto × estación (c2 Wald = 20.56; g. l. =
10; P = 0.024) y día (c2 Wald = 84.31; g. l. = 24; P < 0.001) afectaron el forrajeo del fara.
Las DDA’s en trayectos y estaciones mostraron gran variabilidad, y entre las estaciones
dentro de cada trayecto no se evidenciaron diferencias significativas (Fig. 2).

294 THERYA Vol.5(1): 289-302

 Barrera-Niño y Sánchez

Sin embargo, dos estaciones en el trayecto 2 presentaron DDA’s más altas que todas
las estaciones del trayecto 1, es decir, que fueron poco explotadas por los faras. Estas
dos estaciones estaban localizadas en los extremos del trayecto, es decir la más cercana
al río, estación 1 y la más lejana a él, estación 6.
También se encontró una alta variabilidad en las DDA’s a nivel temporal (Fig. 3), pero
reconocimos que en algunos días hubo bajas DDA’s como el día 17 del muestreo, y otros
días los faras tuvieron altas DDA’s, como el día 5. Para analizar el efecto temporal sobre
el forrajeo de los faras, empleamos correlaciones no paramétricas entre la iluminación
de la luna y las DDA’s, y algunas variables climáticas y las DDA’s. Encontramos que la
iluminación de la luna tuvo una correlación positiva y significativa (Spearman Rho =
0.155, P = 0.003) con las DDA’s. Dado que las DDA’s están inversamente relacionadas
con el valor marginal de los parches alimentarios, este resultado indica que la relación
beneficios/costos del forrajeo de los faras mejora cuando las noches son más oscuras. Las
variables humedad relativa (Spearman Rho = -0.053, P = 0.316), y temperatura máxima
(Spearman Rho = -0,042, P = 0.382) y mínima del aire (Spearman Rho = -0.023, P =
0.253) no tuvieron efecto sobre el forrajeo del fara. Adicionalmente se evidenció una
correlación positiva, pero no significativa, entre la precipitación y las DDA’s (Spearman
Rho = 0.091, P = 0.086).

Figura 2. Forrajeo de los faras (Didelphis pernigra) en parches alimentarios, medido en densidades de abandono (DDA),
a lo largo de dos trayectos con seis estaciones en áreas de pastizales y árboles; al aumentar el número del parche
alimentario (eje de las abscisas) disminuye la distancia con respecto a una zona arbolada en la ronda del río Bogotá, en el
campus Cajicá de la UMNG. No hubo diferencias entre las estaciones del mismo trayecto, pero las estaciones 1 y 6 del
trayecto 2, mostraron DDA’s significativamente superiores a todas las estaciones del trayecto 1. La línea dentro de la caja
es la mediana, sus extremos son los percentiles 25 y 75, la barra de error representa los percentiles 10 y 90, y los puntos
son valores atípicos. Las letras diferentes indican diferencias significativas (c2 Wald, P < 0.05).

Registro Directo. Capturamos dos faras macho en el campus, para un éxito de captura
de 3.13%. Los faras fueron capturados en el mismo lugar (círculos a y b de Fig. 1), en

[Link] 295
FORRAJEO DE DIDELPHIS PERNIGRA

un área con abundante mora (Rubus sp.) y kikuyo, rodeado de árboles de eucalipto.
Las medidas somáticas convencionales (en mm) de los faras fueron: individuo con el
tatuaje 1, longitud total (LT) 790, longitud de la cola (LC) 351, longitud de la pata (LP) 62,
longitud de la oreja (LO) 37, peso 1,700 g, e individuo con el tatuaje 2, LT 850, LC 306,
LP 62, LO 47, peso 1,600 g. Adicionalmente, durante el tiempo del estudio, 4 cadáveres
de faras fueron encontrados a lo largo del trayecto 2, entre las estaciones 3 y 6.

Discusión
Esperábamos encontrar que el forrajeo y movilización de los faras en el campus fuera
afectado por las zonas de pastizal y la distancia a la zona arbolada cerca al río Bogotá.
Sin embargo, nuestros resultados sugieren que ni el pastizal es una barrera para el
forrajeo del fara, ni el uso de parches alimentarios se relaciona con la distancia al
río. Esto refuerza la idea de que los miembros del género Didelphis toleran ambientes
altamente modificados y los resultados muestran que D. pernigra puede movilizarse
y/o forrajear por áreas desprovistas de vegetación nativa y poca vegetación arbustiva o
arbórea. Otros estudios con diferentes especies de la familia Didelphidae indican que
estos marsupiales hacen uso de zonas dominadas por árboles exóticos como el eucalipto
(Aguirre et al. 1998; Mendoza 2012), pero hasta donde sabemos, esta es la primera vez
que se reconoce el forrajeo del fara en ambientes dominados por especies exóticas no
arbóreas, como el kikuyo. El fara habita en ambientes naturales abiertos como áreas
de páramo en Colombia y Venezuela (López-Arévalo y Montenegro-Díaz 1993; Durant
2002) y probablemente su capacidad para explotar este ecosistema y sus recursos le ha
permitido aprovechar las zonas de pastizal presentes en el campus.
La técnica de las DDA’s puede usarse para reconocer cómo los forrajeadores hacen
uso del espacio y si distinguen diferencias a nivel de hábitat o microhábitat (Brown et
al. 1994; Narváez y Sánchez 2013). La ausencia de diferencias en el forrajeo al interior
de los trayectos sugiere que, desde el punto de vista de los faras, la zona dominada por
pastizales es un único hábitat, y sólo hay diferencias cuando se examinan estaciones
particulares, i.e., a nivel de microhábitat. Esto concuerda con lo encontrado en algunas
especies de marsupiales australianos de tamaño mediano, en las que el uso de hábitat
depende de la escala espacial, y también de la hora del día (Finlayson et al. 2008). Según
Finlayson et al. (2008), algunos marsupiales son más selectivos en el uso del espacio al
momento de escoger donde refugiarse durante el día y no demuestran preferencias por
algún tipo de cobertura durante el período de forrajeo en la noche. Para examinar si algo
similar ocurre en el campus de la UMNG sería necesario extender los esfuerzos para
capturar y registrar el forrajeo de los faras a otras coberturas además del pastizal, pero
parece que los faras seleccionan sitios de descanso, ya que hemos observado animales
en árboles de la ronda del río, y nunca descansando en la zona de pastizales o las zonas
construidas.
El modelo de uso óptimo de parches de Brown (1988) asume que la explotación
de un parche alimentario depende de la relación entre costos y beneficios percibida
por el forrajeador. Debido a que en todas las estaciones se usaba el mismo tipo de
comedero, no había diferencias en los costos energéticos; de igual manera, el tiempo
de muestreo fue relativamente corto dentro del ciclo reproductivo de los faras (Tyndale-
Biscoe y Mackenzie 1976), por lo tanto, los costos asociados a oportunidades perdidas

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 Barrera-Niño y Sánchez

probablemente tendrían poco impacto a lo largo de nuestro trabajo. Así, los costos de
forrajeo que podrían afectar con mayor intensidad el forrajeo de los faras estarían asociados
al costo percibido de ser depredados (Brown y Kotler 2007). En este contexto, nuestros
resultados sugieren que para los faras no hubo un incremento en el riesgo percibido de
depredación al adentrarse en el pastizal, y probablemente no hay depredadores que
intimiden lo suficiente al fara para afectar sus decisiones de forrajeo. Se ha encontrado
que los principales agentes de mortalidad para Didelphis en áreas sub-urbanas son los
automóviles, además de depredadores naturales o exóticos como los perros domésticos
(Cáceres 2000). Así, la ausencia o baja frecuencia de automóviles y perros pueden
explicar nuestros resultados. En el campus hemos observado depredadores nocturnos
como búhos (Pseudoscops clamator) y lechuzas (Tyto alba), pero sus dietas incluyen
invertebrados y pequeños vertebrados que generalmente no superan los 500 g (Huston y
Nelson 1994; Delgado-V. et al. 2005). Esto sugiere que es improbable que estas rapaces
puedan representar un riesgo para faras adultos que pesan más de 1000 g, y así causen
que eviten zonas abiertas, como pastizales, pero sería necesario examinar si pueden
afectar a animales juveniles.

Figura 3. Variación del forrajeo de los faras Didelphis pernigra, medido en densidades de abandono (DDAs), con respecto
al tiempo de experimentación. No hubo diferencias significativas entre las DDAs, excepto el día 5 que presentó un valor
más bajo que los días 18 y 28, y el día 17 tuvo un valor más alto que el resto de días. La línea dentro de la caja es la
mediana, sus extremos son los percentiles 25 y 75, la barra de error representa los percentiles 10 y 90, y los puntos son
valores atípicos. Las letras diferentes indican diferencias significativas (c2 Wald, P < 0,05).

Como mencionamos, detectamos un efecto de microhábitat indicado por la interacción

significativa entre trayecto y estación de forrajeo, debido específicamente a la baja
explotación de dos estaciones en el trayecto 2 respecto a las estaciones del trayecto
1. La mayoría de las estaciones en el trayecto 2 se fijaron a postes de luz, pero sólo
uno iluminaba durante toda la noche, y ésta estación fue menos explotada que las del

[Link] 297
FORRAJEO DE DIDELPHIS PERNIGRA

trayecto 1. Así, este resultado posiblemente sea consecuencia de la luz artificial, que en
mamíferos silvestres puede reducir sus movimientos y/o actividad (ver Rich y Longcore
2002). Adicionalmente, la correlación positiva entre las DDA’s y la iluminación de la
luna, indica que entre más oscura la noche mayor el valor marginal del alimento. En otras
especies de mamíferos también se ha evidenciado una preferencia a forrajear durante
las noches con bajos niveles de iluminación lunar (Orrock et al. 2004). Estos resultados
se han asociado generalmente con el riesgo de depredación percibido (Kotler et al.
1994), y se asume que los animales quedan más expuestos en noches más iluminadas.
Sin embargo, nuestros resultados contrastan con lo encontrado por Norris et al. (2010),
donde D. marsupialis, en un área fragmentada de Brasil mostró una mayor actividad al
aumentar los niveles de iluminación lunar posiblemente porque mejoraba su visibilidad,
de acuerdo con los autores.
No es claro si el menor forrajeo al aumentar la iluminación del sitio es por un mayor
riesgo de depredación percibido por los faras dentro del campus o si este comportamiento
sea innato y producto de presiones selectivas a lo largo de varias generaciones. Sin
embargo, los resultados de este estudio sugieren que por ejemplo, las áreas alrededor de
las edificaciones con alta iluminación serían menos usadas por los faras. Así, el aumentar
la cantidad de construcciones, como se tiene planeado en el campus, posiblemente
tenga un impacto negativo en el comportamiento del fara al reducir el valor de las
zonas iluminadas. Por otro lado, la segunda estación menos explotada del trayecto 2
se encontraba cercana al río. Observamos durante el tiempo de habituación y hasta
el tercer día de experimentación, que el parche era explotado por los faras, y luego de
ese día el uso del parche decreció considerablemente. La reducción en el uso de esta
estación coincidió con el aumento en el uso de máquinas ruidosas como motobombas
y motosierras en el lote vecino. Así, nuestros resultados parecen concordar con los
encontrados en un bosque natural en Estados Unidos, donde se demostró que las ardillas
de cola roja responden con cambios en el uso del espacio por la intrusión humana,
disminuyendo su forrajeo y alejándose de los territorios perturbados (Gutzwiller y Riffell
2008).
También encontramos una considerable variabilidad temporal en el uso de los
comederos. Como mencionamos anteriormente, parte de dicha variación es explicada
por el efecto de la iluminación de la luna, pero probablemente otros factores son
responsables de la alta variación temporal encontrada. Factores como la humedad
relativa, y las temperaturas máxima y mínima no tuvieron efecto en el forrajeo, y la
precipitación no alcanzó a ser significativa, aunque hubo una tendencia de correlación
positiva con respecto a las DDA’s. En D. marsupialis y D. albiventris se ha encontrado
que la precipitación afecta las actividades propias del desarrollo de los individuos y
aumenta la competencia y el territorialismo (Durant 2002; Passamani y Ribeiro 2009).
Por esto serían necesarios muestreos más prolongados para evaluar el posible efecto de
la lluvia.
A manera de conclusión, los faras, al igual que otros miembros del género Didelphis,
son especies capaces de explotar múltiples tipos de hábitat, incluyendo aquellos altamente
modificados por el ser humano. Los Didelphis potencialmente son controladores de
poblaciones de invertebrados, y su consumo de frutas sugiere que pueden actuar como
dispersores de semillas (Cáceres 2002; Passamani y Ribeiro 2009). Además, varias

298 THERYA Vol.5(1): 289-302

 Barrera-Niño y Sánchez

especies de Didelphis pueden moverse cientos de metros e incluso kilómetros en una

sola noche (Sunquist et al. 1987; Loretto y Vieira 2005) y es posible que ese sea también
el caso del fara. Así, la conservación del fara en el campus podría ser importante por las
mismas razones que se han reconocido para otras especies comunes (ver referencias en
Lindenmayer et al. 2011): por su participación en procesos ecológicos, porque son las
especies más probables a adaptarse a los cambios generados por los humanos, pueden
ser indicadores de los mismos cambios y puede ser práctico su seguimiento y estudio,
como lo hemos demostrado en este trabajo. Para el caso particular del campus de
la UMNG, y buena parte de la Sabana de Bogotá, la tolerancia del fara a espacios
altamente modificados y, posiblemente su alta movilidad, sugieren que este marsupial
podría ayudar a mantener funciones ecosistémicas y podría favorecer procesos de
restauración ecológica en lugares deteriorados donde otras especies silvestres rara vez
se aventurarían.

Agradecimientos
Agradecemos a la UMNG por permitir los muestreos dentro del campus y por su
apoyo. A los estudiantes de Biología Aplicada por su colaboración y ánimo en la fase
de muestreos, especialmente a L. Mendoza, R. Rodríguez y H. Sánchez. El laboratorio
de Ecología y Conservación Ambiental de la UDCA facilitó las trampas usadas para
la captura de faras. Finalmente, agradecemos la revisión juiciosa de dos evaluadores
anónimos que ayudaron a mejorar la calidad del manuscrito.

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Sometido: 14 de noviembre de 2013

Revisado: 31 de enero de 2014
Aceptado: 19 de febrero de 2014
Editor asociado: Consuelo Lorenzo
Diseño gráfico editorial: Gerardo Hernández
 Postnatal growth and flight development of the THERYA, abril, 2014
lesser long-nosed bat Leptonycteris yerbabuenae in Vol.5(1): 303-322
Chiapas, Mexico DOI: 10.12933/therya-14-173

Crecimiento postnatal y desarrollo del vuelo

en el murciélago Leptonycteris yerbabuenae
en Chiapas, México
Matías Martínez-Coronel1*, Fernando A. Cervantes2
y Yolanda Hortelano-Moncada2.

Introduction: Neonate bats represent 12-43% of postpartum-maternal body mass, but unlike other small
mammals with large offsprings, bats are altricial and totally dependent on maternal care for survival.
Neonates of several bat species are born naked, with low thermoregulatory ability; therefore their growth and
development are affected by factors such as humidity and temperature, likewise by sex and food availability,
among others. Phyllostomidae is the most diverse family of bats in the Neotropics, nevertheless, there are
few studies on the postnatal growth and development of their offspring and especially of glosophagine
bats. For that reason, we described the postnatal growth and development of a population of Leptonycteris
yerbabuenae inhabiting “The Laguitos” Cave, in the state of Chiapas, México. This species is distributed from
the southern United States, through most of Mexico to Guatemala and El Salvador .In Mexico this species is
listed as “threatened” by the Mexican government (SEMARNAT, 2010).

Methods: Based on capture-recapture data, we examined the growth trajectories of three morphological
variables and flight development of young Leptonycteris yerbabuenae during 1998 and 2001. Sexual
variation, and inter-year variation among specimens of the same age category was assessed by a t Student
test. The growth of each variable was measured with a lineal regression analysis, meanwhile the growth
parameters were derived from a logistic growth equation and from a polynomial model. To describe the
flight development in young bats, we classified these as non-volant, semivolant and volant as was done by
Stern et al. (1997) in Phyllostomus hastatus.

Results: The highest records for ambient and roost temperature were in 2001, and so were the lowest records
for relative humidity compared with 1998 conditions (Fig. 1). Male and female young bats (Fig. 2) were
morphologically similar in the three variables assessed in both years (Table 1). The body mass and length
of the forearm increased linearly the first three weeks in both years, while the length of the epiphysis grew
until the second week in 1998 and day 10 in 2001, then the growth rate decreased in all variables (Figure 3,
Table 2). The sustained flight was achieved at ages 15 and 20 days in 2001 and 1998, respectively (Table 3).

Discussion and conclusions: This study shows that neonates of Leptonycteris yerbabuenae from Chiapas born
naked and with the ear meatus closed compared with those of Carbo, Sonora (Gould 1975), what reveals
intraspecific variability of these traits. The morphological similarity between male and females young bats
was expected; because there is not secondary sexual dimorphism in adults. Neonates of 1998 had lesser
body mass and greater length of the fourth metacarpal-phalangeal epiphyseal gap than specimens of 2001.
Differences between years were persistent during growth phase, and maybe these results were consequences
of different weather conditions that prevailed in each year. The growth parameters derived from the logistic

1
Departamento de Biología, Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa. Avenida San Rafael Atlixco 186, Colonia
Vicentina, Iztapalapa, Distrito Federal, México 09340. Email: marti17@[Link] (MM-C)
2
Departamento de Zoología, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado Postal 70-153,
Coyoacán, Distrito Federal, México 04510. Email: fac@[Link] FAC), yolahm@[Link] (YH-M)
*Corresponding author
CRECIMIENTO Y DESARROLLO DE LEPTONYCTERIS YERBABUENAE

model for forearm length (0.07-0.10) and body mass (0.06-0.10) of L. yerbabuenae were similar to other
neotropical phyllostomid bats, but lower than vespertilionid bats. These results may be influenced by
phylogenetic distance or by environmental conditions. The sustained flight started five days earlier in 2001
compared with 1998, probably influenced by different environmental conditions that prevailed each year.
Therefore the sustained flight was achieved at an age similar to those of other phyllostomid bats.

Key words: Cave, Chiroptera, Phyllostomidae, relative humidity, temperature, growth trajectories.

Resumen
Con base en datos de captura-recaptura se describe el crecimiento postnatal y el
desarrollo del vuelo en Leptonycteris yerbabuenae en Chiapas, México. Los murciélagos
de esta especie nacen desnudos, con los ojos cerrados y las orejas plegadas. En 1998
tuvieron menor peso y una epífisis cartilaginosa metacarpo-falange del cuarto dedo, más
grande en comparación con los de 2001. La longitud del antebrazo y el peso crecieron
linealmente los primeros 20 días, con un promedio de 0.85 mm/día en 1998 y de 0.90
mm/día en 2001, después disminuyeron hasta el día 30 a 0.52 mm/día y a 0.031 mm/
día respectivamente. La longitud de la epífisis tuvo un comportamiento parabólico, en
1998 aumento a una tasa de 0.10 mm/día los primeros quince días, después disminuyó
hasta el día 30 a una tasa de 0.05 mm/día, mientras que en 2001 el incremento fue de
0.10 mm/día los primeros 10 días y disminuyó hasta el día 30 a una tasa de 0.04 mm/
día. El vuelo sostenido inició a los 15 días en 2001, cuando los juveniles alcanzaron un
84.16% de la longitud del antebrazo y un 54.59% del peso del adulto; mientras que en
1998 el vuelo sostenido inició a los 20 dias cuando los juveniles alcanzaron el 83.79%
de la longitud del antebrazo y 49.54% del peso del adulto. En comparación con otros
filostómidos como Artibeus, Carollia y Phyllostomus, los neonatos de L. yerbabuenae
nacen con un menor grado de desarrollo y el vuelo sostenido lo consiguen antes de
alcanzar la talla del adulto.

Palabras clave: Cueva, Chiroptera, Phyllostomidae, humedad relativa, temperatura,

trayectoria de crecimiento.

Introducción
Los murciélagos neonatos son grandes, en comparación con los de otros mamíferos
pequeños, pues llegan a representar entre el 12 y el 43% del peso postparto de la madre
(Kurta y Kunz 1987). A diferencia de otros mamíferos que paren crías de gran talla,
los neonatos de los murciélagos son altricios y dependen totalmente de la madre para
sobrevivir y alimentarse, debido a que son incapaces de volar (Racey y Entwistle 2000)
y pueden ser fácilmente depredados. Las crías de varias especies nacen desnudas y con
baja capacidad termorreguladora, por lo que son vulnerables a los cambios bruscos de
humedad y temperatura (Tuttle y Stevenson 1982). La piel desnuda pierde humedad
y calor fácilmente y en caso de bajas temperaturas, el desarrollo y el crecimiento se
retrasan.
Por lo tanto, las madres de estas especies de murciélagos deben elegir sitios apropiados
para los neonatos, en donde las variaciones ambientales sean mínimas, para disminuir
los riesgos de estrés térmico y mortalidad de sus crías. Las cuevas y minas abandonadas

304 THERYA Vol.5(1): 303-322

 Martínez-Coronel et al.

son refugios idóneos, porque mantienen condiciones ambientales relativamente estables

a lo largo del año y son poco accesibles a depredadores potenciales (Kunz 1982).
El crecimiento postnatal de los murciélagos también es afectado por otros factores
como el sexo, la disponibilidad de alimento, los cuidados maternales y algunos factores
sociales (Tuttle y Stevenson 1982; Hoying y Kunz 1998; Heideman 2000; Kunz y
Hood 2000; Porter y Wilkinson 2001). Los estudios sobre crecimiento postnatal en
murciélagos se han llevado a cabo tanto en cautiverio como en condiciones naturales,
aunque la mayoría corresponden a especies que se distribuyen en regiones templadas,
principalmente en miembros de la familia Vespertilionidae (Kunz 1987) y recientemente
en miembros de las familias Hipposideridae, Molossidae, Phyllostomidae y Thyropteridae,
entre otras (Chaverri y Kunz 2006; Krochmal y Sparks 2007; Wyant y Adams 2007; Liu
et al. 2009; Lin et al. 2010; Chaverri y Vonhof 2011).
La familia Phyllostomidae es una de las más diversas en los ambientes neotropicales,
sin embargo existen pocos trabajos sobre el desarrollo posnatal de sus crías. Sólo se
han publicado reportes sobre el crecimiento postnatal de algunas especies como los
murciélagos fruteros Artibeus jamaicensis, A. watsoni y Carollia perspicillata, el vampiro
común Desmodus rotundus y los murciélagos carnívoros Phyllostomus discolor y P.
hastatus (Kleiman y Davies 1979; Kunz y Hood 2000; Chaverri y Kunz 2006). En estos
estudios se ha observado, por ejemplo, que en A. jamaicensis las crías nacen con los
ojos abiertos y el cuerpo cubierto de pelo. Las orejas se tornan erectas durante las
primeras seis horas de vida y que representan el 31% del peso y el 55% de la longitud
del antebrazo del adulto (Taft y Handley 1991). De manera similar, en A. watsoni
los neonatos representan el 32 y 52% del peso y de la longitud el antebrazo de la
madre, respectivamente, y que son capaces de volar después de los 35 días, cuando
han alcanzado el 100% de la longitud del antebrazo y el 80% del peso del adulto. Sin
embargo, se desconoce casi por completo los detalles de la biología reproductiva de
murciélagos consumidores de néctar y polen. Por esta razón, en el presente trabajo
se reporta el desarrollo y el crecimiento postnatal de una población de Leptonycteris
yerbabuenae que habita en la cueva de Los Laguitos, Chiapas.
Leptonycteris yerbabuenae es un murciélago con una distribución geográfica amplia
que incluye el sur de los Estados Unidos de América, casi todo México hasta Guatemala
y El Salvador (Arita y Humphrey 1988). Este murciélago habita en los matorrales
xerófilos, cardonales y selva baja caducifolia, donde obtiene su alimento principal, que
consiste en néctar y polen de cactáceas, agaváceas, fabáceas y bombacáceas (Alcorn et
al. 1961; Alcorn 1962; Álvarez y González-Quintero 1969; Quiroz et al. 1986; Cockrum
y Petryszyn 1991; Fleming et al. 1993; Riechers-Pérez et al. 2003) entre otras. Esta
especie es considerada como cavernícola obligada (Arita 1993). En México la especie
está catalogada en la categoría de “amenazada” de extinción por el gobierno mexicano,
bajo la sinonimia de L. curasoae (SEMARNAT- 2010), se considera que la constante
perturbación de su hábitat es una de las principales causas que contribuyen a esta
condición.
Material
y Métodos
Área de estudio. El estudio del desarrollo y crecimiento postnatal de L. yerbabuenae se
llevó a cabo en la cueva de Los Laguitos, que se localiza a 4 km NW de la ciudad de

[Link] 305
CRECIMIENTO Y DESARROLLO DE LEPTONYCTERIS YERBABUENAE

Tuxtla Gutiérrez, municipio del mismo nombre, Chiapas, a 781 m sobre el nivel del mar
(16.778333º N, 93.148611º W). La temperatura promedio de la cueva es de 32.3 ºC y
la humedad relativa promedio es de 95.4%, por lo que se clasifica como una “cueva de
calor” (De la Cruz 1992; Martínez-Coronel et al. 2010). El clima de la zona corresponde
a un clima cálido subhúmedo con lluvias en verano, la temperatura media anual es de
24.7ºC (Awo”(w)(i´)g; Cardoso 1979). La vegetación que rodea a la cueva corresponde
a un bosque tropical caducifolio (Miranda 1998) con cambios fenológicos drásticos
entre la estación húmeda y la seca. Durante el tiempo en que se desarrolló el trabajo
la cueva estuvo habitada por otras especies de murciélagos como son: Balantiopteryx
plicata, Mormoops megalophylla, Pteronotus davyi, P. parnelli, P. personatus, Artibeus
jamaicensis, Glossophaga soricina y Natalus stramineus.
La cueva tiene un desarrollo horizontal, que consta de una sola entrada y un túnel
principal que corre en dirección noreste, al cual se unen otros dos túneles a 65 m de
la entrada, uno del lado norte y otro del lado sur, que en conjunto suman una longitud
mayor a 600 m. La temperatura y la HR de la cueva varían entre las diferentes secciones
de cada túnel a lo largo del día y entre meses a lo largo del año, dependiendo de la
topografía del terreno y de la abundancia de las poblaciones de murciélagos (Martínez-
Coronel et al. 2010).
Para determinar el momento en el que iniciaban los nacimientos, se visitó diariamente
la cueva de Los Laguitos desde el 15 de octubre de 1998 y de 2001. En 1998 los primeros
nacimientos se observaron el 24 de octubre, por lo que el monitoreo se llevó a cabo del
26 de octubre al 26 de noviembre, mientras que en el 2001 los primeros nacimientos
sucedieron el 22 de octubre y el monitoreo se llevó a cabo del 24 de octubre al 28 de
noviembre.
Los sitios para el estudio fueron seleccionados con base en la accesibilidad a los
neonatos. Estos sitios se ubicaron en la primera sección del túnel situado al norte del
túnel principal, que corresponde a una galería que tiene 85 m de longitud, 25 m de
ancho y 30 m de alto, cuyo piso está cubierto por rocas de más de 1 m de diámetro y
paredes erosionadas. Los sitios elegidos se ubicaron en paredes con una altura máxima
de 3 m, las que en visitas previas se detectó que son usadas por las hembras de L.
yerbabuenae para dejar a sus críos durante su salida nocturna. Algunas hembras usan
sitios de percha para sus críos muy cerca del piso, la distancia mínima que se detecto
fue de 30 cm de altura.
Se midió la temperatura y la humedad relativa (HR) con ayuda de un Psicrómetro
Taylor de mercurio de bulbo húmedo y bulbo seco (con ± 5% de precisión y 2% de
resolución para la HR y con ± 3 ºC de precisión y 1 ºC de resolución para la temperatura).
Estas variables se registraron en cuatro sitios diferentes, que correspondieron con la
ubicación de los neonatos estudiados. En cada uno de ellos se tomaron dos lecturas de
la temperatura y HR, una a las 19:00 cuando las madres dejaban a su crío y otra a las
23:00 h cuando regresaban, ambas a 1.20 m de altura a un lado de las paredes donde
perchan los neonatos. Para evaluar las diferencias de temperatura y HR entre años, se
aplicó una prueba de t de Student (Zar 1996).
Para determinar el crecimiento de los neonatos de L. yerbabuenae, cada individuo fue
marcado con anillos de plástico numerados, de 5 mm de diámetro y 5 mm de ancho. Se
colocó la marca en el antebrazo izquierdo en las hembras y en el derecho a los machos.

306 THERYA Vol.5(1): 303-322

 Martínez-Coronel et al.

Todos los ejemplares anillados tenían el cordón umbilical, la placenta fresca, el cuerpo
arrugado y la piel de color rosado, criterios que se han usado como características de
individuos recién nacidos o de un día de edad (Kunz y Anthony 1982; Stern y Kunz
1998).
El horario de trabajo fue de las 19:00 a las 23:00 h, aprovechando que durante este
tiempo las madres salían para alimentarse y dejaban a su crío en el sitio de percha.
No fue posible continuar las observaciones después de ese horario, debido a que
ellas regresaban para amamantarlos y los cambiaban de lugar. Los ejemplares fueron
manipulados a un lado de su sitio de percha y en el menor tiempo posible (normalmente
menos de 5 minutos). Al finalizar la medición y la observación de cada neonato y antes
de ubicarlo en su sitio de percha original, se midió el desarrollo de su capacidad de
vuelo, para lo cual el individuo se sostuvo de sus patas traseras con los dedos índice y
medio de la mano del investigador y mediante movimientos verticales bruscos se le incito
a volar. Para describir el desarrollo del vuelo se emplearon las categorías que Stern et al.
(1997) definieron para Phyllotomus hastatus, y que son las siguientes: a) no volantones,
individuos que colgados del dedo o de las paredes rehúsan volar, permanecen quietos
en su sitio de percha o sólo se mueven por las paredes; b) semivolantones, individuos
que intentan el vuelo pero no consiguen mantenerse, chocan contra las paredes de la
cueva o no logran perchar y c) volantones, individuos capaces de volar en línea recta
y que logran perchar. Durante la manipulación ningún individuo murió, posiblemente
por tratarse de una especie menos inquieta en comparación con otros filostómidos como
Artibeus jamaicensis.
El crecimiento se valoró a través de los cambios que experimentaron en el peso,
la longitud del antebrazo derecho y la longitud de la epífisis cartilaginosa de la unión
metacarpo-falange del 4º dedo del ala derecha, variables que fueron medidas cada cinco
días en los individuos recuperados (Kunz y Anthony 1982). Las variables longitudinales
se registraron en milímetros y fueron tomadas con un vernier digital (Mitutoyo con
precisión de 0.01 mm), mientras que el peso fue expresado en gramos y fue tomado
con una balanza digital (Ohaus, con precisión de 0.1 g). De cada variable fueron
calculados la media y el error estándar para cada categoría de edad. Las categorías de
edad empleadas fueron las siguientes: 1, 5, 10, 15, 20, 25, 30 y 35 que corresponden a
la edad cronológica de los individuos expresada en días.
Las diferencias debidas al sexo y las debidas al año de muestreo para individuos de
la misma edad se evaluaron con una prueba de t de Student. Aun cuando el tamaño de
muestra es pequeño para las variables analizadas en algunas categorías de edad, estas
cumplieron con los supuestos estadísticos que exige un análisis paramétrico (Zar 1996),
excepto para la categoría de edad 30 días de ambos años en el análisis de dimorfismo
sexual. No obstante, se decidió utilizar ésta prueba, debido a que los resultados
obtenidos fueron similares a los encontrados en las demás categorías de edad. Los
cambios debidos a la edad, fueron estimados para cada una de las variables por medio
de una regresión lineal, en la parte lineal de cada curva. Para determinar las diferencias
entre años, se comparó la pendiente y elevación de cada curva (en su parte lineal) con
una prueba de t de Student modificada (Zar 1996).
Los datos de la longitud del antebrazo y el peso contra la edad, se emplearon para
derivar los parámetros de crecimiento de L. yerbabuenae, a través del modelo logístico

[Link] 307
CRECIMIENTO Y DESARROLLO DE LEPTONYCTERIS YERBABUENAE

convencional (Zullinger et al. 1984; Kunz y Hood 2000), de acuerdo con la siguiente
ecuación:
M(t) = A {e-K (t - I) + 1}-1

dónde: M(t) = valor de la variable (antebrazo o peso) a la edad t (días), A = valor asintótico
de la variable (antebrazo o peso), K = constante de la tasa de crecimiento (días-1) e I = edad
del punto de inflexión (días). Los modelos de Gomperz y von Bertalanffy comúnmente
usados en otros estudios también fueron aplicados (Zullinger et al. 1984), pero su ajuste
fue menor al del modelo logístico, razón por la cual no se presentan estos resultados.
Por otra parte, la relación entre la longitud cartilaginosa de la epífisis del cuarto dedo y la
edad, se ajustó a un modelo polinomial. Los análisis fueron realizados con el programa
Number Crunching Statistical System que emplea el algoritmo de Marquardt-Levenverg
(Hintze 2007).

Resultados
Ejemplares examinados. Se marcaron un total de 118 neonatos, 57 en 1998 y 61 en el
2001. La información sobre el crecimiento está basada en los ejemplares que fueron
recapturados al menos tres veces. En 1998 fueron 17 machos y 20 hembras, mientras
que en el 2001 fueron 20 machos y 17 hembras.

Condiciones del ambiente cavernícola. Las condiciones ambientales del interior del
refugio fueron diferentes en los dos períodos de estudio; la temperatura promedio
ambiental fue menor en 1998 ( = 33.29 ºC ± 0.18, intervalo 32.0 - 35.0 ºC) en
comparación con el 2001 ( = 34.04 ºC ± 0.08, 33.0 - 35.0 ºC; t = 8.55, P = 0.0000);
en cambio la humedad relativa fue mayor en el primer año (HR = 100%) con relación
al segundo (HR = 94.81 ± 0.35, 93.0 - 100%; t = 14.64, P = 0.0000 (Fig. 1). Estas
condiciones se relacionan positivamente con las del ambiente externo, ya que 1998
fue un año con menor temperatura media anual (22.8 ºC) pero con mayor precipitación
(1,074.7 mm), mientras que en el 2001 la temperatura fue mayor (25.7 ºC) y con menor
precipitación (827.6 mm; Estación meteorológica “Tuxtla Gutiérrez”, 16.752777º N;
93.116666º W, clave 00007202 CONAGUA).

Características de los neonatos. Los recién nacidos se caracterizaron por tener la

placenta unida, la piel arrugada, de tonalidad rosada y desnuda, excepto en la barbilla
y entre las piernas donde presentaban escaso pelo de una longitud menor a 1 mm. Las
orejas estaban plegadas a los lados de la cabeza y el meato auditivo cerrado. Los ojos
estaban cubiertos por los párpados, de los que solamente se observaba la línea de unión
(Fig. 2). El neonato no se desplazaba del sitio donde lo dejaba la madre, tan solo emitía
chillidos audibles y movía la cabeza constantemente ante cualquier sonido, ya sea del
aleteo de otros murciélagos o el provocado intencionalmente por nosotros.
De las tres variables morfométricas analizadas, ninguna mostró diferencias
significativas debidas al sexo en 1998 (longitud del antebrazo, hembras (h): h = 26.74
± 0.55, machos (m): m = 25.59 ± 0.44; t35 g.l. = 1.50, P = 0.12; peso, h = 5.25 ± 0.16,
m = 5.51 ± 0.12; t35 g.l. = 1.23, P = 0.22; longitud de la epífisis, h = 4.60 ± 0.08, m
= 4.59 ± 0.07, t35 g.l. = 0.02, P = 0.97) ni en 2001 (longitud del antebrazo, h = 27.40 ±

308 THERYA Vol.5(1): 303-322

 Martínez-Coronel et al.

0.33, m = 26.69 ± 0.31; t35 g.l. = 1.52, P = 0.13; peso, h = 6.28 ± 0.16, m = 6.55 ±
0.18; t35 g.l. = 1.05, P = 0.30; longitud de la epífisis, h = 3.69 ± 0.06, m = 3.88 ± 0.07;
t35 g.l. = 1.83, P = 0.07). Con base en estos resultados, los sexos fueron agrupados para
su comparación entre años.
La comparación entre años mostró que los neonatos de 1998 fueron significativamente
menos pesados que los de 2001 (1998 = 5.37 ± 0.10; 2001 = 6.42 ± 0.12; t72 g.l.= 6.50, P
= 0.0000) pero con una longitud de la epífisis cartilaginosa significativamente mayor en
1998 (1998 = 4.59 ± 0.05; 2001 = 3.79 ± 0.05; t72 g.l. = 10.82, P = 0.0000), en cambio en
la longitud del antebrazo las diferencias no fueron significativas entre ambos años (1998
= 26.21 ± 2.27; 2001 = 27.02 ± 1.43; t72 g.l.= 1.83, P = 0.07).
En comparación con los adultos, los neonatos del 2001 tuvieron proporcionalmente
una longitud del antebrazo mayor (49.26%) y fueron más pesados (26.90%) que los de
1998 (47.60% y 20.58% respectivamente).

Figura 1. Trayectorias de
la temperatura (a) y la
humedad relativa (b) que
prevalecieron durante
el crecimiento de los
juveniles de Leptonycteris
yerbabuenae en la cueva
de Los Laguitos, Chiapas.
El punto se refiere al valor
medio, el recuadro al error
estándar y las líneas a los
valores extremos.

Dimorfismo sexual y crecimiento.

La ausencia de diferencias significativas debidas al sexo encontrada en los neonatos se
repitió en las seis categorías de edad restantes (5, 10, 15, 20, 25 y 30 días) en las tres
variables analizadas (longitud del antebrazo, peso y longitud de la epífisis del cuarto
dedo), con excepción de las categorías de edad 15 y 20 de la longitud de la epífisis de
la muestra de 2001 (Tabla 1). Debido a que éste comportamiento no se repitió en las
demás categorías de edad de 2001 ni en las de 1998, las muestras de ambos sexos se
agruparon por categoría de edad para llevar a cabo el siguiente análisis.
La comparación entre años reveló la presencia de diferencias significativas entre las
muestras de 1998 y 2001. Se encontró que en la longitud del antebrazo, los individuos
del 2001 fueron significativamente mayores a los de 1998 durante los primeros 20 días,

[Link] 309
CRECIMIENTO Y DESARROLLO DE LEPTONYCTERIS YERBABUENAE

después las diferencias dejaron de ser significativas para las categorías de edad 25 y 30
(Tabla 2). En cuanto al crecimiento, se observó que la longitud del antebrazo aumentó
de manera constante y fue casi lineal los primeros 20 días en ambos años de estudio,
con una tasa de incremento de 0.85 mm/día en 1998 y de 0.90 mm/día en 2001 (Fig. 3
a y b). De los días 20 a 30, la tasa de crecimiento disminuyó a 0.52 mm/día en 1998;
y a 0.31 mm/día en el 2001. Al comparar la curva de crecimiento de 1998 contra la
de 2001, resultó que no fueron diferentes en los primeros 20 días (pendiente: t(2)317 g.l. =
0.36, P > 0.05; elevación t(2)317 g.l. = 0.98.53, P > 0.05) ni del día 20 al 30 (pendiente: t(2)93
= 1.21, P > 0.05, elevación: t(2)93 g.l. = 1.86, P > 0.05). Este resultado indica un patrón
de crecimiento similar en ambos años para esta variable, aunque con diferente tasa de
crecimiento, como se corrobora con los parámetros obtenidos de las ecuaciones del
modelo logístico: ANTE1998 = 55.47 {e-0.07 (edad -1.21) + 1}-1, R2 = 0.88 y ANTE2001 = 50.39{e-0.10
(edad - 0.95)
+ 1}-1, R2 = 0.92.
Con respecto al peso, los ejemplares del 2001 fueron significativamente mayores que
los de 1998 los primeros 20 días, después estas diferencias dejaron de ser significativas
en las categorías de edad 25 y 30 (Tabla 2, Fig. 3 c y d). Los primeros 20 días, la tasa
Tabla 1.- Dimorfismo
Hembras Machos 1998
sexual secundario. Se
Edad
Media±e.e. Media±e.e. g.l. t p presentan los parámetros
de tres variables
morfométricas y los
Longitud del antebrazo resultados de una prueba
de t de Student usada para
1 26.74 ± 0.55 25.59 ± 0.44 35 1.50 0.12 evaluar las diferencias
5 30.49 ± 0.64 29.23 ± 0.61 30 1.40 0.16 sexuales en juveniles
de siete categorías de
10 35.37 ± 0.60 34.59 ± 0.73 31 0.82 0.41 edad de Leptonycteris
15 39.73 ± 0.76 39.72 ± 0.65 34 0.01 0.99 yerbabuenae de la cueva
de Los Laguitos”. Chiapas.
20 43.87 ± 0.57 42.63 ± 0.72 25 1.36 0.18 El * indica las categorías
25 47.64 ± 0.65 44.96 ± 1.05 12 1.27 0.14 de edad en donde las
diferencias entre los sexos
30 50.90 ± 1.33 47.47 ± 1.06 4 1.90 0.12 fueron significativas a una
p < 0.05.
Peso

1 5.25 ± 0.16 5.51 ± 0.12 35 1.23 0.22

5 6.75 ± 0.25 6.73 ± 0.21 30 0.07 0.93
10 7.95 ± 0.25 8.42 ± 0.25 31 1.29 0.20
15 9.37 ± 0.30 9.99 ± 0.29 34 1.42 0.16
20 11.46 ± 0.33 11.75 ± 0.37 25 0.57 0.57
25 14.31 ± 0.45 13.06 ± 0.65 12 1.61 0.13
30 15.65 ± 0.25 13.90 ± 0.35 4 1.64 0.07

Longitud de la epífisis metacarpo-falange del 4º dedo

1 4.60 ± 0.08 4.59 ± 0.07 35 0.02 0.97

5 5.29 ± 0.10 5.22 ± 0.09 30 0.48 0.63
10 5.75 ± 0.10 5.74 ± 0.10 31 0.11 0.90
15 6.04 ± 0.13 6.31 ± 0.09 34 1.62 0.11
20 5.89 ± 0.12 6.06 ± 0.12 25 0.94 0.35
e.e. = error estándar, g.l.
25 5.55 ± 0.12 6.04 ± 0.24 12 1.97 0.07 grados de libertad, t =
30 4.75 ± 0.36 3.20 ± 0.24 4 2.50 0.06 valor de t calculado, p =
probabilidad a la que es
significativo el valor de t.

310 THERYA Vol.5(1): 303-322

 Martínez-Coronel et al.

Tabla 1 Continúa...
Hembras Machos 2001
Edad
Media ± e.e. Media ± e.e. g.l. t p

Longitud del antebrazo

1 27.40 ± 0.33 26.69 ± 0.31 35 1.52 0.13

5 32.68 ± 049 31.57 ± 0.41 22 1.71 0.10
10 37.92 ± 0.61 36.82 ± 0.84 26 1.07 0.29
15 42.41 ± 0.51 41.78 ± 0.44 33 0.92 0.36
20 45.78 ± 0.30 44.40 ± 0.69 30 1.81 0.08
25 47.79 ± 0.68 45.00 ± 1.34 12 1.85 0.08
30 49.40 ± 0.89 46.60 ± 2.57 3 1.25 0.29

35 52.49

Peso

1 6.28 ± 0.16 6.55 ± 0.18 35 1.05 0.30

5 8.29 ± 0.17 8.33 ± 0.15 22 0.17 0.86
10 9.73 ± 0.21 9.61 ± 0.27 26 0.33 0.73
15 11.40 ± 0.24 11.65 ± 0.28 33 1.35 0.18
20 12.31 ± 0.35 12.53 ± 0.33 30 0.45 0.65
25 12.92 ± 0.75 12.65 ± 0.62 12 0.27 0.78
30 14.33 ± 1.20 13.25 ± 1.25 3 0.59 0.59
35 17.50

Longitud de la epífisis metacarpo-falange del cuarto dedo

1 3.69 ± 0.06 3.88 ± 0.07 35 1.83 0.07

5 4.29 ± 0.12 4.28 ± 0.06 22 0.06 0.94
10 4.80 ± 0.12 4.94 ± 0.09 26 0.90 0.37
15* 4.56 ± 0.09 4.93 ± 0.07 33 1.68 0.008
20* 4.30 ± 0.06 4.53 ± 0.05 30 2.70 0.01
25 4.02 ± 0.12 4.19 ± 0.14 12 0.89 0.38
30 3.76 ± 0.09 4.24 ± 0.06 3 1.72 0.06

35 3.17

de aumento del peso fue de 0.31 g/día en 1998 y de 0.30 g/día en el 2001, después
disminuyó a 0.29 g/día en 1998 y a 0.14 g/día en el 2001. La comparación de las
curvas de crecimiento entre años indica que durante los primeros 20 días éstas tuvieron
comportamiento significativamente diferente (pendiente: t(2)317 g.l. = 2.25, P < 0.05;
elevación: t(2)317 g.l.= 3.40, P < 0.05), mientras que del día 20 al 30 las diferencias dejaron
de ser significativas (pendiente: t(2)94 g.l.= 0.44, P >0.05; elevación: t(2)94 g.l.= 1.23, p >0.05).
Las ecuaciones derivadas del modelo logístico son: PESO1998 = 22.31{e-0.06 (t-3.29) + 1}-1, R2
= 0.99 y PESO2001 = 14.69{e-0.10 (t-1.37) + 1}-1, R2 = 0.82, resultados que indican un patrón y
tasa de crecimiento diferente en cada año.
La longitud de la epífisis cartilaginosa del cuarto dedo fue significativamente mayor en
todas las categorías de edad de 1998 en comparación con 2001 (Tabla 2), lo que sugiere

[Link] 311
CRECIMIENTO Y DESARROLLO DE LEPTONYCTERIS YERBABUENAE

una mayor tasa de osificación en el segundo año. Ésta variable aumentó constantemente
hasta el quinceavo día en 1998 y al décimo día en el 2001, con una tasa de crecimiento
de 0.10 mm/día en ambos años. Mientras que la osificación fue de 0.05 mm/día en 1998
y 0.04 mm/día en el 2001 (Fig. 3 e y f). La comparación de las curvas de crecimiento
entre años indica que éstas fueron similares en la primera fase de crecimiento (pendiente:
t(2)223 g.l. = 1.58, P > 0.05; elevación: t(2)222 g.l. = 0.44, P > 0.05), pero significativamente
diferentes en la segunda fase (pendiente: t(2)195 g.l. = 3.87, P < 0.001; elevación: t(2)194 g.l. =
2.83, P < 0.01 ), resultado que muestra un patrón de crecimiento diferente en cada año.
De varios modelos polinomiales ensayados, un modelo cuadrático fue el que mejor
se ajustó a los datos:
EPI1998 = ((4.3732 + (0.2093) * (edad)) / (1 + (0.00107) * (edad)2)), R2 = 0.61 y
EPI2001 = ((3.5720 + (0.2057) * (edad)) / (1 + (0.00179) * (edad)2)), R2 = 0.57.

Figura 2. Neonato de
Leptonycteris yerbabuenae
en la cueva de Los
Laguitos, Chiapas, México.
Se observa la piel rosada
y desnuda, las orejas
plegadas a la cabeza, los
ojos cerrados y la placenta
fresca a un lado del rostro.

Desarrollo del vuelo. En los dos años de estudio todos los recién nacidos y hasta los 10
días de edad fueron clasificados como no volantones, así como dos ejemplares de 1998
que siempre se rehusaron a volar, por lo cual fueron clasificados como no volantones
hasta los 30 días de edad (Tabla 3). Entre los 15 y 25 días de edad la mayoría de los
ejemplares fueron semivolantones, 28 en 1998 y 29 en 2001. El vuelo sostenido inició
a los 15 días en 2001 (dos ejemplares) y a los 20 días de edad en 1998 (tres ejemplares).
A los 30 días todos los individuos capturados fueron volantones, a excepción de los ya
mencionados.
En los individuos que lograron el vuelo sostenido por primera vez, la longitud del
antebrazo representó el 83.79% del adulto en 1998 y el 84.16% en el 2001, mientras
que la relación del peso del volantón respecto al adulto fue de 49.54% para 1998 y de
54.59% para el 2001. La longitud de la epífisis de los volantones fue de 5.78 mm para
los de 1998 y de 4.37 mm en 2001. Cuando se inició el vuelo sostenido no se observó

312 THERYA Vol.5(1): 303-322

 Martínez-Coronel et al.

una pérdida de peso en la mayoría de los individuos, aunque el ritmo de crecimiento

disminuyó durante este período (Fig. 3). A los 30 días todos los volantones recapturados
habían alcanzado el 88.28% del antebrazo del adulto postparto en 1998 y el 88.02%
en 2001, mientras que la relación del peso fue de 55.50% en 1998 y 58.25% en 2001.

Figura 3.- Cambios debidos

a la edad en la longitud del
antebrazo (a y b), peso (c y
d) y longitud de la epífisis
cartilaginosa metacarpo-
falange del cuarto dedo
(e y f) del murciélago
Leptonycteris yerbabuenae
en 1998 y 2001, con sus
respectivas curvas y líneas
de predicción de 95% de
confianza, derivadas del
modelo logístico para las
dos primeras variables y
de un modelo polinomial
cuadrático para la tercera
variable.

Discusión
En contraste con otras especies de murciélagos filostómidos como Artibeus jamaicensis,
Carollia perspicillata o Glossophaga soricina que nacen cubiertos de pelo y con los ojos
abiertos (Kleiman y Davis 1979), las crías de Leptonycteris yerbabuenae de Chiapas
nacieron desnudas, con los ojos y el meato auditivo cerrados y con las orejas plegadas.
Nuestras observaciones contrastan con el reporte de Gould (1975), quien observó
bajo condiciones de laboratorio, que hembras de L. yerbabuenae provenientes de Carbo,
Sonora, dieron a luz a crías cubiertas de pelo y con el meato auditivo abierto. Estas
diferencias parecen reflejar la variabilidad de la especie, que al parecer está estructurada

[Link] 313
CRECIMIENTO Y DESARROLLO DE LEPTONYCTERIS YERBABUENAE

por dos grupos que poseen comportamientos diferentes. Por ejemplo, se sabe que las
poblaciones de L. yerbabuenae del norte de México se reproducen durante la primavera
y se comportan como migratorias latitudinales, mientras que las del centro y sureste
se reproducen en otoño e invierno y son residentes o migratorias locales (Wilkinson y
Fleming 1996; Álvarez et al. 1999; Rojas-Martínez et al. 1999; Galindo et al. 2004).

1998 2001 Tabla 2. Variación interanual.

Se presentan los estadísticos
Edad n Media ± e.e. Intervalo n Media ± e.e. Intervalo g.l. t P paramétricos de tres
variables morfométricas y
Longitud del antebrazo los resultados de una prueba
de t de Student, usada para
1 37 26.21 ± 0.37 21.87-31.00 37 27.02 ± 0.23 23.14-29.25 72 1.83 0.07 evaluar las diferencias en los
5* 32 29.90 ± 0.45 24.67-34.96 24 32.12 ± 0.33 28.71-35.87 54 3.72 0.0004 juveniles de Leptonycteris
yerbabuenae en la cueva
10* 33 35.01 ± 0.46 28.50-39.80 28 37.41 ± 0.51 29.53-40.91 59 3.44 0.001 de “Los Laguitos”, Chiapas.
El * indica las categorías
15* 36 39.73 ± 0.46 33.50-44.13 35 42.09 ± 0.33 36.15-45.52 69 4.09 0.0001
de edad en donde las
20* 27 43.37 ± 0.46 38.80-47.61 32 45.09 ± 0.39 37.04-49.02 57 2.85 0.005 diferencias entre años fueron
25 14 46.68 ± 0.64 41.58-50.91 14 46.39 ± 0.82 39.57-49.56 26 0.27 0.78 significativas a una P < 0.05.

30 6 48.61 ± 1.04 45.17-52.23 5 48.28 ± 1.17 44.03-50.95 9 0.21 0.83

35 1 52.49

Peso

1* 37 5.37 ± 0.10 4.20-7.10 37 6.42 ±0.12 4.50-7.50 72 6.50 0.0000

5* 32 6.74 ± 0.16 4.50-8.40 24 8.31 ±0.11 7.00-9.50 54 7.31 0.0000
10* 33 8.16 ± 0.18 5.60-10.50 28 9.67 ±0.17 7.50-11.50 59 5.91 0.0000
15* 36 9.66 ± 0.21 7.20-11.90 35 11.40 ±0.19 9.00-14.40 69 5.98 0.0000
20* 27 11.58 ± 0.24 8.00-13.90 32 12.42 ±0.23 9.50-15.00 57 2.43 0.01
25 14 13.86 ± 0.39 11.40-16.70 14 12.79 ±0.47 9.50-16.00 26 1.74 0.09
30 6 14.48 ± 0.58 11.90-15.90 5 13.90 ± 0.81 12.00-16.00 9 0.59 0.56
35 1 17.50

Longitud de la epífisis metacarpo-falange del cuarto dedo

1* 37 4.59 ± 0.05 3.87-5.24 37 3.79 ± 0.05 3.28-4.42 72 10.82 0.0000

5* 32 5.26 ± 0.06 4.65-6.03 24 4.29 ± 0.06 3.77-5.17 54 9.74 0.0000
10* 33 5.74 ± 0.07 5.02-6.74 28 4.87 ± 0.07 3.93-5.88 59 8.19 0.0000
15* 36 6.17 ± 0.08 5.04-7.18 35 4.75 ± 0.05 4.18-5.47 69 13.46 0.0000
20* 27 5.96 ± 0.08 4.92-6.86 32 4.42 ± 0.04 3.56-5.04 57 16.03 0.0000 e.e. = error estándar, g.l.
25* 14 5.72 ± 0.13 5.13-6.76 14 4.11 ± 0.09 3.39-4.46 26 10.02 0.0000 = grados de libertad, t =
valor de t calculado y P =
30* 6 5.37 ± 0.24 4.71-6.28 5 3.95 ± 0.13 3.58-4.31 9 4.74 0.001 probabilidad exacta a la que
35 1 3.17 es significativo el valor de t.

Aunque, Guevara-Carrizales et al. (2010) consideran que las poblaciones de Baja

California posiblemente sean residentes en el estado, sin embargo sus observaciones no
son concluyentes.
Los neonatos de 1998 nacieron con menos peso y con una epífisis cartilaginosa
más grande que los de 2001. Diferentes factores pueden influir sobre el crecimiento
y el desarrollo del feto, como son las condiciones ambientales (temperatura y HR) del
refugio, así como las del medio externo (Kunz 1982 y 1987; Kunz y Hood 2000). En
el caso del medio externo la precipitación afecta en diferente grado la disponibilidad

314 THERYA Vol.5(1): 303-322

 Martínez-Coronel et al.

de alimento para los murciélagos (Lobo et al. 2003; Borchert et al. 2004). Se sabe que
los cambios de temperatura y HR, ya sea durante la gestación o la lactancia, llegan a
influir sobre la tasa de crecimiento de los murciélagos; por lo que una disminución en
la temperatura del refugio, retrasa la tasa del crecimiento y desarrollo del feto o de la
cría y en especies que no entran en torpor, el costo de la termorregulación aumenta. En
cambio el aumento de la temperatura acelera el metabolismo y consecuentemente la
tasa de crecimiento (Tuttle y Stevenson 1977; Hoying y Kunz 1998; Speakman y Thomas
2003). Por lo tanto es posible que las condiciones ambientales que prevalecieron en
ambos años, tanto en el medio externo (en 1998 la precipitación media fue 247 mm
mayor, mientras que la temperatura media fue 2.9 ºC menor respecto a 2001) como
en el refugio (en 1998 la HR fue 5.19% mayor, mientras que la temperatura media fue
de 0.75 ºC menor respecto a 2001) expliquen porque los neonatos de 2001 nacieron
más pesados y con mayor osificación en la epífisis que los de 1998. Estos resultados
contrastan con lo reportado para Phyllostomus hastatus, en donde Stern y Kunz (1998)
no pudieron relacionar ninguna variable climática con las diferencias en la talla de los
neonatos de años diferentes.
La Cueva de los Laguitos registró en los dos años de estudio una temperatura > 32
ºC y una HR > 90%, condiciones consideradas idóneas para la reproducción de estos
murciélagos (Silva-Taboada 1979; Betts 1997; Heideman 2000; Speakman y Thomas
2003), pues se encuentra dentro de la zona termoneutral (> 30.5 ºC). Esta temperatura
ha sido identificada para otros murciélagos glosofagínos, entre los que se encuentra L.
curasoae (Arends et al. 1995), especie hermana de L. yerbabuenae. Asimismo, Arends
et al. (1995) reportan que L. curasoae, en Sudamérica, utiliza como sitio de maternidad
cuevas con temperaturas que varían de 33 a 34.2 ºC, valores similares a los encontrados
en la cueva de Los Laguitos durante el periodo de estudio. Si L. yerbabuenae posee
una zona termoneutral similar a la de L. curasoae, entonces, los valores de temperatura
y HR que prevalecieron en Los Laguitos fueron importantes para el crecimiento de
sus crías, sobre todo si se considera que estas nacen desnudas y con baja capacidad
termorreguladora.
Tabla 3. Desarrollo del Edad
vuelo. Para cada edad se Categoría de vuelo
da el número de individuos 1 5 10 15 20 25 30
ubicados en las diferentes 1998
categorías de vuelo
No volantón 37 32 33 18 17 2 2
usadas en Leptonycteris
yerbabuenae en la Semivolantón 18 7 4
cueva de “Los Laguitos”, Volantón 3 8 4
Chiapas. 2001
No volantón 37 24 28 21 10    
Semivolantón       12 11 5  
Volantón       2 11 9 5

Otros factores que influyen sobre el crecimiento de los neonatos son: la talla al nacer,
el sexo y el tamaño de la camada (Basset 1984, Stern y Kunz 1998). El tamaño de los
neonatos parece haber sido otro factor importante durante la etapa de crecimiento.
Nuestros resultados muestran que los ejemplares de 2001, que fueron los más pesados
y con la epífisis más osificada, mantuvieron o aumentaron sus diferencias (en el caso
de la longitud del antebrazo) con respecto a los de 1998 durante los primeros 20

[Link] 315
días. Después de éste tiempo las diferencias disminuyeron. La influencia del sexo es
notable en las especies de murciélagos donde existe dimorfismo sexual, debido a que
la tasa de crecimiento es más acelerada en el sexo de talla mayor, tal como sucede
en los machos de P. hastatus o en las hembras de Lasiurus cinereus (Stern y Kunz
1998; Koehler y Barclay 2000). Sin embargo, en L. yerbabuenae no existe dimorfismo
sexual entre adultos (Arita y Humphrey 1988), neonatos o juveniles. Por lo tanto, era
de esperar que no hubiese diferencias en la tasa y el patrón del crecimiento entre los
sexos de esta especie.
El tamaño relativo de la longitud del antebrazo (47.60 - 49.26%) en los neonatos de
L. yerbabuenae, en relación con los adultos es grande, en comparación con algunos
vespertiliónidos, hiposidéridos, tiroptéridos y megadermátidos que produjeron también
una sola cría (Liu et al. 2009; Lin et al. 2010; Chaverri y Vonhof 2011). En relación
con otros filostómidos que paren una cría, se encontró que la longitud del antebrazo
de L. yerbabuenae, fue mayor en comparación con P. hastatus (42%) pero menor que
Artibeus watsoni (54 a 59%). Mientras que en el peso, los neonatos de L. yerbabuenae
(20.58 - 26.90%) está cercano al promedio de 22.3% (12 - 43%) que Kurta y Kunz
(1987) obtuvieron para los murciélagos estudiados hasta esa fecha. Asimismo, su
peso relativo fue similar al de P. hastatus (20.7%), pero menor en comparación con A.
watsoni (30 - 34%), Hipposideros pomona (39.7%), Myotis macrodactylus (39.6%) y
Thryroptera tricolor (26.02 - 31.43%; Stern y Kunz 1998; Chaverri y Kunz 2006; Liu et
al. 2009; Lin et al. 2010; Chaverri y Vonhof 2011).
Al igual que en otras especies de murciélagos, el peso y la longitud del antebrazo
de L. yerbabuenae experimentaron aumentos lineales en el periodo previo al vuelo.
Una vez que empezaron a volar, la tasa de crecimiento disminuyó. Los individuos del
2001, en comparación con los de 1998, tuvieron una velocidad de crecimiento mayor
durante los primeros 20 días, posiblemente como consecuencia de la temperatura
mayor que hubo en el 2001. La epífisis cartilaginosa del cuarto dedo experimentó
cambios similares a los reportados para otras especies; esto es, primero hubo un
crecimiento del tejido cartilaginoso y después empezó a calcificarse, justo antes de
que los individuos empezaran a volar (Burnett y Kunz 1982; Kunz y Anthony 1982;
Stern y Kunz 1998). Los individuos del 2001 tuvieron una epífisis más osificada, la
cual empezó a cerrarse cinco días antes que en los de 1998, razón por la que tal vez
el vuelo inició cinco días antes en los ejemplares del 2001.
La longitud de la epífisis cartilaginosa ha sido frecuentemente sugerida como
criterio para estimar la edad precisa en murciélagos jóvenes con fecha de nacimiento
desconocida (Kunz y Hood 2000; Liu et al., 2009; Lin et al. 2010). Sin embargo, los
resultados obtenidos en el presente estudio, así como en otros trabajos (Hoying y
Kunz 1998), muestran que el uso de tales modelos predictivos no puede ser aplicado
indiscriminadamente, debido a que las condiciones del ambiente son siempre
cambiantes y aun pequeñas diferencias pueden modificar la tasa de crecimiento. Por
lo tanto, la aplicación de estos modelos para estimar la edad de individuos silvestres
debe utilizarse con las reservas pertinentes.
Durante el aprendizaje del vuelo, los jóvenes de algunas especies de murciélagos
(Myotis velifer, M. lucifugus, Pipistrellus pipistrellus y P. subflavus) pierden peso,
razón por la que se considera esta etapa como un periodo fisiológicamente estresante
para ellos (Kunz 1987; Hoying y Kunz 1998). Sin embargo, en otras especies como
Antrozous pallidus, Eptesicus fuscus y Rhinolophus cornutus no ocurre tal pérdida. Estas
diferencias posiblemente estén relacionadas con la obtención de energía, que en estas
últimas especies no es un problema, ya que existe un cuidado materno prolongado,
fenómeno que no ocurre en las especies de Myotis estudiadas (Kunz 1987). En el
caso de L. yerbabuenae no existe una pérdida de peso durante el inicio del vuelo,
aunque sí una disminución en la tasa de crecimiento que se considera normal, ya que
el individuo ha alcanzado, al menos en el antebrazo, dimensiones cercanas a las del
adulto. Además, el peso es afectado por múltiples variables difíciles de controlar,
como son la disponibilidad de alimento, la capacidad de la madre para procesar cada
noche la calidad nutritiva de la leche, la salud de la madre y desde luego la capacidad
metabólica del joven, entre otros (Kunz 1987).
El vuelo exige que los juveniles tengan un esqueleto osificado, que resista la tensión
a la que los huesos están sometidos durante el aleteo, así como desarrollar una buena
coordinación neuromuscular y haber desarrollado la ecolocalización (Kunz 1987). Si
alguna de estas características no se logran después del destete, los juveniles están
condenados a morir, porque la supervivencia depende del vuelo. En L. yerbabuenae
el vuelo inició entre los 15-20 días de edad y está dentro del rango de 2.5 a 4 semanas
que está reportado en otros filostómidos (Kleiman y Davis 1979) y vespertiliónidos
(Hoying y Kunz 1998; Krochmal y Sparks 2007; Liu et al. 2009). El inicio del vuelo
sostenido apareció cinco días antes en los juveniles del 2001 en comparación con
1998, y consideramos es consecuencia de la mayor osificación en la epífisis, el mayor
peso y longitud de antebrazo que siempre mantuvieron durante su trayectoria de
crecimiento. Un caso similar ocurrió en Myotis grisescens, especie en la cual el inicio
del vuelo se presentó nueve días antes en una colonia con una temperatura de 16.4 ºC
en comparación con otra de 13.9 ºC (Tuttle 1975).
A los 30 días de edad todos los individuos recapturados de L. yerbabuenae eran
voladores, excepto dos individuos que no lo hicieron; aunque cinco días después no
los volvimos a encontrar. En los individuos de 30 días de edad la talla relativa del
antebrazo en relación con el adulto fue de 88.02 a 88.28%, algo menor al reportado
para H. larvatus (92.44%), T. tricolor (95%), M. macrodactylus (97.1%) y A. watsoni
(100%) de la misma edad. Asimismo, respecto al peso relativo de los juveniles de
30 días de edad de L. yerbabuenae (55.50 - 58.25%), fue menor al reportado para H.
larvatus (61.42%), Pipistrellus subflavus (68 - 80%), T. tricolor (77%), A. watsoni (80%)
y M. macrodactylus (94.7%; Hoying y Kunz 1998; Chaverri y Kunz 2006; Liu et al.
2009; Lin et al. 2010; Chaverri y Vonhof 2011). Con relación a lo anterior, observamos
que el peso de los jóvenes de 30 días de L. yerbabuenae son menores a los de la
mayoría de las especies.
Desconocemos que factores estén relacionados con este hecho, pero es posible
que la alta capacidad de vuelo de los adultos de L. yerbabuenae, que deben
suspender el vuelo y maniobrar para acercarse a las flores durante su alimentación,
exige que inicien el vuelo lo antes posible (Horner et al. 1998). Los valores de la
constante de crecimiento derivados del modelo logístico obtenidos para la longitud
del antebrazo (0.07 - 0.10) y peso (0.06 - 0.10) de L. yerbabuenae, son comparables a
los reportados para otros filostómidos neotropicales como Artibeus jamaicensis (0.08
CRECIMIENTO Y DESARROLLO DE LEPTONYCTERIS YERBABUENAE

y 0.04 respectivamente), Carollia perspicillata (0.01 y 0.10) y P. hastatus (0.07 y 0.06;

Kunz y Hood 2000) y ligeramente menores en comparación con los reportados para los
vespertilionidos Pipistrellus subflavus (0.11 - 0.13 y 0.13), Eptesicus fuscus (0.13), Myotis
macrodactylus (0.14) y Myotis sp. (0.12 - 0.27; Hoying y Kunz 1998; Kunz y Hood 2000;
Liu et al. 2009). Es posible que estas diferencias reflejen la distancia filogenética de los
grupos comparados, además del efecto del ambiente. Los vespertiliónidos citados, se
distribuyen en las regiones templadas, y son habitantes de ambientes con una estación
benigna corta y por lo tanto, las crías deben acelerar su crecimiento para poder migrar o
hibernar (Heideman 2000), en comparación con los filostómidos que viven en ambientes
tropicales estables.
Conocer la estrategia de crecimiento de cualquier especie es importante, pero en el
caso de una especie amenazada, como es el caso de L. yerbabuenae es prioritario, debido
a que este conocimiento proporciona los elementos para entender las adaptaciones de la
especie y su dependencia a las cavernas como refugios de maternidad, ya que sus crías
nacen en menor estado de desarrollo, en comparación con otros filostómidos como
A. jamaicensis y C. perspicillata. Es necesario establecer un programa de protección y
manejo de la especie y de los sitios que utiliza como refugios diurnos y en especial de
las cavernas, que hasta el momento se sabe utiliza como sitios de reproducción.

Agradecimientos
A los dos revisores anónimos cuyos comentarios y observaciones permitieron mejorar
sustancialmente el texto original. A M. I. Verona Trejo por su apoyo en la redacción final
del manuscrito. A nuestros compañeros A. X. Hernández Cruz, E. García Hernández y
A. Torres Jiménez por su apoyo en el trabajo de campo. M. Blas y M. Pérez Gutiérrez
apoyaron incondicionalmente nuestra estancia en Tuxtla Gutiérrez.

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[Link] 321
CRECIMIENTO Y DESARROLLO DE LEPTONYCTERIS YERBABUENAE

Sometido: 26 de noviembre de 2014

Revisado: 6 de marzo de 2014
Aceptado: 4 de abril de 2014
Editor asociado: Juan Pablo Gallo
Diseño gráfico editorial: Gerardo Hernández

322 THERYA Vol.5(1): 303-322

 Presence of invasive rat Rattus rattus THERYA, abril, 2014
(Rodentia: Muridae) at Sangay National Vol.5(1): 323-329
Park, Ecuador DOI: 10.12933/therya-14-190

Presencia de la rata invasora Rattus rattus

(Rodentia: Muridae) en el Parque Nacional
Sangay, Ecuador
Jorge Brito1* y Reed Ojala-Barbour2

Introduction: The black rat Rattus rattus is one of the most invasive and harmful mammals in the world. The
species is usually commensal with humans and is distributed throughout the world except in polar regions.
As far as is known, R. rattus has not previously been captured in pristine rainforests in Ecuador. A recent
small mammal survey in the rainforest of Sangay National Park (SNP) revealed the presence of the species in
this important ecosystem, which has been designated a Natural World Heritage Site by UNESCO.

Methodology: Sampling was conducted during six expeditions at four sites in SNP (La Libertad, Sardinayacu,
Zuñac and Tinguichaca). The trapping effort in La Libertad and Zuñac was three days each, and in Tinguichaca
and Sardinayacu six days each, in both the rainy season (February-May) and dry season (July-October). To
capture small terrestrial mammals, 100 traps were used at each site (three nights per visit at two sites and six
nights in the other two sites), with a total sampling effort of 1,800 traps per night.

Results: In April 2012 we captured one male Rattus rattus in Sardinayacu in a trap set 1.5 m above ground
level.

Discussion and conclusion: It is difficult to accurately determine how the rat moved into this pristine forest,
but possibly it traveled along a path used by tourists and rangers that originates in a community 17 Km
away which goes through a secondary forest, pasture and then into the SNP to Sardinayacu. It is possible
that the invasive rat R. rattus, which is common in disturbed environments, may be moving into pristine
environments (Wolf et al, 2005), which would affect native fauna.

Key words: Eastern Mountain System, invasive species, Rattus rattus, Sangay National Park, Subtropical
rainforest.

Resumen
Registramos por primera vez la presencia de la rata invasora Rattus rattus en Sardinayacu,
dentro del Parque Nacional Sangay, al sureste de Ecuador. Esta área protegida presenta
bosque húmedo prístino (alejado de la presencia humana) en la Cordillera Oriental de
Los Andes. La información presentada se basa en un ejemplar recolec­tado en la localidad
de Sardinayacu, Parque Nacional Sangay y destaca su importancia porque no existen
reportes científicos previos para esta especie en bosques húmedos prístinos. Discutimos
porqué la presencia de Rattus rattus en este importante ecosistema, denominado por la
UNESCO como Patrimonio Natural de la Humanidad, podría causar daños a la fauna
nativa.
1
Museo Ecuatoriano de Ciencias Naturales. División de Mastozoología. Calle Rumipamba 341 y Av. de los Shyris.
Casilla: 17-07-8976. Quito, Ecuador. E-mail: jorgeyakuma@[Link] (JB)
2
Instituto de Ciencias Biológicas, Escuela Politécnica Nacional. Ladrón de Guevara E11-253. Casilla: 17-01-2759.
Quito, Ecuador. E-mail: [Link]@[Link] (ROB)
*
Corresponding author
RATTUS RATTUS EN EL PARQUE NACIONAL SANGAY, ECUADOR

Palabras clave: Bosque húmedo, Cordillera Oriental, especie invasora, Parque Nacional
Sangay, Rattus rattus.

Introducción
La introducción de especies fuera de su hábitat original se remonta a antiguas
civilizaciones y siempre ha acompañado los procesos de colonización (Gutiérrez
2006). Las especies introducidas e invasoras se pueden encontrar a todo nivel, entre
microorganismos, plantas terrestres y acuáticas, invertebrados, anfibios, aves, peces,
mamíferos y reptiles (Feinstein 2004). A nivel mundial, el 90% de las introducciones de
vertebrados y plantas son intencionales, y el restante 10% accidentales (Towsend et al.
2004). En islas oceánicas la extinción de reptiles, aves y roedores endémicos ha sido
atribuida al impacto de las ratas introducidas (Amori y Clout 2002).
La rata invasora Rattus rattus Linnaeus 1785, es originaria de Asia, pero en la
actualidad se encuentra distribuida alrededor de todo el mundo como especie comensal
del hombre (Nowak 1991; Musser y Carleton 2005), excepto en las regiones polares
(Shiels et al. 2013). A Ecuador se presume que llegó entre los siglos XVI o XVII en los
barcos de los conquistadores españoles (Tirira 2007). En el 2001 la Unión Internacional
para la Conservación de la Naturaleza (IUCN por sus siglas en inglés) catalogó a R. rattus
dentro de las 100 especies invasoras más dañinas a nivel mundial y subregionalmente,
entre los países Andinos (Bolivia, Colombia, Ecuador, Perú, Venezuela), R. rattus se
encuentra dentro de los 30 vertebrados exóticos invasores (Ojasti 2001).
En Ecuador la especie se distribuye en varias islas del Archipiélago de Galápagos
(Dexter et al. 2004); a nivel continental, se encuentra en áreas urbanas y rurales. Hasta
donde se conoce, esta especie no ha sido capturada en el bosque húmedo prístino; no
obstante, se ha registrado en los bordes e interior de bosques secos (Tirira 2007). A
pesar de contar con una amplia literatura sobre el efecto de R. rattus en la biota de las
Islas Galápagos (e. g. Clark 1980, 1981, 1982; Dexter et al. 2004; Harris y MacDonald
2007); se conocen poco sus efectos en el Ecuador continental; tan solo existen registros
de patógenos en poblaciones urbanas y rurales (e. g. Pinto et al. 2003, 2006).
El Parque Nacional Sangay (PNS) es considerado como ecosistema intangible, muy
preciado para la conservación e investigación científica biológica (INEFAN 1998). Se
encuentra ubicado al sureste de Ecuador, cuenta con una superficie de 502,105 ha, un
intervalo altitudinal entre los 1,000 a 5,230 msnm y presenta 10 formaciones vegetales
(INEFAN 1998). Debido a la importancia biológica del PNS, se realizaron varias
expediciones en el año 2012 para estudiar la diversidad y aspectos ecológicos de los
mamíferos pequeños terrestres. Los muestreos se realizaron durante seis expediciones
en cuatro sitios (La Libertad, Sardinayacu, Zuñac y Tinguichaca). El esfuerzo de trampeo
en La Libertad y Zuñac fue de tres días en cada uno, y en Sardinayacu y Tinguichaca
fue de seis días en cada uno, tanto en época de lluvia (febrero-mayo) como en época
seca (julio-octubre). El registro de la rata invasora R. rattus dentro de este importante
ecosistema motivó la realización del presente estudio.
El registro de la especie proviene de Sardinayacu en el interior del PNS, cantón Morona,
provincia de Morona Santiago (-2.0666ºS, -78.2166º W, a 1,776 msnm), ubicado de

324 THERYA Vol.5(1): 323-329

 Brito y Ojala-Barbour

ocho a diez horas de camino a pie (aprox. 17 km) del poblado más cercano, Playas de
San Luis. El área se caracteriza por presentar un bosque maduro dominado por árboles
de romerillo Prumnopitys montana y palma real Dictyocaryum lamarckianum.
Para la captura de los pequeños mamíferos terrestres en el PNS se usaron 100 trampas
Sherman cebadas con avena por noche en cada sitio (tres noches por visita en dos sitios
y seis noches en otros dos sitios), y se ubicaron sobre el suelo y a 2 m del mismo (en
troncos horizontales). El esfuerzo total de muestreo fue de 1,800 trampas/noche.
El 19 de abril de 2012 se capturó un ejemplar de R. rattus a 1.5 m sobre el nivel
del suelo. Este ejemplar era un macho y presentaba testículos abdominales. Las
características morfológicas del individuo colectado fueron las siguientes: largo total
385 mm; largo de la cola 200 mm; peso 124 g; pelaje largo y grueso, poco denso; dorso
gris oscuro, con los pelos de guardia que sobresalen; región ventral gris blancuzco;
vibrisas gruesas, largas y cortas, alcanzan los hombros (Fig. 1). Las principales medidas
craneales fueron las siguientes: longitud cóndilo incisivo 38 mm; longitud serie molar
superior 6.6 mm; anchura caja craneana 16.6 mm; anchura bicigomática 19.4 mm;
anchura interorbitaria mínima 6.1 mm; longitud del rostro 6.7 mm.
Los rasgos craneales más sobresalientes del individuo fueron los siguientes: primer
molar superior (M1) presenta unas hendiduras externas en la primera fila de cúspides, y
la longitud del parietal medida a lo largo del borde temporal es menor que la distancia
entre los bordes temporales; éstas características distinguen a esta especie de R.
norvegicus (Hall y Kelson 1959). La piel y el esqueleto de este espécimen (MEPN-12195)
se depositaron en la sección de mastozoología del Instituto de Ciencias Biológicas de
la Escuela Politécnica Nacional, Quito, Ecuador. Fue registrado en simpatría con las
siguientes especies nativas de roedores cricétidos: Chilomys instans, Oreoryzomys
balneator, Rhipidomys sp., e Hylaeamys tatei, ésta última es endémica de Ecuador
(Musser et al. 1998).
En los ecosistemas insulares a nivel mundial, R. rattus es considerado como el roedor
invasor más perjudicial (Ruffino et al. 2009; Traveset et al. 2009; Banks y Hughes 2012).
Varios autores han identificado a las ratas del género Rattus, como uno de los principales
factores de riesgo para las poblaciones de aves acuáticas de islas del noroeste de Baja
California y del Golfo de California en donde han sido introducidas (Mellink 1992;
Velarde y Anderson 1994; McChesney y Tershy 1998). En América del Sur existen casos
puntales sobre el efecto de roedores introducidos en especies nativas; por ejemplo, en
Argentina documentan que Rattus es depredador del ratón topo Chelemys macronyx
(Shepherd y Rebecca 2012); mientras que en Chile estas ratas son depredadoras de aves
terrestres (Jaksic 1998), y además atacan a huevos y aves en graneros, sugiriendo que lo
mismo podría suceder en ambientes naturales (Lobos et al. 2005).
Las ratas, tanto en ambientes insulares, como en regiones continentales, pueden llegar
a ser competidoras importantes de varias especies de pequeños mamíferos; asimismo, han
sido identificadas como portadoras de numerosas enfermedades y parásitos transmisibles
a la fauna nativa e incluso al ser humano (Álvarez-Romero y Medellín 2005; Harris y
MacDonald 2007; Shiels et al. 2013). Además, son los principales causantes del mayor
número de disminuciones o extinciones de la biota endémica en regiones insulares
(Towns et al. 2006). La erradicación de ratas en ambientes insulares es factible, en las
que es más difícil mantener poblaciones viables (Bertram y Nagorsen 1995), mientras

[Link] 325
RATTUS RATTUS EN EL PARQUE NACIONAL SANGAY, ECUADOR

que en ecosistemas como los bosques húmedos continentales la erradicación sería muy
difícil, puesto que las técnicas empleadas (e. g. cebos envenenados) podrían afectar a la
fauna nativa.

Figura 1. Individuo ma-

cho adulto de Rattus rat-
tus (MEPN-12195), pro-
veniente de Sardinayacu,
Parque Nacional Sangay,
Ecuador. Foto: Jorge Brito
M.

El único registro de R. rattus en el PNS reportado en este estudio, probablemente se

deba a un reciente desplazamiento, puesto que durante varias expediciones realizadas
para el estudio de los pequeños mamíferos en este importante ecosistema (Albuja et al.
1996; Lee et al. 2011), incluyendo áreas con intervención humana, no dieron a conocer
a esta especie invasora dentro de sus reportes. En el estudio de Albuja et al. (1996), que
incluyó un muestreo en el sendero Sardinayacu, a 500 m del borde hacia el interior
del PNS (a 7.5 km de nuestro registro), no mencionó a R. rattus en su reporte. Resulta
dificultoso determinar con exactitud el desplazamiento de la rata a los bosques prístinos
de Sardinayacu. El sitio de registro se encuentra a 8 km de un borde de bosque, donde
existe un pastizal con presencia de ganado vacuno. Posiblemente la rata se desplazó
por un sendero usado por turistas y guardaparques, mismo que se origina a 17 km
en un asentamiento humano, atraviesa un bosque secundario, un pastizal y luego se
adentra en el PNS hasta Sardinayacu. Un caso similar reporta Lobos et al. (2005) en

326 THERYA Vol.5(1): 323-329

 Brito y Ojala-Barbour

Chile, mencionando la presencia de la rata invasora R. rattus en dos parques nacionales

en Chile, a 6.9 km de los asentamientos humanos, manifestando preferencia por los
bosques húmedos y bosques de niebla.
Es necesario realizar estudios adicionales dentro del bosque prístino en el PNS, en
áreas intervenidas y zonas pobladas aledañas, con la finalidad de determinar la presencia
y comparar la densidad poblacional de R. rattus, usando diferentes tipos de técnicas
como trampas de resorte y de caída. Una técnica adicional a emplearse podría ser la
usada por Dexter et al. (2004), en las islas Galápagos, donde colocaron en las trampas
Sherman fecas secas de gato doméstico (Felis silvestris cattus), con la finalidad de medir
la evasión de ingreso a las trampas por R. rattus y la susceptibilidad a la depredación
de los roedores endémicos por los gatos domésticos. Es posible que la rata invasora R.
rattus, que es común en ambientes alterados, se estaría desplazando hacia ambientes
prístinos (Lobos et al.v 2005), lo que podría afectar a la fauna nativa.

Agradecimientos
De manera especial a V. León, responsable del Parque Nacional Sangay, zona baja,
por su valiosa colaboración con la logística para todas las expediciones. G. Pozo y
M. Sharup (Churuwia) colaboraron en la fase de campo. Nuestro reconocimiento a
W. R. Teska de la Universidad Luterana del Pacífico quien generosamente nos facilitó
las trampas Sherman. C. M. Pinto, A. Arguero, P. Moreno, C. Lorenzo y dos revisores
anónimos aportaron sus valiosos comentarios para el fortalecimiento de este estudio.
La investigación fue realizada gracias a una beca concedida a ROB por la comisión
Fulbright. Al Ministerio del Ambiente de Morona Santiago por otorgar el permiso de
investigación N°. 04-2012-I-B-DPMS/MAE.

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Sometido: 17 de enero de 2014

Revisado: 19 de febrero de 2014
Aceptado: 14 de marzo de 2014
Editor asociado: Consuelo Lorenzo
Diseño gráfico editorial: Gerardo Hernández

[Link] 329
Potential distribution of the coati THERYA, abril, 2014
(Nasua narica) in northeastern Mexico: Vol.5(1): 331-345
conservation implications DOI: 10.12933/therya-14-195

Distribución potencial del coatí (Nasua

narica) en el noreste de México:
implicaciones para su conservación
Claudia R. Espinoza-García1, Jesús M. Martínez-Calderas2*,
Jorge Palacio-Núñez2 y Anuar D. Hernández-SaintMartín2

Introduction: From different ecological approaches, the coati (Nasua narica) is an important procyonid. Its
distribution extends from southern of the United States to Colombia. IUCN (2013) considered it as Least
Concern, but in Mexico is not considered under any category of protection due to its wide distribution.
Despite this, there is poor knowledge about their population status and current distribution, especially in
the northeastern region of the country, where in the last 30 years there have been important changes in land
use. The landscape variability that establishes the limit of physiographic subprovinces (PSP) has implications
for the availability and quality of habitat for many species, and so this criterion was used. The objective of
this study was to estimate the coati potential distribution in four physiographic subprovinces in Northeastern
Mexico.

Methodology: This study was conducted in northeastern Mexico, on the PSP: Gran Sierra Plegada (GSP),
Carso Huasteco (CH); Llanuras y Lomeríos (LL) and Llanura Costera Tamaulipeca (LCT). From estimates
the potential distribution was used historical and recent records and 26 predictive variables. The records
were obtained from online base dates and articles, and field wok from 2006-2012. This information was
analyzed with Maxent algorithm version 3.3.3k (Phillips 2013), obtaining binary maps (presence-absence)
using ArcMap 9.3 (ESRI 2006). The potential distribution, as a percentage of the total area, was calculated.

Results: We used 110 historical and recent records. Of these, 39 were obtained from databases and 71
fieldwork. The receiver operating characteristic (ROC) analysis showed a value of area under the curve (AUC)
of 0.966 ± 0.005. Precipitation, vegetation type, vegetation cover, altitude, slope and temperature were the
most relevant variables in explaining the potential distribution model we obtained, with contribution of 70%
(Table 2). The potential distribution of coati covers 19.56% of the study area. The greatest distribution areas
were found in the PSP’s: GSP and CH, followed by LL and LCT.

Discussion and conclusions: Coati records for northeastern Mexico were found within a wide range of
environmental conditions. Historical records obtained from databases are useful for the modeling of potential
distribution, but it is essential to include current records (Pliscoff and Fuentes-Castillo 2011). According
to ROC analysis, the model provided a good prediction. The environmental variables that explained the
potential of coati distribution are similar to those mentioned in various studies as it is a species adapted to
a wide range of altitude, temperature and precipitation. The PSP, GSP and CH met continuity of potential
distribution. Despite this, the feasible area for the potential distribution of this species is greatly reduced,
and the landscape in general was very fragmented. This fragmentation is a risk for long term viability of
coati populations in Northeastern Mexico. It is proposed to establish management plans that combine
agricultural production with elements that allow the distribution of this and other species, such as the
planting of economic forests, as fruit orchards or timber.

1
Instituto Tecnológico Superior de Irapuato. Carretera Irapuato – Silao, km. 12.5, Irapuato 36821. Guanajuato, México.
E-mail: rocio.es25@[Link] (CRE-G).
2
Colegio de Postgraduados, Campus San Luis Potosí. Iturbide 73, Salinas de Hidalgo 78622, San Luis Potosí, México.
E-mail: biologo99mx@[Link] (JMM-C), jpalacio@[Link] (JP-N), anuarhernandez@[Link] (ADH-S).
*Corresponding author
DISTRIBUCIÓN POTENCIAL COATÍ

Key words: Adaptability, connectivity, habitat fragmentation, habitat patches, land use changes, medium-
sized mammals.

Resumen
El coatí (Nasua narica) es un prociónido importante desde diferentes enfoques
ecológicos. El objetivo del presente estudio fue estimar su distribución potencial en
cuatro subprovincias fisiográficas (SPF) en el noreste de México. Se usaron 110 registros
entre históricos y recientes, y el algoritmo Maxent con 26 variables predictivas. La
precipitación, tipo y cobertura vegetal, altitud, pendiente y temperatura fueron las
variables más relevantes para explicar el modelo de distribución potencial resultante. La
mayor distribución potencial se encontró en las SPF Gran Sierra Plegada y Carso Huasteco,
seguidas por Llanuras y Lomeríos y, finalmente por la Llanura Costera Tamaulipeca. En
las dos primeras SPF se encontraron zonas con continuidad de distribución potencial,
pero el paisaje en general se encontró muy fragmentado, lo cual pone en riesgo la
viabilidad de la especie en la zona estudiada a largo plazo.

Palabras clave: Adaptabilidad, cambios de uso del suelo, conectividad, fragmentación

del hábitat, mamíferos medianos, parches de hábitat.

Introducción
El coatí o tejón (Nasua narica) es una de las siete especies de prociónidos presentes en
México (Ramírez-Pulido et al. 2005; Ceballos y Arroyo-Cabrales 2012). Es un mamífero
de talla mediana, de hábitos gregarios con manadas compuestas por hembras adultas y
sus crías, mientras los machos adultos son solitarios (Valenzuela 2005). Su alimentación
es omnívora; consume principalmente frutas e insectos, y en menor cantidad vertebrados
pequeños (Gompper 1995; Valenzuela 1998). Es un importante dispersor de semillas
(Russell 1982; Sáenz 1994) y forma parte de la dieta de los grandes depredadores
tropicales como el puma y el jaguar (Núñez et al. 2000; Oliveira 2002; Weckel et al.
2006; Hernández-SaintMartín en prensa).
La distribución de N. narica se localiza en la región Neártica y Neotropical, desde el
sur de Estados Unidos de América hasta Colombia (Gompper 1995; Samudio et al. 2008).
Habita desde el nivel del mar hasta 3,500 m (Wilson y Reeder 2005) en hábitats boscosos
templados y tropicales y, ocasionalmente en desiertos y sabanas (Gompper 1995). A
nivel internacional, está considerado por la IUCN (2013) como preocupación menor
(least concern). En México no se le considera bajo ninguna categoría de protección,
debido a su amplia distribución, que incluye todos los estados, con excepción de la
península de Baja California y las porciones más secas de la Altiplanicie Mexicana
(Godínez-Navarro et al. 2008). Existe poca información sobre su estado poblacional,
sobre todo para la porción noreste de México. Samudio et al. (2008) informan que
probablemente sus poblaciones han decrecido o se han extirpado en ciertas regiones,
debido principalmente a la pérdida y fragmentación de su hábitat, a la cacería ilegal y a
las campañas de control de depredadores (e. g. Kaufmann et al. 1976).
En la actualidad, es común el uso de algoritmos para modelar la distribución potencial
de las especies, que se basan en observaciones de campo y una serie de variables que
actúan como predictores. El programa informático Maxent es un algoritmo robusto que

332 THERYA Vol.5(1): 331-345

 Espinoza-García et al.

modela la distribución potencial de especies por medio de la relación entre los puntos
de presencia conocidos y las variables ambientales incluidas en el modelo (Phillips et al.
2006). A partir de esta relación, el algoritmo extrapola la presencia de la especie a las
áreas donde no se cuenta con registros (Lindenmayer et al. 1991). El programa además
estima la importancia de cada variable en la distribución de la especie y el modelo
generado se valida con el área bajo la curva (AUC), derivada de la curva operada por
el receptor (ROC), las cuales están implementadas en el software (Phillips et al. 2006).
El noreste de México ha tenido cambios en el uso de suelo, en particular en los últimos
30 años (Reyes-Hernández et al. 2007), por lo que la distribución actual de especies
como el coatí en esta región no es muy bien conocida lo que complica la creación de
planes efectivos de conservación. Solo existe un estudio sobre la distribución potencial
coatí para México (Ceballos et al. 2006). Dicho estudio se realizó a una escala a nivel
de país, y muestra a toda la región noreste como de mayor posibilidad de encontrar
las condiciones favorables para la ocurrencia de esta especie. Es importante realizar
estudios a una escala regional, incluyendo datos de presencia actuales. El presente
trabajo se realizó con el objetivo de estimar la distribución potencial de esta especie en
el noreste de México, mediante el modelado con base en registros históricos y recientes,
que a su vez puedan servir de base para futuros planes de manejo en esta región.
Material
y Métodos
Descripción del área de estudio. Este estudio se realizó en el noreste de México; que
comprende el sur de Tamaulipas, el este de San Luis Potosí, el noreste de Querétaro,
el noreste de Guanajuato, y en la porción norte de los estados de Hidalgo, Veracruz y
Puebla (Fig. 1). La topografía de esta área va de muy escabrosa a ondulada y plana, con
una serie de condiciones climáticas tropicales húmedas y sub-húmedas. La altitud varía
de 0 a 2,300 msnm y la precipitación anual varia de 600 a 2,500 mm (INEGI 2011).
Las condiciones fisiográficas en el área de estudio son muy heterogéneas. Para
definir mejor esta diversidad paisajística, se usó el criterio de provincias y subprovincias
fisiográficas (SPF), las cuales se delimitan en función de su fluctuación topográfica y
de la relación que esto tiene con el clima y con los tipos de vegetación (Cervantes-
Zamora et al. 1990). Con esta base, se incluyeron parcialmente a las provincias Sierra
Madre Oriental y Llanura Costera del Golfo Norte, con la extensión total o parcial de
dos subprovincias fisiográficas en cada una. La primera incluyó las SPF: Gran Sierra
Plegada (GSP; 14,468 km2) y Carso Huasteco (CH; 21,731 km2); mientras que la segunda
consideró parcialmente a Llanuras y Lomeríos (LL; 45,231 km2) y Llanura Costera de
Tamaulipeca (LCT; 1,588 km2). El área total considerada es de 83,016 km2. En la Figura 1
se muestran los límites estatales, así como la delimitación de las cuatro SPF consideradas
en el presente estudio, y los sitios donde se ubican los registros del coatí, tanto históricos
como recientes, que serán descritos más adelante.
Los tipos de vegetación en el área, determinada de la información de INEGI (2005)
son: 1) antrópica, presente en áreas agrícolas o de vegetación inducida; 2) seca,
compuesta por pastizal, matorral desértico, mezquital o vegetación halófita; 3) templada,
compuesta por bosques, donde aparece el mesófilo de montaña, de pino, de encino, y
sus asociaciones; 4) tropical seca, que incluye a los matorrales submontano y espinoso
tamaulipeco, así como a las selvas bajas; 5) tropical húmeda, que comprende a las

[Link] 333
DISTRIBUCIÓN POTENCIAL COATÍ

selvas medianas y altas y, 6) otros tipos de vegetación, donde se incluyeron: palmar,

tular, popal y bosque de galería. En la Tabla 1 se muestran los seis porcentajes de los
tipos de vegetación presentes en cada porción de las SPF consideradas en este estudio.
En la GSP el uso del suelo es predominantemente antrópico donde domina la vegetación
inducida para ganadería y la agrícola, le siguen la vegetación nativa tropical seca y la
templada. En CH predominan el uso antrópico y la vegetación seca, seguidos por la
vegetación tropical seca. En LL el uso antrópico es dominante, seguido por la vegetación
tropical seca y la templada. Por último, la porción de LCT presenta un dominio amplio de
vegetación de uso antrópico seguido de vegetación tropical seca y vegetación templada.

Figura 1. Mapa del área

de estudio donde se
muestra los estados y la
localización geográfica
de las subprovincias
fisiográficas en el noreste
de México, así como los
puntos de registro del
coatí, Nasua narica.

Obtención de registros y modelado. Se recabaron registros históricos y actuales del

coatí, considerando a los primeros a los anteriores al año 2000 y los segundos a los
posteriores de ese año. Esto debido a que la información disponible en la literatura y
en bases de datos a partir de 2001 fue más afín a la de los datos propios, con registros
obtenidos mediante el uso de trampas cámara. Los históricos se obtuvieron por medio
del facilitador de bases de datos de Global Biodiversity Information Facility (GBIF;
[Link]), de la Unidad de Informática para la Biodiversidad (UNIBIO, www.
[Link]), de las bases de datos en línea de proyectos del Sistema Nacional
de Información sobre Biodiversidad de la Comisión Nacional para el Conocimiento y
uso de la Biodiversidad (SNIB-CONABIO; Fernández et al. 1998; López-Wilchis 1998;
Ceballos 2002). Los registros recientes se obtuvieron mediante artículos científicos
(Vargas-Contreras y Hernández-Huerta 2001), base de datos en línea de un proyecto de
SNIB-CONABIO (Ceballos 2002) y datos propios derivados de trabajo de campo entre
2006-2012.

334 THERYA Vol.5(1): 331-345

 Espinoza-García et al.

Este trabajo de campo se realizó por medio de entrevistas, rastros y fototrampeo.

Se realizaron 280 entrevistas en comunidades entre mayo de 2006 y agosto de 2010,
siguiendo la técnica de Rabinowitz (1997). Fueron dirigidas a personas con experiencia
de campo y capacidad para identificar correctamente las características distintivas e
infalibles de la especie. Esto se enfocó en personas tales como peleteros, cazadores,
veterinarios y ganaderos (tanto pequeños propietarios como ejidatarios).
Para analizar este tipo de información existe la técnica de Frey et al. (2013), que
se basa en comparar la confiabilidad y la precisión de las respuestas. Sin embargo,
en este trabajo se usó una clasificación según los criterios propuestos por Tewes
y Everett (1986) dependiendo de la confiabilidad de las respuestas. En la clase I se
consideraron aquellos con evidencia físicas, tales como pieles y cráneos en posesión
de los entrevistados. Por su parte, la clase II consistió sólo en información detallada y
creíble sobre el avistamiento de los coatíes, basándonos en una descripción confiable
y en el posterior reconocimiento de la especie por parte del entrevistado, discerniendo
entre varias fotografías de distintos animales (Rabinowitz 1997). Los registros de la clase
III no fueron confiables y se desecharon.
Una vez obtenida la información y con el apoyo de guías locales, en su mayoría los
mismos informantes, se procedió a visitar los sitios específicos de caza y/o avistamiento
mencionados, los cuales se georreferenciaron con un geoposicionador (GPS, Garmin©
modelo GPS V). Con esto se obtuvieron datos adicionales sobre el lugar de cada registro,
y se establecieron los sitios para el fototrampeo del primer periodo, que se realizó entre
2007 a 2008. El segundo periodo se llevó a cabo entre 2010 y 2012 en otra porción
del área de estudio, y no incluyó entrevistas previas. En el primer periodo se usaron 20
trampas cámara de diferentes modelos, dejando hasta tres cámaras por localidad, con un
esfuerzo de muestreo de 4 meses, dos en 2007 y dos en 2008 en 45 localidades, dando
un total de 6,380 noches/trampa. Para el segundo periodo se instalaron 101 estaciones
de fototrampeo dobles y sencillas, con un esfuerzo de cuatro meses cada año, dando un
total de 7,583 noches/trampa.
Para estimar la distribución potencial del coatí dentro del área de estudio se empleó
el algoritmo Maxent versión 3.3.3k (Phillips 2013), usando 26 variables ambientales
como predictores. De éstas, 19 fueron variables bioclimáticas de México (Téllez et al.
2011). Otras cuatro fueron: pendiente, altitud, índice topográfico y aspecto topográfico,
derivadas del modelo digital de elevación (INEGI 2008). También se incluyeron las
variables tipo de vegetación con las seis categorías antes mencionadas (tomadas y
modificadas de INEGI 2007) y la cobertura de la misma (tomadas de Hansen et al. 2000),
y los tipos de suelo reportados por INEGI (2007). Todas las capas fueron usadas a una
resolución de 1 km2 (0.01 pixeles).
Para generar el modelo general se obtuvo el promedio de 20 réplicas aleatorias, para
lo cual se usó el 70% de los datos de ocurrencia, mientras que el 30% restante se
usó para evaluar los errores de omisión y comisión, asignándolos al azar. Para esto se
realizó una validación cruzada, lo que significa que los registros de presencia se pueden
utilizar más de una vez en el conjunto de datos de validación para cada réplica, según
especificaciones de Phillips et al. (2006) y Phillips (2013). Para la evaluación de cada
modelo se consideró el valor del área bajo la curva (AUC) generada por el algoritmo
(Hernadez et al. 2006). Esta fue obtenida directamente de la evaluación de los modelos

[Link] 335
DISTRIBUCIÓN POTENCIAL COATÍ

por medio de las curvas ROC (e. g. Contreras-Medina et al. 2010), donde los valores de
AUC cercanos a 1 demuestran que se trata de una buena predicción del modelo (Araujo
y Guisan 2006).
Tabla 1. Porcentajes de
Subprovincia fisiográfica los tipos de vegetación
Tipo de vegetación CH GSP LL LCT presentes en la porción
de cada SPF incluida en
Vegetación antrópica 32.52 46.18 50.87 55.94 el área de estudio.

Vegetación seca 32.52 2.86 0.47 0.48

Vegetación templada 14.58 20.98 18.08 15.32
Vegetación tropical seca 18.75 27.00 25.27 24.95 Abreviaturas: GSP =
Gran Sierra Plegada, CH
Vegetación tropical húmeda 0.71 1.02 3.16 0.00 = Carso Huasteco, LL
Otro 0.92 1.96 2.15 3.31 = Llanuras y Lomeríos,
LCT = Llanura Costera
Tamaulipeca.
Mediante una prueba de Jacknife se evaluaron las variables en el modelo y se obtuvo
la información y porcentaje que aporta cada una, considerando que el mapa promedio
representa el hábitat inferido y ajustado de la especie (Anderson et al. 2003; Burneo
et al. 2009). El mapa obtenido se reclasificó con el sistema de información geográfica
ArcMap 9.3 (ESRI 2006), obteniendo un mapa binario (presencia-ausencia), donde se
aplicó un umbral de corte del mínimo de presencia de los puntos de entrenamiento
(“mínimum training presence”; Pearson et al. 2007). Con este mapa y estos niveles se
calculó el área de distribución potencial, expresado en porcentaje del área total de cada
SPF.

Resultados
Se obtuvo un total de 110 registros de presencia de coatí para el noreste de México en
108 localidades, con distancia variable entre ellas (de 2 a aproximadamente 80 km),
de los cuales 30 se adjudicaron a históricos y 80 a recientes. Sobre la procedencia de
los registros, 21 resultaron de bases de datos de CONABIO, 11 de GBIF, 6 de UNIBIO,
1 de un artículo publicado y, finalmente, 71 resultaron del trabajo propio realizado en
el área de estudio. Los registros históricos fueron: 10 avistamientos, 16 especímenes
preservados en colecciones científicas y cuatro en los que no especifican el tipo de
evidencia. Una observación final fue que, al analizar los puntos en la cartografía, se
observó que el 53.33% de los registros históricos actualmente estaban localizados en
áreas modificadas por actividades humanas, lo que sugiere cambios en el uso del suelo
posteriores al año 2001; el resto se ubicaron en vegetación tropical seca (10.83%),
tropical húmeda (19.17%) y vegetación templada (16.67%).
En cuanto a los registros recientes, 7 se obtuvieron de base de datos: de estos, 2
fueron avistamientos y 5 obtenidos por fototrampeo. El único registro obtenido por
artículo (Vargas-Contreras y Hernández-Huerta 2001) no especifica qué tipo de
evidencia obtuvo. Los registros propios fueron 49 por fototrampeo, 19 por huella, 6 por
avistamiento, 2 animales muertos en campo, 2 por entrevista y 2 por evidencia física
en propiedad de los entrevistados (1 piel y 1 cráneo). Estos registros se localizaron en
vegetación tropical húmeda (45.86%) y tropical seca (27.89%), seguido de antrópica
(16.25%) y de vegetación templada (10%). No se apreciaron sesgos en la cantidad de
registros en relación a las zonas con mayor número de pobladores humanos.

336 THERYA Vol.5(1): 331-345

 Espinoza-García et al.

De acuerdo con el análisis de la curva ROC, el modelo presentó una buena predicción
(AUC = 0.966 ± 0.005). Cinco variables de precipitación, cuatro de temperatura, dos de
vegetación y dos derivadas del modelo digital de elevación, fueron las que contribuyeron
con el 70% para la generación de este modelo promedio (Tabla 2). Referente a la
distribución potencial del coatí, abarcó 16,238 km2 (19.56%) del área de estudio.
Respecto al porcentaje total para las SPF, en GSP hubo una probabilidad de presencia
en 39.38% de su extensión, para CH fue 28.18%, para LL fue 17.76 y 14.68% para
LCT. En el noreste de México existen zonas con las condiciones apropiadas para la
distribución de la especie, pero esas porciones están aisladas en parches de mayor
o menor tamaño (Fig. 2). Las tres reservas de la biosfera ubicadas en esta región (El
Cielo, Tamaulipas, Sierra del Abra-Tanchipa, San Luis Potosí y Sierra Gorda, Querétaro)
presentaron áreas de distribución potencial.

Tabla 2. Porcentaje de
contribución relativa Variable Contribución (%)
de las variables más
importantes para el Precipitación del cuatrimestre más caliente 17.2
modelo de distribución
Tipo de vegetación 12.3
potencial del coatí,
Nasua narica en el Precipitación estacional 8.2
noroeste de México.
Cobertura vegetal 6.6

Temperatura promedio del cuatrimestre más frío 4.2

Altitud 4.0

Pendiente 3.8

Precipitación del mes más caliente 2.9

Temperatura mínima del mes más frío 2.8

Precipitación del cuatrimestre más húmedo 2.6

Precipitación del cuatrimestre más frío 2.2

Temperatura del cuatrimestre más seco 1.9

Temperatura promedio anual 1.4

Discusión
La recopilación de registros depositados en diversas bases de datos es útil para la
realización de modelos de distribución potencial. Sin embargo, los cambios en el uso
del suelo en las localidades incluidas pueden generar sesgos, por lo cual es fundamental
incluir registros actuales (Pliscoff y Fuentes-Castillo 2011; Frey et al. 2013), que permitan
modelos más robustos y con menos errores. De hecho, en este trabajo, más de la mitad
de registros históricos se localizaron en sitios donde hubo cambios en el uso del suelo
(INEGI 2005) posteriores a la fecha de los registros. Este detalle fue observado ya al final
del proceso, y el posible sesgo de este 14.5% de los datos no fue corregido. Este tipo de
sesgo está presente en otros trabajos basados en un porcentaje mucho mayor de registros
históricos. Así, en comparación con el mapa de distribución potencial para el coatí
realizado por Ceballos et al. (2006), con base en 272 registros para todo México (sin
especificar la procedencia), los resultados son totalmente diferentes. En dicho estudio se
muestra que en el noreste del país existe el máximo valor de probabilidad de presencia

[Link] 337
DISTRIBUCIÓN POTENCIAL COATÍ

de la especie, lo cual no ocurre con los resultados de este estudio. Es posible que la
principal diferencia sea la escala del análisis y la cantidad de registros con los que se
generó el modelo. Se ha demostrado que el uso de pocos registros en Maxent ocasionan
una sobre-predicción en los modelos generados (Pearson et al. 2007). Por lo tanto, al
aumentar el número de registros se puede mejorar la eficacia del modelo (Frey et al.
2013). En el presente estudio hubo una mayor densidad de registros para el noreste de
México que el usado por Ceballos et al. (2006) en la modelación de todo el país.

Figura 2. Modelo de
distribución potencial del
coatí, Nasua narica en el
noreste de México, donde
el color gris obscuro
muestra los sitios con alta
probabilidad de presencia.
El gris claro muestra
las porciones donde la
distribución potencial no
fue detectada, o no la hay.
Abreviaturas: GSP = Gran
Sierra Plegada, CH = Carso
Huasteco, LL = Llanuras y
Lomeríos, LCT = Llanura
Costera Tamaulipeca.

El coatí es una especie presente en gran diversidad de hábitat, y el área de estudio de

este trabajo también tuvo una gama de variantes paisajísticas que propician diferentes
ambientes. En relación a su distribución potencial, la mayor proporción se localizó en
las SPF GSP (39.4%) y CH (28.2%), que presentaron las mayores porciones de sitios
de cobertura arbórea densa, de acuerdo con lo reportado por Sahagún-Sánchez et al.
(2011) para esta misma región. En estas dos subprovincias se observó la mayor extensión
continua de distribución potencial. Sin embargo, el paisaje fragmentado por vegetación
antrópica (áreas agrícolas o vegetación inducida) ocupa una porción importante en
ambas. Las reservas de la biosfera El Cielo, y Sierra del Abra-Tanchipa se encuentran
en GSP, y ambas quedaron plenamente en el área de distribución potencial de esta
especie, compuesta principalmente por vegetación templada, seca y tropical seca. En
el caso de Sierra Gorda, está en CH y la distribución potencial del coatí se encontró
sólo en parches. En el caso de LL , la vegetación antrópica tuvo un porcentaje mayor
(50.9%); sin embargo, existe una distribución potencial continua del coatí en un área

338 THERYA Vol.5(1): 331-345

 Espinoza-García et al.

considerable al noreste de esta SPF en áreas con vegetación nativa; en el resto de la

extensión sólo se observaron parches. En la LCT. Fue donde se presentó la menor área
de distribución, ya que es la que presenta menor proporción de hábitat apropiado, tal
como vegetación templada y tropical seca y húmeda (Martínez-Calderas 2009).
En el modelo, 13 (de 26) variables ambientales explicaron la distribución potencial
del coatí en el noreste de México y fueron las relacionadas con la precipitación, el
tipo y cobertura de la vegetación, la altitud y la pendiente del terreno, así como la
temperatura. Respecto a la influencia de las variables en la distribución potencial,
para la precipitación y la temperatura no es de esperar cambios sensibles de un lado
a otro en las fronteras de las SPF; sin embargo, el tipo de vegetación y la cobertura de
la misma, la altitud y la pendiente del terreno sí pueden cambiar.
El coatí es una especie presente en gran diversidad de hábitats, y para el noreste de
México, se encontró dentro de una amplia gama de condiciones ambientales, presente
principalmente en áreas tropicales y subtropicales, también está adaptada a la gama
de altitud, temperatura y precipitación presente en estos ecosistemas (Scholander et al.
1950; Gompper 1995; Valenzuela 1998; Valenzuela 2005; Samudio et al. 2008). Al
igual que muchas otras especies de mamíferos, presenta una relación entre su periodo
reproductivo con la oscilación de la precipitación y la disponibilidad de alimento
(Gompper 1997; Valenzuela 1998; Valenzuela y Macdonald 2002), independientemente
si el hábitat es más o menos húmedo. Su ámbito hogareño fluctúa a través del año,
siendo mayor en época seca, cuando es necesaria una mayor movilidad por mayor
dispersión de los recursos (Sáenz 1994; Gompper 1997; Valenzuela y Ceballos 2000;
Hass 2002).
El coatí habita preferentemente en sitios arbolados, desde bosques templados
a selvas tropicales húmedas y vegetación tropical seca (Ceballos y Galindo 1984;
Ratnayeke et al. 1994; Gompper 1995; Valenzuela 1998; Valenzuela 2005; Samudio et
al. 2008), aunque también se le encuentra eventualmente en vegetación seca, entre la
que figuran desiertos y pastizales (Gompper 1995; Samudio et al. 2008). Su presencia
en pastizales se ha reportado muy poco (Sáenz 1994), pero cuando la cobertura de
los pastos es alta, este ecosistema le brinda protección contra depredadores (Endres
y Smith 1993). En relación a la importancia de las variables topográficas (altitud y
pendiente) en el modelo de distribución esta especie no existen referencias sobre
el tema. En general, los sitios con mayor pendiente favorecen la protección contra
depredadores para varias especies de mamíferos, y son áreas menos propensas al
impacto humano directo y, por lo tanto, suelen conservar hábitat menos perturbado
(Badgley y Fox 2000; Campbell 2004).
Actualmente en la zona de estudio el paisaje está muy fragmentado, existen
remanentes de vegetación cerrada básicamente en terrenos con pendientes
pronunciadas, frecuentemente escabrosas, lo que es impráctico para la agricultura y la
ganadería (Guevara y Laborde 1999; Trejo y Dirzo 2000; Reyes-Hernández et al. 2007).
La fragmentación del hábitat altera la composición y estructura de las comunidades
animales por modificación de varios procesos ecológicos (Wilcove 1985). La
supervivencia de las especies en los hábitat fragmentados finalmente depende de su
habilidad para moverse entre parches y acceder a los recursos necesarios, conservar su
diversidad genética y mantener su capacidad reproductiva como población (Laurance

[Link] 339
DISTRIBUCIÓN POTENCIAL COATÍ

1995; Wolff 1999; Buza et al. 2000; Nupp y Swihart 2000; Gehring y Swihart 2004),
así como por la disposición de los elementos espaciales (Gehring 2000).
Algunos estudios sugieren que incluso animales extremadamente móviles pueden
evitar pasar a través de hábitat alterados (Smallwood 1994; Machtans et al. 1996). Por
esto, si hay interrupción en la conectividad entre dos o más pequeñas poblaciones,
se puede llegar a una extinción local (Beier 1993). Esto no es una excepción para el
coatí, cuyas poblaciones se han reducido en algunos lugares desde hace décadas por la
pérdida de su hábitat (Glatston 1994; Gompper 1995; Samudio et al. 2008). Por esto,
un paisaje fragmentado no garantiza su viabilidad a mediano y largo plazo. Por lo tanto,
las zonas contiguas entre la porción sur de GSP, con un fragmento al oeste de LL, y con
el norte de CH, así como la zona noreste de LL (ver Fig. 2) se proponen como las más
importantes por mantener una distribución continua, que de este modo puede permitir
la conservación de Nasua narica en el noreste de México. En general, para mitigar
efectos de fragmentación, la plantación de bosques útiles (frutales o maderables) más
que la producción de cultivos anuales, con especies no necesariamente nativas, puede
proporcionar hábitat adecuado para especies adaptables (Martin et al. 2012) como el
coatí. Esta estrategia es acorde con tipos de uso de suelo antrópico en esta parte del país
(Jiménez et al. 2004), y su incremento puede beneficiar tanto a la economía local como
a algunas especies de fauna silvestre, entre ellas al coatí.

Literatura citada
Araujo, M. B., y A. Guisan. 2006. Five (or so) challenges for species distribution
modelling. Journal of Biogeography 33:1677–1688.
Anderson, R. P., D. Lew, y A. T. Peterson. 2003. Evaluating predictive models of species
distributions: criteria for selecting optimal models. Ecological Modelling 162:211–
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Sometido: 19 de febrero de 2014

Revisado: 31 de marzo de 2014
Aceptado: 11 de abril de 2014
Editor asociado: Consuelo Lorenzo
Diseño gráfico editorial: Gerardo Hernández

[Link] 345
 New records of fleas on Virginia opossums THERYA, abril, 2014
Didelphis virginiana (Kerr 1792) in Queretaro, Vol.5(1):347-353
Mexico DOI: 10.12933/therya-14-187

Nuevos registros de pulgas de tlacuaches

Didelphis virginiana (Kerr 1792) en
Querétaro, México
Norma Hernández-Camacho1*, Santiago Vergara-Pineda2,
Roxana Acosta-Gutiérrez3 y Robert W. Jones1

Introduction: The opossum Didelphis virginiana (Kerr 1792) is one of the eight species of marsupials that live
in the northern region of America and is widely distributed in Mexico. There is a large literature in North
America of studies on this species, including its ectoparasites. But in Mexico studies are scarce, and so we
decided to investigate the opossum ectoparasite species richness in a suburban landscape in Querétaro,
México.

Methods: During January to May of 2010, we used 12 tomahawk traps to capture opossums. Each animal
was immobilized with tiletilamina, and during recumbence we examined the opossums for ectoparasites.
Fleas were collected in vials with 70% alcohol, then dehydrataded in 100% alcohol, and clarified with lactic
acid for further identification.

Results: We found four flea species on the trapped opossums (n = 26), 14 males, 12 females. The species
were Ctenocephalides felis, Euhoplopsyllus glacialis affinnis, Polygenis martinezbaezi and Polygenis sp. Two
of these species are considered as new records for this marsupial host in Mexico, although these species
have been recorded previously in this species in the United States and in other marsupial species in Mexico.

Discussion: These fleas are new records for the Mexican opossum parasite fauna. This study, although
initially didactic, reveals relevant information about the flea species richness on opossums in fragmented
habitats in a suburban landscape in Querétaro. Because fleas have potential as disease and parasite vectors,
this new information may be helpful in assessing their effects on human and wildlife health.

Key words: Didelphis virginiana, fleas, suburban landscape, Querétaro, México

Resumen
El tlacuache Didelphis virginiana (Kerr 1792) es una de las ocho especies de marsupiales
que habitan en la región norte del continente americano y se encuentra ampliamente
distribuida en México. Se han realizado una gran variedad de trabajos sobre esta especie,
entre ellos el estudio de los ectoparásitos de estos marsupiales a lo largo de América. En
un ejercicio académico sobre la estimación poblacional de D. virginiana en el Campus

1
Cuerpo Académico de Ecología y Diversidad Faunística. Facultad de Ciencias Naturales. Universidad Autónoma de
Querétaro, Santiago de Querétaro 76230, Querétaro, México. E-mail: [Link]@[Link] (NHC) y rjones@uaq.
mx (RWJ)
2
Cuerpo Académico de Biología y Aprovechamiento de la Flora y Microorganismos. Facultad de Ciencias Naturales.
Universidad Autónoma de Querétaro, Santiago de Querétaro 76230, Querétaro, México. E-mail: vpinedas@[Link].
mx (SVP)
3
Museo de Zoología, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, Apartado Postal 70-399, Distrito
Federal 04510, México. E-mail: roxana_a2003@[Link] (RAG)
*Corresponding autor.
PULGAS DE TLACUACHES

Juriquilla de la Universidad Autónoma de Querétaro, se encontraron cuatro especies de

pulgas, Ctenocephalides felis, Euhoplopsyllus glacialis affinnis, Polygenis martinezbaezi y
Polygenis sp., la presencia de dos de estas especies de pulgas en D. virginiana puede ser
considerado como un nuevo registro para México, las pulgas que se identifican en este
trabajo han sido registradas previamente en estudios realizados sobre otras especies de
marsupiales en Estados Unidos y México. Este estudio, si bien inicialmente de carácter
didáctico, arrojó información importante sobre la riqueza de especies de pulgas en
tlacuaches que habitan ambientes con influencia humana y el efecto potencial de estos
organismos para la salud de los seres humanos y de la fauna silvestre en un paisaje
suburbano.

Palabras clave: Didelphis virginiana, pulgas, paisaje suburbano, Querétaro, México.

Introducción
El tlacuache Didelphis virginiana (Kerr 1792) es una de las ocho especies de marsupiales
que habitan en la región norte de América y se encuentra ampliamente distribuida en
México (McManus 1974 y Ceballos et al. 1998). Debido a sus características biológicas
y ubicuidad, se han realizado una gran variedad de estudios sobre esta especie, entre
los que resaltan los registros de la parasitofauna de este marsupial a lo largo de más
de 70 años, lo que ha permitido el registro de 38 especies de helmintos endoparásitos
(García-Prieto et al. 2012) mientras que la información sobre los ectoparásitos de los
didélfidos para el país ha comenzado a incrementarse en los últimos años (Morrone y
Gutiérrez 2005; Whitaker y Morales-Malacara 2005; Whitaker et al. 2007 y Guzmán-
Cornejo et al. 2012) tanto en ambientes naturales como en aquellos dentro de las
ciudades o que rodean a éstas, como son los paisajes suburbanos, los cuales, en
los últimos años han sido reconocidos por su potencial para albergar comunidades
biológicas diversas pese a la constante presión del crecimiento demográfico (Forman
y Godron 1986 y Davies et al. 2001).
Un ejemplo de este tipo de paisaje suburbano es el que se puede encontrar en el
Campus Juriquilla de la Universidad Autónoma de Querétaro (CJUAQ), localizado
13 kilómetros al norte de la Ciudad de Santiago de Querétaro, en la Delegación de
Santa Rosa Jáuregui. El proceso de urbanización de la zona se ha acelerado en los
últimos cinco años, sin embargo, alrededor de las instalaciones del CJUAQ todavía
existen fragmentos relativamente grandes de hábitat original (selva baja caducifolia) y
de vegetación secundaria que sirven de hábitat a varias especies de mamíferos. Por
observación directa, se ha podido determinar la presencia de Didelphis virginiana,
Spilogale putorius, Urocyon cinereoargenteus, Bassariscus astutus, Otospermophilus
variegatus, Silvilagus floridanus, Liomys irroratus y Peromyscus spp.; algunas de estas
especies se les considera como generalistas ecológicos debido a que pueden sobrevivir
en ambientes con un determinado grado de perturbación y presencia humana,
como es el caso de U. cinereoargenteus (Harrison 1997; Buskirk 1999; Sunquist y
Sunquist 2001; Gehring y Swihart 2003 y Hernández-Camacho y López-González
2009) o D. virginiana (McManus 1974), sin embargo, el crecimiento del campus
como consecuencia del incremento de la matrícula estudiantil de las facultades que
se ubican en dicho espacio, permitió considerar estas condiciones adecuadas para

348 THERYA Vol.5(1): 347-353

 Hernández-Camacho et al.

ejemplificar un caso de estudio con fines didácticos, sobre el efecto de las actividades
humanas en las poblaciones de mamíferos silvestres, a partir de dicho estudio, se
recabaron una serie de datos, entre ellos la riqueza de ectoparásitos de esta especie
de marsupial dentro del CJUAQ. Por lo tanto, se consideró explorar este aspecto en
el estudio, así que, el objetivo de este trabajo en particular, fue conocer la riqueza de
ectoparásitos de Didelphis virginiana en un paisaje suburbano sometido a distintas
presiones ecológicas como consecuencia de actividades humanas en el Campus
Juriquilla de la Universidad Autónoma de Querétaro.
Material
y Métodos
El Campus Juriquilla de la Universidad Autónoma de Querétaro (CJUAQ) cuenta con
un área de 1.4 km2, de los cuales el 50% es selva baja caducifolia perturbada del cual
se cuenta con un listado florístico de más de 120 especies (comm. pers. Martínez y
Díaz de Salas 2012), el CJUAQ está rodeado por vías de comunicación importantes y
se localiza en un área de contraste social ya que al norte colinda con una de las áreas
residenciales con mayor plusvalía de la ciudad mientras que al este, se encuentra un
área rural en desarrollo (comunidad de Rancho Largo).
Durante los meses de enero a mayo de 2010, se realizaron cinco periodos de
trampeo de tres noches durante la primera semana de cada mes, se utilizaron 12 trampas
tomahawk modelo 109.5 (107 x 31 x 31cm) (Tomahawk Live Trap Co.), separadas 50
m entre sí según lo permitiera el terreno y las obras de construcción; se utilizó como
carnada una mezcla de sardina, alimento para gatos, cebolla y plátano; las trampas
fueron activadas a partir del anochecer y fueron revisadas e inactivadas durante las
primeras horas de la mañana; en caso de haber capturado algún animal, se transportó
al laboratorio de Zoología para su manejo. Para la contención química, se utilizó
Tiletamina, la dosis dependió del peso del animal (10 mg/kg) el cual se determinó
por observación directa y se le administró intramuscularmente en los cuartos traseros.
Una vez que la dosis hizo efecto, el animal fue colocado en posición recumbente y
se procedió a la revisión de su estado físico (temperatura corporal, tasa de respiración
y cardiaca) y a la toma de datos merísticos (longitudes del cuerpo, cola, oreja y pata
derechas), peso, sexo y estimación de la edad por medio del esmalte dental (coloración
de la dentadura y retraimiento de las encías).
Una vez que los animales se recuperaron de la anestesia, fueron liberados en la
misma área donde fueron capturados. La captura y manejo de los animales se realizó
siguiendo las consideraciones bioéticas reglamentarias sugeridas por The American
Society of Mammalogists (Sikes et al. 2011).
Durante la etapa de recumbencia, el pelaje de los marsupiales fue revisado a
contrapelo manualmente, los ectoparásitos fueron colectados con ayuda de pinzas y se
fijaron con alcohol al 70% en un frasco con su etiqueta correspondiente por hospedero.
Para el proceso de identificación, los parásitos fueron deshidratados inicialmente
en alcohol etílico absoluto y posteriormente transparentados en concentraciones
sucesivas de ácido láctico (25 al 100%) hasta su montaje permanente con bálsamo de
Canadá, la identificación se llevó a cabo por medio de literatura especializada (Acosta
y Morrone 2003 y Durden y Hinkle 2009).

[Link] 349
PULGAS DE TLACUACHES

Resultados
Durante este estudio, se capturaron 26 tlacuaches, 14 machos, 12 hembras; de los
cuales el 50% del total de la muestra (n = 13) presentó ectoparásitos de las especies
Ctenocephalides felis y Euhoplopsyllus glacialis affinnis de la familia Pulicidae y a
Polygenis martinezbaezi y Polygenis sp. de la familia Rhoplopsyllidae, con un rango de
infestación de 1 a 3 especies, siendo Ctenocephalides felis y Polygenis martinezbaezi las
que presentaron la mayor prevalencia, 34.61 y 26.92% respectivamente, para toda la
muestra. Con respecto a cada una de las especies de parásitos, se observa una mayor
prevalencia en los machos que en las hembras, C. felis se registró en cinco de los 14
machos (35.71%) a diferencia de las hembras, en donde fue registrada en cuatro de las
12 hembras (33.3%), para P. martinezbaezi los machos están presentes un 28.57% (n
= 4) mientras que las hembras en un 25% (n = 3). Polygenis sp. fue registrada en dos
machos (14.28%), desafortunadamente el proceso de montaje dañó a los ejemplares y
no fue posible lograr la identificación a nivel de especie; Euhoplopsyllus glacialis affinnis
se encontró en un macho (7.14%). Las preparaciones de las cuatro especies de pulgas
fueron donadas a la Colección de Siphonaptera del Museo de Zoología de la Facultad
de Ciencias Universidad Nacional Autónoma de México con el número de registros
sucesivo SIPHO-08816 al SIPHO-08819.

Discusión
La presencia de dos de las cuatro especies de pulgas (Euhoplopsyllus glacialis affinnis y
Polygenis martinezbaezi) en Didelphis virginiana son nuevos registro para este marsupial
en México, aunque estas especies de pulgas han sido registradas previamente en esta
especie de hospedero en estudios realizados en Estados Unidos (Mohr y Morlan 1958;
Whitaker et al. 1977 y Hopkins 1980) y en otras especies de marsupiales como Tlacuatzin
canescens (Whitaker y Morales-Malacara 2005 y Guzmán-Cornejo et al. 2012). Especies
de los géneros Ctenocephalides y Polygenis han sido registradas previamente en D.
virginiania, Eckerlin (2011) identificó a C. canis como una de las pulgas más frecuentes
en este marsupial en el estado de Virginia, Estados Unidos. Por otro lado, Pung et al.
(1994) encontraron a Polygenis gwyni (C. fox) sobre el mismo marsupial en el estado de
Georgia, mientras que un estudio en São Paulo, Brasil, fue registrada sobre Didelphis
aurita y D. albiventris (Horta et al. 2007). Para México, la pulga Polygenis martinezbaezi
fue registrada sobre Didelphis marsupialis en el estado de Michoacán, mientras que
el género Euhoplopsyllus no se había asociado a D. virginiana, sin embargo, se le ha
encontrado en ardillas (Otospermophilus variegatus y Xerospermophilus spilosoma),
conejos del género Sylvilagus y roedores de las especies Neotoma albigula, Peromyscus
boylii y Cynomys gunnisoni según lo reportado por Ford et al. (2004). De los huéspedes
mencionados, algunos de estos cohabitan con los tlacuaches en la zona de estudio
como es el caso de O. variegatus o de Sylvilagus floridanus. La presencia de estas
especies de pulgas en D. virginiana puede ser una consecuencia del uso de madrigueras
de otros animales, dicha actividad se considera como una estrategia de protección contra
depredadores potenciales, principalmente de parte de las hembras con crías (McManus
1974) así como a la presencia de perros ferales en las cercanías del campus, con los
cuales los tlacuaches pudieran llegar a tener contacto.

350 THERYA Vol.5(1): 347-353

 Hernández-Camacho et al.

Es importante hacer mención que el conocimiento de los ectoparásitos asociados con

D. virginiana puede permitir reconocer el potencial de riesgo para la salud que representan
las pulgas como vectores de microorganismos causantes de enfermedades tanto en
fauna silvestre como en el ser humano; en el caso del hombre, dichas enfermedades
han tenido un efecto importante a lo largo de la historia de nuestra civilización, una
situación que ha quedado en el olvido debido a las mejoras en las condiciones de vida
actuales que limitan la aparición de brotes epidemiológicos importantes, sin embargo,
pueden regresar si se presentara inestabilidad de algún tipo, siendo ejemplos claros la
peste y el tifus murino ocasionados por las bacterias Yersinia pestis y Rickettsia typhi
respectivamente (Durden y Hinkle 2009), así como parásitos intestinales como es el
céstodo Dipylidium caninum, que parasita perros, gatos y al hombre y del cual, las
pulgas juegan un papel como hospedero intermediario del ciclo de vida de éste (Ford et
al. 2004 y Acosta 2013).
Sin bien no se ha encontrado que D. virginianus sea reservorio de la peste, su actividad
peridoméstica en viviendas periféricas de manchas urbanas y su probable interacción
con roedores, pueden ocasionar la rápida diseminación de las pulgas hacia mascotas
que interactúan con las personas, ya que se ha comprobado que al menos 125 especies
de pulgas pueden transmitir Y. pestis, algunas de las cuales pertenecen a los géneros
Ctenocephalides y Euhoplopsyllus (Barden y Maupin 1982 y Durden y Hinkle 2009)
colectadas en esta investigación.
En el caso del tifus murino, sí se ha encontrado a D. virginianus como reservorio de
la bacteria Rickettsia typhi (Horta et al. 2007 y Durden y Hinkle 2009), sin embargo los
vectores de la bacteria son diferentes a los que aquí se encontraron asociados a este
mamífero, no obstante como se indica anteriormente, la interacción con mascotas y con
perros y gatos ferales, hacen que estas enfermedades sean un problema latente que se
ha descuidado en los últimos años, por lo que, en caso de que dicha bacteria estuviera
presente en la población de los tlacuaches del CJUAQ, la cercanía de la zona residencial
y de la comunidad rural pueden significar un riesgo potencial epidemiológico para la
transmisión de esta bacteria.
Este estudio, si bien inicialmente fue de carácter didáctico, arrojó información
importante sobre la riqueza de especies de pulgas en tlacuaches que habitan ambientes
en un proceso de transformación antropogénica y el efecto potencial de estos organismos
para la salud de los seres humanos y de la fauna silvestre que se encuentran asociados
a los mismos.

Agradecimientos
La primera autora desea agradecer al responsable del laboratorio de Zoología del
Cuerpo Académico de Ecología y Diversidad Faunística (CALG, 2009-2012) por las
facilidades otorgadas para la contención y manejo de los marsupiales capturados así
como a la generación 2007 de la Licenciatura en Biología de la Universidad Autónoma
de Querétaro por su entusiasmo y colaboración en la realización del estudio.

[Link] 351
PULGAS DE TLACUACHES

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Sometido: 20 de enero de 2014

Revisado: 21 de marzo de 2014
Aceptado: 1 de abril de 2014
Editor asociado: Juan Pablo Gallo
Diseño gráfico editorial: Gerardo Hernández

[Link] 353
 Gray fox (Urocyon cinereoargenteus) diet and THERYA, abril, 2014
their contribution to seed dispersal on the coast of Vol.5(1): 355-363
Oaxaca, Mexico DOI: 10.12933/therya-14-143

Dieta de la zorra gris Urocyon

cinereoargenteus y su contribución a la
dispersión de semillas en la costa de
Oaxaca, México
Alejandra Villalobos Escalante1, Alejandra Buenrostro-Silva2
y Guillermo Sánchez-de la Vega3*

Introduction: An important number of mammals of the order Carnivora are opportunists that consume
primarily small mammals, although they can amplify their diet with other larger vertebrates and arthropods.
Fruits have also been reported in the diet of some carnivores; however, their role as agents of seed dispersal
has not been well documented thus far. In this study we analyzed the diet of the grey fox in tropical deciduous
forest in the state of Oaxaca throughout the annual seasons, establishing composition and seasonal variation,
and determined if seed ingestion contributed to seed dispersal, and therefore favoring germination.

Methods: A total of 75 fresh grey fox feces were identified and quantified to determine composition and
number of seeds at the Jardín Botánico Regional Puerto Escondido (JBPE) in the coastal region of Oaxaca,
Mexico. Identification and quantification of feces composition was based on a presence/absence analysis
and then establish frequencies and percentages of food categories, and proportion and germination speed
of ingested seeds.

Results: Food categories reported in feces were as follow: seeds in 56 of 75 feces representing 74.67%,
vertebrates in 45 feces (60%) and invertebrates in 40 feces representing 53.33%. Diet variation was observed
by season and by moth, and trophic niche breath varied significantly between seasons (Fig. 1). Identified
seeds belonged to seven species. Additionally, germination percentages of the seeds of these species through
endozoochory were higher than those obtained from the control seeds (Table 1).

Discussion and conclusion: The grey fox is a legitimate seed disperser that consequently generates a positive
effect on rates and speed of germination of the utilized species. Furthermore, seasonal variation of seed
presence observed in feces is influenced by availability of these seeds in the environment; which puts on
evidence the high level of adaptability by this carnivore.

Key words: Niche breath, disperser, diet, opportunist, germination percentage, seasonal variation.

Resumen
Un número importante de mamíferos del Orden Carnívora son oportunistas que
consumen principalmente mamíferos pequeños, aunque pueden diversificar su dieta
con otros vertebrados y artrópodos. En la dieta de algunos carnívoros se ha registrado
un alto consumo de frutos, sin embargo su papel como agentes dispersores no está
bien documentado. En este estudio se analizó la dieta de la zorra gris en las selvas
1
Licenciatura en Biología. Universidad del Mar, Campus Puerto Escondido. Ciudad Universitaria, Carretera Vía Sola de
Vega, Puerto Escondido, San Pedro Mixtepec, Oaxaca 71980, México. E-mail: vicuslupus@[Link].
2
Instituto de Industrias, Universidad del Mar campus Puerto Escondido. Km. 1.5 carretera Sola de Vega - Puerto
Escondido, San Pedro Mixtepec, Oaxaca 71980, México. E-mail: sba_1575@[Link] (ABS).
3
Laboratorio de Evolución Molecular y Experimental, Instituto de Ecología, Universidad Nacional Autónoma de México,
CU, Ciudad de México 04510 México. E-mail: guillermo_sdv@[Link]
*
Correspondencia
DIETA DE LA ZORRA GRIS EN LA COSTA DE OAXACA

bajas caducifolias de Oaxaca durante un ciclo anual, estableciendo su composición

y variación estacional, determinando si la ingestión de las semillas contribuye al
proceso de dispersión, al favorecer la germinación. Para determinar los componentes
de las excretas y cuantificar el número de semillas se identificaron y cuantificaron
75 excretas frescas de zorro en el Jardín Botánico Regional Puerto Escondido (JBPE)
en la región costa del estado de Oaxaca, México. Se identificaron y cuantificaron
los componentes de las excretas en un análisis de presencia-ausencia para establecer
las frecuencias y porcentajes de aparición de cada categoría alimenticia, además de
determinar la proporción y velocidad de germinación de las semillas ingeridas. En las
excretas se encontraron que las frecuencias de aparición por categorías fueron: semillas
en 56 de las 75 excretas lo que representa el 74.67%, vertebrados en 45 excretas (60%)
e invertebrados en 40 excretas lo que representa el 53.33%. Se encontró variación
estacional y mensual en la dieta, y la amplitud de nicho trófico varió significativamente
entre temporadas (Fig. 1). Las semillas fueron identificadas como pertenecientes a siete
especies, además se llevó a cabo la germinación de estas especies y cuyos porcentajes de
germinación con endozoocoria resultaron mayores que los obtenidos para las semillas
control (Tabla 1). La zorra gris demostró ser un dispersor legítimo, teniendo un aporte
a la dispersión al generar un efecto positivo en las tasas y velocidad de germinación de
las especies vegetales ingeridas. Además se determinó que la variación estacional en la
presencia de semillas está influida por su disponibilidad en el medio, lo cual evidencia
su alta adaptabilidad.

Palabras clave: amplitud de nicho, dieta, dispersor, oportunista, porcentajes de

germinación, variación estacional.

Introducción
Muchos mamíferos del Orden Carnivora son oportunistas que consumen principalmente
roedores y lagomorfos, pero pueden llegar a diversificar su dieta con aves, artrópodos,
peces, reptiles, y cantidades considerables de frutos, debido a que su alimentación varía
espacial y temporalmente en función de la disponibilidad de alimento y la estación del
año (Zúñiga et al. 2008). Algunos actúan ocasionalmente como agentes dispersores
ya que sus altos requerimientos energéticos los obligan a consumir grandes cantidades
de materia vegetal (Godínez-Álvarez et al. 2002) afectando la ecología de las plantas y
mostrando que el consumo de frutos está fuertemente influenciado por la estacionalidad
(Campos y Ojeda 1997). Lo anterior debido a que inciden en la distribución espacial
de las semillas y afectan la velocidad de germinación a causa del paso a través del
tracto digestivo; no obstante, el papel de los mamíferos carnívoros como agentes
dispersores ha sido poco estudiado (Silverstein 2005). En este estudio se analizaron
los componentes de la dieta de Urocyon cinereoargenteus a través de sus excretas. Los
componentes fueron cuantificados en un análisis de presencia-ausencia para obtener sus
frecuencias de aparición u ocurrencia (FA) y los porcentajes de aparición u ocurrencia
(PA) determinando la composición durante un ciclo anual, esto bajo la premisa de que el
número de excretas es independiente del contenido de las mismas, y que las categorías en
que se clasificaron estos contenidos no son mutuamente excluyentes. De esta manera se
observó su papel como carnívoro generalista y se determinó si la endozoocoria que lleva

356 THERYA Vol.5(1): 355-363

 Escalante, Buenrostro-Silva y Sánchez-de la Vega

a cabo tiene alguna contribución dentro del proceso de dispersión de ciertas especies
vegetales, entendiéndose como “aporte a la dispersión” al efecto positivo en las tasas y
velocidad de germinación de las especies vegetales ingeridas.
Material
y Métodos
El Jardín Botánico Regional Puerto Escondido (JBPE) de la Universidad del Mar ocupa 18
has y se ubica en la población de Puerto Escondido, municipio de San Pedro Mixtepec,
Juquila, Oaxaca, en el kilómetro 240 de la carretera federal 131 vía Sola de Vega-Puerto
Escondido, en la región costa del estado de Oaxaca, México, entre las coordenadas
extremas 15.91° N y 15.92° N y -97.07° W y -97.08° W, la altitud va de 70 a 160
m. El tipo de vegetación es selva baja caducifolia con elementos de selva mediana
subcaducifolia en las cañadas, de acuerdo a la clasificación de Rzedowski (Salas 2002), y
presenta una marcada variación estacional, un clima cálido subhúmedo con temporada
de lluvia en verano y sequía por el resto del año; la temperatura promedio es de 28 °C
que oscila entre los 15 y los 42 °C (Salas et al. 2003). El clima se divide en dos épocas:
la seca va de noviembre a mayo o junio y la de lluvia que se presenta el resto del año
con precipitaciones que varían entre los 300 y 1 800 mm (Salas 2003).

Procesamiento de excretas y determinación de componentes. De noviembre de 2008 a

octubre de 2009, se realizaron sistemáticamente tres visitas por mes al sitio de estudio para
la colecta de excretas de U. cinereoargenteus siguiendo los procedimientos sugeridos por
Aranda (2000) y De Arruda y Motta-Junior (2004). Las excretas procesaron de acuerdo
a lo sugerido por Zúñiga et al. (2008). Los componentes fueron determinados hasta el
nivel taxonómico inferior posible. Para calcular la variación estacional se tomó como
base el número componentes, cuantificándolos en un análisis de presencia-ausencia
para obtener sus frecuencias de aparición u ocurrencia (FA). Con éstas se observó la
cantidad de excretas al mes que contienen a cada categoría alimenticia, después se
calculó qué porcentaje de excretas contuvo a cada categoría (porcentajes por categoría).
Se obtuvo también el porcentaje del total de excretas en las cuales estuvieron presentes
los grupos alimenticios (porcentajes por grupo, Castellanos et al. 2008). Posteriormente
se obtuvieron los porcentajes de aparición u ocurrencia (PA) de cada categoría mediante
la fórmula de porcentaje de aparición (Servín y Huxley 1991).
La frecuencia de aparición (FA) se calcula por el número de excretas que contienen
una categoría determinada entre el número total de excretas y el Porcentaje de aparición
de la categoría (PA) se calcula por la frecuencia de aparición de la categoría i, entre la
suma de frecuencias de aparición de todas las categorías multiplicado por cien.
Se obtuvo una lista de categorías para hacer posteriores comparaciones porcentuales
de la variación mensual y por temporadas. Se consideraron dos temporadas, la temporada
seca de noviembre a abril, y la temporada de lluvia de mayo a octubre (Salas 2002).
Las frecuencias de aparición (FA) de la dieta y los resultados de las pruebas de
germinación se sometieron a una prueba de normalidad aplicando Shapiro-Wilk y la
prueba no paramétrica Kolmogorov-Smirnov (SAS Institute 1999).
Para detectar diferencias significativas de las FA entre los meses de muestreo se aplicó
una prueba de Kruskal-Wallis, para detectar los meses en los que hubo diferencias se
aplicó una prueba de Mann-Whitney (Fowler et al. 1998). Se aplicó una prueba de G

[Link] 357
DIETA DE LA ZORRA GRIS EN LA COSTA DE OAXACA

para determinar si hubo variación de las FA entre ambas temporadas (Cossíos 2005).
Para determinar la amplitud de nicho de cada temporada se realizó un análisis de
amplitud de nicho utilizando el índice de diversidad de Shannon-Wiener (H’) como lo
recomiendan Colwell y Futuyama (1971) y el índice de Pielou. Los valores obtenidos
se compararon con una prueba de t de Hutcheson para detectar diferencias entre la
dieta de ambas temporadas (Zar 1996).También se realizó un análisis de similitud de
Jaccard para discernir cuáles muestreos eran más semejantes en cuanto a categorías
compartidas. Finalmente, se aplicó una prueba de Chi-cuadrada (χ2) para probar si las
FA de las diferentes categorías son dependientes de la temporada (Infante y Zárate 2005).

Germinación. Para medir el aporte en la germinación, se generó el siguiente modelo

experimental: por cada especie extraída y puesta a germinar de cada excreta (semillas
ingeridas); se colocó una réplica con semillas obtenidas de la planta madre: tratamiento
control o testigo (Graae et al. 2004), de manera que por cada especie de semilla se tuvo
un diseño experimental de dos tratamientos con un factor y de dos a ocho repeticiones
(León-Lobos y Kalin-Arroyo 1994). La velocidad de germinación (M, Maguire 1962)
y el coeficiente de velocidad de germinación (CV, Kotowski 1926) se calcularon para
determinar numéricamente el tratamiento que obtuvo los mejores resultados en los
procesos germinativos.
El coeficiente de velocidad de germinación (CV) y la velocidad de germinación (M)
para cada especie se analizaron con una prueba de Chi-cuadrada (χ2) con corrección
de Yates para detectar si hubo influencia de la endozoocoria sobre los datos analizados
(Fowler et al. 1998). Se excluyeron de estos análisis a C. engleriana y Ficus sp por no
haberse contado con semillas para el control. Se obtuvieron los porcentajes totales por
cada una de las especies vegetales, esto es, el porcentaje de excretas que contuvieron
cada una de las especies vegetales tomando en cuenta sólo las muestras que contuvieron
semillas.

Resultados
Se colectaron 75 excretas, los componentes identificados se agruparon en 3 categorías
(semillas, vertebrados e insectos) y 15 subcategorías, tres para el grupo de los
vertebrados (mamíferos, reptiles y aves); cinco de invertebrados (ortópteros, coleópteros,
dípteros, himenópteros y crustáceos) y siete subcategorías consideradas en el caso de
las semillas (Ficus sp (Moraceae), Guazuma ulmifolia (Sterculiaceae), Acacia cornigera
(Fabaceae, Mimosaceae), Comocladia engleriana (Anacardiaceae), Byrsonima crassifolia
(Malpighiaceae), Ehretia tinifolia (Boraginaceae) además de una especie sin determinar
cuyo nombre común es nanche montés (Familia Malpighiaceae).
Durante el ciclo anual se observaron en el 74.67% de las excretas analizadas (n =
56) semillas, seguidas de los vertebrados en el 60% de las muestras (n = 45) y el 53%
de invertebrados (n = 40). Al comparar los porcentajes de las subcategorías en el ciclo
anual se observó que predominaron nuevamente las semillas (74.67%), seguidas por
las aves (49.39%; n = 37) y los ortópteros (41.33%; n = 31). De manera estacional y
por subcategorías (Fig. 1), predominaron las semillas (73.3% n = 55), las aves (42.66%;
n = 32) y los ortópteros (30.66%; n = 23) en la temporada seca; mientras que en la
temporada de lluvia dominaron los ortópteros (10.66%; n = 8), las aves (6.66%; n = 5).

358 THERYA Vol.5(1): 355-363

 Escalante, Buenrostro-Silva y Sánchez-de la Vega

Por otra parte, las aves y los mamíferos resaltan como los grupos con más frecuencias
acumuladas durante todo el período de estudio. Los porcentajes reportados no suman
100% ya que las categorías no son mutuamente excluyentes en cuanto a sus frecuencias
de aparición.
Las FA no siguen una distribución normal (W = 0.544, p < 0.0001, α = 0.05); las
distribuciones de las FA entre las épocas de lluvias y secas mostraron ser diferentes (D =
0778, p = 0.003, α = 0.05).

Figura 1. Porcentajes
por categorías en la
dieta de la zorra gris
durante la temporada
seca y la temporada de
lluvia

Se detectaron diferencias significativas entre las FA de todos los meses (P = 0.002). Al

analizar por separado las temporadas se encontró que la de lluvia tiene diferencias en
sus FA (P = 0.046), no así la seca (P = 0.109). La prueba de G indica que hay variación
estacional entre temporadas (G = 86.22, 11 g.l. P < 0.05). La amplitud de nicho y el
índice de equidad tuvieron estimaciones de H´= 2.28 y J = 0.89 para la temporada
seca y H´= 2.05, J = 0.89 para la de lluvia, la comparación de ambos valores mostró
diferencias significativas entre éstos (t0.05(2)2659 = 9.3). De manera anual la comparación
de la amplitud de nicho con la de cada temporada señaló diferencias significativas: seca
(t0.05(2)3360 = 3.78) y lluvia (t0.05(2)2463 = 13.82).
Por otro lado, la prueba de χ2 indicó que las FA dependen de la temporada (χ20.05(2) =
943.59). Del total de excretas colectadas el 74.66% contuvo semillas. Los porcentajes
finales de germinación de las semillas ingeridas (Tabla 1), mostraron que B. crassifolia
(16%), nanche montés (50%) y E. tinifolia (2%) fueron las especies favorecidas por la
ingestión. De manera opuesta, A. cornígera (48%) fue la única especie cuyo porcentaje
de germinación se observó negativamente afectado por el paso a través del tracto de la
zorra y para G. ulmifolia no hubo efecto (χ2(1) = 0.029). Con Ficus sp y C. engleriana
no se realizaron comparaciones debido a la ausencia de semillas para el grupo control.
En conjunto, los valores obtenidos del coeficiente de velocidad, porcentajes finales de
germinación y velocidad de germinación no mostraron una distribución normal (P <
0.05). La prueba de χ2 indicó que hubo efecto de la endozoocoria sobre el porcentaje
de germinación (χ2(6) = 88.81), no así para el coeficiente (χ2(2) = 11.26) y la velocidad
de germinación (χ2(6) = 1.80). En cuanto a los porcentajes totales para cada una de
las especies vegetales, se muestra a Ficus sp como la especie más consumida con un
porcentaje de aparición de 81.82% y a B. crassifolia y E. tinifolia como las menos
consumidas con 1.82% cada una (Figura 2).

[Link] 359
DIETA DE LA ZORRA GRIS EN LA COSTA DE OAXACA

Discusión
Los componentes de la dieta de U. cinereoargenteus obtenidos en este estudio concuerdan
con los grupos o categorías alimenticios establecidos por otros investigadores para esta
especie en selva baja caducifolia (Guerrero et al. 2002); sin embargo, las especies que
integran cada una de las categorías es diferente, ya que la composición de especies es
distinta en cada región. La marcada diferencia entre el número de excretas colectadas
en ambas temporadas no se había evidenciado en otros trabajos de esta índole. Pudiera
pensarse que la dieta es más diversa en la temporada seca debido al mayor número de
excretas colectado (n temporada seca = 62, n temporada de lluvia = 13). Sin embargo,
los estadísticos aquí utilizados se basan en las frecuencias de aparición de las categorías
(temporada seca = 13, temporada de lluvia = 10) y no en el número de excretas.
El número de excretas analizadas en este trabajo es similar al examinado por otros autores
como (Castellanos et al. 2008), quien define a U. cinereoargenteus como un carnívoro-
omnívoro en su gremio alimentario, mientras que Chávez-Ramírez y Slack (1993) la
definen como oportunista. Sin embargo, debido a su adaptabilidad, en temporadas
cortas y en función de la disponibilidad de recursos puede llegar a reducir su dieta al
consumo de sólo una o dos categorías. Esto último coincide con los resultados del
presente estudio, donde se observó que en junio solo consumió dípteros, y en diciembre,
decápodos, mamíferos y aves, adaptando su dieta a la disponibilidad de recursos, por lo
que puede argumentarse que es una especie de hábitos oportunistas.

Tabla 1. Resultados ex-

Nanche perimentales para cada
G. ulmifolia B. crassifolia A. cornígera E. tinifolia C. engleriana Ficus sp
montés una de las especies vege-
tales ingeridas por la zorra
A 200 6 200 185 12 61 200
gris. A = número inicial
B 9 1 97 5 6 0 128 de semillas puestas a ger-
minar, B = semillas germi-
Semillas nadas, C = porcentaje fi-
C 4.5 16.66 48.5 2.70 50 0 64
ingeridas nal de germinación, CV =
CV 14.51 2.85 30.99 2.47 7.40 0 7.66 coeficiente de velocidad y
M = velocidad de germi-
M 0.45 0.028 19.4 0.094 0.31 0 3 nación (semillas por día).
A 200 6 200 185 6 - -

B 8 0 174 0 2 - -
Semillas
C 4 0 87 0 33.33 - -
testigo
CV 4.96 0 27.14 0 3.57 - -

M 0.19 0 9.12 0 0.05 - -

Un análisis parcial de la dieta de la zorra gris evidencia su alto consumo de material

vegetal, seguido de insectos y en menor proporción de mamíferos pequeños. Asimismo,
se tiene evidencia que esta especie se comporta como insectívoro-omnívoro durante
todo el año, con una marcada preferencia hacía la frugivoría durante la estación seca
(Nuñez y Bozzolo 2006), lo cual se asocia a la disponibilidad del recurso y la fenología
de la fructificación (Chávez-Ramírez y Slack 1993). En este estudio 6 de las 7 especies
consumidas por U. cinereoargenteus tuvieron semillas viables, lo cual reafirma la teoría
de que los zorros son dispersores legítimos.

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 Escalante, Buenrostro-Silva y Sánchez-de la Vega

De manera general, sí hubo un efecto positivo sobre los porcentajes de germinación

de las semillas después de su paso por el tracto digestivo, esto indica el aporte de la zorra
gris al proceso de dispersión, ya sea incrementando los porcentajes o la velocidad de
germinación de las semillas ingeridas. En este estudio el porcentaje de germinación en
las semillas ingeridas por la zorra gris (64%) es semejante al registrado por Domínguez-
Domínguez et al. (2006) lo que indica un efecto positivo de la endozoocoria sobre las
semillas. También se observó que el número de semillas dañadas por el paso a través
del tracto digestivo fue mínimo, encontrando a la mayoría de las semillas en las excretas
en buen estado y sin daño mecánico. Con base en esto, puede argumentarse que la
zorra gris actúa como un vehículo entre parches de vegetación no adyacentes Puede
concluirse que la zorra gris es generalista dentro del nicho trófico que ocupa, y a eso se
alude en este trabajo cuando se le califica de “generalista y oportunista” ya que cambia
los componentes pero no la naturaleza de su dieta. Dicha amplitud de nicho varía entre
temporadas y los valores reiteraron esta tendencia generalista. Puede considerarse a
la zorra gris como un dispersor legítimo de las especies vegetales reportadas en este
estudio tomando en cuenta a Herrera (1989) y Bustamante et al. (1992) debido a que
defeca semillas sanas y viables.

Figura 2. Porcentajes de
aparición para cada una
de las especies vegetales
encontradas en la dieta
de la zorra gris. Las
especies se abrevian
de la siguiente forma:
Guazuma ulmifolia (Gu),
Byrsonima crassifolia (By),
Comocladia engleriana
(Co), Acacia cornigera
(Ac), Ficus sp (Fi), Ehretia
tinifolia (Eh), nanche
montés (Na).

Literatura citada
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México. Consejo Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad.
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362 THERYA Vol.5(1): 355-363

 Escalante, Buenrostro-Silva y Sánchez-de la Vega

Sometido: 19 de junio de 2013

Revisado: 22 de noviembre de 2013
Aceptado: 1 de abril de 2014
Editor asociado: Jorge Servin
Diseño gráfico editorial: Gerardo Hernández

[Link] 363
 THERYA, abril, 2014
Vol.5(1):365-366
DOI: 10.12933/therya-14-192

Editorial board resolution of THERYA

Resolución del Consejo

editorial de la revista THERYA

El consejo editorial de la revista THERYA ha decidido retirar el artículo “Juárez-Casillas,

L. A., C. Varas, y F. A. Cervantes. 2013. Análisis filogenético del linaje evolutivo del
oso negro (Ursus americanus). THERYA 4(3):467-484. DOI: 10.12933/therya-13-155”,
después del análisis de una serie de peticiones escritas presentadas al consejo editorial
de la revista.
The editorial board of the journal THERYA has decided to retract the article “Juárez-
Casillas, L. A., C. Varas, y F. A. Cervantes. 2013. Phylogenetic analysis of the evolutionary
lineage of Mexican black bears (Ursus americanus). THERYA 4(3):467-484. DOI:
10.12933/therya-13-155”, after analyzing a written petition to the editorial board of the
journal.
El retiro de este artículo se fundamenta en tres argumentos: 1) Existe un malentendido
en la autoría y en la propiedad de los datos incluidos; 2) Uno de los co-autores no fue
notificado, o bien, no estuvo al tanto del envió del artículo. Por lo tanto, no avala el
contenido, 3) Se presentó una petición por escrito de uno de los co-autores. En dicha
petición, se menciona que algunos de los datos genéticos no son correctos, lo que
puede comprometer los resultados obtenidos. Es por ello que, ante la observación de
estos hechos, el consejo editorial consideró más pertinente el retiro del artículo, que el
difundir información que puede ser errónea.
The withdrawal of this article is based on three arguments: 1) There were
misunderstandings about authorship and on ownership of the data included; 2) One of
the co-authors was not notified or aware of this submittal and therefore did not endorse
its contents. 3) A written petition was presented by one of the co-authors stating that some
of the genetic data used are flawed. In combination, these points clearly compromise the
results and veracity of this article. Given this lack of clarity, the editorial board is retracting
this article in its entirety, rather than risking dissemination of erroneous information.

Atentamente/Sincerely

Consejo editorial de la revista THERYA

THERYA editorial board