HIDROBIOLÓGICA

Revista del Departamento de Hidrobiología

VOLUMEN 26 Número 2 2016
 Hidrobiológica es una publicación científica cuatrimestral del Departamento de Hidrobiología de la División de Ciencias Biológicas
y de la Salud de la Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa creada desde 1991. Hidrobiológica está dirigida a
publicar investigaciones originales e inéditas sobre la hidrología, biología, acuicultura, pesquerías, contaminación y ecología de los
recursos y sistemas acuáticos, realizados en México y en todo el mundo.
Hidrobiológica (ISSN 0188-8897) pertenece al Catálogo de Revistas Mexicanas de Investigación Científica y Tecnológica del
CONACyT desde 1994. Indizada en:
PERIÓDICA. Índice de Revistas Latinoamericanas en Ciencias.
Latindex. Catálogo-Sistema Regional de Información en Línea para Revistas Científicas de
América Latina, El Caribe, España y Portugal.
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Aquatic Sciences and Fisheries Abstracts (ASFA).
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HIDROBIOLÓGICA, Vol. 26 No. 2, Mayo-Agosto 2016, es una publicación cuatrimestral editada por la Universidad Autónoma Metropo-
litana a través de la Unidad Iztapalapa, División Ciencias Biológicas y de la Salud, Departamento de Hidrobiología. Prolongación Canal de Mi-
ramontes 3855, Col. Ex-Hacienda San Juan de Dios, Tlalpan, C. P. 14387, Ciudad de México, México, y Av. San Rafael Atlixco No. 186, Colonia
Vicentina, Iztapalapa, C. P. 09340, Ciudad de México, México, Tel. 5804-4600 ext. 3053. Página electrónica de la revista: [Link]
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en Ciudad de México, México el 1 de agosto de 2016, con un tiraje de 300 ejemplares.
Las opiniones expresadas por los autores no necesariamente reflejan la postura del editor de la publicación.
Queda estrictamente prohibida la reproducción total o parcial de los contenidos e imágenes de la publicación sin previa autorización de la
Universidad Autónoma Metropolitana.
 COMITÉ EDITORIAL
Editor en Jefe: Dra. Ma. Esther Angélica Meave del Castillo
Área de Ficología Comparada
Dpto. de Hidrobiología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud.
Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa (UAMI)
CDMX. México

ÁREA SISTEMÁTICA, MORFOLOGÍA Y FILOGENIA ÁREA AMBIENTAL

Dra. Jhoana Díaz Larrea Dra. Flor de Ma. Cuervo López
Área de Ficología Comparada Área de Microbiología
Dpto. de Hidrobiología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud Dpto. de Hidrobiología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud
Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa (UAMI) Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa (UAMI)
CDMX. México. CDMX. México.
Dr. Mario Adolfo Espejo Serna Dra. Guadalupe Barrera Escorcia
Área de Botánica Estructural y Sistemática Vegetal Área de Manejo Integral de Recursos Acuáticos
Dpto. de Biología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud Dpto. de Hidrobiología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud
Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa (UAMI) Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa (UAMI)
CDMX. México. CDMX. México.
Dr. José Francisco Flores Pedroche Dra. María Teresa Núñez Cardona
Dpto. Ciencias Ambientales Área Estructura y Funcionamiento de los Recursos Naturales Renovables
División Ciencias Biológicas y de la Salud Dpto. de el Hombre y su Ambiente, División de Ciencias Biológicas y de la Salud
Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Lerma (UAML) Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Xochimilco (UAMX)
Lerma de Villada, Edo. de México. México. CDMX. México.
Dr. Abel Sentíes Granados Dra. Patricia Ramírez Romero
Área de Ficología Comparada Área de Manejo Integral de Recursos Acuáticos
Departamento de Hidrobiología Dpto. de Hidrobiología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud
Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa (UAMI) Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa (UAMI)
CDMX. México. CDMX. México.
Dra. Mariana Cabral de Oliveira Dr. Felipe Omar Tapia Silva
Laboratório de Algas Marinhas "Édison José de Paula". Laboratorio Geomática Aplicada
Departamento de Botânica, Instituto de Biociências Dpto. de Hidrobiología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud
Universidade de São Paulo (USP) Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa (UAMI)
São Paulo, Brasil. CDMX. México.
Dra. Dení Claudia Rodríguez Vargas Dra. Elvira Perona Urízar
Laboratorio de Ficología Departamento de Biología
Departamento de Biología Facultad de Ciencias
Facultad de Ciencias Universidad Autónoma de Madrid
Universidad Nacional Autónoma de México Madrid, España.
CDMX. México.
Dra. Ana María Suárez Alfonso ÁREA ECOLOGÍA
Centro de Investigaciones Marinas Dr. Derik Castillo Guajardo
Universidad de la Habana Área Biología de la Conservación
La Habana, Cuba. Departamento de Ciencias Ambientales
Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Lerma (UAML)
ÁREA MANEJO DE RECURSOS ACUÁTICOS Lerma de Villada, Edo. de México, México.
Dra. Irene de los Ángeles Barriga Sosa Dra. Margarita Elizabeth Gallegos Martínez
Área de Manejo Integral de Recursos Acuáticos Área de Ecosistemas Costeros
Dpto. de Hidrobiología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud Dpto. de Hidrobiología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud
Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa (UAMI) Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa (UAMI)
CDMX. México. CDMX. México.
Dra. Ana Laura Ibáñez Aguirre
Dr. Enrique Cantoral Uriza
Área de Producción Acuática
Unidad Multidisciplinaria de Docencia e Investigación (UMDI),
Dpto. de División de Ciencias Biológicas y de la Salud
Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa (UAMI) Facultad de Ciencias, Campus Juriquilla
CDMX. México. Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM)
Querétaro, Querétaro México.
Dra. Alda Rocío Ortiz Muñiz
Área de Biología Celular Dr. José Antolín Aké-Castillo
Dpto. de Hidrobiología, División de Ciencias Biológicas y de la Salud Instituto de Ciencias Marinas y Pesquerías
Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa (UAMI) Universidad Veracruzana
CDMX. México. Boca del Río, Veracruz. México.
Dr. Daniel Robledo Ramírez Dra. Rosa Luz Tavera Sierra
Departamento de Recursos del Mar Departamento de Ecología y Recursos Naturales
Laboratorio de Ficología Aplicada Especialidad: Ecología de algas de agua dulce
Centro de Investigación y de Estudios Avanzados Facultad de Ciencias
Instituto Politécnico Nacional Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM)
Mérida, Yucatán. México. CDMX. México.
 CONSEJO EDITORIAL

Dr. Saúl Álvarez Borrego Dr. Jordi Lleonart

Centro de Investigación Científica y de Educación Institut de Ciències del Mar
Superior de Ensenada España.
México.
Dr. Fabio Massa
Dr. Luis S. Álvarez-Lajonchère Experto FAO
Grupo Picimar, La Habana, Italia.
Cuba.
Dr. Alejandro Toledo Ocampo
Dra. Guadalupe Judith De la Lanza Espino Instituto de Ciencias del Mar y Limnología
Instituto de Biología, UNAM Universidad Nacional Autónoma de México
México. México.
Dr. Alfonso Vázquez Botello Dr. José Vinicio Macías Zamora
Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, UNAM Instituto de Investigaciones Oceanológicas
México. Universidad Autónoma de Baja California
México.
Dr. Gerald J. Bakus
Allan Hancock Foundation Dra. Marisa Mazari Hiriart
University of Southern California Instituto de Ecología
USA. Universidad Nacional Autónoma de México
México.
Dr. Luis Fernando Bückle Ramírez
Centro de Investigación Científica y de Educación Dr. Juan José Morrone Lupi
Superior de Ensenada Facultad de Ciencias
México. Universidad Nacional Autónoma de México
México.
Dr. Carlos Cáceres Martínez
Universidad Autónoma de Baja California Sur Dr. Federico Páez Osuna
México. Instituto de Ciencias del Mar y Limnología - Mazatlán
México.
Dr. Roberto Civera Cerecedo
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste Dra. Gabriela Parra Olea
México. Instituto de Biología
Universidad Nacional Autónoma de México
Dra. Laura Dávalos Lind
México.
Baylor University, Texas
USA. Dra. Dolores Planas
Département des Sciences Biologiques
Dr. Enrique Reyes
Université du Québec à Montréal
East Carolina University
Canada.
North Carolina
USA. Dr. Víctor H. Rivera Monroy
Department of Oceanography and Coastal Sciences
Dr. Fernando Díaz Herrera
Louisiana State University
Centro de Investigación Científica y de Educación
USA.
Superior de Ensenada
México. Dr. Gilbert T. Rowe
Texas A&M University
Dra. Martha E. Ferrario
USA.
Facultad de Ciencias Naturales y Museo La Plata,
Argentina. Dr. Paul C. Silva
University of California
Dr. Francisco J. García de León
Berkeley, USA.
Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste
México. Dr. Michael J. Smith
Simon Fraser University
Dr. Efraín Abraham Gutiérrez Galindo
Canada.
Instituo de Investigaciones Oceanológicas
Universidad Autónoma de Baja California Dra. Mutue Toyota Fujii
México. Instituto de Botânica São Paulo
Brasil.
Dr. Brian E. Hartwick
Simon Fraser University Dr. Martin F. Wojciechowski
Canada. Arizona State University
USA.
Dr. Antonio Lot Helgueras
Instituto de Biología Dr. Giuseppe C. Zuccarello
Universidad Nacional Autónoma de México Vintoria University of Wellington
México. New Zealand.
 HIDROBIOLÓGICA
Revista del Departamento de Hidrobiología de la
Universidad Autónoma Metropolitana- Iztapalapa
ÍNDICE AL VOLUMEN 26, NÚMERO 2 • 2016

Chacana M. E., P. C. Silva, F. F. Pedroche y K. A. Miller

Las especies del género Codium (Chlorophyta) presentes en las Islas Galápagos............................................151-159

Almanza Álvarez J. S., I. Israde Alcántara y V. Segura-García

Diatomeas perifíticas del lago de Pátzcuaro, Michoacán, México.....................................................................161-185

Segura-García V., J. S. Almanza Álvarez y J. Ponce-Saavedra

Diversidad en comunidades de diatomeas epilíticas con relación a los parámetros fisicoquímicos en la cabecera
del río Zinapécuaro, México.............................................................................................................................187-202

Fujii M. T., A. Sentíes, A. C. Jover, J. Díaz-Larrea y A. Areces

Evidencias morfológicas y moleculares para Osmundea coelenterata comb. nov. (Ceramiales, Rhodophyta)
del Océano Atlántico tropical...........................................................................................................................203-211

Quiñones-Peyro B. C., F. O. López-Fuerte, A. Mazariegos Villareal, E. Serviere-Zaragoza,

M. Casas Valdez y R. Yabur Pacheco
Macroalgas marinas bentónicas de Isla Gudalupe, Baja California, México......................................................213-223

Lozano-Orozco J. G., A. Sentíes, F. F. Pedroche y J. Díaz-Larrea

Dictyota chalchicueyecanensis sp. nov. (Dictyotales; Phaeophyceae) en el Golfo de México: evidencias moleculares
y morfológicas................................................................................................................................................225-231

Bernardi J., E. R. T. P. P. de Vasconcelos, C. Lhullier, T. Gerber, P. Colepicolo Neto y F. M. Pellizzari

Datos preliminares de la actividad antioxidante de algas verdes (Ulvophyceae) del Antlántico del Sur
y de las islas marítimas de Antártida...............................................................................................................233-239

Vouilloud A. A., Y. Plata-Díaz, E. Pedraza, A. Pimienta, S. Heguilor, A. Lamaro y S. E. Sala

Distribución de Eunotia parasiolii (Bacillariophyceae) en ríos neotropicales (Colombia) y su implicancia en
la taxonomía de la especie .............................................................................................................................241-250

Rodríguez-Gómez C. F. y J. A. Aké-Castillo
Cálculo del contenido celular de carbono de cuatro taxones de diatomeas: biovolumen
y espectrofotometría.......................................................................................................................................251-257

Vázquez-Machorro A., J. L. Godínez-Ortega, A. Granados-Barba y P. Ramírez-García

Estructura y composición de la macroflora dominante del pecio Ana Elena, Sistema Arrecifal Veracruzano,
Golfo de México..............................................................................................................................................259-267
García Granados R. U., F. Alarcón Aguilar, M. Gallegos Martínez y G. De Lara-Isassi
Tratamiento subcrónico en ratones diabéticos con Caulerpa sertularioides (Chlorophyta) y Spyridia filamentosa
(Rhodophyta)..................................................................................................................................................269-276

Mosquera-Murillo Z. y E. J. Peña-Salamanca
Efecto de la salinidad sobre el crecimiento del alga verde Caulerpa sertularioides (Bryopsidales, Chlorophyta)
en condiciones de laboratorio ........................................................................................................................277-282

Beraldi-Campesi H., C. Arenas-Abad, L. Auque-Sanz, M. Vázquez-Urbez y G. Pardo-Tirapu

Diatomeas bentónicas en tufas fluviales del Río Mesa, Cordillera Ibérica, España............................................283-297

Marín Salgado H. y E. J. Peña Salamanca

Macroalgas bénticas de la Bahía de Tumaco, Pacífico colombiano..................................................................299-309

Hernández Melchor D. J., J. Carmona Jiménez, M. E. Hidalgo Lara, L. Dendooven, R. Marsch Moreno
y R. O. Cañizares Villanueva
Identificación morfológica y filogenética de un consorcio microbiano fotosintético de posible interés
biotecnológico................................................................................................................................................311-321

Martínez-Daranas B., M. Esquivel, P. M. Alcolado y C. Jiménez

Composición específica y abundancia de macroalgas y angiospermas marinas en tres arrecifes coralinos
de la plataforma Sudoccidental de Cuba (1987)..............................................................................................323-337

Instrucciones para autores..............................................................................................................................339-342

 HIDROBIOLÓGICA
A Journal from Departamento de Hidrobiología de la
Universidad Autónoma Metropolitana- Iztapalapa
VOLUME INDEX 26, NUMBER 2 • 2016

Chacana M. E., P. C. Silva, F. F. Pedroche and K. A. Miller

Codium (Chlorophyta) species presented in the Galápagos Islands..................................................................151-159

Almanza Álvarez J. S., I. Israde Alcántara and V. Segura-García

Periphytic diatoms of Lake Pátzcuaro, Michoacán, Mexico..............................................................................161-185

Segura-García V., J. S. Almanza Álvarez and J. Ponce-Saavedra

Diversity of epilithic diatoms communities related to physico-chemical parameters in the headwaters of the Zinapecuaro
River, Mexico...................................................................................................................................................187-202

Fujii M. T., A. Sentíes, A. C. Jover, J. Díaz-Larrea and A. Areces

Morphological and molecular evidence for Osmundea coelenterata comb. nov. (Ceramiales, Rhodophyta) from
the tropical Atlantic Ocean..............................................................................................................................203-211

Quiñones-Peyro B. C., F. O. López-Fuerte, A. Mazariegos Villareal, E. Serviere-Zaragoza,

M. Casas Valdez and R. Yabur Pacheco
Bentic marine macroalgae from Guadalupe Island, Baja California, Mexico......................................................213-223

Lozano-Orozco J. G., A. Sentíes, F. F. Pedroche and J. Díaz-Larrea

Dictyota chalchicueyecanensis sp. nov. (Dictyotales; Phaeophyceae) in the Gulf of Mexico: molecular and
Morphological Evidence..................................................................................................................................225-231

Bernardi J., E. R. T. P. P. de Vasconcelos, C. Lhullier, T. Gerber, P. Colepicolo Neto and F. M. Pellizzari

Preliminary data of antioxidant activity of green seaweeds (Ulvophyceae) from the Southwestern Atlantic
and Antarctic Maritime islands........................................................................................................................233-239

Vouilloud A. A., Y. Plata-Díaz, E. Pedraza, A. Pimienta, S. Heguilor, A. Lamaro and S. E. Sala

Distribution of Eunotia parasiolii (Bacillariophyceae) in Neotropical rivers (Colombia) and its implication on
the species’ taxonomy ...................................................................................................................................241-250

Rodríguez-Gómez C. F. and J. A. Aké-Castillo

Calculation of the cell carbon content of four taxa of diatom: biovolume and spectrophotometry.....................251-257

Vázquez-Machorro A., J. L. Godínez-Ortega, A. Granados-Barba and P. Ramírez-García

Structure and composition of the dominant macroflora of the Ana Elena shipwreck, Veracruz Reef System, Gulf
of Mexico........................................................................................................................................................259-267

García Granados R. U., F. Alarcón Aguilar, M. Gallegos Martínez and G. De Lara-Isassi

Sub-chronic treatment in diabetic mice with Caulerpa sertularioides (Chlorophyta) and Spyridia filamentosa
(Rhodophyta)..................................................................................................................................................269-276
Mosquera-Murillo Z. and E. J. Peña-Salamanca
Effect of salinity on growth of the green alga Caulerpa sertularioides (Bryopsidales, Chlorophyta) under laboratory
conditions ......................................................................................................................................................277-282

Beraldi-Campesi H., C. Arenas-Abad, L. Auque-Sanz, M. Vázquez-Urbez and G. Pardo-Tirapu

Benthic diatoms on fluvial tufas of the Mesa River, Iberian Range, Spain.........................................................283-297

Marín Salgado H. and E. J. Peña Salamanca

Seaweed checklist of Tumaco’s bay, Colombian Pacific...................................................................................299-309

Hernández Melchor D. J., J. Carmona Jiménez, M. E. Hidalgo Lara, L. Dendooven, R. Marsch Moreno
and R. O. Cañizares Villanueva
Phylogenetic and morphological identification of a photosynthetic microbial consortium of potential
biotechnological interest.................................................................................................................................311-321

Martínez-Daranas B., M. Esquivel, P. M. Alcolado and C. Jiménez

Specific composition and abundance of macroalgae and marine angiosperms in three coral reefs from the
Southwest Cuban shelf (1987)........................................................................................................................323-337

Instructions for authors...................................................................................................................................343-346

 EDITORIAL

Estimados colegas, finalmente y después de casi año y medio, tienen en sus manos el número especial de Hidrobiológica que
reúne dieciséis contribuciones seleccionadas, por arbitraje de revisores externos, de aquellos autores que respondieron a la con-
vocatoria publicada previo a la realización del X Congreso de Ficología de Latinoamérica y el Caribe y VIII Reunión Iberoamericana
de Ficología que se realizó en la Ciudad de Metepec, Estado de México durante Octubre del 2014.

En este volumen participan 61 autores procedentes de 23 Instituciones de educación superior e investigación. Los países
representados son: Argentina, Brasil, Colombia, Cuba, España, Estados Unidos y México.

De los ambientes, se puede mencionar el marino con 12 contribuciones, principalmente en las zonas meso y submareal y
cuatro del dulceacuícola, cubriendo ríos, lagos y tufas fluviales. Las regiones geográficas, de donde proceden los organismos
objeto de estudio, son el Pacífico, el Atlántico y la Antártica, en el caso de las marinas y de las de agua dulce: Colombia, España
y México. La mayoría de los organismos son eucariontes y solo una contribución es sobre procariontes. En los primeros destacan
miembros de las Divisiones Chlorophyta, Phaeophyta, Rhodophyta y Bacillariophyta; entre los segundos Proteobacteria y Bacteria.

Los temas oscilan desde la taxonomía clásica, basada en morfología y anatomía, la florística, ecología, aspectos de biología
molecular aplicados a la sistemática, fisiología y limnología hasta el uso de técnicas muy particulares como la espectrofotometría
y biovolumen, la exploración de pecios, ficología aplicada en diabetes y biotecnología.

Nomenclaturalmente destaca la descripción de una especie nueva para la ciencia: Dictyota chalchicueyecanensis y la com-
binación nueva Osmundea coelenterata.

Este número es un reflejo de la situación que guarda la Ficologia latinoamericana sensu lato (Ibero y El Caribe) en un momento
crucial para esta disciplina. Un momento en el que se requiere de trabajo colaborativo y de sumar esfuerzos y recursos, entre
todos los miembros de esta región geográfica, para evaluar, diagnosticar, aprovechar racionalmente y consevar a las “algas” como
patrimonio de la humanidad. La formación de nuevos ficólogos, requiere de un plan orquestado a largo plazo y con el compromiso
de las Sociedades locales, regionales y mundiales.

Particularmente, en el transcurso de esta edición conmemorativa, se dieron tres sucesos tristes para la Ficología latinoame-
ricana. Los fallecimientos de la Dra. Noemi Yamaguishi Tomita de Brasil, del Dr. Ignacio Sánchez Rodríguez y recientemente, del
Dr. Rafael Riosmena Rodríguez, estos últimos de México, han dejado un gran hueco en nuestra asociación. Se incorporan en este
volúmen los obituarios de la Dra. Yamaguishi y del Dr. Riosmena.

Finalmente, es necesario el agradecimiento a la editora en Jefe de la revista Hidrobiológica y a su equipo, así como a los
editores asociados, quienes con el seguimiento en la evaluación y corrección de los textos hicieron posible la conformación del
volumen. Los revisores externos, como siempre, juegan un papel trascendental en mantener la calidad de los manuscritos que
se publican y son el cimiento de toda publicación científica, su trabajo solidario y comprometido merece el reconocimiento de la
comunidad académica.

Con este fruto se concluye con el compromiso asumido por la mesa directiva de la Sociedad Ficológica de América Latina y
El Caribe (SOFILAC), en su sede México durante el periodo 2012-2015. Ahora, aprovecho la oportunidad para invitarlos a sumarse
a los trabajos y a la organización del próximo Congreso en Colombia, por la nueva mesa directiva encabezada por el Dr. Enrique
Peña Salamanca.

Dr. Francisco F. Pedroche

ExPresidente SOFILAC
Presidente SOMFICO
 In memoriam
(1935-2015)

DRA. NOEMY YAMAGUISHI-TOMITA

Noemy Yamaguishi Tomita nos deixou aos 80 anos de idade, no dia

16 de setembro de 2015, depois de uma vida profícua e laboriosa
de dedicação à pesquisa científica e à regulamentação da profissão
de Biólogos. Como presidente da Associação Paulista de Biologista
(Apab), Noemy desencadeou o movimento pelo reconhecimento da
profissão de Biólogo, que agora completa 37 anos. Mentora e fun-
dadora dos CRBios (Conselhos Regionais de Biologia), ela também
lutou para criar o CFBio (Conselho Federal de Biologia), do qual foi
presidente e reconhecida como a madrinha dos biólogos no país e
homenageada, conferindo-lhe nome à Plenária do CRBio-01 de “Sala
Dra. Noemy Yamaguishi Tomita”.
Para a Noemy, a Biologia proporciona a oportunidade de conhecer
e entender a vida e o meio ambiente, de modo a criar subsídios para
que o homem possa estabelecer os caminhos a serem seguidos para
futuras gerações. Nos anos em que se dedicou aos Conselhos regional
e federal, houve uma constante preocupação com o futuro da profis-
são, sempre em busca de novos campos de atuação para o biólogo, a
inserção dos biólogos em novos setores de atividade, a importância da participação em atividades multidisciplinares, por exemplo. “Não é
pequeno o desafio. O presente está repleto de questões a serem respondidas, de problemas cujas soluções são urgentes”, palavras deixadas
como se fossem o seu testamento (CRBio-01, 2015, Ano IX - no 35 - Jul/Ago/Set 2015).
Noemy nasceu em São Paulo, em 20 de março de 1935 e formou-se em História Natural pela Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras
da Universidade de São Paulo, em 1961. Foi contemporânea da também falecida pesquisadora do Instituto de Botânica (IBt), Dra. Marilza
Cordeiro Marino, ambas discípulas do Professor Dr. Aylthon Brandão Joly, no Departamento de Botânica da USP, que é considerado o pai
da Ficologia no Brasil. Em 1976, obteve o título de Doutor em Ciências pelo Departamento de Morfologia e Sistemática Vegetal da Universi-
dade Estadual de Campinas (Unicamp), com a tese “Contribuição ao conhecimento do gênero Sporolithon (Corallinaceae, Cryptonemiales)
no Brasil”, sob a responsabilidade do Dr. Hermógenes de Freitas Leitão Filho, após o falecimento do Dr. Joly. No Brasil, ela foi pioneira nos
estudos do gênero Sporolithon, tendo identificadas oito espécies, sendo duas sob novas combinações. Assim, a tese representa a primeira
referência do gênero para o oceano Atlântico Sul. O material estudado foi proveniente de dragagens realizadas no litoral brasileiro do trecho
compreendido entre as latitudes 1o30’S e 23o50’S, nas profundidades de 16 a 116 m. Dando continuidade aos estudos de coralináceas in-
crustantes, em 1990, ela realizou curso de atualização em “Algas vermelhas Corallinaceas”, na Universidad Autonóma Metropolitana Unidad
Iztapalapa, Ciudad de México.
No Instituto de Botânica, Noemy iniciou a carreira profissional como Biologista extranumerária, na Divisão de Fitotaxonomia, em 20 de
junho de 1962, época em que o IBt pertencia à Coordenação da Pesquisa de Recursos Naturais, da Secretaria de Estado dos Negócios da
Agricultura. Em 1973, ingressou na recém-criada carreia de Pesquisador Científico (PqC), e aposentou-se em 12 de dezembro de 1995,
como PqC-VI. Durante a sua carreira publicou 22 artigos, 1 livro e 1 capítulo de livro, e orientou 1 estudante de mestrado, 1 de doutorado,
além de 2 coorientações de mestrado e colaboração na formação de vários outros estudantes do Brasil e do exterior. Mas a maior dedi-
cação da Noemy no Instituto de Botânica foi como Assistente Técnico de Direção, função ligada à Administração de Pesquisa da Instituição,
dedicando-se 13 anos de sua carreira (1970-1983).

Dra. Mutue T. Fujii

Núcleo de Pesquisa em Ficologia, Instituto de Botânica
Dra. Olga Yano
Núcleo de Pesquisa em Briologia, Instituto de Botânica
Dra. Nair S. Yokoya
Núcleo de Pesquisa em Briologia, Instituo de Botânica
Dr. Carlos Wallace N. Moura
Departamento de Ciências Biológicas, Universidade Estadual de Feira de Santana
 In memoriam
(1966-2016)

DR. RAFAEL RIOSMENA RODRÍGUEZ

Conocimos por primera vez a Rafael durante el curso de actualización “Coralline

red algae” impartido por el Dr. William Woelkerling en 1990, en las instalaciones
de la UAM-Iztapalapa. En ese entonces, se encontraba trabajando en su tesis
de Licenciatura sobre el género Amphiroa en la Península de Baja California
y obtendría su título de Biólogo Marino en 1991 por la Universidad Autónoma
de Baja California Sur. Rafael fue, durante ese curso, un estudiante con entu-
siasmo y gran curiosidad, atributos que lo caracterizaron durante toda su vida
profesional. Estableció, a partir de ese momento, un lazo académico con Bill
quien fungió más adelante como miembro de su comité durante sus estudios
de maestría en San José State University. Obtuvo su grado en 1997 con trabajo
realizado en rodolitos del género Lithophyllum en los laboratorios marinos de
Moss Landing, bajo la dirección de Michael Foster. Posteriormente logró uno de
sus sueños al ser aceptado, como alumno del Doctorado, en la Universidad La
Trobe de Melbourne, Australia y formarse bajo la dirección del Dr. Woelkerling
con estudios sobre el Orden Corallinales del Golfo de California. En 2002 recibió el grado de doctor en Ciencias con especialidad en Botánica.
Ya desde épocas tempranas (1996), mostró interés por los pastos marinos, interés que fue ampliándose para incorporar los entornos
biológicos relacionados con un grupo de coralinas no articuladas conocidas como rodolitos y que conformaron su campo de especialidad.
Aunque de oficio ficólogo incursionó, como anotábamos arriba, en los campos de la botánica marina fanerogámica con estudios en los gé-
neros Zoostera y Ruppia, así como en los manglares de Baja California Sur. Las esponjas, equinodermos y otros invertebrados relacionados
con los rodolitos, fueron objetos de su atención. También realizó investigaciones sobre tortugas marinas, hongos, oceanografía física, sedi-
mentología, y en general flora y fauna costera y estuarina. Patrones de variación espacial en playas rocosas, en particular la zona intermareal
y recientemente, los temas candentes como la conservación y el cambio climático ocuparon su visión de integración.
Recibió varios premios entre los que destacan: el otorgado por el Instituto Smithsonian en Panamá, el Premio Estatal de Ciencia y Tec-
nología y la Medalla al Mérito Científico y Tecnológico, Baja California Sur en 2013. Fue miembro del Sistema Nacional de Investigadores
desde 1998 y actualmente ostentaba el Nivel III, tenía el reconocimiento al grado por PROMEP-SEP y recibió el estimulo a la Productividad
en la UABCS desde que inicio el programa en 1999. Publicó 13 libros, participó en 57 capítulos de libros, 196 publicaciones científicas en
revistas arbitradas/indexadas, siete publicaciones en memorias de congresos, 10 publicaciones en revistas de difusión y 50 participaciones
en columnas periodísticas. Llegó a reunir 800 citas bibliográficas directas (no autocitas) a su
trabajo. Fue miembro del consejo editorial de seis publicaciones (dos son indexadas) y editor/
revisor de cuatro casas editoriales de libros. También participó como revisor de 52 revistas in-
dexadas con un total de 200 arbitrajes. En cuanto a la formación de recursos humanos dirigió a
cinco estudiantes en estancias posdoctorales, ocho de doctorado concluidos y tres en desarro-
llo; 22 estudiantes de maestría y tres por terminar y 35 de licenciatura. Fue responsable de dos
redes internacionales y dos nacionales. Dirigió 50 proyectos de investigación como responsable
con financiamiento internacional y nacional. Participó como colaborador en otros 20, todos con
financiamiento externo. En la parte administrativa fue Consejero Universitario, Consultivo y se
desempeñó como miembro del Consejo Consultivo de Desarrollo Sustentable tanto del Estado
de Baja California Sur como de la región Noroeste donde se encargó de coordinar la agenda
verde.
El Dr. Riosmena Rodríguez, con todo lo polémico y criticado de su personalidad, es seguramente uno de los biólogos marinos nacionales
que más contribuciones ha tenido en los últimos años, su trabajo sostenido, constante y diverso, para promover el conocimiento de la vida
marina y para asegurar el respeto a la Naturaleza lo coloca en un lugar importante en la ciencia del siglo XXI. ¡Descanse en paz!

Dr. Francisco F. Pedroche

Dpto. Ciencias Ambientales, División Ciencias Biológicas y de la Salud Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Lerma
Dr. Abel Sentiés Granados
Área de Ficología Comparada, Departamento de Hidrobiología Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa
 Hidrobiológica 2016, 26 (2): 151-159

Codium (Chlorophyta) species presented in the Galápagos Islands

Las especies del género Codium (Chlorophyta) presentes en las Islas Galápagos

Max E. Chacana1, Paul C. Silva1, Francisco F. Pedroche1, 2 and Kathy Ann Miller1

1
University Herbarium, University of California, Berkeley, CA 94720-2465. USA
2
Depto. Ciencias Ambientales, Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Lerma, Estado de México, 52007. México
e-mail: fpedroche@[Link]

Chacana M. E., P. C. Silva, F. F. Pedroche and K. A. Miller. 2016. Codium (Chlorophyta) species presented in the Galápagos Islands. Hidrobiológica 26 (2): 151-159.

ABSTRACT
Background. The Galápagos Islands have been the subject of numerous scientific expeditions. The chief source of in-
formation on their marine algae is the report published in 1945 by the late William Randolph Taylor on collections made
by the Allan Hancock Pacific Expedition of 1934. Prior to this work, there were no published records of Codium from the
Galápagos. Taylor recorder six species of Codium of which C. isabelae and C. santamariae were new descriptions. Goals.
On the basis of collections made since 1939, we have reviewed the registry of Codium in these islands. Methods. Com-
parative analysis based on morphology and utricle anatomy. Results. Codium isabelae and C. santamariae are combined
under the former name. Records of C. cervicorne and C. dichotomum also are referred to C. isabelae, those of C. setchellii
are based partly on representatives of C. picturatum, a recently described species from the Mexican Pacific, Panama,
Colombia, and Hawaii, and partly on representatives of a species similar if not identical to C. arabicum. The presence of
C. foveolatum is corroborated. Codium fernandezianum, which was also reported by Taylor from the mainland of Ecuador,
has been collected on Isla Santa Cruz. Conclusions. Five species of Codium are recognized from Galápagos Islands: C.
arabicum, C. fernandezianum, C. foveolatum, C. isabelae and C. picturatum.

Key words: Codiaceae, Colon archipelago, morphology, taxonomy.

RESUMEN
Antecedentes. El archipiélago de las Galápagos ha sido objeto de numerosas expediciones científicas. La fuente principal
de información, sobre algas marinas en estas islas, es la expedición de la Allan Hancock realizada en 1934 y cuyos re-
sultados fueron comunicados por William Randolph Taylor en 1945. Previo a este trabajo, no existían registros publicados
de especies del género Codium para las Galápagos. Este autor reconoció seis especies, de las cuales C. isabelae y C.
santamariae fueron descritas como nuevas para la ciencia. Objetivos. Con las colecciones conservadas desde 1939, se
presenta la diversidad específica actual del género Codium para estas islas. Métodos. Estudios comparativos de morfolo-
gía y anatomía utricular. Resultados. Como resultado, Codium isabelae y C. santamariae se conjuntan bajo el nombre de
la primera especie. Registros previos, bajo las denominaciones de C. cervicorne y C. dichotomum también son referidas
a C. isabelae; aquellos considerados como C. setchellii están basados parcialmente en representantes de C. picturatum,
una especie, descrita hace poco, proveniente del Pacífico mexicano, Panamá, Colombia y Hawái, otra parte corresponden
a una especie, similar mas no idéntica: C. arabicum. Se corrobora la presencia de C. foveolatum. Codium fernandezianum,
que fue registrada también por Taylor para la costa de Ecuador, ha sido recolectada en Isla Santa Cruz. Conclusiones.
Cinco especies del género Codium se reconocen como presentes en las Islas Galápagos: C. arabicum, C. fernandezianum,
C. foveolatum, C. isabelae y C. picturatum.

Palabras clave: Archipiélago Colón, Codiaceae, morfología, taxonomía.

Vol. 26 No. 2 • 2016

152 Chacana M. E. et al.

INTRODUCTION National Museum on various other expeditions. Prior to this work, there
were no published records of Codium from the islands.
The Galápagos Islands, known officially as the Archipiélago de Colón,
straddles the Equator about 960 km west of the coast of Ecuador. They Taylor recognized, based on its morphology, six species of Codium
comprise six relatively large islands, nine islets, and numerous rocks; from the Galápagos, of which C. isabelae W. R. Taylor and C. santama-
they represent an area of 800 km2. All are volcanic with lava varying in riae W. R. Taylor were newly described. With the aid of numerous collec-
age, including some from active volcanoes. Tomas de Berlanga, Bis- tions of Codium made since 1934, we have revised Taylor’s treatment
hop of Panama, while in route to Peru, discovered them in 1535. He of the genus.
named them “Las Islas Encantadas”, but there were few visitors to be
enchanted during the ensuing three centuries. Although evidence of
pre-Spanish habitation has been found, no one was present to greet MATERIALS AND METHOD
the bishop. Spanish voyagers passed through the islands in the late The chief sources of specimens were the Galápagos International
16th century, followed by buccaneers in the 17th and 18th centuries, Scientific Project in 1964 (Bowman, 1966), the R/V Searcher expedition
giving way to whalers and seal-hunters in the 19th century. No country to the Galápagos Islands sponsored by the Janss Foundation (Thousand
claimed the islands until Ecuador did so in 1832, soon after seceding Oaks, California) in 1972, and the “Lost Species Expedition” sponsored
from Colombia. The Galápagos Islands were brought to the attention of by Conservation International and the National Geographic Society in
the scientific world by Charles Darwin’s publication of the observations 2004. These specimens are housed at the Herbarium of the University
that he had made while serving as naturalist on board the brig “Beagle” of California, Berkeley (UC). Additional specimens resulted from collec-
under the command of Robert Fitzroy. The voyage began in 1831 and ting trips sponsored by the Smithsonian Institution. Material examined
ended in 1836, with six weeks of 1835 spent in the archipelago. The covers eighty years of collecting in these islands, from 1934 to 2014. It
adaptive radiation filling several ecological niches displayed by the fin- includes dry and formalin preserved specimens.
ches (Geospizinae), the subspecific differentiation between islands dis-
played by the giant tortoises (Geochelone elephantopus), and the total Anatomy was studied under a Zeiss light microscope. Samples
absence of amphibians were just part of the extraordinary picture that were removed from the thallus with forceps and then teased out on
prompted the gestation of the Darwinian theory of evolution. a slide. A cover slip was not placed on the preparation to avoid distor-
tion of the utricles and other anatomical structures. For comparative
Darwin holds the distinction of having introduced the first Galápagos purposes, samples were taken about 1.5 cm below the tip of a branch
alga to the scientific community, an encrusting coralline dredged from a or from the center of crustose forms. Drawings were made with the
depth of 12 fathoms by the “Beagle”. This specimen (Darwin 3251) was aid of a camera Lucida. Digital photographs were taken with a Canon
sent to William Henry Harvey at Trinity College, Dublin, who identified it Powershot A610 camera.
reluctantly as Melobesia calcarea (Pallas) Harvey, a name of uncertain
application (Harvey 1849: 110). Lemoine (1929: 56) suggested possible
determinations for this specimen, but to our knowledge a present-day RESULTS
specialist has not examined it. Although seaweeds were not as enchan- Key to Codium species found in the Galápagos Islands based on habit
ting to the naturalists of subsequent expeditions as finches, tortoises,
iguanas, or blue-footed boobies, a few were collected by the U.S. Coast a1) Thallus prostrate, unbranched, mainly or completely adhering
Survey vessel “Hassler” in 1872 and the U.S. Bureau of Fisheries vessel to substrate........................................................................... b
“Albatross” in 1888. Except for Lithophyllum farlowii Heydrich (1901)
b1) Thallus 3-5 mm thick, spongy................................ C. arabicum
and Goniolithon frutescens f. galapagense Foslie (1907), these algae
were not published on until much later (Taylor, 1945). b2) Thallus 1-2 mm thick, firm.................................. C. picturatum

The Italian corvette “Vettor Pisani” visited the Galápagos in March a2) Thallus erect, dichotomously or subdichotomously
1884 and returned with a few algae (Piccone 1886, 1889). The Hopkins- branched................................................................................ c
Stanford Expedition of 1898-1899 produced about 30 records (Farlow
c1) Branches intertwined, some thalli with anastomosing bran-
1902; Foslie 1907). In 1924 Cyril Crossland, a member of the staff of
ches .................................................................... C. isabelae
the Saint-George Expedition and a specialist on coral reefs, collected
many coralline algae from the Galápagos, which were published on by c2) Branches not intertwined........................................................d
Lemoine (1929). John Thomas Howell, a skilled botanist on board the
yacht “Zaca” during the Templeton Crocker Expedition of the California d1) Thallus arising from a discrete circular base, branching regu-
Academy of Sciences in 1932, obtained significant collections of marine larly dichotomous.........................................C. fernandezianum
algae, but unfortunately they were only partly published on Setchell
(1937b) and Setchell and Gardner (1937). The first phycologist to co- d2) Thallus not arising from a discrete circular base, branching irre-
llect in the archipelago was William Randolph Taylor, operating from the gularly dichotomous...............................................................e
“Velero III” during the Allan Hancock Pacific Expedition in January 1934. e1) Thallus arising from an elongate prostrate base, branches
Taylor (1945) synthesized previously published information on Galápa- rough.................................................................. C. foveolatum
gos seaweeds together with the results of his study of collections made
by the Allan Hancock Pacific Expedition of 1934 supplemented by un- e2) Thallus with single or multiple attachments to substratum, wi-
published collections made by Waldo L. Schmitt of the United States thout a prostrate base, branches smooth................ .C. isabelae

Hidrobiológica
Codium in the Galápagos 153

Key to Codium species found in the Galápagos Islands based on ana- Thallus dorsiventral, applanate, 3-5 mm thick, up to 5 cm in dia-
tomy meter, tightly adherent to the substratum but with free margins, spongy
and smooth, dissecting out into tight clusters of ontogenetically related
a1) Thallus dissecting out into clusters or groups of utricles.........b
utricles. Utricles cylindrical, (40-) 50-65 (-90) mm diam., (300-) 450-
b1) Tight clusters of utricles comprising primary utricles bearing 700 (-1,000) mm long, slightly constricted in zone 65-100 mm below
secondary and tertiary utricles .............................. C. arabicum apex, the ultimate generation of utricles often failing to produce rhi-
zoidal filaments, Apices slightly rounded with cribrosely pitted walls,
b2) Loose groups of utricles held together by foreshortened interu-
2.5-20 mm thick. Hairs or hair scars rarely observed; when present,
tricular filaments ................................................C. picturatum
in a zone 90-120 mm below apex of utricle. Gametangia elliptical or
a2) Thallus dissecting out into individual utricles.......................... c fusiform, (40-) 50-70 (-100) mm diam., (180-) 200-300 (-350) mm long,
borne singly or in pairs on short pedicels (250-) 300-350 (-400) mm
c1) Utricles at least 900 mm long................................................. d
below apex of utricle. Medullary filaments mostly 15-35 mm diam.
d1) Apical wall foveolate (pitted)................................C. foveolatum
Habitat: Subtidal, 10-30 m depth, on rocks and corals.
d2) Apical wall not ornamented......................... C. fernandezianum
All Galápagos specimens examined:
c2) Utricles mostly less than 900 mm long.................... C. isabelae Isla Fernandina: Punta Espinosa, Searcher Stations 327 and 331, ca.
15 m depth, 25.i.1972 (UC). Isla Isabela: Punta Vicente Roca, on floor
Description of species. A description of each species is presented by of cove, 25-55 ft (7.6- 16.8 m), M.M. Littler & W. Gerwick, [Link].1978 (US
alphabetical order. Algae 026727). Isla Floreana (Santa María): Post Office Bay, dredged
Codium arabicum Kützing (Figs 1-3) from 7-10 fathoms (12.8-18.3 m), W.R. Taylor 34-361, 27.i.1934, pu-
blished as C. setchellii (AHFH 7179 in UC); oppressed to shells dredged
Kützing 1856: 35, pl. 100: fig. II. Type: Tor, Sinai Peninsula. Gulf of Suez, from 30 fathom (55 m), W.R. Taylor 34-379C, 29.i.1934, published as
Egypt (L 937.277-29). C. setchellii (AHFH 7109 in UC). Isla Santa Cruz: Isla Coamano, Searcher
Misidentified record: Taylor, 1945: 68 (pro parte), as C. setchellii Gardner. Station 369, 14-25 m, [Link].1972 (UC).

1 ap 3

1 cm

150 µm 30 µm

Figures 1-3. Codium arabicum. 1) Habit of a mature plant. 2) Gametangia in mature utricles. 3) Detail of the apical wall (g= gametangia,
ap= apical wall).

Vol. 26 No. 2 • 2016

154 Chacana M. E. et al.

4 5

15 cm
600 µm

Figures 4-5. Codium fernandezianum. 4) Habit of a mature plant. 5) Immature utricles.

Local distribution: Isla Floreana (Santa María), Isla Coamano, Isla Fer- Throughout the Indo-Pacific region, C. arabicum occurs commonly
nandina, Isla Isabela and Isla Santa Cruz. in shallow water, although it also grows at depths as great as 24 m. In
the Galápagos, by contrast, intense irradiation of the black lava in sha-
Distribution: Indo-Pacific, Islas Galápagos.
llow water produces an inhospitable habitat for all but a few organisms
Codium arabicum as circumscribed by Silva (1952) encompasses po- (Hedgpeth, 1969). The four known collections were all made subtidally.
pulations with applanate thalli occurring throughout warm waters of the Considering that several persons proficient both in diving and in marine
Indo-Pacific region, from the west, Red Sea (type locality), to the east on phycology have engaged in surveys throughout the Galápagos, it seems
the Hawaiian Islands. These populations exhibit significant anatomical reasonable to assume that the paucity of records of C. arabicum reflects
variability, but it has not been possible to establish correlations between its scarcity.
morphotypes and geographic areas. The entire range of variability can
be found within the Hawaiian Islands. Codium fernandezianum Setchell (Figs 4-5)

This is the first record of Codium arabicum from the East Pacific: Setchell 1937a: 592, pls. 35-38, figs. 5-15; pls. 41-48. Type: Is. Juan
always subtidal, it grows in three islands of the Galápagos Archipela- Fernández. H. N. Moseley, s.n. xii.1875. Challenger expedition Kew 73
go. We refer to this complex species a few specimens of an alga that (BM 000516154).
lacks of features that would warrant description of a new species or Thallus dark green, erect, dichotomously branched; to 40 cm high with
unequivocally relate it to previously recognized species. Morphological distinctive holdfast; branches terete, slightly compress and cuneate at
and anatomical characters from specimens belonging to Galápagos are dichotomies. Medullary filaments 30-55 mm diam. Utricles cylindrical
not completely similar with the typical C. arabicum concept. The spe- to clavate, (1 000-) 1 200-1 400 (-1 500) mm long, (180-) 300-500
cimens studied have a smoother texture, indicating utricles not well (-550) mm diam. Apices rounded or truncate. Hairs and scars present
compacted. The apices have deeper cribosely pitted walls than typical in a zone 230-350 mm from the apex. Gametangia lanceolate or ovoid,
C. arabicum. The color also is different, in the Galápagos the thalli are (280-) 310-400 (-450) mm long, (110-) 130-150 (-160) mm diam. One
light green while in the Indo-Pacific material the thalli are deep green. to three gametangia per utricle, borne on short pedicel, 500-630 mm
Although molecular data are available for populations from the Indo- below apex of utricle.
Pacific region that have been assigned to C. arabicum, none exist for
the Galápagos population so that a confirmatory comparison in mole- Habitat: Intertidal over rocks in quiet waters.
cular terms is not possible. Nonetheless, because utricular morphology
Representative Galápagos specimens examined:
in the Galápagos specimens is readily accommodated by the current
circumscription of C. arabicum, we believe that referring them to that
species is the most reasonable course of action.

Hidrobiológica
Codium in the Galápagos 155

Isla Santa Cruz: Academy Bay, E.Y. Dawson 22204, [Link].1962 (US Habitat: Subtidal, 1-54 m depth, on rocks.
59559), E.Y. Dawson 22204, [Link].1962 (US 4863); Tortuga Bay, E.Y.
Representative Galápagos specimens examined:
Dawson 22386, [Link].1962 (US 5048).
Isla Coamano: Search Station # 369. Isla Fernandina: Punta Espino-
Local distribution: Isla Santa Cruz. sa, Search Station # 331. Isla Isabela: Tagus Cove, dredged in 15-30
fms (27-54 m), 13.i.1934, W.R. Taylor 34-140 (AHFH in UC, MICH),
Distribution: Isla Juan Fernández, Peru, Ecuador, Islas Galápagos.
US 026753; Caleta Iguana [Link].2004 50-70’ K.A. Miller 08-119. Isla
Codium fernandezianum is a closely related species to C. decorti- Santa Cruz: Academy Bay, Search Station # 363. Isla Floreana (San-
catum (Woodward) Howe from Caribbean, Atlantic and Mediterranean, ta María): Black Beach, of dwarfed habit, confined to the deeper tide
C. duthieae P.C. Silva from southern Australia and South Africa, C. pools, 17.i.1934, W.R. Taylor 34-244C (AHFH in UC, MICH); Post Office
cylindricum Holmes from Japan and C. amplivesciculatum Setchell & Bay, dredged in 15 fms (27m), 19.i.1934, W.R Taylor 34-276B (AHFH
Gardner from Gulf of California. These species have subtle differences in UC, MICH). Isla Española: dredged from 37m, W.L. Schmitt 362A-35,
in gross morphology and anatomical measurements. In the Galápagos, [Link].1934 (MICH) not cited by Taylor! see W.R. Taylor 42.
this species has been found only in quiet waters, comparing the gross
morphology of the specimen collected by Skottsberg at Juan Fernández Local distribution: Isla Coamano, Isla Fernandina, Isla Isabela, Isla Santa
Island where the thalli are less branched and with thicker apical wall, Cruz, Isla Floreana (Santa María), Isla Española.
these morphology and anatomical characteristics also have been ob-
Distribution: Peru, Islas Galápagos.
served in material from Peru and Ecuador.
Codium foveolatum Howe (Figs 6-7) Codium foveolatum was described by Howe in 1914, using a specimen
collected from Isla Lobos de Tierra, Peru (Dawson et al., 1964). Nobody
Howe 1914: 45, pl. 10, text fig. 15.19. Type: Lobos de Tierra, Peru. Coker has ever found again this species in the type locality; however is well
150b, [Link].1907 (N# 150B). distributed among Galápagos Islands. This species could be endemic
Thallus dark green, erect, decumbent, irregularly dichotomously bran- of the islands and just some thalli reached the continent by dispersion,
ched with anastomosis, terete; to 10 cm high; branches 3-8 mm diam., but Peruvian an Ecuador coasts have not been survey extensively be-
slightly compress at dichotomies. Medullary filaments 50-85 mm diam. cause topographic difficulties. Utricles with foveolate apices make this
Utricles cylindrical to clavate, frequently with slight constriction just be- species very distinctive.
low apex, (900-) 1 000-1 300 (-1 500) mm long, (350-) 400-500 (-600)
Codium isabelae W. R. Taylor (Figs 8-9)
mm diam. Apices slightly rounded or subtruncate, apical walls foveo-
late, papillate or cribosely pitted. Hairs and scars absent. Gametangia Taylor 1945: 70, pl. 1: figs. 10-13; pl. 7: fig. 1. Type: Tagus Cove, Isla
ovoid or fusiform, (300-) 350-450 (-500) mm long, (35-) 40-60 (-70) Isabela, Galápagos Islands, W.R. Taylor 34-152, 14.i.1934 (AHFH 131
mm diam., one to three per utricle, borne on short pedicel 600-730 mm in UC).
below apex of utricle.

6 g 7

2 cm
200 µm
Figures 6-7. Codium foveolatum. 6) Habit of a mature plant. 7) Gametangia in mature utricles.

Vol. 26 No. 2 • 2016

156 Chacana M. E. et al.

Heterotypic synonym: Codium santamariae W.R. Taylor 1945: 69, pl. 1: from rocky bottom at 20-30 fathoms (36.6-54.9 m), W.R. Taylor 34-420,
figs. 14-16. Type: Black Beach Anchorage, Isla Santa María [Floreana], 31.i.1934 (AHFH 7108 in UC); same data, W.R. Taylor 34-424, as C.
Galápagos Islands, W.R. Taylor 34-226, 17.i.1934 (AHFH 132 in UC). cervicorne (AHFH 7118 in UC).
Misidentified records from the Galápagos: Taylor, 1945: 69, as C. cer- Local distribution: Isla Fernandina, Isla Isabela, Isla Santa Cruz, Isla San-
vicorne; Taylor, 1945: 68 (Galápagos collection only), as Codium dicho- ta Fe, Isla Floreana (Santa María), Isla Española.
tomum.
Distribution: Ecuador, Islas Galápagos.
Thallus light to dark green, decumbent, irregularly dichotomously bran-
ched with anastomosis, terete or compress; to 10 cm high. Medullary Comparison of the description of Codium isabelae with that of C. san-
filaments 15-30 mm diam. Utricles cylindrical to clavate, slight cons- tamariae reveals slight differences, which disappear completely when
triction just below apex, (350-) 400-550 (-630) mm long, (55-) 65-90 a spectrum of examples is examined. Writing about C. santamariae,
(-110) mm diam. Apices rounded or truncate, apical walls lamellate up Taylor summarized the perceived differences as follows: “These plants
to 15 mm thick. Hairs and scars common in a zone 50-100 mm from the resemble C. isabelae except for the thin-walled vesicle tips and so-
apex. Gametangia ovoid or fusiform, (150-) 170-200 (-210) mm long, mewhat smaller gametangia.” In the description of C. santamariae the
(40-) 55-70 (-80) mm diam., one to three per utricle, borne on short utricle apices are said to be “3-6 mm, rarely to 17 mm thick", whereas
pedicel, 220-290 mm below apex of utricle. those in C. isabelae are said to be “notably thick and lamellate, 15-35
mm". An examination of many thalli failed to reveal any taxonomically
Habitat: Intertidal and subtidal, up to 77 m depth. usable pattern in apical wall thickening. There is an overlap in the size
Representative Galápagos specimens examined: ranges of gametangia given in the descriptions.
Isla Fernandina: Punta Espinosa, 30’ depth, K.A. Miller 14-215, As recently as 2004, Kathy Ann Miller found that this dichotomously
[Link].2004 (UC); islet south of Cabo Douglas, 60-75’ depth, K.A. Miller branched species was abundant throughout the Galápagos but that the
12-198, [Link].2004 (UC). Isla Isabela: Tagus Cove, rocks at low tide, W.R. habit was highly variable. In shallow water the thalli tended to be pros-
Taylor 34-152, 14.i.1934, HOLOTYPE of C. isabelae (AHFH 131 in UC); trate and matted whereas those from deeper water tended to be erect
Caleta Iguana, 50-70’ depth, K.A. Miller 08-118, [Link].2004 (UC). Isla and freely branched. Considering all specimens available for study,
Santa Cruz: Tortuga Bay, growing around mangrove roots in high interti- most axes remain slender (3-5 mm diam.), but thalli from the Darwin
dal pool, S.A. Earle 66100, 18.v.1966; Darwin Research Station, on lava Research Station were complanate and up to 12 mm wide.
rock, ca. 1 m depth, D.P. Abbott, 25.i.1964 (UC); rocks in quiet water at
lowest intertidal zone, P.C. Silva 7568, 29.i.1964 (UC); Puerto Nuñez, in In the late 1970s, when phycologists at the Universidad Nacional Au-
tide pool, S.A. Earle 66120, 21.v.1966 (UC). Isla Santa Fe: Punta Pingüi- tónoma de México and the Instituto Politécnico Nacional began an in-
na, 95’ depth, K.A. Miller 01-001, [Link].2004 (UC). Isla Floreana (Santa tensive study of the algae from tropical shores of Mexican Pacific, a
María): Black Beach Anchorage, W.R. Taylor 34-226, 17.i.1934, HOLO- small, procumbent, basally anastomosing Codium was frequently en-
TYPE of C. santamariae (AHFH 132 in UC); Post Office Bay, dredged from countered in intertidal pools. Mexican authors under several different
15 fathom (27.4 m), W.R. Taylor 34-273, 19.i.1934, as C. dichotomum names reported this alga: C. decorticatum, C. dichotomum S.F. Gray, C.
(AHFH 589 in UC). Isla Española: near an islet in Gardner Bay, dredged edule P.C. Silva, C. geppiomm O.C. Schmidt, C. isthmocladum Vickers.

8 9

250 µm
cm
Figures 8-9. Codium isabelae. 8) Habit of a mature plant. 9) Gametangia in mature utricles.

Hidrobiológica
Codium in the Galápagos 157

While undertaking a monographic study of Mexican Codium, Pedroche shaped smooth layer, deep green, dissecting out into loose groups of
realized that the alga in question did not belong to any of those species utricles held together by foreshortened interutricular filaments, Utri-
and gave it a tentative name, C. oaxacense illeg. (Pedroche, 1998: 61). cles very slender, subcylindrical or slightly clavate, (38-) 55-85 (-125)
After studying Galápagos Codium, it became clear that this Mexican mm diam., (270-) 400-900 (-1200) mm long, arising as outgrowths of
species was closely related if not identical to C. isabelae (Pedroche, existing utricles or medullary filaments, often with a plug at the base
et al., 2005: 52). Taylor (1945: 59) had previously reported C. isabelae and without rhizoidal filaments. Medullary filaments scanty, 20-35 mm
from the mainland (Punta Santa Elena, Guayas Province, Ecuador). Co- diam. Apices rounded with thin walls, at most ticked to 2.5 mm. Hairs or
llections from El Salvador recorded by Dawson (1961: 406, pl. 3: fig. 4) hair scars sometimes present in a zone 40-160 mm below apex of utri-
almost certainly are referable to C. isabelae, although a confirmatory cle. Gametangia fusiform, (35-) 48-78 (-90) mm diam., (140-) 160-240
examination of the specimens has not been made. In the present paper, (-270) mm long, borne singly on short pedicel (190-) 230-335 (-365)
we treat the mainland and Galápagos populations as conspecific. mm below apex of utricle.
Codium picturatum F.F. Pedroche et P.C. Silva (Figs 10-12). Habitat: Intertidal and subtidal, 1-60 m depth, over rocks and corals.

Pedroche & Silva, 1996: 2, figs. 1-6. Type: Playa La Audiencia (near Representative Galápagos specimens examined:
Manzanillo), Colima, Mexico, on rocks exposed at low tide in moderate Isla Isabela: Punta Vicente Roca, K. A. Miller, on barnacles at 15-21 ft
surf, Pedroche et al. FP12ne, [Link].1991 (MEXU). (4.6-6.4 m) depth, [Link].2004 (UC). Isla Santiago (James): Sullivan Bay,
Searcher Station 353, 37 m depth, 29.i.1972 (UC). Isla Rabida: Sear-
Previous record from the Galápagos: Pedroche and Silva, 1996: 4. Misi- cher Station 344, 5-20 m, 27.i.1972 (UC). Isla Pinzón: Searcher Station
dentified record: Taylor, 1945: 68 (pro parte), as C. setchellii. 350, abundant on boulders at 5-8 m depth, 28.i.1972 (UC). Isla Daphne:
Searcher Station 356, on side of rocky drop off at 15 m depth, 30.i.1972
Thallus applanate, very thin (1-2 mm thick), closely adherent to the
(UC). Isla Seymour: Searcher Station 359, encrusting rocks at 5-15 m
substratum throughout (including margins), forming an irregularly

10 12a 12b
g

200 µm

200 µm

SC 11

s
100 µm
Figures 10-12. Codium picturatum. 10) Habit of a mature plant. 11) Utricle with basal septum and hair scars. 12a) Utricle with gametangium and medullary filament
showing attaching terminal point to substratum. 12b) Detail of gametangia (s= septum, g= gametangia, sc= scar).

Vol. 26 No. 2 • 2016

158 Chacana M. E. et al.

depth, 30.i.1972 (UC). Isla Santa Cruz: 1 mi. E of Darwin Research Sta- notypic plasticity make some of the taxonomic considerations not appli-
tion, E. Y. Dawson and C.M. Dawson 22258, intertidal, [Link].1962 (US cable. Similarity or resemblance of gross morphology or even in utricle
Algae 59671); mouth of Academy Bay, Searcher Station 371, on large anatomy confuses untrained biologists consequently erroneously giving
rocks at 10m depth, [Link].1972 (UC); midway between Punta Estrada records of species that could not be present in certain geographical
and Isla Coamano, Searcher Station 366, on coralline rubble, 30-33 m, areas, at least not naturally. Furthermore, Codium fernandezianum is
31.i.1972 (UC). Isla Santa Fe (Barrington): Searcher Station 360, 27m closely related, in morphological terms, with C. decorticatum from the
depth, 30.i.1972 (UC); on stony coral, 3 fms (5.4 m) depth, W.L. Sch- Atlantic, Caribbean and Mediterranean seas. Codium duthieae from
mitt 46A-33, [Link].1933, published by W.R. Taylor as C. setchellii prox., Australia and Sudafrica, C. cylindricum a japanese species, and C. am-
incorrectly stated to be from Isla Pinta (MICH). Isla Floreana (Santa plivesciculatum from the Gulf of California are very similar, big thalli
María): Black Beach Anchorage, Searcher Station 315, ca. 15m depth, with huge utricles.
23.i.1972 (UC); W.R. Taylor 34-242, 19.i.1934, published as C. setchellii
(AHFH 0000 in UC). Isla Marchena: Punta Espejo, US 026772 Muller and Codium arabicum populations apparently grow in warm waters of
Salazar, 1996: 46, as C. setchellii. Indo-Pacific and Hawaiian islands. How these species are related, in
origin and evolution with those applanate representatives from other
Local distribution: Isla Isabela, Isla Santiago (I. James), Isla Rabida, Isla parts of the world is an interesting question to solve in the near future.
Pinzón, Isla Daphne, Isla Seymour, Isla Santa Cruz, Isla Coamano, Isla Evidence shows applanate thalli are monophyletic (Pedroche, 2001).
Santa Fe (Barrington), Isla Pinta, Isla Floreana (Santa María), Isla Mar-
chena. Island species as Codium foveolatum need special consideration;
some of them are presumably endemic to those environments howe-
Distribution: Hawaii, Gulf of California, Tropical Mexican Pacific to Islas ver several that originally we thought were restricted to islands are in
Galápagos. continental coasts. Did they disperse over time? or because they were
After studying specimens from the Galápagos and Panama, that discovered and described first on islands, were they assumed endemic
Taylor considered to be thin thalli of C. setchellii, Silva (1951: 84-85) to them?. On the other hand, Codium isabelae and C. picturatum des-
concluded that they represented “one or more quite different species”. cribed for the continent, are recorded from islands (see above) surely
One collection cited by Silva (1951) (W.R. Taylor 34-379c from Isla Flo- they reached these by dispersion. Local studies with molecular tools
reana) is referred in the present paper to C. arabicum whereas two will give us definitive answers about the evolutionary history of these
others (W.R. Taylor 34-242 from Isla Floreana and W.R. Taylor 34-508 organisms and others giving us the opportunity to build hypothesis on
from Isla Jicarita, Panama) proved to represent this new species, C. their origin and distribution.
picturatum. Dawson (1959) observed or collected thin adherent thalli of So, islands are the best spaces for studying local distribution, dis-
Codium at several localities in the southern Gulf of California. Pedroche persion, endemism and evolutionary pathways in algae and other orga-
and González González (1981) reported a thin adherent species (as C. nisms. Differentiated isolation processes, between them and continents
sp.) from the state of Jalisco on the Mexican mainland. Schnetter and are natural experiments by themselves. However to have a better and
Bula Meyer (1982) described and illustrated thin adherent thalli of an complete view, a detail comparative study with morphological and mo-
unnamed Codium from Isla Gorgona near the Pacific coast of Colom- lecular information, among specimens from nearby continental areas
bia. With numerous suspiciously similar collections available for study, is needed.
Pedroche and Silva (1996) determined that all were representative of
a single previously undescribed species, which they named C. pictu- Environmental factors, microhabitats, predators, weather in gene-
ratum. The epithet, meaning “painted” in Latin, refers to the very thin ral combined with ocean currents, as well as depth and distance among
thallus which appears to be painted on the substratum. and between land bodies are determinant in presence or absence of
certain species.
Codium picturatum is a distinctive species in which the applanate
thallus is nearly devoid of a medulla and secondary utricles arise from
existing utricles or from filaments directly (without intervention of an ACKNOWLEDGMENTS
interutricular filament) so that many utricles have basal plugs. When
publishing C. picturatum, Pedroche and Silva (1996) cited two collec- We wish to express our thanks to J.N. Norris, curator of the Phycology
tions from the Galápagos. After attention was focused on the marine section at US for his help. F.F. Pedroche wants to thank CONACyT, OEA
algae of those islands, it was realized that this species had been obser- and UAM-Iztapalapa for their financial support during his stay in UC-
ved and collected at numerous sites by Sylvia Earle, the leader of the Berkeley, through a postgraduate scholarship.
scientific team of the Janss Expedition in 1972.
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Above we have already mentioned some remarks concerning each one
nia Press, Berkeley. 319 pp.
of the species. Here, we will give a brief discussion concerning to Co-
dium in general terms but mainly related with insular environments. Dawson, E. Y. 1959. Marine algae from the 1958 cruise of the Stella
As we have seen before in morphological terms Codium, as a ge- Polaris in the Gulf of California. Los Angeles County Museum Con-
nus, presents a reduced number of characters that related with its phe- tributions in Science 27: 39 p., 39 Figs.

Hidrobiológica
Codium in the Galápagos 159

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Vol. 26 No. 2 • 2016

 Hidrobiológica 2016, 26 (2): 161-185

Diatomeas perifíticas del lago de Pátzcuaro, Michoacán, México

Periphytic diatoms of Lake Pátzcuaro, Michoacán, Mexico

José Salvador Almanza Álvarez1, Isabel Israde Alcántara2 y Virginia Segura-García1

1
Facultad de Biología, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Avenida Francisco J. Mújica s/n, Ciudad Universitaria, Col. Felicitas del Río, Morelia, Michoacán.
58040, México
2
Estratigrafía y Paleoambientes, Departamento de Geología y Mineralogía, Instituto de Ciencias de la Tierra, Edificio U. Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo.
Ciudad Universitaria, Col. Felicitas del Río, Morelia, Michoacán. 58060, México
e-mail: chavaalmanza@[Link]

Almanza Álvarez J. S., I. Israde Alcántara y V. Segura-García. 2016. Diatomeas perifíticas del lago de Pátzcuaro, Michoacán, México. Hidrobiológica 26 (2): 161-185.

RESUMEN
Antecedentes. El Lago de Pátzcuaro ha estado expuesto en el pasado reciente a deterioro ambiental con incrementos en
su eutroficación, como resultado de la deforestación, uso indiscriminado de agroquímicos, pesca excesiva, desarrollo ur-
bano no planificado y la descarga de aguas negras. Objetivos. Con la finalidad de contribuir con el inventario ficoflorístico
del lago, se presenta la descripción taxonómica de las diatomeas perifíticas encontradas, incluyendo datos morfométricos
y merísticos, figuras, así como anotaciones ecológicas y de distribución. Métodos. Los muestreos se realizaron en cuatro
sitios durante dos periodos distintos: postlluvias y estiaje (secas) durante octubre 2004 y mayo 2005. Las muestras se
obtuvieron raspando la vegetación flotante y arraigada. Los frústulos de las diatomeas se limpiaron oxidando la muestra
con ácido clorhídrico y peróxido de hidrógeno; se elaboraron preparaciones permanentes con la resina Naphrax®, que
fueron analizadas con microscopía óptica. Resultados. Un total de 83 especies de diatomeas perifíticas fueron determi-
nadas, incluyendo ocho variedades y una forma; 20 especies (24%) constituyen los primeros registros para México y 57
(68.6%) para el área de estudio. 62 especies (74.7%) son de distribución cosmopolita y seis (7.2%) de afinidad tropical. La
riqueza de especies fue ligeramente mayor en la época de poslluvias (octubre 2004) con 69 taxones en total y 65 durante
el estiaje (mayo 2005). Entre los sitios de muestreo, Janitzio presentó la mayor diversidad de diatomeas, con 46 taxones
durante el estiaje. Conclusiones. El deterioro del lago de Pátzcuaro en las últimas décadas ha repercutido en la salud del
ecosistema. Las diatomeas identificadas en este estudio, evidencian una clara tendencia a la eutrofización del cuerpo de
agua.
Palabras clave: Lago de Pátzcuaro, Perifiton, sistemas lénticos, taxonomía.

ABSTRACT
Background. Lake Pátzcuaro has been exposed in the recent past to environmental deterioration with increasing eu-
trophication as a result of deforestation, indiscriminate use of agrochemicals, overfishing, unplanned urban growth, and
sewage dumping. Goals. In order to contribute to the phycofloristic inventory of the Lake, we present the taxonomic
description of the periphytic diatoms found, including morphometric information, meristic data, figures, as well as ecolo-
gical and distributional notes. Methods. Sampling was carried out in four sites during two periods: after the rainy season
(October 2004) and the dry season (May 2005); samples were gathered by scraping rooted and floating vegetation. Dia-
toms´ thecae were cleared with hydrochloric acid and hydrogen peroxide; permanent slides were made with Naphrax®
resin and analyzed through optic microscopy. Results. A total of 83 periphytic diatom species were recorded, including
eight varieties and one form; 20 species (24%) represent the first records for Mexico and 57 (68.6%) are new to the study
area. Sixty-two species (74.7%) have cosmopolitan distribution and six (7.2%) have tropical affinity. Species richness was
slightly higher after the rainy season (October 2004) with a total of 69 taxa, compared to 65 species recorded during the
dry season (May 2005). Among the sampling sites, the island of Janitzio had the highest diatom diversity (46 taxa during
the dry season). Conclusions. Deterioration of Lake Pátzcuaro in the previous decades has taken a toll on the health of
its ecological system. Diatoms identified in this study indicate a clear tendency of eutrophication of the waterbody.
Key words: Lake Pátzcuaro, lentic systems, periphyton, taxonomy.

Vol. 26 No. 2 • 2016

162 Almanza Álvarez J. S. et al.

INTRODUCCIÓN El objetivo de este trabajo fue describir de manera taxonómica las

diatomeas perifíticas del lago de Pátzcuáro, en Michoacán, con la fina-
Varios estudios aseveran que el lago de Pátzcuaro se ha visto expues- lidad de elaborar un inventario que comprendiera descripciones mor-
to al deterioro ambiental y a la creciente eutrofización en las últimas fológicas, notas ecológicas y de distribución, así como determinar la
décadas (Chacón, 1993; Segura, 1997; Esteva & Reyes, 2007; Lazos, variación algal específica durante las temporadas de muestreo.
2007; Medina et al., 2011; Vargas, 2007). Barrera (1992) señaló que,
desde fines del siglo antepasado, la actividad humana provocó gran
inestabilidad ecológica en la cuenca del lago. Las principales causas MATERIALES Y MÉTODOS
de esta alteración fueron: la deforestación de grandes extensiones de El lago de Pátzcuaro se sitúa en el Altiplano Mexicano, entre los parale-
bosques de coníferas y de bosques mixtos debido a la introducción los 19° 31’ y 19° 42’ N, y los meridianos 101o 32’ y 101° 43’ O a una
del ferrocarril en la región, apertura de espacios agrícolas, actividad altitud de 2035 msnm (Correa, 2003). Su clima es templado subhúme-
ganadera en espacios con fragilidad ecogeográfica, actividad pesquera do, con lluvias en verano (Cw). Tiene una precipitación pluvial anual
excesiva, uso indiscriminado de agroquímicos, flujo de aguas negras y de 983.3 mm con una temperatura media anual de 14-20 °C (Correa,
crecimiento no planificado de espacios urbanos entre otras. 2003). La vegetación que predomina en la cuenca está conformada por
Entre los microorganismos que habitan el lago, las algas del peri- varias especies de encinos, pinos y oyameles, con fuerte presencia de
fiton forman parte de los productores primarios de la red trófica, y las hierbas, arbustos, pastizales, matorrales subtropicales. Asimismo, pre-
diatomeas (Bacillariophyceae) son el grupo más ampliamente empleado senta vegetación halófila, acuática y subacuática (Correa, 2003).
como indicadoras de calidad de agua, puesto que son una herramienta Se determinaron cuatro sitios de muestreo considerando la pro-
útil para detectar contaminación de diferente origen (López-Fuerte & fundidad en el seno norte, la cual es de 12 metros; la dirección de las
Altamirano-Cerecedo, 2011). Este grupo ha resultado un excelente sen- corrientes (NE - SO), para el seno centro y la afluencia de manantiales
sor de la calidad ambiental, ya que son las microalgas más abundantes para el seno sur, con dos temporadas de muestreo, poslluvias y estiaje
en los ecosistemas acuáticos, presentan una distribución geográfica (octubre, 2004; mayo, 2005) (Fig. 1). Se raspó una área expuesta a la
muy amplia y disponen de gran capacidad para colonizar ambientes luz, de 10x10 cm, tres especímenes por especie en cada localidad, de
bajo condiciones extremas y limitantes para otros organismos, desde la vegetación flotante (Eichornia crassipes (Mart.) Solms) y arraigada
los hielos polares hasta las aguas termales (Round et al., 1990); así (Cyperus spp., Thypha spp.). La masilla se depositó en frascos de plás-
mismo son muy sensibles a las variaciones químicas del agua (López- tico de 25 ml por triplicado para cada localidad y se preservaron en
Fuerte & Altamirano-Cerecedo, 2011). formol al 4%.

Figura 1. Localización de los sitios de muestreo en el Lago de Pátzcuaro, Michoacán, México. Sitios: 1. Chupícuaro; 2. Ichupio; 3. Janitzio; 4. Las Urandenas.

Hidrobiológica
Diatomeas del lago de Pátzcuaro 163

La limpieza de las valvas se llevó a cabo mediante el método pro- la valva. Diámetro: 9.27-11.69 (10.45 ± 1.02) µm; estrías: 9.53-12.15
puesto por Gasse (1980), el cual consiste en la oxidación de la materia (10.66 ± 1.17) en 10 µm.
orgánica de una mezcla de muestra, ácido clorhídrico y peróxido de
hidrógeno en proporción [Link]. Posteriormente se lavaron las muestras Distribución local: Chupícuaro, Janitzio.
con agua destilada hasta la neutralización y el montaje permanente se Distribución en México: Primer registro para México.
llevó a cabo con Naphrax® (IR= 1.74). Las observaciones se realizaron
con un microscopio óptico (MO) Olympus Bimax 50, y se tomaron mi- Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio).
crofotografías mediante una cámara digital de torre integrada Olympus
DP12; mientras que los taxones de difícil identificación fueron observa-
Stephanocyclus meneghiniana (Kützing) Skabitschevsky (Figs. 2
dos con un microscopio electrónico de barrido (JEOL JSM 6400).
G, 5 A)
La determinación taxonómica fue realizada según los criterios Sin. Cyclotella meneghiniana Kützing; Surirella melosiroides Mene-
de Krammer y Lange-Bertalot (1997a, b), Metzeltin y Lange-Bertalot ghini; Cyclotella operculata β rectangula Kützing; Cyclotella rectangula
(1998, 2002), Lange-Bertalot (2000, 2001), Rumrich et al. (2000), Brébisson ex Rabenhorst; Cyclotella meneghiniana var. rectangulata
Krammer and Lange-Bertalot (2004a, b), Metzeltin et al. (2005), Rome- Grunow in Van Heurck 1882; Cyclotella kuetzingiana Thwaites; Cyclote-
ro y Jahn (2013). lla meneghiniana var. vogesiaca Grunow in Van Heurck; C. meneghinia-
na var. binotata Grunow in Van Heurck 1882; Cyclotella meneghiniana
var. plana Fricke (in Schmidt et al., 1874-1956); Cyclotella meneghiniana fo.
RESULTADOS
plana (Fricke) Hustedt; Cyclotella laevissima Van Goor; Cyclotella mene-
Se determinaron un total de 83 especies de diatomeas perifíticas que ghiniana var. laevissima (Van Goor) Hustedt.
incluyeron ocho variedades y una forma; 20 especies (24%) fueron pri-
Descripción: valvas circulares. Areolas dispuestas en hileras, ex-
mer registro para México y 57 (68.6%) fueron nuevas para el área de
tendiéndose desde el centro de la valva hacia el margen de la misma.
estudio. Estos taxones están contenidos en dos familias, cuatro géneros
Área central lisa, claramente delimitada del área marginal. Procesos
y siete especies de la Clase Coscinodiscophyceae; una familia, cuatro
reforzados o fultopórtulas entre las costillas; en vista valvar interna, son
géneros y seis especies de la Clase Fragilariophyceae y 18 familias,
notorios algunos poros satelitales. Estrías radiales gruesas. Diámetro:
25 géneros y 70 especies corresponden a la Clase Bacillariophyceae
5-19.5 (11±4) µm; estrías: 8-14 (10±1.1) en 10 µm.
(Tabla 1).
Distribución local: Chupícuaro, Janitzio, Las Urandenas.
Los géneros mayormente representados fueron Nitzschia con 13;
Gomphonema con 12 y Navicula con 10. Los géneros con menor nú- Distribución en México: Estado de México (Valadez et al., 2005);
mero de especies fueron Stephanodiscus, Aulacoseira, Rhoicosphenia, Michoacán (Hutchinson et al., 1956); Estado de México, Guanajuato
Encyonema, Lemnicola, Luticola, Diploneis, Craticula y Surirella. (Segura, 2011); Valle de México (Flores-Granados, 1980 en Cantoral,
1997); Hidalgo (Ortega, 1984; Chang, 1998 en Ortega, 1984); Yucatán
El 74.7% (62) especies son de distribución cosmopolita y el 7.5% (Sánchez, 1985 en Cantoral, 1997); porción central de México (Metcal-
(seis) son de afinidad tropical. fe, 1985 en Cantoral, 1997; Metcalfe, 1988; Metcalfe et al., 1991; Met-
A continuación, se describen por orden taxonómico, los 83 taxo- calfe, 1992-1993 en Ortega, 1984); Guanajuato y Michoacán (Metcalfe
nes registrados en el presente estudio, incluyendo sus sinónimos (Sin.), y O’Hara, 1992 en Ortega, 1984); San Luis Potosí (Cantoral, 1990, 1993
una descripción de su morfología, dimensiones (intervalo, promedio y en Cantoral, 1997; Cantoral-Uriza y Montejano-Zurita, 1993 en Canto-
desviación estándar), su distribución local (en el área de estudio) y en ral, 1997; Cantoral, 1997); Morelos (Valadez, 1992, 1998 en Cantoral,
México con referencias y sus afinidades ambientales en México con 1997; Valadez et al., 1996 en Cantoral, 1997); Puebla (Cuesta, 1993 en
referencias. Cantoral, 1997; Novelo, 1998); Guanajuato (García, 1997 en Cantoral,
1997); Distrito Federal (ahora Cd. de México) (Ramírez et al., 2001).

CLASE COSCINODISCOPHYCEAE Round et Crawford Afinidades ambientales en México: Epífita, perifítica, metafítica,
SUBCLASE THALASSIOSIROPHYCIDAE Round et Crawford planctónica, epilítica (Cantoral, 1997; Novelo et al., 2007; Segura,
ORDEN THALASSIOSIRALES Glezer et Makarova 2011; Segura et al., 2012).
FAMILIA STEPHANODISCACEAE Glezer et Makarova
Cyclostephanos aff. dubius (Fricke) Round (Fig. 2 K ) Stephanodiscus hantzschii Grunow in Cleve & Grunow (Figs. 2 H,
5 H)
Sin. Cyclotella dubia Fricke (in A. Schmidt 1874-1956, Tafel 222);
Stephanodiscus dubius (Fricke) Hustedt; Stephanodiscus pulcherrimus Sin. Cyclotella operculata sensu Hantzsch, non Frustulia opercu-
Cleve-Euler; Cyclotella dubia var. spinulosa Cleve-Euler; Stephanodis- lata Agardh, non Cyclotella operculata Kützing 1844; Stephanodiscus
cus dubius α radiosa Cleve-Euler; Stephanodiscus dubius β disperses hantzschianus Grunow (in Van Heurck) 1881; Stephanodiscus hantzs-
Cleve-Euler; Stephanodiscus dubius fo. longiseta Cleve-Euler. chii var. pusilla Grunow (in Cleve & Grunow) 1880; Stephanodiscus za-
chariasii Brun; Stephanodiscus hantzschii var. zachariasii (Brun) Fricke
Descripción: valvas circulares con área central lisa, parte marginal (in Schmidt et al., 1874-1956); Stephanodiscus hantzschii var. delica-
interestriada, las hileras de las areolas confluyen en el área central del tula Cl.-E. 1910; Stephanodiscus pusillus (Grunow) Krieger; ? Stepha-
frústulo. Areolas y estrías dispuetas en forma radial hacia el margen de nodiscus tenuis Hustedt.

Vol. 26 No. 2 • 2016

164 Almanza Álvarez J. S. et al.

Tabla 1. Taxones de diatomeas perifíticas presentes en el Lago de Pátzcuaro, Michoacán, México, durante las temporadas de estudio (2004-2005).

Poslluvias (2004) Estiaje (2005)

Taxón 1 2 3 4 1 2 3 4
Aulacoseira ambigua (Grunow) Simonsen   ● ●
A. granulata (Ehrenberg) Simonsen ● ● ● ● ● ●
Achnanthidium minutissimum (Kützing) Czarnecki ◊ ● ● ● ● ● ●
A. m. var. jackii (Rabhenhorst) Lange-Bertalot et Ruppel ♦ ●
Amphora montana Krasske Levkov ◊ ●
A. ovalis (Kützing) Kützing ◊   ● ● ●
A. veneta Kützing ◊ ● ● ● ● ● ●
Anomoeoneis sphaerophora (Ehrenberg) Pfitzer ◊ ●
Cyclostephanos aff. dubius (Fricke) Round ♦ ● ●
Cymbella affiniformis Krammer ♦ ● ● ● ●
C. mexicana (Ehrenberg) Cleve ◊ ● ● ●
C. m. var. kamtschatica (Grunow) K. Krammer ♦ ●
C. neocistula Krammer ♦ ● ● ●
Cocconeis euglypta Ehrenberg ● ● ●   ● ● ●
C. lineata Ehrenberg ◊ ● ● ● ● ● ● ●
Craticula fumantii Lange-Bertalot, Cavacini, Tagliaventi et Alfinito ♦ ●
Diploneis pseudovalis Hustedt ◊ ● ● ●
D. puella (Schumann) Cleve ●
Encyonema silesiacum (Bleisch in Rabenhorst) D. G. Mann ◊ ● ● ● ●
Epithemia adnata (Kützing) Brébisson ◊ ● ● ●
E. sorex Kützing ◊ ● ● ●   ● ●
Fallacia pygmaea (Kützing) Stickle et D. G. Mann ◊ ● ● ●  
Fragilaria capucina var. vaucheriae (Kützing) Lange-Bertalot ◊ ● ● ● ● ●  
F. fasciculata (C. Agardh) Lange-Bertalot ♦ ● ● ●
Gomphonema affine Kützing ◊ ● ● ● ●
G. a. var. rhombicum Reichardt ♦ ◊ ● ●
G. clavatum Ehrenberg ◊ ● ● ●
G. gracile Ehrenberg ◊ ● ●
G. lagenula Kützing ◊ ● ● ●
G. mexicanum Grunow ◊ ● ● ● ● ● ● ● ●
G. parvulum (Kützing) Kützing ♦ ● ● ● ● ● ● ●
G. parvulum var. exilissimum Grunow ♦ ● ● ● ● ●   ●
G. pseudoaugur Lange-Bertalot ◊ ●
G. pumilum var. rigidum E. Reichardt et Lange-Bertalot ◊ ● ● ● ●
Gomphonema aff. laticollum Reichardt ♦ ●
Gomphonema cf. minusculum Krasske ♦ ● ●  
Hantzschia amphioxys (Ehrenberg) W. Smith ◊ ● ● ●
Hippodonta capitata (Ehrenberg) Lange-Bertalot, Metzeltin et Witkowski ◊ ● ●
Lemnicola hungarica (Grunow) Round et P.W. Basson ◊ ● ●   ●
Luticola mutica (Kützing) Mann ◊ ●   ● ●
Navicula antonii Lange-Bertalot ◊ ● ● ● ● ● ● ● ●
N. capitatoradiata Germain ◊ ●
N. cryptotenella Lange-Bertalot ◊ ● ● ● ● ● ● ● ●
N. erifuga Lange-Bertalot ◊ ●
N. libonensis Schoeman ◊ ●
N. radiosa Kützing ●
N. recens Lange-Bertalot ◊ ● ●
N. symmetrica Patrick ♦ ● ● ●
N. veneta Kützing ◊ ●

Hidrobiológica
Diatomeas del lago de Pátzcuaro 165

Continuación tabla 1.
Poslluvias (2004) Estiaje (2005)
Taxón 1 2 3 4 1 2 3 4
N. wendlingii Lange-Bertalot, Hofmann et Van de Vijver ♦ ● ● ●
Neidium hercynicum A. Mayer ♦ ●
Nitzschia amphibia Grunow ◊ ● ● ● ● ● ● ●
N. a. f. frauenfeldii (Grunow) Lange-Bertalot ♦ ● ●
N. clausii Hantzsch ◊ ● ● ●
N. communis Rabenhorst ◊ ● ● ●
N. dissipata var. dissipata (Kützing) Grunow ◊ ● ●
N. filiformis (W. Smith) Van Heurck ◊ ● ● ● ●
N. fonticola Grunow ◊ ● ● ● ● ●
N. gracilis Hantzsch ◊ ●
N. inconspicua Grunow ◊ ● ● ●
N. palea (Kützing) W. Smith ◊ ● ● ● ● ● ● ● ●
N. recta Hantzsch ♦ ● ● ● ●
N. subacicularis Hustedt ♦ ●
N. umbonata (Ehrenberg) Lange-Bertalot ◊ ● ●
Pinnularia acrosphaeria W. Smith ◊ ●
P. interrupta W. Smith ◊ ●
Placoneis subplacentula (Hustedt) E. J. Cox ◊ ● ● ● ●
Planothidium frequentissimum Lange-Bertalot ◊ ●
P. lanceolatum (Brébisson) Round et Bukhtiyarova ◊ ●
Rhoicosphenia abbreviata (C. Agardh) Lange-Bertalot ◊ ● ● ● ● ● ●
Rhopalodia brebisonii Krammer ◊ ● ● ● ● ●
R. gibba (Ehrenberg) O. Müller ◊ ● ● ●
Sellaphora pupula (Kützing) Mereschkowsky ◊ ● ● ● ● ●
Staurosira construens (Ehrenberg) Williams et Round ◊ ● ●
Staurosirella pinnata var. pinnata (Ehrenberg) D. M. Williams et Round ♦ ● ● ● ●
Stephanocyclus meneghiniana (Kützing) Skabitschevsky ● ● ●
Stephanodiscus hantzschii Grunow ♦ ● ● ●
S. medius Håkansson ◊ ● ●
S. niagarae Ehrenberg ◊ ● ●
Surirella ovalis Brébisson ◊ ●
S. tenera Gregory ◊ ●
Ulnaria acus (Kützing) M. Aboal Cobelas, Cambra et Ector ● ● ●
U. goulardii (Brébisson) Lange-Bertalot ◊ ● ● ● ● ● ●
TOTAL: 83 taxones 35 31 37 35 27 19 46 33
• = Presencia. 1 = Chupícuaro; 2 = Ichupio; 3 = Janitzio; 4 = Las Urandenas. Las especies que se registran por primera vez para México, están
señaladas con el símbolo ♦. Las especies que se registran por primera vez para el Lago de Pátzcuaro, están señaladas con el símbolo ◊.

Descripción: valva circular, vista valvar plana. Presenta un área cen- Stephanodiscus medius Håkansson (Fig. 2 J)
tral hialina. En la parte central, espinas cortas, distribuidas en el margen Sin. Stephanodiscus minutus Grunow ex Cleve et Möller 1879,
de la cara valvar. Estrías radiales, en algunos ejemplares claramente Präp. 221, ex H. L. Smith 1880, Präp. 504 «nomen nudum»
biseriadas, llegando a ser uniseriadas hacia el centro. Diámetro: 7.98-
14.49 (10.95 ± 1.14) µm; estrías: 6.69-12.37 (8.86 ± 1.43) en 10 µm. Descripción: frústulos solitarios. Valva cóncava, de mayor grosor
en el centro que en los márgenes. Sin anillos hialinos marginales; área
Distribución local: Janitzio, Las Urandenas. central diferenciada de la zona marginal. Costillas uniseriadas, más del-
Distribución en México: Primer registro para México. gadas que las estrías. Las areolas centrales son escasas y se disponen
de forma radial hacia el margen. Diámetro: 7.31-10.87 (9.92 ± 1.74)
Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio). µm; estrías: 9.10-10.45 (9.83 ± 0.70) en 10 µm.

Vol. 26 No. 2 • 2016

166 Almanza Álvarez J. S. et al.

A B1 C
E
D

H
G

J K
L

B2 M
A´
T U
O P R S
N Ñ Q
V

W X
B´
Y E´
C´ D´
Z

Figuras 2A-Z, A´-E´. A) Stephanodiscus niagarae Ehrenberg. B1, B2) Ulnaria acus (Kützing) M. Aboal. C) Ulnaria goulardii (Brébisson) Lange-Bertalot. D) Diploneis
puella (Schumann) Cleve. E) Cymbella mexicana (Ehrenberg) Cleve. F) Planothidium frequentissimum Lange-Bertalot. G) Stephanocyclus meneghiniana (Kützing)
Skabitschevsky. H) Stephanodiscus hantzschii Grunow. I) Achnanthidium minutissimum var. jackii (Rabenhorst) Lange-Bertalot et Ruppel. J) Stephanodiscus medius
Håkansson. K) Cyclostephanos aff. dubius (Fricke) Round. L) Luticola mutica (Kützing) Mann. M) Achnanthidium minutissimum (Kützing) Czarnecki. N) Gomphonema
clavatum Ehrenberg. Ñ) Fragilaria fasciculata (C. Agardh) Lange-Bertalot. O) Gomphonema pumilum var. rigidum E. Reichardt et Lange-Bertalot. P) Staurosirella
pinnata var. pinnata (Ehrenberg) D. M. Williams et Round. Q) Planothidium lanceolatum (Brébisson) Round et Bukhtiyarova. R) Navicula antonii Lange-Bertalot. S) Na-
vicula recens Lange-Bertalot. T) Amphora ovalis (Kützing) Kützing. U) Epithemia sorex Kützing. V) Rhoicosphenia abbreviata (C. Agardh) Lange-Bertalot. W) Placoneis
subplacentula (Hustedt) E. J. Cox. X) Lemnicola hungarica (Grunow) Round et P.W. Basson. Y) Encyonema silesiacum Bleisch. Z) Gomphonema lagenula Kützing. A’)
Gomphonema affine Kützing. B’) Fragilaria capucina var. vaucheriae (Kützing) Lange-Bertalot. C’) Aulacoseira ambigua (Grunow) Simonsen. D’) Hippodonta capitata
(Ehrenberg) Lange-Bertalot, Metzeltin et Witkowski. E’) Cymbella affiniformis Krammer. La escala de medida aplica a todas las figuras.

Hidrobiológica
Diatomeas del lago de Pátzcuaro 167

Distribución local: Janitzio, Las Urandenas. Nuevo registro para el CLASE FRAGILARIOPHYCEAE Round in Round, Crawford et Mann.
área de estudio. SUBCLASE FRAGILARIOPHYCIDAE Round & Crawford
Distribución en México: Quintana Roo (Novelo et al., 2007). ORDEN FRAGILARIALES Silva
FAMILIA FRAGILARIACEAE Greville
Afinidades ambientales en México: Perifítica (Novelo et al., 2007).
Fragilaria capucina var. vaucheriae (Kützing) Lange-Bertalot
(Fig. 2 B’)
Stephanodiscus niagarae Ehrenberg (Fig. 2 A) Sin. Exilaria vaucheriae Kützing; Staurosira intermedia Grunow;
Descripción: valva circular, centro ligeramente cóncavo o convexo. Fragilaria intermedia Grunow in Van Heurck; Synedra rumpens var.
Estrías radiales areoladas, dispuestas en fascículos biseriados en el mar- meneghiniana Grunow in Van Heurck; Fragilaria vaucheriae (Kützing)
gen valvar y uniseriados hacia el centro, separadas por costillas elevadas; Petersen.
dos a tres espinas en el margen de la cara valvar. Diámetro: 30.93-40.77
Descripción: células dispuestas en filamentos cortos o racimos.
(34.56 ± 4.35) µm; estrías: 4.05-5.96 (4.88 ± 0.81) en 10 µm.
Valvas lanceoladas, ápices capitados a subcapitados. Sin rafe. El área
Distribución local: Janitzio. Nuevo registro para el área de estudio. central descansa hacia un costado; área axial lanceolada. Estrías de la
porción central y apical ligeramente paralelas. Longitud: 26.83-54.96
Distribución en México: Hidalgo (Ortega, 1984).
(31.28 ± 2.63) µm; ancho: 4.21-5.80 (5.05 ± 0.47) µm; relación lon-
Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio). gitud/ancho: 4.71-12.07 (6.25 ± 0.98) µm; estrías: 9.58-11.39 (10.82
± 0.41) en 10 µm.

CLASE COSCINODISCOPHYCEAE Round et Crawford Distribución local: Chupícuaro, Ichupio, Janitzio. Nuevo registro
SUBCLASE COSCINODISCOPHYCIDAE Round et Crawford para el área de estudio.
ORDEN AULACOSEIRALES Crawford
Distribución en México: Quintana Roo (Novelo et al., 2007); Valle
FAMILIA AULACOSEIRACEAE Crawford
de México (Ramírez y Cantoral, 2003); Estado de México, Michoacán,
Aulacoseira ambigua (Grunow) Simonsen (Fig. 2 C’) Guanajuato (Segura, 2011).
Sin. Melosira crenulata var. ambigua Grunow in Van Heurck; Melo-
sira ambigua (Grunow) O. Müller. Afinidades ambientales en México: Perifítica, epilítica, metafítica
(Novelo et al., 2007; Segura, 2011).
Descripción: frústulos cilíndricos, con vista cingular rectanguar, for-
mando colonias en hileras. Areolas en el manto ordenadas en espiral.
Valvas de células adyacentes unidas por espinas cortas triangulares. Fragilaria fasciculata (C. Agardh) Lange-Bertalot (Fig. 2 Ñ)
Altura del manto: 11.67-13.76 (12.71 ± 1.47) μm. Areolas: 14.39- Sin. Diatoma fasciculatum C. Agardh; Diatoma tabulatum C. Agardh;
15.53 (14.96 ± 0.80) en 10 µm. Synedra fasciculata (Agardh) Kützing excl. descr. et excl. Synedra fas-
Distribución local: Janitzio, Las Urandenas. ciculata Ehrenberg; Synedra affinis Kützing; Synedra hamata W. Smith.

Distribución en México: Michoacán (Ortega, 1984; Segura, 2011), Descripción: valvas lineal-lanceoladas, con extremos redondea-
Oaxaca (Ortega, 1984). dos. Área central claramente definida. Estrías transapicales. Longitud:
16.39-47.17 (35.48±11.64) µm; ancho: 3.82-5.29 (4.38±0.59) µm;
Afinidades ambientales en México: Planctónica, perifítica, epilítica relación longitud/ancho: 3.47-11.64 (8.43±3.50) µm; estrías: 10.15-
(Ortega, 1984; Segura, 2011). 13.86 (11.97±1.66) en 10 µm.

Distribución local: Ichupio, Las Urandenas.

Aulacoseira granulata (Ehrenberg) Simonsen (Fig. 3 J)
Distribución en México: Primer registro para México.
Sin. Gallionella granulata Ehrenberg; Gallionela decussata Ehren-
berg; Orthosira punctata W. Smith; Melosira granulata (Ehrenberg) Ralfs Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio).
in Pritchard 186; Melosira lineolata Grunow in Van Heurck 1881.
Descripción: frústulos cilíndricos los cuales forman filamentos rec- Staurosira construens (Ehrenberg) Williams et Round (Fig. 3 H)
tos, curvos o espiralados. Manto con 4-8 espinas marginales que unen
las células a través de sus valvas. Areolación gruesa. Estrías ligera- Descripción: valvas rómbicas, isopolares, con extremos redon-
mente helicoidales. Altura del manto: 13.56-18.13 (17.34 ± 1.59) μm; deados. Región media ensanchada, donde se observa un área central
areolas: 8.76-11.77 (9.70 ± 0.86) en 10 μm. redondeada. Estrías paralelas. Longitud: 19.12 μm; ancho: 7.75 μm;
estrías: 12.77 en 10 μm.
Distribución local: Chupícuaro, Ichupio, Janitzio, Las Urandenas.
Distribución local: Las Urandenas. Nuevo registro para el área de
Distribución en México: Ciudad de México, Michoacán, Oaxaca (Or- estudio.
tega, 1984); Quintana Roo (Novelo et al., 2007).
Distribución en México: Hidalgo (Ortega, 1984).
Afinidades ambientales en México: Planctónica, metafítica, perifíti-
ca (Ortega, 1984; Novelo et al., 2007). Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio).

Vol. 26 No. 2 • 2016

168 Almanza Álvarez J. S. et al.

Staurosirella pinnata var. pinnata (Ehrenberg) D. M. Williams et Afinidades ambientales en México: Perifítica, epilítica (Cantoral,
Round (Fig. 2 P) 1997; Novelo et al., 2007; Segura, 2011; Segura et al., 2012).
Sin. Odontidium mutabile W. Smith 1856; (?) Fragilaria mutabilis
var. subsolitaris Grunow; Fragilaria pinnata var. lancettula (Schumann) CLASE BACILLARIOPHYCEAE Haeckel
Hustedt in A. Schmidt et al., 1913 (ob incl. Holotypus?); Fragilaria ellip- SUBCLASE BACILLARIOPHYCIDAE D. G. Mann
tica Schumann sensu auct. nonnull. (ob incl. Holotypus); Fragilaria pin- ORDEN CYMBELLALES D. G. Mann
nata var. subrotunda Mayer; Odontidium martyi var. polymorpha (Joura- FAMILIA RHOICOSPHENIACEAE Chen et Zhu
vleva) Proschkina-Lavrenko.
Rhoicosphenia abbreviata (C. Agardh) Lange-Bertalot (Fig. 2 V)
Descripción: valvas rómbicas, isopolares, con extremos redondea-
Sin. Gomphonema abbreviatum C. Agardh 1831 non sensu Kützing
dos. Estrías con patrón variable sobre la valva: paralelas en el centro,
1844 nec. al.; Gomphonema curvatum Kützing; Rhoicosphenia curvata
radiales hacia los extremos. Longitud: 7.09-19.85 (10.52 ± 2.31) μm;
(Kützing) Grunow ex Rabenhorst.
ancho: 4.43-5.98 (5.30 ± 0.43) μm; relación longitud/ancho: 1.51-3.51
(1.97 ± 0.38) μm; estrías: 9.39-13.73 (10.29 ± 0.57) μm. Descripción: valvas lineal-lanceoladas a clavadas, con extremos
redondeados. Rafe reducido, con el brazo superior más largo que el in-
Distribución local: Janitzio, Las Urandenas.
ferior. Área axial ligeramente angosta, sin área central evidente. Estrías
Distribución en México: Primer registro para México. ligeramente radiales en el centro y paralelas en los extremos. Longitud:
19.37-55.29 (23.45 ± 2.98) µm; ancho: 4.96-9.23 (6.07 ± 0.86) µm;
Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio).
relación longitud/ancho: 2.95-6.95 (3.89 ± 0.56) µm; estrías: 8.25-
Taxones de géneros erigidos en fecha posterior a la publicación de 14.39 (11.97 ± 1.74) en 10 µm.
la clasificación de Round et al. (1990).
Distribución local: Chupícuaro, Ichupio, Janitzio, Las Urandenas.
Nuevo registro para el área de estudio
Ulnaria acus (Kützing) M. Aboal in Aboal, Alvarez Cobelas, Cambra Distribución en México: Estado de México, Michoacán (Segura,
& Ector (Figs. 2 B1, B2) 2011).
Sin. var. acus (Kützing) Lange-Bertalot; Synedra acus Kützing; (?) Afinidades ambientales en México: Epilítica (Segura, 2011; Segura
Synedra delicatissima W. Smith. et al., 2012).
Descripción: valvas isopolares, con extremos redondeados o sub-
capitados. Área central rectangular. Estrías paralelas, más cortas en CLASE BACILLARIOPHYCEAE Haeckel
el área central que en los extremos. Longitud: 67.03-116.92 (95.33 SUBCLASE BACILLARIOPHYCIDAE D. G. Mann
± 19.40) µm; ancho: 2.71-8.11 (4.73 ± 1.91) µm; relación longitud/
ORDEN CYMBELLALES D. G. Mann
ancho: 13.98-32.49 (22.03 ± 6.48) µm; estrías: 16.02-19.47 (16.72
± 2.43) en 10 µm. FAMILIA ANOMOEONEIDACEAE D. G. Mann
Anomoeoneis sphaerophora (Ehrenberg) Pfitzer (Fig. 3 C)
Distribución local: Janitzio, Las Urandenas.
Sin. Navicula sphaerophora Ehrenberg.
Distribución en México: Michoacán, Puebla (Ortega, 1984); México
Descripción: valvas elíptico-lanceoladas, con extremos subcapi-
central (Metcalfe, 1985 en Cantoral, 1997; Metcalfe, 1988); Valle de
tados. Área central desarrollada unilateralmente; área axial angosta.
México (Ramírez et al., 2001); Quintana Roo (Novelo et al., 2007).
Estrías formadas por poros, radiales en el centro y paralelas en los
Afinidades ambientales en México: Planctónica, epilítica, metafíti- extremos. Longitud: 58.97 µm; ancho: 16.68 µm; relación longitud/
ca, perifítica (Ortega, 1984; Ramírez et al., 2001; Novelo et al., 2007). ancho: 3.53 µm; estrías: 16.06 en 10 µm.
Distribución local: Janitzio. Nuevo registro para el área de estudio.
Ulnaria goulardii (Brébisson) Lange-Bertalot (Figs. 2 C, 5 E) Distribución en México: Hidalgo (Ortega, 1984); Quintana Roo (No-
Sin. Fragilaria goulardii Brébison in Cleve & Grunow. velo et al., 2007).

Descripción: valvas lineales con extremos rostrado-capitados. Área Afinidades ambientales en México: Perifítica (Novelo et al., 2007).
central rectangular, área axial muy angosta. Estrías muy finas. Longitud:
71.91-106.65 (82.41 ± 6.50) µm; ancho: 5.10-8.94 (8.02 ± 1.09) µm; CLASE BACILLARIOPHYCEAE Haeckel
relación longitud/ancho: 8.56-16.42 (10.53 ± 2.30) µm; estrías: 7.86- SUBCLASE BACILLARIOPHYCIDAE D. G. Mann
12.07 (10.88 ± 1.38) en 10 µm.
ORDEN CYMBELLALES D. G. Mann
Distribución local: Chupícuaro, Ichupio. Nuevo registro para el área FAMILIA CYMBELLACEAE Greville
de estudio. Cymbella affiniformis Krammer (Fig. 2 E’)
Distribución en México: San Luis Potosí (Cantoral, 1997); Quintana Descripción: valvas dorsales lanceoladas, margen dorsal marcada-
Roo (Novelo et al., 2007); Estado de México, Michoacán, Guanajuato mente convexo, margen ventral ligeramente recto con la región central
(Segura, 2011). poco convexa. Extremos subrostrados a rostrados, redondeados. Dos es-

Hidrobiológica
Diatomeas del lago de Pátzcuaro 169

tigmas aislados, presentes en el área central de la valva ventral. Estrías Distribución en México: Primer registro para México.
formadas por poros, ligeramente radiales en el área central y completa-
Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio).
mente radiales en los extremos. Longitud: 23.80-35.94 (34.12 ± 1.84)
µm; ancho: 5.84-9.09 (8.69 ± 0.23) µm; relación longitud/ancho: 3.56-
4.23 (3.92 ± 0.23) µm; estrías dorsales: 9.46-18.38 (10.91 ± 0.93) en 10 Cymbella mexicana (Ehrenberg) Cleve (Figs. 2 E, 5 J)
µm; estrías ventrales: 10.55-17.05 (11.56 ± 0.61) en 10 µm.
Sin. Cocconema mexicanum Ehrenberg.
Distribución local: Chupicuaro, Janitzio, Las Urandenas.

A B C D E F

J
H I
G

O K
L M
N X

Y
P Q R S T U
V W

Figuras 3A-Y. A) Navicula radiosa Kützing. B) Gomphonema affine var. rhombicum Reichardt. C) Anomoeoneis sphaerophora (Ehrenberg) Pfitzer. D) Gomphonema gra-
cile Ehrenberg. E) Cymbella mexicana var. kamtschatica (Grunow) K. Krammer F) Cymbella neocistula Krammer. G) Navicula wendlingii Lange-Bertalot, G. Hofmann
et Van de Vijver. H) Staurosira construens (Ehrenberg) Williams et Round. I) Rhopalodia brebissonii Krammer. J) Aulacoseira granulata (Ehrenberg) Simonsen. K) Gom-
phonema pseudoaugur Lange-Bertalot. L) Cocconeis lineata Ehrenberg. M) Diploneis pseudovalis Hustedt. N) Cocconeis euglypta Ehrenberg. Ñ) Nitzschia subacicu-
laris Hustedt. O) Nitzschia recta Hantzsch. P) Navicula erifuga Lange-Bertalot. Q) Fallacia pygmaea (Kützing) Stickle et D. G. Mann. R) Navicula libonensis Schoeman.
S) Nitzschia dissipata var. dissipata (Kützing) Grunow. T) Amphora veneta Kützing. U) Nitzschia clausii Hantzsch. V) Nitzschia communis Rabenhorst. W) Nitzschia
fonticola Grunow. X) Craticula fumantii Lange-Bertalot, Cavacini, Tagliaventi et Alfinito. Y) Surirella ovalis Brébisson. La escala de medida aplica a todas las figuras.

Vol. 26 No. 2 • 2016

170 Almanza Álvarez J. S. et al.

Descripción: valvas dorsoventrales, margen dorsal fuertemente Cymbella cistula (Ehrenberg) Kirchner in Patrick y Reimer 1975, figs 11:
arqueado, margen ventral recto o ligeramente cóncavo, con la por- 3, 4, descriptio pro parte.
ción central poco convexa. Extremos de la valva redondeados, obtusos.
Área central visiblemente redondeada e irregular, área axial estrecha. Descripción: valvas dorsoventrales, con margen dorsal fuertemente
Un estigma grande presente en los extremos proximales del rafe. Es- arqueado y margen ventral casi recto, ligeramente cóncavo. Extremos
trías radiales en toda la valva. Longitud: 80.82-90.00 (92.62 ± 12.21) ampliamente redondeados. Área axial estrecha, área central pequeña,
mm; ancho: 23.95-24.22 (24.96 ± 1.74) mm; relación longitud/ancho: redondeada, algo irregular. 3-5 estigmas pequeños se distribuyen en
3.38-3.73 (3.7 ± 0.24) mm; estrías dorsales: 8.17-12.15 (9.60 ± 2.20) el centro de la valva ventral. Poros centrales pequeños. Estrías lige-
en 10 mm; estrías ventrales: 7.74-8.96 (8.24 ± 0.63) en 10 mm; Areo- ramente radiales en el centro, fuertemente radiales en los extremos.
las: 13.38-14.58 (13.56 ± 0.93) en 10 mm. Longitud: 81.57-89.14 µm; ancho: 16.42-16.80 µm; relación longitud/
ancho: 4.97-5.30 µm; estrías dorsales: 8.96-10.56 en 10 µm; estrías
Distribución local: Chupícuaro, Janitzio, Las Urandenas. Nuevo re- ventrales: 10.20-11.07 en 10 µm; Areolas: 17.40-20.73 en 10 µm.
gistro para el área de estudio.
Distribución local: Ichupio, Janitzio, Las Urandenas.
Distribución en México: Estado de México (Segura, 2011), Gua-
najuato, Michoacán (Ortega, 1984; Segura, 2011); San Luis Potosí (Can- Distribución en México: Primer registro para México.
toral, 1997); Valle de México (Ramírez, 2002); Quintana Roo (Novelo et
al., 2007). Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio).

Afinidades ambientales en México: Epilítica, epífita, perifítica, planc-

tónica, metafítica (Ramírez, 2002; Novelo et al., 2007; Segura, 2011). Encyonema silesiacum (Bleisch in Rabenhorst) D. G. Mann (Fig. 2 Y)

Sin. Cymbella silesiaca Bleisch in Rabenhorst 1864; Cymbella ven-

Cymbella mexicana var. kamtschatica (Grunow) K. Krammer tricosa Kützing 1844 pro parte; Cymbella minuta var. silesiaca (Bleisch)
(Fig. 3 E) Reimer.

Sin. Cocconema kamtschaticum Grunow in A. Schmidt, et al., Descripción: valvas cimbeloides, con extremos agudos. Margen
(loc. cit.). dorsal fuertemente curvado, margen ventral casi recto. Área axial recta
y angosta, área central no bien definida. Rafe ventral, lateral, un es-
Descripción: muy similar a C. mexicana. De acuerdo con Cleve
tigmoide presente cerca de la estría central. Estrías dorsales radiales.
(1894, p. 177), la única diferencia entre C. mexicana y C. kamtschatica
Longitud: 25.44-39.99 (33.77 ± 4.59) µm; ancho: 8.46-10.37 (9.76 ±
es que en esta última especie, las estrías y las areolas se encuentran
0.58) µm; relación longitud/ancho: 2.72-3.78 (3.45 ± 0.37) µm; estrías
más próximas. Longitud: 65.44-76.41 µm; ancho: 21.19-21.88 µm; re-
dorsales: 8.60-9.90 (9.20 ± 0.40) en 10 µm; estrías ventrales: 8.40-
lación longitud/ancho: 3.09-3.49 µm; estrías dorsales: 8.07-9.07 en
11.05 (9.33 ± 0.70) en 10 µm.
10 µm; estrías ventrales: 7.74-9.06 en 10 µm; Areolas: 12.63-13.04
en 10 µm. Distribución local: Ichupio, Janitzio, Las Urandenas. Nuevo registro
Distribución local: Janitzio. para el área de estudio.

Distribución en México: Primer registro para México. Distribución en México: San Luis Potosí (Cantoral, 1997); Valle de
México (Ramírez, 2002); Michoacán (Alvarado, 2003); Quintana Roo
Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio).
(Novelo et al., 2007); Estado de México, Michoacán, Guanajuato, Que-
rétaro (Segura, 2011).
Cymbella neocistula Krammer (Fig. 3 F)
Afinidades ambientales en México: Perifítica, planctónica, metafíti-
Sin. Cymbella cistula a. eucistula auct. non. A. Mayer 1913: 26, ca, epilítica (Cantoral, 1997; Ramírez, 2002; Alvarado, 2003; Novelo et
fig. 12: 6, text figs 25 ac, 26 a-f excl. descr. et Synonyma ibidem; (?) al., 2007; Segura, 2011).
Bacillaria cistula Ehrenberg auct. non. Ehrenberg 1828, fig. 2/4: 10; (?)
Cocconema cistula (Ehrenberg) Ehrenberg auct. non. Ehrenbergh 1831:
9; (?), auct. non Ehrenberg 1838: 244, fig. 19: 7; auct. non. A. Schmidt Placoneis subplacentula (Hustedt) E. J. Cox (Fig. 2 W)
1876 in A. Schmidt et al (loc. cit.) figs. 10: 3,5,6; Cymbella cistula Gru-
Sin. Navicula subplacentula Hustedt in A. Schmidt 1930; Hustedt
now auct. non. Grunow in Van Heurck 1880, fig. 2: 12; (?) Cymbella
1943.
cistula var. fusidium (Ehrenberg) M. Peragallo et Héribaud-Josep auct.
non Héribaud 1893: 71, fig. 3: 12; Cymbella cistula sensu Cleve 1894: Descripción: valvas elíptico-lanceoladas con extremos subcapita-
173, pro parte, excl. synonyms; (?) Cymbella cistula var. insignis Meister dos. Rafe filiforme. Área axial angosta, lineal; área central circular o lige-
auct. non Meister 1912: 179, fig. 29: 21; Cymbella cistula f. typica A. ramente elíptica. Estrías radiales. Longitud: 26.37-39.72 (31.41 ± 6.05)
Mayer 1913: 256, text figs 25 a-c, 26 d-f; Cymbella cistula f. minor A. Mayer µm; ancho: 11.93-14.94 (13.54 ± 1.20) µm; relación longitud/ancho:
1913: 257, text figs 26 a-c; Cymbella cistula f. truncata A. Mayer 1913: 2.03-2.65 (2.29 ± 0.25) µm; estrías: 8.89-10.27 (9.4 ± 0.47) en 10 µm.
257, text figs 26 a-c; Cymbella cistula f. undulata A. Mayer 1913: 257,
Distribución local: Chupícuaro, Janitzio. Nuevo registro para el área
text fig. 25e; Cymbella cistula f. recta A. Mayer 1913: 257, text fig. 25f;
de estudio.
Cymbella cistula sensu Hustedt 1930, fig. 675a, descriptio pro parte;

Hidrobiológica
Diatomeas del lago de Pátzcuaro 171

Distribución en México: Estado de México, Michoacán (Segura, 36.95 (33.44 ± 5.16) µm; ancho: 7.10-9.08 (8.24 ± 0.93) µm; rela-
2011). ción longitud/ancho: 3.66-4.32 (4.04 ± 0.27) µm; estrías: 9.85-11.35
(10.58 ± 0.62) en 10 µm.
Afinidades ambientales en México: Epilítica (Segura, 2011).
Distribución local: Ichupio, Janitzio. Nuevo registro para el área de
CLASE BACILLARIOPHYCEAE Haeckel estudio.
SUBCLASE BACILLARIOPHYCIDAE D. G. Mann Distribución en México: Michoacán (Alvarado, 2003).
ORDEN CYMBELLALES D. G. Mann
FAMILIA GOMPHONEMATACEAE Kützing Afinidades ambientales en México: Planctónica (Alvarado, 2003).
Gomphonema affine Kützing (Fig. 2 A’)
Gomphonema gracile Ehrenberg (Fig. 3 D)
Sin. Gomphonema lanceolatum sensu Hustedt et al., non Ehren-
berg 1843 nec Agardh 1830; (?) Gomphonema magnificum Gandhi. Sin. Gomphonema gracile var. lanceolata (Kützing) Cleve; Gompho-
nema grunowii Patrick.
Descripción: valvas clavadas, con la parte apical más corta que
la basal; polo apical ampliamente redondeado, polo basal agudo. Área Descripción: valvas lineo-lanceoladas con extremos agudos. Rafe
axial estrecha y recta, área central unilateral y rectangular. Estigma lateral. Áreas axial y central estrechas, la última con un estigma central.
presente en el centro de la valva. Estrías punteadas, paralelas y lige- Estrías centrales ligeramente radiadas, las terminales son paralelas.
ramente radiales, más separadas en el centro de la valva. Longitud: Longitud: 48.70-54.27 mm; ancho: 9.28-10.17 mm; relación longitud/
51.08-71.48 (63.11 ± 6.31) µm; ancho: 9.88-12.30 (10.84 ± 0.77) ancho: 5.25-5.33 mm; estrías: 11.77-10.17 en 10 mm.
µm; relación longitud/ancho: 5.17-6.55 (5.82 ± 0.45) µm; estrías:
9.30-11.89 (10.75 ± 0.67) en 10 µm. Distribución local: Ichupio, Janitzio. Nuevo registro para el área de
estudio.
Distribución local: Chupícuaro, Ichupio, Janitzio. Nuevo registro
para el área de estudio. Distribución en México: Estado de México (Segura, 2011); Coahuila,
Guanajuato, Hidalgo (Ortega, 1984); Michoacán (Ortega, 1984; Alvara-
Distribución en México: Hidalgo (Ortega, 1984); San Luis Potosí do, 2003); San Luis Potosí (Cantoral, 1997); Valle de México (Ramírez,
(Cantoral, 1997); Michoacán, (Alvarado, 2003; Segura, 2011); Estado de 2002); Quintana Roo (Novelo et al., 2007).
México, Guanajuato (Segura, 2011); Quintana Roo (Novelo et al., 2007).
Afinidades ambientales en México: Perifítica, metafítica, epifítica,
Afinidades ambientales en México: Perifítica, planctónica, epilítica planctónica, epilítica (Cantoral, 1997; Ramírez, 2002; Alvarado, 2003;
(Cantoral, 1997; Alvarado, 2003; Novelo et al., 2007; Segura, 2011). Novelo et al., 2007; Segura, 2011).

Gomphonema affine var. rhombicum Reichardt (Fig. 3 B) Gomphonema lagenula Kützing (Fig. 2 Z)
Descripción: semejante a G. affine, pero a diferencia de ésta, las Sin. Gomphonema parvulum var. lagenula (Kützing) Frenguelli.
valvas son estrictamente rómbico-lanceoladas (Reichardt, 1999). Lon-
gitud: 61.90-66.63 µm; ancho: 11.79-12.30 µm; relación longitud/an- Descripción: valvas clavado-lanceoladas con extremos capitados.
cho: 5.25-5.42 µm; estrías: 10.91-10.26 en 10 µm. Rafe lateral. Área axial estrecha. Estrías centrales muy separadas, en
los extremos radiales. Longitud: 23.51-32.11 (26.08 ± 4.07) µm; an-
Distribución local: Chupícuaro, Janitzio. Nuevo registro para el área cho: 5.08-7.18 (6.46 ± 0.94) µm; relación longitud/ancho: 3.49-5.48
de estudio. (4.29 ± 0.96) µm; estrías: 13.50-15.91 (14.29 ± 1.11) en 10 µm.
Distribución en México: Primer registro para México. Distribución local: Ichupio, Janitzio, Las Urandenas. Nuevo registro
Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio). para el área de estudio.

Distribución en México: Estado de México, Michoacán (Segura,

Gomphonema clavatum Ehrenberg (Fig. 2 N) 2011).
Sin. Gomphonema longiceps Ehrenberg; Gomphonema mustela Afinidades ambientales en México: Epilítica (Segura, 2011; Segura
Ehrenberg; Gomphonema montanum Schumann; Gomphonema sub- et al., 2012).
clavatum (Grunow) Grunow in Van Heurck 1885; Gomphonema com-
mutatum Grunow in Van Heurck 1880; (?) Gomphonema (commutatum
Gomphonema mexicanum Grunow (Fig. 4 F)
var.?) mexicanum Grunow in Van Heurck 1880; Gomphocymbella obli-
qua (Grunow) O. Müller. Descripción: valvas elíptico-clavadas, ensanchadas en la parte
media, extremo superior ampliamente redondeado, porción basal más
Descripción: valvas lanceoladas, ensanchadas en la parte media, angosta que la superior. Área axial recta y ensanchada ligeramente ha-
porción basal más angosta que la superior, extremos ampliamente re- cia el área central. Un estigma presente en el área central. Estrías en
dondeados. Área axial amplia, área central pequeña, con un estigma el área central punteadas, ligeramente radiadas. Longitud: 27.95-60.59
unilateral. Estrías transapicales, ligeramente radiales. Longitud: 25.99- (44.40 ± 9.27) µm; ancho: 8.72-11.84 (10.33 ± 0.91) µm; relación lon-

Vol. 26 No. 2 • 2016

172 Almanza Álvarez J. S. et al.

gitud/ancho: 2.92-5.22 (4.26 ± 0.63) µm; estrías: 9.27-12.07 (11.29 ± ancho: 3.59-4.67 (4.25 ± 0.29) µm; relación longitud/ancho: 3.93-6.07
0.82) en 10 µm. (4.69 ± 0.75) µm; estrías: 12.62-15.40 (13.95 ± 0.96) en 10 µm.
Distribución local: Chupícuaro, Ichupio, Janitzio, Las Urandenas. Distribución local: Chupícuaro, Ichupio, Janitzio, Las Urandenas. Nue-
Nuevo registro para el área de estudio. vo registro para el área de estudio.
Distribución en México: Querétaro (Mora et al., 2015). Distribución en México: Estado de México, Michoacán, Guanajuato
Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio). (Segura, 2011).

Afinidades ambientales en México: Epilítica (Segura, 2011).

Gomphonema parvulum (Kützing) Kützing (Fig. 4 L)
Sin. Sphenella parvula Kützing; Gomphonema lagenula Kützing (?); Gomphonema minusculum Krasske (Fig. 4 X)
Gomphonema micropus Kützing. Desripción: valvas lineal-lanceoladas, con extremos redondeados.
Descripción: valvas ovaladas con extremos capitados. Área central Rafe lineal. Área axial muy amplia; área central rectangular transversa.
con un estigma. Estrías paralelas en el centro y radiales en los ápices. Un estigma presente en el centro de la valva. Estrías muy separadas,
Longitud: 20.20-26.50 (22.25 ± 1.76) µm; ancho: 5.40-6.64 (6.09 ± paralelas en el centro, ligeramente radiales hacia los extremos. Longi-
0.39) µm; relación longitud/ancho: 3.10-4.40 (3.66 ± 0.41) µm; es- tud: 27.19-36.21 (31.17 ± 2.72) µm; ancho: 4.34-5.46 (4.69 ± 0.37)
trías: 13.75-16.85 (15.42 ± 1.25) en 10 µm. µm; relación longitud/ancho: 6.10-7.38 (6.64 ± 0.37) µm; estrías:
11.28-12.93 (11.93 ± 0.57) en 10 µm.
Distribución local: Chupícuaro, Ichupio, Las Urandenas.
Distribución local: Ichupio, Janitzio.
Distribución en México: Primer registro para México.
Distribución en México: Primer registro para México.
Afinidades ambientales en México: Perfítica (presente estudio).
Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio).
Gomphonema parvulum var. exilissimum Grunow in Van Heurck
(Fig. 4 G) Gomphonema aff. laticollum Reichardt (Fig. 4 E)
Descripción: valvas estrictamente lineal-lanceoladas, con los ex- Descripción: valva espatulada, con extremo superior truncado e
tremos capitados. La diferencia con la especie nominal es que ésta inferior subclavado. Porción central de la valva ensanchada. Estrías
es más alargada. Longitud: 30.47-37.91 (32.46 ± 1.84) µm; ancho: centrales marcadamente separadas, radiales: estrias radiales en los
5.76-7.56 (6.45 ± 0.39) µm; relación longitud/ancho: 4.61-5.56 (5.04 extremos. Longitud: 39.46 µm; ancho: 10.66 µm; relación longitud/
± 0.34) µm; estrías: 12.44-16.31 (14.67 ± 0.90) en 10 µm. ancho: 3.70 µm; estrías: 10.95 en 10 µm.
Distribución local: Chupícuaro, Ichupio, Las Urandenas. Distribución local: Las Urandenas.
Distribución en México: Primer registro para México. Distribución en México: Primer registro para México.
Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio). Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio).

Gomphonema pseudoaugur Lange-Bertalot (Fig. 3 K) CLASE BACILLARIOPHYCEAE Haeckel

Descripción: valvas clavadas a romboides, con extremos subros- SUBCLASE BACILLARIOPHYCIDAE D. G. Mann
trados. Rafe lateral. Área axial estrecha; área central con un estigma. ORDEN ACHNANTHALES Silva
Estrías ligeramente radiales. Longitud: 27.91 µm; ancho: 8.51 µm; re- FAMILIA COCCONEIDACEAE Kützing
lación longitud/ancho: 3.28 µm; estrías: 10.95 en 10 µm. Cocconeis euglypta Ehrenberg (Figs. 3 N, 5 B)
Distribución local: Ichupio. Nuevo registro para el área de estudio. Descripción: valvas elípticas. Valva del pseudorafe con estrías
Distribución en México: Estado de México, Guanajuato (Segura, transapicales, finamente punteadas. Valva sin rafe, con un área hialina
2011); San Luis Potosí (Cantoral, 1997); Michoacán (Alvarado, 2003). en toda su longitud. Longitud: 16.84-55.91 (19.30 ± 1.42) µm; ancho:
10.24-30.71 (11.87 ± 0.95) µm; relación longitud/ancho: 1.49-1.94
Afinidades ambientales en México: Planctónica, epilítica, perifítica (1.62 ± 0.07) µm; estrías: 18.97-24.03 (21.73 ± 1.16) en 10 µm.
(Cantoral, 1997; Alvarado, 2003; Segura, 2011; Segura et al., 2012).
Distribución local: Ichupio, Janitzio, Las Urandenas.
Gomphonema pumilum var. rigidum E. Reichardt et Lange-Bertalot Distribución en México: Estado de México, Guanajuato (Segura,
(Fig. 2 O) 2011); Michoacán (Ortega, 1984); San Luis Potosí (Cantoral, 1997);
Descripción: valvas lineal-lanceoladas, con extremos ampliamente Valle de México (Ramírez, 2002); Quintana Roo (Novelo et al., 2007).
redondeados. Rafe linaeal. Área axial amplia, área central rectangular
transversa. Estrías centrales muy separadas. Estrías transapicales muy Afinidades ambientales en México: Planctónica, epilítica, epifítica,
cortas, ligeramente radiales. Longitud: 16.45-24.89 (19.84 ± 2.55) µm; perifítica (Ortega, 1984; Cantoral, 1997; Ramírez, 2002; Novelo et al.,
2007; Segura, 2011; Segura et al., 2012).

Hidrobiológica
Diatomeas del lago de Pátzcuaro 173

Cocconeis lineata Ehrenberg (Fig. 3 L). ordenadas en zig-zag. Longitud: 17.19-53.45 (22.63 ± 3.05) µm; ancho:
11.74-30.74 (13.97 ± 1.54) µm; relación longitud/ancho: 1.46-1.93
Descripción: morfología semejante a C. euglypta, difiere en que las
(1.61 ± 0.13) µm; estrías: 16.71-22.02 (19.79 ± 1.31) en 10 µm.
valvas son más amplias y elípticas, y los polos son ampliamente redon-
deados. La valva con rafe presenta un área axial estrecha; la valva sin rafe, Distribución local: Ichupio, Las Urandenas, Janitzio, Chupicuaro.
un área axial angosta. Estrías punteadas, areolas alargadas abundantes y Nuevo registro para el área de estudio.

C D H

G
F
A E O
P Ñ
N
L M
K
J
I

Q R
S
T
U
V W1

W2 X
W3 W4

W5

Figuras 4A-X. A) Nitzschia amphibia Grunow. B) Nitzschia palea (Kützing) W. Smith. C) Rhopalodia gibba (Ehrenberg) O. Müller. D) Epithemia adnata (Kützing) Brébis-
son. E) Gomphonema aff. laticollum Reichardt. F) Gomphonema mexicanum Grunow. G) Gomphonema parvulum var. exilissimum Grunow. H) Surirella tenera Gregory.
I) Nitzschia inconspicua Grunow. J) Amphora montana Krasske. K) Navicula veneta Kützing. L) Gomphonema parvulum (Kützing) Kützing. M) Navicula cryptotenella
Lange-Bertalot. N) Navicula capitatoradiata Germain. Ñ) Navicula symmetrica Patrick. O) Neidium hercynicum A. Mayer. P) Nitzschia gracilis Hantzsch. Q) Nitzschia
filiformis (W. Smith) Van Heurck. R) Nitzschia amphibia f. frauenfeldii (Grunow) Lange-Bertalot. S) Nitzschia umbonata (Ehrenberg) Lange-Bertalot. T) Hantzschia
amphioxys (Ehrenberg) W. Smith. U) Pinnularia acrosphaeria W. Smith. V) Pinnularia interrupta W. Smith. W1-W5) Sellaphora pupula (Kützing) Mereschkowsky; W1:
morfotipo; “rectangular”; W2: morfotipo “capitate”; W3: morfotipo“neat”; W4: morfotipo “obese”; W5: morfotipo “small”). X) Gomphonema minusculum Krasske. La
escala de medida aplica a todas las figuras.

Vol. 26 No. 2 • 2016

174 Almanza Álvarez J. S. et al.

Distribución en México: Estado de México (Segura, 2011); Coahui- Descripción: valvas isopolares, elípticas, con extremos ligeramente
la, Guanajuato, Hidalgo (Ortega, 1984); Michoacán (Ortega, 1984; Alva- rostrados. Área central con una subfascia angulada; área axial muy es-
rado, 2003; Segura, 2011); San Luis Potosí (Cantoral, 1997); Valle de trecha. Rafe en una sola valva. Estrías muy finas, paralelas en el centro,
México (Ramírez, 2002); Quintana Roo (Novelo et al., 2007). radiales hacia los extremos. Longitud: 20.57-41.11 (32.07 ± 7.31) µm;
ancho: 6.58-7.86 (7.24 ± 0.42) µm; relación longitud/ancho: 3.12-5.60
Afinidades ambientales en México: Planctónica, epilítica, epifíti-
(4.40 ± 0.89) µm; estrías: 18.88-22.46 (20.09 ± 1.08) en 10 µm.
ca, perifítica (Alvarado, 2003; Segura, 2011; Cantoral, 1997; Ramírez,
2002; Novelo et al., 2007). Distribución local: Chupícuaro, Ichupio, Las Urandenas. Nuevo re-
gistro para el área de estudio.
CLASE BACILLARIOPHYCEAE Haeckel Distribución en México: Valle de México (Ramírez, 2002); Estado de
SUBCLASE BACILLARIOPHYCIDAE D. G. Mann México (Segura, 2011).
ORDEN ACHNANTHALES Silva Afinidades ambientales en México: Epilítica (Ramírez, 2002; Se-
FAMILIA ACHNATHIDACEAE D. G. Mann gura, 2011).
Achnanthidium minutissimum (Kützing) Czarnecki (Fig. 2 M)
Sin. Achnanthes minutissima Kützing. Planothidium frequentissimum Lange-Bertalot (Figs. 2 F, 5 F)
Descripción: valvas lineal-elípticas, alargadas, con ápices redon- Sin. Achnanthes lanceolata spp. frequentissima Lange-Bertalot;
deados a subcapitados. Estrías transapicales moderadamente radiales. Achnanthes lanceolata var. dubia f. minuta Grunow in Van Heurck 1880-
Área axial angosta en la valva con rafe; valva sin rafe con esternón 1887; Achnanthes lanceolata var. dubia Grunow sensu Van Heurck
ensanchado en la porción central. Longitud: 8.74-16.21 (10.44 ± 0.99) 1885 et auct. nonnull.
µm; ancho: 2.97-4.07 (3.43 ± 0.30) µm; relación longitud/ancho: 2.72-
4.32 (3.05 ± 0.27) µm. Descripción: valvas elípticas con extremos ampliamente redondeados
a subcapitados. Presencia de un cavum sobre el área central de la valva
Distribución local: Chupícuaro, Ichupio, Janitzio, Las Urandenas. sin rafe. Estrías ligeramente radiales. Longitud: 9.44-13.31 µm; ancho:
Nuevo registro para el área de estudio. 4.38-4.88 µm; relación longitud/ancho: 2.15-2.73 µm; estrías: 15.22-
15.25 en 10 µm.
Distribución en México: Estado de México (Segura, 2011); Mi-
choacán (Alvarado, 1996, 2003; Segura, 2011); San Luis Potosí (Canto- Distribución local: Janitzio. Nuevo registro para el área de estudio.
ral, 1997); Quintana Roo (Novelo et al., 2007).
Distribución en México: Estado de México, Michoacán (Segura,
Afinidades ambientales en México: Planctónica, epilítica, metafíti- 2011).
ca, perifítica (Alvarado, 1996, 2003; Cantoral, 1997; Novelo et al., 2007;
Afinidades ambientales en México: Epílítica (Segura, 2011; Segura
Segura, 2011; Segura et al., 2012).
et al., 2012).

Achnanthidium minutissimum var. jackii (Rabenhorst) Lange-Ber-

Planothidium lanceolatum (Brébisson) Round et Bukhtiyarova
talot et Ruppel (Fig. 2 I)
(Fig. 2 Q)
Sin. Achnanthidium jackii Rabenhorst; Achnanthes linearis var. jac-
Sin. Achnanthes lanceolata (Brébisson) Grunow in Cleve & Grunow
kii (Rabenhorst) Grunow in Van Heurck 1880; (?) Achnanthes minutissi-
1880.
ma var. robusta Hustedt.
Descripción: valvas elípticas, lineales, con polos redondeados. Val-
Descripción: valvas lineal-lanceoladas, alargadas, con extremos va con rafe recto, filiforme; área central amplia. Estrías ligeramente
redondeados. Estrías transapicales moderadamente radiales. Valva con radiales. Valva sin rafe con estrías radiales muy estrechas. Longitud:
esternón ampliado en su parte central. Longitud: 22.79 µm; ancho: 12.20 µm; ancho: 4.40 µm; relación longitud/ancho: 2.77 µm; estrías:
4.26 µm; relación longitud/ancho: 5.34 µm. 17.53 en 10 µm.
Distribución local: Las Urandenas. Distribución local: Janitzio. Nuevo registro para el área de estudio.
Distribución en México: Primer registro para México. Distribución en México: Estado de México (Bradbury, 1971 en Ra-
mírez, 2002; Oliva et al., 2005); Guanajuato (García, 1997 en Ramírez,
Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio).
2002); México central (Metcalfe, 1985, 1988 en Ramírez, 2002); More-
Taxones de géneros erigidos en fecha posterior a la publicación de los (Valadez, 1992, 1998 en Ramírez, 2002); Oaxaca (Tavera y Gonzá-
la clasificación de Round et al. (1990). lez, 1990 en Ramírez, 2002); Puebla (Cuesta, 1993 en Cantoral 1997;
Ibarra y Novelo, 1997; Novelo, 1998 en Ramírez, 2002); Quintana Roo
(Novelo et al., 2007); Valle de México (Ramírez y Cantoral, 2003), Estado
Lemnicola hungarica (Grunow) Round et P. W. Basson (Fig. 2 X) de México, Michoacán (Segura, 2011).
Sin. Achnanthes hungarica (Grunow) Grunow in Cleve et Grunow; Afinidades ambientales en México: Aerófila, epilítica, epifítica, pe-
Achnanthes andicola (Cleve) Hustedt; Achnanthes pseudohungarica rifítica, metafítica, aguas circumneutrales a alcalinas de bajo conteni-
Cholnoky-Pfannkuche. do de electrolitos, en aguas estancadas o corrientes, en medios con

Hidrobiológica
Diatomeas del lago de Pátzcuaro 175

contaminación β-α-mesosapróbicas; oligohalobia, alcalífila (Germain, Descripción: valvas elípticas con extremos ampliamente redon-
1981; Ehrlich, 1995; Cox, 1996; Ramírez & Cantoral, 2003; Novelo et deados. Rafe filiforme, fisuras terminales rectas. Área central amplia;
al., 2007; Segura, 2011; Segura et al., 2012). área axial angosta. Estrías radiales, cortas en el centro por presentar
un área hialina o conopeum en forma de “H”. Longitud: 25.87-31.58
(28.29 ± 2.68) µm; ancho: 10.38-12.12 (11.26 ± 0.66) µm; relación
CLASE BACILLARIOPHYCEAE Haeckel
longitud/ancho: 2.32-2.64 (2.51 ± 0.14) µm; estrías: 21.78-23.41
SUBCLASE BACILLARIOPHYCIDAE D. G. Mann (22.62 ± 0.76) en 10 µm.
ORDEN NAVICULALES Bessey
Distribución local: Chupícuaro, Janitzio. Nuevo registro para el área
SUBORDEN NEIDIINEAE D. G. Mann
de estudio.
FAMILIA DIADESMIDACEAE D. G. Mann
Luticola mutica (Kützing) Mann in Round, Crawford & Mann (Figs. Distribución en México: Quintana Roo (Novelo et al., 2007); Estado
2 L, 5 G) de México, Guanajuato (Segura, 2011).

Descripción: valvas ovaladas con extremos ligeramente ros- Afinidades ambientales en México: Perifítica, epilítica (Novelo et al.,
trados a redeondedos. Rafe lineal. Área axial angosta; área central 2007; Segura, 2011).
elíptica. Un estigma cercano al extremo marginal de la valva. Estrías
conspicuamente punteadas, radiales. Longitud: 10.67-19.02 (14.70 ± Sellaphora pupula (Kützing) Mereschkowsky (Figs. 4W1-W5, 5I)
2.91) mm; ancho: 5.71-7.42 (6.55 ± 0.55) mm; relación longitud/ancho:
1.73-2.56 (2.23 ± 0.29) mm; estrías: 18.71-24.27 (21.21 ± 2.31) en Sin. Navicula pupula (Kützing).
10 mm.
Descripción: valvas elípticas con extremos ligeramente rostrados
Distribución local: Chupícuaro, Janitzio, Las Urandenas. Nuevo re- o redondeados. Rafe filiforme. Área central amplia, como fascia; área
gistro para el área de estudio. axial estrecha y lineal. Estrías radiales. En las muestras revisadas, fue
posible observar cinco morfotipos de acuerdo a la caracterización
Distribución en México: Valle de México (Ramírez, 2002). realizada por Mann (1999): “small” (Fig. 4W5), “capitate” (Fig. 4W2),
Afinidades ambientales en México: Epilítica (Ramírez, 2002; Segu- “obese” (Fig. 4W4), “neat” (Fig. 4W3) y “rectangular” (Figs. 4W1, 5I).
ra, 2011; Segura et al., 2012). Longitud: 14.19-50.20 (23.80 ± 11.81) µm; ancho: 4.20-10.03 (6.34
± 2.06) µm; relación longitud/ancho: 3.20-5.01 (3.64 ± 0.59) µm; es-
trías: 17.41-19.24 en 10 µm.
CLASE BACILLARIOPHYCEAE Haeckel
SUBCLASE BACILLARIOPHYCIDAE D. G. Mann Distribución local: Chupícuaro, Ichupio, Janitzio, Las Urandenas.
Nuevo registro para el área de estudio.
ORDEN NAVICULALES Bessey
SUBORDEN NEIDIINEAE D. G. Mann Distribución en México: Estado de México, Guanajuato (Segura,
FAMILIA NEIDIACEAE Mereschkowsky 2011); Quintana Roo (Novelo et al., 2007); Michoacán (Alvarado, 2003;
Neidium hercynicum A. Mayer (Fig. 4 O) Segura, 2011).

Sin. Neidium affine f. hercynica (Mayer) Hustedt. Afinidades ambientales en México: Perifítica, metafítica, planctóni-
ca, epilítica (Alvarado, 2003; Novelo et al., 2007; Segura, 2011; Segura
Descripción: valvas elípticas, con extremos obtusos. Rafe lineal con et al., 2012).
extremos proximales en forma de gancho. Área central con una fascia
rectangular; área axial reducida. Estrías punteadas, ligeramente radia-
das. Longitud: 41.40 µm; ancho: 9.40 µm; relación longitud/ancho: CLASE BACILLARIOPHYCEAE Haeckel
4.41 µm; estrías: 25.17 en 10 µm. SUBCLASE BACILLARIOPHYCIDAE D. G. Mann
ORDEN NAVICULALES Bessey
Distribución local: Las Urandenas.
SUBORDEN SELLAPHORINEAE D. G. Mann
Distribución en México: Primer registro para México. FAMILIA PINNULAREACEAE D. G. Mann
Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio). Pinnularia acrosphaeria W. Smith (Fig. 4 U)
Sin. Non Frustulia acrosphaeria Brébisson 1838 nec Pinnularia
CLASE BACILLARIOPHYCEAE Haeckel acrosphaeria W. Smith 1853.
SUBCLASE BACILLARIOPHYCIDAE D. G. Mann Descripción: valvas lineales, ligeramente más anchas en la parte
ORDEN NAVICULALES Bessey media y extremos ampliamente redondeados. Rafe lineal, con extre-
SUBORDEN SELLAPHORINEAE D. G. Mann mos en forma de gancho. Áreas central y axial amplias, ambas con una
FAMILIA SELLAPHORACEAE Mereschkowsky ornamentación irregular. Estrías estrechas, ligeramante radiales en el
Fallacia pygmaea (Kützing) Stickle et D. G. Mann (Fig. 3 Q) centro, paralelas hacia los extremos. Longitud: 57.75 µm; ancho: 10.94
µm; relación longitud/ancho: 5.28 µm; estrías: 11.10 en 10 µm.
Sin. Navicula minutula W. Smith; Navicula rotundata Hantzsch fide
Grunow in Van Heurck 1880; Navicula hudsonis Grunow in Cleve 1891; Distribución local: Las Urandenas. Nuevo registro para el área de
Diploneis hudsonis Cleve. estudio.

Vol. 26 No. 2 • 2016

176 Almanza Álvarez J. S. et al.

Distribución en México: Michoacán (Alvarado, 2003); Quintana Roo CLASE BACILLARIOPHYCEAE Haeckel
(Novelo et al., 2007). SUBCLASE BACILLARIOPHYCIDAE D. G. Mann
Afinidades ambientales en México: Perifítica, metafítica, planctóni- ORDEN NAVICULALES Bessey
ca (Alvarado, 2003; Novelo et al., 2007). SUBORDEN NAVICULINEAE Hendey
FAMILIA NAVICULACEAE Kützing
Navicula antonii Lange-Bertalot in U. Rumrich, Lange-Bertalot &
Pinnularia interrupta W. Smith (Fig. 4 V)
M. Rumrich (Fig. 2 R)
Sin. Pinnularia mesolepta (Ehrenberg) W. Smith; Pinnularia biceps
Gregory; Pinnularia bicapitata (Lagerstedt) Cleve. Sin. Navicula menisculus var. grunowii Lange-Bertalot; Navicula
menisculus var.? Grunow in Van Heurck, 1880; Navicula menisculus
Descripción: valvas lineales con extremos subcapitados. Rafe fili-
auct. non Schumann.
forme. Área axial angosta; área central amplia, con forma de rombo. Es-
trías centrales radiales, convergentes en los extremos. Longitud: 52.13 Descripción: valvas ampliamente lanceoladas, con extremos cu-
µm; ancho: 9.52 µm; relación longitud/ancho: 5.48 µm; estrías: 9.79 neados, ligeramente proyectados. Rafe filiforme. Área axial angosta;
en 10 µm. área central pequeña y con forma irregular. Estrías radiadas en toda la
valva, excepto en los extremos, donde son paralelas a ligeramente con-
Distribución local: Janitzio. Nuevo registro para el área de estudio.
vergentes. Longitud: 14.66-17.95 (16.59 ± 1.08) µm; ancho: 6.03-6.15
Distribución en México: San Luis Potosí (Cantoral, 1997); Estado de (6.17 ± 0.24) µm; relación longitud/ancho: 2.20-3.09 (2.69 ± 0.25)
México, Guanajuato (Segura, 2011). µm; estrías: 14.34-15.95 (15.16 ± 0.48) en 10 µm.
Afinidades ambientales en México: Epilítica, perifítica (Cantoral, Distribución local: Chupicuaro, Ichupio, Janitzio, Las Urandenas. Nue-
1997; Segura, 2011). vo registro para el área de estudio.
Distribución en México: Estado de México, Michoacán (Segura, 2011).
CLASE BACILLARIOPHYCEAE Haeckel
Afinidades ambientales en México: Epilítica (Segura, 2011; Segura et
SUBCLASE BACILLARIOPHYCIDAE D. G. Mann
al., 2012).
ORDEN NAVICULALES Bessey
SUBORDEN DIPLONEIDINEAE D. G. Mann
Navicula capitatoradiata Germain (Fig. 4 N)
FAMILIA DIPLONEIDACEAE D. G. Mann
Diploneis pseudovalis Hustedt (Fig. 3 M) Sin. Navicula cryptocephala var. intermedia Grunow in Van Heurck
1880; Navicula salinarum var. intermedia (Grunow) Cleve.
Descripción: valvas elípticas, con extremos redondeados. Cono-
peum angosto, lineal, semi-recto, en el centro de la valva. Área central Descripción: valvas lanceoladas a elíptico-lanceoladas, extremos
amplia, redondeada. Estrías gruesas, radiales y punteadas. Longitud: rostrado-capitados a capitados. Rafe filiforme. Área axial angosta; área
17.97-22.63 (20.39 ± 2.33) µm; ancho: 11.04-13.60 (12.26 ± 1.28) central pequeña, formada por el acortamiento irregular de las estrías
µm; relación longitud/ancho: 1.63-1.69 (1.66 ± 0.03) µm; estrías: centrales. Estrías radiales en el centro, convergentes en los polos. Lon-
10.98-11.62 (11.28 ± 0.32) en 10 µm. gitud: 31.10 mm; ancho: 8.07 mm; relación longitud/ancho: 3.85 mm;
estrías: 12.78 en 10 mm.
Distribución local: Chupícuaro, Ichupio, Janitzio. Nuevo registro para
el área de estudio. Distribución local: Janitzio. Nuevo registro para el área de estudio.
Distribución en México: San Luis Potosí (Cantoral, 1997); Quintana Distribución en México: San Luis Potosí (Cantoral, 1997); Estado de
Roo (Novelo et al., 2007). México (Segura, 2011).
Afinidades ambientales en México: Perifítica, planctónica, epilítica Afinidades ambientales en México: Perifítica, metafítica, epifítica,
(Cantoral, 1997; Novelo et al., 2007; Segura, 2011). epilítica (Cantoral, 1997; Novelo et al., 2007; Segura, 2011; Segura et
al., 2012).
Diploneis puella (Schumann) Cleve (Fig. 2 D)
Sin. Navicula puella Schumann; Navicula elliptica var. minutissima Navicula cryptotenella Lange-Bertalot (Fig. 4 M)
Grunow in Van Heurck 1880.
Sin. Navicula tenella Brébisson ex Kützing 1849 sensu Grunow in
Descripción: valvas elípticas, con extremos redondeados. Cono- Van Heurck 1880; Navicula radiosa var. tenella (Brébisson ex Kützing)
peum angosto, lineal. Área central angosta. Estrías gruesas, radiales. Van Heurck.
Longitud: 9.83 mm; ancho: 7.32 mm; relación longitud/ancho: 1.34 mm;
Descripción: valvas lanceoladas, con extremos agudos y redon-
estrías: 15.36 en 10 mm.
deados. Rafe filiforme. Área axial lineal, angosta; el área central muy
Distribución local: Las Urandenas. angosta, delimitada por estrías centrales, pequeñas, las cuales son ra-
diales en el centro, convergentes en los extremos. Estrías radiales en
Distribución en México: Michoacán (Ortega, 1984).
el centro, de las cuales, 2 ó 3 son más cortas y desiguales; convergen-
Afinidades ambientales en México: Epífita (Ortega, 1984). tes en los extremos. Longitud: 20.74-33.91 (23.35 ± 1.03) mm; ancho:

Hidrobiológica
Diatomeas del lago de Pátzcuaro 177

5.61-6.81 (6.24 ± 0.31) mm; relación longitud/ancho: 3.24-5.26 (3.74 Distribución en México: Michoacán (Ortega, 1984; Alvarado, 2003);
± 0.24) mm; estrías: 13.14-15.74 (14.58 ± 0.56) en 10 mm. San Luis Potosí (Cantoral, 1997); Valle de México (Ramírez, 2002);
Quintana Roo (Novelo et al., 2007).
Distribución local: Chupícuaro, Ichupio, Janitzio, Las Urandenas.
Nuevo registro para el área de estudio. Afinidades ambientales en México: Perifítica, epipélica, metafítica
(Cantoral, 1997; Ramírez, 2002; Alvarado, 2003; Novelo et al., 2007).
Distribución en México: San Luis Potosí (Cantoral, 1997); Quintana
Roo (Novelo et al., 2007); Estado de México, Michoacán, Guanajuato
(Segura, 2011). Navicula recens Lange-Bertalot in Krammer et Lange-Bertalot
(Fig. 2 S)
Afinidades ambientales en México: Perifítica, metafítica, epifítica,
epilítica (Cantoral, 1997; Novelo et al., 2007; Segura, 2011). Sin. Navicula cari var. recens Lange-Bertalot.

Descripción: valvas elíptico-lanceoladas a lineal-lanceoladas, con

Navicula erifuga Lange-Bertalot (Fig. 3 P) extremos agudos a redondeados. Rafe filiforme. Área axial angosta;
área central redonda. Estrías radiales, ligeramente convergentes en los
Sin. Navicula leptocephala Brébisson ex Grunow in Van Heurck extremos. Longitud: 16.66-18.26 (17.45 ± 0.59) mm; ancho: 5.41-5.91
1880; Navicula cincta var. leptocephala (Brébisson) Van Heurck; Na- (5.59 ± 0.18) mm; relación longitud/ancho: 3.03-3.29 (3.12 ± 0.09)
vicula heufleri var. leptocephala; Navicula cinctaeformis Hustedt sensu mm; estrías: 14.57-16.16 (15.34 ± 0.62) en 10 mm.
Cholnoky.
Distribución local: Chupícuaro, Janitzio. Nuevo registro para el área
Descripción: valvas elíptico-lanceoladas, con extremos agudo-re-
de estudio.
dondeados. Rafe filiforme. Área axial angosta; área central asimétrica.
Pequeñas estrías radiales en el centro, convergentes en los polos. Lon- Distribución en México: Estado de México, Michoacán, Guanajuato
gitud: 32.17 mm; ancho: 6.26 mm; relación longitud/ancho: 5.14 mm; (Segura, 2011).
estrías: 14.62 en 10 mm.
Afinidades ambientales en México: Epilítica (Segura, 2011; Segura
Distribución local: Las Urandenas. Nuevo registro para el área de
et al., 2012).
estudio.

Distribución en México: Quintana Roo (Novelo et al., 2007); Estado Navicula symmetrica Patrick (Fig. 4 Ñ)
de México, Michoacán, Guanajuato (Segura, 2011).
Descripción: valvas lineal-elípticas a lineal-lanceoladas, con ex-
Afinidades ambientales en México: Perifítica, metafítica, epilítica tremos redondeados. Rafe filiforme. Área axial estrecha, área central
(Novelo et al., 2007; Segura, 2011; Segura et al., 2012). asimétrica, redondeada. Estrias radiales en toda la valva. Longitud:
31.67-35.7 (34.28±1.49) mm; ancho: 6.36-7.25 (6.89±0.33) mm; re-
Navicula libonensis Schoeman (Fig. 3 R) lación longitud/ancho: 4.88-5.22 (5±0.17) mm; estrías: 13.64-15.17
(14.24±0.64) en 10 mm.
Sin. Navicula viridula var. pamirensis Hustedt; Navicula schubartii
var. africana Archibald. Distribución local: Chupicuaro, Ichupio, Janitzio.

Descripción: valvas lanceoladas con extremos redondeados. Rafe Distribución en México: Primer registro para México.
filiforme a ligeramente lateral. Área axial angosta; área central asimé- Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio).
trica. Estrías débilmente radiales. Longitud: 31.77 mm; ancho: 7.29 mm;
relación longitud/ancho: 4.36 mm; estrías: 12.28 en 10 mm.
Navicula veneta Kützing (Figs. 4 K, 5 C)
Distribución local: Las Urandenas. Nuevo registro para el área de
estudio. Sin. Navicula cryptocephala var. veneta (Kützing) Rabenhorst; Na-
vicula cryptocephala var. subsalina Hustedt; (?) Navicula lancettula
Distribución en México: Estado de México, Guanajuato (Segura, Schumann.
2011).
Descripción: valvas lanceoladas, angostas, con extremos ligera-
Afinidades ambientales en México: Epilítica (Segura, 2011). mente rostrados. Rafe filiforme. Área axial lineal, estrecha; área central
transversa. Estrías centrales, radiales, polos convergentes. Longitud:
16.91-35.08 (21.82 ± 2.82) mm; ancho: 3.90-6.22 (4.77 ± 0.62) mm;
Navicula radiosa Kützing (Fig. 3 A) relación longitud/ancho: 3.12-7.49 (4.65 ± 0.90) mm; estrías: 12.74-
Descripción: valvas lineal-lanceoladas con extremos redondeados. 23.87 (20.86 ± 3.87) en 10 mm.
Área axial estrecha; área central elíptica. Estrías radiales en el centro, Distribución local: Ichupio. Nuevo registro para el área de estudio.
convergentes en los extremos. Longitud: 69.75 mm; ancho: 12.37 mm;
relación longitud/ancho: 5.64 mm; estrías: 9.53 en 10 mm. Distribución en México: Estado de México, Michoacán, Guanajuato
(Segura, 2011).
Distribución local: Ichupio.
Afinidades ambientales en México: Epilítica (Segura, 2011; Segura
et al., 2012).

Vol. 26 No. 2 • 2016

178 Almanza Álvarez J. S. et al.

Navicula wendlingii Lange-Bertalot, G. Hofmann et Van de Vijver Sin. Amphora submontana Hustedt; Amphora montana Krasske.
(Fig. 3 G)
Descripción: valvas semi-lanceoladas con extremos redondeados;
Descripción: forma similar a N. veneta. Valvas lanceoladas, angos- margen dorsal ligeramente arqueado; margen ventral algo convexo.
tas con extremos rostrados. Rafe filiforme. Área axial lineal, estrecha; Rafe ligeramente arqueado. Área axial estrecha. Estrías dorsales y ven-
área central transversa. Estrías ligeramente radiales en el centro, pa- trales no visibles al MO. Longitud: 17.13 mm; ancho: 3.75 mm; relación
ralelas en los extremos. Longitud: 19.83-23.59 (22.30 ± 1.48) mm; an- longitud/ancho: 4.58 mm.
cho: 5.24-6.22 (5.74 ± 0.37) mm; relación longitud/ancho: 3.19-4.28
Distribución local: Ichupio. Nuevo registro para el área de estudio.
(5.13 ± 1.11) mm; estrías: 14.86-15.52 (15.21 ± 0.30) en 10 mm.
Distribución local: Chupícuaro, Ichupio, Janitzio. Distribución en México: Valle de México (Ramírez, 2002).

Distribución en México: Primer registro para México. Afinidades ambientales en México: Epilítica (Ramírez, 2002).

Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio).

Amphora ovalis (Kützing) Kützing (Fig. 2 T)
Taxones de géneros erigidos en fecha posterior a la publicación de
la clasificación de Round et al. (1990). Sin. Frustulia ovalis Kützing; Amphora gracilis Ehrenberg.
Descripción: valvas semi-elípticas, margen dorsal ligeramente ar-
Hippodonta capitata (Ehrenberg) Lange-Bertalot, Metzeltin et Wi- queado; margen ventral ligeramente cóncavo. Extremos redondeados.
tkowski (Fig. 2 D’) Área axial estrecha y lineal. Rafe filiforme. Estrías punteadas, ligera-
Sin. Navicula capitata Ehrenberg; (?) Navicula humilis; Pinnularia mente radiales en el centro, paralelas en los extremos. Longitud: 26.52-
capitata Ehrenberg. 33.75 (29.85 ± 3.64) µm; ancho: 6.78-7.55 (7.21 ± 0.39) µm; relación
longitud/ancho: 3.63-4.47 (4.14 ± 0.44) µm.
Descripción: valvas rómbico-lanceoladas, extremos ampliamente
redondeados. Rafe filiforme, área axial angosta, área central pequeña. Distribución local: Chupícuaro, Janitzio. Nuevo registro para el área
Estrías anchas, radiales en el centro, convergentes en los extremos. de estudio.
Longitud: 18.64-28.03 (23.46 ± 2.98) mm; ancho: 6.13-6.90 (6.48 ± Distribución en México: Hidalgo, Jalisco (Ortega, 1984); Michoacán
0.28) mm; relación longitud/ancho: 2.91-4.09 (3.61 ± 0.42) mm; es- (Alvarado, 1996; 2003); San Luis Potosí (Cantoral, 1997).
trías: 8.62-10.24 (9.27 ± 0.51) en 10 mm.
Afinidades ambientales en México: Planctónica, perifítica (Ortega,
Distribución local: Chupícuaro. Nuevo registro para el área de estudio. 1984; Alvarado, 1996; 2003; Cantoral, 1997).
Distribución en México: Estado de México, Guanajuato (Segura,
2011).
Amphora veneta Kützing (Fig. 3 T)
Afinidades ambientales en México: Epilítica (Segura, 2011).
Descripción: valvas semi-elípticas con polos sub-rostrados. Mar-
gen dorsal muy arqueado; margen ventral casi recto. Rafe recto, área
CLASE BACILLARIOPHYCEAE Haeckel axial amplia; área central ausente. Estrías dorsales radiales. Longitud:
SUBCLASE BACILLARIOPHYCIDAE D. G. Mann 16.91-35.08 (21.82 ± 2.82) µm; ancho: 3.90-6.22 (4.77 ± 0.62) µm;
ORDEN NAVICULALES Bessey relación longitud/ancho: 3.12-7.49 (4.65 ± 0.90) µm; estrías: 12.74-
FAMILIA STAURONEIDACEAE D. G. Mann 23.87 (20.86 ± 3.87) en 10 µm.
Craticula fumantii Lange-Bertalot, Cavacini, Tagliaventi et Alfinito Distribución local: Ichupio, Janitzio, Las Urandenas. Nuevo registro
(Fig. 3 X) para el área de estudio
Descripción: valvas elíptico-lanceoladas con extremos capitados. Distribución en México: Quintana Roo (Novelo et al., 2007); Estado
Rafe filiforme. Área axial amplia; área central pequeña. Estrías para- de México, Guanajuato (Segura, 2011).
lelas, conformadas por poros. Longitud: 57.94 mm; ancho: 16.33 mm;
relación longitud/ancho: 3.55 mm; estrías: 13.72 en 10 mm. Afinidades ambientales en México: Perifítica, metafítica, epilítica
(Novelo et al., 2007; Segura, 2011; Segura et al., 2012).
Distribución local: Chupícuaro.
Distribución en México: Primer registro para México. CLASE BACILLARIOPHYCEAE Haeckel
Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio). SUBCLASE BACILLARIOPHYCIDAE D. G. Mann
ORDEN BACILLARIALES Hendey
FAMILIA BACILLARIACEAE Ehrenberg
CLASE BACILLARIOPHYCEAE Haeckel
Hantzschia amphioxys (Ehrenberg) W. Smith (Fig. 4 T)
SUBCLASE BACILLARIOPHYCIDAE D. G. Mann
ORDEN THALASSIOPHYSALES D. G. Mann Sin. Eunotia amphioxys Ehrenberg.
FAMILIA CATENULACEAE Mereschkowsky Descripción: valvas lineal-curvadas, con ápices rostrados a capi-
Amphora montana Krasske (Fig. 4 J) tados. Margen dorsal ligeramente curveado; margen ventral cónca-

Hidrobiológica
Diatomeas del lago de Pátzcuaro 179

vo, con una constricción en la parte central. Rafe excéntrico. Estrías Distribución en México: Coahuila, Hidalgo (Ortega, 1984); Mi-
transversales; fíbulas interrumpidas por un nódulo central. Longitud: choacán (Ortega, 1984; Alvarado, 2003); Estado de México, Guanajuato
34.49-124.74 (56.30 ± 8.48) mm; ancho: 6.42-10.24 (7.89 ± 1.01) (Segura, 2011); Valle de México (Ramírez, 2002); Quintana Roo (Novelo
mm; relación longitud/ancho: 5.37-12.19 (7.19 ± 1.21) mm; estrías: et al., 2007).
15.37-19.03 (17.12 ± 1.38) en 10 mm; fíbulas: 5.89-11.49 (7.32 ±
Afinidades ambientales en México: Aerófila facultativa, metafítica,
1.65) en 10 mm.
epilítica, planctónica, perifítica (Ortega, 1984; Ramírez, 2002; Alvarado,
Distribución local: Chupícuaro, Ichupio, Janitzio. Nuevo registro 2003; Novelo et al., 2007; Segura, 2011).
para el área de estudio.

A B C D E

F G

I J

Figuras 5A-J. A) Stephanocyclus meneghiniana (Kützing) Skabitschevsky. Las flechas señalan los procesos satelitales. B) Cocconeis euglypta Ehrenberg. C) Navicula
veneta Kützing. D) Rhopalodia gibba (Ehrenberg) O. Müller (vista cingular). E) Ulnaria goulardii (Brébisson) Lange-Bertalot. F) Planothidium frequentissimum Lange-
Bertalot. Vista interna de la valva sin rafe. La flecha señala el cavum. G) Luticola mutica (Kützing) Mann. H) Stephanodiscus hantzschii Grunow. Las flechas señalan
las espinas en el margen valvar. I) Sellaphora pupula (Kützing) Mereschkowsky (morfotipo “rectangular”). J) Cymbella mexicana (Ehrenberg) Cleve.

Vol. 26 No. 2 • 2016

180 Almanza Álvarez J. S. et al.

Nitzschia amphibia Grunow (Fig. 4 A) Descripción: valvas lineales con extremos ampliamente redondeados.
Estrías muy finas, difícilmente visibles al MO. Fíbulas relativamente
Descripción: valvas lineal-lanceoladas, con extremos redondeados
grandes. Longitud: 27.65-36.13 (31.31 ± 4.02) mm; ancho: 4.25-5.20
a subcapitados. Estrías visiblemente punteadas. Longitud: 10.91-42.28
(4.73 ± 0.36) mm; relación longitud/ancho: 6.19-7.14 (6.59 ± 0.43)
(16.59 ± 5.20) mm; ancho: 2.86-4.99 (4.00 ± 0.72) mm; relación lon-
mm; fíbulas: 8.85-11.62 (10.09 ± 1.00) en 10 mm.
gitud/ancho: 2.52-9.60 (4.20 ± 1.35) mm; estrías: 6.65-17.42 (10.54 ±
2.20) en 10 mm; fíbulas: 16.03-26.53 (19.23 ± 3.83) en 10 mm. Distribución local: Chupícuaro, Janitzio, Las Urandenas. Nuevo re-
gistro para el área de estudio.
Distribución local: Chupícuaro, Ichupio, Janitzio, Las Urandenas. Nue-
vo registro para el área de estudio. Distribución en México: Quintana Roo (Novelo et al., 2007).
Distribución en México: México (Ortega, 1984); San Luis Potosí Afinidades ambientales en México: Perifítica (Novelo et al., 2007).
(Cantoral, 1997); Valle de México (Ramírez, 2002); Michoacán (Alva-
rado, 2003; Segura, 2011); Estado de México, Guanajuato, Querétaro
Nitzschia dissipata var. dissipata (Kützing) Grunow (Fig. 3 S)
(Segura, 2011); Quintana Roo (Novelo et al., 2007).
Descripción: valvas lineales con extremos subcapitados. Estrías muy
Afinidades ambientales en México: Epílítica, metafítica, perifítica, finas, difícilmente visibles al MO. Fíbulas grandes y espaciadas. Longi-
planctónica (Cantoral, 1997; Ramírez, 2002; Alvarado, 2003; Novelo et tud: 29.41-47.73 (39.92 ± 6.93) mm; ancho: 3.85-4.71 (4.26 ± 0.28)
al., 2007, Segura, 2011; Segura et al., 2012). mm; relación longitud/ancho: 6.24-12.10 (9.45 ± 2.09) mm; fíbulas:
7.23-10.00 (8.60 ± 0.97) en 10 mm.
Nitzschia amphibia f. frauenfeldii (Grunow) Lange-Bertalot Distribución local: Chupícuaro, Ichupio. Nuevo registro para el área
(Fig. 4 R) de estudio.
Sin. Bacillaria frauenfeldii Grunow; Nitzschia amphibia var. elonga- Distribución en México: San Luis Potosí (Cantoral, 1997).
ta Grunow in Cleve & Möller 1879; Nitzschia amphibia var. frauenfeldii
Grunow in Van Heurck 1881; (?) Nitzschia denticuloides Hustedt. Afinidades ambientales en México: Perifítica (Cantoral, 1997).

Descripción: morfología similar a N. amphibia. La única diferencia

Nitzschia filiformis (W. Smith) Van Heurck (Fig. 4 Q)
de ésta con la variedad nominal es su dimensión, puesto que es más
larga. Longitud: 67.61-75.01 mm; ancho: 3.77-4.57 mm; relación lon- Descripción: valvas lineal-lanceoladas, ligeramente sigmoideas,
gitud/ancho: 16.41-17.94 mm; estrías: 16.78-17.15 en 10 mm; fíbulas: con extremos ampliamente redondeados. Rafe excéntrico. Estrías di-
6.67-8.51 en 10 mm. fícilmente visibles. Longitud: 55.54-64.25 (65.92 ± 9.24) mm; ancho:
3.63-5.38 (4.58 ± 0.75) mm; relación longitud/ancho: 11.25-17.71
Distribución local: Ichupio, Janitzio.
(14.72 ± 3.46) mm; fíbulas: 6.33-10.53 (8.37 ± 1.71) en 10 mm.
Distribución en México: Primer registro para México.
Distribución local: Chupícuaro, Janitzio. Nuevo registro para el área
Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio). de estudio.

Distribución en México: Estado de México, Guanajuato (Segura,

Nitzschia clausii Hantzsch (Fig. 3 U) 2011).
Sin. (?) Nitzschia sigma var. curvula (Ehrenberg) Brun; Nitzschia Afinidades ambientales en México: Epilítica (Segura, 2011).
sigma var. clausii (Hantzsch) Grunow.
Descripción: valvas lineales, ligeramente sigmoides, márgenes Nitzschia fonticola Grunow in Cleve & Möller (Fig. 3 W)
más o menos paralelos, con extremos asimétricos, rostrado-capitados.
Rafe marginal. Estrías muy finas, difícilmente visibles al MO. Fíbulas Sin. Nitzschia (palea var.?) fonticola Grunow in Cleve & Möller 1879
claramente visibles. Longitud: 29.54-33.02 (31.11 ± 1.59) mm; ancho: (Nr. 174); Nitzschia fonticola (Grunow) Grunow in Van Heurck 1881;
4.27-4.88 (4.57 ± 0.22) mm; relación longitud/ancho: 6.10-7.74 (6.82 Nitzschia kuetzingiana var. romana (Grunow) Grunow in Van Heurck
± 0.56) mm; fíbulas: 6.15-10.73 (8.96 ± 1.54) en 10 mm. 1881; (?) Nitzschia minima Meister; Nitzschia macedonica Hustedt;
Nitzschia subromana Hustedt; Nitzschia manca Hustedt pro parte (Ico-
Distribución local: Chupícuaro, Ichupio, Janitzio. Nuevo registro notypus); entre otros sinónimos.
para el área de estudio.
Descripción: valvas lineal-lanceoladas con extremos subcapitados.
Distribución en México: San Luis Potosí (Cantoral, 1997); Valle de Rafe marginal. Estrías transapicales marcadamente visibles. Fíbulas
México (Ramírez, 2002); Estado de México, Michoacán, Guanajuato visibles y gruesas. Longitud: 12.89-34.29 (21.73 ± 5.33) mm; ancho:
(Segura, 2011). 2.90-4.31 (3.60 ± 0.55) mm; relación longitud/ancho: 4.45-10.47 (5.96
Afinidades ambientales en México: Epipélica, epilítica, perifítica (Can- ± 0.86) mm; estrías: 21.99-28.65 (26.16 ± 2.27) en 10 mm; fíbulas:
toral, 1997; Ramírez, 2002; Segura, 2011). 8.08-14.26 (11.19 ± 1.70) en 10 mm.

Distribución local: Chupícuaro, Ichupio, Janitzio, Las Urandenas.

Nitzschia communis Rabenhorst (Fig. 3 V) Nuevo registro para el área de estudio.

Hidrobiológica
Diatomeas del lago de Pátzcuaro 181

Distribución en México: Estado de México, Michoacán, Guanajuato, Afinidades ambientales en México: Epilítica, epipélica, planctónica,
Querétaro (Segura, 2011). perifítica (Cantoral, 1997; Ramírez, 2002; Alvarado, 2003; Novelo et al.,
2007; Segura, 2011; Segura et al., 2012).
Afinidades ambientales en México: Epilítica (Segura, 2011).

Nitzschia gracilis Hantzsch (Fig. 4 P) Nitzschia recta Hantzsch in Rabenhorst (Fig. 3 O)

Sin. Nitzschia graciloides Hustedt 1953 non 1959. Descripción: valvas lineal-lanceoladas, con extremos atenuados y
ápices agudamente redondeados o subcapitados. Estrías no visibles
Descripción: valvas lineal-lanceoladas con extremos subcapitados. al MO. Fíbulas muy espaciadas, marcadamente visibles. Longitud:
Estrías tenues, difícilmente visibles al MO. Fíbulas marcadamente vi- 45.58-66.41 (63.41 ± 11.10) mm; ancho: 3.64-4.47 (4.07 ± 0.29) mm;
sibles. Longitud: 78.06 mm; ancho: 3.42 mm; relación longitud/ancho: relación longitud/ancho: 11.36-15.39 (15.56 ± 2.70) mm; fíbulas: 6.88-
22.83 mm; fíbulas: 13.64 en 10 mm. 9.39 (8.17 ± 1.11) en 10 mm.
Distribución local: Chupícuaro. Nuevo registro para el área de es-
tudio. Distribución local: Chupícuaro, Janitzio, Las Urandenas.

Distribución en México: Quintana Roo (Novelo et al., 2007); Estado Distribución en México: Primer registro para México.
de México, Guanajuato (Segura, 2011).
Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio).
Afinidades ambientales en México: Epilítica, metafítica, planctónica
(Novelo et al., 2007; Segura, 2011; Segura et al., 2012).
Nitzschia subacicularis Hustedt in A. Schmidt (Fig. 3 Ñ)

Nitzschia inconspicua Grunow (Fig. 4 I) Sin. (?) Nitzschia striolata Hustedt 1938; Nitzschia subrostrata Huste-
dt 1942; Nitzschia radicula var. rostrata Hustedt 1950 pro parte; Nitzschia
Sin. Nitzschia (perpusilla Rabenhorst var.) inconspicua Grunow in rostellata sensu auct. nonnull. (excl. Lectotypus).
Cleve & Möller 1878; Nitzschia frustulum var. inconspicua Grunow in Van
Heurck 1881; (?) Nitzschia invisitata Hustedt; Nitzschia perpusilla sensu Descripción: valvas linelaes con extremos agudos, ligeramente re-
auct. nonnull. (excl. Typus). dondeados. Estrías difícilmente visibles al MO. Fíbulas muy cortas y
estrechas, marcadamente visibles. Longitud: 74.87 mm; ancho: 2.63
Descripción: valvas elípticas a lineal-lanceoladas, con extremos
mm; relación longitud/ancho: 28.43 mm; fíbulas: 14.88 en 10 mm.
ampliamente redondeados. Estrías transapicales visibles; las fíbulas
centrales más espaciadas que en los extremos. Longitud: 6.76-9.78 Distribución local: Las Urandenas.
(8.12 ± 1.07) mm; ancho: 2.48-3.43 (2.85 ± 0.29) mm; relación longi-
tud/ancho: 2.02-3.65 (5.85 ± 8.68) mm; estrías: 25.38-27.31 (26.25 ± Distribución en México: Primer registro para México.
0.74) en 10 mm; fíbulas: 11.54-14.62 (13.31 ± 0.93) en 10 mm.
Afinidades ambientales en México: Perifítica (presente estudio).
Distribución local: Chupícuaro, Ichupio, Janitzio. Nuevo registro
para el área de estudio.
Nitzschia umbonata (Ehrenberg) Lange-Bertalot (Fig. 4 S)
Distribución en México: Quintana Roo (Novelo et al., 2007); Estado
de México, Guanajuato (Segura, 2011). Sin. Navicula umbonata Ehrenberg; Surirella thermalis Kützing
(=Synedra thermalis Kützing in litt.); Nitzschia thermalis sensu Gru-
Afinidades ambientales en México: Epilítica, metafítica, planctóni- now; Nitzschia stagnorum Rabenhorst; Nitzschia thermalis var. serians
ca, perifítica (Novelo et al., 2007; Segura, 2011). (Rabenhosrt) Grunow (=“Synedra serians Brébisson” Rabenhorst, Alg.
Sachsens 482); Surirella multifasciata (Kützing 1833) Kützing pro parte;
Nitzschia palea (Kützing) W. Smith (Fig. 4 B) Nitzschia diducta Hustedt; Nitzschia fossalis Hustedt.

Descripción: valvas lineales a lineal-lanceoladas, con extremos Descripción: valvas lanceoladas a lineales con márgenes paralelos y
atenuados y ápices agudamente redondeados o subcapitados. Estrías extremos rostrados a ligeramente capitados; rafe marginal. Estrías tran-
transapicales poco visibles al MO, fíbulas equidistantes, marcadamente sapicales, más espaciadas en la porción central. Fíbulas espaciadas,
visibles. Longitud: 17.83-55.38 (20.73 ± 2.03) mm; ancho: 2.94-5.23 marcadamente visibles. Longitud: 58.51-92.64 (73.31 ± 12.39) mm;
(3.30 ± 0.31) mm; relación longitud/ancho: 4.96-11.63 (6.34 ± 0.99) ancho: 7.88-8.69 (8.41 ± 0.33) mm; relación longitud/ancho: 6.76-10.67
mm; fíbulas: 10.20-17.40 (15.50 ± 1.01) en 10 mm. (8.72 ± 1.38) mm; estrías: 21.99-25.31 (23.14 ± 1.35) en 10 mm; fíbulas:
7.45-10.82 (9.33 ± 1.31) en 10 mm.
Distribución local: Chupícuaro, Ichupio, Janitzio, Las Urandenas.
Nuevo registro para el área de estudio. Distribución local: Chupícuaro, Janitzio. Nuevo registro para el área
Distribución en México: San Luis Potosí (Cantoral, 1997); Valle de de estudio.
México (Ramírez, 2002); Michoacán (Alvarado, 2003; Segura, 2011);
Distribución en México: Quintana Roo (Novelo et al., 2007); Estado
Estado de México, Guanajuato, Querétaro (Segura, 2011); Quintana Roo
de México, Guanajuato, Querétaro (Segura, 2011).
(Novelo et al., 2007).

Vol. 26 No. 2 • 2016

182 Almanza Álvarez J. S. et al.

Afinidades ambientales en México: Epilítica, perifítica (Novelo et al., Descripción: valvas con margen dorsal curvo; margen ventral rec-
2007; Segura, 2011; Segura et al., 2012). to, extremos capitados. Estrías transapicales. Costillas paralelas en el
centro de la valva, ligeramente radiadiales en los extremos. Longitud:
22.36-27.24 (24.67 ± 1.35) mm; ancho: 5.12-6.69 (5.75 ± 0.32) mm;
CLASE BACILLARIOPHYCEAE Heckel
relación longitud/ancho: 3.72-4.84 (4.30 ± 0.32) mm; estrías: 16.51-
SUBCLASE BACILLARIOPHYCIDAE D. G. Mann 18.94 (18.23 ± 0.83) en 10 mm; costillas: 40.00-50.44 (46.98 ± 6.33)
ORDEN RHOPALODIALES D. G. Mann en 100 mm.
FAMILIA RHOPALODIACEAE (Karsten) Topachevs’kyj et
Oksiyuk Distribución local: Chupícuaro, Janitzio, Las Urandenas. Nuevo re-
Epithemia adnata (Kützing) Brébisson (Fig. 4 D) gistro para el área de estudio.

Sin. Epithemia zebra (Ehrenberg) Kützing; Frustulia adnata Kützing; Distribución en México: Estado de México, Guanajuato, Querétaro (Se-
Eunotia zebra (Ehrenberg) Ehrenberg; Epithemia kurzeana Rabenhorst. gura, 2011).
Descripción: valvas arqueadas, con extremos redondeados a capi- Afinidades ambientales en México: Epilítica (Segura, 2011).
tados; margen dorsal convexo; margen ventral cóncavo. Rafe arqueado.
Costillas gruesas, radiales. Longitud: 43.49-68.86 (55.35 ± 7.83) mm;
ancho: 9.60-11.11 (10.27 ± 0.60) mm; relación longitud/ancho: 4.47- Rhopalodia gibba (Ehrenberg) O. Müller (Figs. 4 C, 5 D)
6.20 (5.38 ± 0.66) mm; estrías: 8.97-15.72 (12.28 ± 2.21) en 10 mm;
Descripción: valvas lineales, con extremos agudos y curvados; re-
costillas: 13.86-36.12 (37.03 ± 7.91) en 100 mm.
gión dorsal ligeramente curvada; región ventral recta. Estrías formadas
Distribución local: Janitzio, Las Urandenas. Nuevo registro para el por poros. Costillas paralelas. Longitud: 55.63-82.17 (63.01 ± 11.03)
área de estudio. mm; ancho: 7.54-10.17 (8.61 ± 0.73) mm; relación longitud/ancho:
5.08-9.90 (7.35 ± 1.36) mm; estrías: 4.99-12.05 (8.63 ± 1.90) en 10
Distribución en México: San Luis Potosí (Cantoral, 1997). mm; costillas: 98.36-132.58 (116.81 ± 9.66) en 100 mm.
Afinidades ambientales en México: Perifítica (Cantoral, 1997)
Distribución local: Janitzio, Las Urandenas. Nuevo registro para el
área de estudio.
Epithemia sorex Kützing (Fig. 2 U)
Distribución en México: Coahuila, Hidalgo (Ortega, 1984); Michoacán
Descripción: valvas arqueadas con extremos ligeramente rostra- (Ortega, 1984; Alvarado, 1996, 2003); San Luis Potosí (Cantoral, 1997);
dos; margen ventral ligeramente cóncavo a recto; margen dorsal con- Valle de México (Ramírez, 2002); Quintana Roo (Novelo et al., 2007).
vexo. Rafe arqueado; vértice central del rafe cercano al margen dorsal.
Costillas radiales; dos hileras de areolas entre las costillas. Longitud: Afinidades ambientales en México: Planctónica, perifítica (Alvarado,
27.22-31.83 (28.94 ± 0.88) mm; ancho: 7.73-10.11 (8.75 ± 0.53) mm; 1996, 2003; Ramírez, 2002; Novelo et al., 2007).
relación longitud/ancho: 2.94-4.00 (3.31 ± 0.17) mm; estrías: 12.81-
18.76 (14.70 ± 2.07) en 10 mm; costillas: 61.91-77.96 (71.23 ± 4.29)
CLASE BACILLARIOPHYCEAE Haeckel
en 100 mm.
SUBCLASE BACILLARIOPHICYDAE D. G. Mann
Distribución local: Chupícuaro, Janitzio, Las Urandenas. Nuevo re- ORDEN SURIRELLALES D. G. Mann
gistro para el área de estudio. FAMILIA SURIRELLACEAE Kützing
Distribución en México: Puebla (Ortega, 1984); Michoacán (Alva- Surirella ovalis Brébisson (Fig. 3 Y)
rado, 1996, 2003); Estado de México (Segura, 2011); Quintana Roo Sin. Surirella ovalis sensu Kützing 1844.
(Novelo et al., 2007).
Descripción: valvas ampliamente lanceoladas a ovoides; un extre-
Afinidades ambientales en México: Epilítica, metafítica, planctóni- mo ampliamente redondeado, el otro más agudo. Eje transapical he-
ca, perifítica (Ortega, 1984; Alvarado, 1996, 2003; Novelo et al., 2007; teropolar. Estrías radiales. Costillas marginales. Longitud: 38.56 mm;
Segura, 2011). ancho: 24.28 mm; relación longitud/ancho: 1.59 mm; estrías: 14.24 en
10 mm; costillas: 50.92 en 100 mm.
CLASE BACILLARIOPHYCEAE Haeckel Distribución local: Janitzio. Nuevo registro para el área de estudio.
SUBCLASE BACILLARIOPHYCIDAE D. G. Mann
ORDEN RHOPALODIALES D. G. Mann Distribución en México: San Luis Potosí (Cantoral, 1997); Michoacán
(Alvarado, 1996, 2003); Estado de México, Guanajuato (Segura, 2011).
FAMILIA RHOPALODIACEAE (Karsten) Topachevs’kyj y Oksiyuk
Rhopalodia brebissonii Krammer (Fig. 3 I) Afinidades ambientales en México: Epilítica, planctónica, perifítica
(Alvarado, 1996, 2003; Cantoral, 1997; Segura, 2011).
Sin. Rhopalodia musculus var. succincta sensu H. & M. Peragallo
1897-1908; Rhopalodia gibberula var. succincta sensu Fricke 1905 in
A. Schmidt et al., 253: 23-28. Surirella tenera Gregory (Fig. 4 H)
Sin. Surirella diaphana Bleisch; Surirella tenera f. cristata Hustedt.

Hidrobiológica
Diatomeas del lago de Pátzcuaro 183

Descripción: valvas heteropolares, un extremo ampliamente redon- nivel del agua y periodos de desecación, por lo que se les caracteriza
deado, el otro más agudo. Área axial lineal. Estrías difícilmente visibles al como aerófilas y facultativas (Cox, 1996; Wehr & Sheath, 2003).
MO. Costillas grandes y espaciadas. Longitud: 119.37 mm; ancho: 37.05
mm; relación longitud/ancho: 3.22 mm; costillas: 22.11 en 100 mm. Parte de las conclusiones del presente estudio, permitieron ad-
vertir que la composición de especies de diatomeas perifíticas deter-
Distribución local: Janitzio. Nuevo registro para el área de estudio. minadas para el lago de Pátzcuaro, reflejaron las alteraciones am-
bientales a las que ha estado sometido este cuerpo de agua durante
Distribución en México: San Luis Potosí (Cantoral, 1997); Valle de
las últimas décadas.
México (Ramírez, 2002); Quintana Roo (Novelo et al., 2007).

Afinidades ambientales en México: Epilítica, planctónica, perifítica Es notorio el elevado registro de nuevas especies tanto para
(Cantoral, 1997; Ramírez, 2002; Novelo et al., 2007). México (20) como para el área de estudio (57); sin embargo, es com-
prensible, ya que no se había realizado anteriormente ninguna des-
cripción taxonómica regional.
DISCUSIÓN
Durante la temporada de estudio se encontró una amplia varie-
El lago de Pátzcuaro se encuentra en un proceso de deterioro, ya
dad morfológica y morfométrica en especies como Gomphonema
que prevalece con una condición hipereutrófica generada por nume-
mexicanum, Navicula antonii, Ulnaria goulardii y Sellaphora pupula.
rosas descargas de aguas residuales, tanto de localidades urbanas
Tales variaciones quizá estén relacionadas con la severa contamina-
como rurales, y de agroquímicos, situación que genera la alteración
ción que predomina en el lago; sin embargo, será necesario efectuar
de todos sus parámetros (Vargas & Guzmán, 2009). Los estudios que
más estudios que permitan correlacionar las condiciones ambientales
se han llevado a cabo en este lago han sido con una perspectiva lim-
con la cualidad bioindicadora que poseen las diatomeas.
nológica, ictiológica, etnobiológica, ecosistémica o geológica (Cha-
cón, 1993; Segura, 1997; Israde-Alcántara, 1999; Vargas & Guzmán, Es necesario incentivar el interés de estudios taxonómicos y eco-
2009; Huerto & Vargas, 2014). Sin embargo, se carece de aquéllos lógicos de diatomeas en los cuerpos de agua dulce, puesto que al
encaminados a un enfoque taxonómico o florístico de comunidades adentrarse en esta línea de investigación se tendrá la posibilidad de
de diatomeas que confirmen que la variabilidad morfológica y morfo- detectar problemas ambientales y de elaborar propuestas de planes
métrica sea una consecuencia adaptativa a las presiones ambientales de manejo sobre este recurso, que hagan óptimo su uso en el país.
a las que este cuerpo de agua ha estado sujeto durante décadas.

El cambio estacional de las comunidades, se pudo constatar AGRADECIMIENTOS

por la presencia de aquellas especies en ambas temporadas y en El presente trabajo se desarrolló como parte del proyecto Uso de las
todos los sitios de muestreo, como Navicula antonii, N. cryptotenella diatomeas y los macroinvertebrados para la evaluación y el monitoreo
o Nitzschia palea. Otras especies, como Cocconeis lineata, Achnan- de la calidad biológica del río Lerma, apoyado por CONACyT con clave
thidium minutissimum y Rhoicosphenia abbreviata fueron registradas SEP2003-CO2-44693. Los autores agradecen a la Dra. Nora Maidana
en casi todos los sitios de muestreo, a excepción de Planothidium las valiosas sugerencias taxonómicas y al Dr. Luis Giovanni Ramírez
frequentissimum, la cual se presentó solamente en Janitzio (posllu- Sánchez la elaboración del mapa del área de estudio.
vias 2004). Estas diatomeas se han reportado para otras regiones del
mundo como sensibles a la contaminación, presentes en aguas oli-
gotróficas a mesotróficas, condiciones que comparten en algunos de REFERENCIAS
los sitios de muestreo (Ichupio y Janitzio), ya que existen numerosos Alvarado, V. R. 1996. Análisis espacio-temporal del fitoplancton en el
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buir a los cambios de concentración de nutrientes según la tempo- Alvarado, V. R. 2003. Dinámica estacional y circadiana del fitoplancton
rada del año (Chacón, 1993; Segura, 1997; Vargas & Guzmán, 2009; en el Lago de Zirahuén, Michoacán, México. Tesis de Maestría.
Huerto & Vargas, 2014), sumado a otros factores ecológicos (Wehr & U.M.S.N.H. 124 p.
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del nivel del agua (Chacón, 1993; Segura, 1997; Huerto & Vargas,
2014). Estos cambios de nivel también influyen en la presencia de Correa, P. G. 2003. Atlas geográfico de Michoacán. Secretaría de Edu-
determinadas especies, tal es el caso de Luticola mutica y algunas de cación Pública en Michoacán y Universidad Michoacana de San
los géneros Amphora y Nitzschia, las cuales toleran variaciones en el Nicolás de Hidalgo. Editora EDDISA. México. 308 p.

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Vol. 26 No. 2 • 2016

 Hidrobiológica 2016, 26 (2): 187-202

Diversidad en comunidades de diatomeas epilíticas con relación a los parámetros fisicoquímicos en la cabecera del río Zinapécuaro, México

Diversity of epilithic diatoms communities related to physico-chemical parameters in the headwaters of the Zinapécuaro River, Mexico
Virginia Segura-García,1 José Salvador Almanza Álvarez1 y Javier Ponce-Saavedra2
1
Laboratorio de Biología Acuática, Facultad de Biología, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Avenida Francisco J. Mújica s/n, Ciudad Universitaria,
Col. Felícitas del Río, Morelia, Michoacán. 58040. México
2
Laboratorio de Entomología “Biól. Sócrates Cisneros Paz”. Facultad de Biología. Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Edif. B4 2o. Piso. Ciudad
Universitaria. Morelia, Michoacán. 58040. México
e-mail: virsegura@[Link]

Segura-García V., J. S. Almanza Álvarez y J. Ponce-Saavedra 2016. Diversidad en comunidades de diatomeas epilíticas con relación a los parámetros fisicoquímicos
en la cabecera del río Zinapécuaro, México. Hidrobiológica 26 (2): 187-202.

RESUMEN
Antecedentes. La cuenca del río Zinapécuaro presenta un alto grado de contaminación proveniente de diversas activi-
dades económicas que se desarrollan en la zona, situación que ha generado un marcado deterioro ambiental. Desafor-
tunadamente no existen estudios de la calidad del agua en este río y se desconoce el tipo de contaminantes presentes
y las fuentes emisoras. Objetivos. Estudiar la comunidad de diatomeas epilíticas de la cabecera del río Zinapécuaro,
Michoacán, México. Métodos. La recolecta se llevó a cabo durante un ciclo anual y se realizaron cuatro muestreos.
Resultados. Fueron identificadas 70 especies pertenecientes a las clases Coscinodiscophyceae, Fragilariophyceae y
Bacillariophyceae, esta última fue representada con 62 taxones. Las especies comunes en todos los sitios fueron Ach-
nanthidium exiguum, A. minutissimum, Encyonema silesiacum, Eolimna subminuscula, Frustulia latita, F. neomundana,
Gomphonema lagenula, Navicula rhynchocephala, Nitzschia clausii, N. palea, Planothidium frequentissimum, P. lanceola-
tum y Rhopalodia brebisonii. Las especies presentes en sitios con mayor grado de eutrofización fueron Navicula germainii,
N. recens, N. rhynchocephala, Nitzchia clausii, N. palea, N. inconspicua y Planothidium lanceolatum. Conclusiones.
Mediante estimadores no paramétricos se encontró que la riqueza específica obtenida fue de 80.5 a 89.7% de la riqueza
esperada. El análisis de rarefacción indicó que el esfuerzo de muestreo para representar la riqueza del área de estudio
y los sitios seleccionados fue suficiente, excepto para el manantial y el río Yerbabuena en la época de lluvias (2013) y el
manantial de la Yerbabuena en la época de estiaje (2013), en los que se requeriría un tamaño de muestra más grande.
La mayor diversidad, estimada con el índice Shannon-Wiener, se presentó en Las Orquídeas (época de lluvias 2013). El
análisis por temporadas mediante ANOSIM no mostró diferencia estadística significativa en similitud (p >0.05) entre ellas;
mientras que para sitios/temporadas sí hubo diferencias en los valores de similitud de Bray-Curtis. Las diferencias de
distribución a nivel temporal y espacial se asociaron a diferencias en profundidad, nitritos, amonio, pH y dureza total.
Palabras clave: Análisis de diversidad, Bacillariophyceae, Coscinodiscophyceae, eutrofización, Flagilariophyceae.

ABSTRACT
Background. The Zinapécuaro River basin has a high level of pollution coming from different economic activities that
take place in the area, which have caused noticeable environmental damage. Unfortunately, there are no studies of the
water quality of this river and thus we have no information regarding what current pollutants are present or their emit-
ting sources. Goals. We studied the epilithic diatom community of the headwaters of the Zinapécuaro River, Michoacán,
Mexico. Methods. Samples were collected at four stages during a one-year period. Results. Seventy species pertaining
to the classes Coscinodiscophyceae, Fragilariophyceae, and Bacillariophyceae were identified. The latter had 62 taxa.
The species found at all of the sampling sites were Achnanthidium exiguum, A. minutissimum, Encyonema silesiacum,
Eolimna subminuscula, Frustulia latita, F. neomundana, Gomphonema lagenula, Navicula rhynchocephala, Nitzschia clau-
sii, N. palea, Planothidium frequentissimum, P. lanceolatum, and Rhopalodia brebisonii. Among the species found at the
sites, the ones with the highest degree of eutrophication are Navicula germainii, N. recens, N. rhynchocephala, Nitzchia
clausii, N. palea, N. inconspicua, and Planothidium lanceolatum. Conclusions. Using nonparametric estimators, we found
that observed species richness represented 80.5 to 89.7% of the expected richness. Rarefaction analysis indicated that
the sampling effort was enough to represent the species richness in the study area and at the selected sites, except at
a spring and at the Yerbabuena River during the rainy season (2013), and the Yerbabuena spring during the dry season
(2013), where a greater number of samples would be needed. The greatest diversity, estimated with the Shannon-Wiener
index, was found at Las Orquídeas during the rainy season of 2013. Seasonal analysis using ANOSIM showed no statisti-
cally significant differences (p >0.05), whereas Bray-Curtis similarity values did show statistically significant differences.
Spatial and temporal distribution differences were associated with the differences in depth, nitrites, ammonium, pH, and
total water hardness.
Key words: Bacillariophyceae, Coscinodiscophyceae, diversity analysis, eutrophication, Fragilariophyceae.

Vol. 26 No. 2 • 2016

188 Segura-García V. et al.

INTRODUCCIÓN MATERIALES Y MÉTODOS

El municipio de Zinapécuaro se caracteriza por diversas actividades La cuenca Alta del río Zinapécuaro tiene una altitud que oscila entre
económicas entre las que sobresalen la elaboración de pan, la alfare- 2,512 y 2,433 m.s.n.m., con coordenadas 19° 50' - 19° 51' N; 100° 43'
ría, las prácticas agrícolas, frutícolas, madereras y, en menor escala, - 100° 46' O. Su clima es templado con lluvias en verano, con una pre-
la ganadera (Zubieta-Rojas, 2010). Sin embargo, las actividades poco cipitación promedio anual de 622.5 mm y temperaturas que fluctúan
planeadas que se realizan en cuencas como la del río Zinapécuaro, han entre 3 y 34 °C (Correa, 2003). La vegetación primaria es bosque de
tenido como consecuencia un fuerte deterioro de los ecosistemas, la oyamel, bosque de pino y bosque mixto de pino y encino (Correa, 2003),
pérdida de servicios ambientales y un incremento en la vulnerabilidad ecosistemas que se están erradicando para dar paso al establecimiento
de cuencas (Díaz, 2013; Mestre, 2014). Como ya reiteradamente se ha de huertas de aguacate.
comentado para otros cuerpos de agua en México, de este río tampoco Se seleccionaron cinco sitios de muestreo, considerando las dife-
se tiene información acerca de la calidad del agua a lo largo de su re- rentes actividades humanas que se desarrollan en la región, y en función
corrido y, por consiguiente, se desconoce de manera específica el tipo del uso comunitario que se hace del recurso agua. Dos son afluentes del
de contaminantes presentes. río Zinapécuaro, el manantial de La Yerbabuena (Yman), que proporciona
agua potable a la ranchería, se usa como potrero y tiene sembradíos en
Actualmente diferentes grupos taxonómicos son considerados los alrededores; y el río Yerbabuena (Yrío), empleado como abrevadero,
como indicadores de calidad del agua (Gamboa et al., 2008; Hanson et además de verter las aguas residuales del poblado y de un aserradero.
al., 2010), en particular, las diatomeas, que han sido empleadas para El tercer sitio es un aljibe recolector de manantiales que surte de agua
valorar las condiciones ecológicas cambiantes de los sistemas lóticos potable al poblado La Yerbabuena (Elaj). Tanto el poblado La Galera (Lgal)
(Tang et al., 2006; Salomoni et al., 2006; Zampella, 2007), puesto que como el balneario Las Orquídeas (Lorq) forman parte del cauce principal
sus poblaciones responden a las etapas de sucesión de la vegetación de este cuerpo de agua; el primero se utiliza como abrevadero y desagüe,
original, a diferentes usos del suelo, así como a las actividades in- en tanto que el segundo atrae al turismo, ya que se encuentra en una
dustriales, agrícolas y urbanas que incrementan el uso de nutrientes zona de bosque de pino con numerosos manantiales que se incorporan al
y sedimentos en las cuencas, situación que genera alteración en las río y tiene instalado un banco de materiales que vierte desechos de caolín
condiciones ambientales de los ríos con efectos negativos en sus com- directamente a la corriente (Tabla 1, Fig. 1).
ponentes bióticos (Ndiritu et al., 2006). Los muestreos son fáciles de
realizar y sus requerimientos ecológicos son mejor comprendidos que Se efectuaron cuatro recolectas, una en poslluvias en noviembre
los de otros componentes de la biota acuática (Martínez de Fabricius et de 2012 y tres en 2013: estiaje (abril), lluvias (junio) y poslluvias (no-
viembre). In situ, se midieron el oxígeno disuelto, nitritos, nitrógeno
al., 2003; Díaz & Maidana, 2005; Walker & Pan, 2006; Weilhoefer & Pan,
amoniacal, alcalinidad total y dureza total con un equipo HACH FF-1A.
2006; López & Siqueiros, 2011).
La profundidad se registró con una sonda graduada. Con un potenció-
En este trabajo se analizó la riqueza, composición, abundancia y metro Conductronic PC-18 se determinaron los parámetros de tempe-
distribución de la comunidad de diatomeas epilíticas en cuatro tempo- ratura, pH y sólidos disueltos totales (SDT) (Tabla 2).
radas de muestreo y su relación con algunas variables ambientales en
Las muestras de diatomes epilíticas se tomaron de seis rocas se-
la cabecera del río Zinapécuaro.
leccionadas de forma arbitraria, en zonas con flujo rápido, para cada

Tabla 1. Localización de los sitios de estudio en la cabecera del río Zinapécuaro con anotación de actividades humanas realizadas en la zona.
Sitios de muestreo Acrónimos Coordenadas Altitud (msnm) *Actividades humanas

Manantial La Yerbabuena (Yman) 19° 48’ 21.6’’ N 2512 Af, P, S, Eud

100° 43’ 01.7’’ O
El río Yerbabuena (Yrío) 19° 48’ 35.9’’ N 2493 Af, Ab, As, Ar, S
100° 42’ 55.70’’ O
El Aljibe (Elaj) 19° 48’ 23” N 2492 Ap, Ha, S
100° 42’ 46” O
La Galera (Lgal) 19° 51’ 45.9’’ N 2433 Ab, Ar, P, S
100° 42’ 04.2’’ O
Las Orquídeas (Lorq) 19° 50’ 42.7’’ N 2057 Tl, Bm
100° 46’ 14.7’’ O

*Nota: Af-afluente; P-potrero; S-sembradíos; Eud-extracción de agua para uso doméstico; Ab-abrevadero para aves de corral y ganado; As-aserradero; Ar-vertido de
aguas residuales; Ap-almacenamiento de agua potable; Ha-huertas de aguacate; Tl-turismo local; Bm-banco de materiales.

Hidrobiológica
Diatomeas epilíticas del río Zinapécuaro, México 189

0
1 2 4 6 8
Kilómetros

Figura 1. Localización de los sitios de estudio en la cabecera del río Zinapécuaro, Michoacán, México. 1) Manantial La Yerbabuena (Yman). 2) El río Yerbabuena (Yrío).
3) El Aljibe (Elaj). 4) La Galera (Lgal). 5) Las Orquídeas (Lorq).

sitio y temporada. Se empleó el método de Iserentant et al., 1999, que con el método de liga promedio y el índice de similitud de Bray-Curtis.
consiste en cepillar la superficie superior de las rocas (aproximada- Los valores de diversidad obtenidos con el índice Shannon-Wiener se
mente 5 cm2) y fijar las muestras en formol al 4%. Las valvas de las compararon con la prueba de t modificada por Hutcheson (Zar, 2010).
diatomeas se limpiaron con peróxido de hidrógeno (40%) para eliminar La riqueza esperada se estimó empleando el modelo no paramétrico de
la materia orgánica y con ácido clorhídrico (37%) para disolver el car- acumulación de especies Chao 2 (Magurran, 2004) y los estimadores
bonato de calcio. Se hicieron dos preparaciones permanentes por sitio paramétricos de Jacknife 1 (JK 1) y Bootstrap (Boot). De igual forma, se
y temporada mediante el montaje de los frústulos limpios en resina aplicó un Análisis de Varianza de Similitudes (ANOSIM) para determinar
sintética (Merck IR=1.5). Las valvas se identificaron con auxilio de un diferencias estadísticamente significativas en cuanto a la composición
microscopio óptico Axiostar plus ® bajo una magnificación de 100x, de las comunidades registradas por sitio y temporada, además de un
según los criterios de Krammer, 1997; Krammer y Lange-Bertalot, 1997 Análisis de Correspondencia Canónica (CANOCO) para identificar cuáles
a, b; Krammer y Lange-Bertalot, 2004 a, b; Lange-Bertalot, 2001; Met- de las variables fisicoquímicas medidas tuvieron mayor efecto sobre la
zeltin y Lange-Bertalot, 1998, 2002; Metzeltin et al., 2005. distribución de las especies. La rarefacción se efectuó para evaluar la
relación entre el esfuerzo de muestreo y el número de especies encon-
A partir de las muestras ya limpias se tomaron submuestras de 200
trado, así como para clarificar el efecto de las condiciones de los sitios
µl con las cuales se contabilizaron 400 valvas por sitio y por temporada
y temporadas independientes al tamaño de muestra, para los que se
(Kelly et al., 1998) y se obtuvo la abundancia relativa de los taxones. Con
emplearon las abundancias absolutas registradas por sitio y tempo-
los datos de abundancia absoluta se estimó la riqueza (S); la diversidad
rada. Los análisis se llevaron a cabo con los programas BioDiversity
se calculó con el índice de Shannon-Wiener; la similitud entre sitios y
(McAleece et al., 1997) y PAST v. 2.17 (Hammer et al., 2001).
temporadas se evaluó a través de un análisis jerárquico de agrupación

Vol. 26 No. 2 • 2016

190 Segura-García V. et al.

Tabla 2. Variables fisicoquímicas de los sitios de muestreo en la cabecera del río Zinapécuaro en el periodo 2012 y 2013.

Z T O.D. SDT N-NO2 N-NH4 Alc Dt Tipo de

Acrónimos pH
(cm) (°C) (mg/L) (ppm) (mg/L) (mg/L) (fenof-mg/L) (mg/L) flujo

Yman 40 16.6 7 8 - 0 0.2 51.3 34.2 T

pll_2012

Yrío 40 17.6 7.4 8 - 0 0.1 68.4 51.3 T

Lgal 5 15 7.8 8 - 0 0.4 85.5 153.9 L
Lorq 20 17.6 7.8 8 - 0 0.2 85.5 68.4 T

Yman 40 15.1 7.9 7.0 43 0.0 0.12 13.7 34.2 T

Yrío 35 15.4 7.6 8.0 46 0.0 0.64 42.7 34.2 T
est_2013

Elaj 0 15.5 7.2 4.0 32 0.01 0.51 34.2 34.2 s/f

Lgal 10 14.5 7.9 4.0 767 0.0 0.12 34.5 171 L
Lorq 20 19.2 7.7 7.0 75 0.0 0.0 68.4 51.3 T

Yman 45 17.2 7.2 7.0 43 0.1 0.12 68.4 34.2 T

ll_2013

Yrío 40 17.5 7.2 7.0 41 0.2 0.5 68.4 34.2 T

Lgal 10 16.1 8.2 10.0 623 0.1 0.5 153.9 153.9 L
Lorq 20 22.3 7.7 6.0 97 0.2 0.3 119.7 51.3 T

Yman 45 15.2 7.6 7.0 43 0.1 0.1 51.3 51.3 T

pll_2013

Yrío 40 15.3 7.4 7.0 44 0.1 0.1 69.6 51.3 T

Lgal 13 15.7 7.3 7.0 183 0.2 0.9 34.2 85.5 L
Lorq 20 16.5 7.2 7.0 119 0.1 1.3 68.4 68.4 T
Z=Profundidad. T=Temperatura. O.D.=Oxígeno Disuelto. SDT=Solidos disueltos totales. N-NO2=Nitritos. N-NH4=Amonio. Alc= Alcalinidad a la
fenoftaleína. Dt.=Dureza total. T=Flujo turbulento. L=Flujo laminar. s/f=Sin flujo.

RESULTADOS En la tabla 3 se enlistan las especies y sus autoridades por clase taxo-
nómica y orden alfabético.
Caracterización ambiental. Con base en las características fisicoquí-
micas, el río Zinapécuaro se puede considerar como un cuerpo de agua Las especies que se encontraron en todos los sitios de muestreo y
subtropical (14.5 - 22.3 °C). Presenta aguas de circumneutrales a alca- en las cuatro temporadas fueron: Achnanthidium exiguum, A. minutissi-
linas (pH 7.0 - 8.2); con una concentración de sólidos disueltos que se mum, Encyonema silesiacum, Eolimna subminuscula, Frustulia latita, F.
vio incrementada en La Galera durante el periodo de estiaje (767 ppm) neomundana, Gomphonema lagenula, Navicula rhynchocephala, Nitzs-
y lluvias (623 ppm) de 2013. Las concentraciones de oxígeno disuelto chia clausii, N. palea, Planothidium frequentissimum, P. lanceolatum y
tuvieron condiciones de mediana oxigenación (4.0 mg/L) en el estiaje Rhopalodia brebisonii.
y hasta muy elevada en la época de lluvias (10.0 mg/L). En relación
con la profundidad, el valor mínimo fue para poslluvias (2012) (5 cm), Entre las especies que tuvieron baja abundancia relativa en un sitio
salvo en El Aljibe que prácticamente estaba vacío y sólo se presentaron y en una temporada se encontraron Amphora ovalis, Caloneis spec. cf.
pequeñas charcas. El amonio tuvo la concentración máxima en posllu- bacillum, Cocconeis pseudothumensis, Diploneis pseudovalis, Eunotia
vias (2013) (0.9 mg/L) y los nitritos aumentaron sus valores en lluvias bilunaris, E. cataractarum Fragilaria capuccina aff. gracilis, Frustulia
y poslluvias (2013) (0.1 y 0.2 mg/L respectivamente). En cuanto a la krammeri, Gomphonema clavatum, Navicula clementis, Nitzschia um-
alcalinidad el valor máximo se presentó en lluvias (2013) (153.9 mg/L); bonata, Pinnularia gibba, Placoneis undulata, Stephanodiscus niagarae
la dureza total compartió el valor máximo tanto en poslluvias (2012) y Ulnaria goulardii. En tanto, aquéllas con baja abundancia en un sitio
como en lluvias (2013) (153 mg/L) (Tabla 2). fueron Achnanthes inflata, Eunotia formica, E. quaternaria y Fragilaria
capucina var. vaucheriae (Tabla 4).
Riqueza por sitio y temporada. Como resultado del muestreo en los
cinco sitios y las cuatro recolectas se registraron 70 especies, seis va- Como se puede apreciar en la Tabla 5, las estimaciones de rique-
riedades y una forma de diatomeas epilíticas. Estos taxones represen- za obtenidas con los diferentes modelos utilizados, indicaron que para
tan una familia, dos géneros y dos especies de la clase Coscinodisco- toda el área y las temporadas muestreadas se esperaría registrar entre
phyceae; una familia, tres géneros, seis especies y dos variedades de la 78 y 87 especies, por lo que el estudio conjunta entre el 80.5% y el
clase Fragilariophyceae y 15 familias, 25 géneros, 62 especies, cuatro 89.7% de lo estimado. Por temporadas, se aprecia que las 55 especies
variedades y una forma correspondieron a la clase Bacillariophyceae. registradas durante el estiaje representaron la época más rica; pero

Hidrobiológica
Diatomeas epilíticas del río Zinapécuaro, México 191

Tabla 3. Listado taxonómico por clases y orden alfabético, de las diatomeas epilíticas recolectadas en la cabecera del río Zinapécuaro.
Coscinodiscophyceae Fragilariophyceae Bacillariophyceae
Stephanocyclus meneghiniana (Kützing) Fragilaria capucina aff. gracilis (Øestrup) Achnanthes inflata (Kützing) Grunow
Skabitschevvsky Hustedt
Stephanodiscus niagarae Ehrenberg Fragilaria capucina var. vaucheriae (Kützing) Achnanthidium exiguum (Grunow) Czarnecki
Lange-Bertalot
Staurosirella pinnata var. pinnata (Ehrenberg) D. Achnanthidium minutissimum (Kützing) Czarnecki
M. Williams et Round
Ulnaria acus (Kützing) [Link] in Aboal, Alvarez Amphora ovalis (Kützing) Kützing
Cobelas, Cambra & Ector
Ulnaria goulardii (Brébisson) Lange-Bertalot Caloneis hyalina Hustedt
Caloneis aff. bacillum (Grunow) Cleve
Cocconeis euglypta Ehrenberg
Cocconeis lineata Ehrenberg
Cocconeis pseudothumensis Reichardt
Craticula accomoda (Hustedt) D.G. Mann in Round, R. M. Crawford
& D. G. Mann 1990
Cymbella naviculiformis Auerswald in Rabenhorst
Diploneis pseudovalis Hustedt
Encyonema silesiacum (Bleisch) D. G. Mann in Round, R. M.
Crawford & D. G. Mann 1990
Eolimna subminuscula (Manguin) Gerd Moser, Lange-Bertalot et D.
Metzeltin
Eunotia bilunaris (Ehrenberg) Mills
Eunotia cataractarum Furey, Lowe et Johansen
Eunotia formica Ehrenberg
Eunotia quaternaria Ehrenberg
Eunotia veneris (Kützing) De Toni
Frustulia krammeri Lange-Bertalot et Metzeltin
Frustulia latita Graeff et Kociolek
Frustulia neomundana Lange-Bertalot et Rumrich
Geissleria ignota (Krasske) Lange-Bertalot et Metzeltin
Gomphonema clavatum Ehrenberg
Gomphonema gracile Ehrenberg
Gomphonema lagenula Kützing
Gomphonema parvulum var. exilissimum Grunow in Van Heurck 1880
Gomphonema parvulum (Kützing) var. parvulum f. parvulum
Gomphonema pseudoaugur Lange-Bertalot
Gomphonema pumilum var. rigidum Lange-Bertalot et Reichardt
Lemnicola hungarica (Grunow) Round et P.W. Basson
Luticola goeppertiana (Bleisch ex Rabenhorst) D. G. Mann in Round,
R. M. Crawford & D. G. Mann 1990
Luticola mutica (Kützing) Mann in Round, Crawford et Mann
Navicula angusta Grunow
Navicula antonii Lange-Bertalot
Navicula capitatoradiata Germain ex Gasse
Navicula clementis Grunow
Navicula cryptocephala Kützing
Navicula germainii Wallace
Navicula recens Lange-Bertalot in Krammer & Lange-Bertalot 1985
Navicula rhynchocephala Ehrenberg
Navicula symmetrica Patrick
Navicula veneta Kützing

Vol. 26 No. 2 • 2016

192 Segura-García V. et al.

Continuación tabla 3.
Coscinodiscophyceae Fragilariophyceae Bacillariophyceae
Navicula wildii Lange-Bertalot
Nitzschia amphibia Grunow
Nitzschia clausii Hantzsch
Nitzschia filiformis (W. Smith) Van Heurck
Nitzschia gracilis Hantzsch
Nitzschia inconspicua Grunow
Nitzschia palea (Kützing) W. Smith
Nitzschia umbonata (Ehrenberg) Lange-Bertalot
Pinnularia gibba Ehrenberg
Pinnularia hyalina Hustedt
Pinnularia interrupta W. Smith
Pinnularia microstauron (Ehrenberg) Cleve
Pinnularia microstauron var. angusta Krammer
Pinnularia viridis (Nitzsch) Ehrenberg
Placoneis undulata (Øestrup) Lange-Bertalot
Planothidium frequentissimum Lange-Bertalot
Planothidium lanceolatum (Brébisson ex Kützing) Lange-Bertalot
Rhoicosphenia abbreviata (Agardh) Lange-Bertalot
Rhopalodia brebissonii Krammer
Surirella minuta Brebisson ex Kützing

también fue la que menor representación de riqueza obtuvo con un lluvias (2013) en Las Orquídeas (2.724) sin diferencia significativa con
máximo de 83.3 % de la riqueza específica esperada, de acuerdo con El Aljibe en la época de estiaje, lo mismo ocurrió en ambos sitios du-
los diferentes estimadores utilizados. En la temporada de lluvias se re- rante poslluvias en 2013. Los valores más bajos para las cuatro épocas
gistró entre el 79% y el 90.7% de la riqueza esperada, que constituyen muestreadas se presentaron en La Galera, esto sugiere un efecto im-
los valores más altos y menos variables de representación de la riqueza portante de las condiciones de este sitio en la diversidad de diatomeas.
esperada (Tabla 5). La misma situación se apreció con los cinco valores más elevados de
diversidad, los cuales correspondieron a tres temporadas diferentes y
En general, las diferencias entre las estimaciones de riqueza y la
tan sólo a tres sitios: Las Orquídeas (contó con tres de estos valores), El
riqueza registrada fueron menores del 5% con Bootstrap, en la época
aljibe y el río Yerbabuena.
de poslluvias (2012) a 40% aproximadamente en el estiaje (2013), de
acuerdo con el estimador Chao 2. Similitud entre sitios y temporadas. La prueba estadística ANOSIM de
una vía para temporadas, no mostró diferencia estadística significativa en
La Galera fue el sitio con menor riqueza y también el mejor repre-
similitud, producto de la época de muestreo (p>0.05); mientras que para
sentado en riqueza con 91.7 al 100% de lo esperado; mientras que los
evaluar el efecto de los sitios, el análisis con el índice binario de semejan-
sitios del manantial y río La Yerbabuena comprendieron registros de 75
za de Jaccard, mostró diferencia de riqueza entre La Galera con respecto
a 86% de la riqueza esperada (Tabla 6).
a tres de las otras localidades, excepto con El Aljibe. Al aplicar el análisis
La técnica de rarefacción permitió apreciar que en general el esfuer- cuantitativo con el índice de Bray-Curtis, se recuperaron las diferencias
zo de muestreo utilizado fue el adecuado para recoger la riqueza específica de La Galera anteriormente mencionadas, además de la diferencia entre
de diatomeas epilíticas en los sitios y temporadas estudiados, excepto en el manantial de La Yerbabuena y Las Orquídeas (Tabla 8).
el manantial y el río Yerbabuena durante la época de lluvias (2013) y el
La figura 6 muestra un gráfico de agrupación con el índice de Bray-
manantial de la Yerbabuena en el estiaje (2013), cuyas curvas mostra-
Curtis en el que se aprecia un grupo formado por tres de los cuatro
ron aún tendencia creciente, lo que sugirió que se requeriría un número
muestreos del sitio La Galera, que refleja las diferencias mencionadas.
mayor de submuestras para alcanzar una buena representación de su
riqueza (Figuras 2, 3, 4 y 5). También se puede apreciar que las diferen- El Análisis de Correspondencia Canónico mostró más de 70% de la
cias de riqueza encontradas entre los sitios no es un efecto del número variación explicada en los dos primeros ejes de ordenación, los valores
de individuos capturados, sino de las características y condiciones de los de correlación canónica obtenidos (Tabla 9) indicaron que la distribu-
sitios, los cuales presentan diferencias importantes en los parámetros ción de las especies estudiadas varió de acuerdo con la profundidad,
fisicoquímicos medidos. nitritos, amonio, pH y dureza total.
Diversidad por sitios/temporadas. La tabla 7 muestra los valores de El ACC permitió separar tres grupos principales de especies como
diversidad medida con el índice de Shannon (H’) para cada sitio y tem- se observa en la figura 7. El primer grupo de especies, formado por
porada. El valor más alto, según la temporada, se presentó en época de Navicula antonii, N. germainii, N. recens, Nitzschia filiformis, N. incons-

Hidrobiológica
Diatomeas epilíticas del río Zinapécuaro, México 193

Tabla 4. Abundancia relativa de las diatomeas epilíticas en la cabecera del río Zinapécuaro durante el periodo de estudio (2012-2013).
pll_2012 (%) est_2013 (%) ll_2013 (%) pll_2013 (%)
Taxa Acrónimo
Yman Yrío Lgal Lorq Yman Yrío Elaj Lgal Lorq Yman Yrío Lgal Lorq Yman Yrío Lgal Lorq

Achnanthes inflata ACIN 0 0 0 0 0 0 1.5 0 0 0 0.5 0 0 0 0 0 0

Achnanthidium exiguum ACEX 1 2.35 0 0 4.75 0.8 2 0 1.5 1.5 9.5 0 0.75 0.5 39.75 0 2.25
Achnanthidium ACMI 0 9.41 9.25 9.75 14 20.16 17 0.5 3.75 6.5 2.25 10.5 4.25 1.5 9.5 0 11
minutissimum
Amphora ovalis AMOV 0 0 0 0 0 0 0 0 0.25 0 0 0 0 0 0 0 0
Caloneis hyalina CAHY 4.75 0 0 0 0.75 0 0 0 0 0.75 0.5 0 0 0 0.5 0 1.5
Caloneis spec. cf. bacillum CABA 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0.25 0 0 0 0 0 0 0
Cocconeis euglypta COEG 0 0 0 0 0 1.61 0 0 2.75 0 4.75 0 14.25 0 0 0 0
Cocconeis lineata COLI 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 10.25 0 0.5 0 0
Cocconeis COPS 0 0 0 2.43 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
pseudothumensis
Craticula accomoda CRAC 0 0 0 0 0 0 0 0 1.25 0.25 16.5 0 0 1.25 12 0 0
Cymbella CYNA 0.5 4.7 0 0 1 0 0 0 0 0.25 0.25 0 0 0 0 0 0
naviculiformis
Diploneis DIPS 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0.25 0 0 0 0 0 0 0
pseudovalis
Encyonema ENSI 0.25 0 0 0 0.75 0 0.25 0 0.5 6 1.75 0 0 0 0.25 0 0
silesiacum
Eolimna EOSU 0.5 4.7 1 4.78 1 10.48 5.75 0.25 0.5 1.5 0.75 0 1.25 0.75 1.25 0 0
subminuscula
Eunotia bilunaris EUBI 0 7 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Eunotia EUCA 0 0 0 0 0 0 0 0 1.75 0 0 0 0 0 0 0 0
cataractarum
Eunotia formica EUFO 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0.5 0.25 0 0 0 0 0 0
Eunotia quaternaria EUQU 0 0 0 0 0 3.22 0 0 0 0 0 0 0 0.75 1 0 0
Eunotia veneris EUVE 0.25 0 0 0 0.75 0 0 0 0 0 0 0 0 1.25 0 0 0
Fragilaria capuccina aff. FRGR 0 0 0 0 0.5 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
gracilis
Fragilaria capuccina var. FRVA 0 0 0 0 0 0.8 0 0 0 0.5 0 0 0 0 0 0 0
vaucheriae
Frustulia krammeri FRKR 0 0 0 0 0 0 0 0 0.75 0 0 0 0 0 0 0 0
Frustulia latita FRLA 3.75 3.52 0 0 1.5 2.41 1.25 0 0.5 4.5 0.5 0 2 2.75 1 0 16.25
Frustulia FRNE 3.5 1.17 0 7.31 1 4.03 0.75 0 0.75 2.75 1 0 0.5 3.25 0.75 0 3.25
neomundana
Geissleria ignota GEIG 0 0 0 0 0 0 2.25 0 0 0 0 0 0 0 0.25 0 0
Gomphonema clavatum GOCL 0 0 0 0 0 0 5 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Gomphonema gracile GOGR 0 0 0 0 0 0 0.25 0 0 0 0 0 0 0.25 0 0 0
Gomphonema lagenula GOLA 0.25 0 0.5 4.78 0 0 4.5 0 0.75 2.75 0.25 0.25 0 6.75 1 0 0.75
Gomphonema parvulum GOEX 0 0 0 0 2.5 0 0 0 0 0.75 0 0 0.25 1.5 1 0 0.75
var. exilissimum
Gomphonema parvulum GOPA 0 0 2.25 0 0 0 8.75 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
var. parvulum f. parvulum
Gomphonema GOPS 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0.25
pseudoaugur
Gomphonema GORI 0 0 0 0 0 0 0 0 0.25 0 0 0 1.5 0 0 0 1
pumilum var. rigidum
Lemnicola hungarica LEHU 0 0 0 0 7.5 0 0.25 0 0 0.25 8.5 0 0.25 0.5 0 0 0
Luticola goeppertiana LUGO 0 0 0 0 0 0 0 0 0.75 0 0 0 0.5 0 0 0 0
Luticola mutica LUMU 0 1.17 0 2.43 0 0 0 0 0 0 0 0 2 0 0 0 0

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Continuación tabla 4.
pll_2012 (%) est_2013 (%) ll_2013 (%) pll_2013 (%)
Taxa Acrónimo
Yman Yrío Lgal Lorq Yman Yrío Elaj Lgal Lorq Yman Yrío Lgal Lorq Yman Yrío Lgal Lorq
Navicula angusta NAGU 0 0 0 0 1.75 0 0 0 0 0.5 0.75 0 0 0 0 0 0
Navicula antonii NAAN 0 0 0 0 0 0 0 1.25 0 0 0 1.25 0.25 0.75 0 0 0
Navicula NACA 0 0 0 0 0 0 1.5 0 1 0 0 0 2.75 0 0 0 0
capitatoradiata
Navicula clementis NACL 0 0 0 0 0 0 0 0 0.25 0 0 0 0 0 0 0 0
Navicula NACR 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0.25 0.75 0 0 0.25 1 0 0
cryptocephala
Navicula germainii NAGE 0 3.52 0 0 0 0 0 2 1.75 0 0 12 0 0 0 0 0
Navicula recens NARE 0 0 4 0 0 0 0 17 0 0 0 6 0 0 0 0 0
Navicula NARH 3.75 0 0 0 0.75 15.32 0 0 6.25 0 0.25 0 0.25 0 0.25 0 0.25
rhynchocephala
Navicula symmetrica NASY 0 0 0 2.43 0 0 0 0 0 0.25 0.25 0 0 0 0 0 9.75
Navicula veneta NAVE 0.5 0 0 0 0.25 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Navicula wildii NAWI 1.25 21.17 0 9.75 0 4.03 14.25 0 0.75 0 0 0 0 0 0 0 0
Nitzschia amphibia NIAM 0 0 0 7.31 1.25 0 0 0.25 4.5 0 0 0.25 4.75 0 0 0 0.5
Nitzschia clausii NICL 0.75 0 16.25 9.75 0 0 0 3.5 1.25 1.25 0 5.75 2.75 36 1.5 0 14.75
Nitzschia filiformis NIFI 0 0 3.5 0 0 0 0 1 0 0 0 0.75 0 0 0 0 0
Nitzschia gracilis NIGR 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0.25 0 0 0 0 0
Nitzschia NIIN 0 0 2 0 0 0 0 14.5 0 0 0.25 15.75 4 0 4 0 2.25
inconspicua
Nitzschia palea NIPA 2.25 3.52 57.75 19.51 11 1.61 4.5 27.25 3.5 9.25 4 32 10.25 2.75 3.75 0 5.25
Nitzschia umbonata NIUM 0 0 0 0 0 0 0 0.25 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Pinnularia gibba PIGI 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0.25 0 0 0 0 0 0 0
Pinnularia hyalina PIHY 0 0 0 2.43 0.25 0 0 0 0 0.25 0 0 0 0 0 0 0
Pinnularia interrupta PIIN 0.5 0 0 0 0 0 0.75 0 0.5 0.25 0 0 0.5 0 0 0 2.25
Pinnularia PIMI 0 0 0.75 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0.75 0 0 0
microstauron
Pinnularia microstauron var. PIAN 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0 1.5 0 0
angusta
Pinnularia viridis PIVI 0 0 0 0 0 0 0.25 0.25 0 0 0.25 0.5 0 0 0 0 0
Placoneis undulata PLUN 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0.25 0 0 0 0 0 0 0
Planothidium PLFR 50.5 18.82 1.5 14.63 10.25 15.32 6.25 0 21 12.25 4.5 0 11 7.5 2.5 0 2
frequentissimum
Planothidium PLLA 25.25 18.82 0.25 2.43 33.75 14.51 16.75 0 35 35.75 7.5 0 13 24.5 8.25 0 2
lanceolatum
Rhoicosphenia RHAB 0 0 0 0 0 4.03 0 0 6 0 19.25 0 9.75 0 0.5 0 2
abbreviata
Rhopalodia RHBR 0.5 0 0 0 4.75 1.61 0 0 0.25 10.25 14.75 0 0.5 0 7.75 0 17.75
brebisonii
Staurosirella pinnata var. STPI 0 0 0 0 0 0 0 0 0.75 0 0 0 0.5 0 0 0 0
pinnata
Stephanocyclus STME 0 0 0 0 0 0 0 32 0.5 0 0 14.5 0.5 0 0 0 0.25
meneghiniana
Stephanodiscus niagarae STNI 0 0 0 0 0 0 0.25 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
Surirella minuta SUMI 0 0 1 0 0 0 0 0 0.75 0 0 0.25 0.25 0 0 0 0.75
Ulnaria acus ULAC 0 0 0 0 0 0 1.75 0 0 0 0.25 0 1.25 2.75 0 0 0.75
Ulnaria goulardii ULGO 0 0 0 0 0 0 4.25 0 0 0 0 0 0 0 0 0 0
TOTAL (%): 100 99.87 100 99.72 100 99.94 100 100 100 100 100 100 100 96.25 99.75 0 97.5

Hidrobiológica
Diatomeas epilíticas del río Zinapécuaro, México 195

Figura 2. Curva de rarefacción para diatomeas de la cabecera del río Zinapécuaro durante la temporada de poslluvias (2012).

picua, N. gracilis, N. palea, N. umbonata y Stephanocyclus meneghinia- krammeri, Geissleria ignota, Luticola mutica, Navicula wildii, Planothi-
na, se encuentra en sitios con menor profundidad, elevados valores de dium frequentissimum, entre otras, se vincula con elevados valores de
dureza total y medios alcalinos. En el lado superior derecho del gráfico profundidad, bajas concentraciones de nitritos y amonio. El resto de las
se aprecia otro grupo de especies, entre las que se ubican a Crati- especies se encuentran en valores intermedios de concentraciones de
cula accomoda, Diploneis pseudovalis, Encyonema silesiacum, Eunotia nitritos y amonio, en diferentes profundidades, medios circumneutrales
quaternaria, E. veneris, Fragilaria capuccina var. vaucheriae, Frustu- y bajas concentraciones de dureza total.
lia latita, Gomphonema pseudoaugur, Lemnicola hungarica, Navicula
cryptocephala, Rhoicosphenia abbreviata y Rhopalodia brebissonii, por
mencionar algunas y que se le asocia a zonas de mayor profundidad, DISCUSIÓN
mayores concentraciones de nitritos y amonio y bajas concentraciones Se ha considerado que la distribución de las comunidades de diatomeas
de dureza total y medios circumneutrales. Un tercer grupo de especies, bentónicas es el resultado de las interacciones espaciales y temporales
integrado por Cocconeis pseudothumensis, Cymbella naviculiformis, de los factores fisicoquímicos, más que de los factores geológicos o
Eolimna subminuscula, Eunotia cataractarum, E. bilunaris, Frustulia climáticos (Potapova & Charles, 2002); por ello, la química del agua ha

Figura 3. Curva de rarefacción para diatomeas de la cabecera del río Zinapécuaro durante la temporada de estiaje (2013).

Vol. 26 No. 2 • 2016

196 Segura-García V. et al.

Figura 4. Curva de rarefacción para diatomeas de la cabecera del río Zinapécuaro durante la temporada de lluvias (2013).

sido considerada como el elemento crucial para la composición de las grado de eutrofización (Krammer & Lange Bertalot, 1997a, b; Krammer
especies (Soininen et al. 2004). & Lange Bertalot, 2004a, b; Segura-García, 2011) (Tabla 4).
En el caso de la cabecera del río Zinapécuaro se observaron cam- Especies como Achnanthidium minutissimum, Planothidium fre-
bios en los valores de los parámetros fisicoquímicos así como variacio- quentissimum y Rhoicosphenia abbreviata, sensibles a la contamina-
nes de la comunidad de diatomeas en las temporadas de estudio. Los ción y reportadas para aguas oligotróficas a mesotróficas (Cox, 1996;
sitios manifestaron poca contaminación y una incipiente perturbación, Krammer & Lange Bertalot, 1997a, b; Krammer & Lange Bertalot,
resultado del manejo antrópico que se da al río en esta zona (Tabla 1). 2004a, b; Prygiel & Coste, 2000; Segura-García, 2011) también exhi-
Esto explica la presencia de especies como Eolimna subminuscula, En- ben las mismas condiciones de oligotrofia a mesotrofia en el área de
cyonema silesiacum, Gomphonema lagenula, Nitzschia clausii, N. pa- estudio (Tabla 4).
lea, o Navicula veneta, que por sus afinidades ecológicas indican cierto

Figura 5. Curva de rarefacción para diatomeas de la cabecera del río Zinapécuaro durante la temporada de poslluvias (2013).

Hidrobiológica
Diatomeas epilíticas del río Zinapécuaro, México 197

Aunque la temperatura del agua varía con el gradiente altitudinal y Tabla 5. Estimaciones de riqueza específica y proporción representa-
con la radiación solar (Pedraza-Garzón, 2011), la temperatura no tuvo da por la riqueza observada por temporada de muestreo. La propor-
relación aparente con la oxigenación, por lo que se observaron tempe- ción que representa la riqueza registrada con respecto al estimado se
raturas templadas durante el muestreo y éste no fue un factor determi- muestra en porcentaje dentro del paréntesis.
nante en la distribución de las especies.
Estimadores
El oxígeno disuelto se mantuvo con elevadas concentraciones en el
manantial y el río Yerbabuena y Las Orquídeas en todas las temporadas Riqueza
Temporada Chao 2 Jacknife 1 Bootstrap
(6.0 - 8.0 mg/L) debido a que en esos sitios el flujo de agua es turbu- observada
lento, tienen pendiente pronunciada, con zonas de rápidos, con fondo Poslluvias (2012) 32 45 (71.11) 48 (66.67) 43 (74.41)
pedregoso que favorecen la solubilidad de este gas (Penalta-Rodríguez, Estiaje (2013) 55 91 (60.44) 81 (67.90) 66 (83.33)
2007). Sin embargo, la baja riqueza de especies observada en El aljibe Lluvias (2013) 49 54 (90.74) 62 (79.03) 56 (87.50)
y La Galera durante el estiaje (2013) se vio relacionada con las bajas
Poslluvias (2013) 37 58 (63.79) 47 (78.72) 39 (94.97)
concentraciones de oxígeno (4.0 mg/L, para ambos casos). En el primer
sitio el flujo de agua era imperceptible, lo que inhibió la solubilidad del Total 70 83 (84.34) 87 (80.46) 78 (89.74)
oxígeno y en el segundo fueron evidentes los drenajes de las vivien-
das que se vaciaron al río, además de observarse un florecimiento de
Microcystis aeruginosa  por lo que la actividad bacteriana abatió las
durante la investigación (7.0 - 8.2). Por otro lado, los compuestos deri-
concentraciones de oxígeno, consecuencia del proceso de eutrofización
vados de la salmuera también repercuten en el aumento de la concen-
(De León, 2002).
tración de sólidos disueltos totales en las aguas freáticas de la cuenca,
El área de estudio se ve influenciada por las actividades que se muy notorio en La Galera durante 2013 (183 - 767 mg/L), aunque en
desarrollan en el campo geotérmico de Los Azufres, localizado en la poslluvias un tramo del río haya estado seco debido a la extracción de
parte más alta de la cuenca (2,800 m.s.n.m.). Entre los problemas de agua para el poblado. En Las Orquídeas, en el mismo año (119 mg/L),
alto impacto provenientes de esas labores se encuentran la generación la elevada concentración se debió a que el banco de materiales ahí
de vapor, la mezcla de agua-vapor y la producción de salmuera, la cual establecido aumentó el vertido de residuos hacia el cauce.
es reinyectada por gravedad al subsuelo (Valdéz et al., 2013). Especí-
En el caso de la alcalinidad los máximos valores se observaron en
ficamente la infiltración de la salmuera al manto freático influyó en el
temporada de lluvias (2013) para dos sitios; La Galera (153.9 mg/L) y
aumento de valores de pH que oscilaron de circumneutrales a alcalinos

Lorq_pll 2013
Yrío_ll 2013
Yrío_pll 2013
Lorq_pll 2012
Lgal_ll 2013
Lgal_est 2013
Lgal_pll 2012
Yman_pll 2013
Lorq_ll 2013
Yman_ll 2013
Yman_est 2013
Lorq_est 2013
Yman_pll 2012
Yrío_est 2013
Ealj_est 2013
Yrío_pll 2012

0. % Similitud 50. 100

Figura 6. Agrupación de los sitios de muestreo por sitios/temporadas obtenido con el Índice de Bray-Curtis, método de liga promedio. La flecha indica el grupo
formado por tres de las recolectas en La Galera.

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Segura-García V. et al.

Hidrobiológica
1
Z
N-NO2
N-NH 4
2
Z 2.4
1.8
1.2
0.6
0.0
Eje 2

-0.6
-1.2
-1.8
-2.4
-3.0
-3.0 -2.5 -2.0 -1.5 -1.0 -0.5 0.0 0.5 1.0 1.5
Dt
pH
Eje 1
Figura 7. Ordenamiento obtenido con el Análisis de Correspondencia Canónico (ACC) que muestra la distribución de las especies en función de los sitios/temporadas y los parámetros fisicoquímicos medidos. Variación
explicada en los dos primeros ejes de ordenación > 70%. Las flechas indican la dirección de la variación (menor a mayor valor medido) de los parámetros más importantes en los dos ejes principales. Acrónimos de
las especies como en la Tabla 2.
198
Diatomeas epilíticas del río Zinapécuaro, México 199

Tabla 6. Estimaciones de riqueza por sitio muestreado. Entre parénte- para aguas oligotróficas a mesotróficas (Cox, 1996; Krammer & Lan-
sis se muestra el porcentaje que representa la riqueza observada con ge Bertalot, 1997a, b; Krammer & Lange Bertalot, 2004a, b; Prygiel &
respecto a la estimación. Coste, 2000; Segura-García, 2011), diatomeas provenientes por deriva,
desde los manantiales que afloran en la zona y que se incorporan en
Estimadores este tramo del río.
Riqueza
Est. Chao 2 Est. JK 1 Est. Boot Las diferencias de riqueza específica entre el manantial de la Yer-
Observada
babuena durante el estiaje (2013) (Fig. 3) y el manantial y río Yerba-
Elaj * 23 ---------- ---------- ---------- buena en la época de lluvias (2013) (Fig. 4) se debió especialmente al
Yman 40 51 (78.43) 52 (76.92) 46 (86.95) cambio de temporada, ya que durante el estiaje la profundidad del río
fue menor, por lo que la turbulencia no fue tan intensa. En la temporada
Yrío 37 45 (82.22) 49 (75.51) 43 (86.04) de lluvias aumentó el caudal y puesto que es un canal estrecho se
Lgal 22 22 (100.00) 24 (91.66) 22 (100.00) generaron remolinos y corrientes circulares, lo que permitió una fuerza
hidráulica importante para el transporte de partículas en suspensión
Lorq 44 50 (88.00) 54 (81.48) 48 (91.66)
(Reid & Wood, 1976). Por tanto, se propició el aumento en el número de
Total 70 83 (84.34) 87 (80.46) 78 (89.74) especies para esta temporada.
* En El Aljibe sólo se tuvo un muestreo por lo que no es posible estimar la riqueza El valor de diversidad de Shannon (H`) sin diferencias significativas
esperada para Las Orquídeas y El aljibe en tres temporadas (Tabla 7) fue debido
a que en ambas localidades se incorporan manantiales al sistema, lo
Las Orquídeas (119.7 mg/L). Con respecto a las mayores concentracio- que generó condiciones similares; además de compartir especies que
nes de dureza total, se midieron en La Galera durante poslluvias (2012) se consideran indicadoras de aguas oligotróficas como Achnanthidium
(153.9 mg/L) y estiaje y lluvias (2013) (171 y 153.9 mg/L, respectiva- minutissimum, Planothidium frequentissimum y Rhoicosphenia abbre-
mente), consecuencia del transporte del material río abajo; estas va- viata (Cox, 1996; Krammer & Lange Bertalot, 1997a, b; Krammer & Lan-
riables se encuentran en relación directa con el comportamiento del
pH (Wetzel, 2001). Especies como Amphora ovalis registrada en Las
Orquídeas en estiaje 2013 y las especies de Nitzschia, así lo indicaron Tabla 7. Diversidad estimada con el Índice de Shannon-Wiener por si-
durante toda la temporada de estudio (Van Dam et al., 1994). tios/temporadas. En la columna de la derecha se indican las diferen-
cias estadísticas entre sitios/temporadas. Letras diferentes representan
En cuanto a los valores de nitritos y amonio, se encontraron ba- valores de diversidad estadísticamente diferentes (p < 0.05). Valores
jas concentraciones de estas variables como resultado de aguas bien marcados en negritas representan el efecto de las condiciones de los
oxigenadas (Wetzel, 2001). Sin embargo, estos compuestos fueron de- sitios en la diversidad de diatomeas.
terminantes para la presencia de especies como Craticula accomoda,
Encyonema silesiacum, Eunotia veneris, E. quaternaria, Frustulia latita, Sitio/Temporada Valor de H’
Fragilaria capuccina var. vaucheriae, Gomphonema pseudoagur, Lem-
Las Orquídeas/lluvias 2013 2.724 A
nicola hungarica, Navicula angusta, N. cryptocephala, por mencionar
algunas, las cuales toleran diversas concentraciones de estos elemen- El Aljibe/estiaje 2013 2.568 AB
tos (Krammer & Lange Bertalot, 1997a, b; Krammer & Lange Bertalot,
Las Orquídeas/poslluvias 2013 2.542 AB
2004a, b; Segura-García, 2011).
El río Yerbabuena/lluvias 2013 2.467 B
Salvo en el caso del amonio, la máxima concentración se midió en
Las Orquídeas durante poslluvias (2013) (1.3 mg/L), lo que indicó que Las Orquídeas/poslluvias 2012 2.408 B
en el sitio hay contaminación de origen industrial (banco de extracción
de materiales), por escorrentía de zonas de cultivo, huertas de agua- Las Orquídeas/estiaje 2013 2.346 C
cate y aguas residuales, es decir, elevada eutrofización. Especies como Manantial La Yerbabuena/lluvias 2013 2.285 CD
Gomphonema lagenula, G. pseudoaugur, G. pumilum, Navicula sym-
metrica, Nitzschia clausii, N. palea, Pinnularia interrupta, Planothidium El río Yerbabuena/estiaje 2013 2.278 D
lanceolatum, Rhopalodia brebisonii y Surirella minuta, registradas en el Manantial La Yerbabuena/estiaje 2013 2.235 D
sitio, han sido reportadas para otros países en ríos próximos a terrenos
agrícolas cuyas escorrentías contienen alta concentración de fosfatos y El río Yerbabuena/poslluvias 2012 2.202 D
nitratos, así como para aguas eutróficas (Cox, 1996; Dere et al., 2006; El río Yerbabuena/poslluvias 2013 2.19 D
Germain, 1981; Köster & Hübener, 2001; Krammer & Lange-Bertalot,
2004a, b; 2007a, b; Lange-Bertalot, 2001; Leland & Porter, 2000; Mar- Manantial La Yerbabuena/poslluvias 2013 2.1 D
tínez de Fabricius et al. 2003; Ndiritu et al. 2006; Novelo et al. 2007;
La Galera/lluvias 2013 1.949 D
Novelo, 1998; Szczepocka & Szulc, 2006; Zampella et al. 2007). Lo
anterior, es un escenario semejante que prevalece en Las Orquídeas. Manantial La Yerbabuena/poslluvias 2012 1.712 E
En el sitio también se registraron especies como Achnanthidium La Galera/estiaje 2013 1.692 E
exiguum, A. minutissimum, Planothidium frequentissimum o Rhoicos-
phenia abbreviata que son sensibles a la contaminación y reportadas La Galera/poslluvias 2012 1.481 E

Vol. 26 No. 2 • 2016

200 Segura-García V. et al.

Tabla 8. Resultados de ANOSIM de una vía para la comparación de si- Las especies de diatomeas encontradas en el presente estudio
tios/temporadas. Áreas sombreadas representan diferencias significa- reflejaron las condiciones ambientales de cada sitio y temporada en
tivas (p<0.05). las que fueron recolectadas, puesto que se identificaron especies in-
dicadoras de aguas oligotróficas, ambiente inherente al nacimiento de
Jaccard Elaj Lgal Lorq Yman Yrío un río, y especies que revelan contaminación proveniente de actividad
Elaj 0 urbana, industrial y agrícola.

Lgal 0.2621 0 Los resultados del presente estudio dieron a conocer que los géne-
ros de diatomeas epilíticas mayormente representados fueron Navicula
Lorq 0.4037 0.0258 0 con 11 especies, Nitzschia y Gomphonema con 7 y Pinnularia con 6,
Yman 0.1955 0.0312 0.0288 0 todas pertenecientes al orden Pennales.

Yrío 0.4022 0.0272 0.1379 0.3113 0 Fue evidente que las actividades humanas en la cabecera del río
Zinapécuaro están modificando las características fisicoquímicas del
agua, así como las condiciones ambientales en las que se encuentran
los organismos. Especies de diatomeas previamente reportadas como
ge Bertalot, 2004a, b; Prygiel & Coste, 2000; Segura-García, 2011). La
indicadoras de sitios eutrofizados para otras regiones de México y del
presencia de Encyonema silesiacum, Eolimna subminuscula, Gompho-
mundo fueron encontradas en este río como un efecto del impacto an-
nema lagenula, especies indicadoras de contaminación (Krammer &
Lange Bertalot, 1997a, b; Krammer & Lange Bertalot, 2004a, b; Segura- trópico.
García, 2011), en ambos sitios revelan condiciones eutróficas, ya que
El análisis de las comunidades de diatomeas epilíticas de la cabe-
El Aljibe se ve impactado por los agroquímicos de huertas de aguacate
cera del río Zinapécuaro ha demostrado ser muy útil para la evaluación
y sembradíos cercanos y Las Orquídeas recibe los residuos generados
por el banco de materiales establecido en el lugar. de la variación espaciotemporal asociada a ella, sin embargo, es nece-
sario continuar con muestreos estacionales que permitan caracterizar
La agrupación entre el río la Yerbabuena (lluvias y poslluvias, las condiciones ecológicas del cuerpo de agua, la utilidad de la compo-
2013) y Las Orquídeas (poslluvias, 2013), obtenida en el análisis por sición, abundancia y distribución de las especies de diatomeas como
temporadas y sitios, indicaría que su afinidad es consecuencia de las bioindicadores de éste y otros sistemas acuáticos.
condiciones del río en esta zona, es decir, aguas con elevada oxige-
nación, con tendencia a la alcalinidad. En ambos sitios se registró a
Plantohidium frequentissimum como indicadora de medios oligotrófi- AGRADECIMIENTOS
cos; en tanto, Navicula rhynchocephala, Nitzschia palea y Planothidium Los autores agradecen a los revisores anónimos sus comentarios, quie-
lanceolatum señalan la incorporación de materia orgánica al sistema nes contribuyeron a mejorar el trabajo; también al Dr. Luis Giovanni
(Cox, 1996; Krammer & Lange Bertalot, 1997a, b; Krammer & Lange Ramírez Sánchez por la elaboración del mapa del área de estudio.
Bertalot, 2004a, b; Segura-García, 2011). En cuanto a La Galera, el río
cruza en medio del poblado y los drenajes de las viviendas se vierten
directamente al cauce sin ningún tipo de tratamiento. Las especies que Tabla 9. Valores de correlación canónica obtenidos para los diferentes
estuvieron presentes en esta localidad son consideradas como tole- parámetros fisicoquímicos medidos en los diferentes sitios y épocas.
rantes a niveles críticos de contaminación, indicadoras de ambientes El eje 1 está relacionado positivamente con la profundidad y negativa-
hipereutróficos, bajas concentraciones de oxígeno disuelto y aumento mente con el pH y la dureza total. El eje 2 está correlacionado positiva-
de sólidos disueltos (Van Dam et al., 1994; Cox, 1996; Lange-Bertalot, mente con los nitritos y el amonio.
2001; Krammer & Lange-Bertalot, 2004 b; Segura-García, 2011) (Fig.
Variable Coeficientes de correlación canónica
6). Entre las especies que destacaron por su abundancia se encuentran
Navicula germainii, N. recens, Nitzchia clausii, N. inconspicua y N. palea Profundidadad Z (cm) 0.587639 0.325134 -0.431062
(Tabla 4).
Temperatura T (°C) 0.317233 0.002609 -0.188714
De los grupos formados a partir del ACC, el perteneciente al del río pH -0.65557 -0.190009 -0.293711
Yerbabuena incluyó especies adaptadas a elevadas concentraciones de
materia orgánica; el de La Galera es un buen indicador de ambientes Oxígeno disuelto [O. D.]
0.02544 -0.0248693 -0.35453
perturbados por actividad humana (escorrentías de aguas residuales y (mg/L)
potreros) (Lange-Bertalot, 2001; Krammer & Lange-Bertalot, 2004 b; Nitritos N-NO2 (mg/L) 0.02913 0.724682 0.0353778
Metzeltin & Lange-Bertalot, 1998; Segura-García, 2011); mientras que
Amonio N-NH4 (mg/L) -0.02664 0.279183 0.657764
el último grupo tolera bien la desecación y se encuentran en aguas oli-
gotróficas a mesotróficas (Van Dam et al., 1994; Lange-Bertalot, 2001; Alcalinidad a la fenoftaleína
-0.30149 0.140952 -0.012417
Krammer & Lange-Bertalot, 2004 b; Metzeltin & Lange-Bertalot, 1998; Alc (fenof-mg/L)
Segura-García, 2011; Segura-García et al., 2012). Dureza total Dt (mg/L) -0.97209 -0.106322 -0.03616

Hidrobiológica
Diatomeas epilíticas del río Zinapécuaro, México 201

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Hidrobiológica
 Hidrobiológica 2016, 26 (2): 203-211

Morphological and molecular evidence for Osmundea coelenterata comb. nov. (Ceramiales, Rhodophyta)
from the tropical Atlantic Ocean

Evidencias morfológicas y moleculares para Osmundea coelenterata comb. nov. (Ceramiales, Rhodophyta)
del Océano Atlántico tropical
Mutue T. Fujii1, Abel Sentíes2, Abdiel Jover C.3, Jhoana Díaz-Larrea2 and Arsenio Areces4

1
Núcleo de Pesquisa em Ficologia, Instituto de Botânica, Av. Miguel Estéfano, 3687 - 04301-902 São Paulo. Brasil
2
Departamento de Hidrobiología, Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa, Apdo. Postal 55-535, CDMX, 09340. México
3
Departamento de Biología, Universidad de Oriente, Patricio Lumumba s/n. CP: 90500 Santiago de Cuba. Cuba
4
Instituto de Oceanología, Primera no. 18406, Rpto. Flores, Playa, Habana. Cuba
e-mail: [Link]@[Link]

Fujii M. T., A. Sentíes, C. A. Jover, J. Díaz-Larrea and A. Areces. 2016. Morphological and molecular evidence for Osmundea coelenterata comb. nov. (Ceramiales,
Rhodophyta) from the tropical Atlantic Ocean. Hidrobiológica 26 (2): 203-211.

ABSTRACT
Background. As part of the monographic studies on the Laurencia complex (Rhodomelaceae, Rhodophyta) from Cuba,
detailed taxonomic research was carried out on Laurencia coelenterata, a diminutive species collected in Santiago de
Cuba, in the eastern Cuban archipelago. The vegetative and reproductive features of the species clearly belong to the genus
Osmundea, a member of the Laurencia complex: two pericentral cells per each vegetative axial segment, tetrasporangia
cut off randomly from cortical cells, and filament-type spermatangial branches. Goals. In this study the morphological
characteristics previously unknown to Laurencia coelenterata are shown, and in order that their taxonomic position within
the Laurencia complex is discussed. Furthermore, the global geographic distribution of the Osmundea species is analysed.
Methods. Morphological and molecular analysis of the rbcL gene sequences were performed allied with the preparation
and interpretation of phylogenetic hypotheses. Results. The new morphological analysis of the paratype specimen (#
4451) housed in the Puertorriqueño Marine Herbarium showed that Laurencia coelenterata was incorrectly placed in the
genus Laurencia. The phylogenetic position of the present species was inferred by the analysis of the chloroplast-encoded
rbcL gene sequences, and the range of the genetic variation found in this analysis also supports the transfer of Laurencia
coelenterata to the genus Osmundea, as O. coelenterata (D. L. Ballantine et Aponte) M.T. Fujii, Sentíes et Areces. Conclu-
sions. The morphological and molecular approach in algal taxonomy is allowing consolidate the nomenclatural status of
the species, and the new combination for Laurencia coelenterata as Osmundea coelenterata is not an exception.
Key words: Laurencia sensu lato, Osmundea, rbcL, Santiago de Cuba, taxonomy.

RESUMEN
Antecedentes. Como parte de los estudios monográficos sobre el complejo Laurencia (Rhodomelaceae, Rhodophyta) en
Cuba, se llevó a cabo la recolecta e investigación taxonómica detallada de una pequeña especie Laurencia coelenterata,
presente en Santiago de Cuba, región oriental del archipiélago cubano. Los caracteres vegetativos y reproductivos pre-
sentes en esta especie y que son exclusivos del género Osmundea (miembro del complejo Laurencia) son: dos células
periacentrales por cada segmento axial vegetativo, los tetrasporangios nacen al azar de las células corticales y las ramas
espermatangiales son de tipo “filamento”. Objetivos. En este trabajo se describen caracteres morfológicos previamente
no conocidos para Laurencia coelenterata y se discute su posición taxonómica dentro del complejo Laurencia. Además
se analiza la distribución geográfica global de las especies de Osmundea. Métodos. Se realizaron análisis morfológicos
y moleculares de secuencias del gen rbcL. Complementándose con la elaboración e interpretación de las hipótesis filo-
genéticas. Resultados. El análisis morfológico actual del paratipo (# 4451) resguardado en el Herbario Marino Puertorri-
queño mostró que L. coelenterata fue ubicado de manera incorrecta dentro del género Laurencia. La posición filogenética
de esta especie fue inferida por secuencias del gene cloroplástico rbcL y el intervalo de variación genética encontrado,
también soporta la transferencia de Laurencia coelenterata al género Osmundea, como O. coelenterata (D. L. Ballantine et
Aponte) M.T. Fujii, Sentíes et Areces. Conclusiones. La aproximación morfológica y molecular en la taxonomia algal esta
permitiendo consolidar el status nomenclatural de las especies, este estudio no es la excepción para la nueva combina-
ción de Osmundea coelenterata.
Palabras clave: Laurencia sensu lato, Osmundea, rbcL, Santiago de Cuba, taxonomía.

Vol. 26 No. 2 • 2016

204 Fujii, M. T. et al.

INTRODUCTION Molecular study. Samples for molecular analysis were cleaned,

dried, and preserved in silica gel. Total DNA was extracted using a
Laurencia coelenterata D. L. Ballantine and Aponte (Ballantine et Apon- DNeasy Plant Mini Kit (QIAGEN, Valencia, CA, USA), according to the
te, 1995) is a diminutive species, originally collected from the Dry Tor- manufacturer’s instructions. The rbcL gene was amplified in three over-
tugas, Florida, at 9 m depth. According to the authors, the name given lapping fragments with the primer pairs suggested by Freshwater &
to it was due to the superficial resemblance of juvenile plants to an Rueness (1994), using the Taq polymerase chain reaction (PCR) Core
anemone. Despite this characteristic, the species is not easily found in Kit (QIAGEN). All PCR products were analyzed by electrophoresis in 1%
the natural environment because of its small thalli. agarose to confirm product size. The PCR products were purified with
The taxonomy of the red algal genus Laurencia J. V. Lamouroux the QIAquick Purification Kit (QIAGEN) according to the manufacturer’s
sensu lato is extremely complicated because of the large degree of recommendations. Cycle sequencing was carried out on an ABI PRISM
morphological plasticity and worldwide distribution from temperate to 3100 Genetic Analyzer (Applied Biosystems, Carlsbad, CA, USA), using
tropical oceans. Consequently, the taxonomic position of the species in the BigDye Terminator Cycle Sequencing Reaction Kit (Applied Biosys-
this group has changed rapidly as new morphological and molecular tems). Primers were used for PCR amplification and cycle sequencing.
data are processed. In the roughly two hundred years since the creation Sequences were analyzed with Sequence Navigator software, version
of the genus Laurencia (Lamouroux, 1813), many changes have been 1.0.1 (Applied Biosystems).
proposed in what we currently refer to as the Laurencia complex, made
up of seven formally proposed genera: Laurencia sensu stricto, Osmun- Phylogenetic analyses. Phylogenetic relationships were inferred
dea Stackhouse (Stackhouse, 1809), Chondrophycus (Tokida et Saito) with PAUP* version 4.0b10 (Swofford 2002) and MrBayes v.3.0 beta 4
Garbary et J. T. Harper (Garbary & Harper, 1998), Palisada (Yamada) K. W. (Huelsenbeck & Ronquist, 2001). Maximum parsimony (MP) trees were
Nam (Nam, 2007), Laurenciella Gil-Rodríguez, Sentíes, Díaz-Larrea, Cas- constructed by applying the heuristic search option, tree-bisection-
sano et M. T. Fujii (Cassano et al., 2012), and most recently Coronaphy- reconnection (TBR) branch swapping, with unordered and unweighted
cus Metti, (Metti et al., 2015). characters, and gaps treated as missing data. Modeltest software,
version 3.7 (Posada & Crandall, 1998), was used to find the model of
In the Cuban archipelago, the Laurencia complex has 17 species, sequence evolution least rejected in each data set by a hierarchical
distributed into 3 genera: Laurencia sensu stricto (11), Palisada (5), and likelihood ratio test. Once the evolution model had determined a Maxi-
Yuzurua (1 with two varieties) (Suárez et al., 2015). mum Likelihood (ML), searches were performed by applying the esti-
mated parameters (substitution model, gamma distribution, proportion
During the Laurencia complex expedition to the eastern coast of the
of invariant sites, and frequencies of the bases). Maximum likelihood
Cuban archipelago, Laurencia coelenterata was found growing on the
analysis was then employed to construct the most likely tree from the
consolidated substrata in a biogenic sand beach, with limestone and
data set. Maximum Likelihood and MP branch supports were calculated
beds of the seagrass Thallasia testudinum Banks ex König at the bottom.
by nonparametric bootstrapping analysis (Felsenstein, 1985), as imple-
The detailed morphological studies carried out on this material revealed
mented in PAUP*.
vegetative and reproductive characteristics belonging to the genus Os-
mundea, and not to the genus Laurencia (Ballantine & Aponte, 1995). In The general time-reversible model of nucleotide substitution with
this study, previously unknown morphological features of L. coelenterata invariant sites and gamma-distributed rates for the variable sites (GTR
are revealed that justify its transfer to Osmundea. Emendation to the + I + G) were used for Bayesian analysis (BI). This model was selected
species’s original description is provided. The new combination is corro- based on an ML ratio test implemented by the software Modeltest, ver-
borated by chloroplast-encoded rbcL gene-sequence analysis. sion 3.06 (Posada & Crandall, 1998), with a significance level of 0.01.
For Bayesian analysis, we ran four chains of Markov Chain Monte Carlo,
MATERIAL AND METHODS sampling one tree every 1,000 generations for 4,000,000 generations,
starting with a random tree. A 50% consensus tree-majority rule (as im-
Study area. Samples were collected at the Cazonal beach, Santiago de plemented by PAUP*) was computed after the burn-in point. The range
Cuba (19° 53’39’’ N and 75° 31’8 .7’’ W), Cuba. Cazonal is a biogenic of rbcL divergence values within and between species was calculated
sand beach, 60 cm deep, with isolated limestone and beds of the se- using uncorrected “p” distances obtained from PAUP*.
agrass Thallasia testudinum at the bottom. The beach is located 52 km
east of the city of Santiago de Cuba.
Morphological study. Transverse and longitudinal hand sections were
RESULTS
made with a stainless-steel razor blade and stained with 0.5% aqueous Osmundea coelenterata (D.L. Ballantine et Aponte) M.T. Fujii, Sen-
aniline blue solution, acidified with 1N HCl, to highlight the diagnostic tíes et Areces comb. nov. (Figs 1-9).
morphological features.
BASIONYM: Laurencia coelenterata D.L. Ballantine et Aponte, 1995,
The microscopic measurements were obtained using a calibrated Bot. Mar. 38: 417-418, figs. 1-2).
ocular micrometer. Photographs were taken with a Panasonic FT3 Lu-
mix digital camera and the photomicrographs were obtained using a HOLOTYPE: US (D.L. Ballantine # 3908)
Zeiss Axiocan ERC-5S digital camera (Göttingen, Germany) coupled to PARATYPE: Herbario Marino Puertorriqueño # 4451!
an Axioskop 2 Zeiss microscope (Göttingen, Germany). The vouchers
were deposited at the herbarium of the Instituto de Botânica, at São TYPE LOCALITY: Pulaski Shoals, Dry Tortugas, Florida, USA
Paulo, Brazil (SP) and at the phycological collections of the Oriente Uni- (24o41.661” N, 82o42.296”W).
versity, at Santiago de Cuba, Cuba (FCA 191-ah).

Hidrobiológica
Osmundea coelenterata comb. nov. from tropical Atlantic Ocean 205

2 3

4 5

p
p
a

Figures 1-5. Osmundea coelenterata comb. nov. 1 Aspect of a tuft from Cuba on the natural substrate. Scale bar: 2 mm. 2-3) Cortical cells in surface view and in
longitudinal section view, respectively. Arrows indicate secondary pit connections. 4) Transverse section of the thallus (note thick-walled medullary cells). 5) Detail of
medulla in transverse section, showing an axial cell (a) with two pericentral cells (p). Scale bars = 100 µm (Figs 2, 5), 50 µm (Fig. 3) and 200 µm (Fig. 4).

Vol. 26 No. 2 • 2016

206 Fujii, M. T. et al.

6 7

8 9

Figures 6-9. Osmundea coelenterata comb. nov. 6) Longitudinal section through a mature cystocarp (note the cystocarp partially immersed in the thallus). 7) Longi-
tudinal section through a cup-shaped spermatangial pit, showing “filament-type” spermatangial branches originated from cortical cells, and terminating in a single
vesicular sterile cell (arrows). 8-9) Longitudinal sections through the tetrasporangial branches, with tetrasporangia originated from cortical cells, and showing right
angle arrangement in relation to the branch. Scale bars = 100 µm (Figs 6, 8), 50 µm (Figs 7, 9).

Amended diagnosis: vegetative axial segment with two pericentral Vegetative structures: in surface view, cortical cells are rounded, re-
cells, whose diameters are slightly smaller than those of the surroun- gularly arranged throughout the thalli, 10-25 µm diameter, with secon-
ding cells; male gametophytes with 'filament-type' spermatangial dary pit connections frequently present between the cortical cells (Fig. 2).
branches originated from apical and cortical cells; tetrasporangia are Corps en cerise absent. In transverse section, thalli with one-two layers
randomly produced from cortical cells at the apex of the branches. of quadratic to slightly radially elongated pigmented cortical cells, not
arranged as palisade, 20-35 µm high x 20-30 µm wide in the middle por-
Habit: plants forming tufts, strongly attached to the substrate by a tions of the main axes (Fig. 3). Medullar region with three or four layers of
discoid holdfast, rigid, cartilaginous in texture, not adhering to herba- colorless cells, rounded, (50)90-130 µm diameter, where the pericentral
rium paper when dried. The thalli are reddish-brown, the axes terete cells are smaller than those in the other layers. Medullary cell walls are
to slightly compressed, claviform, 3-4 mm high and 500-800 µm dia- extremely thick and can almost completely fill the lumen of the cells.
meter. The axes are sparsely branched and the branches are produced However, lenticular thickenings are absent (Figs 4-5). Each vegetative
alternately. Short branchlets are present in the apical portions of some axial segment cuts off two pericentral cells, rounded, 90-130 µm diame-
branches and axes, giving the species a very characteristic appearance ter (Fig. 5). In median longitudinal section through a branchlet, cortical cell
(Fig. 1). walls near apices not projecting beyond the surface.

Hidrobiológica
Osmundea coelenterata comb. nov. from tropical Atlantic Ocean 207

Reproductive structures: female gametophytes are characterized Habitat and distribution: The holotype specimens were collected by
by laterally bearing cystocarps partially immersed in the thalli. The SCUBA at 9 m depth at the Dry Tortugas, Florida, USA. In Santiago de
cystocarps are pyriform, 350-500 µm diameter, bearing a prominent Cuba, however, Osmundea coelenterata was found growing on the con-
carpostome. Carpospores are claviform, 40-45 μm high x 10-15 μm solidated substrata in a biogenic sand beach, with isolated limestone
wide, and are produced abundantly (Fig. 6). Male gametophytes have and beds of the seagrass Thallasia testudinum at the bottom.
filament-type spermatangial branches originating in cortical cells in the
Material examined: CUBA: IDO-161, Cayo Paredon Grande, Archipiéla-
cup-shaped spermatangial pit. Spermatangial branches bear sperma-
go Jardines del Rey (intertidal), 21.x.1992, Leg. A. Areces (SP 401499).
tangial mother cells that give rise to several elliptical spermatangia,
Santiago de Cuba, Playa Cazonal, [Link].2008, Leg. A. Jover Capote, fe-
4-8 μm diameter, each with a single distally located nucleus, and usua-
male, male, and tetrasporangial specimens (FCA 191-ah).
lly terminating in one elliptical vesicular sterile cell, 7-8.5 µm high x
6.0-6.5 µm wide. (Fig. 7). Tetrasporangia are cut off randomly from the Additional material examined: Laurencia coelenterata, USA, Dry Tor-
cortical cells at the apex of the branches and have a diameter of 50–80 tugas, Pulaski Shoals, 9 m, [Link].1991, Leg. David L. Ballantine, (Herbario
μm, displaying right-angle arrangement in relation to the longitudinal Marino Puertorriqueño # 4451 - Paratype) (Figs 10-13).
axes. The fertile pericentral cells cut off two presporangial cover cells
Molecular analyses. A total of 37 sequences were analyzed including
distally and the tetrasporangia. The post-sporangial cell was not dis-
five outgroup taxa, Bostrychia radicans (Montagne) Montagne, Chondria
cernible (Figs. 8-9).

10 11

12 13

p p

Figures 10-13. Paratype of Laurencia coelenterata (# 4551). 10) Habit of the plant. 11) Cortical cells in surface view, showing a secondary pit-connection between
them (arrows). 12) Transverse section of the thallus. 13) Detail of the upper portion of a branch with an axial cell (a) and two pericentral cells (p). Scale bars: 1 mm
(Fig. 10), 50 µm (Figs 11 and 13) and 100 µm (Fig. 12).

Vol. 26 No. 2 • 2016

208 Fujii, M. T. et al.

collinsiana M. A. Howe, C. dasyphylla (Woodward) C. Agardh, C. califor- Intergeneric divergence varied from 9.2 to 13.7% for Laurencia and
nica (Collins) Kylin in the Rhodomelaceae, and Ceramium brevizonatum Osmundea from 8.5 to 12% for Chondrophycus and Laurencia, from 9
H. E. Petersen in the Ceramiaceae. Maximum Parsimony, ML and BI to 11.5% for Chondrophycus and Osmundea, from 8 to 10% for Lau-
topologies were similar. The first 50 nucleotides and the last 40 bp of renciella and Laurencia, from 8.2 to 10% for Laurenciella and Palisada,
all rbcL sequences were removed, producing a data set of 1377 base from 10 to 11% for Laurenciella and Chondrophycus, from 10 to 13%
pairs, and the rest of the sequences were aligned without ambiguity. for Laurenciella and Osmundea, from 9.8 to 10.2% Laurenciella and Yu-

Bostrychia radicans USA (AF259497)

Ceramium brevizonatum USA (AF259451)

Chondria collinsiana Brazil (GU330225)

C. dasyphylla USA (U04021)
C. californica USA (AY172578)

Laurenciella
L. marilzae Spain (EF686002)
0,97/98/95 L. marilzae Brazil (GU938189)
L. marilzae México (HQ115065)
L. brongniartii Australia (EF061654)
0,99/97/95 L. filiformis Mexico (EF658643)
0,97/98/95 L. intricata Mexico (EF658644)

Laurencia
L. obtusa Ireland (AF281881)
L. dendroidea Brazil (GU330228)
0,99/95/96 L. natalensis South Africa (AF465816)
L. oliveirana Brazil (JF810352)
0,99/96/97 L. venusta Mexico (EF061655)
P. perforata Mexico (EF061651)
0,95/96/97 P. patentiramea Philippines (AF489862)
Palisada

0,95/96/97 P. thuyoides Philippines (AF489863)

P. corallopsis Mexico (EF061646)

0,99/90/100
O. spectabilis var. spectabilis Mexico (AY172574)
O. blinksii USA (AY172575)
O. splendens Mexico (AY172576)
0,95/98/99
O. sinicola USA (AY588407)
O. sanctarum Brazil (KC012600)
Osmundea
0,94/96/98 0,95/97/96
O. osmunda Ireland (AF281877)
0,95/98/98 O. pinnatifida Mexico (KC910746)

0,95/94/90 O. hybrida France (FJ785317)

O. oederi (as O. ramosissima) Ireland (AF281880)
O. truncata Ireland (AF281879)
0,99/90/100 O. coelenterata Cuba (KJ722790)
0,99/97/97 Chondrophycus aff. undulatus New Calendonia (FJ785307)
Chondrophycus

Chondrophycus sp. 1 New Calendonia (FJ785311)

Chondrophycus sp. 2 New Calendonia (FJ785310)
0,99/94/96 Chondrophycus sp. 3 New Calendonia (FJ785311)

0,95/98/98 Y. poiteaui var. poiteuai US (EF061652)

Yuzurua

Y. poiteaui var. gemmifera Mx (EF061648)

10 changes
Figure 14. Phylogenetic relationships in the Laurencia complex based on Bayesian analysis of rbcL DNA sequences. Bayesian posterior probability/MP bootstrap/and
ML bootstrap values are indicated at the nodes. Taxa marked in bold indicate newly determined sequence.

Hidrobiológica
Osmundea coelenterata comb. nov. from tropical Atlantic Ocean 209

zurua, from 7 to 10.5% for Laurencia and Palisada, from 8.5 to 10% for subgenus Laurencia). Currently, we know that the right-angle arrange-
Laurencia and Yuzurua, from 8 to 9.2% for Palisada and Chondrophy- ment of tetrasporangia is shared mainly by the species of Chondrophy-
cus, from 8.5 to 12.5% for Palisada and Osmundea, from 8 to 10.5% cus, Palisada, and Yuzurua, and pit connections between adjacent cortical
for Palisada and Yuzurua, from 9.5 to 10.8% for Chondrophycus and cells could be present in all members of the Laurencia complex (Nam
Yuzurua, and from 10.5 to 11.9% for Osmundea and Yuzurua. 2006, Cassano et al. 2012, Metti et al. 2015).
Interspecific divergence obtained for the species of Laurencia va- Osmundea truncata from Ireland is the closest species to this spe-
ried from 1 to 6%, from 1.3 to 6% for Palisada, from 1.8 to 7% for cies, although their gross morphology is completely distinct. The tha-
Osmundea, from 1.3 to 1.5% for Laurenciella, 0.5% for Yuzurua, and llus in O. truncata is up to 5 cm high, slightly or strongly compressed
from 1.6 to 6% for those of Chondrophycus. and abundantly branched (Machín-Sanchéz et al., 2012), whereas in
Finally, the divergence of the Cuban specimen from other Osmun- O. coelenterata it is smaller (3-4 mm), terete, and branching is rare.
dea species was 3.0-8.5%. In relation to the anatomical comparison, Osmundea truncata and O.
coelenterata have in common the presence of longitudinally arranged
The topology of the majority rule Bayesian tree is shown in Figure secondary pit connections between adjacent cortical cells and cup-
14. The data set consisted of 907 constant characters, 170 parsimony shaped spermatangial pit. Lenticular thickenings are present in the
informative sites, and 300 parsimony non-informative sites. former but absent in the latter. Furthermore, the genetic divergence
The analyses show a monophyletic Laurencia complex with high between these species is 1.5%, clearly representing two distinct spe-
bootstrap support in relation to the members of the outgroups. The Lau- cies of Osmundea.
rencia complex separated into six clades with high bootstrap support,
corresponding to the following genera: Laurencia, Chondrophycus, Os- The geographic distribution of the Osmundea species was analyzed
mundea, Palisada, Laurencia, and Laurenciella. based on dataset presented by Guiry and Guiry (2015). In this databa-
se, there are 24 species (and infraspecific) names, of which 20 have
The monophyletic clade that corresponded to the genus Osmundea been flagged as currently accepted taxonomically. Eight species (40%)
included eleven species. Within the Osmundea assemblage, the Cu- of these occur exclusively in the North American Pacific: O. blinksii (Ho-
ban specimen formed a well-supported clade with O. truncata (Kützing) llenberg et I. A. Abbott) K. W. Nam, O. crispa (Hollenberg) K. W. Nam, O.
[Link] et Maggs from Ireland.
estebaniana (Setchell & N. L. Gardner) J.N. Norris, O. multibulba (E.Y.
Dawson, Neushul et Wildman) K. W. Nam, O. purepecha Sentíes, Men-
doza-González et Mateo-Cid, O. spectabilis (Postels et Ruprecht) K. W.
DISCUSSION
Nam, and O. splendens (Hollenberg) K. W. Nam.
The Cuban specimens formed a well-supported clade with other spe-
cies of Osmundea corroborating the morphological data. The divergen- Osmundea lata (M. Howe et W.R. Taylor) Yoneshigue-Valentin, M. T.
ce of the Cuban specimen from other Osmundea species was high, Fujii et Gurgel and O. sanctarum M. T. Fujii et Rocha-Jorge occur only in
which confirms that it constitutes an authentic taxonomic entity. The Brazil and they have restricted and timely distribution in subtidal con-
intergeneric and interspecific divergence values obtained in the present ditions, under the influence of cold waters of the South Atlantic Central
work are similar to those reported by other authors for the Laurencia Waters (Howe & Taylor, 1931; Yoneshigue-Valentin et al., 1995, 2003;
complex (McIvor et al., 2002; Cassano et al., 2012a,b; Machín-Sanchez Rocha-Jorge et al., 2013).
et al., 2014; Metti et al., 2015).
The Northern hemisphere of the Atlantic Ocean, including the Medi-
The genera Laurencia and Osmundea are clearly distinguished ge- terranean, Adriatic Sea, and Macaronesia houses 50% of the Osmudea
netically as well as morphologically. Some features, such as the pre- species known to date: O. hybrida (A. P. de Candolle) K. W. Nam, O.
sence of the secondary pit connections between cortical cells and the maggsiana Serio, Cormaci et G. Furnari, O. oederi (Gunnerus) G. Furnari,
presence/absence of lenticular thickening are shared by both genera, O. osmunda (S. G. Gmelin) K. W. Nam and Maggs, O. pedicularioides
but the majority of diagnostic morphological features are distinct, such (Børgesen) G. Furnari, Serio et Cormaci, O. pelagiensis G. Furnari, O.
as four pericentral cells per vegetative segment in Laurencia against pelagosae (Schiffner) K. W. Nam, O. pinnatifida (Hudson) Stackhouse, O.
two in Osmundea; the origin of spermatangia and tetrasporangia is truncata (Kützing) K. W. Nam et Maggs, and O. verlaquei G. Furnari (Gury
random from cortical cells in Osmundea, whereas in Laurencia they are & Gury 2015). Except Osmundea maggsiana and O. pelagiensis that
from a particular fertile pericentral cell. are reported only from the Mediterranean and/or Adriatic Sea (Cormaci
et al., 1994; Serio et al., 2008), all others are widely distributed in the
The tetrasporangial arrangement in superficial view of the bran- Northern Atlantic Ocean and beyond but have never occurred in the
ches is parallel in Laurencia, whereas it can be parallel or right-angled North American Pacific.
in Osmundea.
Osmundea pinnatifida is the most widely distributed species in the
Ballantine and Aponte (1995) had already noticed that L. coelentera- northern hemisphere of the Atlantic Ocean and also in the Indian and
ta does not conform to Saito’s (1967) concept of the subgenera Lauren- Pacific Oceans (Guiry & Gury, 2015), characterizing the Hommersand’s
cia and Chondrophycus, since the species possesses tetrasporangia with late Tethyan distribution pattern, according to McIvor et al. (2002), co-
a right-angle arrangement (a character of the subgenus Chondrophycus), rroborated by Furnari et al. (2004). The reference to this species in Bra-
and secondary pit connections between cortical cells (a character of the zil was never confirmed nor was O. hybrida (Fujii et al., 2011).

Vol. 26 No. 2 • 2016

210 Fujii, M. T. et al.

The geographic distribution pattern found for the species of Os- Furnari, G., D. Serio & M. Cormaci. 2004. Revision of Laurencia pedi-
mundea suggests their affinity to temperate and warm temperate con- cularioides (Ceramiales, Rhodophyta). Taxon 53: 453-460. DOI:
ditions. Therefore, this is the first report of Osmundea in the Caribbean, 10.2307/4135621
occurring in a typical tropical environment. This fact indicates that fur-
ther studies are needed in the Caribbean region and in the Western Garbary, D. J. & J. T. Harper. 1998. A phylogenetic analysis of the Lau-
Atlantic. rencia complex (Rhodomelaceae) of the red algae. Cryptogamie
Algologie 19: 185-200.

ACKNOWLEDGEMENTS Guiry, M. D. & G. M. Guiry. 2015. AlgaeBase. World-wide electronic pub-

lication, National University of Ireland, Galway. [Link]
This work was partially supported by research grants from the Conse- [Link]; searched on 09 October 2015.
lho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq-Proc.
484647/2012-1) and the “Fundação de Amparo à Pesquisa de São Pau- Howe, M. A. & W. R. Taylor. 1931. Notes on new or Little-known marine
lo” (FAPESP-Proc. 2012/18775-6). M.T.F. thanks CNPq for a Productivity algae from Brazil. Brittonia 1: 7-33. DOI: 10.2307/2804654
Fellowship (Proc. 303915/2013-7). A.S. thanks both the UAMI, Consejo
de la Div. C.B.S., (Sesión 15.14-131014), and the Secretaría de Educa- Huelsenbeck, J. P. & F. R. Ronquist. 2001. MrBayes: Bayesian inference
ción Pública-PROMEP (UAMI-CA-117). We are very grateful to Dr. David of phylogeny. Biometrics 17: 754-755. DOI: 10.1093/bioinforma-
L. Ballantine for sending us the paratype material cited in this study, to tics/17.8.754
Dr. Michel J. Wynne for reading the manuscript and his valuable sug-
gestions for improvement, and to Dr. Liliana María Gómez Luna for her Lamouroux, J. V. F. 1813. Essai sur les genres de la famille des thalas-
inestimable logistic support. siophytes non articulées. Annales du Muséum d’Histoire Naturelle,
Paris 20: 21-47, 115-139, 267-293, pl. 713.

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Hidrobiológica
Osmundea coelenterata comb. nov. from tropical Atlantic Ocean 211

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97.

Vol. 26 No. 2 • 2016

 Hidrobiológica 2016, 26 (2): 213-223

Macroalgas marinas bentónicas de Isla Gudalupe, Baja California, México

Bentic marine macroalgae from Guadalupe Island, Baja California, Mexico

Brigida Cosette Quiñones-Peyro1, Francisco Omar López-Fuerte1, Alejandra Mazariegos Villareal2, Elisa Serviere-Zaragoza2, Margarita
Casas Valdez3 y Ricardo Yabur Pacheco4

1
Universidad Autónoma de Baja California Sur. La Paz, B.C.S., 23080. México
2
Centro de investigaciones Biológicas del Noroeste. Instituto Politécnico Nacional 195, Col. Playa Palo de Santa Rita Sur. La Paz, B.C.S., 23096. México
3
Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas. Instituto Politécnico Nacional s/n, Col Playa Palo de Santa Rita, La Paz, B.C.S., 23096. México
4
Universidad Olmeca. Carretera Villahermosa-Macuspana Km. 14. Villahermosa, Tabasco, 86280. México
e-mail: ryabur72@[Link]

Quiñones-Peyro B. C., F. O. López-Fuerte, A. Mazariegos Villareal, E. Serviere-Zaragoza, M. Casas Valdez y R. Yabur Pacheco. 2016. Macroalgas marinas bentónicas de Isla Guda-
lupe, Baja California, México. Hidrobiológica 26 (2): 213-223.

RESUMEN
Antecedentes. El último inventario florístico de algas marinas de Isla Guadalupe se publicó en la década de 1980, e
incluye una recopilación de trabajos de colecciones de principios del siglo pasado. Objetivos. Realizar un inventario y
un análisis actualizado de la comunidad de macroalgas de Isla Guadalupe. Métodos. Se efectuaron cuatro muestreos
durante los meses de enero, abril y octubre del 2013 y mayo del 2014, en la zona intermareal y en la submareal, a 10
y 18 m de profundidad, dependiendo de la localidad. Resultados. En total se determinaron 102 especies, entre las que
se encuentran representantes de las tres principales Divisiones taxonómicas: 14 especies de la División Chlorophyta, 29
especies de la División Ochrophyta y 59 especies de la División Rhodophyta, las cuales se relacionan con 39 familias y 65
géneros. De los organismos determinados a nivel específico, 30 corresponden a nuevos registros, 13 con sinonimia taxo-
nómica y 59 especies están previamente registradas. De acuerdo con el índice de Margalef, durante mayo del 2014 se
presentó la mayor riqueza biológica, en este mismo periodo, según el índice de Shannon-Wiener, se encontró una mayor
diversidad. Los datos se analizaron estadísticamente con el análisis PERMANOVA, el cual mostró diferencias significativas
entre los factores examinados de profundidad, temporada, zona y localidad de muestreo, lo que indica una alta hetero-
geneidad entre las localidades, principalmente entre la zona norte y la oeste de la isla. Conclusiones. Isla Guadalupe
presenta una gran riqueza y diversidad biológica. De acuerdo con el análisis SIMPER, las especies que más contribuyen a
las diferencias cualitativas de los factores analizados son Zonaria farlowii, Jania rosea, Sargassum palmeri, Dictyopteris
undulata y Padina durvillei.
Palabras clave: Isla Guadalupe, macroalgas, nuevos registros, Pacífico.

ABSTRACT
Background. The last floristic survey of marine algae species from Guadalupe Island was published in the 1980s, in-
cluding a summary of surveys from collections dating back to the beginning of the past century. Goals. To update the
species inventory and analyze the macroalgae community on Guadalupe Island. Methods. Four sampling procedures
were undertaken, during January, April, and October 2013, and May 2014, from intertidal and subtidal zones, at depths
of between 10 and 18m, depending on the locality. Results. 102 species were identified as representatives of the three
main taxonomic divisions; 14 species belonging to Chlorophyta, 29 to Ochrophyta, and 59 to Rhodophyta, related to 39
families and 65 genres. Of the organisms found at a specific level, 30 are new records, 13 are taxonomically synonymous,
and 59 correspond to previous registries. The Margalef index shows that the highest biologic richness occurred in May
2014, as while the highest diversity also appeared in that same month, as the Shannon-Wiener index indicates. Data
were statistically evaluated with the PERMANOVA analysis, showing statistical differences between the analyzed factors
(depth, season, zone, and locality), thus demonstrating high heterogeneity at the localities, mainly between the northern
and western areas of the island. Conclusions. Guadalupe Island has high species richness and diversity. In accordance to
SIMPER analysis, the species that contribute most to the qualitative differences found in the analyzed factors are Zonaria
farlowii, Jania rosea, Sargassum palmeri, Dictyopteris undulata, and Padina durvillei.
Key words: Guadalupe Island, macroalgae, new records, Pacific coast.

Vol. 26 No. 2 • 2016

214 Quiñones-Peyro B. C. et al.

INTRODUCCIÓN mente a su procesamiento, con una cámara fotográfica digital FinePix®

FujiFilm® S5000 y NIKON® COOLPix® 7100, para generar un acervo
La reserva de la biosfera de Isla Guadalupe es una de las principales fotográfico.
áreas naturales protegidas del país, con una superficie aproximada de
476,972 ha (SEMARNAT, 2005). Se ubica a 260 km de la costa del Pa- Trabajo taxonómico. Para la identificación de las especies, se consi-
cífico de Baja California y es un área de gran relevancia a nivel nacional deraron los aspectos de su morfología externa, como tamaño, color, tipo de
e internacional (SEMARNAT, 2002) en términos biológicos, ecológicos y ramificación, tipo de talo, y se realizaron preparaciones semipermanentes
biogeográficos. La zona costera, presenta un alto grado de heteroge- para la observación de características reproductivas y arreglo de la es-
neidad ambiental, lo que permite una considerable riqueza de especies, tructura celular. En el caso de ejemplares calcificados, en el laboratorio se
incluidas las macroalgas, donde se destaca un importante endemismo, realizaron procedimientos de descalcificación con ácido nítrico 0.5 N has-
que derivó del aislamiento del continente y de las condiciones particu- ta su preparación para inclusión en parafina. Las observaciones se com-
lares de la isla (Setchell & Gardner, 1930; Dawson, 1960a). La enorme pararon con claves y listas de especies de la región del Golfo de California
diversidad y abundancia de macroalgas permite que el área sea un y Pacífico Norte. Fueron utilizadas como base las referencias de Setchell y
importante sitio de alimentación, refugio, reproducción, desarrollo y Gardner (1920, 1924, 1925, 1930), Smith (1944), Taylor (1945, 1960),
crecimiento para diferentes especies de vertebrados e invertebrados Dawson (1941, 1953, 1954, 1960b, 1961, 1962, 1963a, 1963b), Nizamu-
(Setchell & Gardner, 1930). Los primeros trabajos formales que se rea- din (1969), Kogame (1966), Abbott y Hollenberg (1976), Norris y Johansen
lizaron para determinar la riqueza de macroalgas de la región, datan de (1981), Brostoff (1984), Stewart y Norris (1981), Stewart y Stewart (1984),
1925-1930. Setchell y Gardner (1930) publicaron la primera descrip- Mateo-Cid et al. (2000), Mendoza-González y Mateo-Cid (2000, 2005), Pe-
ción de las algas de Isla Guadalupe, en donde incluyeron un listado de droche et al. (2002), Keum et al. (2003), Kraft y Abbott (2003), Ávila-Ortiz
90 especies, de las cuales 22 las registraron como nuevas. Estas des- y Pedroche (2005), Pedroche et al. (2005, 2008), Leliaert et al. (2008),
cripciones se basaron principalmente en los organismos recolectados Silva (2008), León-Cisneros et al. (2009), Won et al. (2009), Mazariegos-
de anclas y dragas, derivadas de la expedición de H. L. Mason en 1925. Villarreal et al. (2010), Nelson y Wilcox (2010), Norris (2010), West et al.
En 1984, Stewart y Stewart, hicieron la última revisión de macroalgas (2010) y Aguilar-Rosas et al. (2012), Silva et al. (2014). La nomenclatura
de Isla Guadalupe, por medio de recolectas de organismos únicamente de las especies se actualizó con base en el catálogo disponible en el sitio
del lado este de la isla, en agosto de 1983, junto con una recopilación de internet Algae Base (Guiry & Guiry, 2014; [Link]
de los trabajos de Setchell y Gardner (1930, 1937) y Dawson (1960a), Las especies fueron ordenadas alfabéticamente dentro de cada División.
quienes incluyeron las colecciones de E. Palmer del año 1875, Brande- Análisis estadístico. Para confirmar la integridad del inventario de es-
gee de 1897, y C. L. Hubbs de 1946. En su lista de verificación, se inclu- pecies se realizaron curvas acumulativas de especies por número de
yeron 21 especies de Chlorophyta, 33 Ochrophyta y 158 Rhodophyta, cuadrantes. Para analizar la estructura de la comunidad se determina-
de las cuales 24 se reportaron como nuevos registros. Recientemente ron los parámetros descriptivos básicos: riqueza específica de Marga-
se han realizado algunas revisiones de organismos herborizados (Silva, lef, índice de diversidad Shannon-Wiener (H’) y equitatividad de Pielou
2008) y recolectados (Aguilar-Rosas et al., 2012). (J), con el programa PAST 3.12 (Hammer et al., 2001). Una vez que los
índices fueron calculados, se realizó un análisis de variancia de per-
El objetivo de este trabajo fue realizar un inventario de las macroal-
mutación multivariado (PERMANOVA; Anderson, 2001) para determinar
gas en Isla Guadalupe, incluyendo un monitoreo de la parte norte, sur, las diferencias en la estructura de las comunidades, empleando sitios,
este y oeste de la isla, y analizar la estructura de la comunidad. profundidad, zona y fecha de colecta como factores. El coeficiente de
Bray-Curtis se usó para comparar la similitud en la composición entre
los factores. Se realizaron las comparaciones pareadas entre grupos
MATERIALES Y MÉTODOS particulares mediante el cálculo del estadístico t como prueba a pos-
Para cubrir las diferencias espaciales y temporales del área de estudio, teriori y el valor p. Finalmente se realizó un análisis de porcentaje de
se realizaron cuatro visitas a Isla Guadalupe: enero, abril y octubre del similaridad con la prueba SIMPER, y con la distancia de similaridad de
2013 y mayo del 2014. En cada periodo, se recolectaron manualmente, Cosin para identificar las especies que más contribuyen a ubicar las
mediante buceo libre, scuba y hookah, todas las especies de macroalgas diferencias cualitativas para los factores analizados, con el programa
contenidas en diez cuadrantes (50 cm x 50 cm) y colocados a través de PAST 3.12 (Hammer et al., 2001).
transectos de 50 m de longitud, orientados de forma paralela a la costa
a dos profundidades (10 m, y/o 18 m) y/o en el intermareal, según el
sitio de recolecta y accesibilidad, con un total de 250 cuadrantes eva-
RESULTADOS
luados, de 8 sitios (Fig. 1). Los organismos seleccionados se depositaron En la tabla 1, se presentan los taxones de los organismos que fueron
en bolsas plásticas y frascos previamente etiquetados con los datos de determinados durante esta investigación, y se hace mención de las es-
recolecta: localidad, fecha, transecto, número de cuadrante del transecto pecies que presentan registro previo para Isla Guadalupe, así como los
y profundidad. Parte de las muestras se herborizaron directamente en que corresponden a nuevos registros y su sinonimia taxonómica. Entre
montajes permanentes en seco, mediante técnicas estandarizadas para los organismos identificados a nivel específico, se encuentran 14 espe-
montaje. Debido a las recomendaciones de la Comisión de Áreas Natu- cies dentro de la División Chlorophyta, 29 especies dentro de la División
rales Protegidas no se transportó ni utilizó formaldehido para almacenar Ochrophyta, y 59 especies dentro de la División Rhodophyta, las cuales
ejemplares para su traslado al laboratorio. Así mismo, en campo se reali- se relacionan con 39 familias, 65 géneros y 102 especies. Los datos ob-
zaron preparaciones permanentes en laminillas, de aquellos organismos tenidos, a partir de la recolección y observación de organismos, fueron
que presentaron estructuras reproductivas aparentes, y se observaron in registrados en una base de datos en el sistema de información BIOTICA
situ con un microscopio óptico. Cada organismo fue fotografiado previa- de la CONABIO (Yabur-Pacheco, 2014). El material determinado y her-

Hidrobiológica
Algas marinas de Isla Guadalupe, México 215

Figura 1. Área de estudio: Isla Guadalupe México. Los números representan los sitios de muestreo.

borizado fue depositado en el herbario del Centro Interdisciplinario de diferencias significativas entre las localidades (Fig. 4). Los análisis PER-
Ciencias Marinas, del Instituto Politécnico Nacional. MANOVA indican que estadísticamente la estructura de la comunidad
De las 316 especies que se han registrado en Isla Guadalupe, entre de macroalgas de la isla es significativamente diferente de acuerdo con
los trabajos de Setchell y Gardner (1920, 1930, 1937), Dawson (1944, cada uno de los factores considerados (Tabla 3). Las pruebas a posterio-
1960, 1961, 1962), Stewart y Stewart (1984), Mendoza-González y ri del análisis PERMANOVA muestran que hay diferencias significativas
Mateo-Cid (2000), Pedroche et al. (2005, 2008), Aguilar-Rosas et al. entre la profundidad intermareal con respecto a los 10 m y los 18 m (t=
(2006), Mateo-Cid et al. (2008), Silva (2008), Mateo-Cid y Mendoza- 1.87, p= 0.0012 y t=1.57, p= 0.094, respectivamente), pero no así entre
González (2009), Aguilar-Rosas et al. (2006, 2012), el 20% de ellas se las profundidades de 10 m y 18 m. La zona este no muestra diferencias
documentaron en esta investigación (Tabla 1): 30 especies correspon- significativas con la zona norte ni con la sur, mientras que la zona norte es
den a nuevos registros y 13 son sinónimos taxonómicos. significativamente diferente a la zona sur y a la oeste (t= 1.43, p= 0.0049
y t= 1.95, p= 0.0006, respectivamente). También se encontraron diferen-
Con base en los muestreos de enero del 2013, se realizaron curvas cias significativas entre la zona oeste con respecto a la zona sur (t= 1.73,
acumulativas de especies por número de cuadrantes, y se determinó que p= 0.001) y la zona este (t= 1.58, p= 0.0055). De acuerdo a la temporada
el número de cuadrantes fue el adecuado. En la tabla 2 se presentan las de muestreo, el cuarto monitoreo que se realizó en mayo del 2014, presen-
localidades en las que se realizaron los muestreos por temporada (Fig. 1), ta los valores más altos de riqueza y biodiversidad y mayores diferencias
de acuerdo con su profundidad y fecha de muestreo, indicando las zonas con los otros muestreos: t= 2.417, p= 0021 en comparación con enero
definidas para cada una de ellas, y que fueron delimitadas como norte, del 2013; t=1.931, p= 0.0303, con abril del 2013; t=2. 24, p= 0.0171,
sur, este y oeste. Según los datos obtenidos en el índice de Margalef, la con respecto a octubre. La localidad del Cantil Blanco, localizada en la
mayor riqueza específica se encontró en los muestreos de mayo del 2014 zona norte, mostró diferencias significativas cuando se comparó con las
(Fig. 2), que corresponden al periodo de primavera y el menor en el mues- localidades de Islote Toro (t=1.43, p=0.0108), Campo Oeste (t= 1.49, p=
treo de octubre del 2013 (otoño). Estos valores también se ven reflejados 0.0017) y el Morro (t= 1.98, p= 0.0141). El Morro también fue significa-
en la diversidad de taxa por localidades (Fig. 3), donde fue mayor en el tivamente diferente a Punta Prieta (t= 1.56, p= 0.0976) y a Campo Oeste
muestreo de mayo del 2014, y es menor en octubre del 2013, conforme (t= 1.30, p= 0.0366), mientras que el Islote Toro lo fue con respecto a
al índice de Shannon-Wiener (H’). El índice de equitatividad de Pielou (J), Punta Proa (t= 1.43, p= 0.0194) y Campo Oeste (t= 1.78, p= 0.0073).
muestra una distribución similar de la abundancia de las especies, sin

Vol. 26 No. 2 • 2016

216 Quiñones-Peyro B. C. et al.

Tabla 1. Macroalgas registradas en Isla Guadalupe, México, durante el presente estudio, ordenadas según la clasificación de Guiry & Guiry (2014).
Se indican tanto los nuevos registros para la localidad como los registros previos con sus referencias. En los taxones la indicación / = sinónimos
taxonómicos registrados previamente.
División Taxón Referencias
Chlorophyta Chaetomorpha aerea (Dillwyn) Kützing*
Chaetomorpha spiralis Okamura*
Cladophora columbiana F.S. Collins*
Codium dawsonii P. C. Silva, F. F. Pedroche, M. E. Chacana et K. A. Miller 11, 18
Codium fragile (Suringar) Hariot 14, 17
Codium hubbsii E. Y. Dawson 2, 11, 17
Codium latum subsp. palmeri (E. Y. Dawson) P. C. Silva 11, 14, 17
Codium schmiederi P. C. Silva, F. F. Pedroche et M. E. Chacana 11, 18
Codium simulans Setchell et N. L. Gardner 5, 11, 17
Microdictyon palmeri Setchell 5, 11, 14, 17
Phyllodictyon robustum (Setchell et N. L. Gardner) Leliaert et Wysor*
Siphonogramen parvum (W.J. Gilbert) I. A. Abbott et Huisman*
Ulva californica Wille / Ulva angusta Setchell et N. L. Gardner 5, 14, 17
Ulvella lens P. Crouan et H. Crouan 14

Ochrophyta Asteronema breviarticulatum (J. Agardh) Ouriques et Bouzon 12, 14

Chnoospora minima (Hering) Papenfuss*
Cladostephus spongiosus (Hudson) C. Agardh 1
Coilodesme corrugata Setchell et N. L. Gardner*
Colpomenia sinuosa (Mertens ex Roth) Derbès et Solier 12, 17
Desmarestia viridis (O.F. Müller) J. V. Lamouroux 12, 14, 17
Dictyopteris polypodioides (A. P. De Candolle) J.V. Lamouroux 3, 7, 10, 12
Dictyopteris undulata Holmes 12, 17
Dictyota binghamiae J. Agardh 12, 17
Dictyota cervicornis Kützing*
Dictyota dichotoma var. intricata (C. Agardh) Greville / Dictyota divaricata (J. Agardh) J. Agardh 5, 11, 17
Dictyota flabellata (F. S. Collins) Setchell et N. L. Gardner 12, 17
Eisenia desmarestioides Setchell et N.L. Gardner 4, 12, 14, 16, 17
Feldmannia mitchelliae (Harvey) H.-S. Kim 12, 14
Hydroclathrus clathratus (C. Agardh) M. A. Howe 12, 17
Padina caulescens Thivy*
Padina durvillei Bory Saint-Vincent 12, 17
Rosenvingea orientalis ([Link]) Børgesen*
Sargassum agardhianum Farlow 12, 17
Sargassum muticum (Yendo) Fensholt 11
Sargassum palmeri Grunow 4, 11, 14, 15, 17
Scytosiphon canaliculatus (Setchell et N. L. Gardner) Kogame / Hapterophycus canaliculatus (Setchell et N. L. Gardner) 12, 17
Scytosiphon lomentaria (Lyngbye) Link 12, 17
Sphacelaria novae-hollandiae Sonder 9, 12, 14, 17
Sphacelaria rigidula Kützing / Sphacelaria furcigera Kützing 12, 14, 17
Sporochnus bolleanus Montagne 5, 12, 14, 17
Sporochnus pedunculatus (Hudson) C. Agardh 5, 12, 14, 17
Stolonophora brandegeei (Setchell et N. L. Gardner) Nizamuddin 12, 13, 14, 17
Zonaria farlowii Setchell et N. L. Gardner 12, 14, 17

Rhodophyta Aglaothamnion cordatum (Børgesen) Feldmann-Mazoyer 6, 17

Amphiroa beauvoisii J.V . Lamouroux 8, 17
Amphiroa magdalenensis E. Y. Dawson 4, 5, 17
Amphiroa misakiensis Yendo*
Amphiroa valonioides Yendo 17
Anotrichium anthericephalum (E. Y. Dawson) Baldock / Griffithsia anthericephala E. Y. Dawson 5, 17
Anotrichium furcellatum (J. Agardh) Baldock / Griffithsia furcellata J. Agardh 17
Anotrichium tenue (C. Agardh) Nägeli / Griffithsia tenuis C. Agardh 6, 17

Hidrobiológica
Algas marinas de Isla Guadalupe, México 217

Continuación tabla 1.
División Taxón Referencias
Rhodophyta Antithamnion hubbsii E. Y. Dawson 17
Asparagopsis taxiformis (Delile) Trevisan 4, 5, 17
Bonnemaisonia hamifera Hariot 4
Centroceras clavulatum (C. Agardh) Montagne 17
Ceramium caudatum Setchell et N. L. Gardner 4, 6, 17
Chondria californica (Collins) Kylin 17
Corallina vancouveriensis Yendo 17
Crouania attenuata (C. Agardh) J. Agardh 5, 6, 14, 17
Cryptopleura peltata (Montagne) M. J. Wynne 6, 17
Cryptopleura ramosa (Hudson) L. Newton*
Dasya binghamiae A. J. K. Millar*
Dasya sinicola var. abyssicola (Dawson) Dawson*
Gayliella flaccida (Harvey ex Kützing) T. O. Cho et L. J. McIvor in Cho, T.O., Boo, S. M., Hommersand, M. H., Maggs,
C. A., McIvor, L. J. y Fredericq, S. 2008/ Ceramium flaccidum (Harvey ex Kützing) Ardissone 17
Gayliella taylorii (E. Y. Dawson) T. O. Cho et S. M. Boo*
Gelidium purpurascens N. L. Gardner 17
Grateloupia cornea Okamura*
Grateloupia howeii Setchell et Gardner 4, 17
Haliptilon janioides (E. Y. Dawson) Garbary et H. W. Johansen / Corallina janioides E. Y. Dawson 4, 17
Helminthocladia australis Harvey*
Heterosiphonia erecta N. L. Gardner 17
Hypnea cervicornis J. Agardh 5, 17
Hypnea spinella (C. Agardh) Kützing*
Hypneocolax stellaris Børgesen*
Jania capillacea Harvey 17
Jania rosea (Lamarck) Decaisne / Haliptilon gracile (J. V. Lamouroux) H. W. Johansen 17
Jania tenella (Kützing) Grunow 14,17
Laurencia decidua E. Y. Dawson*
Laurencia masonii Setchell et N. L. Gardner 5, 14, 17
Laurencia pacifica Kylin 17
Laurencia subopposita (J. Agardh) Setchell*
Liagora californica Zeh 4, 5, 17
Lithothrix aspergillum J. E. Gray 17
Lomentaria catenata Harvey*
Melobesia mediocris (Foslie) Setchell et L. R. Mason 17
Neosiphonia johnstonii (Setchel et N. L. Gardner) J. N. Norris*
Neosiphonia bajacali (Hollenberg) N. R. Mamoozadeh et D. W. Freshwater / Polysiphonia bajacali Hollenberg 5, 17
Neosiphonia masonii (Setchell et N. L. Gardner) / Polysiphonia masonii Setchell et N. L. Gardner 5, 14, 17
Nitophyllum hollenbergii (Kylin) I. A. Abbott 17
Plocamium cartilagineum (Linnaeus) P. S. Dixon 17
Plocamium violaceum Farlow*
Polysiphonia mollis J. D. Hooker et Harvey 17
Pterocladiella capillacea (S. G. Gmelin) Santelices et Hommersand*
Pterosiphonia baileyi (Harvey) Falkenberg 17
Pterosiphonia bipinnata (Postels et Ruprecht) Falkenberg*
Pterosiphonia dendroidea (Montagne) Falkenberg 17
Pterosiphonia pennata (C. Agardh) Sauvageau *
Rhodymenia californica Kylin 17
Scinaia johnstoniae Setchell*
Spyridia filamentosa (Wulfen) Harvey 14, 17
Taylorophycus laxus (W. R. Taylor) E. Y. Dawson*
Tricleocarpa fragilis (Linnaeus) Huisman et R. A. Townsend*
Referencias: 1) Aguilar-Rosas et al. (2012). 2) Dawson (1950). 3) Dawson (1950b). 4) Dawson (1960). 5) Dawson (1961). 6) Dawson (1962). 7) Mateo-Cid et al. (2000). 8)
Mateo-Cid et al. (2008). 9) Mendoza-González y Mateo-Cid (2000). 10) Mendoza-González y Mateo-Cid (2005). 11) Pedroche et al. (2005). 12) Pedroche et al. (2008). 13)
Setchell y Gardner (1925). 14) Setchell y Gardner (1930).15) Setchell y Gardner (1937). 16) Silva (2008). 17) Stewart y Stewart (1984). 18) Silva et al. (2014). * = Nuevos
registros para Isla Guadalupe.

Vol. 26 No. 2 • 2016

218 Quiñones-Peyro B. C. et al.

Tabla 2. Localidades de muestreo, por zona y profundidad, durante cuatro temporadas de muestreo (enero, abril y octubre de 2013 y mayo de
2014), en Isla Guadalupe, México.

Fecha de colecta Zona

Norte Sur Este Oeste
Enero 2013 CB: 10 y 18 m IT: 10 y 18 m, CS: Interm. SD CO: 10 m
Abril 2013 CB: 10 y 18 m IT: 10 y 18 m PP: 10 y 18 m CO: 10 y 18 m, M: Interm.
Octubre 2013 CB: 10 m IT: 10 m PP: 10 m CO: 10 m, M: Interm.
Mayo 2014 CB: 10 m MP: 10 m PM: 10 m CO: 10 m, M: Interm.
CB = Cantil Blanco, PP = Punta Proa, PM = Punta Mona, IT = Islote Toro, CS = Campo Sur, MP = Morro Prieto, CO = Campo Oeste, M = Morro, SD = Sin datos,
Interm. = Intermareal.

El análisis SIMPER (Tabla 4) indica que las especies que más con- mina Sargassum palmeri; (97 sitios), que según comentarios de los
tribuyen a la disimilaridad entre zonas, localidades, profundidad y tem- pescadores, su distribución y crecimiento se ha visto incrementada en
porada de muestreo son Zonaria farlowii Setchell et N. L. Gardner, Jania los últimos años. También con una notable biomasa y distribución se
rosea (Lamarck) Decaisne, Sargassum palmeri Grunow, Dictyopteris encuentran Eisenia desmarestioides Setchell et Gardner (56 sitios), que
undulata Holmes y Padina durvillei Bory Saint-Vincent. se localiza principalmente en la parte sur de la isla, y Stolonophora
brandegeei (Setchell et Foslie) Nizamuddin (45 sitios), que domina la
En general, los órdenes más representativos fueron Ceramiales,
zona intermareal y submareal hasta los 10 m. Otros taxones con una
Corallinales y Dictyotales, con 30, 11 y 9 taxones, respectivamente.
cobertura notable, aunque de menor tamaño son Jania rosea (98 sitios),
El taxón con la mayor frecuencia de aparición en los sitios de mues-
Dictyopteris undulata (74 sitios), Padina durvillei (65 sitios), Spyridia
treo fue Zonaria farlowii, localizada en 126 sitios/puntos (presencia en
filamentosa (Wulfen) Harvey (61 sitios) y Laurencia masonii Setchell et
determinado número de cuadrantes, para los diferentes transectos y
Gardner (42 sitios).
8 localidades), en los cuatro meses de muestreo. En la parte este, do-

9 a) enero 2013 10 b) abril 2013

8 9
Riqueza de especies

Riqueza de especies

7
8
6
5 7
4 6
3
5
2
1 4
CB CB IT IT CS CO CB CB IT IT PP PP CO CO M
P2 P3 P2 P3 P1 P2 P2 P3 P2 P3 P2 P3 P2 P3 P1

10 c) octubre 2013 12 d) mayo 2014

Riqueza de especies

9
Riqueza de especies

11
8
10
7
9
6
5 8

4 7
CB IT PP CO M CB MP PM CO M
P2 P2 P2 P2 P2 P2 P2 P2 P2 P1

Figuras 2a-d. Promedio (±EE) de la riqueza de especies (índice de Margalef) por localidad, temporada y profundidad en Isla Guadalupe, México. CB = Cantil Blanco,
PP = Punta Proa, PM = Punta Mona, IT = Islote Toro, CS = Campo Sur, MP = Morro Prieto, CO = Campo Oeste, M = Morro, P1 = Intermareal, P2 = 10 m, P3 = 18 m.

Hidrobiológica
 Algas marinas de Isla Guadalupe, México 219

DISCUSIÓN Tabla 3. PERMANOVA en base a las distancias del coeficiente de simi-

laridad Bray-Curtis, de acuerdo a los factores evaluados para la deter-
A pesar de que el número de taxa determinados a nivel específico en el minación de la estructura de las comunidades de macroalgas en Isla
presente trabajo corresponde apenas al ~20% de las especies identifi- Guadalupe, México.
cadas en Isla Guadalupe, se puede destacar que las especies dominan-
tes, en términos de frecuencia de aparición y abundancia, no han tenido Factor
grandes modificaciones a lo largo del tiempo. Las colecciones hechas Variable Zona Profundidad Temporada Localidad
por J. Stewart y Stewart, (1984), donde se incluyeron colectas que da-
SS 4.180 4.173 4.156 4.227
tan de 1930, mostraban que en la parte norte, lo que se denominó como
Cantil Blanco (Barracks beach, en Stewart & Stewart, 1984), estaba MS 3.099 3.446 3.369 2.171
dominada por Sargassum palmeri y Eisenia desmarestioides, que cre- F 2.443 2.319 1.635 2.299
cen en densas manchas diseminadas. De acuerdo con los resultados p 0.0001* 0.0006* 0.0092* 0.0001*
obtenidos en el análisis SIMPER, en la zona norte aún se encuentra una
dominancia de estas especies, junto con Zonaria farlowii, Jania rosea,
y Dictyopteris undulata. Stewart y Stewart (1984) no colectaron Caulerpa, Microdictyon y
Hacia la parte sur, en Cheaton Cove, cerca de la zona que deno- Dictyosphaeria, organismos típicos de aguas tropicales, aunque Mason
minamos como zona este, Stewart y Stewart (1984) mencionan la las menciona en sus colecciones. De dichos géneros, en el presente
dominancia de Stolonophora brandegeei, hasta el nivel de marea alta, trabajo, únicamente se encontró a Microdictyon palmeri Setchell, con
seguida de algas rojas entremezcladas con Asparagopsis, Eisenia, un porcentaje de contribución del 0.0624%, según el análisis SIMPER.
Padina, Codium, Dictyota y Dictyopteris hasta los 10 m. Dichos géne- Otras especies comunes de aguas tropicales son Padina, Asparagopsis,
ros también fueron representativos en el muestreo, sin embargo, la Liagora, y Crouania, que se localizaron en la mayoría de sitios de mues-
dominancia en la zona este también correspondió a Zonaria farlowii, treo, lo que prueba que la composición de macroalgas de la isla tiene
Sargassum palmeri, seguida de Jania rosea y Spyridia filamentosa. representantes de lugares tanto tropicales, subtropicales y templados
con diversas afinidades de distribución.

a) enero 2013 b) abril 2013

4.00 4.00
3.50
3.50
Diversidad (H')

Diversidad (H')

3.00
2.50 3.00
2.00
2.50
1.5
1.00 2.00
CB CB IT IT CS CO CB CB IT IT PP PP CO CO M
P2 P3 P2 P3 P1 P2 P2 P3 P2 P3 P2 P3 P2 P3 P1

4.00 4.00 d) mayo 2014

c) octubre 2013
3.50 3.50
Diversidad (H')

Diversidad (H')

3.00 3.00

2.50 2.50

2.00 2.00
CB IT PP CO M CB MP PM CO M
P2 P2 P2 P2 P2 P2 P2 P2 P2 P1

Figuras 3a-d. Promedio (±EE) de la diversidad de especies (índice de Shannon-Wiener [H’]) por localidad, temporada y profundidad en Isla Guadalupe, México.
CB = Cantil Blanco, PP = Punta Proa, PM = Punta Mona, IT = Islote Toro, CS = Campo Sur, MP = Morro Prieto, CO = Campo Oeste, M = Morro, P1 = Intermareal,
P2 = 10 m, P3 = 18 m.

Vol. 26 No. 2 • 2016

220 Quiñones-Peyro B. C. et al.

1.00 a) enero 2013 1.00 b) abril 2013

Equitatividad (J)

Equitatividad (J)
0.95 0.95

0.90 0.90

0.85 0.85
CB CB IT IT CS CO CB CB IT IT PP PP CO CO M
P2 P3 P2 P3 P1 P2 P2 P3 P2 P3 P2 P3 P2 P3 P1

1.00 c) octubre 2013 1.00 d) mayo 2014
Equitatividad (J)

Equitatividad (J)
0.95 0.95

0.90 0.90

0.85 0.85
CB IT PP CO M CB MP PM CO M
P2 P2 P2 P2 P2 P2 P2 P2 P2 P1

Figuras 4a-d. Promedio (±EE) de la equitatividad de especies (índice de Pielou, [J]) por localidad, temporada y profundidad, en isla Guadalupe, México. CB = Cantil Blanco,
PP = Punta Proa, PM = Punta Mona, IT = Islote Toro, CS = Campo Sur, MP = Morro Prieto, CO = Campo Oeste, M = Morro, P1 = Intermareal, P2 = 10 m, P3 = 18 m.

Tabla 4. Resumen del análisis SIMPER, de las principales taxa de macroalgas registradas en Isla Guadalupe, México, por factor analizado, con la
contribución para cada uno.
Factor
Especie Variable Zona Profundidad Temporada Localidad
Zonaria farlowii Posición en factor 1 1 1 1
Prom. Disim. 0.088 0.067 0.084 0.086
% Contribución 17.15 13.59 16.01 16.61
% Acumulado 17.15 13.59 16.01 16.61
Jania rosea Posición en factor 2 3 2 3
Prom. Disim. 0.049 0.037 0.049 0.046
% Contribución 9.507 7.434 9.277 8.88
% Acumulado 26.66 40.88 34.76 34.38
Sargassum palmeri Posición en factor 3 2 3 2
Prom. Disim. 0.045 0.042 0.046 0.046
% Contribución 8.803 8.485 8.715 8.894
% Acumulado 44.87 33.45 43.48 25.5
Dictyopteris undulata Posición en factor 4 5 5 4
Prom. Disim. 0.028 0.027 0.027 0.031
% Contribución 5.572 5.521 5.156 6.042
% Acumulado 50.45 57.81 53.8 46.5
Prom. Disim. = Promedio de disimilaridad.

Algunos taxones presentan ciertas dificultades taxonómicas, por dichotoma”, incluyendo a D. divaricata, existe mucha confusión sobre la
ejemplo, Setchell y Gardner (1930) mencionan que Chnoospora pannosa posición taxonómica de las especies (Norris, 2010). En Isla Guadalupe
J. Agardh, posiblemente sea un estado deteriorado de Chnoospora pací- se ha registrado la presencia de D. divaricata Lamoroux (Dawson, 1950,
fica J. Agardh, la cual es un sinónimo taxonómico de Chnoospora minima 1954, 1961; Stewart & Stewart, 1984), la cual corresponde a un sinónimo
(Hering) Papenfuss. Con respecto al complejo taxonómico de “Dictyota taxonómico de Dictyota dichotoma var intricata (C. Agardh) Greville, aun-

Hidrobiológica
Algas marinas de Isla Guadalupe, México 221

que también existe la dualidad con respecto a D. cervicornis que tiene un Anderson, M. J. 2001. A new method for non-parametric multivariate
sinónimo taxonómico en D. divaricata (J. Agardh) J. Agardh. analysis of variance. Austral Ecology 26: 32-46. DOI: 10.1111/
[Link].x
Si bien es cierto, que en términos generales la composición y es-
tructura de la comunidad de algas de Isla Guadalupe se ha mantenido Ávila-Ortiz A. & F. F. Pedroche. 2005. El género Padina (Dictyotaceae,
estable desde las últimas colectas realizadas, según conversaciones Phaeophyceae) en la región tropical del Pacífico mexicano. Mono-
entabladas con los pescadores de la región, se observa una importante grafías Ficológicas 2: 139-171.
variación en la abundancia de algunos grupos a lo largo del tiempo.
Brostoff, W. N. 1984. Sporochnus dotyi sp. nov. (Sporochnales, Phaeophyta),
También es notable el número de nuevos registros que se han a brown alga from Hawai. Pacific Science 38 (2): 177-181.
determinado en el presente trabajo. Posiblemente el principal factor
determinante para estos nuevos registros sean los diferentes sitios y Dawson, E. Y. 1941. A review of the genus Rhodymenia with description
condiciones ambientales de las localidades en los que se realizaron los of new species. Allan Hancock Pacific Expeditions 3: 123-181.
muestreos, en comparación con los realizados anteriormente. El princi-
Dawson, E. Y. 1944. The marine algae of the Gulf of California. Allan
pal esfuerzo durante esta investigación se realizó en la profundidad de
Hancock Pacific Expeditions. The University of Southern California
10 m, incluyendo la parte norte, sur, este y oeste, mientras que muchos
Press 3 (10): 185-464.
de los muestreos anteriores se realizaron sólo en la zona intermareal
o en el submareal de la zona este. De igual forma, muchos registros Dawson, E. Y. 1950a. Notes on Pacific coast marine algae. IV. American
previos se derivan de recolectas realizadas en verano, estación en la Journal of Botany 37 (2): 149-158
cual no fue posible hacer recolectas por disposiciones de seguridad,
dado que es la temporada reproductiva de algunos mamíferos de la isla Dawson, E. Y. 1950b. Notes on some Pacific Mexican Dictyotaceae. Bu-
y de mayor presencia de tiburón blanco, además los pescadores pasan lletin of Torrey Botanical Club 77 (2): 83-93
su tiempo de vacaciones fuera de la isla.
Dawson, E. Y. 1953. Marine red algae of Pacific México, Part 1. Bangiales
Aunado a esto no puede descartarse el periodo de tiempo y los to Corallinaceae Subf Corallinoideae. Allan Hancock Pacific Expe-
cambios climáticos que se han presentado desde los primeros mues- dition 17: 1-239.
treos hechos en la isla y la presencia de algunas especies introducidas
como Cladostephus spongiosus (Hudson) C. Agardh, que ha contribuido Dawson, E. Y. 1954. Marine red algae of Pacific México. Part 2. Cryp-
a la diversificación de las comunidades algales de la isla. Es importante tonemiales (Cont.). Allan Hancock Pacific Expedition 17: 241-397.
recordar que Isla Guadalupe es un área natural protegida de extrema
importancia, y que es parte de los sitios de la alianza para la extinción Dawson, E. Y. 1960a. Symposium: The biogeography of Baja California
cero, por lo que su monitoreo debe ser constante. and adjacent seas. Part II. Marine Biotas. A review of the ecology,
distribution, and affinities of the benthic flora, Systematic Zoology
9 (3-4): 93-100.
AGRADECIMIENTOS Dawson, E. Y. 1960b. Marine red algae of Pacific México. Part 3. Cryp-
Este trabajo se realizó gracias al apoyo de la CONABIO (convenio SNIB- tonemiales, Corallinaceae subf. Melobesioideae. Pacific Naturalist
CONABIO, proyecto No. JF170), de la Sociedad Cooperativa de Produc- 252: 3-125.
ción Pesquera de Participación Estatal Abuloneros y Langosteros S.C.I.,
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Aceptado: 19 de marzo de 2016.

Vol. 26 No. 2 • 2016

 Hidrobiológica 2016, 26 (2): 225-231

Dictyota chalchicueyecanensis sp. nov. (Dictyotales, Phaeophyceae) en el Golfo de México: evidencias

moleculares y morfológicas

Dictyota chalchicueyecanensis sp. nov. (Dictyotales, Phaeophyceae) in the Gulf of Mexico: Molecular
and Morphological Evidence
Jorge G. Lozano-Orozco1-2, Abel Sentíes2, Francisco F. Pedroche3 y Jhoana Díaz-Larrea2

1
Estudiante del Doctorado en Ciencias Biológicas y de la Salud, Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa, A.P. 55-535, CDMX, 09340. México
2
Departamento de Hidrobiología, Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa, A.P. 55-535, CDMX, 09340. México
3
Departamento de Ciencias Ambientales, CBS, Universidad Autónoma Metropolitana-Lerma, Lerma de Villada, Estado de México 52007. México
e-mail: jorge_lozano_orozco@[Link]

Lozano-Orozco J. G., A. Sentíes, F. F. Pedroche y J. Díaz-Larrea. 2016. Dictyota chalchicueyecanensis sp. nov. (Dictyotales, Phaeophyceae) en el Golfo de México:
evidencias moleculares y morfológicas. Hidrobiológica 26 (2): 225-231.

RESUMEN
Antecedentes. Las especies del género Dictyota presentan una alta plasticidad fenotípica que contrasta con escasos
caracteres morfológicos diagnósticos, lo cual ha llevado a identificar especies con cierta incertidumbre en el Golfo de
México. Estudios recientes a nivel mundial refieren filogenias de especies de Dictyota, los que serán la base para con-
trastar e interpretar los resultados de este estudio. Objetivos. En este trabajo se determina la presencia de una nueva
especie para la ciencia del género Dictyota, encontrada en tres localidades del estado de Veracruz, México (Playa Hermo-
sa, Punta Puntillas y Villa Rica). Métodos. Se realizaron análisis filogenéticos y moleculares de secuencias parciales de
los genes psbA y cox1, que fueron complementados con análisis morfológicos. Resultados. En los análisis filogenéticos
de las secuencias parciales de los genes psbA y cox1, se obtuvo que las muestras de la nueva especie forman un clado
monofilético bien soportado. Además, los índices de divergencia genética obtenidos, se encuentran dentro de los valores
interespecíficos para el género, lo que permite segregar a Dictyota chalchicueyecanensis sp. nov. de las demás especies
del género. Morfológicamente esta nueva especie se caracteriza por presentar un talo erecto, sin iridiscencia, de con-
sistencia rígida al tacto, con pie de fijación al sustrato de forma discoide, de color café claro in situ, ápices redondeados,
ramificación dicotómica, con márgenes dentados de forma triangular a espinosa dirigidos hacia los ápices. Esporangios
aislados o agrupados en ambas superficies del talo que regularmente germinan en las porciones interdicotómicas ba-
sales del mismo. Conclusiones. Los resultados anteriores amplían la diversidad del género Dictyota a nivel mundial,
incorporando a D. chalchicueyecanensis como una nueva especie probablemente endémica de México.
Palabras clave: cox1, Dictyota, filogenia, psbA, taxonomía.

ABSTRACT
Background. Species of the Dictyota genus have a high phenotypic plasticity that contrasts with their limited morpho-
logical diagnostic characteristics, which has led to some uncertainty in identifying species in the Gulf of Mexico. Recent
studies worldwide have focused on Dictyota species phylogenies, which are the basis for contrasting and interpreting
the results of this study. Goals. In our research, we found evidence of a new species belonging to the Dictyota genus in
three localities in the state of Veracruz, Mexico (Playa Hermosa, Punta Puntillas y Villa Rica). Methods. Phylogenetic and
molecular analyses of partial sequences of the psbA and cox1 genes were performed, complemented by morphological
analysis. Results. In phylogenetic analysis of partial sequences of psbA and cox1, we established that samples of the
new species form a well-supported monophyletic clade. In addition, the genetic divergence values that were obtained are
within the interspecific values for the genus, allowing us to segregate the Dictyota chalchicueyecanensis sp. nov. from the
rest of the species of this genus. Morphologically this new species is characterized by an erect thallus, light brown and
lacking iridescence, stiff to the touch, with a discoid holdfast, rounded apices, dichotomous branching, dentated margins,
with minute teeth, triangular to spinose in shape that are directed toward the apices. Sporangia are isolated or grouped
on both sides of the thallus and germinate regularly in interdichotomous basal portions. Conclusion. These results allow
us to expand the diversity of the genus Dictyota worldwide, incorporating D. chalchicueyecanensis as a probable new
species endemic to Mexico.
Key words: cox1, Dictyota, phylogeny, psbA, taxonomy.

Vol. 26 No. 2 • 2016

226 Lozano-Orozco J. G. et al.

INTRODUCCIÓN Las nuevas secuencias y los detalles de recolecta de los especímenes

usados en los análisis filogenéticos se encuentran en la Tabla 1.
Las especies del género Dictyota J.V. Lamouroux presentan una alta
plasticidad fenotípica que contrasta con escasos caracteres morfoló- Las relaciones filogenéticas fueron inferidas empleando una matriz
gicos diagnósticos, lo cual ha provocado la clasificación de algunas concatenada de 1703 nucleótidos (psbA = 1031 pb; cox1 = 672 pb)
especies con cierta incertidumbre y ha generado una serie de epítetos incluyendo 28 taxa. Scoresbyella profunda Womersley, Canistrocarpus
o nombres mal aplicados (De Clerck & Coppejans, 1999; De Clerck, cervicornis (Kutzing) J. C. De Paula et O. De Clerck y C. crispatus (La-
2003). mouroux) J.C. De Paula et O. De Clerck fueron incluidos como gru-
pos externos con base en los resultados obtenidos por De Clerck et
Uno de los caracteres ampliamente usados para diferenciar a las al. (2006).
especies de Dictyota, es la presencia o ausencia de dientes en los
márgenes del talo; se ha observado que la forma de los dientes tiene Los valores de divergencia nucleotídicas fueron obtenidos por me-
una marcada variación intraespecífica. En este sentido, Tronholm et al. dio del programa MEGA versión 5 (Tamura et al. 2011). El análisis de in-
(2013) reevaluó el estatus taxonómico de las especies dentadas con ferencia bayesiana (IB) se realizó con el programa MrBayes v. 3. 0 beta
análisis morfológicos y moleculares donde determinó su distribución y 4 (Ronquist & Huelsenbeck, 2003) y se corrieron 5 cadenas de Markov
describió dos nuevas especies: D. canariensis (Grunow) Tronholm y D. Monte Carlo (una caliente y 4 frías), muestreando un árbol cada 1000
pleiacantha Tronholm. También observó que entre las especies denta- generaciones de un total de 5∙106 generaciones. El análisis de Máxima
das hay variaciones morfológicas casi imperceptibles a simple vista, de Verosimilitud (MV) y los valores de bootstrap (Felsenstein, 1985) (100
modo que la identificación exclusivamente con caracteres morfológi- réplicas) fueron obtenidos por medio del programa TOPALI v2 (Milne
cos es incierta debido a su alta plasticidad morfológica intraespecífica et al., 2009). Para ambos análisis se usó el modelo GTR+I+G que fue
(Tronholm et al. 2010). De las especies dentadas reportadas a nivel seleccionado empleando el programa jModelTest 0.1.1 (Posada, 2008).
mundial (Tronholm et al. 2013) se encuentran tres en las costas del
Golfo de México: D. canariensis (Grunow) Tronholm (Lozano et al. 2014),
D. ciliolata (Kützing) Sonder y D. jamaicencis W. R. Taylor (Ortega et al. RESULTADOS
2001; Wynne, 2011). Análisis molecular. La divergencia genética obtenida para el gen psbA
En el presente estudio, se argumenta con base en evidencias mo- fue de 0 % entre las diferentes muestras de la especie D. chalchicueye-
leculares y morfológicas que Dictyota chalchicueyecanensis Lozano- canensis, y los valores oscilaron entre 1.3% y 7.4% con el resto de las
Orozco et Sentíes, es una especie dentada nueva del género Dictyota especies del género. En cox1 fue de 0% entre las muestras de la nueva
encontrada en las costas del Golfo de México. especie con el resto de las especies de Dictyota los valores oscilaron
entre 17.4% y 21.0%.
Los árboles filogenéticos de MV e IB, de los genes cox1 y psbA
MATERIALES Y MÉTODOS presentaron topologías similares (datos no presentados). Asimismo, del
Los especímenes de Dictyota chalchicueyecanensis fueron recolecta- alineamiento concatenado de los análisis de ML e IB se obtuvieron ár-
dos en las localidades de Playa Hermosa (18.3953° N, 95.0742° O), boles altamente congruentes, difiriendo en algunas posiciones que tu-
Punta Puntillas (18.4655° N, 95.1722° O) y Villa Rica (19.4057° N, vieron un soporte de clados pobre, pero respecto al clado que contiene
96.3752° O) y depositados en el Herbario de la Universidad Autónoma la nueva especie, en ambos análisis se obtuvieron valores con un alto
Metropolitana, Iztapalapa (UAMIZ1236, UAMIZ1237 y UAMIZ1238). soporte de probabilidad de clados (Fig. 1).

Para realizar los análisis morfológicos los especímenes se preser- Dictyota chalchicueyecanensis sp. nov. J. Lozano-Orozco et Sen-
varon en formol al 5% y fueron examinados usando un microscopio tíes (Figs. 2-8)
estereoscópico (Leica MZ 12.5, Wetzlar, Germany). Se hicieron cortes Descripción: talos de (6.5) 8-12 (14) cm de largo, erectos, de
transversales en la parte apical, media y basal de los talos para obser- consistencia rígida al tacto, con pie de fijación al sustrato de forma
var caracteres microscópicos. Las microfotografías se tomaron con una discoide. El color in situ es café claro, los especímenes deshidratados
cámara digital Olympus Vg-160 (Tokio, Japan) acoplada a un microsco- conservan el mismo color. El ancho de los ejes es uniforme a través del
pio Nikon Eclipse E200 (Tokyo, Japan). talo: (5) 10-24 (30) mm de largo y (2) 4-5 (6) mm de ancho entre di-
En los análisis moleculares se empleó material preservado en sílica cotomías. Los ápices son redondeados (1) 1.2-1.4 (1.7) mm de ancho;
gel, el ADN total se obtuvo mediante el kit de extracción Dneasy Mini Kit la célula apical es notable. La ramificación dicotómica se divide (10)
(Quiagen, Valencia, CA, USA) siguiendo las instrucciones del fabrican- 14-18 (22) veces y el ángulo de los ejes es agudo. Los márgenes son
te. Se amplificaron secuencias parciales del gen psbA con los primers dentados, los dientes tienen forma triangular a espinosa dirigidos hacia
psbA F y psbA R (Silberfeld et al. 2010) y del gen cox1 con los primers los ápices. Los esporangios germinan regularmente en las porciones
Gaz1 R y Gaz1 F (Adaptados de Saunders, 2005) usando AmpliTaq kit interdicotómicas basales del talo. Corteza monostromática con células
de Applied Biosystems (Lincoln Ventre Drive Foster City, CA, USA). Se de (24) 35-40 (60) de largo mm, (14) 19-22 (40) mm de ancho y (14)
comprobó la longitud correcta de los productos de PCR por medio de 20-22 (41) de alto. Células medulares de (100-) 180-200 (-300) de
electroforesis en un gel de agarosa al 1%. Los productos de PCR fueron largo mm, (47-) 78-83 (-117) mm de ancho y (52) 100-206 (199) mm
enviados a Macrogen (Gasan-dong, Seoul, Korea) para ser purificados de alto. Los esporangios se encuentran aislados o agrupados en ambos
y secuenciados. Para realizar los alineamientos de las secuencias psbA lados del talo, de color café obscuro, y (50) 52-56 (60) mm de diámetro,
y cox1 se empleó el programa MEGA versión 5 (Tamura et al. 2011). proveniente de una célula con (8) 15-17 (23) mm de alto.

Hidrobiológica
Dictyota chalchicueyecanensis en el Golfo de México 227

Tabla 1. Taxa usados en este estudio para los análisis moleculares.

Sitios de recolecta Números de acceso al GenBank

Muestras
psbA cox1 psbA cox1
Canistrocarpus cervicornis (Kützing) De Paula et Clerck Tenerife, Islas Canarias, España Negros Oriental, Filipinas GQ425187 N. G.
C. crispatus (J. V. Lamouroux) De Paula et De Clerck Tiwi, Kenia Negros Oriental, Filipinas GU26578 GQ42513
Dictyota acutiloba J. Agardh Hawaii, EE. UU. Hawaii, EE. UU. EU395602 GU290236
Dictyota adnata Zanardini Raja Ampat, Indonesia Raja Ampat, Indonesia GU265788 GQ425134
Dictyota binghamiae J. Agardh Baja California, México British Columbia, Canadá JQ061015 FJ409140
Dictyota canariensis (Grunow) Tronholm Veracruz, México Veracruz, México KF322229 KF322228
D. caribaea Hörnig et Schnetter St. Ann Parish, Jamaica St. Ann Parish, Jamaica EU395608 JQ061097
D. ceylanica Kützing Tahiti, Polinesia Francesa Tahiti, Polinesia Francesa EU395607 GQ425122
D. chalchicueyecanensis J. Lozano-Orozco et Sentíes Punta Puntillas, Veracruz (UAMIZ1236) Punta Puntillas, Veracruz (UAMIZ1236) KX819256 KX819252
D. chalchicueyecanensis J. Lozano-Orozco et Sentíes Playa Hermosa, Veracruz (UAMIZ1237) Playa Hermosa, Veracruz (UAMIZ1237) KX819255 KX819253
D. chalchicueyecanensis J. Lozano-Orozco et Sentíes Villa Rica, Veracruz (UAMIZ1238) Villa Rica, Veracruz (UAMIZ1238) KX819257 KX819254
D. ciliolata (Kützing) Sonder Islas Canarias, España Olango Island, Filipinas GQ425192 GQ425124
D. ciliolata Veracruz, México Veracruz, México N.G. N.G.
D. crenulata J. Agardh Baja California, México Oaxaca, México GU265782 JQ061089
D. cymathophila Tronholm, M. Sanson et Afonso-Carrillo Tenerife, Islas Canarias, España Tenerife, Islas Canarias, España GQ425193 GQ425128
D. dichotoma (Hudson) J. V. Lamouroux Walney Island, Inglaterra Languedoc-Rousillon, Francia GU255542 GQ425131
D. fasciola (Roth) J. V. Lamouroux Languedoc-Rousillon, Francia Languedoc-Rousillon, Francia FJ869847 GQ425133
D. flabellata (Collins) Setchell et N. L. Gardner Baja California, México Baja California, México N. G. N. G.
D. implexa (Desfontaines) J. V. Lamouroux Provence Cassis, Francia Provence Carry-le-Rouet, Francia GQ466076 GQ425135
D. jamaicensis W. R. Taylor Punta Cana, Jamaica Punta Cana, República Dominicana JQ061055 JQ061099
D. jamaicensis W. R. Taylor Quintana Roo, México Quintana Roo, México N. G. N. G.
D. mediterranea (Schiffner) G. Furnari Siracusa, Italia Sicilia, Italia GU255569 GQ290236
D. pinnatifida Kützing St. Ann Parish, Jamaica St. Ann Parish, Jamaica EU395612 GQ425126
D. pleiacantha Tronholm Tenerife, Islas Canarias, España Tenerife, Islas Canarias, España JQ061052 JQ061100
D. rigida De Clerck et Coppejans Mombasa, Kenia Mombasa, Kenia GQ466077 GQ425138
D. sandvicensis Sonder Oahu, Hawaii, EE. UU. Oahu, Hawaii, EE. UU. JQ061078 GU290239
D. spiralis Montagne Madeira, Portugal Languedoc-Roussillon, France GQ466078 GU290235
Scoresbyella profunda Womersley Western Australia, Australia Western Australia, Australia EU395620 GQ425121
N.G. = Datos no sometidos al GenBank

Description. Thallus (6.5) 8-12 (14) cm long, erect, attached to the triangular shaped spinous directed towards the apices. Germinating
substrate by rhizoids that form a discoid holdfast. Sympodial and stricly sporangia common on interdichotomous basal portions of the thallus.
dichotomous branching. Color in situ light brown, dehydrated speci- Cortex unilayered, cells (24) 35-40 (60) mm long, (14) 19-22 (40) mm
mens retain the same color. The width of the axes is uniform across wide and (14) 20-22 (41) mm high. Medulla unilayered, cells (100-)
the tallus: (5) 10-24 (30) mm long and (2) 04.05 (6) mm wide between 180-200 (-300) mm long, (47-) 78-83 (-117) mm wide and (52) 100-
dichotomies. Apices rounded (1) 1.2-1.4 (1.7) mm wide, apical cell 206 (199) mm high. Sporangia isolated or grouped on both sides of the
protruding. The branching dichotomous is divided (10) 14-18 (22) times thallus, dark brown, (50) 52-56 (60) mm in diameter , borne on a single
and the branch angles of the axes is acute. Margins dentate, teeth are stalk cells (8) 15-17 (23) mm high.

Vol. 26 No. 2 • 2016

228 Lozano-Orozco J. G. et al.

Canistrocarpus cervicornis (Grupo externo)

C. crispatus (Grupo externo)
Scoresbyella profunda (Grupo externo)
D. pinnatifida Jamaica
66/88 100/80
D. flabellata México
D. crenulata México (Pacífico)
72/60 D. spiralis Portugal/Francia
72/-- D. implexa Francia
100/100 99/87 100/100 D. canariensis México (Golfo de México)
D. cymatophila España

100/99
100/98 D. caribaea Jamaica
D. chalchicueyecanensis UAMIZ1236, Veracruz México
100/100 D. chalchicueyecanensis UAMIZ1237, Veracruz México
100/100
D. chalchicueyecanensis UAMIZ1238, Veracruz México
100/97 D. sandvicensis Hawaii
100/98 D. pleiacantha España
100/94 D. jamaicensis Jamaica/República Dominicana
100/100 D. jamaicensis UAMIZ1239, Quintana Roo México

67/-- D. binghamiae México (Pacífico)/Canada (Pacífico)

D. adnata Indonesia
D. dichotoma Inglaterra/Francia
90/70 D. ceylanica Polinesia Francesa
90/--
D. mediterranea Italia
90/74
100/100 D. fasciola Francia

96/--
D. acutiloba Hawaii
0.1
91/60
D. rigida Kenia
61/60 D. ciliolata España/Filipinas
100/100 D. ciliolata UAMIZ1240, Veracruz México

Figura 1. Relaciones filogenéticas de especies del género Dictyota, basadas en un análisis bayesiano de una matriz concatenada de las secuencias de los genes psbA
y cox1. Los valores de probabilidad posterior bayesiana (derecha) y valores de Bootstrap de ML (izquierda) se indican en los nodos. Las localidades que se muestran
son para las secuencias del gen psbA (derecha) y cox1 (izquierda).

Etimología: el epíteto específico proviene de Chalchicueyecan: pa- DISCUSIÓN

labra de origen náhuatl que significa: “el lugar de la que posee la falda
de jade” (con alusión metafórica al oleaje), y se refiere al nombre que Análisis molecular. Los valores de divergencia genética para el gen
era dado a las costas del estado de Veracruz por los mexicas. psbA de D. chalchicueyecanensis, tanto a nivel intraespecífico (0%) e
interespecífico (1.4%-6.8%), apoyan la hipótesis de la presencia de
Holotipo: Punta Puntillas, Veracruz, México. Lozano-Orozco POK100, una nueva entidad taxonómica para Dictyotales en el Golfo de México,
02/12/2012 (UAMIZ1236). lo cual es congruente con los valores de divergencia intraespecíficos
(<1%) e interespecíficos (< 7%) reportados previamente en la literatura
Localidad tipo: Punta Puntillas, Veracruz, México. (18.4655° N, para Dictyotales (Hwang et al. 2004; Tronholm et al. 2012, Lozano-
95.1722° O) Orozco et al. 2014, 2015).
Paratipos: Playa Hermosa (18.3953° N, 95.0742° O) Lozano-Oroz- De igual manera, los análisis filogenéticos de MV e IB en los genes
co POK176, 2013 (UAMIZ1237) y Villa Rica (19.4057° N, 96.3752° O) psbA, cox1 y concatenado (Fig. 1), demuestran que los especímenes se
Lozano-Orozco POK190, 2013 (UAMIZ1238). ubican en un clado monofilético bien soportado, lo que corrobora que
conforman una nueva especie para el género Dictyota. En los análisis
Distribución: esta especie sólo se ha encontrado en las costas del
se incluyeron secuencias de especies dentadas registradas en Golfo de
estado de Veracruz.
México (D. canariensis, D. ciliolata y D. jamaicensis) con las que anterior-
Hábitat: Esta especie se desarrolla sobre rocas en zonas protegidas mente se pudo confundir a D. chalchicueyecanensis, se puede observar
a nivel intermareal. que éstas se ubican en clados no relacionados con la nueva especie.

Hidrobiológica
Dictyota chalchicueyecanensis en el Golfo de México 229

2 3

4 5 6

7 8

Figuras 2-8. Dictyota chalchicueyecanensis. 2) Talo esporofito, especimen de Punta Puntillas, Veracruz, México designado como holotipo (UAMIZ1236). Escala = 1
cm. 3) Vista superficial de esporangios en segmentos basal de un talo (UAMIZ1237). Escala = 2 mm. 4) Dicotomía de un segmento basal, donde se observan los
esporangios (UAMIZ1237). Escala = 1 mm. 5-6) Ápices redondeados de segmentos distales (UAMIZ1236). Escala = 500 µm y 1 mm, respectivamente. 7) Detalle
de esporangios en la superficie de un talo (UAMIZ1238). Nótese los esporangios agrupados (Flecha negra) y solitarios (Flecha roja). Escala = 200 µm. 8) Sección
transversal de un talo que presenta esporangios provenientes de una célula, nótese medula monostromática (UAMIZ1236). Escala = 50 µm.

Vol. 26 No. 2 • 2016

230 Lozano-Orozco J. G. et al.

Análisis morfológico. Como se muestra en la Tabla 2, además de su for-

las dicotomías, especialmente visibles in vivo

Solitarios o agrupados principalmente sobre

obscuras en forma de triángulo invertido en
Ausente, a veces con pigmentaciones mas ma una de las características diagnósticas importantes para diferenciar

Campeche, Quintana Roo, Veracruz; Cabo

Ortega, 2001; Wynne, (2011), Tronholm,

las especies dentadas, D. canariensis, D. ciliolata y D. jamaicensis de la
nueva especie es la presencia de iridiscencia, ya que D. chalchicueyeca-
nensis carece de iridiscencia, D. canariensis y D. ciliolata sí la presentan
y D. jamaicensis no presenta iridiscencia pero sí pigmentaciones más
D. jamaicensis

obscuras en forma de triángulo invertido en las dicotomías. Otro carácter

importante es la distribución de esporangios:-D. chalchicueyecanensis
Espinosos a ciliados

solitarios o agrupados en ambas superficies, D. canariensis y D. ciliolata,

únicamente solitarios y D. jamaicensis los presenta solitarios o agrupados
una superficie generalmente en una de las superficies. También en cuanto a la forma y
Espatulado

Presentes

orientación de los dientes con respecto a los ápices, se ha visto que los

(2013)
Verde dientes tienen una alta plasticidad morfológica intraespecífica (Hwang
Lisa

et al. 2005; Tronholm et al. 2008, 2010), que podría sugerir la identifica-
ción de las especies en primera instancia, pero por sí solo este carácter
no ayuda a realizar una correcta identificación. Otros caracteres que se
Lisa, a veces con proliferaciones en
patrón de bandas transversales en
A veces amarillo grisáceo, con un

emplean para diferenciar estas especies son la presencia de pelos feofí-

Tamaulipas, Veracruz y Yucatán;
Solitarios en ambas superficies

Ortega, (2001), Wynne, (2011),

ceos y la forma de los ápices. Conjugando estos caracteres morfológicos,

Campeche, Quintana Roo,

podemos hacer una diferenciación entre D. chalchicueyecanensis con las

D. ciliolata

Redondeados a agudos

demás especies dentadas del Golfo de México.

Tabla 2. Comparación morfológica de Dictyota chalchicueyecanensis con especies dentadas presentes en el Golfo de México

Ciliados pequeños

Tronholm, (2013)

Como ya se mencionó, los caracteres morfológicos sirven como

forma de hoja

una primera aproximación para diferenciar a especies dentadas, sin

Pantropical
Presentes

embargo como las diferencias son mínimas o bien pueden tener una
marcada plasticidad morfológica, es recomendable realizar análisis
el talo

minuciosos para distinguir a las especies. Seguramente la falta de un

estudio detallado fue la causa de que D. chalchicueyecanensis haya
pigmentaciones rectangulares o cuadras

sido registrada de manera errónea como D. ciliolata o D. jamaicensis

A veces azul grisáceo, regularmente con

Tronholm et al., (2013) , Lozano et al.,

(Ortega et al., 2001; Littler & Littler, 2000; Wynne, 2011), ya que D. ca-
Lisa, a veces con proliferaciones en

nariensis fue encontrada recientemente en el Golfo de México (Lozano

mas obscuras en la parte apical

Solitarios en ambas superficies

et al., 2014).
D. canariensis

La información obtenida en esta investigación prueba de manera

Redondeados a obtusos

Veracruz; Macaronesia
Triangulares pequeños

contundente que D. chalchicueyecanensis corresponde a una nueva

especie dentada del género Dictyota, asimismo se concluye que aun-
que los caracteres morfológicos en el caso de las especies dentadas
forma de hoja

del género Dictyota, sirven como una primera aproximación para la

Ausentes

identificación de las especies, frecuentemente un análisis morfológico

(2014)

somero conduce a una identificación errónea. Esto demuestra, como se

ha hecho en otros estudios (Mendoza-González et al. 2011; Sentíes et
al. 2014; Tronholm et al. 2013; Lozano et al. 2014, 2015), que la aso-
Triangulares pequeños a espinosos

ciación de análisis morfológicos y moleculares, es de suma importancia

Solitarios o agrupados en ambas
D. chalchicueyecanensis

para identificar especies, analizar su distribución o como en este caso,

reconocer nuevas especies para la ciencia.

AGRADECIMIENTOS
Redondeados

Este estudio
superficies

El primer autor agradece al CONACyT por la beca otorgada a través

Ausentes

Veracruz
Ausente

del doctorado en Ciencias Biológicas y de Salud de la Universidad Au-

Lisa

tónoma Metropolitana (UAM). De igual manera, al Dr. Olivier De Clerck

y a la Universidad Ghent por el apoyo brindado durante la estancia de
investigación que se realizó en esa institución y a R. Mondragón por la
Forma de ápices

edición de figuras de este trabajo.

Pelos feofíceos
Esporangios
Caracter

Distribución

Referencias
Iridiscencia

Superficie

Se agradece el apoyo parcial de la línea de investigación Macroal-

Dientes

gas Marinas y Salobres, del área de Ficología Comparada de la UAM-

Iztapalapa, así como del PROMEP-SEP (UAM-I-CA-117).

Hidrobiológica
Dictyota chalchicueyecanensis en el Golfo de México 231

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Vol. 26 No. 2 • 2016

 Hidrobiológica 2016, 26 (2): 233-239

Preliminary data of antioxidant activity of green seaweeds (Ulvophyceae) from the Southwestern Atlantic
and Antarctic Maritime islands

Datos preliminares de la actividad antioxidante de algas verdes (Ulvophyceae) del Antlántico del Sur
y de las islas marítimas de Antártida
Juliane Bernardi1, Edson R. T. P. P. de Vasconcelos1, Cintia Lhullier2, Thaise Gerber3, Pio Colepicolo Neto4 and Franciane M. Pellizzari5

1
Laboratório de Macroalgas, Departamento de Oceanografia, Universidade Federal de Pernambuco. Av. Professor Moraes Rego, 1235. Cidade Universitária.
CEP: 50670-901 Recife, PE. Brasil
2
Laboratório de Química Farmacêutica, Departamento de Ciências Farmacêuticas, Universidade Federal de Santa Catarina. Florianópolis, SC. Brasil
3
Departamento de Botânica, Universidade Federal de Santa Catarina. Florianópolis, SC. Brasil
4
Departamento de Bioquímica, Instituto de Química, Universidade de São Paulo. São Paulo, SP. Brasil
5
Universidade Estadual do Paraná, Campus Paranaguá. Paranaguá, Brasil
e-mail: bernardijuliane@[Link]

Bernardi J., E. R. T. P. P. de Vasconcelos, C. Lhullier, T. Gerber, P. Colepicolo Neto and F. M. Pellizzari. 2016. Preliminary data of antioxidant activity of green seaweeds
(Ulvophyceae) from the Southwestern Atlantic and Antarctic Maritime islands. Hidrobiológica 26 (2): 233-239.

ABSTRACT
Background. Seaweeds must survive in highly competitive environments and thus develop defense strategies that
may produce highly diversified antioxidant compounds. Goals. The main objective of this work was to assess the an-
tioxidant activity of green seaweeds. Methods. Six species of ulvophycean chlorophytes were collected during spring/
summer, between the Antarctic (Monostroma hariotii, Protomonostroma rosulatum and Ulva hookeriana – formerly
as U. bulbosa) and the southwestern Atlantic Ocean (Gayralia brasiliensis, Protomonostroma undulatum and Ulva
fasciata). They were then tested for their antioxidant activities using the 2.2-diphenyl-picrylhydrazyl (DPPH) radical
scavenging method and by quantification of their phenolic (expressed as gallic acid equivalent – GAE – and carotenoid
contents. Results. Among the evaluated species, P. rosulatum and U. hookeriana showed high antioxidant potential
(77.9±2.8 and 53.1±15.0%, respectively) and high phenolic content (176±6.0 and 144.7±8.9 μg GAE g-1, respecti-
vely). These species were collected on King George Island (South Shetland archipelago, around the Antarctic Peninsula)
and their higher antioxidant potential may be associated with adaptation to the high incidence of UV rays in this region
during summer. In general, tested seaweeds, mainly the samples collected in the Antarctic and Chilean Patagonia,
showed higher values of phenolic (from 58.3±2.0 to 144.7±8.9 μg GAE g-1) and carote­noid contents (from 23.4±0.2
to 51.5±0.1 μg β-carotene g-1). Conclusions. The presence and levels of these compounds suggest that the target
seaweeds may have high antioxidant potential. Also the antioxidant activity could be associated with the occurrence
area of the species instead of the order or taxonomic group to which they belong.
Key words: Green seaweeds, reactive oxygen species, phenolic contents, photoprotectants.

RESUMEN
Antecedentes. Las algas marinas tienen que sobrevivir en entornos altamente competitivos, lo que hace que desarrollan
estrategias de defensa que pueden dar lugar a una gran diversidad de compuestos antioxidantes. Objetivos. El principal
objetivo de este trabajo fue evaluar la actividad antioxidante de algas verdes. Métodos. Seis especies de clorófitos (Ul-
vophyceae) recogidos durante el primavera/verano entre la Antártida (Monostroma hariotii, Protomonostroma rosulatum
y Ulva hookeriana – antes como U. bulbosa) y el Atlántico Sur (Gayralia brasiliensis, Protomonostroma undulatum y Ulva
fasciata) fueron probados por su actividad antioxidante usando el método de secuestro de radicales libres con 2,2-diphe-
nil-picrylhidrazil (DPPH) y pela cuantificación de contenidos fenólicos (expreso como equivalente de ácido gálico (GAE))
y contenidos de carotenoides. Resultados. Entre las especies evaluadas, P. rosulatum y U. hookeriana mostraron alto
potencial antioxidante (77,9±2,8 y 53,1±15%, respectivamente) y alto contenido fenólico (176±6,0 y 144,7±8,9 µg GAE
g-1, respectivamente). Estas especies fueron recolectadas en la Isla Rey Jorge (cerca de la Península Antártida) y su mayor
potencial antioxidante puede estar asociado con la adaptación a la alta incidencia de los rayos UV en esta región. En ge-
neral, las algas marinas probadas, principalmente las muestras recogidas en la Patagonia Antártida y chilena, mostraron
valores más altos de fenólico (de 58,3 ± 2,0 a 144,7 ± 8,9 mg GAE g-1) y el contenido de carotenoides (de 23,4 ± 0,2 a
51,5 ± 0,1 mg g-1 β-caroteno). Conclusiones. La presencia y los niveles de estos compuestos sugieren que las algas
marinas diana pueden tener un alto potencial antioxidante. También la actividad antioxidante podría estar asociada con el
área de ocurrencia de las especies en lugar de la orden o grupo taxonómico a la que pertenecen.
Palabras clave: Algas verdes, especies reactivas del oxígeno, contenidos fenólicos, fotoprotectores.

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234 Bernardi J. et al.

INTRODUCTION 70% in Ulva intestinalis Linnaeus and Chaetomorpha antennina (Bory

de Saint-Vicent) Kützing extracts collected in southern Brazil. Sousa et
Monostroma, Protomonostroma and Gayralia are foliose green al. (2008) tested the antioxidant potential by assaying for α and β-ca-
seaweeds widely distributed throughout the Southern Hemisphere, with rotene and α-tocopherol (vitamin E) levels in 32 seaweed species from
a concentrated biomass between the South Atlantic, Antarctic Penin- northeastern Brazil, and higher contents of these substances were ob-
sula and adjacent archipelagos. These ecosystems show variable and tained mainly in green seaweeds.
extreme chemical and physical conditions. Benthic organisms, such as
seaweeds, can be exposed to high ultraviolet (UV) radiation, herbivory Considering that meteorological and oceanographic traits along the
and fouling in higher latitudes, which are factors that may drive the Antarctic region influence air and seawater mass circulation throug-
development of defense strategies associated with their secondary me- hout the Southwestern Atlantic and due to the scarcity of studies eva-
tabolism (Verpoorte, 2000; Hartmann, 2007). luating chlorophyte bioactive compounds from the Antarctic Peninsula
and Southwestern Atlantic Ocean, this contribution aims to analyze and
The isolation and chemical characterization of secondary metaboli- compare the antioxidant activity of three South American ulvophycean
tes are relevant since some of these compounds demonstrate biological species (Gayralia brasiliensis Pellizzari, M.C. Oliveira et N. S. Yokoya,
activities against human pathologies (Camarero et al., 1990; Gagioti et Protomonostroma undulatum (Wittrock) K. L. Vinogradova and Ulva fas-
al., 1995; Maschek & Baker, 2008). Specifically, antioxidants are the ciata Delile) and three other species from King George island around the
primary natural product known to be inhibitors of reactive oxygen spe- Antarctic Peninsula (Protomonostroma rosulatum Vinogradova, Monos-
cies (ROS) accumulation and can prevent skin oxidative stress, skin troma hariotii Gain and Ulva hookeriana (Suhr) Hariot). This study is the
cancer and premature skin aging (Guaratini et al., 2007; Guaratini et first report, although preliminary, of antioxidant activities in seaweeds
al., 2012). As such, they have been often applied in the pharmaceutical, collected in the Maritime Antarctic islands and surroundings.
nutraceutical and cosmetic industries (Guaratini et al., 2007; Hwang et
al., 2010; Guaratini et al., 2012).
Phenolic compounds are the major substances responsible for an-
MATERIALS AND METHODS
tioxidant activity in land plants (Hayase & Kato, 1984). In seaweeds, Seaweed material (approx. 500 g wet weight) was handly collected
they are primarily involved in UV protection, anti-herbivory defense, during spring/summer seasons in the intertidal zones of the Antarc-
pathogen resistance and epiphyte growth defense (Amsler & Fairhead, tic Peninsula surroundings and Southwestern Atlantic Ocean locations
2006; Bittencourt-Oliveira et al., 2005). showed in Figure 1, Tables 1 and 2. Samples were washed with local
seawater to remove epiphytes, associated fauna and sediments. In
In addition, carotenoids, a pigment class common in plants and al-
the laboratory, the seaweeds were washed with distilled water before
gae, also protect cells against ROS (Hollnagel et al., 1996; Olson, 1999;
freezing. The analyzed species, sites, sampling dates and voucher num-
Naguib, 2000; Gressler et al., 2010, 2011).
bers of the species deposited in the “Maria Eneyda P. K. Fidalgo” Her-
Polar ecosystems are the most extreme on the planet, and the or- barium of Instituto de Botânica de São Paulo (SP) are listed in Table 1.
ganisms inhabiting such environments, including seaweeds, are highly
Aiming to obtain crude chlorophyte extracts, the algae were defros-
adapted (Dummermuth, 2003). These organisms tolerate low tempera-
ted and dried in a laminar flow hood (Splabor model SP 808/6-HLV) at
tures, long ice-covering periods, low levels of visible irradiance during
room temperature (approx.. 25ºC) for approximately 48 h. Dried algal
the winter as well as high quantities and long durations of solar inci-
samples were triturated into a powder using liquid nitrogen. The material
dence during the summer. Moreover, the stratospheric ozone, which
was weighed, and the volume of solvents to be added was calculated
protects organisms from harmful UV radiation, suffers seasonal osci-
for each sample. For each 10g of algae sample was added 50 mL of the
llations over the Antarctic headed by climate global changing and cy-
particular solvents. The first extraction was conducted with methanol
clonic winds around this polar area. Therefore, interest in the seaweeds
P.A. for 48h before subsequently filtration with cotton. The filtered extract
adaptations in polar zones with regard to their production of defense
was poured into a 500 mL beaker to evaporate in a laminar flow hood.
compounds against high levels of UV and fluctuations in ozone levels
The second extraction, conducted with dichloromethane P.A. (50 mL of
has been increasing (Dummermuth, 2003).
solvent to each 10 g of algae), was performed with the algae fraction
Recently, Zamora et al. (2010) described high levels of antioxidant retained after the filtration. After 48 h, the extract was filtered, added to
production enzymes in the shoots of Deschampsia antarctica Desvaux, the same beaker used before and evaporated completely in a laminar
an Antarctic vascular plant, subjected to drought stress. In addition, flow hood.
other studies have found strong antioxidant activity in Antarctic lichen
The antioxidant properties assay on seaweed samples using DPPH
species (Paudel et al., 2008; Luo et al., 2009) and filamentous fungi
(2.2-diphenyl-picrylhydrazyl) radical scavenging was described by Kim
(Tosi et al., 2010). Apart from those studies, no description of antioxi-
et al. (2002). Briefly, a 2.9 mL aliquot of a methanolic solution of the
dant activity in Antarctic seaweeds have been reported to date.
DPPH radical (Sigma, 0.1 mM in 80% methanol) was added to 0.1 mL
In other instance, in the South Atlantic area many studies searching of each sample (in 80% methanol). All algal extracts were solubilized
for antioxidant activity in seaweeds have been done in the last 10 years, with 80% methanol and evaluated at three different dilutions (1.0, 0.5
but only a few of them considered green seaweeds. Cruces et al. (2012) and 0.16 mg mL-1). A blank sample was prepared with 80% methanol
reported a positive correlation between the antioxidant activities of two as control. The absorbance decrease at 517 nm relative to the negative
sub-Antarctic brown seaweeds in response to UV radiation. Raymundo control was measured with a UV-visible spectrophotometer with a mi-
et al. (2004), using the ferric thiocyanate method to measure the an- croplate reader after 30 minutes of sample incubation. The percentage
tioxidant activity, found levels of inhibition of lipid peroxidation above of absorbance decrease, indicating antioxidant activity (AA), was calcu-

Hidrobiológica
Antioxidant activity of green seaweeds 235

Figure 1. Map showing the sampling locations at Southwestern Atlantic Ocean. In Paraná, Brazil, seaweeds were collected at the inner sector of Antonina Bay and
outer sector of Guaratuba Bay. In Montevideo, Uruguay, samplings were made at the Rio de La Plata outfall. In Punta Arenas, Chile, seaweeds were sampled at Fuerte
Bulnes beach. In Antarctic Peninsula, samplings took place at Punta Plaza and Botany Point beaches.

lated using the equation: %AA = {(Abscontrol – Abssample)/Abscontrol} x 100. All using a UV spectrophotometer. The results from triplicate tests and the
tests were performed in triplicate. mean absorbance obtained were used in a regression equation calcula-
ted from the β-carotene standard curve (y = 0.0856x + 0.0074, where
Phenolic contents were determined using the method described by
x is the average and y is the concentration). The results were expressed
Rhandir et al. (2002) with modifications. A 40 µL aliquot of each algae ex-
as µg of β-carotene per gram of dry mass.
tract was added to a reaction mixture containing 3.16 mL of distilled water,
200 µL of Folin-Ciocalteu reagent and 600 µL of Na2CO3 (20% in water) and To compare the AA of the distinct extracts of marine chlorophytes,
then thoroughly mixed. After 2 hours incubation in a dark chamber, the a one-way analysis of variance (ANOVA) was performed. Variance ho-
absorbance was measured at 750 nm using a UV spectrophotometer. mogeneity was tested by a Cochran test, and the normal distribution of
The total phenolic content was analyzed using a gallic acid standard the data was observed by a histogram. Tukey’s post-hoc test was used
curve. The results from triplicate tests were expressed as µg of gallic when the data showed significant differences (p <0.05). When the ANO-
acid equivalent (GAE) per gram of dry biomass. VA assumptions were not attempted, a non-parametric Kruskal-Wallis
Carotenoid quantification was carried out according to Aman et al. test was used. A linear regression was made between the phenolic con-
(2005) with modifications. 3 mg of each algae crude extract were solu- tents and the radical scavenging assay. All analyses were performed
bilized in 3 mL of hexane P.A. and the absorbance was read at 450 nm in Statistica Software version 07 (StatSoft, 2004) and the graphic was
made using Microsoft Excel® 2010.

Table 1. Sampled chlorophyte species, sampling sites, coordinates, sampling dates and voucher numbers.
Herbarium
Species Site Latitude Longitude Date
Number
Punta Plaza, King George Island, Dec 2010
Protomonostroma rosulatum 62°05’25’’S 58°24’56’’W SP 427956
Maritime Antarctic Jan 2011
Protomonostroma undulatum Fuerte Bulnes, Punta Arenas, Chile 53°37’44.22’’S 70°55’17.92’’W Mar 2012 SP 427957
Punta Plaza, King George Island, Dec 2010
Ulva hookeriana 62°05’25’’S 58°24’56’’W SP 427959
Maritime Antarctic Jan 2011
Ulva fasciata Matinhos, Paraná, South Brazil 25º49’8’’S 48º32’29’’W Sep 2012 SP 427958
Gayralia brasiliensis Guaratuba Bay, Paraná, South Brazil 25°51’10.92’’S 48°34’13.17’’W Sep 2012 SP 427960
Botany Point, King George Island, Dec 2011
Monostroma hariotii 62°04’4.57’’S 58°18’35.13’’W SP 427954
Maritime Antarctic Jan 2012
SP = Initials of Maria Eneyda P. K. Fidalgo Herbarium, of the Instituto de Botânica de São Paulo.

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236 Bernardi J. et al.

RESULTS antioxidant potential. This result suggests that the AA levels could be
associated with the occurrence area of the analyzed species and not
The AA average values from chlorophyte extracts, obtained by the DPPH necessarily with the order or taxonomic group to which the species be-
method at three extract concentrations, are shown in Table 3. The DPPH ra- longs. Futhermore, they indicate that antioxidant potential is maybe an
dical reduction percentages ranged from 3.5±2.1% in Ulva fasciata to adaptation strategy for increased tolerance to heightened UV irradiation
77.9±2.8% in Protomonostroma rosulatum. The extract dilution of 1 mg in the algae’s habitat.
mL-1 showed the most satisfactory results. Two species collected in the
Antarctic Peninsula, P. rosulatum and Ulva hookeriana showed the hig- UV data around the world is controversial due to differences on
hest apparent AA potential (77.9±2.8% and 53.1±15%, respectively) units of measurements and sort of equipment used to such purpose,
and the differences were statistically significant from the other analy- besides, long term measurements and data in broad areas are presen-
zed species (p<0.05). The species Protomonostroma undulatum, Gayra- ted as averages. However, following data retrieved from the Brazilian
lia brasiliensis, Monostroma hariotii and U. fasciata did not differ (Tukey´s Weather Forecast and Climate Studies Center from the National Ins-
post-hoc, p>0.05) and showed lower antioxidant potential (Table 3). titute of Space Research (CPTEC/INPE - [Link] we
can observe data of IUV max for Paraná sampling station between 5
Table 3 shows the average values of total phenolic contents ex- and 9, considering also a crucial factor when discussing antioxidant
pressed as the gallic acid equivalent (GAE) detected in the tested spe- activity and its relation with UV rays, the photoperiod in the area and
cies. The lowest value was obtained by Ulva fasciata (58.3±2 µg GAE for spring season, 12:12h (light/dark). Southern Chilean coast during
g-1) collected in southern Brazil, and the highest value was identified summer register IUV data between 10 and 13, presenting a photoperiod
in P. rosulatum (176±6 µg GAE g-1) sampled in Antarctic. In this analy- of 15:9h. Following data retrieved from the National Institute of Water
sis, interspecific variance comparisons showed significant differences and Atmospheric Research of New Zealand ([Link]
(Kruskal-Wallis, p <0.05). Figure 2 shows a linear regression between sites/[Link]/, citing Liley & Mckenzie, 2008), during summer NZ,
the phenolic contents and the DPPH radical scavenging percentages. including subantarctic islands and islands around Peninsula, experien-
In general, the radical reduction rates followed the phenolic contents. ces IUV higher than 14, and a photoperiod of 20:4h. Considering these
Values are presented in Table 3. pool of data we justify in part our inferences above.
The average values found for carotenoid contents in the analyzed Based on previous results obtained from Gingko biloba L., an ex-
chlorophytes are presented in Table 3. The values ranged from 23.4±0.2 tract used as indicator of antioxidant potential with 80% of AA (Martins
µg β-carotene g-1 in Ulva fasciata to 51.5±0.1 µg β-carotene g-1 in Ulva et al. 2012), our report infers that P. rosulatum showed high antioxi-
hookeriana. The comparison of the variances was significantly different dant potential. Dummermuth (2003) quantified AA in extracts of Arctic
(Kruskal-Wallis, p <0.05) only between those two species and no signi- seaweeds, and the chlorophytes showed higher AA compared to red
ficant differences was detected for the other species analyzed. and brown algae. This author also found that Monostroma grevillei var.
arcticum (Wittrock) Rosenvinge, had higher antioxidant potential com-
DISCUSSION pared with other Arctic green seaweeds (Dummermuth, 2003).

Among the Ulvophyceaean species collected between the Antarctic In our study, P. undulatum, collected in the Chilean Patagonia, and
Peninsula and the southern Atlantic, Protomonostroma rosulatum and Monostroma hariotii, sampled in the Antarctic Peninsula, showed high
Ulva hookeriana, from King George Island, Antarctic, showed higher rates of phenolic contents but showed non-satisfactory antioxidant

Figure 2. Linear regression between total phenolic contents of the crude extracts of chlorophytes from the Antarctic Peninsula and South Atlantic expressed as the
average and standard deviation (n=3) of the gallic acid equivalent (µg GAE g-1) and the percentages of DPPH radical scavenging at a concentration of 1 mg mL-1. R2=
0.7688; p < 0.01.

Hidrobiológica
Antioxidant activity of green seaweeds 237

Table 2. Chlorophyte species sampled, sites, equivalent occurrence zone, average temperature and salinity data and sampling season.
Temperature Salinity Maximum UV
Species Site Occurrence zone Season
(°C) (ups) values*
M. hariotii, Protomonostroma sp. Maritime Antarctic Polar 1±2 37±1,5 Summer >14
and U. hookeriana
G. oxysperma Uruguay Subtropical 21±2 16±3 Spring 7 - 10
G. brasiliensis Brazil Subtropical 20±4 20±4 Spring 5-9
P. undulatum Chile Temperate 6±4 28±5 Spring 10 - 13
*Data from: [Link]; [Link]/sites/[Link]

efficacy using methanolic extracts (<60% of reduction). This result 2008). Literature data report that Enteromorpha (Ulvales) can present
could imply differences in the chemical composition among phenolic higher ç-carotene contents than some vegetables, showing concen-
compounds of the tested algae, and also differences in the solubility of trations nearing 250 µg g-1 (Ito & Hori, 1989). These data support our
these compounds in the applied solvent, or the influence of associated high concentrations detected in Ulva hookeriana (previously reported
antioxidant compounds, such as carotenoids, on the AA efficiency pre- as Enteromorpha bulbosa (Suhr) Montagne) sampled in the surrounding
sent in these algal extracts. islands of Antarctic Peninsula.
The antioxidant properties of natural products are related to the
Finally, the higher AA observed in P. rosulatum and U. hookeriana
presence of phenolic compounds that naturally occur in terrestrial and
seems to be related to the phenolic and carotenoid contents. Both phe-
aquatic plants (Hayase & Kato, 1984). In the present study, the higher
nolics and carotenoids are directly related to protection against UV rays
percentage of AA was obtained in the extract of P. rosulatum, whose bio-
in vegetables and likely in seaweeds. One hypothesis for the higher
mass had a higher content of phenolic compounds, corroborating the pre-
antioxidant potential found in this two species from the Antarctic Penin-
vious study. U. hookeriana, also collected in King George Island, showed
sula is that these populations are exposed to higher and continuous UV
high phenolic contents and was the species showing second highest AA
radiation mainly during summer and thus may be naturally selected for
among the ones we sampled in this study.
high antioxidant potential.
Trigui et al. (2012) studied seasonal variations of AA levels in Ulva
Therefore, these preliminary results suggest that Antarctic Ulvo-
rigida C. Agardh and concluded that variations in activity correspond to
phyceans may have a wide range of chemical constituents from se-
the variations observed in the total phenolic contents. The authors also
condary metabolism, mainly phenolic compounds and carotenoids,
suggest that these differences could be assigned to seasonal chan-
that can present AA and that probably these contents are higher when
ges in abiotic factors, such as climatic changes, temperature, salinity,
compared to the same orders or family taxa collected in temperate or
nutrients, pollution, epiphytism and different reproductive or metabolic
subtropical zones due to adaptive routes. This contribution is the first
stages of the plant.
comparative report of AA in Ulvophyceae species from Brazil, Chile and
maritime Antarctic. The high AA of P. rosulatum, endemic to King George
Carotenoids are also known to function as antioxidants (Naguib,
Island, Antarctic Peninsula, corroborates the relevance of elucidating
2000). Sousa et al. (2008) found α- and β-carotene in all tested green
bioactive compounds from high latitudes as possible new sources of
algae. Green and yellow vegetables have been reported to have high
natural products with potential uses in cosmetic, nutraceutical and
carotenoid contents (Bendich & Olson, 1989; Grune et al., 2010), e.g.,
pharmacological industries for their anti-oxidative stress effects.
carrots (33 µg g-1) and pumpkins (53 µg g-1) (Rodrigues-Amaya et al.,

Table 3. Marine chlorophyte species, their distribution and extracts analysis results.

Sites DPPH radical scavenging (%) Phenolic contents Carotenoid contents

Species
1 mg ml -1
0.5 mg ml-1 0.16 mg ml-1 (µg GAE g-1) (µg β-carotene g-1)
P. rosulatum Antarctic 77.9±2.8 40±6 14±1 176±6 29.6±0.04
P. undulatum Chile 12.1±3.5 10.7±2.9 - 124.5±10.8 25.2±0.6
U. hookeriana Antarctic 53.1±15 38.9±3.4 8.4±2 144.7±8.9 51.5±0.1
U. fasciata Brazil 3.5±2.1 - - 58.3±2 23.4±0.2
G. brasiliensis Brazil 13.1±4.1 15.8±5.2 - 77.5±1.0 32.2±0.08
M. hariotii Antarctic 5.1±10.2 - - 75.7±0.8 36.3±0.2
Results of DPPH radical scavenging percentages in different concentrations of chlorophyte extracts, phenolic and carotenoid contents to evaluate antioxidant activity.
Values are expressed as the mean ± standard deviation.
- Undetectable values.

Vol. 26 No. 2 • 2016

238 Bernardi J. et al.

ACKNOWLEDGMENTS on the Brazilian coast. Journal of the Science of Food and Agricul-
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The authors thank Marinha do Brasil, Comissão Interministerial para
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Científico e Tecnológico for logistics and financial support during sam- source for humans. Journal of Nutricion 140 (12): 2268S-2285S.
plings. The authors also thank Coordenação de Aperfeiçoamento de DOI: 10.3945/jn.109.119024.
Pessoal de Nível Superior and the Post-Graduation Program in Coastal
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nes Horta for use of equipment in the Phycology Laboratory of Universi- eficácia. Química Nova Vol. 30 (1): 206-213.
dade Federal de Santa Catarina, and Dr. Erik Lam, from State University
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