ARTÍCULO DE REVISIÓN

Estadificación del cáncer de células

renales; historia, evolución y
perspectivas actuales
Santana-Ríos Zael, Fulda-Graue Santiago, Pérez-Becerra Rodrigo, Urdiales-Ortíz Alejandro, Merayo-Chalico
Claudio, Hernández-Castellanos Víctor, Saavedra-Briones Dorian, Sánchez-Turati Gustavo, Fernández-Noyola
Gerardo, Ahumada-Tamayo Samuel, Martínez Ángel, Camacho-Castro Alberto, Muñoz-Ibarra Erik, García-Salcido
Francisco, Cantellano-Orozco Mauricio, Morales-Montor Gustavo, Pacheco-Gahbler Carlos.

sRESUMEN sABSTRACT
El sistema tumor, ganglios y metástasis (TNM) es un The Tumor, (Regional) Lymph Nodes, and Distant Metasta-
método de estadificación basado en estudios con altos sis (TNM) system is a staging method based on studies with
niveles de evidencia. Las primeras estadificaciones del high levels of evidence. The first staging of renal cell can-
cáncer de células renales (CCR) realizadas en 1958 se cer was carried out in 1958 and was based on anatomical
basaron en características anatómicas y patrones de di- characteristics and dissemination patterns. The first TNM
seminación. El primer TNM se publicó en 1974. Con el system was published in 1974. Studies of renal cell cancer
estudio de la historia natural del CCR se han generado natural history have brought about advances enabling its
avances para clasificarlo. Las revisiones de 1997 y 2002 classification. TNM revisions in 1997 and 2002 presented
presentaron cambios relevantes en tamaño tumoral e relevant changes in tumor size and vascular involvement.
involucro vascular; sin embargo, en la última revisión However, in the latest revision by the American Joint Com-
por la American Joint Committee on Cancer (AJCC) 2010 se mittee on Cancer in 2010 there were new changes in regard
muestran nuevos cambios para enfermedad localizada, to localized disease, vascular involvement, and thrombus
involucro vascular, nivel del trombo; se modifica la cla- level. Classification regarding the adrenal gland was modi-
sificación para la glándula suprarrenal y se simplifica la fied and lymph node disease was simplified.
enfermedad ganglionar. Objective: To present the historical development of the
Objetivo: Presentar la evolución histórica y la clasifica- TNM system as well as its current classification in regard
ción actual del CCR, así como los estudios que respaldan to renal cell cancer, along with studies supporting the new
esta nueva clasificación. classification.
Métodos: Se revisaron las publicaciones referentes Methods: Publications referring to historical background
a antecedentes históricos y la evolución de la estadifi- and development of renal cancer cell staging were reviewed,
cación del CCR, así como los nuevos estudios que han as well as new studies supporting and proposing the use of
propuesto y respaldado la nueva clasificación TNM pu- the new TNM classification published by the American Joint
blicada por la AJCC en su séptima edición 2010. Committee on Cancer in its 2010 seventh edition.

División de Urología. Hospital General Dr. Manuel Gea González. Correspondencia: Dr. Zael Santana Ríos. Calzada de Tlalpan 4800.
México, D. F. Col. Sección XVI. 14080. Teléfono: 4000 3044, 5604 5529, fax:
5688 8027. Correo electrónico: [email protected]

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Discusión: Este análisis muestra la evolución de las cla- Discussion: This analysis shows the classification develo-
sificaciones de acuerdo al comportamiento del CCR, así pments in relation to renal cell cancer behavior, as well as
como los cambios que se han generado hasta la época the changes that have been made up to the present date.
actual. Conclusions: It is important to be familiar with the chan-
Conclusiones: Es importante conocer los cambios en el ges in the new TNM classification published by the Ame-
nuevo TNM publicado por la AJCC en 2010, así como la rican Joint Committee on Cancer in 2010, as well as with
evolución y los estudios que avalan dichos cambios con their development, and with the studies that support these
el fin de estadificar y dar seguimiento a los pacientes changes, for the purpose of staging renal cell cancer and
con CCR. providing patient follow-up.

Palabras clave: Cáncer de células renales, estadifica- Keywords: Renal cell cancer, staging, TNM, survival,
ción, TNM, supervivencia, México. Mexico.

sINTRODUCCIÓN últimas dos décadas con el fin de mejorar la clasificación

y estadificación del CCR, además de identificar factores
El cáncer de células renales (CCR) representa de 3% a pronósticos ya sean clínicos o patológicos para predecir
4% de las neoplasias con 54 390 casos nuevos por año el comportamiento del tumor. La estadificación precisa
aproximadamente y con más de 13 000 muertes espe- también ayuda a la toma de decisiones clínicas y definir
radas en el último año; el adenocarcinoma representa protocolos de vigilancia.
90% de estas neoplasias. De los casos, 50% cursan asin-
tomáticos y el diagnóstico es incidental; el resto de los
pacientes pueden presentarse con hematuria macros-
sHISTORIA DE LA ESTADIFICACIÓN
DEL CCR
cópica, dolor lumbar o una masa abdominal palpable.1
Al momento del diagnóstico, hasta 30% pueden tener
El sistema tumor, ganglios y metástasis (TNM) es un mé-
enfermedad metastásica, 25% se presentan con una en-
todo de estadificación que se ha basado en grandes es-
fermedad localmente avanzada y 45% con enfermedad
tudios multicéntricos con altos niveles de evidencia con
órgano-confinada.2 El creciente avance de los méto-
el fin de facilitar decisiones terapéuticas. En los últimos
dos de diagnóstico no invasivos, ha traído consigo un años se han llevado a cabo múltiples revisiones de series
incremento en las tasas de detección del cáncer renal de CCR con el fin de evaluar la validez de la clasificación
en estadio localizado y aunque actualmente se detectan TNM. Este sistema es una herramienta importante tanto
más tumores en estadios tempranos, la mortalidad del para investigadores como para clínicos, siendo definido
CCR sigue siendo elevada (alrededor de 20% a 25%). La como uno de los predictores exactos de supervivencia
determinación precisa de los factores pronósticos es un más seguros en el CCR.
paso esencial en la evaluación inicial de los pacientes
La clasificación TNM para tumores malignos se es-
con adenocarcinoma renal, no solamente para iniciar
tableció en 1943. La primera estadificación del CCR fue
un tratamiento adyuvante, sino también para predecir la
realizada por Flocks y Kadesky en 1958 y se basó en
evolución de la enfermedad.
características anatómicas y patrones de diseminación,
Como en la mayoría de los cánceres, la estadifi- posteriormente Petrovic publicó una clasificación simi-
cación es uno de los principales factores pronósticos lar en 1959 que subdividió a los tumores intrarrenales.
señalados en la bibliografía; la del CCR describe la Robson y colaboradores en 1969, realizaron una modi-
extensión anatómica de la enfermedad, lo cual es ficación de esta clasificación basada en hallazgos pa-
determinante para el pronóstico y el seguimiento de tológicos y factores pronósticos, con gran aceptación
los pacientes. en la práctica clínica (Tabla 1).3,4 En 1978 la Union for
Es bien conocida la biología potencialmente agre- International Cancer Control (UICC) formuló la primera
siva del CCR, considerado el tumor urológico más le- clasificación por estadios basada en el sistema TNM, la
tal, lo que obliga a conocer y proporcionar información cual inicialmente utilizó características subjetivas como
más precisa acerca del pronóstico y la supervivencia, el tamaño y patrón de crecimiento del tumor. En 1987
así como a mejorar nuestra comprensión del proce- (la cuarta edición), la UICC junto con el American Joint
so de la enfermedad. Por ello, se ha trabajado en las Committee on Cancer (AJCC) realizaron la primer gran

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Tabla 1. Clasificación de Robson. Tabla 2. Comparación entre TNM y Clasificación de Robson.

Etapa Características Caracteristicas TNM (2002) Robson

Tumor <4cm limitado al riñón T1a I
I Confinado al parénquima renal
Tumor 4 - 7cm limitado al riñón T1b I
II Invade grasa perirrenal Tumor >7cm limitado al riñón T2 I
IIIA Afecta vena renal o vena cava inferior Extensión a grasa perirrenal o
T3a II
glándula suprarrenal
IIIB Invade ganglios linfáticos regionales
Involucro de vena renal o cava
IIIC Afecta vasos locales y ganglios regionales T3b IIIA
infra-diafragmática
IVA Invade órganos vecinos Involucro de cava supra-diafragmá-
T3c IIIA
IVB Metástasis a distancia tica
Invasión a un ganglio linfático N1 IIIB
Más de 1 ganglio N2 IIIB
Combinación de afección venosa y
T3b / c, N1 / 2 IIIC
ganglionar
revisión del TNM. En las últimas dos décadas esta cla- Extensión a la Gerota T4 IVA
sificación ha sufrido varias modificaciones (Tabla 2).5,6
Metástasis a distancia M1 IVB
En la quinta edición de la UICC/AJCC (1997), se es-
tableció el punto de corte para clasificar un tumor como
T1 o T2, dependiendo del tamaño tumoral fue de 2 cm,
5 cm o 7 cm. En 2002 se estableció la sexta revisión de
la TNM.7,8 La clasificación del involucro vascular y gan-
glionar se realizaron también en 1997, así como la de-
En 1987 el TNM definió un punto de corte de 2.5
terminación del nivel de involucro vascular, los trombos
cm, asumiendo que tumores más pequeños presenta-
infra-diafragmáticos pasaron de T3c a T3b, mientras
ban muy bajo riesgo de metástasis. Posteriormente se
la infiltración de la pared vascular y los trombos supra-
observaron las fallas en esta clasificación ya que estos
diafragmáticos quedaron como T3c.8
tumores tan pequeños sólo comprenden 1% a 8%.6 En
En relación con la quinta revisión de 1997, la revisión el suplemento de 1993, la categoría T2 se amplió
de 2002 hizo una sub-estadificación del tumor primario en cuatro subcategorías (T2a: >2.5 cm - 5 cm; T2b: >5
T1 en T1a (tumor )4 cm) y T1b (tumor entre 4 cm y 7 cm – 7.5 cm; T2c: >7.5 cm a 10 cm; T2d: >10 cm). Fi-
cm). Este nuevo punto de corte de los tumores T1a y T1b nalmente, en 1997 esta sub-clasificación fue sustituida
se estableció por ser el más recomendado en la cirugía recomendando que el punto de corte para T1 – T2 debe
parcial con preservación de órgano, ayudando al clínico ser de 7 cm.7 La sexta revisión del TNM (2002) introdujo
a plantear la estrategia quirúrgica. la subdivisión de los tumores T1 en T1a y T1b, con un
La clasificación clínica del tumor primario en T2 (tu- punto de corte de 4 cm; en la actualidad, el punto de
mor de diámetro máximo mayor de 7 cm, limitado al ri- corte para determinar la idoneidad para la nefrectomía
ñón), T3 (tumor que se extiende a las venas principales parcial es también los 4 cm.
o invade la glándula suprarrenal o los tejidos peri-rena- Hafez y colaboradores realizaron un análisis retros-
les, pero sin atravesar la fascia de Gerota) y T4 (tumor pectivo de la cirugía conservadora de nefronas para el
que atraviesa la fascia de Gerota), no sufrió variación. CCR en 485 pacientes. Los pacientes con tumores )4.0
La enfermedad ganglionar se simplificó a N1 en metás- cm mostraron significativamente mayor tiempo de su-
tasis únicas y N2 para afección ganglionar múltiple.9-11 pervivencia libre de recurrencia, en comparación con
tumores más grandes. Otros datos sugieren la necesi-
sESTADIFICACIÓN DEL CCR LOCALI- dad de una revisión de la categoría T de los tumores
ZADO (T1 - T2) órgano-confinados. En 2004, dos estudios indepen-
dientes reportaron una tasa similar de recidiva local y
La importancia pronóstica del tamaño tumoral se ha in- supervivencia en pacientes sometidos a nefrectomía
vestigado en diversos estudios. Como consecuencia, se radical o parcial en enfermedad T1b (4 cm a 7 cm) en
han hecho diversas modificaciones a los puntos en el comparación con los pacientes pT1a.12-14 Esto sugiere
tamaño de tumores en estadio I y II, por ejemplo 4.0 cm, que la subdivisión de los tumores pT1 ya no sería nece-
4.5 cm, 5.5 cm, y 6.5 cm con una asociación significativa saria si la cirugía preservadora de nefronas puede ex-
entre supervivencia y tamaño.10 tenderse a los tumores con un diámetro de 4 cm a 7 cm.

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Tabla 3. Comparación entre sistemas TNM y su evolución.

Hermanek et al, Sobin et al,

Estadio Clasificación Greene et al, 2002
1987 1997
Tamaño / Extensión del tumor
Tumor ≤2.5 cm, limitado al Tumor ≤7.0 cm, limitado al
T1 NA
riñón riñón
Tumor ≤4 cm, limitado al
T1a NA NA
Enfermedad riñón
localizada Tumor >4 ≤7 cm, limitado a
T1b NA NA
riñón
Tumor >2.5 cm limitado a Tumor >7 cm, limitado a Tumor >7 cm, limitado a
T2
riñón riñón riñón
Se extiende a venas, invade la Se extiende a venas, invade la Se extiende a venas, invade
T3 adrenal o grasa peri-renal adrenal o grasa peri-renal la adrenal o grasa peri-renal
pero no pasa la Gerota. pero no pasa la Gerota. pero no pasa la Gerota.
Extensión peri-renal o del
Extensión peri-renal o Extensión peri-renal o
T3a seno renal. Extensión
glándula suprarrenal glándula suprarrenal
adrenal
Vena renal o cava infra- Vena renal o cava
Enfermedad T3b Extensión vena renal
diafragmática infra-diafragmática
localmente avanzada
Vena cava supra-diafragmáti- Vena cava supra-diafragmá-
T3c Vena cava infra-diafragmática
ca tica
Extensión a cápsula de
T4 Extensión a cápsula de Gerota Extensión a cápsula de Gerota
Gerota
Vena cava supra-diafragmáti-
T4a NA NA
ca
T4b NA NA NA
Ganglios regionales Metástasis en un ganglio ≤2 Metástasis en un ganglio Metástasis en un ganglio
N1
cm regional regional
Metástasis en un ganglio >2 Metástasis en más de un Metástasis en más de un
N2
cm pero no >5 cm ganglio linfático ganglio linfático
Metástasis en un ganglio >5
N3 NA NA
cm
M0 No metástasis No metástasis No metástasis
Metástasis
M1 Metástasis a distancia Metástasis a distancia Metástasis a distancia

NA = No aplicable. El texto sombreado representa cambios entre los diferentes sistemas de clasificación.

Recientemente Frank y colaboradores, con 544 pa- ya han sido publicados en la séptima edición del TNM
cientes observaron que el aumento en el tamaño tu- publicado por la AJCC en 2010.15,16
moral en 1 cm incrementó el riesgo de muerte en 8%,
de manera que los tumores mayores a 10 cm mostra- sCCR LOCALMENTE AVANZADO (T3
ron una disminución en la sobrevida cáncer específica - T4)
con p <0.001; por lo que los autores propusieron la sub-
clasificación del T2 en T2a para tumores entre 7 cm y Para el grupo heterogéneo de CCR localmente avanza-
10 cm y T2b para tumores mayores de 10 cm, datos que do (T3 - T4), con la participación diferentes estructuras

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Tabla 4. Comparativo entre las clasificaciones TNM según AJCC siendo clasificada como un T3a. Estudió 697 pacientes
2002 y 2010. y observó que en los pacientes con invasión adrenal au-
mentó el riesgo de muerte 2.9 veces, concluyendo que
AJCC 2002* AJCC 2010** los tumores con invasión directa de la glándula supra-
rrenal se comportan más agresivamente que los tumo-
T1a <4cm T1a <4 cm
T1b 4 cm a 7 cm T1b 4 cm a 7 cm res con involucro de la grasa perirrenal o del seno renal;
notando un comportamiento similar a los tumores
T2 >7 cm T2a 7cm a 10 cm
que se extienden hasta la Gerota (p = 0.0001), por lo que
T2 b >10 cm
se propuso que la invasión a la glándula suprarrenal debe
T3a grasa peri-renal T3a Trombo vena renal
ser clasificada como T4.14,15 Ficarra en su estudio con
glándula suprarrenal Grasa peri-renal
1969 pacientes, propuso dos grupos en pacientes
con involucro de la glándula suprarrenal, uno con inva-
T3b Trombo infra-diafragmático T3b Trombo en cava sión directa y el otro con invasión vascular asociada y
infra-diafragmática menciona que solamente estos últimos deben ser cla-
T3c Trombo supra-diafragmático T3c Trombo supra-diafragmá- sificados como T4;14 sin embargo, en la última edición
tico del TNM 2010 la infiltración de la glándula suprarrenal
T4 Fascia Gerota T4 Fascia Gerota ipsilateral se considera como T4.18-20
Glándula suprarrenal Trombosis de la vena renal y la vena cava: La impor-
tancia pronostica del nivel de afectación venosa (T3b)
N1 1 ganglio regional N1 ganglios + (no importa el en el CCR también es controvertido. Basado en un es-
número) tudio retrospectivo de Kim con 880 pacientes, los casos
N2 más de un ganglio regional No hay N2 con trombosis de la vena cava sub-diafragmática se
agruparon con los pacientes con trombosis de la vena
*American Joint Comitee on Cancer (AJCC) 6ª edición, 2002. **American Joint Comitee on renal ya que la supervivencia fue similar en pacientes
Cancer (AJCC) 7a edición 2010. Las categorías marcadas en rojo son los cambios estable- con vena renal y la participación de la vena cava infe-
cidos.
rior por debajo del diafragma (T3b). Los pacientes con
afectación de vena cava inferior por encima del diafrag-
ma (T3c) mostró una tasa de supervivencia significa-
tivamente menor. Por el contrario, otros estudios han
anatómicas que rodean el riñón, la situación es muy di- demostrado que la supervivencia de los pacientes con
ferente. Las clasificaciones publicadas en 1997 y 2002 no trombosis de la cava sub-diafragmática es peor al com-
presentan grandes diferencias (Tabla 3); sin embargo, pararla con los casos de trombosis de la vena renal.
la categorización del CCR localmente avanzado y avan- Leibovich y colaboradores propuso mejorar la clasifica-
zado sigue siendo objeto de controversia. ción T3 en relación al trombo tumoral del TNM 2002
Invasión de grasa peri-renal: El impacto pronóstico de en un estudio con 675 casos con CCR observó que los
la actividad frente a la infiltración de la grasa peri-renal pacientes con trombos tumorales en niveles I, II y III
ha generado controversia. Se ha descrito que los pacien- (Clasificación de la Clínica Mayo) tenían más riesgo de
tes con lesiones clínicamente clasificados cT1 preope- morir por cáncer comparado con aquellos que involu-
ratoriamente y finalmente clasificados como pT3a craban solo el nivel 0 (vena renal) con p <0.0001.21-26
debido a la invasión peri-renal focales, tuvieron el mismo Con estos resultados la nueva clasificación coloca al
índice de supervivencia libre de recurrencia en pa- involucro de la vena renal como T3a y los trombos in-
cientes con lesiones pT1 confirmada patológicamente. fra y supra-diafragmáticos quedaron sin cambios en el
Por el contrario, Jung y colaboradores17 no encontraron nuevo TNM.24
diferencias entre la infiltración focal o extensa de la gra-
sa peri-renal, por lo que se puede decir que el involucro
de la grasa peri-renal no confiere un riesgo en sí. sENFERMEDAD METASTÁSICA
Infiltración de la glándula suprarrenal: En 1978 la cate- Aproximadamente 10% de las metástasis por CCR
goría T3 se dividió en cinco categorías, cabe destacar que son en ganglios regionales. En general, los pacientes
la infiltración de la glándula suprarrenal no se consideró. con afectación exclusiva de los ganglios linfáticos mues-
Esta omisión se corrigió en 1987.6 En consecuencia, la tran un pronóstico significativamente peor en compara-
invasión de la glándula suprarrenal o la invasión a los te- ción con los pacientes sin enfermedad metastásica.25-29
jidos peri-renales (no más allá de la fascia de Gerota) se El TNM de 2002 distingue los pacientes con un ganglio
clasificó como T3a. linfático afectado (N1) y aquellos con múltiples ganglios
Thompson en 2005 se planteó la pregunta si la in- afectados (N2) de acuerdo a su comportamiento a lar-
vasión directa de la glándula suprarrenal debe seguir go plazo. Sin embargo, otros estudios no han podido

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demostrar una diferencia significativa en la superviven- 3. Robson C. Radical nephrectomy for renal cell carcinoma.
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preoperatoria correcta daría lugar a un sobre-trata- 11. Ficarra V, Schips, et al. Multiinstitutional European validation of the
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controvertida, y aunque muchos parámetros han 25. National Comprehensive Cancer Network (NCCN). Practice Guideli-
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