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Revisión
Auras olfatorias en pacientes con epilepsia
Niza Harari Masri,* Paul Shkurovich Bialik**
* Otorrinolaringología y Cirugía de Cabeza y Cuello.
** Jefe del Departamento de Neurofisiología Clínica. Centro Neurológico.
Centro Médico ABC.
RESUMEN
La epilepsia es una afección cerebral crónica caracterizada por crisis recurrentes, autolimitadas y de etiología muy variable, cuyas
manifestaciones clínicas incluyen una gama de signos y síntomas en relación con la zona afectada. Las crisis uncinadas o alucinaciones
olfatorias se describieron desde el siglo XIX como un olor particular, frecuentemente desagradable al inicio o durante la evolución de
una crisis. La anatomía y propiedades únicas de la corteza olfatoria están involucradas en la epilepsia de lóbulo temporal, en donde
hay integración de funciones sensitivas, incluyendo la olfatoria. El involucramiento de la corteza piriforme se asocia frecuentemente
con la epilepsia de difícil control. En este artículo realizamos una revisión y análisis de la literatura actual sobre la anatomía y fisiología
del olfato, así como su relación con la epilepsia.
Palabras clave: Epilepsia, crisis convulsivas, olfato, aura, corteza piriforme.
ABSTRACT
Epilepsy is a chronic cerebral disease characterized by recurrent, self-limiting seizures of very variable etiology, whose clinical manifestations include
a range of signs and symptoms related to the affected cortical zone. Uncinated seizures or olfactory hallucinations have been described since the 19th
century as a particular, often unpleasant smell at the beginning or during the spell. The anatomy and unique properties of the olfactory cortex are
involved in temporal lobe epilepsy, where sensation modalities including smell are integrated. The involvement of the piriform cortex is associated
with refractory epilepsy. In this article, we review and analyze the current literature on the anatomy and physiology of smell; and its relationship
with epilepsy.
Keywords: Epilepsy, seizure, smell, aura, piriform cortex.
Introducción La percepción de los aromas resulta de la combina-
ción de la activación del olfato por medio de la inhala-
El sistema nervioso tiene la capacidad de interactuar ción (ruta ortonasal) y la vía posterior (ruta retronasal).
con el medio ambiente por medio de una detección El sentido del olfato influye en la conducta alimen-
química, la cual ha evolucionado al sistema olfatorio taria e interacciones sociales, por lo que puede afectar
principal, el sistema gustativo y el sistema trigeminal. la calidad de vida. Existe una gran conexión entre el
El olfato y el gusto son sentidos químicos que per- olfato y la memoria, por lo que influye de forma im-
miten decodificar la información por medio de molé- portante en el estado emocional y toma de decisiones
culas volátiles como los olores e irritantes percibidos en de la persona.1,4
la cavidad nasal, y moléculas no volátiles en la cavidad En las últimas décadas, se han planteado numerosas
oral. A esto se agrega la sensación somatosensorial o teorías e hipótesis de cómo la función olfatoria puede
trigeminal. www.medigraphic.org.mx
El olfato es considerado el más primitivo de los sen-
ser indicador del inicio o curso de diversas enferme-
dades neurodegenerativas.1,3
tidos. El olfato se define como la capacidad de detectar, La corteza piriforme es una región única del ce-
percibir, identificar y discriminar diferentes tipos de rebro, la cual es responsable de los mecanismos de
señales químicas (odorantes).1,2,3 El olfato es un sentido las experiencias olfatorias, forma la mayor parte de
que se especializa en detectar moléculas volátiles, las la corteza olfatoria primaria con extensas conexiones
cuales se vaporizan y alcanzan las fosas nasales, para con distintas partes de la vía olfatoria. A diferencia
ser absorbidas por la mucosa nasal e iniciar el proceso. de las regiones corticales primarias, recibe entrada
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directa del bulbo olfatorio sin tener paso por el tálamo. cada fosa nasal; 50 años después, Smith reportó 134
Además, es una estructura alocortical con tres capas, mm2 e identificó cómo la región olfatoria disminuye
en el ser humano solamente se ha encontrado en el a los 65 años en un 55% y queda ausente hasta en un
hipocampo, una de las regiones más implicadas en la 13% en los adultos mayores.1-3,6-8 Un factor que hace
epilepsia focal.4 que varíen estas medidas es la intermitencia entre el
El papel de la corteza piriforme no había sido tejido olfatorio y el tejido respiratorio. En cada fosa
ampliamente reconocido como parte de la epilepsia nasal se encuentran de 10-20 millones de receptores
focal; esto fue en el siglo XIX, cuando se describieron olfatorios,1,9 éstos se producen de forma continua
las alucinaciones olfatorias llamadas “alucinaciones por mitosis y se pierden por descamación, con una
uncinadas”, las cuales se creía que precedían a tumores duración del ciclo de tres meses aproximadamente.3
del lóbulo temporal. Clínicamente se ha observado El neuroepitelio olfatorio está formado por neuro-
que pacientes con epilepsia tienen involucramiento nas olfatorias bipolares, las cuales actúan como recep-
de la corteza olfatoria. tores y transductores de forma simultánea. Además,
En las últimas dos décadas en el campo de la epilep- posee glándulas olfatorias de Bowman, capaces de
sia se han utilizado diferentes métodos y estudios como producir el líquido mucoso que disuelve las sustancias
video-electroencefalografía, neuroimagen estructural odoríferas.4
y funcional, así como medicina nuclear para tratar de Las moléculas odoríferas activan receptores espe-
demostrar el involucramiento de la corteza piriforme.4,5 cíficos localizados en los cilios de neuronas bipolares
Se realiza una revisión bibliográfica de la ana- en la mucosa olfatoria, esto genera una respuesta que
tomía y función de la vía olfatoria, asimismo de la activa la proteína G, la cual incrementa adenilato ci-
corteza piriforme y su asociación con auras y crisis clasa 3 y esto, a su vez, AMP cíclico; esto promueve
epilépticas. la entrada de calcio y la salida de cloro, logrando la
despolarización de la célula.1 El ser humano cuenta con
Anatomía y fisiología del olfato 350 receptores distintos y requiere la activación de 10
receptores para discriminar una molécula odorífera.2,3,7
Un olor se define como una impresión especial que Las células gliales olfatorias forman la vaina de las
deriva de una reacción volátil de algunas sustancias neuronas olfatorias primarias. Los axones se agrupan en
químicas sobre el sistema olfatorio. Diferentes ele- 20 fascículos aproximadamente, que luego formarán
mentos componen un olor, lo que le da características el nervio olfatorio, primer nervio craneal, el cual atra-
propias.1,2,3 viesa la lámina cribiforme del etmoides para entrar a la
Durante la inspiración, las moléculas odoríferas cavidad craneal, y se continúa hacia el bulbo olfatorio
penetran la cavidad nasal, sólo el 10% del aire pene- formando glomérulos.2,3
tra la hendidura olfatoria y la capacidad de detectar Los axones de las células mitrales se proyectan
las moléculas dependerá de la velocidad del flujo de de forma ipsolateral a la corteza olfatoria primaria
aire y la hidrosolubilidad de éstas. Las propiedades y a través del trayecto olfatorio lateral. Las células
del transporte aéreo dependen de las características principales del bulbo olfatorio terminan en áreas
anatómicas nasales, aunque la cirugía funcional para olfatorias primarias: núcleo olfatorio anterior, corteza
mejorar la ventilación no siempre mejora el olfato.3 piriforme, núcleo amigdaloide cortical anterior, cor-
El neuroepitelio olfatorio es de tipo columnar teza periamigdalina y corteza entorrinal;1,4,10 además
pseudoestratificado,3 derivado embriológicamente de de estas regiones, la red olfatoria involucra la corteza
la placoda olfatoria y la cresta neural,1 es considerado orbitofrontal, tálamo e ínsula11 para la apreciación
el órgano receptor principal del olfato y se localiza en subjetiva de los olores, y posteriormente establecer
el techo de la cavidad nasal, predominantemente en conexiones con otras áreas encefálicas para respuestas
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la cara dorsal de la válvula nasal, septum y cornetes
superiores.1,3,6 El límite anterior de la región olfatoria
emocionales y viscerales.
El área olfatoria, llamada corteza piriforme presente
es 1-2 cm por delante de la inserción anterior del en el lóbulo temporal, es considerada filogenética-
cornete medio. mente más antigua que la neocorteza y cuenta con
La distribución exacta del neuroepitelio olfatorio un centro especializado para el sentido del olfato.12
no está entendida en su totalidad.6 Desde 1892, Von La corteza piriforme tiene un rol importante en
Brunn fue el primer médico en reportar las medidas la percepción y discriminación de los olores y actúa
de la región olfatoria reportando de 307-238 mm2 en como un punto de distribución espacial importante,
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18 Harari MN y col. Auras olfatorias en pacientes con epilepsia
el cual no tiene una actividad estática y muestra cam- la intensidad de un estímulo complejo,15 algunos es-
bios según la fase del ciclo respiratorio.4,13 La porción timulantes producen efecto exclusivamente sobre el
anterior de la corteza piriforme es la encargada de sistema olfatorio o sensaciones trigeminales, pero la
decodificar los olores, y la posterior, de la calidad de mayoría estimulan las dos vías de forma simultánea,
los mismos. Existe una habituación rápida de los olores olor e irritación. En una revisión de 47 olores distintos
a la respuesta de la corteza piriforme;3 la activación del se reveló que sólo dos estímulos por vainilla y ácido
sistema límbico para procesar el estímulo de un olor cúprico no tuvieron ninguna respuesta trigeminal en
juega un papel importante en la memoria, emociones y pacientes con anosmia, a diferencia del dióxido de
comportamiento. Durante la identificación de un olor, carbono, que activó de forma selectiva el sistema tri-
la corteza entorrinal e hipocampo se activan e inicia geminal.15 La función primaria del sistema trigeminal
la reactivación de la memoria.14 es actuar como centinela de la vía aérea para limitar
Las sensaciones somatosensoriales de la mucosa la respiración y prevenir la inhalación de sustancias
nasal son mediadas por el sistema trigeminal, el cual potencialmente peligrosas.
contribuye de forma indirecta en la percepción de Existen diversas enfermedades neurodegenerativas
los olores. La cavidad nasal está inervada por la rama en donde se ve afectado el sentido del olfato, y éste
oftálmica y maxilar del nervio trigeminal, las ramas del puede ser el indicador del inicio o curso de las mismas.
nervio oftálmico (nervio etmoidal anterior e infraorbita-
rio) inervan la porción anterior de la cavidad nasal. La Epilepsia
inervación de la porción posterior de la cavidad nasal
es dada por fibras de la rama maxilar (nervio nasal La Comisión de Clasificación y Terminología de la ILAE
medial superoposterior y nasopalatino). Por estudios (Liga Internacional Contra la Epilepsia) define una crisis
electrofisiológicos se demuestra que el tercio anterior epiléptica como la aparición transitoria de signos y/o
de la cavidad nasal tiene mayor actividad trigeminal síntomas debido a una actividad neuronal excesiva o
mediante quimiorreceptores.15 sincrónica en el cerebro. El aura epiléptica corresponde
Mediante diversas estructuras receptoras, las sen- a una crisis de inicio focal y se describe como el fenó-
saciones son mediadas por la vía aferente trigeminal meno ictal subjetivo que puede preceder a una crisis
(tacto, temperatura y nocicepción); la estimulación tangible, para la cual se mantiene la consciencia;16,17
química es importante ya que la mucosa no se encuen- fisiopatológicamente es el resultado de la activación de
tra cubierta por epitelio escamoso, dando un estímulo un área cortical funcional por una descarga neuronal
químico casi directo a los nervios y activando diversos anormal, unilateral, localizada y breve, pueden ocurrir
receptores. Los cuerpos celulares aferentes trigemina- de forma aislada o progresar hacia una crisis parcial
les se localizan en el ganglio de Gasser, sus axones se compleja con afección de la consciencia o hacia una
proyectan al subnúcleo sensorial trigeminal, núcleos crisis tónico-clónica generalizada. Usualmente son
espinales y mesencefálicos del trigémino que se extien- el primer síntoma en presentarse en el curso de una
den de la médula espinal rostral al mesencéfalo, éstos crisis, por lo que son el mejor indicador clínico para
descienden por el trayecto trigeminal y terminan en la posible localización del foco epiléptico, mas no la
el núcleo espinal, para que la información trigeminal lateralización de la patología.18,19
sea transmitida a la amígdala por la vía parabranquial La duración de las auras es variable, desde segun-
lateral. Las neuronas del núcleo espinal se proyectan dos hasta varios minutos (Figura 1). Se realizó un estu-
hacia el tálamo y la mayoría de las fibras ascendentes dio utilizando monitoreo video-electroencefalográfico
lo hacen de forma contralateral, aunque algunas lo con electrodos extracraneales estableciendo una du-
hacen de forma ipsolateral. Desde el tálamo las fibras ración aproximada de 87 segundos de auras motoras
se proyectan a la corteza somatosensorial primaria, y 63 segundos en sensitivas.
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además se demuestra actividad en la corteza insular y
corteza orbital ventral.15
La corteza piriforme es una región única del ce-
rebro, con una estructura filogenéticamente antigua,
Se ha demostrado que el sistema trigeminal es forma la mayor parte de la corteza olfatoria primaria
menos sensible que el sistema olfatorio, la mayoría y tiene una estructura alocortical, al igual que el
de los estímulos quimiosensoriales activan el sistema hipocampo.4 Históricamente, el papel de la corteza
trigeminal y el olfatorio, por lo que es difícil identifi- piriforme en la epilepsia no estaba ampliamente re-
car su activación de forma separada. Ambos sistemas conocido o estudiado, se prestó la mayor atención a
aportan contribuciones separadas para poder percibir la región temporal mesial, en especial al hipocampo.
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En el siglo XIX, se describieron las auras olfatorias décadas se han realizado estudios de imagen, fisiológicos
por Hughlings Jackson y Stewart,17,20 llamadas “crisis y funcionales que demuestran cómo la corteza piriforme
uncinadas”; las cuales se describían como sensaciones puede ser un punto crucial en la epilepsia focal.4
desagradables que percibían los pacientes.1,3,21 Ferrier Las auras olfatorias generalmente son descritas
realizó estudios en animales, con los cuales concluyó como desagradables, se ha reportado una preva-
que el olfato y gusto se localizan en el giro uncinado. lencia en la literatura en un rango de 0.6 a 16% en
Previamente a esto Sander, en 1874, describió pacien- pacientes con epilepsia de lóbulo temporal1,3,16 y
tes en los cuales, antes de sus crisis, percibían un “olor se asocian con tumores en estructuras temporome-
desagradable”, seguido de movimientos masticatorios siales y orbitofrontales.16 En un estudio reciente de
y salivación. Las auras olfatorias pueden acompañarse Acharya y colaboradores, se reportó un 0.9% de
de auras emocionales en pacientes con esclerosis de auras olfatorias en pacientes con epilepsia de difícil
lóbulo temporal, y se acompaña de sensación epigás- control,16,20,22 seleccionaron 1,432 pacientes con
trica y automatismos.20 Cuando existen diferentes tipos epilepsia parcial sin respuesta a fármacos y analiza-
de auras en la misma crisis, el orden de la progresión ron sus características clínicas, video-encefalográfi-
indica la dirección de la crisis. cas y neuroimagen; en 13 pacientes se reportaron
En 1980, se descubrió que la corteza piriforme era un auras olfatorias y en siete de ellos sensaciones no
tejido epileptógeno, esto en modelos animales, sin nin- placenteras, en todos ellos precedió una crisis parcial
gún impacto clínico en seres humanos. En las últimas dos compleja y en 10 pacientes se detectó un tumor en
lóbulo temporal mesial con afección de la amígdala
e hipocampo.23
A Debido al acomodo y gran cantidad de ramifi-
caciones entre las células piramidales en la corteza
piriforme, se forma una red neuronal excitatoria
extensa, la cual requiere una potente inhibición para
prevenir la propagación descontrolada de la actividad
eléctrica, por lo que se considera un área altamente
epileptógena.1
La vía olfatoria y el sistema límbico comparten
estructuras involucradas en la epilepsia temporal
B mesial, la interacción entre la circunvalación frontal
inferior dominante, la circunvalación fusiforme y la
región temporal; la conexión entre ellas se vuelve
susceptible al daño excitatorio de la actividad eléctrica
descontrolada.1
La sensibilidad olfativa en pacientes epilépticos es
variable, algunos estudios reportan un umbral olfatorio
normal, mientras que otros reportaron anormalidades
en tareas olfatorias específicas como discriminación,
reconocimiento de olores a corto y largo plazo y difi-
C cultad para identificar o nombrar algún olor.1,21,24 Sin
embargo, debido a las diferentes variables utilizadas
en los múltiples estudios, ha sido imposible determi-
nar algún patrón de deficiencia específico, así como
www.medigraphic.org.mx la localización y lateralidad del foco epiléptico o la
duración y frecuencia de las crisis. Se han realizado
estudios utilizando resonancia magnética funcional y
colocación de electrodos profundos en hipocampo,
lo que demostró una disfunción con poca o nula bila-
teralidad de áreas del sistema olfatorio, por lo cual ha
Figura 1. Épocas de una paciente con crisis uncinadas, al inicio sido imposible correlacionarla con la lateralidad del
del evento y durante la evolución electroencefalográfica. foco epiléptico.
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20 Harari MN y col. Auras olfatorias en pacientes con epilepsia
En pacientes con epilepsia focal hay una superpo- quirúrgica, 18.9% persistió con las auras epilépticas
sición de las regiones epileptógenas y las regiones de la a diferencia del 2.6% con lesiones temporales neo-
red sensorial que produce alteraciones. Pacientes con corticales o extratemporales.18
epilepsia de lóbulo temporal presentan múltiples altera-
ciones de la función olfatoria;25 el umbral de detección Discusión y conclusiones
a diversos olores como butano o alcohol fenetílico es
normal en estos pacientes, aunque utilizando diversos El sentido del olfato cambia con el tiempo por un
paneles de olores, los umbrales a la detección de los proceso de envejecimiento normal, afectando las ha-
olores están alterados, siendo más sensibles en el pró- bilidades de detectar, identificar y discriminar olores.
dromo de la crisis y reduciendo la sensibilidad en la fase Varias enfermedades neurodegenerativas presentan
postictal.24,25 En contraste a esto, la discriminación de ciertas alteraciones que nos ayudan a determinar su
los olores se da en la corteza piriforme, región orbito- origen y progresión.
frontal e hipocampo, y la falla en esta función refleja Un aura es un fenómeno subjetivo que precede a
la disfunción de esta red,26-29 en varios estudios se ha la crisis convulsiva, signo clínico que puede presentarse
demostrado daño en la memoria del olfato.30 previo a la pérdida del estado de consciencia.
Múltiples modalidades de neuroimagen demues- Las manifestaciones clínicas de las auras epilépticas
tran cambios en la corteza piriforme en pacientes con son extraordinariamente diversas, el conocimiento
epilepsia focal, paralelos a la disfunción del procesa- adecuado de su fisiopatología, características, inci-
miento olfatorio. Con resonancia magnética volumé- dencia y asociación con los distintos tipos de epilepsia
trica se demuestra atrofia en la corteza piriforme del focal es importante para poder determinar el posible
lóbulo temporal, identificando reducción del volumen sitio de localización del foco epiléptico.
en el mismo lado que el foco epiléptico.25 Las auras olfatorias se consideran episodios que
Estudios de potenciales quimiosensoriales nos ha- se desencadenan por una crisis epiléptica del lóbulo
blan del tiempo relativo del procesamiento olfativo, en temporal, en particular de la región mesial con estimu-
pacientes con epilepsia de lóbulo temporal estos po- lación simultánea de estructuras corticales, observando
tenciales están retrasados del lado del foco epiléptico. una fuerte relación con la amígdala, corteza entorrinal
Este efecto es más pronunciado en epilepsia de lóbulo e ínsula rostral, los cuales tienen la mayor cantidad de
temporal derecho, reflejando mayor importancia del proyecciones hacia el bulbo olfatorio.
olfato en dicho hemisferio.31 La evidencia disponible nos enseña que los estí-
La actividad funcional del olfato de las regiones del mulos químicos o eléctricos repetidos aplicados en
cerebro se ha estudiado con tomografía con emisión regiones límbicas pueden producir cambios complejos
de positrones, en pacientes con epilepsia de lóbulo en la corteza piriforme, resultando en aumento de la
temporal se ha encontrado hipoactividad en la corteza excitabilidad y ésta proporcionar una vía para la dis-
piriforme ipsolateral, amígdala e ínsula anterior con tribución de descargas epilépticas.4 El rol de la corteza
diferentes olores. piriforme durante la epileptogenis es probable, pero
Múltiples estudios han concluido que la epilepsia continúa sin ser confirmado.
temporal mesial con esclerosis en hipocampo de- Se han realizado múltiples estudios donde los resul-
mostrada por resonancia magnética tiende a ser más tados son consistentes en que existen anormalidades
resistente al control con fármacos antiepilépticos. en las funciones del olfato, discriminación, tiempo de
Estos pacientes presentan auras de forma aislada, las reconocimiento de un olor y dificultad para nombrar un
auras olfatorias se presentan en menos de 5% de los olor; sin embargo, las diferentes metodologías utilizadas
pacientes. Un estudio realizado por Fried y colabo- no han permitido definir un patrón de lateralización del
radores describe que las auras epigástricas, gustativas foco epiléptico, la duración o frecuencia de las crisis.
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y olfatorias son significativamente más frecuentes en
pacientes con epilepsia temporal mesial con escle-
Se infiere que las crisis parciales que inician con
una sensación olfatoria se propagan desde la corteza
rosis en hipocampo23 que en pacientes con lesiones piriforme. Los fenómenos olfatorios más frecuentes
temporales neocorticales o extratemporales. Existen son las alucinaciones, donde la percepción del olor
ocasiones en que, después de cirugías exitosas, los no está relacionada con algún estímulo del medio
pacientes quedan libres de crisis epilépticas, pero ambiente. También existen las ilusiones olfatorias, en
continúan presentando auras. De los pacientes con las cuales un olor del medio ambiente es percibido de
esclerosis en hipocampo posterior a la resección manera incorrecta.
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Harari MN y col. Auras olfatorias en pacientes con epilepsia 21
Debemos considerar que la corteza piriforme tiene 14. Kjelvik G, Evensmoen HR, Brezova V, Håberg AK. The human
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control, definida clínicamente cuando existen crisis 15. Hummel T, Livermore A. Intranasal chemosensory function of
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léptica; por esto podría ser considerado un objetivo 60-66.
en tratamientos quirúrgicos. 19. Ferrari-Marinho T, Caboclo L, Marinho M, Centeno R, Neves
La patología del olfato es poco conocida y sub- R, Santana T et al. Auras in temporal lobe epilepsy with
diagnosticada, pero puede resultar muy incapacitante, hippocampal sclerosis: relation to seizure focus laterality and
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ya que tienen un impacto en la calidad de vida del in patients with temporal lobe epilepsy. Epilepsia. 2003; 44 (2):
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debe realizar de forma multidisciplinaria, con énfasis 21. Liu Y, Guo X, Wu X, Li P, Wang W. clinical analysis of partial
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