01.

Introducción, definición, y clasificación de los

nutrientes minerales
Se han conocido los efectos beneficiosos de agregar elementos minerales (e.g.,
ceniza vegetal ó cal) a los suelos para mejorar el crecimiento vegetal en la agricultura
por más de 2000 años. No obstante, aún hace 150 años era aún materia de
controversia científica de si los elementos minerales funcionan como nutrientes para el
crecimiento vegetal. Fue principalmente la influencia de Justus von Liebig (1803-1873)
de que la información dispersa concerniente a la importancia de los elementos
minerales para el crecimiento vegetal fuera compilada y resumida y que la nutrición
mineral de las plantas se estableciera como una disciplina científica. Estos logros
condujeron a un rápido incremento en el uso de fertilizantes minerales. A finales del
siglo diecinueve, especialmente en Europa, se usaban en agricultura y horticultura
grandes cantidades de potasa, superfosfato y, más tarde, nitrógeno inorgánico para
mejorar el crecimiento vegetal.

La conclusión de Liebig de que los elementos minerales nitrógeno, azufre,

fósforo, potasio, calcio, magnesio, silicio, sodio, y hierro son esenciales para el
crecimiento vegetal surgió por observación y especulación en vez de experimentación
precisa. El hecho de que la “teoría de elementos minerales” se basara en éste
infundado principio fue una de las razones del gran número de estudios emprendidos
al final del siglo diecinueve. A partir de estas y otras extensas investigaciones sobre la
composición mineral de diferentes especies vegetales cultivadas en varios suelos, se
entendió ya al principio de este siglo que ni la presencia ni la concentración de un
nutriente mineral en una planta es criterio de esencialidad. Las plantas tienen una
limitada capacidad para la toma selectiva de aquellos elementos minerales que son
esenciales para su crecimiento y que pueden aún ser tóxicos.

La composición mineral de plantas cultivadas en suelo no puede por lo tanto

usarse para establecer si un elemento mineral es esencial. Una vez que se valoró este
hecho, se llevaron a cabo experimentos de cultivos en agua y arena en el que
elementos minerales particulares eran omitidos. Estas técnicas hicieron posible una
caracterización más precisa de la esencialidad de los elementos minerales y condujo a
un mejor entendimiento de su rol en el metabolismo vegetal. El progreso en estas
investigaciones estuvo estrechamente relacionado con el desarrollo de la química
analítica, particularmente en la purificación de químicos y métodos de estimación. Esta
relación se refleja en la escala de tiempo en el descubrimiento de la esencialidad de
los micronutrientes (Tabla 1.1).

Tabla 1.1

Descubrimiento de la esencialidad de micronutrientes en

plantas superiores
Elemento Año Descubierto por
Hierro 1860 J. Sachs

Manganeso 1922 J. S. McHargue

Boro 1923 K. Warrington

Zinc 1926 A. L. Sommer y C. B.

Página 1
 Cobre 1931 Lipman

Molibdeno 1938 C. B. Lipman y G.

MacKinney
Cloro 1954
D. I. Arnon y P. R. Scout
Níquel 1987
T. C. Broyer et al.

P. H. Brown et al.

El termino elementos minerales esenciales (ó nutriente mineral) fue propuesto por

Arnon y Stout (1939). Estos autores concluyeron que, para que un elemento sea
considerado esencial, debe cumplir tres criterios:

1. Una planta dada debe ser incapaz de completar su ciclo de vida en

ausencia del elemento mineral.

2. La función del elemento debe no ser reemplazable por otro elemento

mineral.

3. El elemento debe participar directamente en el metabolismo vegetal –por

ejemplo, como un componente de un constituyente esencial de la planta tal como una
enzima– ó debe se requerido para un paso metabólico distinguible como una reacción
enzimática.

De acuerdo a esta estricta definición no son esenciales aquellos elementos

minerales que compensen los efectos tóxicos de otros elementos ó que simplemente
reemplacen nutrientes minerales en algunas de sus funciones menos específicas, tal
como el mantenimiento de la presión osmótica, pero pueden describirse como
elementos “beneficiosos” (Capítulo 10). Es aún difícil generalizar cuando se discute
que elementos minerales son esenciales para el crecimiento vegetal. Es
particularmente obvio cuando se comparan las plantas superiores e inferiores (Tabla
1.2). Esta bien establecido en las plantas superiores la esencialidad de 14 nutrientes
minerales, aunque el requerimiento conocido para el cloro y el níquel aún se restringe
a un limitado número de especies vegetales.

Tabla 1.2

Esencialidad de elementos minerales para plantas superiores e inferiores

Clasificación Elemento Plantas Plantas inferiores
superiores
Macronutriente N, P, S, K, Mg, Ca + + (excepción: Ca para
hongos)
Micronutriente Fe, Mn, Zn, Cu, B, Mo, +
Cl, Ni + (excepción: B para
hongos)

Micronutriente y ±
elemento Na, Si, Co
“beneficioso” ─

Página 2
 I, V ±

Debido a las continuas mejoras en las técnicas analíticas, especialmente en la

purificación de químicos, esta lista puede extenderse para incluir elementos minerales
que son esenciales en muy bajas concentraciones en plantas (i.e., que actúan como
micronutrientes). Esto es cierto en particular para el sodio y el silicio, que son
abundantes en la biosfera. Se ha establecido la esencialidad de estos dos elementos
minerales para algunas especies de plantas superiores (Capítulo 10). La mayoría de
micronutrientes son constituyentes predominantemente de moléculas enzimáticas y de
este modo son esenciales solo en pequeñas cantidades. En contraste, los
macronutrientes son cualquier constituyentes de compuestos orgánicos, como
proteínas y ácidos nucleicos, ó actúan como osmóticos. Estas diferencias en la función
se reflejan en las concentraciones caulinares promedio de los nutrientes minerales que
son suficientes para el adecuado crecimiento (Tabla 1.3). Los valores pueden variar
considerablemente dependiendo de la especie vegetal, edad de la planta, y
concentración de otros elementos minerales. Este aspecto se discute en los Capítulos
8 a 10.

Tabla 1.3

Concentraciones promedio de nutrientes minerales en materia seca caulinar

que son suficientes para el adecuado crecimiento a
Elemento Abreviación µmol g-1 mg kg-1 % Número
relativo de
peso seco (ppm) átomos
Molibdeno Mo 0.001 0.1 ─ 1

Níquel b Ni ~0.001 ~0.1 ─ 1

Cobre Cu 0.10 6 ─ 100

Zinc Zn 0.30 20 ─ 300

Manganeso Mn 1.0 50 ─ 1000

Hierro Fe 2.0 100 ─ 2000

Boro B 2.0 20 ─ 2000

Cloro Cl 3.0 100 ─ 3000

Azufre S 30 ─ 0.1 30000

Fósforo P 60 ─ 0.2 60000

Magnesio Mg 80 ─ 0.2 80000

Página 3
Calcio Ca 125 ─ 0.5 125000

Potasio K 250 ─ 1.0 250000

Nitrógeno N 1000 ─ 1.5 1000000

a
A partir de Epstein (1965).
b
En base a Brown et al. (1987b).

Página 4
02. Mecanismos de toma de iones de células
individuales y raíces: transporte a corta distancia

2.1 General

Por lo general hay una gran discrepancia entre la concentración de nutrientes

minerales en el suelo ó solución nutritiva, por un lado, y el requerimiento vegetal de
nutrientes minerales, por el otro. Además, el suelo y también en algunos casos las
soluciones nutritivas pueden contener altas concentraciones de elementos minerales
no necesarios para el crecimiento vegetal. Por lo tanto los mecanismos por los cuales
las plantas toman los nutrientes deben ser selectivos. Esta selectividad puede ser bien
demostrada particularmente en células de algas (Tabla 2.1), donde las soluciones
externas e internas (savia celular) están separadas por solo dos membranas: la
membrana plasmática y el tonoplasto.

Tabla 2.1

Relación entre la concentración iónica en el sustrato y en la savia celular de Nitella y

Valonia a
Nitella Valonia

concentración (mм) concentración (mм)

A, B, Relación A, B, Relación

agua Savia B/A Agua de Savia B/A

Ión tanque celular mar celular
Potasio 0.05 54 1080 12 500 42

Sodio 0.22 10 45 498 90 0.18

Calcio 0.78 10 13 12 2 0.17

Cloruro 0.93 91 98 580 597 1

a
Modificado a partir de Hoagland (1948).

En Nitella la concentración de los iones potasio, sodio, calcio y cloruro es

mayor en la savia celular que en el agua de tanque, pero la relación de concentración
difiere considerablemente entre los iones. En Valonia cultivada en agua de mar
altamente salina, por otro lado, solo el potasio es mucho mas concentrado en la savia
celular, mientras que las concentraciones de sodio y calcio permanecen a un nivel
menor en la savia celular que en el agua de mar.

Aunque usualmente menos dramática, también es un característica típica en

plantas superiores la selectividad en la toma iónica. Cuando las plantas son cultivadas
en volúmenes limitados de solución nutritiva, la concentración externa cambia en
pocos días (Tabla 2.2). Las concentraciones de potasio, fosfato y nitrato disminuyen
marcadamente, mientras que pueden aumentar las de sodio y sulfato, indicando que el
agua es tomada más rápido que cualquiera de estos dos iones. Entre las dos especies
vegetales (maíz y fríjol) difieren las tasas de toma, especialmente para el potasio y

Página 5
calcio. La concentración iónica en la savia radical exprimida es generalmente mayor
que en la solución nutritiva; esto es mas evidente en el caso del potasio, nitrato y
fosfato

Tabla 2.2

Cambios en la concentración iónica en la solución (nutritiva) externa y en la

savia radical exprimida en maíz y fríjol
Concentración externa (mм) Concentración en la savia
Después de 4 días a radical exprimida (mм)
Ión Inicial Maíz Fríjol Maíz Fríjol
Potasio 2.00 0.14 0.67 160 84

Calcio 1.00 0.94 0.59 3 10

Sodio 0.32 0.51 0.58 0.6 6

Fosfato 0.25 0.06 0.09 6 12

Nitrato 2.00 0.13 0.07 38 35

Sulfato 0.67 0.61 0.81 14 65

a
No se reemplaza el agua perdida por transpiración.

Los resultados obtenidos en ambas plantas inferiores y superiores demuestran

que la toma de iones se caracteriza por lo siguiente:

1. Selectividad. Ciertos elementos minerales son tomados preferentemente,

mientras que otros son en contra discriminados ó casi excluidos.

2. Acumulación. La concentración de elementos minerales puede ser mucho

mayor en la savia celular vegetal que en la solución externa.

3. Genotipo. Hay notables diferencias entre especies vegetales en las

características de la toma iónica.

Estos resultados plantean muchas preguntas. Por ejemplo, cómo las células
individuales y las plantas superiores regulan la toma iónica? Es la toma iónica un
reflejo de la demanda ó son iones que no juegan un rol en el metabolismo vegetal ó es
tóxico incluso el tomarlos? Para discutir la regulación de la toma iónica a un nivel
celular es necesario seguir la vía de los solutos (iones, moléculas cargadas y no
cargadas) desde la solución externa a través de la pared celular y la membrana
plasmática hacia el citoplasma y la vacuola.

2.2 Vía de los solutos desde la solución externa hacia las células

2.2.1 Influjo al apoplasto

El movimiento de solutos de bajo peso molecular (e.g., iones, ácidos orgánicos,

aminoácidos, azucares) desde la solución externa hacia las paredes celulares de

Página 6
células individuales ó raíces (el espacio libre) es un proceso no metabólico, pasivo,
conducido por difusión ó flujo másico (Fig. 2.1). No obstante, las paredes celulares
pueden interactuar con los solutos y así pueden facilitar ó limitar el ulterior movimiento
a los centros de toma de la membrana plasmática de células individuales ó raíces.

Fig. 2.1 Sección transversal de dos células rizodérmicas en una raíz de maíz. V, vacuola; C, citoplasma;
W, pared celular; E, solución externa. (Cortesía de C. Hecht-Buchholz)

Las paredes celulares primarias consisten de una red de celulosa, hemicelulosa,

(incluyendo pectinas) y glicoproteínas, las ultimas pueden representar entre 5% y 10%
del peso seco de las paredes celulares. Esta red contiene poros, los llamados
espacios intermicelares e interfibrilares, que difieren en tamaño. Se ha calculado para
células de pelos radicales de rábano un diámetro máximo de 3.5 – 3.8 nm (35-38 Å);
los valores máximos para poros en paredes celulares vegetales están en el rango de
5.0 nm. En comparación, los iones hidratados como K+ y Ca2+ como se muestra abajo
son pequeños estando en el orden de solo 10 – 20% del tamaño del poro de la pared
celular. No se espera que los poros por ellos mismos ofrezcan restricción al
movimiento de iones en el espacio libre.

Diámetro
(nm)
Pared celular rizodérmica (maíz; 500-3000
Fig. 2.1)
100-200
Pared celular cortical (maíz)
<5.0
Poros en pared celular
1.0
Sacarosa

Iones hidratados
0.66
K+
0.82
2+
Ca

En contraste a los nutrientes minerales y solutos orgánicos de bajo peso

molecular, los solutos de alto peso molecular (e.g., quelatos metálicos, ácidos fúlvicos,

Página 7
y toxinas) ó virus y otros patógenos son cualquiera severamente limitados ó evitados
por el diámetro de los poros de entrar al espacio libre de la células radicales.

En esta red, una proporción variable de pectinas consisten de ácido

poligalacturónico originado principalmente de la lamela media. Por consiguiente ambos
en raíces y en el continuo de pared celular de otros tejidos vegetales, el llamado
apoplasto, los grupos carboxílicos (R۰COO─) actúan como intercambiadores
catiónicos. Por lo tanto en las raíces, los cationes de la solución externa pueden
acumularse en un paso no metabólico en el espacio libre, mientras que los aniones
son “repelidos” (Fig. 2.2) .

Fig. 2.2 Diagrama esquemático del sistema de poros del espacio libre aparente. DFS, espacio libre de
Donan; WFS, espacio libre acuoso.

Debido a que estas cargas negativas el apoplasto no proporcionan un espacio

libre para el movimiento de solutos cargados, Hope & Stevens (1952) introdujeron los
términos espacio libre aparente (AFS). Este comprende el espacio libre acuoso (WFS),
el cual es fácilmente asequible a iones y moléculas cargadas y no cargadas, y el
espacio libre de Donnan (DFS), donde sucede el intercambio catiónico y la repulsión
aniónica (Fig. 2.2) La distribución iónica dentro del DFS se caracteriza por la típica
distribución de Donnan que se presenta en suelos en superficies de partículas de
arcilla cargadas negativamente. Por lo tanto los cationes divalentes como Ca2+ son
enlazados preferentemente a estos centros de intercambio catiónico. Las especies
vegetales difieren considerablemente en su capacidad de intercambio catiónico (CEC),
esto es, en el número de centros de intercambio catiónico (aniones fijados; R۰COO─),
localizados en paredes celulares, como se muestra en la Tabla 2.3.

Tabla 2.3

Capacidad de intercambio catiónico de peso seco radical

en diferentes especies vegetales a
Capacidad de intercambio
catiónico

Especie vegetal meq (100g)-1 peso seco

Trigo 23

Página 8
Maíz 29

Fríjol 54

Tomate 62
a
En base a Keller & Deuel (1957).

Por lo general, la CEC de especies dicotiledóneas es mucho mayor que en

especies monocotiledóneas. La CEC efectiva disminuye como el pH externo caiga, y
es usualmente mucho menor en raíces intactas que los valores mostrados en la Tabla
2.3. Debido a limitaciones espaciales (banda de Caspari y exodermis, Sección 2.5.1)
solo son accesibles directamente parte de los centros de intercambio del AFS a los
cationes de la solución externa. No obstante, las diferencias mostradas son típicas de
las que existen entre especies vegetales.

La adsorción de intercambio en el AFS del apoplasto no es un paso esencial

para la toma ó transporte iónico a través de la membrana plasmática hacia el
citoplasma. No obstante, el ligamiento preferencial de cationes di- y polivalentes
aumenta la concentración de estos cationes en el apoplasto de las raíces y de este
modo en la cercanía de los centros de toma activa de la membrana plasmática. Como
resultado de este efecto indirecto, se puede observar una correlación positiva entre la
CEC y la relación Ca2+ a K+ en contenido en diferentes especies vegetales. La
competencia efectiva entre H+ ó especies de aluminio mono- y polivalentes ó ambas
con el magnesio por sitios de ligamiento en el apoplasto radical es obviamente un
factor principal responsable de la depresión en la toma de magnesio y la aparición de
deficiencia de magnesio en especies anuales y árboles forestales cultivados en suelos
minerales ácidos (Sección 16.3).

La importancia del ligamiento catiónico en el AFS para la toma y subsiguiente

transporte al vástago también es indicada por experimentos con las mismas especies
vegetales pero con diferentes formas de ligamiento de un catión divalente como el zinc
(Tabla 2.4). Cuando el zinc es suplido en forma de sal inorgánica (i.e., Zn 2+ libre), el
contenido de zinc no solo radical sino también caulinar es varias veces mayor que
cuando el zinc es suplido como quelato (ZnEDTA), esto es, sin un ligamiento
sustancial del soluto en el AFS. Además, puede contribuir la restringida permeabilidad
del zinc quelatado en los poros del AFS. Usando estas diferencias en la tasa de toma
entre cationes metálicos como Zn2+ (y también Cu2+ y Mn2+) y sus complejos con
quelantes sintéticos en las llamadas soluciones quelatadas-tamponadas se pueden
hacer cálculos de la concentración de cationes metálicos libres en la solución externa
requerida para el crecimiento vegetal óptimo. De acuerdo a estos cálculos,
concentraciones externas extremadamente bajas en la membrana plasmática de
células corticales radicales parecen ser adecuadas para satisfacer la demanda vegetal
de estos micronutrientes catiónicos (Sección 2.5.4).

tabla 2.4

Toma y translocación del zinc en plantas de

cebada a
Tasa de toma y
translocación

(µg Zn g-1 peso seco por 24

Zinc suplido h)
como b Radical Caulinar

Página 9
ZnSO4 4598 305

ZnEDTA 45 35
a
En base a Barber & Lee (1974).

b
Concentración de zinc en la solución nutritiva:
1 mg l-1

Con cationes metales pesados en particular, el ligamiento en el apoplasto

puede ser bastante específico. El cobre, por ejemplo, puede ser enlazado en la pared
celular en forma no iónica (ligamiento coordinado) a grupos con nitrógeno cualquiera
de glicoproteínas ó proteínas de ectoenzimas, como fosfatasas ó peroxidasas. Este
ligamiento catiónico en el apoplasto puede contribuir significativamente al contenido
catiónico radical total, como se mostró en estudios de toma de cationes polivalentes
como el cobre, zinc y hierro. También se demuestra por los datos en la Tabla 2.4. Por
lo tanto cuando se suple en formas no quelatadas, los altos contenidos radicales de
cationes polivalentes comparando con el caulinar no necesariamente refleja la
inmovilización en el citoplasma ó vacuolas sino que pueden resultar del ligamiento
preferencial en el apoplasto del cortex radical.

El apoplasto radical puede también servir como un pool transitorio de reserva

para metales pesados como hierro y zinc que pueden ser movilizados, por ejemplo por
exudados radicales específicos como los fitosideróforos, y ulteriormente translocados
a los vástagos. El tamaño de este pool de almacenamiento para hierro probablemente
juegue un rol en las diferencias genotípicas sobre la sensibilidad a la deficiencia de
hierro en soya. Por otro lado, puede limitarse la excesiva toma de calcio por
precipitación como oxalato de calcio en las paredes celulares del cortex.

2.2.2 Paso al citoplasma y vacuola

A pesar de la poca selectividad en el ligamiento catiónico en la pared celular (Sección

2.1.1), los principales centros de selectividad en la toma catiónica y aniónica así como
de solutos en general están localizados en la membrana plasmática de células
individuales. La membrana plasmática es una barrera efectiva contra la difusión de
solutos cualquiera desde el apoplasto hacia el citoplasma (influjo) ó desde el
citoplasma hacia el apoplasto y solución externa (eflujo). La membrana plasmática es
también el principal centro de transporte activo en cualquier dirección. La otra barrera
principal a la difusión es el tonoplasto (membrana vacuolar). En la mayoría de células
vegetales maduras la vacuola comprende mas del 80-90% del volumen celular (Fig.
2.1) actuando como compartimiento central de almacenamiento para iones, también
para otros solutos (e.g., azucares, metabolitos secundarios).

Puede demostrarse fácilmente que la membrana plasmática y el tonoplasto

funcionan como barreras efectivas a la difusión e intercambio iónico, como se muestra
por ejemplo, K+ y Ca2+ (Fig. 2.3). La mayoría del Ca2+ (45Ca) tomado dentro de 30 min.
(influjo) es todavía fácilmente intercambiable (eflujo) y está seguramente localizado en
el AFS. En contraste solo una fracción mínima del K+ (42K) es fácilmente
intercambiable dentro de este periodo de 30 min, siendo la mayoría del K+ ya
transportado a través de membranas hacia el citoplasma y vacuolas (“espacio
interno”).

Página 10
Fig. 2.3 Curso de tiempo de influjo (I) y eflujo (E) de 45Ca y 42K en raíces aisladas de cebada. Después de
30 min. (flecha) algunas de las raíces se transfirieron a soluciones con Ca 2+ y K+ no marcado. Se calculo
la proporción de fracción intercambiable en el espacio libre aparente al extrapolar a tiempo cero (x).

Aunque la membrana plasmática y el tonoplasto son las principales biomembranas

directamente involucradas en la toma y transporte radical de solutos, debe tenerse en
cuente que la compartimentación por biomembranas es un prerrequisito general para
sistemas vivos. Por lo tanto el transporte de solutos hacia organelos como mitocondria
y cloroplastos también debe ser regulado por membranas que separan estos
organelos del citoplasma circundante. Un ejemplo del transporte de solutos a través de
la membrana externa del cloroplasto es dado en la Sección 8.4 para fósforo y
azucares.

La capacidad de las biomembranas para el transporte de solutos y su

regulación esta estrechamente relacionada con su composición química y estructura
molecular. Antes de que los mecanismos de transporte de solutos a través de las
membranas sean discutidos en mayor detalle (Secciones 2.4 y 2.5), es apropiado por
lo tanto considerar algunos aspectos fundamentales de la composición y estructuras
de las biomembranas.

2.3 Estructura y composición membranal

a fascinado a botánicos desde el siglo diecinueve la capacidad de las membranas

celulares vegetales para regular la toma de solutos. En esos tiempos las técnicas
experimentales disponibles limitaron la investigación del proceso. No obstante, ya en
los primeros años del siglo veinte se habían establecido algunos hechos básicos sobre
la penetración de solutos a través de la membrana plasmática y tonoplasto, como por
ejemplo la relación inversa entre la penetración de la membrana y el diámetro de
moléculas no cargadas y las tasas a las que penetran las membranas. Se han
confirmado recientemente estas propiedades de las membranas como ultrafiltros, por
lo menos en su principio (Tabla 2.5).

Tabla 2.5

Coeficiente de reflexión (δ) de algunos no electrolitos

en las membranas celulares de Valonia utricularis a
Compuesto δ b Radio de la molécula
(nm)

Página 11
Rafinosa 1.00 0.61

Sacarosa 1.00 0.53

Glucosa 0.95 0.44

Glicerol 0.81 0.27

Urea 0.76 0.20

a
En base a Zimmermann & Steudle (1970).
b
1.00 indica que las membranas son impermeables al
soluto; 0 indica que las membranas son fácilmente
permeables al soluto.

De este modo, además de las paredes celulares (Sección 2.2.1) las

membranas celulares son barreras efectivas para solutos de alto peso molecular. La
mayoría de quelatantes sintéticos como EDTA (ver también Tabla 2.4) y sideróforos
microbianos como los quelatantes específicos de hierro (Sección 16.5) son de alto
peso molecular y esta limitada su tasa de penetración a través de la membrana
plasmática de las células radicales. Es posible, por lo tanto, usar altas concentraciones
externas de solutos orgánicos de alto peso molecular como el polietilenglicol como
efectivos osmóticos a fin de inducir una deficiencia hídrica (estrés hídrico) en plantas.

Las moléculas que son altamente solubles en solventes orgánicos, i.e., con
propiedades lipofílicas, penetran las membranas mucho mas rápido que lo que se
predice en base a su tamaño. Presumiblemente los principales factores responsables
de la rápida penetración son la solubilidad de estas moléculas en la membrana y su
habilidad para difundirse a través del corazón lipídico de las membranas.

Las membranas se componen típicamente de dos clases principales de

compuestos: proteínas y lípidos. Los carbohidratos comprenden solo una mínima
fracción de las membranas. La abundancia relativa de proteínas y lípidos puede ser
bastante variable dependiendo de si la membrana es plasmática, mitocondrial ó del
cloroplasto. Las membranas también difieren en diámetro, por ejemplo en espinaca
desde 10.5 nm (membrana plasmática) a 8.1 nm (tonoplasto) y 6.3 nm (retículo
endoplasmático). Sin embargo, todas las biomembranas tienen alguna estructura
básica común como se muestra en el modelo de la Fig. 2.4

Fig. 2.4 Modelo de biomembrana con lípidos polares y con proteínas integradas, cualquiera extrínseca ó
intrínseca. La última puede atravesar la membrana para formar “proteínas de canal”.

Página 12
 Los lípidos polares (e.g., fosfolípidos) con cabezas cargadas hidrofílicas
(grupos fosfato, amino y carboxílicos) se orientan hacia la superficie membranal. Las
moléculas proteicas pueden estar adheridas (proteínas extrínsecas), por ejemplo, por
ligamiento electrostático a las superficies como enzimas de membrana. Otras
proteínas pueden estar integradas dentro de las membranas (proteínas intrínsecas), ó
cruzar las membranas para formar “proteínas de canal” (proteínas transportadoras)
que funcionan en el transporte membranal de solutos polares como los iones (Sección
2.4).

Tres lípidos polares representan los mayores componentes lipídicos de

membranas: los fosfolípidos, los glucolípidos, y menos abundantes, los sulfolípidos
(excepto en las membranas tilacoidales de los cloroplastos, donde ellas están en
cantidades considerables). Se muestran a continuación ejemplos de estos lípidos
polares:

Otro grupo importante de lípidos de membrana consisten los esteroles, por ejemplo el
β-sitosterol:

A través de su rol estructural en las membranas los esteroles pueden afectar

indirectamente los procesos de transporte como la actividad de la ATPasa
bombeadora de protones de la membrana plasmática. De acuerdo con esta afirmación
el contenido de esteroles es muy bajo en las endomembranas (e.g., retículo
endoplasmático) pero puede ascender hasta más del 30% de los lípidos totales en la
membrana plasmática y también en el tonoplasto (Tabla 2.6). A pesar de estas
diferencias en los lípidos, la composición de ácidos grasos de fosfolípidos es similar en
ambas membranas. Los ácidos grasos de cadena larga en los lípidos polares de

Página 13
membrana varían en ambos en longitud y en grado de insaturación (i.e., numero de
enlaces dobles) que influyen el punto de fusión (Tabla 2.6).

Tabla 2.6

Composición de lípidos y ácidos grasos en membrana plasmática y tonoplasto en

fríjol mungo a
Lípidos Membrana plasmática Tonoplasto

µmol mg-1 proteína µmol mg-1 proteína

Fosfolípidos 1.29 1.93

Esteroles 1.15 1.05

Glucolípidos 0.20 0.80

Composición de ácidos grasos en los fosfolípidos
Ácidos grasos Longitud Punto de Membrana Tonoplasto
de cadena fusión plasmática
(% del
(°C) (% del total) total)
Ácido palmítico C16 +62.8 35 39

Ácido esteárico C18 +70.1 6 6

Ácido oléico C18:1 b +13.0 9 9

Ácido linoleico C18:2 b -5.5 21 22

Ácido linolénico C18:3 b -11.1 19 20

Otros ─ ─ 10 4
a
En base a Yoshida & Uemura (1986). Reimpreso con permiso de la American
Society of Plant Physiologists.
b
Numeral a la derecha de los dos puntos indica el número de enlaces dobles.

La composición lipídica característicamente no solo difiere entre membranas de

células individuales sino también entre células de diferentes especies vegetales,
también fuertemente afectada por factores ambientales. En hojas, por ejemplo, se
presentan marcadas variaciones anuales en los niveles de esteroles y en raíces
disminuyen ambos el contenido de fosfolípidos y la proporción de ácidos grasos
altamente insaturados bajo deficiencia de zinc. En muchos casos los cambios en la
composición lipídica reflejan la adaptación vegetal a su ambiente mediante el ajuste de
las propiedades de la membrana. Generalmente, los ácidos grasos altamente
insaturados predominan en plantas que crecen en clima frío. Durante la aclimatación
vegetal a bajas temperaturas también se observa frecuentemente un aumento en
ácidos grasos altamente insaturados. Tal cambio mueve el punto de congelamiento
(i.e., la temperatura de transición) de las membranas a una temperatura menor y
puede así ser de importancia para el mantenimiento de las funciones de la membrana
a bajas temperaturas. Es cuestionable, sin embargo, generalizar acerca del efecto de
la temperatura sobre la composición lipídica de las membranas. En centeno, por

Página 14
ejemplo, que es una especie vegetal tolerante al frío, la proporción de ácidos grasos
poliinsaturados en las raíces disminuye en vez de incrementarse cuando las raíces
fueron refrigeradas.

Durante la aclimatación de raíces a bajas temperaturas también se realza la

síntesis de nuevas proteínas de membrana y aumentan considerablemente los
fosfolípidos. Ya que los fosfolípidos probablemente actúan como receptores para
fitohormonas como el ácido giberélico, puede estar relacionada con estos cambios la
creciente sensibilidad de membranas a bajas temperaturas al ácido giberélico.

Frecuentemente están altamente correlacionadas las propiedades de

membrana entre la selectividad iónica y composición lipídica como por ejemplo entre la
toma del cloruro y los esteroles y galactolípidos (Sección 16.6). Además los cultivos
fríjol, remolacha azucarera y cebada difieren no solo en la composición de ácidos
grasos de las membranas radicales sino también considerablemente en la toma de
sodio (Sección 10.2).

Las alteraciones en la composición lipídica de las membranas radicales son

también respuestas típicas a cambios en el suministro de nutrientes minerales ó
exposición a la salinidad. De los nutrientes minerales, el calcio juega el rol más directo
en el mantenimiento de la integridad de la membrana, una función que es discutida en
la Sección 2.5.2. En raíces de soya, los cambios en el suministro de calcio y de
nitrógeno afectan la relación de ácidos grasos saturados a insaturados así como la
tasa de toma de ciertos herbicidas. Puede observarse un incremento en la
permeabilidad de membrana en raíces que sufren de deficiencia de fósforo y zinc. En
caso de deficiencia de fósforo, se asume que el factor responsable es el agotamiento
de fosfolípidos en las membranas. En caso de deficiencia de zinc, se presume que
esta involucrada en el agujereado de membrana la autooxidación de los ácidos grasos
altamente insaturados en las membranas.

Se demuestra claramente la naturaleza dinámica de las membranas, por

ejemplo, por la rápida disminución en el eflujo de solutos de bajo peso molecular
(potasio, azucares, aminoácidos) después de reabastecer de zinc a raíces deficientes
en zinc. Otro ejemplo es la rápida incorporación de constituyentes de membrana
suplidos externamente como los fosfolípidos a la estructura de la membrana. Para la
membrana plasmática las tasas de recambio parecen estar en el orden de solo unas
pocas horas. Tales tasas de recambio indican que ciertas subunidades (e.g., con
proteínas intrínsecas; Fig. 2.4) son ya sintetizadas y transportadas a la membrana
plasmática vía vesículas secretoras como por ejemplo el aparato de Golgi.

La incorporación de además compuestos suplidos externamente, sin embargo,

deja a las membranas más sensibles al daño. La incorporación de antibióticos como la
nistatina induce la formación de poros (“huecos”) en las membranas y una
correspondiente rápida filtración de solutos de bajo peso molecular como el potasio.
Los ácidos monocarboxílicos como el ácido acético y el ácido butírico, también
inducen daño a la membrana. Las especies no disociadas de estos ácidos son
tomadas rápidamente y conducen al súbito incremento del agujereado de membrana,
como lo indica la filtración de potasio y nitrato desde el tejido radical. La capacidad de
los ácidos monocarboxílicos para inducir el agujereado de membrana se incrementa
con el largor de la cadena del ácido [C2(ácido acético) → C8(ácido caprílico)] y por lo
tanto con el incrementado comportamiento lipofílico, así como con una disminución del
pH externo (R۰COO- + H+ → R۰COOH). Los ácidos monocarboxílicos no disociados
pueden incrementar el agujereado de la membrana al cambiar la composición de
ácidos grasos de la membrana, particularmente al disminuir la proporción de ácidos

Página 15
grasos poliinsaturados como el ácido linolénico. Es de considerable importancia
ecológica el efecto de los ácidos monocarboxílicos sobre la permeabilidad de la
membrana radical, ya que estos ácidos se acumulan en suelos inundados (Sección
16.4).

Estos ejemplos demuestran que por un rango de factores ambientales se

afectan la composición, estructura e integridad de membrana. En la ultima década en
particular, se ha acumulado creciente evidencia de que un rango de factores de estrés
ambientales como la alta intensidad lumínica, la sequía, las heladas, los
contaminantes aéreos, y también las deficiencias de nutrientes minerales son dañinas
para las plantas al deteriorar la integridad de la membrana, y esto eleva los niveles de
especies tóxicas de oxigeno que están causalmente involucradas en este deterioro.

Como se muestra en la Fig. 2.5, estas especies tóxicas de oxigeno son

cualquiera radicales como el superóxido (O2.-) ó hidroxilo (OH.), ó la molécula peróxido
de hidrogeno (H2O2). Todas se forman en varias reacciones y procesos metabólicos
donde el oxigeno este involucrado, por ejemplo en la fotosíntesis y en la respiración,
incluyendo la oxidación de NADPH ó NADH en la interfase membrana plasmática–
pared celular. La toxicidad por especies activadas de oxigeno y sus derivados se
causa, por ejemplo por la oxidación de grupos tioles (-SH) de enzimas y la
peroxidación de los ácidos grasos poliinsaturados de membrana. Los organismos
aeróbicos incluyendo plantas poseen un rango de sistemas de defensa (Fig. 2.5) para
la detoxificación de radicales de oxigeno y peróxido de hidrogeno, incluyendo la
superóxido dismutasa (O2.-→H2O2) y la peroxidasa/catalasa (H2O2 →H2O ).

Fig. 2.5 Modelo de generación de, y peroxidación lipídica membrana por, radicales de oxígeno y peróxido
de hidrógeno, y sistemas de secuestro y detoxificación. (I. Cakmak, no publicado.)

La nutrición mineral vegetal puede afectar en varios niveles ambos, la

generación de especies tóxicas de oxigeno de peróxido de hidrogeno, y los
mecanismos para su detoxificación. Esto puede resumirse así:

Página 16
 1. Como un componente de enzimas detoxificantes (e.g., zinc, cobre,
manganeso, ó hierro en las superóxido dismutasas; hierro en peroxidasas y
catalasas);

2. Por acumulación de precursores para la formación de radicales (e.g., fenoles

y quinonas) bajo deficiencia nutricional (e.g., deficiencia de boro);

3. A través de la disminución en la actividad demanda (i.e., la demanda) y la

acumulación de fotosintatos y correspondientemente elevados niveles de especies
tóxicas de oxigeno en hojas fuente bajo deficiencia de nutrientes minerales (e.g.,
potasio y magnesio).

Varios de estos aspectos son discutidos en mayor detalle en secciones relevantes

sobre fotosíntesis (Capitulo 5) y sobre las funciones de los nutrientes minerales
(Capítulos 8 y 9).

2.4.1 Transporte y demanda energética

Las membranas intactas son barreras efectivas al paso de iones y moléculas no

cargadas. Por otro lado, ellas también son centros de selectividad y transporte contra
el gradiente de concentración de los solutos. En el experimento registrado en la Tabla
2.2, por ejemplo, la concentración de potasio en la savia radical exprimida de maíz
(que es aproximadamente igual a la concentración de potasio en las vacuolas) se
eleva 80 veces del valor de la solución externa. En contraste, la concentración de
sodio en la savia radical exprimida permanece menor que en la solución externa. Se
acepta generalmente que tal selectividad y acumulación requiere ambos, de un
suministro de energía como fuerza motriz y de sitios de ligamiento específicos, carriers
ó permeasas de membrana, mas probablemente proteínas como la proteína ligadora
de sulfato aislada de microorganismos ó la sulfato permeasa en raíces (Sección 2.5.6).
Se propuso en este proceso un acoplamiento directo del transporte selectivo de iones
mediado por carriers y el consumo de fosfatos ricos en energía en forma de ATP. En
este modelo se suministro ATP vía respiración (fosforilación oxidativa en la
mitocondria; Sección 8.4.3) y se requirió para la activación del carrier, para el
ligamiento del ión al carrier, para el transporte membranal del complejo carrier–ión, ó
para la liberación del ión del carrier en la superficie interna de la membrana.

Fisher et al (1970) fue el primero en presentar un fuerte apoyo a la participación

del ATP en el transporte iónico mediado por carriers. Estudiando la toma radical de K+
en varias especies vegetales, estos trabajadores demostraron una estrecha relación
entre la toma de K+ y la actividad ATPasa (Fig. 2.6). Además, las Mg۰ATPasas
(Sección 8.5) de la membrana plasmática son fuertemente estimuladas por el K+, así
que cuando se añaden a la solución externa iones como el K+, aceleran su propio
transporte a través de la membrana plasmática.µ

Página 17
Fig. 2.6 (A) Toma del ión potasio (influjo) y (B) actividad ATPasa (ATP → ADP + Pi) en raíces aisladas de
diferentes especies vegetales. Clave: ▲, cebada; ○, avena; ■, trigo; ●, maíz. (Después de Fisher et al.,
1970.)

Es considerable la demanda energética para la toma iónica radical,

especialmente durante el rápido crecimiento vegetativo (Tabla 2.7). Del costo de
energía respiratoria total, expresado como consumo de ATP, se requiere hasta 36%
para la toma iónica. Con el incremento de edad vegetal está proporción declina a favor
de la demanda de ATP para crecimiento y mantenimiento de la biomasa. Se han
encontrado en principio resultados similares con el maíz.

Tabla 2.7

Costos de energía respiratoria para la toma iónica radical de

Carex diandra a
Proporción del ATP demandado Edad vegetal (días)
total requerido para 40 60 80
Toma iónica 36 17 10

Crecimiento 39 43 38

Mantenimiento de biomasa 25 40 52
a
En base a Werf et al. (1988).

Estos cálculos al nivel de planta entera sobre la demanda de ATP para la toma
iónica radical tienen que interpretarse con cuidado respecto a la demanda energética
para el transporte membranal iónico en células radicales. En primer lugar, estos
cálculos incluyen la demanda energética para el transporte radial a través de las raíces
y la secreción hacia el xilema (Secciones 2.7 y 2.8). En segundo lugar, una proporción
relativamente grande de carbohidratos suministrada desde el vástago hacia las raíces
se oxida vía la cadena de transporte de electrones mitocondrial no fosforilante (“vía
alternativa”; Sección 5.3) desarrollando menos ATP sintetizado por molécula de
carbohidrato oxidado. Tomando en cuenta este cambio en la vía respiratoria, se ha
calculado un requerimiento de una molécula ATP por ión transportado a través de la
membrana plasmática. Tales cálculos se basan en la toma neta e incluyen el
requerimiento energético para la re-toma (“recuperación”) de iones desde el apoplasto
radical (“costos de eflujo”) que se asumen estar en el rango de 20% de los costos de
influjo. En tercer lugar, el acoplamiento directo del consumo de ATP y del transporte
iónico a través de la membrana es la excepción en vez de la regla. Como se discutió

Página 18
antes, las ATPasas de membrana plasmática y de tonoplasto también tiene otras
funciones aparte del transporte de nutrientes minerales y solutos orgánicos a través de
la membrana.

2.4.2 Transporte activo y pasivo: bombas electrogénicas, carriers, canales

iónicos

El transporte de solutos a través de las membranas no es necesariamente un

proceso activo. Los solutos pueden estar mas concentrados en un lado de la
membrana (i.e., ellos puede poseer mas energía libre) y así difundirse de una
concentración mayor a una menor (ó potencial químico). Este transporte “cuesta
abajo” a través de una membrana es, en términos termodinámicos, un transporte
pasivo con la ayuda de carriers, a través de poros acuosos. En células, tal transporte
iónico cuesta abajo a través de la membrana plasmática puede mantenerse al
disminuir la actividad iónica en el citoplasma, por ejemplo, debido a la adsorción en
grupos cargados (e.g., R۰COO– ó R۰NH ) ó la incorporación en estructuras orgánicas
(e.g., fosfatos en ácidos nucleicos). Esto es particularmente cierto en tejidos
meristemáticos (e.g., puntas radicales).

En contraste, el transporte membranal contra el gradiente de energía potencial

(“cuesta arriba”) debe enlazarse directamente ó indirectamente a un mecanismo
consumidor de energía, una “bomba” de membrana. Sin embargo para determinar si
un ión es transportado activamente a través de la membrana, se deben conocer
ambos la actividad ó concentración del ión en cualquier lado de la membrana (i.e., el
gradiente del potencial químico) y el gradiente del potencial eléctrico (i.e., diferencias
en milivoltios) a través de la membrana. Por medio de microelectrodos insertados en
las vacuolas, se puede medir un potencial eléctrico fuertemente negativo entre la savia
celular y la solución externa (Fig. 2.7). Las primeras mediciones de esta clase se
hicieron en células de algas gigantes como Chara, donde se encontró potenciales
eléctricos fuertemente negativos entre -100 y -200 mV. Higinbotham et al. (1967) y
Glass & Dunlop (1979) usaron el mismo método para demostrar la existencia de
gradientes de potenciales eléctricos similares en células de plantas superiores.

Fig. 2.7 A . Representación esquemática del sistema para medir electropotenciales en células vegetales.
B. Ejemplo del cálculo de la distribución iónica en equilibrio químico y electroquímico asumiendo un
potencial de -59 mV.

Página 19
 Se puede calcular la concentración a cada lado de la membrana a la cual
cationes y aniones están en equilibrio electroquímico ó a la que los iones en la
solución externa están en equilibrio con aquellos en la vacuola de acuerdo a la
ecuación de Nernst:

De acuerdo a esta ecuación, a un electropotencial negativo de -59 mV, los cationes

monovalentes como el K+ ó aniones como el Cl- podrían estar en equilibrio
electroquímico si su concentración en la vacuola fuera 10 veces mayor (K+) ó 10 veces
menor (Cl-) que en la solución externa (Fig. 2.7). En cationes ó aniones divalentes la
diferencia entre equilibrio químico y electroquímico difiere por un factor aún mayor al
100. En células de plantas superiores las diferencias de potencial eléctrico entre
vacuolas y la solución externa son generalmente mayores a -59 mV (Tabla 2.8).De
este modo, por lo general, en términos de electrofisiología, solo la toma aniónica hacia
las vacuolas siempre requerirá de un proceso de transporte activo. Esto se indica en la
Tabla 2.8 en las diferencias entre las concentraciones vacuolares aniónicas basadas
en cálculos de acuerdo al equilibrio electroquímico y las reales concentraciones
vacuolares aniónicas halladas en el experimento.

Tabla 2.8

Concentración iónica (mм) determinada experimentalmente y calculada

de acuerdo a las diferencias de potencial eléctrico en raíces de arveja y
avena a
Raíces de arveja (-110 Raíces de avena (-84
mV) mV)
Ión Experimental Calculada Experimental Calculada
Potasio 75 74 66 27

Sodio 8 74 3 27

Calcio 2 10800 3 1400

Cloruro 7 0.014 3 0.038

Nitrato 28 0.027 56 0.076

a
Composición de la solución externa: 1 mм KCl, 1 mм Ca(NO3)2, y 1 mм
NaH2PO4. En base a Higinbotham et al. (1967).

En este ejemplo, el único catión que requeriría transporte activo para su toma
es el K+ en las raíces de avena. A baja concentración externa de K+, usualmente se
requiere del transporte activo. Para Na+ y Ca2+ en particular, la concentración en
equilibrio en la savia celular (i.e., la calculada) será mucho mayor que aquella
encontrada experimentalmente en el estado estable (Tabla 2.8). Una explicación
posible para esta discrepancia es que le membrana plasmática restringe fuertemente
la penetración de estos iones ó que los iones son bombeados (transportados) de
vuelta a la solución externa. Se ha establecido en varias especies vegetales una

Página 20
bomba de eflujo de Na+ en la membrana plasmática de células radicales. La expulsión
activa de Ca2+ (bomba de eflujo de Ca2+) de la membrana plasmática también existe
en células radicales. En la sección 8.6 se discute la importancia general de esta
bomba de eflujo de Ca2+ de ambos membrana plasmática y tonoplasto para el
funcionamiento celular. Ya que las concentraciones de Ca2+ en las soluciones de
suelos son usualmente mayores a 1mм, la bomba de eflujo de Ca2+ tendrá un
considerable requerimiento de energía para evitar el transporte de Ca2+ a lo largo del
gradiente químico (e.g., Tabla 2.8). Es probable, por lo tanto, que factores
fisicoquímicos adiciónales como el tamaño y la carga del Ca2+ limite fuertemente la
penetración a lo largo del gradiente del potencial electroquímico a través de la
membrana plasmática.

En años recientes se ha hecho un impresionante progreso en el entendimiento

ambos de los mecanismos que conducen a la formación de eletropotenciales a través
de las membranas y la importancia de estos potenciales para el crecimiento y
funcionamiento celular. Fue posible el progreso por las nuevas técnicas que permiten
la medición de potenciales de membrana y flujos iónicos en vesículas de membrana
aisladas ó en secciones de membranas (técnica de patch-clamp). Algunos de los
principios del transporte iónico membranal se muestran en la Fig. 2.8. Una ATPasa-H+
(“fuerza motriz de protones”) transporta H+ a través de la membrana de la superficie
interna hacia la externa, por ejemplo en la membrana plasmática desde el citoplasma
al apoplasto, creando por lo tanto un gradiente de pH y electropotencial. El transporte
catiónico y aniónico a lo largo del gradiente es mediado cualquiera por carriers ó
canales con selectividad iónica. Este modelo además toma en cuenta otra función
importante de la membrana, es decir aquella de receptora de señales externas e
internas (e.g., pH, concentración iónica) y la transformación de estas señales en
procesos de transporte membranal.

Fig. 2.8 Mecanismos principales de transporte iónico en membranas plasmáticas. (A) ATPasa
bombeadora de H+; (B) canal iónico; (C) carrier; (D) proteínas acopladoras para percepción y transducción
de señales. (Modificado de Hedritch et al., 1986; con permiso de Trends in Biochemical Sciences.)

También un consenso general de que en plantas las bombas de protones están

localizadas en ambos membrana plasmática y tonoplasto, y que su principal función es
la regulación del pH en el citoplasma. Estas bombas transportan H+ desde el
citoplasma cualquiera a través de la membrana plasmática hacia el apoplasto ó a

Página 21
través del tonoplasto hacia la vacuola conduciendo a las típicas diferencias del pH
entre estos compartimentos. Por lo general, el pH del citoplasma (citosol) es de 7.3-
7.6, el de la vacuola 4.5-5.9 y el del apoplasto cerca de 5.5. De acuerdo con esto, en
células vegetales la extrusión de protones desde el citoplasma a través de la
membrana plasmática y el tonoplasto es el principal proceso energizado y proporciona
la fuerza motriz para los procesos de transporte energizados secundarios de cationes
a lo largo del gradiente electroquímico. El funcionamiento y localización de las bombas
de protones y del transporte catiónico y aniónico y aniones a través de la membrana
plasmática y el tonoplasto se resumen en un modelo en la Fig. 2.9. El transporte
membranal de aminoácidos y azucares sigue los mismos principios, i.e., es conducido
por bombas de protones de membrana (Sección 5.4.1).

Fig. 2.9 Modelo para el funcionamiento y localización de bombas electrogénicas de protones (ATPasa,
PPiasa-H+), bomba redox transmembranal (NAD(P) oxidasa), canales iónicos, y transporte catiónico y
aniónico a través de la membrana plasmática y tonoplasto.

En el modelo mostrado en la Fig. 2.9 la H +-ATPasa de la membrana

plasmática juega un rol clave en ambos la regulación del pH citoplásmico y en la
fuerza motriz para la toma catiónica y aniónica. Se considera por lo tanto como la
“enzima maestra”. Se ha hecho considerable progreso en el entendimiento de cómo es
regulada la actividad de esta enzima, también a nivel genético. La actividad de la H +-
ATPasa de la membrana plasmática es particularmente alta en pelos radicales donde
esta consume tanto como 25-50% del ATP celular. Por consiguiente, bajos niveles
radicales de carbohidratos no solo disminuyen la extrusión neta de protones hacia el
medio externo sino también disminuye el pH citosólico. La H +-ATPasa de la
membrana plasmática es estimulada por cationes monovalentes en el orden K+ > Na+
y es relativamente insensible a aniones. Un ejemplo de la estimulación por el K+ se ha
dado en la Fig. 2.6. El calcio en general y la concentración de Ca2+ libre citosólico en
particular juega un rol clave en la estimulación de esta enzima. Un incremento en el
Ca2+ libre citosólico incrementa fuertemente la actividad de esta enzima de la
membrana plasmática, presentándose la máxima estimulación ya a valores menores a
7 µm Ca2+ libre. La activación se logra presumiblemente por los efectos del Ca2+ libre
sobre una proteína quinasa asociada con la superficie interna de la membrana
plasmática (Sección 8.6.7).

Página 22
 Los cationes son transportados “cuesta abajo” a lo largo del gradiente del
potencial eléctrico (alrededor de -120 a -180mV) a través de la membrana plasmática
hacia el citoplasma pon un uniporte, mediado por estructuras específicas (carriers,
permeasas) en la membrana (Fig. 2.9). Para el potasio (K+), sin embargo, a bajas
concentraciones externas (<1mм) opera la alta afinidad de toma del sistema contra la
diferencia del potencial electroquímico imperante (e.g., actividad exterior de 10 µm K+;
actividad citoplásmica de ~80 mм K+).De este modo, se requeriría un transporte
energizado de K+ cualquiera como antiporte K+-protón mediado por carriers
(contratransporte) ó, mas probablemente como un simporte ó cotransporte K+-protón
1:1.

Para el transporte de aniones a través de la membrana plasmática opera un

cotransporte protón–anión (ó simporte); usando los abruptos gradientes eléctricos
(diferencia de potencial) y químicos (diferencia de pH) de los protones como fuerza
motriz. Se ha presentado evidencia del cotransporte protón–anión en la membrana
plasmática para cloruro, fosfato y nitrato, así como aminoácidos. Todavía no es clara
la estequiometría de este cotransporte; más de un protón puede ser transportado por
una carga negativa del anión,

Hay también otros enfoques sobre los mecanismos de transporte aniónico a

través de la membrana plasmática. De acuerdo a Liu (1979), la toma radical de fosfato
en maíz es mediada por un contratransporte OH–/fosfato en que el transporte cuesta
abajo del OH– desde el alto potencial electroquímico en el citoplasma (alto pH y fuerte
carga negativa) hacia el apoplasto está acoplado con un contratransporte de aniones
fosfato al citoplasma. Sin embargo, es débil la evidencia experimental para el
intercambio ó transporte del OH– ó HCO a través de la membrana como fuerza
motriz para el transporte aniónico, ya que no están disponibles inhibidores específicos
del transporte de OH– y HCO .

Se ha establecido la existencia en el tonoplasto de dos bombas de protones

funcionalmente y físicamente distintas, una H+-ATPasa y una pirofosfatasa inorgánica,
la PPiasa (Fig. 2.9). Ambas bombas de protones son fosfohidrolasas que usan
cualquiera ATP ó pirofosfato inorgánico como fuente energética (Sección 8.4). El
magnesio es esencial para ambas bombas, indicando que el Mg·ATP y el Mg·PPi son
los sustratos. El pirofosfato inorgánico es generado en varias vías biosintéticas
principales como en la síntesis de almidón (Sección 8.4) ó en la activación del sulfato
(Sección 8.3.2). Se asume que la concentración del PPi, en el citosol esta en el rango
de 50–390 μм que es la adecuada para mover esta bomba de protones.

La contribución relativa de la PPiasa a la actividad de bombeo total de protones

en el tonoplasto parece ser menor que de la ATPasa , y ambas bombas se afectan de
manera bien diferente por cationes y aniones inorgánicos (Tabla 2.9). Excepto por la
esencialidad del Mg2+ en ambas bombas, la Mg ·ATPasa es estimulada por el cloruro e
inhibida (ó no afectada) por el potasio y el nitrato mientras que lo contrario es cierto en
la Mg ·PPiasa. La Mg ·PPiasa-H+ exhibe una dependencia obligatoria de presencia de
K+ y se presenta la activación por K+ en la fase citoplásmica. No son claras las
implicaciones de estas diferencias en la capacidad y sensibilidad de ambas bombas en
la acumulación de iones en las vacuolas ó en el transporte radial de iones a través de
las raíces (Sección 2.7). La diferente proporción de actividades de ambas bombas del
tonoplasto radical puede estar involucrada en las diferencias genotípicas entre plantas
en la translocación de cloruros hacia los vástagos (Capítulo 16).

Página 23
 Tabla 2.9

Algunas características de las bombas de protones del tonoplasto

ATPasa PPiasa
a + +
Actividad bombeadora de H (mol H 214 95
m-2 s-1)

Actividad afectada b
Mg2+, Cl- Mg2+, K+, NO
Estimulada por

No afectada ó inhibida por K+, NO

Cl-
a
A partir de Hoffmann & Bentrup (1989).
b
Datos compilados a partir de Bennet et al. (1984); Marquardt & Lüttge
(1987) y Pugliarello et al. (1991).

Las bombas de protones del tonoplasto se requieren para el mantenimiento de

un alto pH citosólico y simultáneamente proporcionan la fuerza motriz para el
transporte catiónico hacia la vacuola como contratransporte (ó antiporte, Fig. 2.9). Este
contratransporte no solo es importante por ejemplo, para la regulación del turgor (altas
concentraciones vacuolares de K+, Sección 8.7) sino también para el mantenimiento
de las bajas concentraciones citosólicas de sodio (Sección 16.6.5) y calcio (Sección
8.6). Para aniones la situación es menos clara. Mientras que se ha demostrado en
células foliares de plantas con metabolismo ácido de las crasuláceas (CAM, Sección
5.2.4) un cotransporte estequiométrico protón-anión malato en vacuolas, es débil la
evidencia para raíces del acoplamiento de tal transporte protón-anión. El transporte
aniónico desde el citoplasma hacia la vacuola puede seguir el gradiente del
electropotencial el cual es menos negativo en la vacuola comparando con el
citoplasma (Fig. 2.9).

Mientras que se ha establecido la existencia de dos bombas de protones del

tonoplasto (ATPasa; PPiasa) y la H +-ATPasa en la membrana plasmática, todavía es
materia de controversia si esta involucrado un segundo sistema de translocación de
protones a través de la membrana plasmática desde el citoplasma al apoplasto en la
formación y mantenimiento del electropotencial y del pH transmembranal (Fig. 2.9).
Este segundo sistema está ligado a una cadena redox con el NAD(P)H como donador
de electrones. Hay buena evidencia de la intervención de este sistema en el realzado
crecimiento inducido por auxinas, en la actividad antimicrobiana ó en la reducción del
Fe(III) en la superficie de las membranas plasmáticas radicales. Sin embargo, hasta
ahora principalmente el ferrocianuro u otros compuestos artificiales tienen que ser
usados como aceptores de electrones para lograr una capacidad considerable de
transporte transmembranal de protones. Permanece cuestionable el rol de este
sistema redox para el gradiente transmembranal de protones y el transporte iónico
hasta que se encuentre un aceptor de electrones fisiológico. En vista de la efectividad
del ascorbato (radical libre del ascórbico) como aceptor de electrones para la bomba
redox transmembranal y las relativamente altas concentraciones de ascorbato en el
apoplasto foliar, no se puede excluir un rol de este sistema en el transporte iónico y de
otros solutos en la membrana plasmática foliar.

Página 24
 Mas recientemente, se ha establecido la existencia de canales iónicos también
en membranas de las células vegetales y de este modo, los canales se incluyen en los
modelos actuales de transporte iónico membranal (Fig. 2.8 y 2.9). Los canales iónicos
son únicos entre las proteínas transportadoras en su habilidad para regular ó “vigilar”
el flujo iónico sujeto al ambiente físico-químico de la proteína canal. Estos canales
permiten rápida penetración pasiva (uniporte) de iones a través de la membrana. Los
canales abiertos catalizan la penetración de 106 a 108 iones por segundo que es por lo
menos tres ó aún cinco veces mas rápido que el transporte iónico mediado por
carriers. Sin embargo, los canales de iones están cerrados la mayoría del tiempo, y su
número por célula parece ser bastante pequeño. Por ejemplo se asumen en la
membrana plasmática de células foliares cerca de 200 canales K+ por célula. Hasta
ahora, se han identificado canales específicos para K+, Ca2+, H+ y Cl-, y se ha
postulado un canal para NO en el tonoplasto.

Hay muchas suposiciones acerca de la función de estos canales iónicos en las

células vegetales. Ellos son importantes para la osmorregulación, por ejemplo en
células guarda foliares y en los movimientos foliares seismonásticos y nictinásticos,
i.e., en procesos donde se requiere el rápido transporte de solutos de bajo peso
molecular como K+ ó Cl- entre compartimentos celulares como una respuesta a
señales ambientales (Sección 8.7). Los canales selectivos de Ca2+ en la membrana
plasmática y tonoplasto que conducen al rápido incremento en la concentración del
Ca2+ citosólico libre son considerados de clave importancia en la transducción de
señales y funcionamiento del Ca2+ como mensajero secundario en el citoplasma al
modular las actividades enzimáticas (Sección 8.6.7).

Además de estas funciones específicas de canales iónicos, no es muy claro su

papel en la toma iónica, por ejemplo radical. Para la toma de cationes divalentes en
general y de Ca2+ en particular, la apertura de los canales facilita el rápido influjo al
citoplasma de las células radicales Para la toma de K+ se propone un canal rectificante
de entrada el cual se abre por la hiperpolarización de la membrana plasmática y
facilitaría el influjo de K+ en presencia de altas concentraciones externas (>1mм K+).
Otro canal de alta conductancia en la membrana plasmática de células radicales sería
permeable para cationes ambos monovalentes y divalentes, abierto en la
despolarización (i.e., caída en el potencial de membrana) y permite el rápido influjo de
cationes como el Ca2+ pero facilita el rápido eflujo de K+ a lo largo del gradiente del
potencial electroquímico (canal de K+rectificante de salida) a bajas (<1mм)
concentraciones externas de K+.De este modo, los canales catiónicos en la membrana
plasmática de las células radicales presumiblemente juegan una parte importante en la
toma de cationes divalentes aún a bajas concentraciones externas pero para cationes
monovalentes y el K+ en particular solo a altas concentraciones.

Aunque los canales en membranas permiten flujos rápidos y pasivos de

solutos, las dimensiones de estos canales no son aptas para la penetración de
macromoléculas. No obstante, las células vegetales también toman macromoléculas
como proteínas (e.g., insulina) ó partículas de ferritina (Sección 8.4.5). Más
probablemente, la endocitosis (pinocitosis) es el mecanismo responsable en el cual las
vesículas de la membrana plasmática median la penetración. Interesantemente, la
toma de insulina en células vegetales vía endocitosis requiere un acoplamiento de la
proteína con la vitamina biotina. Esta capacidad de toma de macromoléculas refleja las
propiedades dinámicas de las estructuras membranales (Sección 2.4.1). No debe
sobreestimarse la importancia de esta capacidad de toma en plantas, sin embargo, ya
que los poros en las paredes celulares limitan fuertemente la penetración de
macromoléculas (Sección 2.2.1).

Página 25
2.4.3 La cinética del transporte

Por lo general la toma iónica por células y raíces vegetales tiene características de
cinética de saturación. Esto concuerda con la suposición de control, como por ejemplo
por el número de centros de ligamiento iónico (carriers, permeasas), ó por la
capacidad de las bombas de eflujo de protones, en la membrana plasmática y
tonoplasto (Sección 2.4.2). El trabajo pionero de Emmanuel Epstein y su grupo a inicio
de 1950 contribuyo fundamentalmente al mejor entendimiento de la toma iónica y su
regulación en plantas con respecto a la cinética del transporte iónico a través de
membranas de células vegetales equivalente formalmente a la relación entre un
enzima y su substrato usando términos de enzimología (Fig. 2.10). Al comparar un
carrier con una molécula enzimática y el ión al sustrato para la enzima, la tasa de
transporte de un ión depende de los siguientes dos factores:

Vmax Un factor de capacidad que denota la tasa máxima de transporte cuando se

cargan todos los centros disponibles del carrier, es decir, la tasa máxima de
transporte.

Km La constante de Michaelis, equivalente a la concentración del ión

sustrato dada la mitad de la tasa máxima de transporte.

Fig. 2.10 Tasa de toma de K+ (v) en función de la concentración externa de KCl (○) ó K2SO4 (∆); Km =
0.023 mм). (Después de Epstein, 1972)

Cuando el rango de concentración es bajo, la toma frecuentemente es bien descrita

por la cinética de Michaelis-Menten, como se mostró en un ejemplo en la Fig. 2.10
para la toma radical de potasio en cebada. Es evidente de esta Figura que la isoterma
de la toma de potasio es la misma si la fuente de potasio es KCl ó K2SO4. Como
veremos después, sin embargo, cuando las concentraciones del sustrato son mayores,
el anión acompañante tiene efecto en la tasa de toma del catión y viceversa. El valor
Km refleja la afinidad de los centros del carrier por el ión, justo como en reacciones
enzimáticas donde este indica la afinidad de la enzima por el sustrato.

Como primera aproximación al rango de baja concentración, la cinética de

Michaelis-Menten también puede emplearse para describir tasas de toma del sulfato y
fosfato. Sin embargo, como resumió Jensen et al. (1987), y demostrado en unos pocos

Página 26
ejemplos citados abajo, es muy limitada la aplicación formal de la cinética de
Michaelis-Menten por razones teóricas (Sección 2.4.2) y frecuentemente no concuerda
con los resultados experimentales.

El concepto original de un mecanismo de transporte iónico mediado por un solo

carrier (un sistema carrier para cada ión) no describe suficientemente la cinética de la
toma cuando se probaron amplios rangos de concentraciones. A concentraciones de
K+ por encima de 1mм, por ejemplo, la cinética difiere considerablemente de aquella a
menores concentraciones. La selectividad de los centros de ligamiento es menor (el
Na+ compite con el K+) y el anión acompañante tiene un efecto sobre la tasa de toma
(Sección 2.5.5). Estas diferencias conducen a la hipótesis de un sistema dual, el
Sistema I con mayor selectividad y el Sistema II con menor selectividad, localizados
cualquiera en la misma ó en diferentes membranas (i.e., membrana plasmática,
tonoplasto, respectivamente). Para mas detalles ver Epstein (1972).

Las desviaciones en la isoterma de la toma, cuando se considera para un

amplio rango de concentración, especialmente a altas concentraciones externas
fueron interpretadas como indicadores de sistemas carriers “multifasicos” ó como
inhibición alostérica (retroregulación negativa) de los centros del carrier a altas
concentraciones celulares. En vista de usualmente muy bajas concentraciones en la
solución del suelo particularmente de fósforo y potasio (Sección 13.2.2), y de los
resultados de estudios en toma iónica en el rango de baja concentración (<10 μм) se
introdujo el termino (Cmin) definiendo la concentración a la cual la toma iónica neta
cesa antes que se agoten completamente los iones (Fig. 2.11). La concentración Cmin
es un factor importante en la toma iónica del suelo, debido a que es la menor
concentración a la cual las raíces pueden extraer un ión de la solución del suelo
(Sección 13.2). Las concentraciones Cmin difieren considerablemente entre especies
vegetales. Para fósforo, se encontró por ejemplo un valor de 0.12 μм en tomate, 0.04
μм en soya y 0.01 μм en ryegrass. Para potasio, los valores correspondientes fueron 2
μм en maíz y 1 μм en cebada. Las concentraciones Cmin para nitrato pueden variar
entre más de 50 μм y menos de 1 μм dependiendo no solo de la especie vegetal sino
también de las condiciones ambientales; para amonio las concentraciones Cmin
disminuyen desde 30 a 1.5 μм como la temperatura de la zona radical aumente.

Fig. 2.11 Presentación esquemática de las relaciones entre la tasa de toma (influjo neto = I) iónica y su
concentración externa; Cmin = toma neta cero (influjo = eflujo).

A fin de interpretar la cinética de la toma iónica radical vegetal, al usar la ecuación de

Michaelis-Menten no solo se introdujo el término Cmin sino también el termino I para
influjo el cual reemplaza velocidad (v) (Fig. 2.11). Sin embargo, muy frecuentemente

Página 27
solo se determina la toma neta iónica que es resultante del influjo y eflujo.
Particularmente a bajas concentraciones externas el eflujo puede volverse similar en
magnitud al influjo y de este modo ser un componente importante al determinar la
toma neta como se muestra en la Tabla 2.10 para fósforo. A una concentración
externa dada, el eflujo de fósforo así mismo es 5-8 veces mayor en raíces de plantas
suficientes en fósforo comparando con plantas deficientes en fósforo. De acuerdo con
esto, las concentraciones Cmin son de 0.34 μм en plantas suficientes en fósforo y 0.08
μ μм en plantas deficientes en fósforo.

Tabla 2.10

Efecto de las bajas concentraciones de fósforo en el influjo y eflujo radical

de fósforo en maíz a
Flujo de P
Concentración
suministrada de P (nmol P g-1 peso fresco radical min- Eflujo
1
)
(µм) Influjo Eflujo (%)
0.2 0.21 0.15 71

2.0 4.40 0.32 7

a
Elliott et al.(1984).

El eflujo de iones y otros solutos no solo es afectado por el electropotencial

transmembranal y la integridad de la membrana plasmática sino también por la
concentración y actividad de los respectivos iones en el citoplasma. En arveja, por
ejemplo, la alta toma neta de sulfato en raíces deficientes en azufre cae cerca del 30%
en 1 h debido a un marcado aumento en el eflujo de sulfatos, a pesar de aún un ligero
incremento en el influjo. Para nitrato y amonio también el componente eflujo puede
explicar la alta proporción –casi 40-50% de influjo – relacionado muy probablemente
con las altas concentraciones de nitrato y amonio en el citoplasma. El rápido
intercambio iónico entre la solución externa y el citoplasma se refleja en el tiempo
medio para el intercambio (t1/2) que para sulfato está en el rango de 10-20 min. y para
nitrato entre 4 y 107 min. Estas tasas de intercambio con el pool citoplásmico son
usualmente órdenes de magnitud superiores que las tasas de intercambio iónico en la
vacuola (e.g., alrededor de 700h para nitrato). Debido a ambos las altas tasas de
intercambio y el pequeño volumen del compartimiento citoplásmico (~5% del volumen
celular total en células diferenciadas), el rol del eflujo en la toma neta solo puede
medirse en estudios a corto plazo, usualmente con radioisótopos (e.g., 13N; 32P). En
vista de los actuales modelos sobre estructura y funcionamiento de la membrana
plasmática (Fig. 2.9), las relativamente altas tasas de eflujo iónico pueden estar
relacionadas con cualesquiera canales iónicos ó transporte mediado por protones
desde el citoplasma al apoplasto por cotransporte (aniones) ó contratransporte
(cationes).

Estos parámetros de la cinética de la toma de iones también son fuertemente

afectados por el estado nutricional vegetal. Esto es cierto no solo para Cmin sino
también para Km y particularmente para Imax. Se da un ejemplo en la Tabla 2.11 para
fósforo. Con el creciente contenido de fósforo en plantas, disminuyen ligeramente el
Km y rápidamente el Imax, indicando una retroregulación efectiva. Ya que en este
experimento los valores Imax se basan en la toma neta, no se puede evaluar el aporte
del aumentado eflujo con las mayores concentraciones internas de fósforo. Al menos
para nitrato, sin embargo, las mediciones del influjo indican claramente que además
del eflujo contribuyen otros mecanismos para el descenso en la toma neta cuando las

Página 28
concentraciones internas son altas. En raíces de cebada con crecientes
concentraciones internas de nitrato disminuyen ambos Imax y Km por un factor de 4–5,
indicando una retroregulación efectiva del componente influjo.

Tabla 2.11

Efecto de las bajas concentraciones de fósforo en el influjo y eflujo de fósforo en

raíces de maíz a
Concentración Contenido de P (% peso Imax
suministrada de P seco) Km
(µм) Caulinar Radical -1 -1
(mol cm s x
10-14) (µм)
0.03 0.22 0.23 17.6 1.6

0.3 0.34 0.30 16.9 1.7

3.0 0.59 0.56 6.5 1.2

30.0 0.66 0.90 3.7 1.0

a
En base a Jungk et al. (1990).

Las evaluaciones de los parámetros cinéticos de la toma de nitrato se

complican por el hecho que obviamente hay dos sistemas de transporte y toma
localizados en la membrana plasmática. Uno es constitutivo, con un sistema de baja
capacidad, y el otro es un sistema que es inducible por nitratos, y tiene para el nitrato
ambos una mayor afinidad (menor Km) y una mayor capacidad de transporte (mayor
Imax). Por consiguiente, ambos Km y Imax son bastante diferentes en plantas no
inducidas comparando con plantas inducidas. Los inhibidores de la síntesis proteica
deprimen fuertemente la formación de este sistema de transporte inducible en el cual
los grupos arginina parecen jugar un rol esencial en el ligamiento ó transporte de
nitrato ó en ambos. Algunas de las implicaciones de la retroregulación para la toma de
nutrientes minerales se discuten en la sección 2.5.6.

En el rango de altas concentraciones se halla frecuentemente una relación

lineal entre la concentración externa (>1mм) y la tasa de influjo iónico, como por
ejemplo para rubidio y nitrato. Es bastante probable que las relaciones lineales
(también definidas inicialmente como Sistema II), son reflejo del flujo pasivo de iones
por canales iónicos a través de la membrana plasmática a lo largo del gradiente de
concentración ó actividad iónica. En vista de las usualmente bajas concentraciones
iónicas en la solución del suelo, la importancia ecológica de estos mecanismos que
operan en rangos de alta concentración para la nutrición mineral en plantas cultivadas
en suelo puede cuestionarse para potasio, pero no para cationes divalentes (Sección
2.4.2). El influjo no energizado (pasivo) iónico a través de canales de la membrana
plasmática juega ciertamente un rol importante en suelos salinos (Sección 16.6), en el
transporte de elementos minerales en la planta, especialmente en la carga del xilema
en las raíces (Sección 2.8) y en la descarga del xilema, i.e., la toma en células a lo
largo de la vía y en células foliares (Sección 3.2).

2.5.1 Influjo hacia el apoplasto

Antes de alcanzar la membrana plasmática de las células radicales los iones tienen
que pasar a través de las paredes celulares. En general, el movimiento de iones y

Página 29
otros solutos de bajo peso molecular por difusión ó flujo másico no se limita a la
superficie externa de las raíces, esto es las células rizodérmicas (Fig. 2.1). Las
paredes celulares y los espacios intercelulares acuosos del cortex radical son también,
por lo menos en cierto grado, accesibles a estos solutos de la solución externa.

Fig. 2.12 A . Sección transversal de una zona diferenciada de raíz en maíz. B. Representación
esquemática de la sección transversal.

La principal barrera al flujo de solutos en el apoplasto radical es la endodermis,

la capa mas interna de las células del cortex (Fig. 2.12). En las paredes transversales
y radiales de la endodermis, incrustaciones hidrofóbicas (suberina) –la banda de
Caspari– constituyen una barrera efectiva contra el movimiento pasivo de solutos al
estele. En la mayoría de especies de angiospermas también se encuentra lamela de
suberina en la hipodermis ó exodermis (capa celular debajo de la rizodermis). La
exodermis (Fig. 2.12) puede también funcionar como barrera para proteger el cortex
interno de la colonización por microorganismos, por ejemplo de raíces de sorgo por el
endofito Polymixa sp.

Comparando con la banda de Caspari está retrasada la formación de esta

exodermis a lo largo del eje radical, particularmente en raíces de crecimiento rápido.
Hay diferentes enfoques acerca de la eficacia de la exodermis como barrera contra el
flujo pasivo de solutos hacia el apoplasto radical. En plantas adaptadas a condiciones
anegadas la exodermis sirve para otra función, es decir como una barrera efectiva
contra la difusión de oxigeno (escape) desde el aerénquima radical hacia la rizosfera
(Sección 14.3).

El volumen de tejido radical accesible para el flujo pasivo de solutos –el espacio
libre– representa solo una pequeña fracción del total de volumen radical (~5% en
maíz). La presencia de este espacio libre permite a las células individuales del cortex
tomar los solutos directamente desde la solución externa. Para un volumen dado de
espacio libre la magnitud de flujo de solutos hacia el espacio libre depende de varios
factores como la tasa de transpiración, la concentración de solutos y la formación de
pelos radicales. Ha sido una tendencia sobrestimar la importancia del espacio libre
para la toma iónica radical. Como mostró hace más de 25 años Vakhmistrov (1967), a
bajas concentraciones externas se dilata la formación de pelos radicales y la toma, de
potasio y fósforo por ejemplo se limita principalmente a la capa de células
rizodérmicas. Esto es particularmente cierto en raíces cultivadas en suelo (ver Sección
2.10). Más recientemente, también se ha demostrado en cultivos en solución el rol
particular de las células rizodérmicas para la toma de nitrato y sulfato y también la

Página 30
predominante localización de ATPasas-H+ de membrana en células rizodérmicas
radicales. Se dan otros ejemplos para el rol clave de las células rizodérmicas en la
toma iónica en la sección 2.7.

2.5.2 Rol de las propiedades fisicoquímicas de los iones y el metabolismo radical

A pesar de las interacciones de los iones con grupos cargados en las paredes
celulares del apoplasto, las características de la toma iónica se determinan
principalmente por el transporte a través de las membranas, en particular la membrana
plasmática (Sección 2.3). Hay algunas propiedades fisicoquímicas de iones y otros
solutos, e.g., diámetro iónico y valencia, que determinan en un grado considerable sus
tasas de transporte membranal, a pesar de las propiedades dinámicas de las
membranas.

2.5.2.1 Diámetro Iónico

Para iones con la misma valencia frecuentemente hay una correlación negativa entre
la tasa de toma y el radio iónico. Se da un ejemplo de esto para cationes
monovalentes en la Tabla 2.12. Se observa relación inversa entre el radio iónico y la
tasa de toma solo cuando son comparados el Li+, el Na+ y el K+. A pesar de su menor
diámetro, el Cs+ es tomado a mucha menor tasa que el K+. Obviamente, en la
regulación de la toma están involucrados otros factores aparte del diámetro iónico; uno
de estos es la afinidad de los carriers de membrana, ó de los canales, para iones de
una valencia dada.

Tabla 2.12

Relación entre el radio iónico y la toma de cationes álcali

en raíces de cebada a
Catión Radio iónico b Tasa de toma

(nm) (µmol g-1 peso fresco por

3 h)
Litio 0.38 2

Sodio 0.36 15

Potasio 0.33 26

Cesio 0.31 12
a
Los cationes fueron suplidos a pH 6.0 como sales de
bromuro, 5 mм. En base a Jacobson et al. (1960).
b
Ión hidratado; datos a partir de Conway (1981).

2.5.2.2 Toma de moléculas versus toma iónica y el rol de la valencia

Página 31
 Los constituyentes de membrana, particularmente los fosfo- y sulfolípidos y proteínas,
contienen grupos cargados eléctricamente, y los iones interactúan con estos grupos.
Por lo general, la fuerza de está interacción aumenta en el siguiente orden:

Moléculas no cargadas < Cat+, An– < Cat2+, An2– < Cat3+, An3–

A la inversa, la tasa de toma disminuye frecuentemente en este orden.

Ciertamente el aumento en el diámetro del ión hidratado con valencia es un factor
adicional responsable de este orden. Unos pocos ejemplos ilustraran este patrón
general.

Como se muestra en la Fig. 2.13 la tasa de toma del boro cae dramáticamente
cuando se incrementa el pH externo. Este patrón de comportamiento está
estrechamente relacionado con el cambio en la relación de ácido bórico a anión
borato. Hay un consenso general con los resultados obtenidos con otros ácidos
débiles como el ácido acético. La relación de especies de ácidos disociados a no
disociados –y de este modo el pH de la solución– también determina la penetración
por la membrana de ciertas fitohormonas como al ácido abscísico (ABA); solo las
especies no disociadas penetran rápidamente las membranas celulares, un factor que
está estrechamente relacionado con la acción del ABA en las células.

Fig. 2.13 Toma relativa de boro por raíces de cebada en función del pH de la solución externa. Toma a pH
6 = 100 a cada concentración suministrada. Línea sólida: porcentaje de H 3BO3 no disociado. Clave para
las concentraciones de boro mg l–1: ∇, 1.0; .☐, 2.5; ○, 5.0; ▼, 7.5; ■, 10 (Reproducido a partir de Oertli &
Grguveric, 1975, con permiso de la American Society of Agronomy)

En el caso de ácidos débiles, la alta penetración membranal de especies no

cargadas ciertamente no es simplemente el resultado de una menor interacción con
grupos cargados en las membranas. También, puede estar involucrado a lo largo del
gradiente del pH el transporte cuesta abajo a través de la membrana plasmática (Fig.
2.9), lo que también refleja un correspondiente gradiente químico hacia el citoplasma
para especies no cargadas [e.g., H3BO3 (afuera) → H2BO (citoplasma)].

Se observa un caso especial de toma dependiente de pH de una especie

molecular cuando se suministra nitrógeno amonio (Sección 2.5.3). A alto pH externo
se incrementa abruptamente la toma, probablemente debido al aumento en la
proporción de las especies moleculares (NH3 y NH4OH).

Página 32
 En el caso del fósforo en el rango de pH de 5–8 se presentan simultáneamente
dos especies iónicas

–H+

H2PO ⇌ HPO

+H+

Consecuentemente, a bajo pH domina el H2PO , mientras que lo contrario es

cierto a alto pH. Como se muestra en la Fig. 2.14, en el rango de pH de 8.5–5.6 hay
una notable correlación positiva entre la proporción de H2PO en la solución externa y
la tasa de toma del fosfato. En contraste, hay un efecto mucho menor en la tasa de
toma de sulfato, ya que en este rango de pH solo se presenta el anión divalente SO .

Fig. 2.14 Relación del pH de la solución, proporción de H2PO (---), y tasa de toma de fosfato (—) y
sulfato (·····) por plantas de fríjol; valores relativos. (Después de Hendrix, 1967.)

El aumento en la toma de fosfato, sin embargo, no puede explicarse

únicamente en términos de la caída en el pH de 8.5 a 5.5 con el asociado cambio en la
valencia. Como veremos después (Sección 2.5.3), los cambios inducidos por el pH en
el cotransporte protón–anión son presumiblemente los principales factores
responsables de esta realzada toma de aniónica.

2.5.2.3 Actividad metabólica

A fin de que iones y otros solutos se acumulen contra un gradiente de concentración,

se requiere un gasto de energía sea directa ó indirectamente. La principal fuente de
energía en células y tejidos no fotosintetizantes (incluyendo raíces) es la respiración.
De este modo, todos los factores que puedan afectar la respiración pueden también

Página 33
influenciar la acumulación iónica. Los pocos ejemplos a continuación demuestran esta
conexión.

Oxigeno. Como la tensión de oxigeno disminuya, cae la toma de iones como el potasio
y fosfato, particularmente a muy bajas tensiones de oxigeno (Tabla 2.13).
Consecuentemente, la deficiencia de oxigeno es uno de los factores que puede limitar
el crecimiento vegetal en sustratos pobremente aireados (e.g., suelos inundados;
Sección 16.4).

Tabla 2.13

Efecto de la presión parcial de oxígeno alrededor de

raíces en la toma de potasio y fosfato en plantas de
cebada a
Presión parcial de Toma b
oxígeno (%) Potasio Fosfato
20 100 100

5 75 56

0.5 37 30
a
En base a Hopkins et al. (1950).

b
Datos representan valores relativos.

Carbohidratos. Los principales sustratos energéticos para la respiración son los

carbohidratos. Por lo tanto, en raíces y otros tejidos no fotosintetizantes, bajo
condiciones de limitado suministro de carbohidratos desde una fuente (e.g., hojas)
puede encontrarse frecuentemente una estrecha correlación entre el contenido de
carbohidratos y la toma iónica, e.g., potasio. En raíces en unas pocas horas después
de la escisión con el agotamiento del contenido de carbohidratos, disminuye la
respiración y también la toma de nitrógeno. (Tabla 2.14). Estas relaciones son de
particular importancia ecológica, por ejemplo, cuando se eliminan las hojas (pastoreo,
corte) ó en poblaciones densas cuando se limita el suministro de luz a las hojas
básales, ya que las hojas básales son las principales fuentes de carbohidratos para las
raíces. El contenido radical de carbohidratos puede también volverse un factor
limitante de crecimiento a altos suministros de nitrógeno amonio en combinación con
altas temperaturas en la zona radical (ver también Sección 8.2.4).

Tabla 2.14

Efecto de la escisión radical en el contenido de azúcar, respiración

(toma de O2) y toma de nitrógeno en raíces de cebada a
Toma neta
Contenido de
Tiempo (h) azúcar (µmol g–1 peso seco min–1)
después de O2
escisión (µmol g–1 peso NH NO

Página 34
 seco)
0 82 4.5 1.8 1.5

3 51 3.3 1.1 1.0

a
Recalculado a partir de Bloom & Caldwell (1988).

Las fluctuaciones diurnas en la excreción neta de protones y en la tasa de toma

iónica por raíces pueden también estar por lo menos en parte causalmente
relacionadas a las correspondientes fluctuaciones en el suministro de carbohidratos a
las raíces. Pueden observarse notables patrones diurnos en las tasas de toma
(máxima durante el día, mínima durante la noche) para nitrato y potasio. El contenido
radical de carbohidratos puede actuar como un control grueso para la toma iónica y es
uno de los factores responsables de las fluctuaciones diurnas en la toma iónica. Sin
embargo, en raíces de maíz, por ejemplo, las fluctuaciones diurnas en la toma de
nitratos estaban solo pobremente relacionadas con el contenido radical de
carbohidratos (Fig. 2.15). En contraste, las relaciones fueron estrechas entre el
contenido radical de carbohidratos y la actividad de la nitrato reductasa (NRA).

Fig. 2.15 Fluctuaciones diurnas en la toma de nitrato (—), actividad nitrato reductasa y contenido de
carbohidratos hidrosolubles en raíces de maíz. Toma de nitrato: valores relativos, toma al final del periodo
lumínico = 100. (En base a Keltjens & Nijenstein, 1987; por cortesía de Marcel Dekker Inc.)

Hay buena evidencia de que el contenido radical de carbohidratos como factor

regulador de las fluctuaciones diurnas en la toma iónica está sobrepuesto a factores
internos como la demanda ó retranslocación de nutrientes ó ambas (Sección 2.5.6). En
soya cultivada bajo condiciones de día corto, pueden revertirse las típicas
fluctuaciones diurnas en la toma de nitratos mediante una intervención por un periodo
de 3h de poca luz (i.e., imitando condiciones de día largo, reprimiendo la iniciación
florar); entonces las tasas de toma de nitrato fueron el doble de altas durante la noche
comparando con el día.

Temperatura. Mientras que procesos físicos como el intercambio adsorción de

cationes en el AFS solo son escasamente afectados por la temperatura (Q10 ≈ 1.1–1.2)
[Q10, ó cociente 10 se refiere al cambio en la tasa de una reacción ó proceso (i.e., tasa
de transporte membranal) impuesto por un cambio en la temperatura de 10ºC], las
reacciones químicas son mucho mas dependientes de la temperatura. Un incremento
en la temperatura de 10ºC usualmente realza las reacciones por un factor de 2 (Q10 ≈
2). Para reacciones bioquímicas, se observa frecuentemente valores Q10

Página 35
considerablemente mayores que 2. También, para la toma de iones como el potasio, el
Q10 es a menudo mayor que 2, por lo menos dentro del rango de temperatura
fisiológica (Fig. 2.16). Una comparación de los valores Q10 para la toma iónica y
respiración revelan que la toma iónica es mucho más dependiente de la temperatura,
especialmente debajo de 10ºC

Fig. 2.16 Efecto de la temperatura en las tasas de respiración (●) y toma de fósforo (○) y potasio (□)
(suministro de 0.25 mм fósforo) en segmentos radicales de maíz (Después de Bravo & Uribe, 1981.)

Esto puede posiblemente indicar que en especies vegetales sensibles a heladas

como el maíz, la limitada toma iónica a bajas temperaturas es resultado principalmente
de la baja fluidez en la membrana y la fuertemente deprimida actividad de la bomba de
protones de la membrana plasmática. A temperaturas supraóptimas aún aumenta la
respiración radical mientras que declina la toma iónica (Fig. 2.16), de nuevo indicando
que la respiración y el transporte membranal de iones no están acoplados
directamente.

En estudios sobre los efectos de la temperatura en la toma iónica surgen dos

principales problemas: efectos a corto plazo de la temperatura en la zona radical (e.g.,
disminuciones desde 20ºC a 10ºC , y viceversa, en minutos ó menos de 1 h) reflejan
efectos directos de la temperatura sobre el sistema de toma, pero son de limitada
relevancia ecológica. Por otro lado, los efectos a largo plazo de la temperatura en la
zona radical (e.g., crecimiento por varios días ó semanas a diferentes temperaturas en
la zona radical) son de mayor relevancia ecológica ya que incluyen la adaptación de la
raíz, por ejemplo cambios en las propiedades de la membrana (Sección 2.3). Sin
embargo, a largo plazo, las diferentes temperaturas en la zona radical pueden afectar
de manera bastante diferente el crecimiento radical y caulinar y, así, la relación peso
seco raíz/vástago (ver también Sección 14.7). Por consiguiente, los efectos a largo
plazo de las diferentes temperaturas en la zona radical sobre la toma iónica incluyen
retroregulaciones vía demanda, se muestra un ejemplo para esto para maíz en la
Tabla 2.15.

Página 36
 Tabla 2.15

Efectos a largo plazo de la temperatura en la zona radical (RZT) y de la temperatura en la

base del tallo (temperatura en la zona de crecimiento caulinar, SGT) en el crecimiento
caulinar y radical y en la toma de nitrato y potasio en plantas de maíz; tratamientos de
temperatura por ocho días a
Tratamiento de (SGT°C/RZT°C)
temperatura
24/24 12/12 24/12
Crecimiento caulinar (g peso fresco 1.91 0.32 1.34
día–1)
0.85 0.20 0.26
Crecimiento radical (g peso fresco
día–1) 6.4 4.2 7.6

Toma de nitrato (pmol g–1 peso 2.5 1.2 3.1

fresco h–1)

Toma de potasio (pmol g–1 peso

fresco h–1)
a
Después de Engels & Marschner (1992b)

Como se espera en especies vegetales sensibles a heladas, las bajas temperaturas

en la zona radical ( 12ºC ) disminuyen el crecimiento caulinar y radical y las tasas de
toma de nitrato y potasio. Sin embargo, la depresión en la toma iónica a bajas
temperaturas no fue per se un efecto de las bajas temperatura sobre las raíces, sino el
reflejo de una retroregulación vía menor demanda. Esto se muestra al elevar la zona
de crecimiento caulinar (base del tallo) fuera de la zona de enfriamiento (24/12ºC).
Aumentó fuertemente el crecimiento caulinar (i.e., la demanda por nutrientes) y de este
modo las tasas de toma de nitrato y potasio por unidad peso radical (Tabla 2.15). En
especies gramíneas tolerantes a heladas, por lo general, el pobre crecimiento a bajas
temperaturas en la zona radical, obviamente tampoco se debe a la limitada toma de
nutrientes como nitrógeno.

Las bajas temperaturas de la zona radical pueden afectar de modo distinto la

toma de nutrientes minerales, siendo usualmente la más deprimida toma de fósforo
que la toma de otros nutrientes. A bajas temperaturas en la zona radical en plantas
sensibles a heladas como el pepino parece deprimirse particularmente la tasa de toma
de nitrato comparando con amonio mientras que en especies tolerantes a heladas
(cebada, ryegrass) no se afecta mucho la alta preferencia por amonio comparando con
la toma de nitrato por la temperatura en la zona radical. Comparado con el calcio y
magnesio, frecuentemente se afectan más las tasas de toma del potasio por las
temperaturas en la zona radical. En trigo de invierno el correspondiente aumento en la
relación K/(Ca+Mg) en el vástago con el incremento en la temperatura de la zona
radical se considera como un factor causal de tetania para ganado de carne
pastoreado con forraje de trigo de invierno.

En contraste a plantas cultivadas en solución, en plantas cultivadas en suelo

también la disponibilidad espacial de nutrientes minerales es de gran importancia para
la toma de nutrientes minerales. La temperatura de la zona radical puede de este
modo afectar la toma de nutrientes minerales principalmente vía modulación del
crecimiento y morfología radical (Sección 14.3).

Página 37
2.5.3 Interacciones entre iones

En las secciones precedentes, por la simplicidad del transporte de un ión particular se

trató como un proceso singular, regulado solo por las propiedades fisicoquímicas del
ión y las actividades metabólicas de células individuales y raíces. En realidad, sin
embargo, en la solución externa (suelo ó solución nutritiva) ambos cationes y aniones
están presentes en diferentes concentraciones y formas. Se espera por lo tanto varias
interacciones entre los iones durante su toma. Algunas de estas interacciones
generales son discutidas en esta sección.

2.5.3.1 Competencia

Para la transferencia iónica desde la solución externa hacia el citoplasma un paso

importante es el ligamiento en los centros de transporte (e.g., carriers) de la membrana
plasmática (Sección 2.4; Fig. 2.9). De este modo puede esperarse competencia entre
iones de la misma carga eléctrica, asumiendo que el número de centros de ligamiento
es pequeño con relación a la concentración de iones en competencia ó es limitada la
capacidad de la bomba electrogénica de protones ó ambas. Tales competencias se
presentan particularmente entre iones con propiedades fisicoquímicas similares
(valencia y diámetro iónico), por ejemplo, entre cationes álcali potasio (K+) y rubidio
(Rb+). Ya que el radio del Rb+ hidratado es similar al del K+ hidratado, los centros de
ligamiento en la membrana plasmática de las células radicales no parecen reconocer
entre estos dos cationes, aunque el rubidio no pueda reemplazar el potasio en su
función en el metabolismo vegetal. Se usa frecuentemente rubidio radioactivo (86Rb)
como trazador para estudios de toma de K+, aunque esto pueda dar resultados
engañosos bajo ciertas circunstancias como es cierto para tasas de flujo. Comparando
con el potasio y rubidio, para cesio es baja la afinidad a los centros de ligamiento y de
este modo, en general la toma de cesio es notablemente deprimida por el potasio. En
contraste, la toma de potasio es fuertemente afectada por el cesio.

Es difícil explicarla la competencia de cationes monovalentes entre potasio (K+) y

amonio (NH ) simplemente por la competencia por centros de ligamiento en la
membrana plasmática (Tabla 2.16). Mientras que el NH compite muy efectivamente
con el K+, no se observa lo opuesto (la inhibición de la toma de NH por K+). Esto
parece bastante sorprendente, pero Mengel et al. (1976) obtuvo resultados similares
con arroz. Estos autores suponen que por lo menos una proporción considerable del
nitrógeno amonio no es tomada en forma de NH , sino que también el NH3 penetra la
membrana plasmática después de su desprotonización, dejando H+ en la solución
externa. Estudios con plantas inferiores indican que la desprotonización antes de la
toma (i.e., penetración como NH3) puede volverse crecientemente importante a
mayores concentraciones del sustrato NH . La inhibición de la toma de K+ y
particularmente de Ca2+ y Mg2+ por NH comparando con NO puede entonces ser
simplemente un reflejo de la competencia por cargas negativas dentro de células
individuales, ó en la planta entera, esto es para la relación catión–anión (Sección
2.5.4).

Tabla 2.16

Página 38
 Interacción entre la toma de NH y K+ en raíces de maíz a,b
Contenido radical (µmol g-1 peso fresco)
Amonio (NH ) Potasio
(NH4) 2SO4 (mм) –K+ +K+ –K+ +K+
0 6.9 6.7 8.2 53.7

0.15 7.3 7.1 6.7 48.4

0.50 17.1 13.5 8.9 41.1

5.00 29.4 31.5 9.3 27.1

a
En base a Rufty et al. (1982a).

a
Duración del experimento: 8 h; +K indica la adición de 0.15
mм K+; concentración constante de calcio a 0.15 mм.

De los nutrientes minerales que son tomados como cationes, es más bien baja
la fuerza de ligamiento del Mg2+ altamente hidratado en los centros de intercambio de
la pared celular (Sección 2.2.1) y presumiblemente también en los centros de
ligamiento de la membrana plasmática. Por lo tanto otros cationes como el K+ y el Ca2+
compiten bastante efectivamente con el Mg2+ y deprimen fuertemente la tasa de toma
de Mg2+ (Tabla 2.17). Esta fuerte competencia concuerda con las observaciones de
deficiencia de magnesio inducida por la extensa aplicación de fertilizantes de potasio y
calcio en cultivos.

Tabla 2.17

Efecto del K+ y Ca2+ en la toma de Mg2+ marcado (28Mg) en

plántulas de cebada a
Toma de Mg2+ (µeq Mg2+ ( 10 g ) -1 peso fresco (8h)-1
MgCl2 MgCl2 + CaSO4 MgCl2 + CaSO4 +
KCl
Radical 165 115 15

Caulinar 88 25 6.5
a -1
Concentración de cada catión: 0.25 meq l .En base a
Schimansky (1981).

El Mn2+ ejerce una particular competencia efectiva sobre la toma de Mg 2+

(Tabla 2.18). La inhibición de la toma de Mg2+ excede por mucho la competencia 1:1
por centros de ligamiento específicos en la membrana plasmática de células radicales.
Probablemente, el Mn2+ no solo compite mucho más efectivamente sino también
bloquea en alguna manera el ligamiento ó los centros de transporte para Mg2+ ó
ambos. En contraste, la toma de K+ solo es deprimida ligeramente por las crecientes
concentraciones de Mn2+.

Página 39
 Tabla 2.18

Efecto de la creciente concentración de manganeso en el sustrato

en las tasas de toma radical de manganeso y magnesio en soya a
Suministro de manganeso (µм)
Nutriente 1.8 90 275
Manganeso 0.5 3.1 4.8

Magnesio 121.8 81.1 20.2

a
Datos representan micromoles de nutriente tomado por gramo de
peso seco radical. En base a Heenan & Campbell (1981).

También se observa en aniones competencia y limitada selectividad por centros

de ligamiento en la membrana plasmática. Algunos ejemplos bien conocidos son la
competición entre sulfato y molibdato, sulfato y selenato, y fosfato y arsenato. Las
crecientes concentraciones de sulfato en el medio radical deprimen fuertemente la
toma de molibdeno lo que es de efecto beneficioso para el crecimiento vegetal y
nutrición animal en suelos con niveles tóxicos de molibdeno pero puede volverse un
factor crítico en suelos bajos en molibdeno (Sección 8.3). Son bastante notables y de
considerable importancia practica las interacciones antagónicas entre el selenato y el
sulfato en vista de ambos, el requerimiento de selenio en humanos y animales, y la
creciente preocupación de niveles excesivos de selenato en ciertos suelos. Los
crecientes niveles de sulfato disminuyen muy efectivamente la toma de selenato y el
contenido de selenio en plantas, independiente de la tolerancia al selenio de la especie
vegetal (Sección 10.5).

El arsenato y el fosfato son tomados por el mismo sistema de transporte en

ambas, plantas inferiores y superiores, lo que conduce a la toma excesiva y toxicidad
de arsenato en plantas cultivadas en suelos con altos niveles de arsenato. En Holcus
lanatus L. existen genotipos tolerantes y no tolerantes al arsenato, y en los genotipos
tolerantes la toma de arsenato es mucho menor. Esta baja toma de arsenato se logra
mediante la supresión del sistema de toma de alta afinidad inducido por deficiencia de
fósforo (Sección 2.5.6) en plantas tolerantes. Esto es de ventaja con respecto a la
limitación en la toma de arsenato y de este modo, en la tolerancia al arsenato. Esto
puede, sin embargo, tener consecuencias para la nutrición del fósforo, a menos que
otros mecanismos de adquisición de fósforo de mayor importancia que el sistema de
alta afinidad vengan a desempeñar la adquisición vegetal de fósforo del suelo (ver
también Sección 15.4).

Los ejemplos de la fuerte competencia entre K+ y Rb+ y entre aniones como SO

y SeO demuestran que la selectividad de los centros de ligamiento en la
membrana plasmática radical no es un reflejo del rol de un elemento mineral dado en
el metabolismo vegetal, sino simplemente un reflejo de las semejanzas fisicoquímicas
entre iones que son nutrientes vegetales (e.g., K+ y SO ) y iones que no tienen
función en el metabolismo (e.g., Rb+ y SeO ). Las plantas son así incapaces de
excluir los iones no necesarios de la toma. Este aspecto tiene importantes
implicaciones prácticas en, por ejemplo, la canalización de ciertos metales pesados en
la cadena alimenticia vía su toma por las plantas.

Página 40
 Otro tipo notable de competencia de aniones se presenta entre el cloruro y
nitrato. El contenido de cloruro en plantas, particularmente en raíces, puede ser
fuertemente deprimido por crecientes concentraciones de nitrato (Tabla 2.19). Esta
depresión parece ser el resultado de ambos, los efectos de la retroalimentación
negativa del nitrato almacenado en las vacuolas de las células radicales así como del
influjo de cloruro en la membrana plasmática. Es todavía materia de controversia si el
nitrato y el cloruro son transportados por los mismos ó diferentes sistemas de carriers.
El influjo neto de nitrato es disminuido por el cloruro, y el cloruro ya acumulado en las
vacuolas parece ser particularmente efectivo al respecto.

Tabla 2.19

Efecto de la concentración de nitrato en la solución nutritiva en los contenidos

radicales y caulinares de cloruro en plantas de cebada a
Concentración en la solución nutritiva Contenido de cloruro (µmol g–1 peso
(mм) fresco)
Cl– NO Radical Caulinar
1 0 52 93

1 0.2 26 73

1 1.0 13 54

1 5.0 9 46
a
En base a Glass & Siddiqi (1985).

La competencia entre nitrato y cloruro durante la toma es de gran importancia

para la producción del cultivo. El efecto de la competencia del cloruro puede usarse
para disminuir el contenido de nitrato en especies vegetales como la espinaca que
tienden a acumular grandes cantidades de nitrato y a usarlas principalmente como un
osmótico (Sección 8.2). Por otro lado, en suelos salinos los efectos de la competencia
del cloruro sobre la toma nitrato puede deteriorar la nutrición de nitrógeno en las
plantas. Bajo estas condiciones el creciente suministro de nitrato puede ser un medio
efectivo, para mejorar el estado nutricional vegetal del nitrógeno y simultáneamente
evitar la toxicidad por cloruros en especies vegetales sensibles (Sección 16.6.3).

Un caso particular de competencia es la ejercida por el amonio en la toma de

nitrato. En casi todos los casos el amonio externo suprimió fuertemente la toma neta
de nitrato. En contraste, el nitrato suministrado externamente generalmente tiene poco
ó no tiene efecto en la toma neta de amonio. Por consiguiente al suministrar NH4NO3,
usualmente se toma preferentemente el amonio que el nitrato, y a altas
concentraciones externas de amonio, se suprime la toma de nitrato hasta que
disminuya considerablemente la concentración de amonio. En picea de Noruega el
valor umbral para tal agotamiento del amonio esta cerca de 100 μм NH . En
experimentos a corto plazo con cebada, el amonio externo inhibió en 3 min el influjo
neto de nitrato, y al remover el amonio externo se reanudo en 3 min el influjo de
nitrato. Se considera el rápido influjo de amonio hacia el citoplasma y la disminución
en el potencial transmembranal como los factores posiblemente involucrados en la
rápida supresión del influjo neto de nitrato (simporte H+–NO ), una explicación que

Página 41
también puede explicar el efecto inhibidor del amonio sobre la toma catiónica, por
ejemplo de potasio (Tabla 2.16).

2.5.3.2 Rol del pH

Es de importancia general para la nutrición mineral vegetal la interacción entre

protones (H+) y otros cationes y entre hidroxilos (OH–) ó bicarbonato (HCO ) y otros
aniones. Debido a que en la solución del suelo son más comunes valores de pH
menores de 7.5 que valores mayores, ha atraído mucha atención el rol de los H+. Un
patrón típico de la influencia del pH externo sobre la tasa de toma neta catiónica se
muestra en la Fig. 2.17 para K+. Como aumenta la concentración de H+ debajo de pH 5
(i.e., el pH cae), en ausencia de Ca2+ en la solución externa declina abruptamente la
toma neta de K+; debajo de pH 4 (i.e., encima de 10–4 м H+) hay un considerable eflujo
neto de K+ desde las raíces. La adición de Ca2+ es bastante efectiva reduciendo la
depresión inducida por H+ en la toma neta de K+ y además evitando el eflujo neto de
K+ a bajo pH.

Fig. 2.17 Toma neta de K+ desde 5 mм KBr por raíces de cebada en función del pH de la solución externa
y sin (–Ca2+) ó con (+ 5 mм Ca2+) suministro de calcio. (Modificado a partir de Jacobson et al.,1960.)

Los efectos del pH sobre la toma catiónica concuerdan con el rol clave de la bomba
de eflujo de protones de la membrana plasmática como la fuerza motriz para la toma
iónica (Sección 2.4.2; Fig. 2.9). A altas concentraciones de H+ en el sustrato disminuye
la eficiencia de la bomba de eflujo de H+ mientras que se realza el transporte cuesta
abajo de H+ desde el apoplasto al citoplasma. De acuerdo con el último supuesto
disminuyen los electropotenciales de las células radicales desde –150mV a pH 6 hasta
–100mV a pH 4. Por consiguiente, se inhibe la toma catiónica en general a bajo pH del
sustrato. El efecto aliviante del Ca2+ sobre la toma neta de cationes a bajo pH (e.g.,
,Fig. 2.17) está mas probablemente relacionado con su función en el mantenimiento de
la integridad de la membrana plasmática (Sección 8.6.5). El efecto realzante del Ca2+
sobre la actividad de la bomba de protones de la membrana plasmática puede ser un
factor contribuyente, que facilita la toma de potasio a bajo pH externo mediante la
operación de un cotransporte K+-H+ (Fig. 2.9).

En contraste a la toma catiónica la toma aniónica cualquiera no es afectada ni

estimulada a bajo pH. En experimentos a corto plazo con raíces de maíz la
disminución del pH externo de 8 a 4 aumento el influjo de nitratos por un factor

Página 42
cercano a 10 y la de fosfato por un factor cercano a 3. Para fosfato este incremento a
bajo pH también se observo cuando se mantuvo constante la concentración de la
especie monovalente H2PO , indicando que un cambio en la proporción de H2PO - a
HPO (Sección 2.5.2.2) no es el principal factor responsable de la disminución en la
toma de fósforo a alto pH. Se espera una disminución en la toma aniónica con el
aumento del pH externo en vista de la importancia del cotransporte protón–anión
desde el apoplasto hacia el citoplasma (Fig. 2.9). A mayor pH del sustrato, el cambio
en el sistema buffer CO2/H2CO3/HCO a favor del HCO se vuelve un importante
factor adicional que deteriora la eficiencia del cotransporte protón–anión al consumir
protones en el apoplasto.

En principio, es un fenómeno bien conocido las diferencias en los efectos del

pH sobre la toma catiónica y aniónica, por ejemplo, en arroz, y soya. En el último caso,
una disminución en el pH de 6.1 a 5.1 resulta en un aumento en la relación de toma
aniónica a catiónica cerca de 1.0 a 1.25. También en experimentos de crecimiento a
largo plazo los diferentes efectos del pH externo sobre la toma catiónica y aniónica se
reflejan en el contenido de elementos minerales en plantas (Fig. 2.18). Los contenidos
catiónico son más afectados que los contenidos aniónicos. Pueden mencionarse
varias razones para explicar esto. Una de las cuales es que la toma iónica también es
regulada por otros factores, por ejemplo la concentración interna, i.e., el estado
nutricional vegetal.

Fig. 2.18 Efecto del pH de la solución externa en el contenido caulinar de elementos minerales
(porcentaje de peso seco) en fríjol (Phaseolus vulgaris): pH 8.5, 5.5, 4.0 y 3.3, respectivamente, como se
indica en las columnas para potasio. Valores relativos, pH 8.5 = 100. (Datos recalculados a partir de Islam
et al., 1980.)

El efecto del pH externo en la toma de nitrógeno depende de si el nitrógeno es

suministrado como NH ó como NO . Se espera que bajando el pH externo se
incremente la toma de NO pero disminuya la toma de NH . La interpretación de los
resultados con ambas formas de nitrógeno a diferentes valores de pH externo es, sin
embargo, complicada por efectos colaterales, como considerables cambios en el
balance catión–anión en las plantas (Sección 2.5.4) y sobre el metabolismo y función
radical (Sección 8.2.4).

2.5.3.3 Sinergismo iónico y el rol del Ca2+

El sinergismo, como la competencia, es una característica de la interacción iónica

durante la toma. Se observa frecuentemente estimulación de la toma catiónica por los
aniones y viceversa y es principalmente un reflejo de la necesidad de mantener el
balance de cargas dentro de las células. El sinergismo en la toma puede también ser
el resultado de un incremento en la actividad metabólica radical cuando se suministran
nutrientes minerales después de un periodo de privación. En experimentos a largo

Página 43
 plazo que involucran diferentes tasas de crecimiento, cuando juega un rol importante
la “concentración” ó “dilución” de nutrientes minerales en la materia seca, es bastante
difícil la interpretación de los efectos mutuales de los iones durante la toma y debe
abordarse con cuidado.

Un ejemplo de sinergismo es la toma aniónica y catiónica estimulada por Ca2+,

descubierto primero por Viets (1944). Como se ha mostrado en la Fig. 2.17 el Ca2+
estimula la toma neta de K+ a bajo pH, principalmente al contrarrestar los efectos
negativos de las altas concentraciones de H+ sobre la integridad de la membrana
plasmática y el funcionamiento de la bomba de eflujo de protones. Por consiguiente, a
bajo pH externo el Ca2+ no solo realza el influjo neto de K+ (contratransporte) sino
además de aniones como el Cl– (cotransporte protón-anión). Se da un ejemplo de esto
en la Tabla 2.20 para raíces de cebada “bajas de sal” (i.e., con bajas concentraciones
de K+ y Cl–).

Tabla 2.20

Efecto del Ca2+ en las tasas de toma de K+ y Cl– en raíces de cebada. pH externo
de 5.0
Solución externa Tasa de toma (µeq g-1 peso fresco (2h) -1
(mм) Influjo de Toma neta de Influjo de Cl– Toma neta de
K +
K+
Cl–
0.1 KCl 116 ± 3 117 ± 6 35 ± 1 34 ± 4

0.1 KCl + 1.0 137 ± 2 140 ± 7 53 ± 3 52 ± 4

CaSO4

Debido a su efecto estabilizador sobre la membrana plasmática el Ca 2+ también

juega un rol importante en la selectividad de la toma iónica, en particular la selectividad
radical de K+/Na+ (Tabla 2.21).

Tabla 2.21

Efecto del Ca2+ en la selectividad radical de K+/Na+

Solución externa Tasa de toma (µeq g-1 peso fresco (4h) -1
Maíz Remolacha azucarera
NaCl + KCl (10 meq l–1 Na+ K+ Na+ + K+ Na+ K+ Na+ + K+
cada una)
– Calcio 9.0 11.0 20.0 18.8 8.3 27.1

+ Calcio a 5.9 15.0 20.9 15.4 10.7 26.1

a
0.5 mм CaCl2

A pesar de las diferencias genotípicas en la relación de toma de K+/Na+ entre el

maíz “natrofóbico” y la remolacha azucarera “natrofílica” (Sección 10.2) en ambas
especies vegetales la presencia de Ca2+ cambia la relación de toma a favor del K+ a
expensas del Na+. En el experimento solo se midió la tasa de toma. El calcio puede

Página 44
haber ejercido esta influencia sobre la selectividad de K+/Na+ vía estimulación de la
bomba de eflujo de Na+, cualquiera como contratransporte (antiporte) de K+/Na+ ó de
H+/Na+, ó vía efectos generales en la integridad de la membrana plasmática, e.g.,
afectando los canales iónicos.

El calcio como catión divalente estabiliza las biomembranas y favorece un alto

electropotencial transmembranal al reaccionar con grupos cargados negativamente
(e.g., de los fosfolípidos) influyendo por lo tanto en las propiedades fisicoquímicas y el
funcionamiento de las biomembranas. Esta función del Ca2+ se refleja, por ejemplo, en
las mayores tasas de eflujo de solutos de bajo peso molecular en raíces deficientes en
calcio y en sus vesículas de membrana así como una menor selectividad en la toma
iónica cuando está ausente en la solución externa (Tabla 2.21). El calcio puede ser
removido muy fácilmente de sus centros de ligamiento de la superficie externa de la
membrana plasmática, por quelantes, por ejemplo, ó puede ser intercambiado por
altas concentraciones de H+ ó cationes metálicos incluyendo el Na+. Por consiguiente,
para satisfacer su función en la membrana plasmática radical, el requerimiento de Ca2+
en la solución externa depende de estos factores ambientales. Se requieren
particularmente altas concentraciones de Ca2+, por ejemplo, en sustratos salinos, para
el mantenimiento de alta selectividad en la toma de K+/Na+ y para la tolerancia a las
sales en plantas (Sección 16.6).

2.5.4 Relaciones catión – anión

Debido a que la toma catiónica y aniónica están reguladas en forma distinta (Fig.
2.9), no necesariamente se presentan interacciones directas entre cationes y aniones.
Por ejemplo, a bajas concentraciones externas la tasa de toma de un catión no es
afectada por el anión acompañante y viceversa, como se muestra en la Tabla 2.22
para K+ y Cl–. A altas concentraciones externas, sin embargo, un ión que es tomado
relativamente despacio puede deprimir la toma de un ión más móvil cargado
opuestamente: por ejemplo, el SO deprime la toma de K+, el Ca2+ deprime la toma
de Cl–.

Tabla 2.22

Efecto del ión acompañante en la tasa de toma de K+ y Cl– en plantas

de maíz a
Concentración Tasa de toma (µeq g–1 peso fresco h–1)
K+ de Cl– de
(meq l-1) KCl K2SO4 KCl CaCl2
0.2 1.6 1.6 0.8 0.7

2.0 2.7 1.9 2.0 1.0

20.0 5.7 2.2 4.3 2.1

a
Recalculado a partir de Lüttge & Laties (1966).

Las diferentes tasas de toma catiónica y aniónica requieren ambos regulación del pH
celular y compensación de las cargas eléctricas. Obviamente, a altas concentraciones
externas esta regulación se vuelve un factor limitante para la toma de K+ cuando es
acompañado por SO y para el Cl– cuando es acompañado por Ca2+ (Tabla 2.22).
Bajo estas condiciones, puede también presentarse competición no específica entre

Página 45
iones de la misma carga. Por ejemplo, cationes como el K+ que son rápidamente
transportados a través de la membrana plasmática pueden deprimir la tasa de toma de
cationes con tasas menores de transporte como el Mg2+ y el Ca2+, no por competencia
por centros de ligamiento en la membrana plasmática, sino por competencia no
específica por aniones “nativos” en el citoplasma ó vacuola, si la tasa de síntesis de
estos aniones se vuelve limitante.

En principio, las diferentes tasas en la relación de toma radical catión–anión

son causa importante de las perturbaciones intracelulares del pH. La estabilización del
pH citosólico en el rango de 7.3-7.6 (Sección 2.4.2) se consigue por el llamado pH stat
que consiste de dos componentes, el pH stat biofísico, caracterizado por el
intercambio de protones a través de la membrana plasmática ó tonoplasto (Fig. 2.9) y
el pH stat bioquímico que involucra principalmente la producción y consumo de
protones, conseguido mediante la formación y eliminación de grupos carboxílicos. El
funcionamiento del pH stat bioquímico se refleja en la Tabla 2.23 en los cambios netos
en el contenido radical de ácidos orgánicos en relación al desequilibrio en la relación
de toma catión–anión. Cuando se suministra K2SO4, la toma excesiva de cationes se
compensa mediante la síntesis equivalente neta de aniones ácidos orgánicos, y el
exceso en la toma de aniones inorgánicos con el suministro de CaCl2 mediante una
disminución en aniones ácidos orgánicos. Estos cambios en la carboxilación y
descarboxilación de ácidos orgánicos también se reflejan en las diferentes tasas de
fijación radical de CO2 (fijación oscura).

Página 46
 Tabla 2.23

Relación entre la toma catión-anión y el contenido de ácidos orgánicos en raíces aisladas

de cebadas a
Solución Toma (µeq g–1 peso fresco) Cambio en ácidos Fijación de
14
externa Cationes Aniones orgánicos CO2

(meq l–1) (µeq g–1 peso fresco) (relativa)

2 K2SO4 17 1 + 15.1 145

1 KCl 28 29 – 0.2 100

1 CaCl2 1 15 – 9.7 60
a
En base a Hiatt (1967a, b) y Hiatt & Hendricks (1967).

Las principales reacciones involucradas en el pH stat bioquímico en relación a

las diferentes relaciones de toma catión–anión se muestran esquemáticamente en la
Fig. 2.19. La toma excesiva de cationes (Fig. 2.19A) esta correlacionada con el
incremento del pH citoplásmico e induce la realzada síntesis de ácidos orgánicos,
proporcionando por lo tanto aniones (R·COO–) para la estabilización del pH y
compensación de cargas y el subsiguiente transporte de cationes y aniones cualquiera
a la vacuola ó vástago. En contraste, la toma excesiva de aniones (Fig. 2.19B) esta
correlacionada con una disminución en el pH citoplásmico (e.g., cotransporte protón–
anión, Fig. 2.9). El mantenimiento del alto pH citoplásmico requiere la realzada
descarboxilación de ácidos orgánicos del pool de almacenamiento (i.e., las vacuolas).
Como consecuencia de este pH stat bioquímico, el desequilibrio en la relación de toma
catión–anión aumenta ó disminuye las concentraciones radicales de aniones ácidos
orgánicos y también el pH en el apoplasto radical y solución externa. En el
experimento registrado en la Tabla 2.23 cuando se suministró K2SO4, el eflujo neto de
H+ fue de 4.3 μeq g–1 peso fresco radical por 2h, conduciendo a una disminución en el
pH externo de 5.60 a 5.12. El balance catión–anión en plantas y las consecuencias
para el pH rizosférico y la nutrición mineral vegetal se han revisado recientemente por
Haynes (1990) y son discutidas ulteriormente en la Sección 15.3.

Página 47
Fig. 2.19 Modelo para la estabilización interna del pH y para la compensación de cargas en las diferentes
relaciones de toma catión-anión de la solución externa. A. Toma excesiva de cationes (Cat+) cuando, por
ejemplo, se suministra K2SO4. B. Toma excesiva de aniones (An–) cuando, por ejemplo, se suministra
Ca(NO3)2. (Para más detalles ver Fig. 2.9.)

En el citoplasma el equilibrio entre la carboxilación (fijación de CO2) y

descarboxilación es regulado principalmente por la sensibilidad al pH de dos enzimas,
la PEP carboxilasa y la enzima málica (Fig. 2.20). Un aumento en el pH activa la
enzima PEP carboxilasa [reacción (1)], y se aumentan ambas la tasa de fijación de
CO2 y la síntesis de oxalacetato. Después que el oxalacetato es reducido a malato por
la enzima malato deshidrogenasa, el malato puede ser directamente translocado a las
vacuolas [reacción (2)] donde actúa como un contraión para los cationes (Fig. 2.19A).
Alternativamente, el malato puede incorporarse al pool citoplásmico de los ácidos
orgánicos del ciclo de Krebs y otro ácido orgánico de este pool (e.g., ácido cítrico)
puede ser translocado hacia la vacuola. En especies vegetales que acumulan grandes
cantidades de oxalato (e.g., miembros de la Chenopodiaceae ), puede jugar un rol
importante un pH stat bioquímico basado en oxalato.

Fig. 2.20 Modelo de las vías de fijación de CO2 (“fijación oscura”) y descarboxilación. Reacciones (1)-(4)
son explicadas en el texto.

Sin embargo, si los aniones son tomados en exceso y de este modo predomina el
cotransporte protón–anión (Fig. 2.19B), el pH del citoplasma disminuye y se activa la
enzima málica [reacción (4)], conduciendo a la descarboxilación del malato y
producción de CO2. Como resultado de estas reacciones, se estabiliza el pH
citoplásmico y se mantiene la relación catión–anión celular. Este pH stat bioquímico
responde rápidamente al suministro de K2SO4 y la actividad PEP carboxilasa aumenta
70% en 20 min.

La forma de suministro del nitrógeno (NH ; NO ; fijación de N2) juega un rol

clave en las relaciones catión–anión en plantas. Cerca del 70% de los cationes y
aniones tomados por las plantas se representan por cualquiera NH ó NO . De este
modo, en principio, las plantas alimentadas con NH se caracterizan por una alta
relación de toma catión–anión y, en contraste, las plantas alimentadas con NO se
caracterizan por una alta relación de toma anión-catión. Sin embargo, los efectos
correspondientes sobre el pH stat bioquímico y sobre el contenido de ácidos orgánicos
son diferentes de aquellos que se esperan de la Fig. 2.19, ya que la asimilación de
nitrógeno en la raíz esta correlacionada con la producción ó consumo de protones. La
asimilación de NH produce protones a una relación equimolar (3 NH → 3R·NH2 +

Página 48
 4H+) Ya que las plantas superiores tienen bastante limitada la capacidad caulinar de
eliminación de protones, la asimilación de NH tiene que suceder en las raíces y se
excretan los protones hacia la solución externa a una relación equimolar cercana a la
toma de NH ó al exceso de toma catiónica sobre la aniónica. De este modo, a pesar
de la alta toma catiónica total en plantas alimentadas con NH , disminuye el pH
citoplásmico durante la asimilación de NH y tiene que estabilizarse mediante ambos,
la realzada excreción de protones y la descarboxilación de ácidos orgánicos (Fig.
2.19B).

En comparación, las leguminosas dependientes de la fijación biológica de

nitrógeno (N2) se caracterizan por una relación de toma catión–anión >1 y, de este
modo, de elevados niveles de aniones ácidos orgánicos y de una realzada excreción
neta de protones en cantidades inferiores que en las plantas alimentadas por NH
(1.5N2fij → 1H+).

En contraste, en plantas alimentadas por NO , la asimilación de NO esta

correlacionada con una producción de OH– ó consumo de H+ (3NO → 3R·NH2 +
2OH-) aproximadamente equimolar. Dependiendo de si la reducción y asimilación de
NO sucede en las raíces ó en los vástagos, ó si los carboxilatos son retranslocados
en el floema de vuelta a las raíces (Sección 8.2), se requiere de una síntesis de una
variada cantidad de ácidos orgánicos en cualquiera vástagos ó raíces para el pH stat
bioquímico y la compensación de cargas. Por consiguiente, la forma de suministro de
nitrógeno afecta considerablemente ambos la composición de elementos minerales y
el contenido de ácidos orgánicos en las plantas (Tabla 2.24).

Tabla 2.24

a
Influencia de la forma de suministro de nitrógeno en el balance iónico en vástagos de plantas de ricino
Cationes Aniones
Forma de
NO H 2PO SO
suministro Ácidos
de N K+ Ca2+ Mg2+ Total Cl– orgánicos b Total
99 85 28 212 44 18 11 2 137 212
NO

NH
55 43 22 120 0 23 33 5 59 120
a
Van Beusichem et al. (1988); datos en meq (100g)-1 peso seco.

b
Calculado a partir de la diferencia de cationes – aniones.

Como consecuencia de las diferencias en la relación de toma catión–anión, en

la asimilación de nitrógeno y en la estabilización del pH celular, también el pH de la
solución externa es fuertemente afectado si el nitrógeno es suplido como NH ó como

Página 49
NO (Fig. 2.21). En plantas alimentadas con NO con reducción preferencial del NO
en raíces como el sorgo, el pH externo usualmente se incrementa considerablemente
con el tiempo, y con suministro mixto, después de la toma preferencial del NH y el
agotamiento del NH externo es pasajera la disminución del pH siguiendo un aumento
del pH como en plantas alimentadas típicamente con NO .

Fig. 2.21 Curso de tiempo del pH de la solución externa cuando plantas de sorgo fueron suplidas con solo

NO , solo NH , ó ambos a una relación de 8NO a 1NH . Concentración total de nitrógeno, 300 mg l-
1
. (Redibujado a partir de Clark, 1982b, por cortesía de Marcel Dekker.)

Interesantemente, en plantas alimentadas con NO el típico incremento del pH

también puede revertirse a una disminución drástica del pH bajo condiciones donde la
toma y asimilación de NO estén deterioradas y aumenta considerablemente la
relación de toma catión–anión. Esta situación es típica en muchas especies vegetales
con deficiencia de fósforo, deficiencia de zinc, y deficiencia de hierro en dicotiledóneas
(Sección 2.5.5).

En plantas alimentadas con NH la excreción neta de protones y de este modo

el pH stat radical se vuelve cada vez mas difícil a bajo pH externo (Fig. 2.21).
Particularmente a niveles altos de suministro de NH , puede disminuir
considerablemente el pH en el tejido radical en general y también en el citoplasma de
las células radicales. El pobre crecimiento de plantas alimentadas con NH a bajo pH
externo esta más probablemente relacionado por lo menos en parte a la dificultad de
regulación del pH stat en el citoplasma (Sección 8.2).

El mantenimiento del pH stat involucra costos en términos de fotosintatos y

agua. Esto es particularmente cierto con relación a la nutrición de nitrógeno. Cuando
son suministrados ambos NH y NO , puede conseguirse pH stat por las similares
tasas de producción de H+ (asimilación de NH ) y de consumo de H+ (asimilación de
NO ) y de este modo tener un muy bajo requerimiento de energía. Esto puede
explicar por lo menos en parte que el crecimiento óptimo para la mayoría de especies

Página 50
vegetales es usualmente obtenido con un suministro mixto de NH y NO (Sección
8.2.4).

2.5.5 Concentración externa

Como se discutió en la Sección 2.4.3 la tasa de toma de iones como el K+ esta

usualmente gobernada en el rango de baja concentración por la cinética de saturación.
Esta es también altamente selectiva y estrechamente acoplada al metabolismo. En
contraste a altas concentraciones externas la tasa de toma es más ó menos lineal, no
es muy selectiva, ni particularmente sensible a inhibidores metabólicos y
probablemente refleja el transporte iónico a través de canales. En la Fig. 2.22 se
presentan esquemáticamente las relaciones típicas entre la concentración externa y la
tasa de toma de K+, sin consideración del Cmin (Sección 2.4.3). En principio se han
obtenido isotermas de tomas similares para fósforo, nitrato y sulfato.

Fig. 2.22 Presentación esquemática de tasas de toma radical de potasio, sodio y boro en cebada con
creciente suministro de KCl + NaCl y boro. Tasas de toma de otros elementos minerales en paréntesis.

En contraste a la tasa de toma de K+, por ejemplo, la de Na+ es mucho más

dependiente de la concentración, reflejando centros de ligamiento menos específicos
en la membrana plasmática -ó una mayor eficiencia de la bomba de eflujo de Na+
acoplado K+-Na+. Una isoterma de toma similar para Na+ se halla frecuentemente para
Mg2+ y Ca2+.

Surge la pregunta sobre la importancia ecológica de estas diferencias en las

isotermas de toma. Comparando con el requerimiento para el crecimiento optimo las
concentraciones en la solución del suelo son usualmente bajas para K+ (<<1mм) y
fosfato (<0.05 mм); por otro lado, las concentraciones de Ca2+ y Mg2+ son a menudo
considerablemente mayores (Sección 13.2) Para satisfacer los diferentes
requerimientos de estos nutrientes, las plantas tienen centros de ligamiento en la
membrana plasmática de las células radicales que difieren en afinidad (Km) y
probablemente en numero para los diversos nutrientes minerales.

Sin embargo, como ya se insistió en la sección 2.5 pueden modularse

fuertemente las isotermas de toma y sus parámetros (Km; Imax) para un nutriente dado
por factores ambientales (e.g., temperatura) e internos (e.g., estado nutricional). Otro
factor modulador es la inducción de un sistema de toma por el suministro externo de
este nutriente. En plantas cultivadas en ausencia de nitrato (no inducidas) las raíces

Página 51
poseen solo sistema de toma de baja capacidad (constitutivo) para nitrato. Después
del suministro de nitrato, sin embargo, se forma en 20 min un sistema de alta
capacidad por lo que se requiere la síntesis proteica. Se da un ejemplo mostrando esto
en la Tabla 2.25 para raíces de cebada. La capacidad de toma del sistema no inducido
es muy baja y con crecientes concentraciones externas de nitrato la isoterma de toma
semeja características similares a aquellas del Na+ (Fig. 2.22), i.e., un gran aporte de
una respuesta pasiva dependiente de la concentración con una baja sensibilidad a
inhibidores metabólicos. En contraste, en raíces inducidas (Tabla 2.25) son mucho
mayores la afinidad y capacidad de toma para nitrato y la isoterma de toma asemeja a
aquella mostrada en la Fig. 2.22 para potasio y fosfato. Interesantemente, después de
4 días de inducción la tasa de influjo de nitrato es mucho menor, indicando una
retroregulación de la concentración interna (Sección 2.5.6).

Tabla 2.25

Influjo de nitrato en raíces de cebada sin y con sistema inducido de toma de

nitrato de alta capacidad a
Concentración
externa Influjo de NO (µmol g–1 peso fresco h–1)
No inducido Inducido 1 día Inducido 4 días b

(mм NO )
0.02 0.10 2.75 1.54

0.30 0.39 5.27 2.86

20.0 11.54 20.87 8.02

a
En base a Glass et al. (1990).
b
Pretratamiento con nitrato por uno ó cuatro días.

Comparando con otros elementos minerales la isoterma del boro es única. En

ambas células individuales y en plantas (Fig. 2.22) la tasa de toma del boro está
linealmente relacionada a la concentración externa (Tabla 2.26). A pesar de esta
relación lineal hay considerables diferencias genotípicas en la toma del boro. El
genotipo Sahara 3771 tiene una toma mucho menor y por lo tanto un mayor
requerimiento de boro externo para su óptimo crecimiento. Esto es desventaja en
suelos bajos en boro pero un mecanismo efectivo para evitar toxicidad por boro
cuando se cultiva en suelos con altos niveles de boro. La toma de boro es controlada
por un proceso no metabólico, y las diferencias genotípicas en la toma de boro están
bajo estricto control genético. Todavía se desconoce el mecanismo responsable de las
diferencias genotípicas en la toma de boro, pero aparentemente es el mismo que
gobierna la toma de silicio.

Tabla 2.26

Efecto del creciente suministro de boro en el contenido caulinar de

boro y peso seco caulinar en dos genotipos de cebada a

Página 52
 Suministro de boro (µм)
0 2.5 7.5 15
Contenido de boro (mg kg–1 peso
seco)
Shooner 5.6 10.0 22.1 46.4

Sahara 3771 2.5 5.5 7.8 11.7

Peso seco caulinar mg por planta
Shooner 129 140 132 121

Sahara 3771 74 84 92 107

a
En base a Nable et al. (1990a).

Esto ejemplo de la toma de boro demuestra la dificultad en la definición de una

concentración externa requerida para el óptimo crecimiento aún para una especie
vegetal dada. Están bien documentadas las diferencias genotípicas en la
concentración externa requerida de otros nutrientes minerales, por ejemplo, en
diferentes especies vegetales para fósforo ó hierro. En vista de los varios factores
externos e internos que afectan la cinética de la toma iónica, es más apropiado definir
un rango de concentración requerido para el óptimo crecimiento en vez de un umbral
de concentración.

Por lo general, para nutrientes minerales como potasio, fósforo y también

nitrógeno a un suministro constante en la solución externa, puede alcanzarse el óptimo
crecimiento a concentraciones dentro del rango de alta afinidad del sistema, i.e., a
concentraciones mucho menores que en muchas soluciones nutritivas estándar. Para
cationes micronutrientes zinc, cobre, manganeso y hierro se ha definido la
concentración requerida de especies metálicas libres (Zn2+, Cu2+, Mn2+, Fe3+) en la
solución externa para el óptimo crecimiento mediante la introducción de un sistema de
solución nutritiva quelatada–tamponada (Sección 2.2.1). De acuerdo con estos
resultados las concentraciones adecuadas en la solución externa son extremadamente
bajas y en el orden de 10–11 a 10–12 м para Zn2+ y Cu2+, y aún varias órdenes de
magnitud menores para el Fe3+.

Estos resultados indican una vez mas que bajo condiciones optimas en donde
el suministro de nutrientes se mantiene constante (e.g., en soluciones nutritivas), solo
se requieren muy bajas concentraciones de nutrientes minerales en la solución externa
para el óptimo crecimiento. A mayor suministro, las mayores tasas de toma reflejan lo
que se conoce como “toma de lujo”. Sin embargo, en plantas cultivadas en suelo en
general, y bajo condiciones de campo en particular, las condiciones en el ambiente
radical están lejos de ser óptimas, y es improbable que se presente el mantenimiento
de un suministro constante en la superficie radical por razones espaciales (Sección
13.2). Las grandes concentraciones externas y la “toma de lujo” en periodos
precedentes pueden por lo tanto ser importantes debido a que ellas proporcionan un
pool de reserva interna para periodos de alta demanda ó de interrumpido suministro a
la raíz. Esto es cierto para vegetación natural durante los abundantes lavados
transitorios de nutrientes bajo condiciones climáticas favorables.

2.5.6 Concentración interna y estado nutricional

Página 53
 Para una concentración externa dada la tasa de toma de muchos nutrientes
minerales depende de la tasa de crecimiento vegetal, i.e., la demanda nutricional para
el crecimiento. En principio, como aumente la concentración interna de un nutriente
mineral particular (como un ión ó un metabolizado, e.g., N-amino), su tasa de toma
declina, y viceversa. Un ejemplo de esta retroregulación se muestra en la Tabla 2.27
para el influjo radical de potasio en cebada. Están bien documentadas relaciones
similares entre las concentraciones internas y la tasa de influjo para fósforo, y se ha
dado un ejemplo en la Tabla 2.11.

Tabla 2.27

Relación entre el contenido y el influjo de

potasio en raíces de cebada a
Contenido de K Influjo de K+

(µmol g–1 peso (µmol g–1 peso fresco

fresco) h–1)
20.9 3.05

32.1 2.72

47.9 2.16

57.8 1.61
a
A partir de Glass & Dunlop (1979).

Los mecanismos que pueden estar involucrados en esta retroregulación se resumen

en la Fig. 2.23. La disminución en la tasa de toma neta con la creciente concentración
interna puede estar relacionada con mayores tasas de eflujo [Fig. 2.23 (2)] como está
bien documentado, por ejemplo, para nitrato ó fosfato y es discutido en la sección
2.4.3. Sin embargo, en muchos casos (ver arriba) la tasa de influjo también es
afectada por las concentraciones internas [Fig. 2.23 (1)].

Fig. 2.23 Modelo de mecanismos de retroregulación de la concentración interna (estado nutricional)

sobre la toma iónica radical. (1) Tasa de influjo, centros de ligamiento, número, afinidad, actividad de

Página 54
 canales; (2) tasa de eflujo, concentración en el citosol, iones y sus metabolitos; actividad de canales; (3)
concentración vacuolar; (4) transformación, incorporación; (5) transporte por el xilema hacia el vástago;
(6) retroregulación desde el vástago; (7) excreción de solutos orgánicos realzada por deficiencia
nutricional (e.g., ácidos orgánicos, fitosideróforos).

Se encontró que el aumento en la tasa de influjo de fósforo (Tabla 2.11) y

potasio se debe principalmente a un incremento en Imax en vez de un aumento en la
afinidad de los centros de ligamiento (Km), indicando que aumenta la capacidad de
toma de estos nutrientes, cualquiera al aumentar la tasa de recambio ó el numero de
centros de ligamiento en la membrana plasmática. El apoyo para el último mecanismo
es el aumento de un polipéptido de 25 kDa en la membrana plasmática en raíces
privadas de fósforo.

La dinámica de esta retroregulación de la concentración interna sobre la tasa

de toma se muestra en la Fig. 2.24 para sulfato. Sin suministro externo de sulfato la
capacidad radical en cebada para la toma de sulfato (influjo) aumento rápidamente en
3-5 días, pero disminuyo drásticamente en pocas horas y se perdió en un día cuando
se resuministro el sulfato. En contraste, la tasa de influjo de fósforo no se afectó por el
estado nutricional del azufre. Se encontraron indicaciones en trigo de un aumento en
el número de centros de ligamiento específicos para sulfato en la membrana
plasmática de células radicales de plantas deficientes en azufre. La inducción del
realzado sistema de transporte para azufre requiere de síntesis proteica, y los grupos
sulfhídrilo parecen estar involucrados en este sistema inducido. En raíces privadas de
suministro de azufre aumentó un polipéptido de 36 kDa en la membrana plasmática el
cual puede ser un componente del sistema de transporte de sulfato de la membrana
plasmática (sulfato permeasa). El mecanismo, ó la naturaleza química, de la señal de
retroalimentación negativa sobre la toma de sulfato puede ser el sulfato almacenado
en las vacuolas, i.e., el mecanismo (3) en la Fig. 2.23, ó compuestos de azufre
reducido como los aminoácidos cisteína y metionina ó glutatión reducido.

Fig. 2.34 Curso de tiempo del influjo radical de sulfato (SO ) y fosfato (Pi) en plantas de cebada
privadas del suministro de sulfato por 5 días (A) y luego el resuministro de sulfato por un día (B).
(Redibujado a partir de Clarkson & Saber, 1989.)

Página 55
 La tasa de toma del nitrógeno también está estrechamente relacionada al
estado nutricional del nitrógeno en las plantas. Por ejemplo, la tasa de toma de NH
está negativamente relacionada con las concentraciones radicales de NH y en
particular de los aminoácidos, glutamina y asparragina. Por consiguiente, la tasa de
toma de NH se eleva rápidamente en pocos días después de retirar el suministro de
nitrógeno. Una disminución en el eflujo de NH esta involucrado pero no es el principal
factor responsable del aumento en la toma de NH en plantas sin suministro de N. Es
más complejo en la toma de nitratos el mecanismo de retroregulación debido a los
efectos aparentemente opuestos del NO , es decir la inducción de un sistema de
toma de alta capacidad (Tabla 2.25) y la retroregulación negativa por las crecientes
concentraciones internas (Fig. 2.25). En plantas no inducidas, el suministro de NO
incrementa rápidamente ambos el influjo y el contenido radical de NO . Con el ulterior
aumento en el contenido radical, sin embargo, se deprime la tasa de influjo. Esta
retroregulación negativa puede ser causada por las altas concentraciones vacuolares
de NO [Fig. 2.23 (3)] y la expresión de un evento regulado por el turgor. Sin embargo,
es más probable la retroregulación negativa por los elevados niveles de nitrógeno
reducido en forma de los aminoácidos glutamina y asparragina ó de NH [Fig. 2.23
(4)] ya que se conocen los efectos inhibidores del suministro de NH sobre la toma de
NO , ó de compuestos de azufre reducido sobre la toma de azufre (ver arriba). Por
supuesto, la transformación de un nutriente mineral en las células radicales puede
también actuar como una señal de retroalimentación positiva, por ejemplo, si se
combina con la incorporación a estructuras macromoleculares (proteínas, ácidos
nucleicos) en células en crecimiento.

Fig. 2.25 Efecto del pretratamiento de NO sobre el contenido radical (●) e influjo (○) de nitrato en
plantas de cebada. (Siddiqi et al., 1989; reimpreso con permiso de la American Society of Plant
Physiologists.)

Similar a los ejemplos mostrados para sulfato y nitrato, después de que se

retiene el suministro de fósforo desde la solución externa, aumenta la tasa de toma
(influjo) de fósforo después de resuministrar el fósforo. Sin embargo, aquellas
realzadas tasas de influjo son transitorias y pueden durar solo unas pocas horas. En
esta retroregulación juega un rol clave la concentración interna de fósforo inorgánico

Página 56
(Pi), en células radicales probablemente su concentración vacuolar, más que la
citoplásmica, donde la concentración de Pi usualmente se mantiene bastante
constante. De acuerdo con esto, en plantas intactas la retroregulación de los elevados
niveles internos puede retrasarse varios días, debido a que la rápida translocación de
fósforo hacia el vástago [Fig. 2.23 (5)] evita un marcado aumento en el contenido
radical de fósforo (Tabla 2.28). El resuministro de fósforo después de un periodo de
deficiencia puede por lo tanto conducir a un muy aumentado contenido caulinar de
fósforo y también a toxicidad por fósforo. Tales rápidos cambios en el suministro de
fósforo son improbable que se presenten en plantas cultivadas en suelo. En cultivos en
solución nutritiva, no obstante, tiene que ser considerado este factor, especialmente
después de reemplazar soluciones.

Tabla 2.28

Contenido de fósforo en plantas de cebada después de cultivarse sin

fósforo ó del resuministro de fósforo a
Contenido de fósforo (µmol P g–1 peso seco) b
8 días – P c 7 días – P 7 días – P

+ 1 día + P d + 3 días + P e
Vástago total 49 (20) 151 (61) 412 (176)

Hojas más jóvenes 26 (5) 684 (141) 1647 (493)

Raíces 43 (24) 86 (48) 169 (94)

a
En base a Clarkson & Scattergood (1982).
b
Numerales en paréntesis son valores relativos; 100 representa control
con continuo suministro de 150 µм P en todo el experimento.
c
Ocho días de cultivo sin fósforo
d
Siete días de cultivo sin fósforo y 1 día de cultivo con la adición de
fósforo (150 µм)

e
Siete días de cultivo sin fósforo y 3 días de cultivo con la adición de
fósforo (150 µм)

Aunque estos nuevos centros de ligamiento inducidos por deficiencia son

específicos para cada nutriente ellos también tienen una limitada selectividad en
términos del requerimiento funcional de un elemento mineral como nutriente vegetal.
Por ejemplo en cebada, en plantas deficientes de azufre también se aumenta la tasa
de toma de selenato, y en plantas deficientes de fósforo se realza la tasa de toma de
arsenato. Se presentan algunas veces respuestas inusuales e inesperadas. En raíces
de tomate, por ejemplo, aumenta la tasa de toma de cadmio con el aumento en el
contenido radical de cadmio. Esto puede reflejar la inducción de la síntesis de
compuestos como metalotioneinas, ó fitoquelatinas, que tienen una afinidad de
ligamiento específica por metales pesados (Sección 8.3). Puede estar involucrado un
mecanismo similar en las sorprendentes diferencias en la tasa de toma de cobre en

Página 57
plantas suficientes y deficientes en cobre: con el resuministro de cobre a plantas
deficientes la tasa de toma es mucho menor que en plantas suficientes en cobre.

No siempre pueden explicarse satisfactoriamente las relaciones entre la tasa de

influjo y las concentraciones internas de un nutriente mineral particular considerando
solamente a las raíces. El control por retroalimentación positiva y negativa por el
vástago [Fig. 2.23 (6)] puede afectar marcadamente la tasa de toma radical. Se ha
dado un ejemplo de esto para nitrato y potasio en la Tabla 2.15. Tal control por
retroalimentación es esencial para la coordinación de la toma de nutrientes que
depende de la demanda por las plantas para su crecimiento. Un variado suministro del
vástago de azúcares hacia las raíces, ó diferentes tasas de exportación radical de
nutrientes minerales en el xilema hacia el vástago [Fig. 2.23 (5)] pueden considerarse
como un control grueso por retroalimentación. Sin embargo, también hay algunos
controles finos específicos para nutrientes particulares. Por ejemplo, las tasas de toma
de fósforo ó potasio (Tabla 2.29) pueden estar muy estrechamente relacionadas con
las concentraciones caulinares de estos nutrientes más que a las radicales. Hay buena
evidencia de que la retranslocación de nutrientes minerales desde los vástagos hacia
las raíces puede jugar un rol importante como señal de retroregulación desde el
vástago para la toma radical iónica que dependa de la demanda del vástago. Este es
el caso para potasio y fósforo así como el hierro, el nitrógeno en forma de
aminoácidos, y el azufre en la forma de glutatión.

Tabla 2.29

Tasa de toma radical de potasio en maíz en relación a

los contenidos caulinares y radicales de potasio a
Toma de K+ Contenido de K (% peso seco)
Radical Caulinar
(pmol cm–1 g–1)
15.8 5.85 8.00

28.0 5.55 6.45

33.8 4.99 4.35

36.8 5.51 4.13

a
A partir de Barber (1979).

En plantas de tomate se ciclo cerca del 20% del flujo del K+ en el xilema, i.e.,
originado de los vástagos, y en plantas jóvenes de trigo y centeno la fracción
correspondiente del flujo del N-amino en el xilema estuvo sobre el 60%. Drew &Saker
(1984) propusieron un modelo para el ciclaje de nutrientes minerales en donde el
potasio ó fosfato liberados al vástago en exceso a su demanda son translocados de
vuelta a las raíces para llevar información concerniente al estado nutricional del
potasio ó fósforo en el vástago. A fin de actuar como señal finamente sincronizada,
esta fracción de nutrientes ciclados obviamente se intercambia solo a un muy limitado
grado con los nutrientes correspondientes (e.g., potasio, ó N-amino) en el tejido total
caulinar y radical (Fig. 2.26B).

Página 58
 Fig. 2.26 Modelo para la circulación de nutrientes minerales entre vástagos y raíces como mecanismo
para regular la toma radical. (A) Los nutrientes son mezclados uniformemente con el pool en el tejido total.
(B) Solo intercambio limitado de nutrientes ciclados con el tejido total. (Modificado a partir de Cooper &
Clarkson, 1989.)

Por lo menos para potasio hay buena evidencia de que la tasa de transporte al
vástago conforme a la demanda del vástago es regulada principalmente al nivel de
carga del xilema en las raíces, y una mayor demanda del vástago se refleja en
menores concentraciones de K+ en los tubos cribosos y una precoz maduración del
metaxilema en el estele radical. De este modo, la demanda del vástago por un
nutriente particular parece ser regulado principalmente y finamente por la
concentración derivada del vástago de aquel nutriente en el complejo vascular floema–
xilema en el estele [Fig. 2.23 (6)], afectando por lo tanto el nivel radical en general.
Como se muestra en maíz cultivado en campo existen extensas conexiones
vasculares entre las ramas y raíces nodales. Estos centros de directa conexión
floema–xilema son sugeridos como centros de transferencia no solo de nutrientes
minerales (e.g., potasio, N-amino) sino también de azúcares del floema al xilema. Un
alterado nivel radical de un nutriente liberado desde el vástago puede actuar a su vez
como una señal gruesa de retroalimentación más en la membrana plasmática para las
crecientes ó decrecientes tasas de influjo ó eflujo de este nutriente [Fig. 2.23 (1), (2)].
Sin embargo, pueden también inducirse mecanismos adiciónales, a bajos contenidos
radicales [Fig. 2.23 (7)] como por ejemplo bajo deficiencia de fósforo un aumento en la
liberación de fosfatasas extracelulares, ó de ácidos orgánicos (ver Sección 15.4.2), ó
fitosideróforos bajo deficiencia de hierro. Con excepción de los fitosideróforos (ver
abajo), ni las fosfatasas extracelulares ni los ácidos orgánicos están directamente
acoplados con las realzadas tasas de toma de nutrientes minerales. El rol de estas
respuestas radicales inducidas por deficiencia para la adquisición de nutrientes
minerales es discutido en la Sección 15.4.

También para un nutriente mineral dado, la señal de retroregulación del estado

nutricional del vástago a las raíces puede conducir a respuestas básicamente
diferentes en el sistema de toma en diferentes especies vegetales como se discute
abajo para hierro.

Dependiendo de su respuesta a la deficiencia de hierro, las plantas pueden ser

clasificadas en dos categorías ó estrategias (Estrategia I y Estrategia II). Para
revisiones ver Marschner et al. (1986a.b.), Römheld (1987a,b), Chaney (1988) y
Bienfait (1989). En ambas estrategias las respuestas están confinadas a las zonas

Página 59
apicales de raíces en crecimiento y son completamente reprimidas alrededor de un día
después de resuministrar el hierro.

La estrategia I es típicamente para dicotiledóneas y monocotiledóneas no

gramíneas, y caracteriza por lo menos dos distintos componentes de las respuestas a
la deficiencia de hierro: una aumentada capacidad reductora y una realzada excreción
neta de protones (Fig. 2.27). En muchos casos también se realza la liberación de
agentes reductores y/ó compuestos quelantes, principalmente fenólicos. Estas
respuestas radicales están frecuentemente relacionadas con cambios en la morfología
y anatomía radical, particularmente con la formación de estructuras como células de
transferencia en las células rizodérmicas (Sección 9.1.6).

Fig. 2.27 Modelo para las respuestas radicales a la deficiencia de hierro en dicotiledóneas y
monocotiledóneas no gramíneas; Estrategia I: (R) reductasa inducible; (TR) transportador ó canal para
Fe(II)?:; (1) bomba de eflujo de protones estimulada; (2) incrementada liberación de agentes
reductores/quelantes. (Modificado a partir de Marschner et al., 1986a; Römheld, 1987a, b.)

La respuesta mas sensible y típica es el aumento en la actividad de una

reductasa de la membrana plasmática en las células rizodérmicas [Fig. 2.27 (R)]. No
se ha confirmado en estudios mas recientes la supuesta existencia de dos reductasas
distintas, una reductasa constitutiva (básica) con baja capacidad y una reductasa de
alta capacidad inducida por la deficiencia de hierro (“Turbo”). La reductasa de hierro
(quelato) de la membrana plasmática de raíces suficientes y deficientes tienen
características similares (incluyendo Km), indicando que bajo deficiencia de hierro se
aumenta la expresión de isoformas de la reductasa constitutiva (mas probablemente la
“bomba redox transmembranal”, Fig. 2.9) y conducen a un mayor Vmax. Este
incremento en la actividad reductasa esta correlacionado con la síntesis de una nueva
proteína de 70 kDa en la membrana plasmática. De acuerdo con el modelo en la Fig.
2.9, para la reductasa realzada por deficiencia de hierro actúan cualquiera NADPH ó
también NADH como donadores de electrones.

Aunque la bomba redox transmembranal puede contribuir a la excreción neta

de protones (Fig. 2.9) la fuertemente realzada excreción neta bajo deficiencia de hierro
es mas probablemente el resultado de la mayor actividad de la bomba de eflujo de
protones de la membrana plasmática [Fig. 2.27 (1)] y no de la de la reductasa. La
actividad de la reductasa (R) es fuertemente estimulada por el bajo pH, i.e., la realzada
excreción de protones por la ATPasa es importante para la eficiencia en la reducción

Página 60
 del Fe(III). Por consiguiente, las altas concentraciones de HCO contrarrestan este
sistema de respuesta en plantas de Estrategia I (Sección 16.5.3).

Un ejemplo de respuestas radicales a la deficiencia de hierro y las

correspondientes realzadas tasas de toma de hierro se muestra en la Tabla 2.30 para
pepino como planta Estrategia I. Las muy mayores tasas de reducción de Fe (III) en la
superficie exterior de la membrana plasmática de las células rizodérmicas de la raíz
están correlacionadas con las considerablemente realzadas tasas de toma de hierro.
No es claro si la reductasa por si misma ó una proteína adjunta (Fig. 2.27 [TR]) media
el transporte del hierro reducido [Fe(II)] al citoplasma. Tampoco es claro como el
estado nutricional del hierro en las células se transforma en una “señal” para los
mecanismos de respuesta en la membrana plasmática. Se ha discutido recientemente
la participación de la nicotianamina como un quelante para Fe(II) y un sensor para el
estado nutricional del hierro. Ambas respuestas radicales, el aumento en las tasas de
reducción de Fe (III) y en la toma de hierro, están bajo estricto control genético y, en
determinadas especies vegetales (garbanzo) la respuesta parece estar controlada por
un solo gen dominante.

Tabla 2.30

Efecto de la deficiencia de hierro en pepino (estrategia I) en la excreción de protones (pH),

capacidad reductora radical y en la tasa de toma de hierro a
Estado Capacidad Toma de Fe
nutricional del Fe reductora
Clorofila Excreción de H+ (µmol g–1 peso
–1
(precultivo) (µmol Fe(II) g seco radical
(mg g-1 peso (pH de la peso seco radical (4h)–1)
–1
seco) solución) (4h) )
b
+ Fe 12.2 6.2 3.2 0.03

– Fe 7.8 4.8 96.8 2.6

a
Datos compilados a partir de Römheld & Kramer (1983) y Römheld & Marschner (1990).
b
Suministro de 1 x 10-6 м FeEDDHA, pH 6.2.

La estrategia II esta confinada a especies vegetales gramíneas (pastos) y se

caracteriza por una realzada liberación de aminoácidos no proteinogénicos inducida
por la deficiencia de hierro, los llamados fitosideróforos. La liberación sigue un notable
ritmo diurno y es rápidamente deprimida por el resuministro de hierro (Fig. 2.28). El
ritmo diurno en la liberación de fitosideróforos en plantas deficientes en hierro esta
inversamente relacionado con el volumen de un tipo particular de vesículas en el
citoplasma de las células corticales radicales.

Página 61
Fig. 2.28 Liberación de fitosideróforos (PS) desde raíces de cebada cual afectado por el estado nutricional
(A), y el ritmo diurno en la liberación de fitosideróforos (PS). Plantas suficientes (●) y deficientes (○) en Fe.
(En base a Römheld, 1987a,b y Walter, comunicación personal.)

Los fitosideróforos como el ácido muginéico (Fig. 2.29) forman complejos

altamente estables con el Fe (III), la constante de estabilidad en agua esta en el orden
de 1033. Como segundo componente de la Estrategia II se presenta en la membrana
plasmática de células radicales de pastos un sistema de transporte constitutivo
altamente específico (Translocador (Tr), Fig. 2.29) el cual transfiere los Fe(III)-
fitosideróforos al citoplasma. Asimismo se carece de este sistema de transporte en
especies vegetales con Estrategia I. Aunque los fitosideróforos forman complejos
también con otros metales pesados como el zinc, cobre y manganeso (Fig. 2.29), el
translocador en la membrana plasmática solo tiene baja afinidad por los complejos
correspondientes. No obstante, la liberación de fitosideróforos puede realzar
indirectamente la tasa de toma de estos otros metales al aumentar su movilidad en la
rizosfera y en el apoplasto radical.

Fig. 2.29 Modelo para las respuestas radicales a la deficiencia en hierro en especies gramíneas;
Estrategia II: (E) realzada síntesis y liberación de fitosideróforos; (Tr) translocador para Fe(III)-
fitosideróforos en la membrana plasmática; estructura del ácido muginéico y su correspondiente quelato
Fe(III) (Modificado a partir de Nomoto et al. 1987; Römheld, 1987b.)

Bajo deficiencia de hierro no solo se aumenta la liberación de fitosideróforos sino

también la tasa de toma de complejos Fe(III)-fitosideróforo (Tabla 2.31) indicando una
mayor capacidad de transporte (Imax) debido a cualquiera un aumento en el numero ó
tasa de recambio del translocador. Se discute un cotransporte con cualquiera protones

Página 62
ó potasio como mecanismo de liberación de fitosideróforos, y para la toma de Fe(III)-
fitosideróforos un cotransporte protón–anión a través de la membrana plasmática.

Tabla 2.31

Liberación de fitosideróforos (PS; ácido muginéico) y toma de hiero-

fitosideróforo en plantas de cebadas suficientes y deficientes en hierro a
Estado Contenido de Liberación de PS Toma de Fe
nutricional del clorofila
Fe (µmol g–1 peso (µmol g–1 peso
-1 –
(mg g peso seco radical (4h) seco radical
(precultivo) seco) 1
) (4h)–1)
+ Fe 12.8 0.4 0.4

– Fe 7.5 8.2 3.4

a
Römheld & Marschner (1990). Reimpreso con permiso de Kluwer
Academia Publishers.

Aunque este sistema de fitosideróforos semeja características del sistema de

sideróforos en microorganismos, su afinidad a los fitosideróforos es de dos a tres
ordenes de magnitud mayores que para los sideróforos tales como ferrioxamina B, o
para quelatos de hierro sintéticos tales como el FeEDDHA.

Para la biosíntesis de fitosideróforos, la metionina es el común precursor y la

nicotianamina un intermediario:

Esta vía esta bajo estricto control genético y ya se han identificados los
cromosomas que son responsables para su regulación, por ejemplo, de la
transformación de ácido 2`-desoximuginéico en ácido muginéico.

En especies gramíneas, así como entre genotipos dentro de especie, existen

considerables diferencias en su “eficiencia en Fe” (e.g., sensibilidad a la clorosis por
deficiencia de hierro). Estas diferencias están, por lo general, estrechamente
relacionadas con la capacidad de liberación de fitosideróforos bajo deficiencia de
hierro. Sin embargo, en algunos mutantes “ineficientes en Fe”, asimismo están
deterioradas la toma y utilización de Fe(III)-fitosideróforos. El progreso en la
identificación del mecanismo control para la biosíntesis de fitosideróforos a nivel
cromosómico y génico puede ofrecer oportunidad no solo para el mejor entendimiento
de la vía biosintética sino también para transferir genes a especies gramíneas para
aumentar su “eficiencia en Fe”.

En vista de este control genético en la biosíntesis de fitosideróforos bajo la

deficiencia de hierro, no se esperó una realzada liberación de los mismos

Página 63
fitosideróforos bajo deficiencia de zinc. Aún no es claro si esto indica un mecanismo
común de control de la vía biosintética por ambos, hierro y zinc, ó un deterioro del
metabolismo del hierro a nivel celular inducido por deficiencia de zinc lo que conduce a
la expresión de las respuestas de deficiencia de hierro en plantas de Estrategia II.

2.5.7 Mantenimiento de las concentraciones internas constantes

Ingestad y colaboradores han cuestionado la común aproximación al estudiar la toma

de nutrientes minerales en relación a la concentración externa ó interna, así como la
relación entre el suministro de nutrientes, sus concentraciones en las plantas y las
tasas de crecimiento. Para revisión ver Ingestad & Ågren (1992). Se argumenta que
aún en cultivos en soluciones nutritivas fluidas particularmente durante el crecimiento
exponencial de la planta son difíciles de mantener constantes las bajas
concentraciones externas requeridas para el óptimo crecimiento. Esto incluso sería
mas cierto con la relación entre el suministro de nutrientes que limitan el crecimiento,
las tasas de toma y las concentraciones internas. Se han dado ejemplos que lo
demuestran en la Sección 2.5.6.

A fin de superar estas dificultades y también definir la productividad de un

nutriente mineral en términos de producción de biomasa por unidad de nutriente a
diferentes concentraciones internas, Ingestad y sus colaboradores usaron diferentes
aproximaciones teóricas y experimentales. En principio, esta aproximación está
basada en valores relativos. Para el control de una toma relativa constante, las tasas
relativas de adición de nutrientes (i.e., el suministro) son divididas por la cantidad del
nutriente ya presente en la planta. Por consiguiente en esta aproximación solo se
considera la cantidad de nutrientes suministrado, y no la concentración externa, y por
lo tanto no se da la información de la última. Usando esta aproximación pueden
alcanzarse a diferentes grados de limitaciones nutritivas un rango de diferentes pero
constantes tasas relativas de crecimiento. Frecuentemente la relación peso seco raíz–
vástago en plantas limitadas por nutrientes es extremadamente grande pero, no
obstante, no aparecen síntomas visuales de deficiencia.

Este concepto altamente formal de la nutrición mineral en plantas es una

interesante variable a la común aproximación en donde se estudia el rol de las
concentraciones externas e internas sobre las tasas de toma, el crecimiento respuesta
y los cambios en varios parámetros fisiológicos y bioquímicos (e.g., fotosíntesis). El
concepto de Ingestad permite el estudio de estos efectos de la nutrición mineral en
condiciones subóptimas pero en estado estacionario. Sin embargo, estas condiciones
de estado estacionario en que el suministro relativo de nutrientes se ajusta a la tasa
relativa de crecimiento no son típicas de las condiciones a las que se exponen las
plantas cultivadas en campo. Para las plantas cultivadas en campo las fluctuaciones
en el suministro de nutrientes a las raíces son tan típicas como ciertas para otros
parámetros de crecimiento como la irradiación, la temperatura ó el suministro de agua.
Para hacer frente a estas fluctuaciones las plantas responden invocando un rango de
mecanismos a condiciones no óptimas (estrés). Las fluctuaciones en el suministro de
nutrientes son compensadas por diferentes tasas de toma (Sección 2.5.6), cambios en
la morfología y fisiología radical (Capítulos 14–16) ó por almacenamiento y
removilización de nutrientes minerales (Capítulos 3 y 6). Todos estos parámetros no
son apreciados en el concepto de Ingestad.

Página 64
2.6 Toma de iones y agua a lo largo del eje radical

Las raíces en crecimiento varían ambos anatómica y fisiológicamente a lo largo de sus

ejes longitudinales. Esto se ha de tener en cuenta cuando los modelos para los
mecanismos “del” comportamiento de tejidos y células radicales se basan en estudios
de toma con raíces aisladas ó con raíces de plantas intactas. En la zona apical
dominan las células no vacuoladas. Estas células difieren en muchos aspectos de las
células vacuoladas en la zonas básales. Las zonas radicales apicales tienen mayores
tasas de respiración, que caen rápidamente cuando se interrumpe el suministro de
carbohidratos a la raíces, por ejemplo después de su aislamiento. La actividad nitrato
reductasa puede también ser mucho mayor en las zonas radicales apicales que en las
básales así como la selectividad en la toma de K+/Na+.

En general en la tasa de toma iónica por unidad de longitud radical hay una
tendencia a declinar como la distancia desde el ápice disminuya. Sin embargo, esta
tendencia depende mucho más de factores como del tipo de ión (nutriente mineral),
del estado nutricional y de la especie vegetal. En raíces seminales de maíz suplido con
cualquiera potasio ó calcio en diferentes zonas a largo del eje (Tabla 2.32) la tasa de
toma de potasio es aun ligeramente menor en la zona apical, a pesar de la alta
demanda de potasio para crecimiento por las zonas radicales apicales. La alta
concentración de potasio en las células meristemáticas radicales apicales cercana a
200 mм se mantiene obviamente no solo por su toma desde la solución externa sino
también por su liberación vía floema cualquiera desde las zonas radicales básales
(Tabla 2.32) ó desde el vástago (Sección 2.5.6). En especies vegetales perennes
como el picea de Noruega también las tasas de toma de potasio son menores en las
zonas apicales que en las básales en largas raíces no micorrizadas.

Tabla 2.32

Toma y translocación de potasio (42K) y calcio (45Ca) suplidos en diferentes zonas

en raíces seminales de maíz a
Nutriente Acumulación y translocación Zona radical suplida

(1 meq l–1) (distancia desde la punta, cm)

0–3 6–9 12–15
Potasio Translocado al vástago 3.8 14.6 15.6

Acumulado en la zona de 11.5 3.8 1.9

suministro
– 4.3 2.0
Translocado a la punta radical
15.3 22.7 19.5
Total

2.4 2.2 2.4

Translocado al vástago
4.1 1.6 0.4
Acumulado en la zona de
Calcio suministro – – –

Página 65
 Translocado a la punta radical 6.5 3.8 2.8

Total
a
Datos expresados como µeq (24 h)–1 por 12 plantas. En base a Marschner &
Richter (1973).

En contraste al potasio la toma de magnesio y particularmente la de calcio es

mucho mayor en las zonas radicales apicales que en las básales. Esto también se
muestra en la Tabla 2.32. Debido a la falta de movilidad en el floema, las puntas
radicales tienen que satisfacer su demanda de calcio para su crecimiento mediante la
toma directa desde la solución externa. Las zonas radicales apicales toman altas
cantidades de calcio no solo para su propia demanda sino también para liberarlas en
el vástago (Tabla 2.32). La toma de calcio en las zonas radicales básales es
usualmente baja pero puede aumentar en zonas básales donde se forman raíces
laterales y penetran el cortex.

La declinación en la toma de fósforo a lo largo del eje radical es mucho menor

que para el calcio. En maíz cultivado en suelo esta declinación está principalmente
relacionada con la disminución en la viabilidad de los pelos radicales y de este modo,
del área superficial de absorción radical. El gradiente en la toma de fósforo a lo largo
del eje radical también depende del estado nutricional del fósforo en la planta y puede
revertirse bajo deficiencia a favor de las zonas básales (Tabla 2.33). Esto está
probablemente relacionado con las menores concentraciones internas de fósforo en
las zonas básales que entregan el fósforo hacia las zonas apicales bajo condiciones
de deficiencia. Esta situación es diferente bajo deficiencia de hierro en plantas con
Estrategia I (Sección 2.5.6) donde las zonas radicales apicales, pero no las básales
aumentan su capacidad para la toma de hierro en un factor de hasta 100.

Tabla 2.33

Efecto del estado nutricional del fósforo en la tasa de toma

de fósforo por varias zonas radicales en plantas de cebada a
Zona radical

(distancia desde la punta radical,

Pretratamiento por 9 cm)
días 1 2 3
Con fósforo 2019 1558 970

Sin fósforo 3150 4500 4613

a -3
Tasa de toma expresada como pmol mm de segmento
radical en 24 h. En base a Clarkson et al. (1978).

En contraste a plantas dicotiledóneas y perennes, en especies gramíneas como

trigo y cebada, las células rizodérmicas y corticales de las regiones radicales básales
(más viejas) colapsan y mueren. También hay reportes senescencia progresiva precoz
en células rizodérmicas y corticales que están detrás de la zona pilífera en las por lo

Página 66
contrario raíces de aspecto saludable (“muerte del cortex radical”, RCD). Esto sería
perjudicial para la toma de nutrientes y agua a través de la zonas radicales más viejas.
Sin embargo, Wenzel & McCully (1991) han cuestionado los métodos usados para
caracterizar la RCD.

Frecuentemente puede observarse la formación de espacios gaseosos

corticales (aerénquima) particularmente en las zonas radicales más básales (Fig.
2.30). La formación del aerénquima es una respuesta típica a la deficiencia de oxigeno
en especies vegetales adaptadas a condiciones de suelo inundado (Sección 16.4). Sin
embargo, esto también puede inducirse, por ejemplo, en raíces de maíz bajo
condiciones completamente aeróbicas mediante la privación temporal del suministro
de nitrógeno ó fósforo. A pesar de esos cambios anatómicos (Fig. 2.30) las zonas
radicales básales todavía tienen una capacidad considerable para la toma iónica y
también para el transporte radial, indicando que la cadena de células que unen el
cortex mantienen una suficiente capacidad de transporte iónico desde la rizodermis
hasta la endodermis.

Fig. 2.30 Representación esquemática de cambios anatómicos a lo largo del eje de una raíz nodal de
maíz. En las zonas básales hay degeneración de células corticales y formación de endodermis terciaria.

Los gradientes en la toma de agua a lo largo del eje radical pueden afectar los
gradientes en la toma iónica cualquiera indirectamente vía suministro de solutos a la
superficie radical (Sección 13.2) ó vía efectos directos sobre el transporte radial en el
cortex. Las tasas de toma de agua son usualmente mayores en las zonas apicales y
después declinan abruptamente. Esta declinación en las zonas básales es causada
principalmente por la formación de suberina en la rizodermis, de exodermis y
endodermis secundaria y terciaria como barreras eficientes contra el flujo apoplástico
de solutos. En especies perennes, en particular, la toma de agua puede aumentar otra
vez en zonas básales donde las raíces laterales penetren el cortex y desestabilicen
temporalmente estas barreras.

2.7 Transporte radial de iones y agua a lo ancho de la raíz

Hay dos vías paralelas de movimiento de iones (solutos) y agua a través del cortex
hacia el estele: una pasa a través del apoplasto (paredes celulares y espacios

Página 67
intercelulares, Sección 2.2.1) y la otra pasa de célula a célula en el simplasto a través
de los plasmodesmos. En la vía simplástica los iones, pero no el agua, bordean las
vacuolas (Fig. 2.31). Por lo general la vía apoplástica de iones está ceñida hasta la
banda de Caspari en las paredes de las células endodérmicas. Esta banda tiene
propiedades hidrofóbicas y circunda completamente cada célula. Adicionalmente en
zonas radicales básales las paredes celulares de la endodermis se vuelven más
gruesas y hasta lignificadas (endodermis terciaria). Se ha cuestionado recientemente,
el rol clave de la endodermis y la banda de Caspari como barreras efectivas
adicionalmente para el movimiento radial del agua. Por lo menos en raíces jóvenes, a
pesar de las propiedades hidrofóbicas de la banda de Caspari, el agua parece
penetrar esta banda fácilmente.

Fig. 2.31 Parte de un corte transversal de una raíz de maíz mostrando la vía simplástica (A) y apoplástica
(B) del transporte iónico a lo ancho de la raíz.

Dependiendo de la especie vegetal y la zona radical la vía apoplástica puede

estar ya limitada ó bloqueada por la exodermis (Fig. 2.31) ó por la suberización de la
rizodermis. Por ejemplo, se encuentra formación de exodermis en Zea mays, Allium
cepa, ó Helianthus annuus, pero no en Vicia faba ó Pisum sativum. Sin embargo, hay
perspectivas algo diferentes acerca de la función de la exodermis como barrera
efectiva para el transporte de agua y solutos en el apoplasto del cortex radical
(Sección 2.5.1). El límite de la vía apoplástica en la exodermis como se sugirió por
Enstone & Peterson (1992) confinaría para las células rizodérmicas en las zonas
radicales básales ambos el influjo de agua y el transporte iónico a través de la
membrana plasmática al simplasto. Aunque las células rizodérmicas juegan un rol
clave en la toma de nutrientes minerales en general y a bajas concentraciones
externas del potasio y fosfato en particular, no se puede generalizar sobre la
importancia relativa de las dos vías en el transporte iónico y de agua en el cortex
radical. Esto depende de: (a) la concentración externa comparando con la capacidad y
afinidad del sistema de transporte en la membrana plasmática para un ión dado (e.g.,
K+ > Na+; NO > H3BO3); (b) la zona radical considerada: dependiendo de la tasa de
crecimiento radical, la exodermis puede desarrollarse entre 2 y 12 cm . próximo a la
punta radical y puede poseer “células de paso”, y (c) la conductividad hidráulica de la
zona radical considerada (ver abajo) y la tasa de transpiración. Para agua, los cálculos
sobre la proporción de la vía apoplástica en el transporte radial radical varía entre
menos del 1% y 76-98%.

Página 68
 La endodermis tampoco es una barrera perfecta contra la vía apoplástica de
iones del cortex hacia el estele (Fig. 2.31). Además de las “células de paso” en
algunas especies vegetales, por lo menos en dos sitios a lo largo del eje radical esta
barrera puede estar “resquebrajada”. En el ápice radical la banda de Caspari aún no
está completamente desarrollada y, es de este modo, es una zona que permite el
transporte apoplástico hacia el estele, muy probablemente también el calcio (Sección
2.6). Sin embargo, para ciertos solutos como los tintes apoplásticos y cationes
polivalentes como el aluminio, puede estar limitada la vía apoplástica en la zona
radical apical por el mucílago formado en la superficie externa de las células
rizodérmicas (Sección 15.4). La vía apoplástica hacia el estele es ciertamente, de
importancia general en las zonas radicales básales donde las raíces laterales emergen
desde el periciclo en el estele y donde se quiebra transitoriamente la continuidad
estructural de la endodermis durante la penetración de las raíces laterales a través del
cortex. En estos sitios la vía apoplástica hacia el estele puede ser importante, por
ejemplo, para calcio, aluminio y agua. Este “flujo auxiliar” se vuelve particularmente
importante para el suministro de agua al vástago en alta demanda transpiracional y
para la toma y transporte caulinar del sodio bajo condiciones salinas. Para un genotipo
dado los factores ambientales pueden influir fuertemente la vía apoplástica asimismo
vía cambios anatómicos. En sorgo bajo estrés por sequía se disminuye drásticamente
la conductividad hidráulica radical debido a ambos, la acelerada deposición de
suberina y lignina en exodermis y endodermis, y la persistencia de vasos de
metaxilema tardío no conductores.

Para nutrientes minerales la vía simplástica juega el rol clave, cualquiera

empezando en la rizodermis y pelos radicales, en la exodermis ó en la endodermis. El
transporte radial en el simplasto de célula a célula requiere de puentes, los
plasmodesmos, a través de paredes celulares que conectan el citoplasma de células
vecinas (Fig. 2.32). Los plasmodesmos tienen una estructura compleja, siendo el tipo
más común un tubo del retículo endoplasmático (ER) corriendo a través del poro, el
desmotúbulo. El transporte de solutos y agua entre células puede presentarse en la
“manga citoplasmática”, i.e., el citosol entre el desmotúbulo y la membrana plasmática
(Fig. 2.32). En la región del cuello grandes partículas (proteínas) determinan la
exclusión molecular para solutos cercanos a 1000 Da y actúan como una clase de
mecanismo válvula para la vía simplástica activado por señales internas y externas.
De este modo, los plasmodesmos representan otro mecanismo de control interno del
flujo iónico y de la comunicación célula a célula.

Página 69
 Fig. 2.32 Diagrama de un plasmodesmo incluyendo componentes subestructurales. ER = retículo
endoplasmático. (Modificado a partir de Beebe & Turgeon, 1991.)

Las altas concentraciones intracelulares de Ca2+ inducen al cierre de los

plasmodesmos. También la rápida y drástica disminución en la conductividad
hidráulica radical por la deficiencia de oxigeno se atribuye al bloqueo de los
plasmodesmos y, de este modo, del componente simplástico del transporte hídrico
radial. La conductividad hidráulica radical radial también disminuye bajo deficiencia de
fósforo y nitrógeno, y el bloqueo de los plasmodesmos parece una explicación más
probable que la de una menor conductividad hidráulica de la membrana plasmática.
Tal disminución en la conductividad hidráulica radial no solo debe deprimir la entrega
de agua y nutrientes minerales al vástago sino también limitar la tasa de crecimiento
foliar al aumentar el déficit hídrico en hojas en expansión.

El número de plasmodesmos por célula puede variar considerablemente entre

especies vegetales y tipo de célula (Tabla 2.34). Las células rizodérmicas que se han
desarrollado en pelos radicales tienen más plasmodesmos que el resto de células
rizodérmicas. El número relativamente pequeño de plasmodesmos en Raphanus
plantea la cuestión de si los pelos radicales son de gran importancia para el transporte
simplástico radial en esta especie vegetal. Sin embargo, no solo debe tenerse en
cuenta el número sino también el diámetro de los plasmodesmos individuales y la
duración de su apertura (ver arriba).

Tabla 2.34

Actividad intracelular de K+ y el número de plasmodesmos en paredes

tangenciales de células tipo pelo y no pelo de la epidermis radical a
Actividad de Número de plasmodesmos
K+ Por µм2 Por unión
Tipo de celular
Especie vegetal célula (mм)
Trianea Pelo 133 2.06 10419
bogotensis
No pelo 74 0.11 693

Pelo 129 0.16 273

Raphanus sativus
No pelo 124 0.07 150
a
A partir de Vakhmistrov (1981).

En la endodermis de raíces jóvenes de cebada, se han encontrado en

promedio 20000 plasmodesmos por célula. En la endodermis terciaria (lignificada) de
las zonas más viejas en raíces de cebada, hay muchos menos plasmodesmos, pero
suficientes en numero para permitir el considerable transporte radial de ambos agua y
iones a través de las endodermis.

Página 70
 El mecanismo de transporte simplástico de solutos parece ser principalmente
por difusión, facilitado por el flujo radial de agua. La inhibición de la corriente
citoplasmática puede no tener efecto sobre el transporte radial del potasio. Por otro
lado, en el transporte radial de fosfato, están involucrados varios pasos metabólicos
como la incorporación en compuestos orgánicos (ATP, azúcar fosfatos) antes de su
liberación como compuesto inorgánico en el xilema. Durante el transporte radial iónico
se presenta competencia entre la acumulación en las vacuolas y el transporte en el
simplasto. Esta competencia depende del nutriente mineral y su concentración en las
vacuolas de las células radicales a lo largo de la vía. En experimentos a corto plazo
esta competencia a bajas concentraciones internas (raíces “bajas en sal”), se refleja
en una típica alta tasa de acumulación en las raíces y un retraso en la translocación de
iones desde las raíces hacia los vástagos de plantas que originalmente tenían bajas
concentraciones internas del ión investigado (Fig. 2.33). Como resultado de esta
competencia, cuando el suministro de un nutriente mineral es subóptimo las raíces
usualmente tienen mayores contenidos del nutriente particular que el vástago
(“translocación restringida”). En estudios a largo plazo, este mecanismo de regulación
es en parte responsable del cambio frecuentemente observado en las tasas del
crecimiento relativo radical y caulinar a favor del radical (Sección 14.7).

Fig. 2.33 Acumulación y tasa de translocación de K+ (42K) a partir de 1 mм KCl (+0.5 mм CaSO4) en
plantas de cebada (A) después del precultivo con 1 mм KCl ó (B) sin KCl.

A lo largo de la vía simplástica puede presentarse acumulación preferencial de

ciertos iones como el Na+, explicando en alguna grado, por ejemplo, la restringida
translocación al vástago de Na+ en especies vegetales natrofóbicas (Capitulo 3). La
acumulación preferencial en las raíces también es un mecanismo por el cual ciertos
genotipos de maíz (“vástago excluder”) limitan fuertemente la translocación de cadmio
a los vástagos. Por otro lado, el transporte simplástico de fosfato y su translocación
hacia los vástagos se realzan a expensas de su acumulación en las vacuolas radicales
no solo a altas concentraciones vacuolares de fosfato (ver arriba) sino también de
nitrato. La tasa de intercambio iónico entre las vacuolas de células corticales y el
simplasto depende de la especie iónica (K+ > Na+; NO > SO ), el t1/2 para el
intercambio está en el orden de al menos unos pocos días (Sección 2.4.2).

El transporte radial de agua y la conductividad hidráulica radical en general, y

presumiblemente también el transporte radial iónico, son fuertemente afectados por la
maduración de los vasos del xilema a lo largo del eje radical. Por ejemplo, en especies
gramíneas como el maíz, cultivadas en suelo se encontraron dos tipos de raíces;
“sheathed” con un persistente rhizosheath, y raíces “desnudas” sin suelo adherido
estrechamente (Fig. 2.34). Este “dimorfismo radical” es causado por diferencias en la
maduración de los vasos del metaxilema (LMX) (Fig. 2.31). En las zonas sheathed los
vasos LMX aún están vivos y no conducen. Por consiguiente, la conductividad
hidráulica de las raíces desnudas es cerca a 100 veces mayor que en raíces sheathed.

Página 71
Esta diferencia conduce directamente a altos contenidos de humedad en el suelo
rizosférico de las zonas sheathed y baja humedad en las zonas desnudas (Fig. 2.34).
Los vasos vivos LMX persisten hasta los 20- 30 cm . próximos a la punta radical en
maíz, y hasta los 17 cm . próximos a la punta radical en soya. Este retraso en la
maduración del LMX no solo afecta la conductividad hidráulica radical y las relaciones
planta agua sino también el mecanismo de liberación de iones en el xilema y su
transporte hacia el vástago.

Fig. 2.34 Modelo de conductividad hidráulica y formación de rhizosheaths en el sistema radical del maíz y
otros pastos C4. (Modificado a partir de Wenzel et al., 1989; reimpreso con permiso de la American
Society of Plant Physiologists.)

2.8 Liberación de iones al xilema

Después del transporte radial en el simplasto hacia el estele, la mayoría de iones y

solutos orgánicos (aminoácidos, ácidos orgánicos) son liberados al xilema. Esta
liberación en los vasos no vivos del xilema completamente diferenciados representa
una retransferencia del simplasto al apoplasto. Crafts & Broyer (1938) postularon un
transporte cuesta arriba en el simplasto a través del cortex hacia las células
endodérmicas y, en el estele, una “filtración” al xilema. La tensión del oxigeno
considerablemente menor en el estele que en el cortex de raíces intactas parece
soportar esta perspectiva de una filtración inducida por la deficiencia de oxigeno.
También los estudios electrofisiológicos indican aparentemente movimiento iónico
desde el simplasto hacia el xilema a lo largo del gradiente electroquímico.

En contraste, Pitman (1972a) argumento un modelo de dos bombas para el

transporte iónico desde la solución externa hacia el xilema, una localizada en la
membrana plasmática de las células corticales radicales y la otra en la interfase
simplasto–xilema (apoplasto) en el estele (Fig. 2.35). En este modelo las células
parenquimáticas del xilema juegan un rol clave en la secreción iónica. Apoyan este
modelo las altas concentraciones en estas células de iones como el K+, junto a
estructuras similares a células de transferencia. Estas células parecen estar
involucradas también en la reabsorción de iones desde la savia del xilema a lo largo
de la vía al vástago (Sección 2.9).

Página 72
 Fig. 2.35 Modelo para la vía simplástica (1) y apoplástica del transporte iónico radical a través de la raíz
hacia el xilema. Clave: , transporte activo; ←, resorción. (Modificado a partir de Läuchli, 1976a.)

No se entiende bien la liberación de iones y solutos orgánicos (“carga del

xilema”). Se ha establecido bien el rol clave de una bomba de protones dependiente
de la respiración en la membrana plasmática de células parenquimáticas. Los protones
son bombeados al xilema y acidifican la savia del xilema la cual tiene valores de pH
entre 5.2 y 6.0 dependiendo, por ejemplo, de la especie vegetal y la fuente de
suministro de nitrógeno. Similarmente a la bomba de la membrana plasmática de las
células corticales (Fig. 2.9) la bomba de protones de la membrana plasmática de las
células parenquimáticas del xilema transfiere protones en el apoplasto de los vasos
xilemáticos y pueden por lo tanto actuar indirectamente mediante reabsorción como
una fuerza motriz para la secreción de cationes (antiporte). Los aniones pueden ser
secretados cualquiera por cotransporte con los protones ó a lo largo del gradiente del
potencial eléctrico formado por la bomba de protones (e.g., transporte hacia la
vacuola, Fig. 2.9). Como la tensión de oxigeno es usualmente menor en el estele que
en el cortex, la bomba de carga del xilema es inhibida muy rápidamente por
decrecientes tensiones de oxigeno en el ambiente radical.

Wegner & Raschke (1994) han cuestionado recientemente este concepto de la

carga del xilema como un proceso energizado. Usando células parenquimáticas
aisladas de raíces de cebada y midiendo el potencial de la membrana plasmática
relacionado con el flujo catiónico y aniónico, estos autores sugirieron que similar a las
células guardas en su cierre (Sección 8.7.6.2) también la liberación de iones en la
savia del xilema sucede a través de canales iónicos en un proceso que es
termodinámicamente pasivo.

Independiente de las diferentes perspectivas sobre el mecanismo hay un

consenso general de que la carga del xilema es regulada separadamente de la toma
iónica en las células corticales. Este paso separado de regulación ofrece a la planta la
posibilidad de controlar la selectividad y la tasa del transporte a larga distancia hacia el
vástago, por ejemplo como una retroregulación dependiendo de la demanda del
vástago [Fig. 2.23 (6)]. Por ejemplo, la preferencial carga de nitrato en el xilema
comparando con el aminoácido glutamina puede jugar un rol importante en el
particionamiento de las diferentes formas de nitrógeno entre raíces y vástagos.

Los inhibidores selectivos de la síntesis proteica deterioran fuertemente la

carga del xilema de nutrientes minerales como el potasio sin afectar su acumulación
en las raíces. En la Tabla 2.35 asimismo se presenta un ejemplo del separado control

Página 73
genético del paso de carga del xilema. Comparando con el tipo silvestre el mutante de
Arabidopsis requiere un muy alto suministro externo de fosfato para su normal
crecimiento. A bajo suministro de fosfato el mutante se vuelve severamente deficiente
de fósforo debido al deteriorado transporte hacia el vástago de fósforo mientras que su
toma radical no es diferente a la del tipo silvestre (Tabla 2.35). En contraste al fosfato
el transporte del sulfato hacia el vástago es similar en el mutante y en el tipo silvestre.
Este defecto en el mutante es causado por un solo locus del gen recesivo que
obviamente regula la carga del fósforo en el xilema. A partir de los resultados
obtenidos por Sasaki et al (1987) uno puede especular sobre la regulación de la
enzima glucosa-6-fosfatasa. En maíz la actividad de esta enzima y la concentración de
su sustrato glucosa-6-fosfato son particularmente altos en las células parenquimáticas
del xilema. La inhibición de esta enzima por la glucosamina deprime severamente la
carga del fósforo en el xilema pero no su acumulación radical. La evidencia de una
particular regulación fina en la carga xilemática de fósforo es también la incapacidad
de las plantas de maíz de satisfacer la demanda caulinar de fósforo a bajas
temperaturas en la zona radical. (Sección 2.5.2)

Tabla 2.35

Toma radical y translocación hacia el vástago de fosfato y sulfato en dos

genotipos de Arabidopsis thaliana a
Fosfato b Sulfato
Toma radical Translocación Toma Translocación
al vástago radical al vástago (%)
(nmol g–1 h–1) (%)
(nmol g–1 h–
1
Genotipo )
Tipo silvestre 1593 35 291 25

Mutante 1559 0.9 367 12

a
Poirier et al. (1991). Reimpreso con permiso de la American Society of Plant
Physiologists.
b
Suministro de 8 µм Pi.

El descubrimiento de que la abundancia de vasos LMX vivos (ver arriba)

comprende más de la mitad de la longitud radical total en maíz de hasta de 50 días de
edad renovó el punto de vista de filtración como mecanismo de liberación iónica en el
xilema. Por ejemplo, las concentraciones vacuolares de K+ en los vasos LMX vivos son
hasta de 400 mм. Estos altos niveles de K+ junto con los otros solutos en las vacuolas,
son liberados en la corriente de transpiración al madurar los vasos LMX. De acuerdo a
McCully & Canny (1988) esta filtración desde los vasos xilemáticos en maduración
puede explicar cerca del 10% de la demanda caulinar en plantas de maíz en
crecimiento. De este modo, por lo menos parte de los solutos en la savia del xilema
(incluyendo proteínas) pueden derivar no de la carga activa del xilema sino de la
filtración desde los vasos xilemáticos en maduración.

2.9 Factores que afectan la liberación iónica en el xilema y la tasa de exudación

Página 74
La permeabilidad de las membranas vegetales al agua es mucho mayor que a los
iones. Las células vegetales radicales por la tanto se comportan como osmómetros. La
liberación iónica (secreción, Sección 2.8) en el apoplasto del estele disminuye ambos
el potencial osmótico y el potencial hídrico (se vuelven más negativos), y se induce un
correspondiente flujo neto de agua desde la solución externa. Como resultado de este
flujo de agua, aumenta la presión hidrostática. Ya que la endodermis con la banda de
Caspari “sella” el apoplasto del estele, la presión hidrostática en el estele induce un
caudal de agua y solutos (iones, moléculas) en los vasos no vivos del xilema hacía el
vástago. Debido a esta “presión radical” algunas veces se liberan gotas en las puntas
y márgenes foliares, un proceso conocido como gutación. Esto es particularmente
claro en plántulas y plantas jóvenes en la noche y en la madrugada (bajo condiciones
de alta humedad relativa y baja transpiración). La exudación de tocones en plantas
cortadas (e.g., pasto recién segado) también es el resultado de la presión radical.

La presión radical y el correspondiente caudal del xilema son de importancia

particular para el transporte a larga distancia de calcio a órganos de baja transpiración
como los frutos y para el ciclaje de nutrientes en plantas (Sección 3.4). El caudal y la
composición del exudado xilemático también proporcionan información importante
sobre la influencia de factores externos e internos sobre el metabolismo y actividad
radical, la toma de nutrientes minerales, la asimilación en la raíz, la liberación en el
xilema y sobre el ciclaje de nutrientes minerales y solutos orgánicos en las plantas.

Por razones técnicas, es difícil medir directamente la liberación iónica en el

xilema como paso final en el transporte radial (Fig. 2.35). De este modo la mayoría de
evidencias experimentales sobre este paso se basan en estudios de exudados
xilemático, ó la savia xilemática en general, obtenida a partir de raíces aisladas ó
plantas decapitadas. Debido a la reabsorción de solutos a lo largo de la vía (Sección
3.2) y a una cierta contribución de solutos a partir de vasos LMX en maduración, la
concentración iónico en los centros de recolección puede ser diferente de aquella en
los centros de secreción en los vasos no vivos del xilema. En la interpretación de los
resultados sobre exudados xilemáticos se tiene que tener en cuenta que están
involucrados por lo menos dos procesos de transporte membranal regulados
separadamente (“bombas” ó “canales”) en el transporte radial de nutrientes minerales
desde la solución externa hacia el xilema (Fig. 2.35), y que el caudal de la savia
xilemática es también determinado por la conductividad hidráulica radical. A
continuación se dan algunos ejemplos sobre las tasas y composiciones de los
exudados xilemáticos.

2.9.1 Factores externos e internos

Por lo general, un aumento en la concentración iónica externa conduce a un aumento

en la concentración iónica en el exudado xilemático. Sin embargo, la concentración
relativa cae como aumente la concentración externa (Tabla 2.36). Este gradiente de
concentración (“factor de concentración”) entre la solución externa y el exudado
xilemático disminuye y hasta puede caer abajo de 1 en el caso del calcio. El caudal de
exudación muestra un patrón algo diferente, y es máximo con concentración externa
de 1.0 mм (Tabla 2.36). A 0.1 mм este flujo se limita por la concentración iónica
xilemática. En contraste, a 10.0 mм, el flujo se limita por la disponibilidad de agua (i.e.,
el bajo potencial hídrico en la solución externa) y el pequeño gradiente de
concentración entre la solución externa y el xilema. El aumento en la concentración de
nutrientes minerales en el exudado, con el aumento en la concentración de 1.0 a 10.0
mм, no compensa la disminución en el caudal de exudación. De este modo, en

Página 75
contraste a la acumulación en la raíz (función hiperbólica de la concentración externa,
ver e.g., Fig. 2.11), la tasa de transporte al vástago de nutrientes minerales conducido
por presión radical puede declinar a altas concentraciones externas.

Tabla 2.36

Relación entre la concentración externa, concentración del exudado, y caudal

exudado en plantas decapitadas de girasol
Solución “factor de
externa Exudado (mм) concentración”
Caudal de
KNO3 + CaCl2 exudación
NO
(mм) K+ Ca2+ K+ Ca2+ NO (ml (4h)–1)
0.1 7.3 2.8 7.4 73 28 74 4.0

1.0 10.0 3.2 10.7 10 3.2 10.1 4.5

10.0 16.6 4.2 10.3 1.7 0.4 1.0 1.6

Un aumento en la temperatura de la zona radical tiene un efecto mucho mayor

en el caudal exudado que en la concentración iónica del exudado (Tabla 2.37). Esto es
consistente con la expectativa de que una raíz se comporte como un osmómetro: la
temperatura determina la tasa de transporte iónico en el simplasto (plasmodesmos,
Sección 2.7) y la liberación en el xilema, y el agua consecuentemente se mueve a lo
largo del gradiente del potencial hídrico. Hay, sin embargo, notables diferencias entre
la raíz y un simple osmómetro. Un aumento en la temperatura radical resulta en un
aumento en la concentración de potasio pero una disminución en la concentración de
calcio del exudado. Este cambio en la relación potasio/calcio puede reflejar los efectos
de la temperatura cualquiera sobre la selectividad membranal ó sobre la importancia
relativa de la vía apoplástica en el transporte radial de calcio y agua. También se
observan cambios similares a diferentes temperaturas del suelo en la relación de
translocación potasio/calcio. Este efecto de la temperatura puede tener implicaciones
importantes para la nutrición de calcio en plantas y puede explicar el realce de los
síntomas de deficiencia de calcio en lechuga a elevadas temperaturas radicales, a
pesar de un ligero aumento en la concentración de calcio en el tejido foliar.

Tabla 2.37

Efecto de la temperatura sobre el caudal de exudación y sobre la concentración

de potasio y calcio en el exudado de plantas decapitadas de maíz a
Temperatura Caudal de Concentración del exudado
exudación (mм)
+
(°C) K Ca2+ Relación
(ml (4h)–1) K+/Ca2+
8 5.3 13.4 1.5 8.9

Página 76
 18 21.9 15.2 1.0 15.2

28 31.7 19.6 0.8 24.5

a
Concentración de KNO3 y CaCl2 en la solución externa: 1 mм cada una.

La tasa de liberación de iones en el xilema esta estrechamente relacionada con

la respiración radical (Tabla 2.38). Una falta de oxigeno deprime fuertemente el caudal
de exudación pero no las concentraciones de potasio y calcio en el exudado. La
deficiencia de oxigeno parece afectar en el mismo grado a la liberación de iones en el
xilema y a la conductividad hidráulica.

Tabla 2.38

Efecto de la respiración radical en el caudal de exudación y

concentración iónica en el exudado de plantas decapitadas de
maíz a
Tratamiento Caudal de Concentración del exudado
b
exudación (mм)
K+ Ca2+
–1
(ml (3h) )
O2 26.5 16.6 1.8

N2 5.7 15.2 1.7

a
Concentración de KNO3 y CaCl2 en la solución externa: 0.5 mм
cada una.
b
El tratamientos de respiración consistió en burbujear oxígeno ó
nitrógeno a través de la solución externa.

Como en la acumulación iónica en células radicales, se necesita el

mantenimiento del balance catión–anión en el exudado xilemático. Por lo tanto, el ión
acompañante puede afectar la tasa de transporte aun a bajas concentraciones
externas (Tabla 2.39). Cuando se suministra KNO3, la tasa del flujo exudado es casi el
doble de alta a la tasa de flujo cuando se suministra una concentración equivalente de
K2SO4. Ya que la concentración de potasio en el exudado es similar en ambos
tratamientos, la tasa de transporte de potasio suplido como K2SO4 es solo la mitad de
la tasa de potasio suplido como KNO3.

Tabla 2.39

Tasa del flujo y concentración iónica en el exudado xilemático de

plántulas de trigo a
Parámetro Tratamiento
KNO3 K2SO4

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 Tasa del flujo de exudación (µl h–1 por 50 372 180
plantas)

Concentración iónica (µeq ml–1)

23.3 24.5
Potasio
9.1 9.5
Calcio
18.1 0.0
Nitrato
0.2 0.8
Sulfato
9.6 25.8
Ácidos orgánicos
a
Las plántulas fueron suplidas con cualquiera KNO3 (1 mм) ó K2SO4 (0.5
mм) en presencia de 0.2 mм CaSO4. A partir de Triplett et al. (1980).

En contraste a la concentración de potasio, exhiben una gran diferencia entre

tratamientos las concentraciones de nitrato y sulfato en el exudado (18.1 y 0.6 meq l–1,
respectivamente). La correspondiente diferencia en cargas negativas en el exudado se
compensa aproximadamente por las elevadas concentraciones de aniones ácidos
orgánicos. Sin embargo en el tratamiento de K2SO4 el factor limitante de la tasa es
probablemente la capacidad de las raíces de mantener el balance catión–anión
mediante la síntesis de ácidos orgánicos, esto conduce a una disminución en la tasa
de liberación de potasio y calcio en el xilema y una correspondiente disminución en la
tasa del flujo de exudación.

La liberación de iones en el xilema y los correspondientes cambios en la

presión radical también están estrechamente relacionados con el estado radical de
carbohidratos (Tabla 2.40). La variación en la longitud del fotoperíodo por un día antes
de la decapitación afecta el estado radical de carbohidratos y correspondientemente la
tasa y duración del caudal exudado después de la decapitación. Ambas tasas de toma
y translocación de potasio en raíces con alto contenido de carbohidratos son
considerablemente mayores que en raíces bajas en carbohidratos. La mayor tasa de
translocación esta estrechamente relacionada con el caudal de exudación. En raíces
con bajo contenido de carbohidratos, se agotan rápidamente las reservas después de
la decapitación y hay una correspondiente declinación en el caudal de exudación a las
8 h. Este agotamiento de carbohidratos en raíces de plantas decapitadas es uno de los
factores que limitan los estudios sobre caudal de exudación.

Tabla 2.40

Relación entre el fotoperíodo, el contenido radical de carbohidratos y la toma

y translocación de potasio en plantas decapitadas de maíz a
Fotoperíodo (h)
12/12 b 24/0
Carbohidrato en raíces (mg) 122 (48) 328 (226)

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 Toma total de potasio (meq) 1.3 5.0

Translocación de potasio en caudal de 1.0 3.5

exudación (meq)
30.3 88.5
Caudal de exudación (ml (8h)–1)
60 12c
Declinación relativa en la tasa de flujo en 8 h
(%)
a
Datos por 12 plantas.

b
Horas de luz/horas de oscuridad. Este pretratamiento con diferentes
longitudes de día fue por un día (i.e., el día anterior a la decapitación).

c
Números en paréntesis denotan contenido de carbohidratos después de 8 h
(decapitación).

Sin embargo, la liberación de iones en el xilema y el caudal de exudación no

están necesariamente relacionados con el estado de carbohidratos en las raíces sino
que puede evidenciar notables fluctuaciones diurnas reguladas endógenamente que
asimismo se mantienen en plantas transferidas a una continua oscuridad. Pueden
estar involucrados efectos hormonales en este ritmo endógeno como, por ejemplo, el
ácido abscísico (ABA) que realza fuertemente el caudal de exudación.

2.9.2 Exudados xilemáticos, asimilación radical y ciclaje de nutrientes

El análisis de los exudados xilemáticos proporciona información valiosa acerca de la

asimilación de los nutrientes minerales en las raíces, por ejemplo, ó de la capacidad
de las raíces para reducir nitrato ó en las leguminosas acerca de la fijación de N2. En
soya y otras leguminosas tropicales la proporción de ureidos (Capitulo 7) a nitrógeno
total en los exudados xilemáticos refleja la actividad nodular y también es un indicador
conveniente en plantas cultivadas en campo acerca de la contribución relativa de la
fijación de N2 a la nutrición de nitrógeno en leguminosas. En no leguminosas, el
análisis de las formas de nitrógeno en la savia xilemática puede proporcionar
información valiosa sobre la asimilación de nitrógeno en la raíz y la importancia de
varias fracciones orgánicas e inorgánicas en el transporte a larga distancia. Asimismo
esto es cierto para el análisis de formas de ligamiento de metales pesados en
exudados xilemáticos. El análisis de exudados xilemáticos también proporcionan ideas
sobre el transporte de hormonas (e.g., ABA, citoquininas) ó compuestos relacionados
como las poliaminas, como señales de raíces hacia los vástagos (Capitulo 5). El
descubrimiento de concentraciones inesperadamente altas de azúcar en los exudados
xilemáticos de especies anuales puede representar la filtración de azucares desde el
floema y el arrastre en la corriente del xilema antes de su recuperación en el floema.
Estos resultados demuestran el potencial del análisis de la savia xilemática para
modelar no solo el ciclaje de nutrientes minerales sino también la economía del
nitrógeno y el carbono en plantas.

Hay sin embargo, varios factores a ser considerados en la interpretación de los

análisis de los exudados xilemáticos, La savia de xilema recolectada a partir de
plantas decapitadas (exudado) representa solo el componente presión radical del

Página 79
caudal xilemático. Para evaluar el componente transpiracional los exudados tienen que
ser recolectados cualquiera bajo vacío en el tocón cortado, ó mediante creciente
presión externa en la zona radical (cámara de presión). Con ambos métodos se
aumenta el caudal xilemático y usualmente disminuye la concentración de nutrientes
minerales. Sin embargo, con estos métodos las calculadas tasas de transporte hacia el
vástago pueden ser bastante diferentes de los resultados hallados en plantas intactas.
Además, independiente del método de recolección, la savia xilemática también
contiene nutrientes derivados del vástago reciclados en el floema y recargados (ó
filtrados) en las raíces al xilema (Sección 2.5.6). Asimismo también tiene que
considerarse el reciclaje de agua en la interpretación del análisis de la savia xilemática
(Capítulo 3). Las fracciones de nutrientes reciclados pueden ser particularmente altas
en el caso del potasio, nitrógeno y azufre, y pueden conducir a mal interpretaciones,
por ejemplo, sobre la capacidad radical para reducir nitrato y sulfato. La proporción de
nutrientes reciclados en la savia del xilema depende de varios factores como de la
especie vegetal y el estado nutricional en general y de la demanda caulinar en
particular como se muestra para potasio en la Tabla 2.41.

Tabla 2.41

Rol de la demanda caulinar sobre la toma neta, translocación

neta y flujo de potasio en el exudado xilemático de maíz a
Potasio (µmol g–1 peso fresco radical h–1)
Toma neta Translocación Exudado
neta xilemático
Demanda 0–3 días
caulinar b 0–3 días Día 3
Alta 2.26 1.83 8.55

Baja 2.28 1.17 2.46

a
Engels & Marschner (1992b).

b
Demanda caulinar alterada mediante la temperatura en la base
del vástago, ver Tabla 2.15.

Cuando la demanda caulinar se incrementa fuertemente el alto transporte de

potasio en el exudado xilemático y la translocación neta también es mayor (cosechas
secuénciales), pero no se afecta la toma neta (Tabla 2.41). Por consiguiente, el
contenido radical de potasio es aproximadamente 20% mayor en plantas con baja
demanda caulinar. Las diferencias entre la translocación neta y el transporte xilemático
del potasio reflejan diferencias en la recirculación del potasio que, contra lo esperado,
fue mayor en plantas con alta demanda caulinar y está presumiblemente relacionado
con el rol del potasio en el transporte xilemático del nitrato (Sección 3.2). Esto es un
ejemplo de la importante información que el análisis de savia puede proporcionar
acerca de la regulación de la carga del xilema y el reciclaje de nutrientes minerales, si
se combina cono otros métodos como el análisis de la savia floemática ó con
mediciones sobre la toma neta y los cambios netos en los contenidos nutricionales
radicales y caulinares.

Página 80
03. Transporte a larga distancia en el xilema y
floema y su regulación
3.1 General

El transporte a larga distancia de agua y solutos –elementos minerales y compuestos

orgánicos de bajo peso molecular– tiene lugar en el sistema vascular xilemático y
floemático. El transporte a larga distancia desde las raíces hacia los vástagos se
presenta predominantemente en los vasos no vivos del xilema. Los árboles coníferos
carecen de un sistema continuo de vasos xilemáticos, y dependen de traqueidas que
son células conductoras no vivas alcanzando en su longitud de 2 a 6 mm . En
especies vegetales anuales el transporte a muy larga distancia en los vasos
xilemáticos puede interrumpirse en las traqueidas, por ejemplo en la unión raíz–
vástago ó en los nudos del tallo. Estas estructuras plantean una resistencia interna al
caudal xilemático pero simultáneamente permiten una intensa transferencia de solutos
xilema–floema (Sección 3.3.4).

El transporte xilemático es conducido por el gradiente en la presión hidrostática

(presión radical) y por el gradiente en el potencial hídrico. Como referencia, el
potencial hídrico del agua libre pura se define con potencial hídrico de cero. Por
consiguiente, los valores para el potencial hídrico son usualmente negativos. El
gradiente en el potencial hídrico entre raíces y vástagos es bastante abrupto durante el
día cuando los estomas están abiertos. Los valores se vuelven menos negativos en la
siguiente secuencia: atmósfera >> células foliares > savia xilemática >> células
radicales >> solución externa. El flujo xilemático de solutos desde las raíces hacia los
vástagos es por lo tanto unidireccional (Fig. 3.1). Sin embargo, bajo ciertas
condiciones en los vástagos también se puede presentar un contraflujo de agua en el
xilema, por ejemplo, desde frutos de baja transpiración de regreso a las hojas (Sección
3.4).

Fig. 3.1 Dirección del transporte radical a larga distancia de elementos minerales en vasos no vivos del
xilema y en el floema.

Página 81
 En contraste al xilema, el transporte a larga distancia en el floema toma lugar en
células vivas del tubo criboso y es bidireccional. La dirección del transporte es
determinada principalmente por los requerimientos nutricionales de los varios órganos
ó tejidos vegetales y por lo tanto se presenta, desde la fuente hacia la demanda
(Capítulo 5). Además, el transporte floemático es un componente importante en el
ciclaje de elementos minerales entre vástagos y raíces (Sección 3.4) y para la
conductancia de señales sobre el estado nutricional caulinar (Sección 2.5.6). Los
elementos minerales pueden también entrar al floema en las raíces y de este modo ser
translocados bidireccionalmente. La translocación de diferentes elementos minerales
tomados por una zona radical en particular varía notablemente durante el transporte a
larga distancia desde la zona de suministro, como se muestra para plántulas de maíz
en la Tabla 3.1. Por las razones ya mencionadas, el transporte a larga distancia desde
la zona de suministro hacia la punta radical debe tener lugar en el floema. Mientras
que el 45Ca es rápidamente translocado hacia el vástago, se restringe severamente la
translocación del 22Na hacia el vástago. El abrupto gradiente en el contenido del 22Na
de las secciones radicales en dirección al vástago (basipétalo) refleja la resorción por
el tejido radical circundante y es una característica típica de las llamadas especies
vegetales natrofóbicas (Sección 10.2). Asimismo algo del 22Na se ha translocado vía
floema hacia la punta radical. En contraste, el 42K es bastante móvil en ambos xilema y
floema, y una proporción notablemente alta del potasio tomado en las zonas radicales
más básales es translocado vía floema hacia la punta radical, que actúa como
demanda para este nutriente mineral.

Tabla 3.1
Acumulación y transporte a larga distancia de 45Ca, 22Na y 42K en
plántulas de maíz a b
Contenido (µeq por 12 plantas (24
h)–1)
45 22 42
Parte vegetal Ca Na K
Vástago 2.20 0.01 9.07
Endospermo 0.18 0.04 2.38
24–27 cm raíz 0.01 0.06 0.35
21–24 cm raíz 0.01 0.09 0.85
18–21 cm raíz 0.01 0.18 1.30
15–18 cm raíz 0.01 0.46 1.58
12–15 cm zona del 0.40 1.28 1.93
suministro
9–12 cm raíz 0 0.03 0.40
6–9 cm raíz 0 0.02 0.38
3–6 cm raíz 0 0.02 0.45
0–3 cm raíz 0 0.01 0.75
Total 2.82 2.20 19.44
a
En base a Marschner & Richter (1973).
b
Cada plántula fue suplida con solución de 1 meq l–1 del
nutriente marcado en la zona radical 12- 15 cm de la punta
radical. El sistema radical restante fue suplido con la misma
solución en donde los nutrientes no estaban marcados.

Durante el transporte a larga distancia, elementos minerales y solutos orgánicos son

transferidos entre el xilema y el floema por extensos procesos de intercambio,
referidos como carga y descarga. La transferencia es mediada por células específicas
llamadas células de transferencia. A pesar de este intercambio, y del ciclaje interno,
nutrientes minerales como el fósforo, suministrados a una sola parte del sistema
radical (raíces laterales ó seminales) son transportados preferentemente a aquellas

Página 82
partes de los vástagos que tienen conexiones vasculares directas con la zona radical
en particular. Este patrón de distribución es especialmente importante para la nutrición
mineral de árboles que son suplidos con fertilizante en un área localizada del sistema
radical.

3.2 Transporte xilemático

3.2.1. Composición de la savia xilemática

La composición y concentración de los elementos minerales y solutos orgánicos en la

savia xilemática depende de factores como la especie vegetal, el suministro de
elementos minerales a la raíz, la asimilación de nutrientes minerales en la raíz y el
reciclaje de nutrientes. Asimismo la composición y particularmente la concentración de
solutos son fuertemente influenciados por el grado de dilución por agua (Sección 2.9) y
por lo tanto dependen de la tasa de transpiración y de la hora del día. Asimismo la
composición y concentración de la savia xilemática cambia de manera típica durante la
ontogénesis vegetal (Tabla 3.2). En soya durante la etapa reproductiva declina el
caudal de savia xilemática y la concentración de algunos nutrientes minerales en la
savia disminuye y de otros aumenta. Esta declinación en la concentración de
nutrientes minerales puede revertirse al desvainar la planta, lo que refleja un alivio en
la competición de demanda por fotosintatos entre vainas y raíces, conduciendo de este
modo a una mayor toma y carga de nutrientes minerales en el xilema.

Tabla 3.2

Caudal xilemático (exudación presurizada a 100 kPa) y concentraciones de elementos

minerales en la savia xilemática en soya nodulada cultivada en suelo durante la etapa
reproductiva a
Etapas de desarrollo vegetal
Extensión Iniciando Terminando Iniciando
total de la llenado de la llenado de la amarillamiento
Parámetro vaina vaina vaina foliar
Volumen de
savia (ml (50 1.43 1.13 0.94 0.43
–1
min) por
planta)
Concentración
de elemento
mineral 6.1 5.0 4.0 2.4
K (mм) 3.8 2.6 1.9 1.2
Mg (mм) 4.8 3.9 3.9 2.2
Ca (mм) 2.5 1.6 0.9 0.4
P (mм) 1.8 1.6 2.1 1.5
S (mм) 1.0 1.5 1.6 3.2
B (mм) 23.0 29.0 32.0 42.0
Zn (µм) 2.7 3.6 2.8 6.9
Cu (µм)
a
En base a Noodén & Mauk (1987).

En especies perennes en climas templados la composición de la savia xilemática

cambia de manera típica durante las estaciones no solo en solutos orgánicos (e.g.,
removilizados en primavera) sino también en la concentración del nitrato y el pH. En la
savia xilemática los cationes polivalentes metales pesados existen principalmente en
forma orgánica complejados con ácidos orgánicos, aminoácidos y péptidos.

Página 83
En especies anuales ambos el número y la distribución de estos complejos varían con
la edad vegetal.

La forma y proporción de las varias fracciones nitrogenadas en la savia xilemática

depende de la forma de suministro del nitrógeno (NO ; NH ; N2 fijado), el centro
predominante de reducción del nitrato (raíces ó vástagos) y la proporción de nitrógeno
reciclado (Sección 3.4.4). Excepto a muy altos suministros externos de NH la
concentración xilemática de NH es muy baja, en maíz está en el rango de 1 mм,
independiente de si el nitrógeno es suministrado como NH ó NO .

La concentración de ácidos orgánicos en la savia xilemática depende principalmente

de la relación de toma radical catión–anión. (Tabla 2.39) y la forma de suministro de
nitrógeno. También puede presentarse en la savia xilemática de especies anuales
altas concentraciones de azúcar, por ejemplo, en maíz donde puede presentarse hasta
5 mм, y en soya los azucares pueden explicar cerca del 15% del carbón orgánico total
en la savia. La savia xilemática puede también contener enzimas como las
peroxidasas que probablemente derivan de elementos del xilema en maduración
(Sección 2.8).

Las fitohormonas son un constituyente normal de la savia xilemática,

particularmente las citoquininas que son principalmente sintetizadas en la raíz
(Sección 5.6). Recientemente ha atraído amplio interés la concentración del ácido
abscísico (ABA) en la savia xilemática como una posible señal radical química no
hidráulica para el vástago acerca del estado hídrico radical y también sobre la fuerza
del suelo. Como el suelo se seque disminuye la conductancia estomatal antes de
disminuir el turgor foliar, y se ha mostrado que se presentan relaciones inversas ente
la conductancia estomatal y las concentraciones de ABA en la savia xilemática.
Asimismo bajo condiciones de campo, por ejemplo en maíz, se ha encontrado que
están estrechamente relacionados la conductancia estomatal con la concentración de
ABA en la savia xilemática pero no con el estado hídrico foliar actual ni con las
concentraciones de ABA en la hoja total. Hay una cantidad considerable de evidencia
de que las altas concentraciones de ABA, ú otros “inhibidores” diferentes al ABA, en la
savia xilemática están también causalmente involucrados en una disminución de la
extensión y división celular y, de esta modo, también con la elongación foliar en
respuesta al suelo secado ó compactado. Como el suelo se seque se incrementan
ambos la composición iónica y el pH de la savia xilemática, y asimismo esto puede
alterar el particionamiento del ABA en las células foliares y conducir a un transporte
preferencial de ABA hacia las células guarda (Sección 5.6).

El incremento en las concentraciones de ABA en la savia xilemática en plantas

deficientes de nitrógeno y sus consecuencias para las relaciones planta-agua y
crecimiento foliar son discutidos en el Capitulo 6. Las señales hormonales derivadas
de la raíz en la savia xilemática también afectan notoriamente el transporte a larga
distancia de nutrientes minerales, por ejemplo, vía caudal xilemático, la tasa de
transferencia xilema–floema (Sección 3.3.4) y la distribución de nutrientes minerales
dentro del vástago (Sección 3.2.4).

Página 84
3.2.2 Interacciones a lo largo de la vía, descarga del xilema

A lo largo de la vía del transporte de solutos en los vasos no vivos del xilema (i.e., en
el apoplasto), desde las raíces hacia las hojas se presentan interacciones importantes
entre los solutos y ambos las paredes celulares de los vasos y las células
parenquimáticas que circundan el xilema. Las principales interacciones son la
adsorción de intercambio de cationes polivalentes en las paredes celulares, y la
resorción (toma) y liberación de elementos minerales y de solutos orgánicos por las
células vivas circundantes (parénquima del xilema y floema).

3.2.2.1 Adsorción de intercambio y resorción

Las interacciones entre los cationes y grupos cargados negativamente en las paredes
celulares de los vasos del xilema (y traqueidas) son similares a aquellas en el AFS del
cortex radical (Fig. 2.2). El transporte a larga distancia de cationes en el xilema puede
compararse con el movimiento iónico en un intercambiador de cationes con un
correspondiente declive en la tasa de translocación de cationes como el Ca2+ y Cd2+,
en relación al agua, ó aniones como el fosfato. Esta adsorción de intercambio de
cationes no se limita a los vasos del xilemáticos, también las paredes celulares del
tejido circundante toman parte en estas reacciones de intercambio.

El grado de retraso en la translocación de cationes depende de la valencia del catión

(Ca2+ > K+), de su propia actividad, de la actividad de cationes que compiten, de la
densidad de cargas de grupos negativos (dicotiledóneas > monocotiledóneas), del pH
de la savia xilemática que puede variar entre 5 y 7 y del diámetro de los vasos del
xilema. La tasa de translocación en el xilema de cationes metales pesados se realza
mucho cuando los iones son complejados, por ejemplo, en el caso de cobre, zinc ó
cadmio.

Los solutos pueden también ser resorbidos (“secuestrados” ó “descargados”,

ver abajo) desde el xilema (apoplasto) hacia células vivas (transporte hacia el
citoplasma y vacuola) a lo largo de la vía de la savia xilemática desde las raíces hacia
las hojas. Por lo menos para la resorción de potasio, la bomba de eflujo de protones
de la membrana plasmática de células parenquimáticas del xilema es la fuerza motriz
para el antiporte H+/K+. Con la creciente longitud de la vía, asimismo puede disminuir
la concentración de aminoácidos en la savia xilemática por ejemplo, en leguminosas
noduladas. Sin embargo, puede también presentarse lo opuesto, es decir un
incremento en la concentración de solutos por un factor de dos ó mas, como se ha
encontrado para calcio y magnesio en ricino.

La resorción desde el xilema puede ser el resultado cualquiera del

almacenamiento transitorio ó permanente en el parénquima del xilema y otros tejidos
del tallo, ó de la transferencia xilema–floema, mediada por células especializadas
(células de transferencia del parénquima del xilema, Sección 3.3.4). En algunas
especies vegetales, es muy importante la resorción de ciertos elementos minerales
desde la savia xilemática y puede tener consecuencias importantes para la nutrición
mineral en estas plantas. Esto es mas evidentes en las llamadas especies vegetales
natrofóbicas (Sección 10.2). En estas especies vegetales (e.g., Phaseolus vulgaris) el
Na+ es retenido principalmente en las raíces y en el tallo inferior, mientras que en
especies natrofílicas (e.g., remolacha azucarera) sucede fácilmente la translocación
hacia las hojas (Fig. 3.2).

Página 85
Fig. 3.2 Distribución del sodio en fríjol (Phaseolus vulgaris L.) y remolacha azucarera (Beta vulgaris L.) 24
h después de que se suplió radicalmente 5 mм 22NaCl. Autoradiograma.

Esta restringida translocación ascendente del Na+ es causada por la acumulación

selectiva de Na+ en las células parenquimáticas del xilema junto con su
retranslocación hacia las raíces (Fig. 3.10). En ricino estos dos componentes
conducen a un agotamiento en la concentración de Na+ desde 0.8 a 0.2 mм en
corriente ascendente del xilema.

La resorción de Na+ desde la savia xilemática es por lo tanto un mecanismo

efectivo para restringir la translocación hacia las laminas foliares. Este mecanismo, sin
embargo, no es necesariamente ventajoso para la tolerancia a las sales en plantas
(ver además Sección 16.6) y también es desventajoso en plantas forrajeras. Para
nutrición animal el contenido de sodio en el forraje debe ser por lo menos 0.2% Como
se muestra en la Tabla 3.3, en Lolium perenne y Trifolium repens, el Na+ es
translocado fácilmente hacia los vástagos, mientras que en Phleum pratense y
Trifolium hybridum esta translocación es bastante limitada. Es evidente que a fin de
aumentar el contenido de sodio en el forraje es más importante la selección adecuada
de especies vegetales que la aplicación de fertilizantes de sodio.

Tabla 3.3
Efecto de fertilizar con sodio sobre el contenido radical y caulinar de
sodio en plantas de pastoreo a
Contenido de Na (% peso seco)
Sin fertilizante de Na Con fertilizante de Na
Especie vegetal Radical Caulinar Radical Caulinar
Lolium perenne 0.03 0.26 0.06 1.16
Phleum pratense 0.10 0.04 0.28 0.38
Trifolium repens 0.27 0.22 0.77 1.96
Trifolium hybridum 0.45 0.03 0.77 0.22
a
En base a Saalbach & Aigner (1970).

La resorción desde la savia xilemática en raíces y tallos puede también ser un

factor determinante en la distribución de micronutrientes en plantas. En ciertas
especies, como fríjol y girasol, el molibdeno es acumulado preferentemente en el
parénquima del xilema de raíces y tallos. En estas especies se presenta un abrupto
gradiente en la concentración de molibdeno desde las raíces hacia las hojas (Tabla
3.4). En contraste, en otras especies, como tomate, el molibdeno es translocado
rápidamente desde la raíz hacia las hojas. De acuerdo a este hallazgo, cuando es alto
el suministro de molibdeno en el medio nutritivo, se presenta más rápido toxicidad en
tomate que en fríjol ó girasol.

Página 86
 Tabla 3.4
Distribución del molibdeno en plantas de fríjol
y tomate suplidas con molibdeno en la
solución nutritiva a
Parte vegetal Contenido de molibdeno
(µg g–1 peso seco)
Fríjol Tomate
Hojas 85 325

Tallos 210 123

Raíces 1030 470

a
Concentración del molibdeno en solución: 4
mg l–1. En base a Hecht-Buchholz (1973).

3.2.2.2 Liberación ó secreción

La composición de la savia del xilema a lo largo de la vía de transporte puede también

cambiar mediante la liberación ó secreción de solutos desde las células circundantes.
Por ejemplo, en no leguminosas suplidas con nitrato, disminuye la concentración de
nitrato en la savia xilemática como aumenta la longitud de la vía, mientras que la
concentración de nitrógeno orgánico, glutamina en particular, aumenta. Por otro lado,
en leguminosas noduladas (donde se presente fijación de N2), la relación de amidas a
aminoácidos cambia a favor de los aminoácidos.

Además de estos aspectos específicos de la translocación del nitrógeno, la

liberación ó secreción de nutrientes minerales desde el parénquima del xilema (y tejido
del tallo en general) es de gran importancia para el mantenimiento de un suministro
continuo de nutrientes para las partes caulinares en crecimiento. En periodos de
amplio suministro a las raíces, los nutrientes minerales son resorbidos desde la savia
xilemática, mientras que en periodos de insuficiente suministro a las raíces ellos son
liberados en la savia xilemática. Los cambios en el contenido de potasio y nitrato en la
base caulinar reflejan este funcionamiento de los tejidos cercanos al xilema en
respuesta a cambios en los estados nutricionales vegetales. A partir de esta
información se ha desarrollado una prueba rápida para nitrato en la base del tallo
como medio para recomendar las dosis de aplicación de fertilizantes nitrogenados
(Sección 12.3.8).

3.2.2.3 Descarga del xilema en hojas

A pesar de la resorción caulinar a lo largo de la vía la mayoría de solutos y agua son

transportados en los vasos del xilema hacia las hojas. Aquí el agua es
preferentemente transportada por las venas principales hacia sitios de rápida
evaporación como los márgenes foliares, ó desde las terminaciones venosas vía
movimiento simplástico principalmente hacia los estomas. Aunque en hojas de
especies de pastos C3 y C4 las paredes de las venas en la vaina del haz están
suberizadas, ello no proporciona una barrera contra el flujo apoplástico de agua y
solutos. Dependiendo de la concentración y composición de solutos en la savia
xilemática que entra a la hoja, y la tasa de perdida de agua por transpiración, a lo largo
de su corriente por la hoja puede enriquecerse varias veces la concentración de
solutos en centros previsibles, como por ejemplo, en los márgenes foliares. Esto es
particularmente cierto cuando las concentraciones de elementos minerales son altas

Página 87
en el medio radical (e.g., sustratos salinos) y para elementos minerales como el boro y
silicio (Sección 3.2.4). A menos que no se remueva algo de esta excesiva acumulación
de solutos en los puntos terminales de la corriente transpiratoria, por ejemplo,
mediante su carga en el floema, por gutación, como se ha mostrado para boro ó en
glándulas epidérmicas en halófitas, se presentara necrosis en las puntas ó márgenes
foliares (Fig. 3.7). Esto refleja la insuficiente resorción de solutos a lo largo de la vía de
la corriente transpiratoria por la hoja.

Se puede conseguir evitar la excesiva acumulación de solutos en el apoplasto

foliar mediante otros mecanismos aparte de la toma por las células foliares mediante la
formación de sales de baja solubilidad en el apoplasto. Esta estrategia parece ser
usada particularmente para la eliminación de calcio soluble en gimnospermas. Los
cristales de oxalato de calcio son abundantes en acículas de varias gimnospermas en
las paredes celulares del mesófilo y particularmente del floema y en la pared exterior
de la epidermis (Fig. 3.3). Este mecanismo de precipitación parece ser una vía segura
de hacer frente con una continua importación de calcio desde el xilema el cual es
escasamente exportado al floema (Sección 3.4.3) y donde tienen que mantenerse muy
bajas las concentraciones iónicas en el simplasto. Se desconoce el origen del ácido
oxálico en el apoplasto. El ácido oxálico puede ser liberado desde el citoplasma ó
formado en el apoplasto durante la degradación oxidativa del ácido ascórbico el cual
sirve como antioxidante y se presenta en el apoplasto en concentraciones bastante
altas.

Fig. 3.3 Cristales de oxalato de calcio en el apoplasto de acículas. (Izquierda) Micrografía del floema de
una acícula de Junipera chinensis; (derecha) micrografía de un poro estomatal de una acícula de Picea
abies (L.) Karst. (Cortesía de S. Fink, 1991a, c.)

Por supuesto, la importación de solutos desde el xilema hacia las hojas y la

evaporación del agua no conduce necesariamente a la acumulación de solutos en el
apoplasto foliar. En plantas de rápido crecimiento con un bajo suministro de nutrientes,
la concentración de solutos en la savia xilemática declina abruptamente desde las
raíces hacia las hojas y dentro de la lámina foliar desde la base a la punta. Por
ejemplo, en cebada la concentración de magnesio en la savia xilemática disminuye
desde la base a la punta desde 1.1 a 0.1 mм y para potasio desde 18.0 a 8.0 mм.
Similarmente, en tomate el agua liberada por gutación desde las puntas foliares estuvo
virtualmente libre de solutos inorgánicos.

Es solo recientemente que ha habido un gran interés en estudiar los

mecanismos involucrados en la toma foliar de solutos desde el apoplasto. Esta
“descarga del xilema” ó “secuestro” de solutos desde el apoplasto foliar ahora es
razonablemente bien entendida para la toma de aminoácidos en leguminosas y un
numero de árboles perennifolios. Las células de la vaina del haz son centros de
Página 88
intensa excreción neta de protones lo que acidifica el apoplasto (Fig. 3.4), el gradiente
de protones a través de la membrana plasmática actúa como fuerza motriz para el
cotransporte de aminoácidos y ureidos. En leguminosas la actividad de la bomba de
protones es alta antes del llenado de vainas y desaparece durante la formación de
vainas. En la membrana plasmática de células foliares parece estar establecida la
existencia de al menos dos sistemas separados de transporte para aminoácidos
alifáticos.

Fig. 3.4 Modelo para el secuestro de solutos desde la savia xilemática (“descarga del xilema”) en células
foliares

Aunque no hay información disponible sobre los mecanismos por los que los
nutrientes minerales son secuestrados desde el apoplasto foliar, también es probable
un cotransporte protón–anión para aniones inorgánicos (e.g., NO ) (Fig. 3.4) como
está establecido para células radicales (Fig. 2.9). La toma de cationes nutrientes
minerales puede ser mediada por un mecanismo antiporte–protón como se ha
mostrado para la resorción de K+ del xilema en el tejido caulinar. En vista de las
frecuentes altas concentraciones de nutrientes minerales en la savia xilemática y en el
apoplasto foliar, por ejemplo entre 5 y 18 mм K+ los canales iónicos en la membrana
plasmática de células foliares (Fig. 3.4) pueden muy probablemente jugar un rol clave
en la “descarga del xilema” de lo que en la toma iónica por células rizodérmicas
(Sección 2.4.2). Se disponen de varios métodos para obtener el fluido apoplástico
foliar y la aplicación de estos métodos no solo para la determinación de
concentraciones de fitohormonas en el apoplasto foliar sino también de nutrientes
minerales mejoraran nuestro conocimiento del mecanismo de este paso final del
transporte a larga distancia en el xilema desde las raíces a las hojas.

3.2.3 Efecto de la tasa de transpiración sobre la toma y translocación

La tasa del flujo hídrico a través de la raíz (transporte a corta distancia) y en los
vasos del xilema (transporte a larga distancia) es determinada por la presión radical y
la tasa de transpiración. Un aumento en la tasa de transpiración puede, ó no puede,
realzar la toma y translocación de elementos minerales en el xilema. Se puede
conseguir el realce de varias formas, como se muestra en la Fig. 3.5. El esquema A es
cierto para elementos minerales como boro y silicio, excepto en el caso del arroz de

Página 89
aniego (Sección 10.3.2). El esquema C puede ser importante para plantas cultivadas
en suelo (Sección 15.2), particularmente en sustratos salinos (Sección 16.6).
Independiente de la transpiración la toma y tasa de translocación de elementos
minerales depende predominantemente de los siguientes factores:

Fig. 3.5 Modelo de los posibles efectos realzantes de las altas tasas de transpiración sobre la toma y
translocación de elementos minerales en raíces. A. Transporte “pasivo” de elementos minerales a través
del apoplasto hacia el estele. B. Eliminación más rápida de los elementos minerales liberados en los
vasos xilemáticos. C. Incremento en el caudal de la solución externa hacia el rizoplano y eventualmente
en el espacio libre aparente cortical, favoreciendo la toma activa en el simplasto. E, endodermis; X,
xilema; flecha, flujo de agua (A y C ver texto)

1. Edad vegetal. En plántulas y plantas jóvenes con una pequeña área de superficie
foliar, los efectos realzantes de la transpiración usualmente son ausentes; la toma de
agua y transporte de solutos en el xilema hacia los vástagos son determinados
principalmente por la presión radical. Como la edad y el tamaño vegetal aumenten,
aumenta la importancia relativa de la tasa de transpiración, particularmente para la
translocación de elementos minerales.

2. Hora del día. En hojas hasta el 90% de la transpiración total es estomatal. Durante
el periodo de luz, las tasas de transpiración y de este modo el posible realce de la
toma y translocación de elementos minerales son mucho mayores que durante el
periodo de oscuridad. Las caídas transitorias a corto plazo en las tasas de
translocación de elementos minerales al comienzo del periodo oscuro reflejan el
cambio de caudal mediado por la transpiración a mediado por la presión radical. Un
consistente y sincronizado patrón diurno de la tasa de transpiración y la tasa de toma
de potasio y nitrato es probablemente causado por los cambios en la disponibilidad
radical de carbohidratos ó por el control por retroalimentación en la toma.

Las leguminosas noduladas muestran un particular patrón diurno en el

transporte del nitrógeno fijado hacia el vástago. La abrupta disminución en el caudal
xilemático conducido por transpiración durante el periodo oscuro es compensada por
un abrupto aumento en la concentración del nitrógeno fijado (como ureidos, ver
Capitulo 7) en la savia xilemática, manteniendo de este modo constante la tasa total
de transporte xilemático de nitrógeno fijado durante todo el ciclo luz/oscuridad.

Página 90
 3. Concentración externa. Es bien conocido que un aumento en la concentración de
elementos minerales en el medio nutritivo puede realzar el efecto de la tasa de
transpiración sobre la toma y translocación de elementos minerales. Esto es más
probable el resultado del transporte que se muestra en los esquemas A y C en la Fig.
3.5. Usualmente, las tasas de translocación son mas sensibles a las diferentes tasas
de transpiración que a las tasas de toma, como se muestra para sodio en la Tabla 3.5.
El efecto de la transpiración sobre el potasio es insignificante comparando con el
sodio. Esta diferencia corresponde a las diferencias en las isotermas de toma de estos
elementos a crecientes concentraciones externas (Fig. 2.22). A bajas concentraciones
externas el flujo xilemático de nitratos en plantas de maíz tampoco es afectado al
disminuir la tasa de transpiración a 50%, y se requiere una reducción en la tasa de
transpiración a 20% antes que se evidencie una mayor declinación en el flujo de
nitratos.

Tabla 3.5
Efecto de la tasa de transpiración en plantas de remolacha azucarera sobre la toma y
translocación de potasio y sodio desde soluciones nutritivas a, b
Potasio Sodio
Concentración Baja Alta Baja Alta
externa (mм) transpiración transpiración transpiración transpiración
Tasa de toma (μmol por planta (4h)–1
+ +
1K + 1Na 4.6 4.9 8.4 11.2
10 K+ + 10Na+ 10.3 11.0 12.0 19.1
Tasa de trasporte (μmol por planta (4h)–1
1K+ + 1Na+ 2.9 3.0 2.0 3.9
10 K+ + 10Na+ 6.5 7.0 3.4 8.1
a
En base a Marschner & Schafarczyk (1967) y W. Schafarczyk (no publicado).
b
Transpiración en valores relativos: baja transpiración = 100; alta transpiración = 650.

4. Tipo de elemento mineral. Bajo de otro modo condiciones comparables (e.g., edad
vegetal y concentración externa), el efecto de la tasa de transpiración sobre la toma y
transporte sigue una jerarquía de elementos minerales típicamente definida.
Usualmente ausente ó solo bajo para potasio, nitrato y fosfato pero puede ser
significante para sodio (Tabla 3.5) ó calcio. Por lo general, la transpiración realza la
toma y translocación de moléculas no cargadas a mayor grado que para los iones. Hay
una estrecha relación entre la tasa de transpiración y la tasa de toma de ciertos
herbicidas. La toma y translocación de elementos minerales en forma de moléculas es
de gran importancia en los casos de boro (ácido bórico; Fig. 2.13) y silicio (ácido
monosilícico; ver también Sección 10.3). Se muestra para plantas de avena una
estrecha correlación entre la transpiración y la toma de silicio en la Tabla 3.6.

Tabla 3.6
Toma medida y calculada de silicio en relación con la transpiración
(consumo de agua) en plantas de avena a
Días Transpiración Toma medida Toma calculada de
después de (ml por (mg por Si b
cosecha planta) planta) (mg por planta)
44 67 3.4 3.6
58 175 9.4 9.4
82 910 50.0 49.1
109 2785 156.0 150.0
a
A partir de Jones & Handrek (1965).
b
Concentración de silicio en la solución del suelo: 54 mg l1.

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 Hay una perfecta concordancia entre el contenido de silicio medido en plantas y
aquel previsto a partir de los valores de transpiración (agua perdida por concentración
de silicio en la solución del suelo). Por lo tanto la acumulación de silicio en la materia
seca caulinar puede ser un parámetro adecuado para calcular la eficiencia de uso del
agua (WUE; kg materia seca producida/kg agua transpirada) en cereales cultivados en
campo bajo agua lluvia. Sin embargo, este parámetro no es adecuado, por ejemplo, en
plantas cultivadas bajo diferentes regímenes de irrigación así como en plantas
cultivadas en soluciones nutritivas, ó cuando se comparan diferentes genotipos dentro
de una especie como cebada.

Aun en plantas donde se encuentran estrechas correlaciones entre la

transpiración y la toma de silicio, las raíces no son completamente permeables al
transporte radial del silicio. En células endodérmicas de trigo se hallan grandes
deposiciones de silicio aumentando desde las zonas radicales apicales a las básales y
tales deposiciones endodérmicas son típicas para cereales cultivados en campo.

La ausencia de efecto de las tasas reducidas de transpiración sobre el

transporte de la raíz al vástago de nutrientes minerales puede indicar una alta
proporción de transferencia de xilema a floema en el tejido caulinar, ó un
correspondiente aumento en las concentraciones xilemáticas de los nutrientes
minerales. Alternativamente, recientemente se ha enfatizado en la intervención de un
componente no transpiracional del transporte xilemático, es decir el llamado contraflujo
de Münch. Este componente se basa en el reciclaje de agua derivada del caudal
floemático de solutos desde vástagos a raíces (Sección 3.4.4) y la liberación de esta
agua, y algunos de estos solutos (fracción reciclada) en el xilema. De acuerdo a
Tanner & Beevers (1990) las cantidades calculadas de agua reciclada de este modo
varían entre 9% (a altas tasas de transpiración) y 30% (a bajas tasas de transpiración)
de la toma radical total de agua en plantas de maíz. Por varias razones se ha
cuestionado los valores en este alto rango por Smith (1991). No obstante, el reciclaje
de agua en plantas debe tomarse en cuenta con relación al reciclaje de nutrientes
minerales en general y la distribución caulinar del calcio en particular (Sección 3.4.3).

3.2.4. Efecto de la tasa de transpiración sobre la distribución caulinar

El transporte xilemático a larga distancia de exclusivamente un elemento mineral se

espera que presente un marcado patrón de distribución en los órganos caulinares que
depende de ambos la tasa de transpiración (e.g., ml g –1 peso seco cada día) y
duración de la transpiración (e.g., edad del órgano). Esto es cierto, por ejemplo, para
manganeso, en donde la misma planta (árbol de arce) y edad foliar similar las “hojas
de sol” (altas tasas de transpiración) tienen contenidos más altos de manganeso en su
materia seca que las “hojas de sombra” (bajas tasas de transpiración). Ambos la
distribución y el contenido de silicio usualmente reflejan la perdida de agua de varios
órganos. El contenido de silicio aumenta con la edad foliar y es particularmente alto en
las espigas de cereales como cebada. Aún dentro de cierto tejido, la distribución de
silicio semeja la vía del flujo transpiracional en el apoplasto. El silicio es depositado en
las paredes de las células epidérmicas ó en el pericarpo y capa externa de aleurona
de semillas de pastos como Setaria italica.

La distribución de boro también está relacionada con la perdida de agua del

órgano caulinar, como se muestra por la distribución de boro en vástagos de colza en
respuesta al suministro creciente de boro (Fig. 3.6). El gradiente típico en las tasas de
transpiración en los órganos caulinares (hojas > vainas >> semillas) corresponde al
gradiente en el contenido de boro.

Página 92
 Fig. 3.6 Efecto de la creciente aplicación de boro al suelo en la distribución caulinar de boro en colza.
(Recalculado a partir de Perth et al., 1975.)

Aún para una hoja en particular, un excesivo suministro de boro crea un

gradiente abrupto en el contenido de boro: pecíolos < mitad de la lamina foliar < punta
foliar. La necrosis en los márgenes ó puntas foliares es por lo tanto un síntoma típico
de la toxicidad por boro (Fig. 3.7). En plantas afectadas por sales los síntomas visibles
de toxicidad (e.g., por cloruros) son a menudo bastante similares, reflejando el patrón
de distribución mediado por transpiración dentro del vástago y sus órganos.

Fig. 3.7 Toxicidad por boro en hojas de lenteja. (Izquierda) control; (derecha) toxicidad por boro.

Frecuentemente, se observa una estrecha correlación positiva entre la distribución de

calcio y las tasas de transpiración de los órganos caulinares. Esto se muestra, por
ejemplo, por el bajo contenido de calcio en la materia seca de frutos frescos de baja
transpiración (<0.3% de calcio) comparando con hojas (3-5% de calcio) en la misma
planta. Una disminución en la tasa de transpiración disminuye más aún el contenido de
calcio en los frutos (Tabla 3.7). El efecto de la transpiración en el magnesio es mucho
menor que su efecto en el calcio, y en el potasio es insignificante. A pesar de las
correlaciones mostradas en la Tabla 3.7, las interacciones entre las tasas de influjo de
agua y de calcio son mucho más complejas en un órgano vegetal (Sección 3.4.3).

Página 93
 Tabla 3.7
Efecto de las tasas de transpiración caulinar de pimiento rojo
durante el crecimiento del fruto sobre el contenido de elementos
minerales en los frutos a
Contenido de elementos Peso seco
Tasa de minerales fruto
–1
transpiración (mg g peso seco)
(relativa) K Mg Ca (g por fruto)
100 91.0 3.0 2.75 0.62

35 88.0 2.4 1.45 0.69

a
A partir de Mix & Marschner (1976b).

El hecho de que las tasas de transpiración son mayores y los potenciales

hídricos foliares son menores en el muérdago que en la planta huésped explica
presumiblemente por que los parásitos xilemáticos como el Loranthus pueden
competir efectivamente con el huésped por los elementos minerales, en particular
nitrógeno, en el fluido xilemático, y por lo tanto también mantener un alto influjo de
fitohormonas radicales como las citoquininas.

La influencia de la transpiración sobre la distribución difiere no solo entre

elementos minerales sino también entre las varias formas del mismo elemento, como
se muestra en la Fig. 3.8 para nitrógeno. Mientras que la distribución caulinar de 15N
de amonio es independiente de las tasas de transpiración (perdida de agua) foliar y es
translocado preferentemente al ápice caulinar, el cual actúa como demanda del
nitrógeno reducido, el 15N de nitrato obedece bastante estrechamente el patrón de
transpiración. La disminución en el flujo xilemático de agua y nitratos hacia las hojas
más viejas de especies vegetales como el fríjol está causalmente relacionado con una
disminución regulada endógenamente en la conductividad hidráulica causada por el
taponamiento de los vasos xilemáticos en la unión del pulvínulo. Este taponamiento
puede ser considerado como un paso primario de la secuencia programada que
conduce a la disminución en la importación xilemática de nutrientes minerales y
fitohormonas hacia la hoja y, de este modo, hacia la senescencia foliar.

Fig. 3.8 Tasas de transpiración y distribución de nitrógeno marcado ( 15N) en diferentes hojas de fríjol
15NO
después de suplir radicalmente y 15NH . (Redibujado a partir de Martin, 1971.)

Página 94
3.3 Transporte floemático

3.3.1 Principios del transporte y anatomía del floema

El transporte floemático a larga distancia sucede en células vivas, los tubos cribosos
(Fig. 3.9). Los principios del mecanismo de transporte en el floema fueron propuestos
ya en 1930 por Münch en su hipótesis de flujo por presión (Druckstromtheorie) en base
al principio del osmometro. Este ha sido ya discutido en la sección 2.8 para la presión
radical. Münch sugirió que solutos como la sacarosa se concentran en el floema foliar
(i.e., carga del floema) y el agua es chupada hacia el interior del floema, creando una
presión interna positiva. Esta presión induce un flujo másico en el floema hacia los
centros de menor presión positiva causada por la eliminación de solutos desde el
floema. La tasa y dirección del flujo están por lo tanto estrechamente relacionados con
la liberación ó descarga en la demanda. Este tipo de flujo másico conducido por
presión en el floema difiere del xilema en tres importantes formas: (a) Los compuestos
orgánicos son los solutos dominantes en la savia floemática; (b) el transporte sucede
en célula vivas; y (c) la descarga de solutos en la demanda juega un rol importante.

Fig. 3.9 Área transversal de un haz vascular caulinar de maíz. Recuadro: tubo criboso con poros de la
placa cribosa y “proteínas P”. (A partir de Eschrich, 1976.)

Para nutrientes minerales los principales centros (fuentes) para la carga del floema
están localizados en el tallo (Sección 3.3.4) y en las hojas como componentes
cualquiera del suministro de nutrientes minerales a demandas en crecimiento (ápices
caulinares, frutos, raíces) ó del reciclaje de nutrientes (Sección 3.4.4). Un ejemplo del
transporte regulado principalmente por la relación fuente–demanda de un nutriente
mineral se muestra mostrado en la Fig. 3.10 para fósforo. Después de la aplicación a
una de las dos hojas primarias maduras, el fósforo marcado es transportado al ápice
caulinar y raíces mientras que el transporte a la otra hoja primaria es insignificante. En
contraste, el sodio (Fig. 3.10) no es transportado al ápice caulinar sino que se mueve
exclusivamente hacia abajo (basipetalmente) a las raíces donde es confinado a las
zonas básales. A partir de aquí se presenta un considerable eflujo neto de sodio. Este
ejemplo además refleja el rol del transporte floemático en el ciclaje de elementos
minerales y particularmente en la prevención de acumulación caulinar de sodio en
especies vegetales natrofóbicas. La capacidad del transporte bidireccional a larga
distancia de iones específicos está causalmente relacionada con la fisiología y
anatomía del floema y sus elementos.

Página 95
Fig. 3.10 Retranslocación del fósforo (32P) y sodio (22Na) marcados después de la aplicación de la punta
de una hoja primaria en fríjol. Autoradiograma, 24 h después de aplicación.

Dentro del floema los elementos del tubo criboso están asociados con células
acompañantes y células parenquimáticas (Fig. 3.9). Algunos de estos elementos
individuales del tubo criboso están alargados de punta a punta en largas series,
formando los tubos cribosos los cuales están conectados por poros conspicuos
(recuadro, Fig. 3.9) llamados poros de la placa cribosa. Los tubos cribosos son
sistemas vasculares altamente especializados para el transporte de solutos a larga
distancia. Las células del tubo criboso contienen una delgada capa de citoplasma,
formada de filamentos transcelulares (llamadas proteínas P) que pasan a través de los
poros de la placa cribosa. Las características anatómicas del transporte a larga
distancia en los tubos cribosos a través de los poros de la placa cribosa son similares
a aquellas del transporte a corta distancia en el simplasto a través de los
plasmodesmos.

En la mayoría de especies vegetales los poros de la placa cribosa están

forrados con calosa, un polisacárido altamente hidratado. Hay buena evidencia que la
calosa pueda hincharse rápidamente y llenar los poros, bloqueando así el transporte a
larga distancia en los tubos cribosos. La formación de calosa es fuertemente realzada
por el Ca2+ aún a concentraciones de pocos µм. Esto significa que solo muy bajas
concentraciones de Ca2+ libre pueden estar presentes en la savia floemática para el
funcionamiento normal del transporte a larga distancia. El taponamiento de los poros
de los tubos cribosos también es inducido por factores como el tratamiento con calor ó
perturbación mecánica del tallo, así como por lesiones mecánicas de los tubos
cribosos, por incisión, por ejemplo. Una incisión causa una caída súbita en la alta
presión interna de los tubos cribosos (>10 bars), lo cual presumiblemente dispara el
mecanismo de taponamiento de las placas de los tubos cribosos. Considerando el rol
de los tubos cribosos como canales conectores de alimento, puede pensarse que
estos procesos desempeñan la misma función de una “válvula de seguridad” que evita
la “el sangrado” cuando el sistema está lesionado. Para estudios experimentales en
transporte a larga distancia este mecanismo de taponamiento es ambos una ventaja y
una desventaja. Es una ventaja en que muy rápido después de la decapitación de la
planta, solo se obtiene exudado xilemático en el muñón de la raíz ó tallo; es una
desventaja, en que, con pocas excepciones –por ejemplo, los pedúnculos
inflorescentes de ciertas especies de árboles de palma– es muy difícil recolectar
exudado floemático y así conducir extensos estudios sobre la composición de
elementos minerales de la savia floemática. Hay algunas especies vegetales (e.g.,
Ricinus y Lupinus spp.) de los que pequeñas cantidades de exudado floemático
pueden recolectarse relativamente fácil mediante una incisión cuidadosa. Sin
embargo, con la técnica de la incisión hay siempre la posibilidad de contaminación de
la savia floemática por células parenquimáticas cortadas y por sustancias

Página 96
apoplásticas. Otro método es usar insectos chupadores como áfidos y saltones. En el
proceso de alimentación, estos insectos insertan su estilete en el tejido floemático y los
tubos cribosos. Si el estilete es cortado, por ejemplo con un rayo láser este permanece
en el tejido y la alta presión interna en los tubos cribosos forza a la savia floemática a
salir por la apertura del estilete. Esta técnica por supuesto, es muy difícil, y las
cantidades de exudados obtenidos son bastante pequeñas. Por estas razones es
bastante limitado nuestro conocimiento del transporte a larga distancia basado en el
análisis de la savia floemática, particularmente para elementos minerales.

3.3.2 Composición de la savia floemática

La savia floemática tiene una alto pH (7–8) y contiene altas concentraciones de

solutos, en promedio 15-25% materia seca. Un análisis comprensivo de la
composición de la savia floemática se muestra en la Tabla 3.8. El principal
componente es usualmente la sacarosa, la cual puede comprender hasta el 90% de
los sólidos. La proporción de sacarosa a otros solutos depende del centro de
recolección de la savia floemática, está es muy alta, por ejemplo cerca de la espiga en
cereales (Sección 5.4). Además de la sacarosa, entre otros solutos orgánicos los
aminoácidos están usualmente presentes en altas concentraciones (Tabla 3.8); las
amidas glutamina y asparragina pueden representar hasta el 90% de está fracción,
mientras que la concentración de nitrato y amonio es usualmente muy baja. Son
también abundantes en la savia floemática los aniones ácidos orgánicos como el
citrato y el malato, y en lupino blanco las concentraciones de succinato pueden
alcanzar los mismos órdenes de magnitud que la concentración total de N–amino.
También se encuentran en la savia floemática un amplio rango de compuestos
orgánicos, por ejemplo vitaminas, hormonas, proteínas y ATP.

Tabla 3.5
Comparación de los niveles de solutos orgánicos e inorgánicos en exudados floemáticos y
xilemáticos de Nicotiana glauca a
Exudado floemático Exudado xilemático
(incisión del tallo) (traqueal) Relación de
pH 7.8–8.0 pH 5.6–5.9 concentración
Sustancia (μg ml–1)b (μg ml–1)b floema/xilema
Materia seca 170–196c 1.1–1.2 c 155–169
Sacarosa 155-168 c ND –
Azucares Ausente NA –
reductores 10808.0 283.0 38.2
Compuestos amino ND NA –
Nitrato 45.3 9.7 4.7
Amonio 3673.0 204.3 18.0
Potasio 434.6 68.1 6.4
Fósforo 486.4 63.8 7.6
Cloruro 138.9 43.3 3.2
Azufre 83.3 189.2 0.44
Calcio 104.3 33.8 3.1
Magnesio 116.3 46.2 2.5
Sodio 9.4 0.60 15.7
Hierro 15.9 1.47 10.8
Zinc 0.87 0.23 3.8
Manganeso 1.20 0.11 10.9
Cobre
a
A partir de Hocking (1980b)
b
ND, no presente en cantidad detectable; NA, datos no disponibles
c
mg ml–1

Página 97
 De los elementos minerales, el potasio usualmente presenta con mucho la mayor
concentración, seguido del fósforo, magnesio y azufre (Tabla 3.8). El azufre esta en
las formas reducidas (glutatión > metionina > cisteína ó cisteína > glutatión) y como
sulfato. Las concentraciones de sulfato en la savia floemática pueden ser tan altas
como del fosfato. El cloruro y el sodio pueden también presentarse a concentraciones
considerablemente altas (Tabla 3.8), pero esto depende fuertemente del suministro
externo y la especie vegetal. En contraste, la concentración de calcio en la savia
floemática es muy baja.

Son raros los datos confiables sobre la concentración de micronutrientes en la

savia floemática (Tabla 3.8). En savia floemática recolectada a partir de incisión
caulinar en brócoli se encontraron concentraciones bastantes alta de boro (6–13 µg
ml–1). No hay datos de concentraciones de molibdeno y níquel en la savia floemática.

Con excepción del calcio, la concentración de todos los solutos es usualmente

varias veces mayor en el exudado floemático que en el exudado xilemático (Tabla 3.8).
Los datos en la Tabla 3.8 de la composición de la savia floemática concuerdan bien
con los análisis de tallos de ricino, lupino blanco y arroz. Para una revisión
comprensiva de la composición de la savia floemática, el lector es referido a Ziegler
(1975).

3.3.3. Movilidad en el floema

Todos los nutrientes minerales han sido hallados en la savia floemática, excepto
molibdeno y níquel donde hasta ahora no hay datos disponibles. Sin embargo surge la
cuestión, de si la savia floemática, particularmente los exudados recolectados por
incisión, reflejan completamente la movilidad en vivo de los elementos minerales en el
transporte floemático a larga distancia de la fuente a la demanda. Otra aproximación al
estudio de la movilidad floemática es el uso de elementos marcados (isótopos
radioactivos ó estables) para seguir el transporte a larga distancia después de su
aplicación, por ejemplo, a la punta de la lamina foliar (Fig. 3.10). Debido al gradiente
en el potencial hídrico del xilema, la retranslocación desde las puntas foliares y desde
fuera de la hoja tratada debe presentarse en el floema. En base a tales estudios y en
consideración de los datos sobre la composición de la savia floemática, los nutrientes
minerales pueden ser clasificados dependiendo de su movilidad en el floema (Tabla
3.9). El sodio ha sido incluido como nutriente mineral para algunas especies vegetales
y su movilidad en el floema es de particular importancia para plantas cultivadas en
sustratos salinos.

Tabla 3.9
Diferencias características en la movilidad de nutrientes
minerales en el floema
Alta movilidad Movilidad Baja movilidad
intermedia
Potasio Hierro Calcio
Magnesio Zinc Manganeso
Fósforo Cobre
Azufre Boro
Nitrógeno (N-amino) Molibdeno
Cloro (Sodio)

La clasificación en la Tabla 3.9 es por supuesto, solo una primera aproximación ya

que se ignoran ciertos factores, por ejemplo, las diferencias genotípicas ó el estado
nutricional vegetal. Sin embargo, para los macronutrientes, excepto calcio (ver en

Página 98
Sección 3.4.3), la movilidad floemática es generalmente alta, y para los
micronutrientes es por lo menos intermedia con excepción del manganeso. Para el
molibdeno se ha establecido una movilidad floemática bastante alta a partir de ambas
mediciones directas e indirectas. Estudios sobre la movilidad floemática del boro se
han llevado a cabo mediante el seguimiento en el tiempo de la translocación del boro
en frutos en desarrollo como en maní y particularmente con la ayuda de isótopos de
boro. Tales investigaciones consideradas junto con las concentraciones bastante altas
de boro que se presentan en los exudados floemáticos (Sección 3.3.2) revelan
claramente la movilidad floemática del boro. Cantidades considerables de boro son
translocadas en el floema hacia las demandas en crecimiento, por ejemplo, yemas
florales, después de la aplicación foliar. De este modo el boro puede ser clasificado
por lo menos de movilidad intermedia en el floema.

Aunque puede demostrarse algún transporte a larga distancia en el floema con

manganeso marcado, su movilidad es generalmente muy baja. Lo mismo es cierto
para calcio. Aunque pueden encontrarse concentraciones considerables de calcio en
la savia floemática (Tabla 3.8) es no obstante apropiado clasificar el calcio como un
nutriente mineral de muy baja movilidad floemática. Si se asumiera que la savia
floemática liberada a una demanda en crecimiento (e.g., ápice caulinar, fruto joven)
refleja su demanda requerida para nutrientes minerales, la observada relación
calcio/potasio cercana a 1/100 en la savia floemática en la Tabla 3.8 es 5 a 10 veces
más bajas para cubrir esta demanda. Puede sacarse una conclusión similar a partir de
otros análisis de savia floemática y de este modo, la mayoría del calcio demandado
por demandas en crecimiento tiene que ser cubierto por importación vía xilema
(Sección 3.4.3).

3.3.4 Transferencia entre el xilema y el floema

En los haces vasculares, el floema y xilema están separados por solo unas pocas
células (Fig. 3.9). En la regulación del transporte a larga distancia, es muy importante
el intercambio de solutos entre los dos sistemas conductores. A partir de las
diferencias de concentración mostradas en la Tabla 3.8 es evidente que puede
presentarse transferencia del floema al xilema cuesta abajo, a través de la membrana
plasmática de los tubos cribosos, si existe un gradiente de concentración adecuado.
En contraste para la mayoría de solutos orgánicos e inorgánicos una transferencia del
xilema a floema es usualmente un transporte cuesta arriba en contra de un abrupto
gradiente de concentración entre el apoplasto (xilema) y el simplasto de las células
parenquimáticas circundantes al xilema y las células del floema (Fig. 3.9). La
transferencia del xilema a floema es de particular importancia para la nutrición mineral
vegetal, debido a que el transporte xilemático es dirigido principalmente a los centros
(órganos) de mayor transpiración, los cuales usualmente no son los centros de mayor
demanda para nutrientes minerales. Esta transferencia de solutos orgánicos e
inorgánicos puede presentarse a lo largo de toda la vía desde las raíces al vástago, y
el tallo juega un rol importante en este aspecto, más probablemente vía células de
transferencia (Fig. 3.11). En tallos, los centros de intensa transferencia xilema a floema
son los nudos, que funcionan en cereales, por ejemplo, para nutrientes minerales
como potasio y en soya para aminoácidos. En el transporte de aminoácidos en soya
desde las raíces al vástago, entre el 21 y 33% de la transferencia total del xilema al
floema se presento en el tallo y entre el 60 y 73% en las láminas foliares.

Página 99
 Fig. 3.11 Transporte a larga distancia en el xilema (X) y floema (P) en un tallo con una hoja conectada y
transferencia xilema a floema mediada por una célula de transferencia (T).

La proporción de transferencia xilema a floema en el tallo es influenciada por el

caudal xilemático, i.e., también por la tasa de transpiración. En el tomate la duplicación
del caudal xilemático redujo la transferencia de aminoácidos en el tallo marcadamente
a favor de una mayor proporción transportada a las hojas más viejas a expensas del
ápice caulinar. Así mismo por esta razón también se espera cierto ritmo diurno en el
particionamiento de solutos entre las hojas maduras y el ápice caulinar ó frutos, a no
ser que esto no sea compensado por una mayor transferencia xilema a floema en las
láminas foliares.

La información es escasa acerca del proceso opuesto, la transferencia de

floema a xilema. En trigo, después de la antesis la retranslocación floemática desde la
hoja bandera hacia el tallo es seguida por una considerable liberación en el xilema de
fósforo, magnesio, y nitrógeno pero no de potasio. Estos nutrientes minerales son
subsecuentemente transportados por el xilema hacia las espigas. En lupino blanco por
lo menos en algunas regiones del tallo, en el transporte hacia el ápice caulinar la
transferencia floema a xilema parece ser de mayor importancia que la transferencia en
la dirección opuesta.

3.4 Importancia relativa del floema y el xilema para el transporte a larga distancia
de los nutrientes minerales

3.4.1 General

Son difíciles de hacer valoraciones cuantitativas precisas sobre la importancia relativa

del transporte floemático y xilemático de solutos hacia partes ú órganos vegetales.
Para tales valoraciones no solo se requieren las concentraciones de solutos, sino
también la velocidad del transporte y el área transversal de los vasos conductores, de
acuerdo a la siguiente relación:

Página 100
 Transferencia de masa específica = velocidad x concentración
(g h–1 cm–2) (cm h–1) (mg ml–1)

La velocidad de transporte xilemático y floemático varía enormemente.

Frecuentemente se hallan en promedio velocidades entre 10 y 100 cm h–1, y las tasas
en el floema son usualmente mucho menores que en el xilema. En pedúnculos de fruto
de lupino blanco, se han reportado velocidades máximas de 22 cm h–1 en el floema y
147 cm h–1 en el xilema.

Nuestro conocimiento actual acerca de la importancia relativa de la importación

y exportación de elementos minerales en el xilema y floema hacia partes ú órganos
vegetales se basa principalmente en análisis detallados de la savia floemática y
xilemática en diferentes partes caulinares en plantas individuales y los
correspondientes contenidos de elementos minerales en las partes caulinares en
sucesivas cosechas.

3.4.2 Nutrientes minerales con alta movilidad floemática

Para nutrientes minerales con alta movilidad floemática como potasio, fósforo ó
nitrógeno como N–amino, la importancia relativa del transporte floemático y xilemático
a un órgano depende principalmente de la etapa de desarrollo del órgano como se
muestra en la Tabla 3.10 para el N–amino durante la vida de una hoja individual.

Tabla 3.10
Importación y exportación de nitrógeno durante la vida de una
hoja de plantas de ricino alimentadas con nitrato a
Días después Nitrógeno (nmol por hoja)
de emergencia Xilema (N– Floema Cambio
foliar NO3)b neto
1-12 + 2.7 (0.23) + 1.4 + 4.10

13-20 + 2.5 (0.43) – 1.1 + 1.36

21-40 + 2.8 (0.63) – 3.7 – 0.87

41-60 + 1.4 (0.48) – 4.0 – 2.63

a
En base a Jeschke & Pate (1992).
b
Importación de N–NO3 por la savia xilemática

A lo largo de la vida de la hoja la planta de ricino alimentada con nitrato, fue alta
la importación de nitrógeno por la savia xilemática y continuó a una alta tasa y solo
declino al inicio de la senescencia. La adicional importación floemática de nitrógeno
durante la rápida expansión foliar fue seguida por un abrupto incremento en la
exportación floemática de tal manera que la exportación fue mayor que la importación.
La importación de nitrato represento solo una pequeña fracción del nitrógeno
importado. Las tasas de exportación floemática de nitrógeno coincidieron
estrechamente con las tasas netas de fijación de CO2 por la lámina.

Se han obtenido en principio, datos similares sobre el curso del tiempo para la
importación y exportación xilemática y floemática de potasio y fósforo durante la vida
de hojas individuales en cebada. Una falta de cambio en los contenidos netos de los
elementos minerales altamente móviles en el floema en hojas completamente

Página 101
expandidas es por lo tanto un reflejo de ó el cese de la importación ó, mas probable,
de un equilibrio entre la importación y exportación (retranslocación).

3.4.3 Nutrientes minerales de baja movilidad floemática; Ejemplo Calcio

Debido a sus bajas concentraciones en la savia floemática (Sección 3.3.2) la

importación del calcio hacia demandas en crecimiento como los ápices caulinares,
hojas jóvenes ó frutos se presenta casi exclusivamente en el xilema, mientras que la
importación floemática es insignificante como se mostró para ricino en la Tabla 3.11.
Esto contraste marcadamente con el potasio del cual la mayoría (yemas terminales) y
por lo menos la mitad (hojas jóvenes) de la importación total neta se presenta por el
floema. La importación floemática de magnesio contribuye en un 25 y 40% de la
importación total, respectivamente.

Tabla 3.11
Importación xilemática y floemática de potasio, magnesio y calcio
en la yema Terminal y hojas más jóvenes de ricino a
Yema Terminal Hojas más jóvenes
K Mg Ca K Mg Ca
Xilema 3.9 8.0 4.2 20.6 5.2 2.4

Floema 20.4 2.0 0.03 19.3 2.0 0.03

a
Datos en μmol por planta por 9 días. Datos recalculados a
partir de Jeschke & Pate (1991b).

A fin de cubrir la relativamente alta demanda de calcio de las demandas en

crecimiento, particularmente en especies vegetales dicotiledóneas que tienen una alta
capacidad de intercambio catiónico en el apoplasto (Sección 8.6), se requiere un
mayor caudal xilemático hacia estos órganos. Frutos en desarrollo de maní y
tubérculos de papa son excepciones ya que ellos pueden cubrir parte de su demanda
de calcio mediante su toma directa desde la solución del suelo. Los ápices caulinares,
las hojas jóvenes, particularmente aquellas rodeadas de hojas maduras (e.g., col), y
los frutos carnosos se caracterizan por bajas tasas de transpiración e inherentes bajas
tasas de caudal xilemático. Por lo tanto son endémicas la deficiencia de calcio y los
llamados desordenes relacionados con la deficiencia de calcio como la quemadura
apical en lechuga, la podredumbre del final de floración en tomate, y la mancha
amarga en manzanos. Para revisiones comprensivas del tema, ver Bangerth (1979),
Kirkby (1979) y Marschner (1983).

Para aumentar el contenido de calcio en hojas ó frutos en crecimiento, es más

efectivo incrementar las tasas de translocación en los frutos que incrementar el
suministro del calcio en el sustrato (Tabla 3.12). Como lo esperado, el potasio debido a
su alta movilidad floemática no es afectado por estos tratamientos. Además, hay una
marcada correlación negativa, entre la tasa de crecimiento y el contenido de calcio en
la materia seca de frutos en crecimiento, mientras que otra vez esto no es observado
con el potasio. Las altas tasas de crecimiento se basan en altos influjos de solutos vía
floema y así correlacionadas con alto influjo de potasio, pero muy bajo influjo de calcio.
Además, en órganos con bajas tasas de transpiración, como frutos carnosos, un alto
caudal floemático de solutos cualquiera deprime fuertemente, ó aún invierte la
dirección del flujo xilemático. Este contraflujo de agua en el xilema puede ser
considerable, por ejemplo en frutos de uva y conducen a la exportación desde los
frutos de ambos calcio y solutos orgánicos.

Página 102
 Tabla 3.12
Efecto de los factores ambientales y tasa de crecimiento sobre el
contenido de calcio y potasio en frutos de ají a
Contenido en frutos
(μmol g–1 peso seco)
Tratamiento y tasa de crecimiento Ca K
Suministro radical de calcio
0.5 mм 26.9 1315
5.0 mм 33.2 1228
Humedad relativa en el ambiente del
fruto
90% 32.7 1892
40% 55.4 1918
Tasa de crecimiento de los frutos
(mg peso seco por día)
20.1 28.2 1772
29.9 20.7 1846
38.5 17.2 1813
a
A partir de Marschner (1983).

Las altas tasas de transpiración en todo el vástago, sin embargo, frecuentemente

disminuyen en vez de incrementar el influjo de calcio en órganos de baja transpiración
como las rosetas del coliflor. Bajo estas condiciones el caudal xilemático es dirigido a
hojas exteriores de alta transpiración a expensas de las hojas internas ó las rosetas.
La inhibición de la transpiración (por alta humedad relativa ó durante el periodo
oscuro) usualmente favorece la dirección del caudal xilemático hacia órganos de baja
transpiración. Por ejemplo en col china, un incremento en la humedad relativa durante
la noche incrementa las concentraciones de calcio en las hojas internas 64% y
disminuye la proporción de cabezas con quemadura apical en un 90%. En plantas de
papa sometidas a secado del suelo, puede reducirse significativamente la necrosis de
tubérculos relacionada con la deficiencia de calcio mediante la aspersión foliar de
antitranspirantes y una correspondiente alteración de los gradientes del potencial
hídrico hoja–tubérculo. El encogimiento diurno (durante el periodo lumínico) y el
hinchamiento (durante el periodo oscuro) de las rosetas del coliflor ó de la col están
estrechamente correlacionados con los cambios correspondientes en el caudal
xilemático y el flujo de calcio hacia varias partes de los vástagos.

Bajo condiciones de baja transpiración, el caudal xilemático desde las raíces

hacia los vástagos es determinado por la presión radical. La importación de agua y
calcio vía xilema a órganos de baja transpiración depende por lo tanto fuertemente de
la presión radical. La disponibilidad de agua en el medio de enraizado, particularmente
durante el periodo oscuro, es de este modo crucial para el transporte a larga distancia
de calcio a órganos de baja transpiración con alta demanda de calcio para su
crecimiento. De acuerdo con esto, un alto potencial osmótico de la solución del suelo
(e.g., salinidad del suelo) disminuye ambos presión radical y el influjo de calcio hacia
hojas jóvenes ó frutos e induce síntomas de deficiencia de calcio.

Estas relaciones son mostradas en la Tabla 3.13 para hojas en expansión de

fresa. La alta presión radical, como es indicada por la intensidad de gutación, esta
estrechamente correlacionada con una incrementada concentración de calcio en las
hojas en expansión y cualquiera la ausencia ó solo síntomas suaves de deficiencia de
calcio (necrosis apical). El magnesio, el cual es altamente móvil en el floema, solo es
ligeramente afectado por la presión radical. La presión radical además depende
fuertemente de la respiración radical y el suministro de oxigeno a las raíces. La

Página 103
interrupción de la aireación de la solución nutritiva durante la noche no tiene efecto
sobre la acumulación de calcio en raíces de tomate pero redujo el transporte hacia al
tallo en 42% y hacia las hojas en 82%. Está bien documentado un incremento en la
pudrición terminal de la inflorescencia en el tomate por una pobre aireación en el
medio de enraizado.

Tabla 3.13
Relación entre la presión radical (gutación) y el transporte de calcio hacia
hojas en expansión de fresa a
Concentración de la Gutación Necrosis Contenido
solución nutritiva b (relativa) apical (μg por hoja)
Día Noche (0–3) c (0–5) d Ca Mg
Concentrada Concentrada 0.3 3.0 7 57
Concentrada Diluida 2.4 0.3 25 77
Diluida Concentrada 0.8 1.3 16 74
Diluida Diluida 2.3 0.0 62 78
a
En base a Guttridge et al. (1981).
b
Presión radical varía según la concentración de la solución nutritiva:
concentrada = 6.5 atm; diluida = 1.6 atm.
c
0 = nada; 3 = alto
d
0 = nada; 5 = muy severo

La tasa de importación de calcio hacia las demandas en crecimiento también

depende de la formación de nuevos centros de intercambio catiónico en el apoplasto
(paredes celulares) que actúan como demanda para calcio y por consiguiente es
removido desde los centros de intercambio en los terminales de los vasos xilemáticos.
Esto puede contribuir a la bien documentada abrupta disminución en la tasa de
importación de calcio por unidad de agua transpirada después del cese de crecimiento
por extensión de hojas y frutos.

En la regulación fina de la tasa de importación del calcio hacia demandas en

crecimiento, juega un rol importante un componente no vascular, presumiblemente un
transporte célula a célula ligado con un contratransporte de auxinas (IAA). El
transporte basipétalo polar (descendente) de IAA en tejidos jóvenes se presenta muy
probablemente mediante un simporte H+–IAA en una extremidad de la célula y un
eflujo de IAA regulado por Ca2+ en la otra. Por consiguiente, el Ca2+ es requerido para
el transporte basipétalo polar de IAA. Simultáneamente, el transporte de IAA esta
ligado con un transporte acropétalo polar (ascendente) de calcio. La tabla 3.14
muestra que en segmentos de hipocótilo en girasol el transporte del calcio es mayor
hacia lo apical (más joven) con relación a la extremidad basal de los segmentos, y se
realza marcadamente mediante la aplicación de IAA. Este efecto realzante puede
deteriorarse por TIBA, un inhibidor del transporte polar de IAA.

Tabla 3.14
Efecto de IAA (auxina) y TIBA (ácido triyodobenzoico) sobre el
eflujo de calcio desde segmentos de hipocótilo de girasol a
Eflujo de calcio (nmol por 20 segmentos h–1)
Extremidad apical Extremidad basal
Control 22.4 15.4
IAA b 37.1 25.6
b
TIBA 25.4 17.2
a
De Guzman & De la Fuente (1984).
b
Aplicado a las extremidades respectivas de los
segmentos

Página 104
 Esta relación causal entre el transporte de IAA y calcio en un tejido puede
también demostrarse en hojas jóvenes de lechuga, en diferentes órganos caulinares
de árboles de mango y en frutos jóvenes de tomate (Tabla 3.15). El pretratamiento con
TIBA inhibió el transporte basipétalo polar de IAA desde el fruto joven y
simultáneamente deprimió el transporte acropétalo polar de calcio hacia el fruto. En
contraste, las tasas de transporte acropétalo de 86Rb(K) y agua no fueron afectados
por el tratamiento con TIBA.

Tabla 3.15
Efecto del pretratamiento con TIBA (24 h) sobre el
transporte basipétalo de IAA y acropétalo de 45Ca, 86Rb(K)
y 3H2O en frutos de tomate con 10 días de edad a
IAA Transporte acropétalo
(pmol por (Bq por fruto)
45 86 3
Tratamiento fruto) Ca Rb H2O
Control 18 33 17 39

TIBA 12 18 15 38
a
En base a Banuelos et al. (1987).

La creciente importación de calcio hacia los frutos, sin embargo, no es ventajosa bajo
todas las circunstancias. En tomate, por ejemplo, los factores ambientales que realzan
la importación de calcio hacia los frutos incrementan la incidencia del “moteado
dorado” como un desorden fisiológico causado por un exceso en vez de una
deficiencia de calcio en el tejido. En el tejido con moteo dorado se encontraron altos
niveles de calcio junto con muchos cristales de oxalato de calcio. La abundante
formación de cristales de oxalato de calcio en el apoplasto de acículas en
gimnospermas (Fig. 3.3) es otro ejemplo de la excesiva importación de calcio a un
órgano, y es particularmente evidente en árboles cultivados en suelos calcáreos.

3.4.4 Retranslocación y ciclaje de nutrientes

Con excepción del calcio y presumiblemente también manganeso, la importación

xilemática de nutrientes y la exportación (retranslocación) floemática es una
característica normal a lo largo de la vida de una hoja individual. Varios evidencias
indican una rápida transferencia xilema a floema en las láminas foliares e involucra
solo una pequeña fracción del contenido foliar total (fracción de “ciclaje”; Fig. 2.26) en
este proceso. Una porción considerable de estos nutrientes es retranslocada en el
floema de los vástagos de vuelta a las raíces y puede por lo tanto servir para varias
funciones. Ellos pueden ser usados para llevar información acerca del estado
nutricional de los vástagos y, vía retroregulación, también controlar su toma radical
(Sección 2.5.6). En especies vegetales natrofóbicas la retranslocación floemática es
un componente importante en el mantenimiento de los bajos contenidos foliares de
sodio (Fig. 3.10). Esto también es cierto para algunas natrofilicas, especies tolerantes
a las sales como la caña pero no para otras como la cebada.

En especies vegetales en las que el vástago proporciona el mayor centro para

la reducción de nitrato (Sección 8.2) se requiere retranslocación floemática de
nitrógeno reducido de los vástagos hacia las raíces para satisfacer la demanda radical
de nitrógeno reducido para crecimiento. Sin embargo, frecuentemente cantidades
considerables de nutrientes retranslocados son de nuevo cargados en el xilema radical
para ser transportados de vuelta al vástago, i.e., se ciclan en la planta. Para el potasio
se ha demostrado convincentemente que por lo menos en ciertas especies vegetales
el ciclaje es un proceso importante para el mantenimiento del balance de cargas en

Página 105
 vástagos y raíces de plantas alimentadas con nitrato (ver abajo). En término más
generales el ciclaje de los nutrientes puede ser un medio útil de limar fluctuaciones de
suministros externos para corresponder más consistentemente a una demanda. El
ciclaje de nutrientes minerales puede también ser importante para compensar, por lo
menos en parte, la heterogénea distribución de nutrientes minerales en la zona de
enraizado, por ejemplo en el caso del zinc, pero no en el caso del hierro. En general, el
ciclaje de nutrientes minerales no debe considerarse en todo caso como un
mecanismo regulador específico para un nutriente mineral particular. En muchos casos
el ciclaje puede bien ser la consecuencia del mecanismo y dirección del transporte
floemático gobernado por el transporte de azúcares desde las hojas como fuente hacia
las raíces como demanda.

Se han hecho estudios comprensivos sobre el ciclaje de nutrientes minerales

en lupino blanco y ricino por Jeschke & Pate (1991b). Algunos de sus datos son
resumidos en la Tabla 3.16, que presenta la importación y exportación de nutrientes
minerales desde la lámina foliar, la retranslocación a través del floema y el ciclaje a
través de las raíces. Como ya se ha mostrado para nitrógeno reducido (Tabla 3.10), y
es también el caso para potasio, sodio y magnesio, lo exportado a través del floema
puede comprender una gran fracción de lo importado a través del xilema. La
exportación floemática de calcio es insignificante en ricino pero inesperadamente alta
en lupino blanco. Esta alta exportación de calcio probablemente se relaciona con las
concentraciones excepcionalmente altas de ácidos orgánicos (principalmente
succinato) en la savia del floema de lupino blanco y es indicativo de la fuerte quelación
del calcio. Entre un 82 y 100% de los elementos minerales exportados son
retranslocados al floema de vuelta a las raíces, y una alta proporción de potasio y
manganeso es ciclada, i.e., ellos son otra vez cargados en el xilema y transportados a
los vástagos (Tabla 3.16). Para calcio y sodio no se puede dar datos precisos pero el
ciclaje es de poca importancia. Para el ciclaje del potasio, datos correspondientes de
otras especies vegetales son 20% en tomate y 30% en trigo y centeno.

Tabla 3.16
Particionamiento, translocación y ciclaje de elementos minerales en lupino blanco y ricino a
Proporción de la toma total (%)
Lupino blanco Ricino
Parámetro K Na Mg Ca K Na Mg Ca
Importación (lamina foliar) xilemática 96 45 33 29 138 11 51 39
Exportación (lamina foliar) floemática 72 33 25 12 93 9 13 2
Transporte floemático hacia raíces 59 33 20 9 85 9 15 1
Ciclaje a través de raíces 39 –b 10 –b 78 –b 7 –b
a
En base a Jeschke & Pate (1991b).
b
No pudo cuantificarse.

El ciclaje de nutrientes es de particular importancia para la nutrición del nitrógeno en

plantas. En plantas de cebada alimentadas con nitrato, del nitrógeno translocado por el
xilema hacia los vástagos (100%), hasta el 79% fue retranslocado por el floema como
nitrógeno reducido de vuelta a las raíces; de este 79%, alrededor del 21% fue
incorporado en el tejido radical y el remanente ciclado de vuelta por el xilema a los
vástagos. En plantas jóvenes de trigo y centeno el 60% del nitrógeno reducido en la
savia xilemática representa fracción ciclada. En trigo durante toda la ontogénesis 10–
17% de nitrógeno y 12–33% del azufre en la savia xilemática es derivado de la
fracción reciclada en el floema desde los vástagos hacia las raíces. Por consiguiente,
en plantas alimentadas con nitrato la proporción de nitrato del nitrógeno total de la
savia xilemática puede usarse como indicador de la reducción radical de nitrato solo
en especies vegetales en las cuales la reducción del nitrato está confinada solamente

Página 106
a las raíces. Sin embargo, la situación es más complicada para especies vegetales
que reducen el nitrato en ambos raíces y vástagos. En ricino, por ejemplo, cerca de la
mitad de la reducción de nitrato se presenta en las raíces. La mayoría del nitrógeno
reducido en las raíces es translocado por el xilema hacia los vástagos, del cual una
porción considerable es retranslocada por el floema hacia las raíces y se cicla de
vuelta por el xilema hacia los vástagos. De este modo, a un momento dado de
muestreo de savia xilemática, una considerable proporción del nitrógeno reducido
habrá ya sido ciclado por lo menos una vez por toda la planta. Esto también puede
mantenerse para azufre reducido.

El centro predominante para la reducción del nitrato en las plantas (raíces ó

vástagos) también puede tener un impacto importante en el ciclaje del potasio (Fig.
3.12). El potasio juega un rol importante como contraión para el transporte xilemático
del nitrato (Sección 2.9). Después de la reducción caulinar del nitrato, tiene que
mantenerse el balance de cargas mediante el correspondiente incremento neto en los
aniones ácidos orgánicos (Sección 2.5.4). Como alternativa al almacenamiento en las
vacuolas de las células foliares, los aniones ácidos orgánicos (principalmente malato)
y el potasio como catión acompañante pueden ser retranslocados por el floema hacia
las raíces. Después de la descarboxilación de los ácidos orgánicos, el potasio puede
actuar de nuevo como contraión para el transporte xilemático del nitrato hacia el
vástago. Se ha proporcionado fuerte apoyo para este modelo por Touraine et al.
(1990) en soya, que reduce cerca del 90% del nitrato en los vástagos. Se encontraron
en estas plantas estrechas correlaciones entre la reducción caulinar del nitrato, la
retranslocación floemática del potasio y de aniones ácidos orgánicos (principalmente
malato), las descarboxilaciones radical y la liberación de bicarbonato. Como puede
predecirse a partir de este modelo, el someter el vástago a la luz resulta en una
realzada liberación radical de bicarbonatos, y en tallos alimentados con potasio el
malato induce el incremento en la toma neta de nitrato y el consumo neto de protones
por las raíces (i.e., liberación de bicarbonato).

Fig. 3.12 Modelo para la circulación de potasio entre la raíz y el vástago en relación al transporte de
nitrato y malato (PEP, fosfoenolpiruvato). (En base a Ben-Zioni et al., 1971 y Kirkby & Knight, 1977.)

Página 107
3.5 Removilización de nutrientes minerales

3.5.1 General

Durante la vida de los órganos vegetales como las hojas se presenta

simultáneamente la importación y exportación de nutrientes minerales (Tabla 3.16).
Por lo general, el envejecimiento (senescencia) esta asociado con mayores tasas de
exportación de nutrientes minerales que con tasas de importación y, de este modo con
una disminución en el contenido neto ó, mas precisamente, la cantidad por órgano
como en una hoja (Tabla 3.10). En la literatura el término redistribución y
retranslocación son usados frecuentemente para describir este proceso. En vista de
las dinámicas de la importación y exportación y del ciclaje de nutrientes minerales,
estos términos pueden conducir a algo de confusión. En la siguiente discusión por lo
tanto, está disminución en el contenido neto es denotada por el termino removilización.

La removilización se basa en un rango de diferentes procesos fisiológicos y

bioquímicos: la utilización de nutrientes minerales almacenados en las vacuolas
(potasio, fósforo, magnesio, N-amino, etc.), el rompimiento de proteínas de
almacenamiento (e.g., en vacuolas de las células del mesófilo paravenal de
leguminosas), ó finalmente el rompimiento de estructuras celulares (e.g., cloroplastos)
y proteínas enzimáticas transformando por lo tanto los nutrientes minerales enlazados
estructuralmente (e.g., magnesio en clorofila, micronutrientes en enzimas) a una forma
móvil.

La removilización de los nutrientes minerales es importante durante la

ontogénesis vegetal en las siguientes etapas: germinación de la semilla; periodos de
insuficiente suministro a las raíces durante el crecimiento vegetativo; crecimiento
reproductivo; y, en perennes, el periodo anterior a la caída foliar.

3.5.2 Germinación de semilla

Durante la germinación de las semillas (u órganos de almacenamiento como

tubérculos) los nutrientes minerales son removilizados dentro del tejido seminal y
translocados en el floema ó xilema, ó ambos, hacia las raíces ó vástagos en
desarrollo. Por lo general, las plántulas crecerán por lo menos varios días sin
suministro externo de nutrientes minerales. En semillas muchos nutrientes minerales
(e.g., potasio, magnesio, calcio) están usualmente enlazados al ácido fítico como
fitato; de este modo, la removilización de estos nutrientes minerales y también del
fósforo esta correlacionada con la actividad fitasa. En semillas de leguminosas, es
removilizada una proporción mucho mayor de los nutrientes minerales (incluyendo
calcio) almacenados en los cotiledones que, por ejemplo, en pepino.

3.5.3 Etapa vegetativa

Durante el crecimiento vegetativo, el suministro de nutrientes a las raíces es

removilizada es cualquiera permanentemente insuficiente (como en el caso del bajo
contenido de nutrientes en el suelo) ó temporalmente interrumpido (cuando, por
ejemplo, hay una carencia ó exceso de humedad del suelo). De este modo es de de
importancia clave la removilización de nutrientes minerales desde las hojas maduras a
áreas de nuevo crecimiento para la culminación del ciclo de vida de plantas bajo estas
condiciones experimentales. Este comportamiento (estrategia) es típico para cultivos
de rápido crecimiento mientras que para muchas especies silvestres se presenta cese
del crecimiento bajo condiciones ambientales adversas y, de este modo juega un rol
de menor importancia la redistribución de nutrientes minerales.

Página 108
 Sin embargo, el grado al que se presenta la removilización también difiere entre
nutrientes minerales y esto es razonablemente bien reflejado en la distribución de los
síntomas de deficiencia visibles en plantas. Los síntomas de deficiencia que se
presentan predominantemente en hojas jóvenes y meristemos apicales reflejan
insuficiente removilización. En el ultimo caso, cualquiera la movilidad floemática es
insuficiente (Sección 3.3.3) ó solo una fracción relativamente pequeña de nutrientes
minerales puede transformarse a una forma móvil en las hojas más viejas
completamente expandidas.

El grado de removilización también es importante para el diagnóstico del estado

nutricional de toda la planta (Capitulo 12). Las hojas y otros órganos vegetales que
respondan a un insuficiente suministro de un nutriente mineral particular a las raíces,
mediante un rápido incremento en la removilización de aquel nutriente, son menos
convenientes para el análisis foliar (planta) que las hojas ú órganos menos sensibles.
Sin embargo, existen discrepancias al respecto. Por ejemplo, Scott & Robson (1991)
han mostrado que, a pesar de la normalmente alta movilidad del magnesio, la
interrupción del suministro de magnesio a las raíces de plantas jóvenes de trigo resulta
en una más rápida declinación en la concentración de magnesio en las hojas jóvenes
completamente expandidas que en las hojas más viejas. De este modo sin embargo
tal súbita interrupción de un nutriente mineral suministrado radicalmente bajó de otro
modo condiciones optimas de crecimiento, puede esperarse que conduzca un patrón
algo diferente de la removilización de nutrientes que se presenta bajo condiciones de
campo. En concordancia con esta esquema las llamadas concentraciones críticas de
deficiencia de nutrientes minerales en vástagos de plantas jóvenes (Capitulo 12)
obtenidas mediante el procedimiento de interrupción súbita del suministro radical son
además mucho mayores que aquellas para plantas cultivadas en campo.

3.5.4 Etapa reproductiva

La removilización de nutrientes minerales es particularmente importante durante el

crecimiento reproductivo cuando se forman las semillas, frutos y órganos de
almacenamiento. En está etapa de crecimiento generalmente disminuye la actividad
radical y toma de nutrientes, principalmente como resultado de la disminución del
suministro de carbohidratos hacia las raíces (“competición en demanda”; Capitulo 5).
Por lo tanto frecuentemente los contenidos de nutrientes minerales de las partes
vegetativas declinan abruptamente durante la etapa reproductiva (Fig. 3.13).

Fig. 3.13 Representación esquemática de la distribución de nutrientes minerales en plantas cereales

durante la ontogenia.

Página 109
 El grado de removilización depende de varios factores, incluyendo (a) el
requerimiento específico de semillas y frutos para un nutriente mineral dado; (b) el
estado nutricional de las partes vegetativas; (c) la relación entre la masa vegetativa
(tamaño de la fuente) y el numero y tamaño de semillas y frutos (tamaño de la
demanda); y (d) la tasa de toma radical de nutrientes durante la etapa reproductiva.
Los granos en cereales, por ejemplo, se caracterizan por una alta concentración de
nitrógeno y fósforo, y una baja concentración de potasio, magnesio y calcio, mientras
que los frutos carnosos (e.g., tomates) ú órganos de almacenamiento (e.g., tubérculos
de papa) son altos en potasio pero relativamente bajos en nitrógeno y fósforo.

Un ejemplo típico de las diferencias en el grado de removilización de estos

nutrientes minerales desde los vástagos vegetativos se muestra en la Tabla 3.17 para
plantas de arveja cultivadas bajo condiciones de campo. El porcentaje de
removilización de nitrógeno y fósforo es muy alto, mientras que hay una falta de
removilización de magnesio y calcio, en su lugar, se presenta un incremento neto en
estos nutrientes en los órganos vegetativos, como se ha mostrado para plantas de
soya cultivadas en suelo. Las relativamente altas concentraciones de nutrientes en la
solución del suelo que conducen a una continua toma radical y la importación de
nutrientes hacia las hojas después de la antesis son los principales factores
responsables de la falta de removilización de magnesio y calcio. Además una baja
capacidad inherente para la removilización de calcio es un factor .que contribuye.

Tabla 3.17
Removilización de nutrientes minerales en un cultivo de arveja entre la floración y
la maduración a
Nutrientes minerales en hojas y tallos
(kg ha–1)
N P K Mg Ca
Momento de cosecha

Junio 8 (floración) 64 7 53 5 31
Junio 22 87 10 66 8 60
Julio 1 60 7 61 8 69
Julio 12 (maduración) 32 3 46 9 76

Porcentaje de incremento ó disminución –63 –73 –30 +10 +21

después de Junio 22

Porcentaje en semillas en relación 76 82 29 26 4

contenido caulinar total
a
En base a Garz (1966).

En cereales como el trigo hasta cerca del 90% del fósforo total en los granos
puede atribuirse a la removilización desde las partes vegetativas. Se encuentran
proporciones mucho menores solo cuando las raíces están continuamente bien
suplidas con fósforo en un cultivo en arena. Para nitrógeno una comparación de
removilización en diferentes cultivares de trigo bajo condiciones de campo dio un valor
promedio de removilización del 83%, pero los valores oscilaron desde 51 a 91%
dependiendo de la toma de nitrógeno total de los cultivares.

La removilización de nutrientes minerales altamente móviles en el floema

pueden conducir a tal rápida declinación en su contenido en vástagos vegetativos que
se induce una rápida senescencia y las plantas se comportan como sistemas de
“autodestrucción”. A partir de experimentos con soya, se ha cuestionado la

Página 110
removilización de nutrientes minerales como factor inductor de la senescencia. Sin
embargo, hay varios ejemplos (ver también Capítulos 5 y 6) que muestran este
fenómeno, por ejemplo, la removilización del fósforo y la senescencia de la hoja
bandera en trigo, la removilización del fósforo y la interrupción del metabolismo del
carbono en hojas fuente de soya deficiente en fósforo, ó la removilización del nitrógeno
y la senescencia de fríjol cultivado en campo (Fig. 3.14). A pesar del alto potencial
para la fijación de N2 de este genotipo, la realzada removilización (y exportación) de
nitrógeno desde las hojas hacia las vainas y semillas en desarrollo pronto después del
florecimiento (Fig. 3.14) limitó fuertemente la tasa de fotosíntesis foliar y, de este modo
también el rendimiento seminal del fríjol cultivado en el trópico.

Fig. 3.14 Particionamiento del nitrógeno en fríjol (Phaseolus vulgaris L., genotipo G 5059) cultivado en
campo durante el crecimiento reproductivo. (Lynch & White, 1992.)

Otro ejemplo de la rigurosa removilización durante el crecimiento reproductivo

se muestra en la Tabla 3.18 para potasio en dos cultivares de tomate. El cultivar VF-
13L, fue desarrollado para cosecha mecánica y se caracteriza por una fuerte carga de
frutos combinado con una temprana y uniforme maduración. Se presentaron en este
cultivar síntomas de deficiencia severa de potasio durante la maduración del fruto aún
en plantas cultivadas en suelo con alta disponibilidad de potasio. Obviamente, en este
genotipo una particularmente fuerte competencia en demanda por carbohidratos entre
frutos y raíces causa una rápida declinación en la toma radical del potasio durante el
periodo de alta demanda de potasio para el crecimiento del fruto. Esto también es un
ejemplo educativo sobre una limitación específica del rendimiento inducida por un
nutriente mineral (Capitulo 6) y también demuestra algunas de las limitaciones
fisiológicas del mejoramiento vegetal para mayores rendimientos.

Tabla 3.18
Contenido de potasio en pecíolos de dos cultivares de tomate en varias etapas de
crecimiento a
Tercera Primer pomo, Primer pomo, 50% frutos
inflorescencia, Verde maduro Fruto rosado maduros
Cultivar Flor abierta
VFN–8 5.30 6.83 3.48 0.97
VF–13L 5.24 5.86 1.80 0.40 b
a
Contenido de potasio expresado como porcentaje de peso seco. En base a
Lingle & Lorenz (1969).
b
Síntomas de deficiencia severa de potasio en hojas.

Página 111
 La removilización es altamente selectiva para los nutrientes minerales. Esta
selectividad y la correspondiente discriminación contra elementos minerales que son
cualquiera no esenciales ó requeridos solo a muy bajos niveles es bastante
impresionante, como se muestra en la Tabla 3.19 para cebada cultivada en sustrato
salino. En los vástagos vegetativos el contenido de potasio es menor que el de sodio y
de cloruro. Durante la removilización, sin embargo, el potasio es altamente preferido y
se invierte la relación de los tres elementos minerales en las espigas. Se presenta un
paso adicional en la selección de nutrientes antes de su entrada en los granos.

Tabla 3.19
Contenido de elementos minerales en cebada (cv. Palladium)
cultivada en un sustrato salino a,b
Contenido (μmol g–1 peso seco)
Parte vegetal K Na Cl
Vástago vegetativo 0.22 2.27 1.52
Raquis, gluma, arista 0.56 0.42 0.43
Gano 0.13 0.04 0.04
a,
En base a Greenway (1962).
b
Sustrato contenía 6 mм K+ y 125 mм Na+ (como NaCl)

Durante la etapa reproductiva frecuentemente el grado de removilización de

micronutrientes y calcio es asombrosamente alto comparando con aquel durante el
crecimiento vegetativo. En lupino (Lupinus albus), por ejemplo, hasta el 50% de los
micronutrientes y 18% del calcio que originalmente se acumuló en las hojas fue
retranslocado hacia los frutos. También se presenta considerable removilización de
por lo menos algunos de los micronutrientes en plantas cultivadas en suelo como se
muestra en la Tabla 3.20 para soya. La removilización del molibdeno es
particularmente impresionante, un resultado que ha sido confirmado por Mauk &
Noodén (1992).

Tabla 3.20
Cambios en el contenido de micronutrientes en láminas foliares durante
el llenado de vaina en soya a
Parámetro Llenado de vaina Llenado de vaina
temprano-intermedio tardío
Peso fresco (g por 3 1.96 2.57
foliolos)
Elemento (μg g–1 peso
fresco)
Fe 48.9 30.2
Zn 45.1 21.6
Mn 36.3 56.2
Cu 1.01 0.87
B 17.4 24.2
Mo 0.45 0.09
En base a Wood et al. (1986).

El grado de removilización de los micronutrientes depende fuertemente de su

contenido en las hojas completamente expandidas. Durante el desarrollo del grano en
trigo por ejemplo, hojas con un alto contenido de cobre perdieron más del 70% de su
cobre, mientras que hojas de plantas deficientes de cobre perdieron menos del 20%.
Esta relación entre el estado nutricional foliar y el grado de removilización contrasta a
aquel para nutrientes minerales altamente móviles, como el nitrógeno y potasio. Para
estos nutrientes una proporción mucho mayor es removilizada en plantas deficientes.

Página 112
Esta relación inversa entre el contenido foliar y el grado de removilización de
micronutrientes es causada por la mayor proporción de micronutrientes firmemente
enlazados (constituyentes estructurales, e.g., en membranas celulares y pared celular)
en las hojas bajas en contenido nutricional. Se ha observado esta misma relación en
hojas de árboles frutales después de la aplicación foliar de boro ( 10B). Mientras que el
boro aplicado foliarmente fue casi cuantitativamente exportado dentro de las siguientes
semanas, el contenido del boro foliar originado del suelo (originalmente presente) no
cambio.

El grado de removilización de los micronutrientes cobre y zinc, pero no

manganeso, también está estrechamente relacionado con la senescencia foliar. Esto
se refleja por ejemplo, en la estrecha correlación positiva que existe entre la
removilización del nitrógeno y la del cobre (Fig. 3.15). El inicio de la senescencia
puede ser acelerado mediante el sombreo y esto es asociado con una más rápida
removilización de ambos nitrógeno y cobre; en plantas deficientes de cobre la mayoría
del cobre puede entonces ser removilizado. La deficiencia de nitrógeno, como al
sombrear, también realza la removilización de cobre. Lo mismo es cierto para zinc.
Estas relaciones pueden en parte ser responsables de los resultados de experimentos
en campo que muestran una particularmente alta demanda de cobre en plantas
suplidas con altos niveles de fertilizantes de nitrógeno y el correspondiente retraso de
la senescencia foliar (Sección 6.4).

Fig. 3.15 Efectos del suministro de cobre (izquierda = bajo; derecha = alto) y sombreo sobre el contenido
de cobre y nitrógeno en la hoja más vieja de trigo. Clave: ○, no sombreado; ●, sombreado. (A partir de Hill
et al., 1979a.)

Las relativamente altas tasas de removilización de nutrientes durante el

crecimiento reproductivo comparando con la etapa de crecimiento vegetativo son
presumiblemente el resultado de la senescencia foliar inducida por frutos y semillas,
en donde los cambios en el balance hormonal juega un rol importante (Sección 5.6). El
desarrollo de síntomas de deficiencia de azufre en cualquiera hojas viejas ó jóvenes
depende del nivel de suministro de nitrógeno y muy probablemente también está
relacionado con la senescencia foliar.

La removilización de nutrientes minerales requiere varios pasos: (a)

movilización dentro de las células foliares individuales; (b) transporte a corta distancia

Página 113
en el simplasto hacia el floema; (c) carga floemática; y (d) transporte floemático. Las
discrepancias entre la alta ó intermedia movilidad floemática (Tabla 3.9) y las bajas
tasas de removilización, particularmente durante etapa de crecimiento vegetativo, son
muy probablemente causadas por la insuficiente movilización dentro de las células
foliares. Una gran proporción de micronutrientes está incorporada en las estructuras
celulares y compuestos orgánicos de alto peso molecular (e.g., enzimas). Durante el
crecimiento reproductivo la senescencia foliar inducida por el crecimiento de frutos y
semilla supera el paso mas limitante (paso a) de la removilización para la mayoría de
micronutrientes. Esto es muy probablemente la razón de que, a pesar de la alta a
moderada movilidad floemática de los micronutrientes hierro, zinc, cobre, molibdeno y
también boro, los síntomas de deficiencia de estos micronutrientes durante el
crecimiento reproductivo aparecen primero en las hojas jóvenes y el ápice caulinar.
Estos demandas del crecimiento vegetativo carecen de la capacidad de producir una
“señal” suficientemente fuerte para inducir la senescencia foliar y de este modo,
realzar la movilización de estos nutrientes minerales dentro de las células foliares.

El grado de removilización de los nutrientes minerales atrae creciente atención

en relación con la selección y mejoramiento de genotipos de alta “eficiencia
nutricional”. Los genotipos que crecen bien en suelos de baja disponibilidad de
nutrientes no solo deben tener una mayor tasa de toma y translocación de un nutriente
mineral particular sino también pueden mostrar mayor eficiencia nutricional a nivel
celular (compartimentación, etapa de ligamiento, etc.), incluyendo altas tasas de
removilización desde las hojas más viejas hacia las hojas más jóvenes, semillas y
órganos de almacenamiento.

3.5.5 Periodo antes de la caída foliar (perennes)

La removilización de nutrientes minerales (excepto calcio y manganeso) desde las

hojas hacia partes leñosas son una característica típica de especies perennes antes
de la caída foliar en climas templados, y esta estrechamente relacionada con la
decoloración de las hojas en el otoño. Por lo general, y similar a las especies anuales,
el grado de removilización es alto para nitrógeno, potasio, fósforo, y zinc, mientras que
los contenidos foliares de calcio, boro, hierro y manganeso se incrementan hasta la
caída foliar. Durante este periodo, se observan frecuentemente los típicos síntomas
visibles de deficiencia, indicando que durante el periodo de crecimiento ha habido una
deficiencia latente de un nutriente mineral particular. En plantas cultivadas en
substratos salinos, la eliminación preferencial de ciertos nutrientes minerales (Tabla
3.19) a menudo da origen a síntomas de toxicidad en el margen foliar indicando un
ulterior cambio hacia un desequilibrio iónico extremo antes de la caída foliar.

4. Toma y liberación de elementos minerales por hojas y otras partes aéreas

vegetales

4.1 Toma y liberación de gases y otros compuestos volátiles a través de los

estomas

4.1.1 Toma por los estomas

En plantas terrestres los estomas (Fig. 4.1) son los centros de intercambio gaseoso
(principalmente CO2, O2) con la atmósfera. Su numero por mm2 de superficie foliar
varía entre cerca de 20 en especies suculentas (especies CAM), 100–200 en la
mayoría de especies anuales, y mas de 800 en ciertas especies arbóreas (e.g., Acer
montanum). Los estomas son usualmente mas abundantes (mayoría de especies
anuales) ó están confinados (muchas especies arbóreas, e.g., Fagus sylvatica) a la

Página 114
superficie foliar inferior (abaxial). Los nutrientes minerales en forma gaseosa, como el
SO2, NH3 y NO2, entran también por las hojas predominantemente a través de los
estomas y son rápidamente metabolizados en las hojas. En años recientes la toma
foliar de estos gases ha atraído mucho interés ya que son los principales componentes
de la polución del aire y su toma puede ser considerable. Además, dependiendo de la
concentración y especie vegetal, ellos pueden cualquiera deprimir ó realzar el
crecimiento vegetal. En áreas agrícolas la principal fuente de emisión de amoniaco
(NH3) es la cría animal, y pueden volatilizarse grandes cantidades de NH3 del estiércol
y pasturas apacentadas por el ganado. Ya que el NH3 es rápidamente tomado por las
hojas, las crecientes concentraciones de NH3 ambiental incrementan el crecimiento
vegetal, y se encontró que el contenido caulinar de nitrógeno esta linealmente
relacionado con las concentraciones de NH3 ambiental (Tabla 4.1). La proporción de
nitrógeno total (caulinar y radical) derivado del NH3 se incremento desde 4% en la más
baja a 77% en la más alta concentración.

Fig. 4.1 Micrografía electrónica de barrido de superficies foliares inferiores (abaxiales) de Fagus sylvatica
(izquierda) y Puccinellia peisonis (derecha). Flecha = estoma. (Cortesía de R. Stelzer.)

Tabla 4.1
Peso seco caulinar, contenido de nitrógeno en materia seca caulinar y toma de N–
NH3 atmosférico en ryegrass italiano cultivado en suelo con bajos niveles de nitrato
y expuesto a diferentes concentraciones de NH3 por 33 días a
Concentración de Peso seco Contenido caulinar N total vegetal
NH3 caulinar de N derivado de NH3
(μg m–3) (g por maceta) (% en materia seca) (mg por maceta)
14 6.4 0.89 8

123 7.8 1.14 42

297 9.0 1.47 121

498 10.2 1.92 230

709 10.7 2.80 341

a
Recalculado a partir de Whitehead & Lockyer (1987).

Página 115
 En áreas de cría animal intensiva las concentraciones de NH3 atmosférico
están en promedio entre 5 y 15 μg NH3 m–3, pero pueden elevarse dentro del dosel de
la pastura cerca de 85 μg NH3 m–3 y están sometidas a considerables fluctuaciones
diurnas. En la noche dentro del dosel puede presentarse un abrupto gradiente de
concentración de NH3 desde la base (superficie del suelo) hacia la atmósfera sobre el
dosel (la atmósfera libre encima de la vegetación); durante el día, sin embargo, la
concentración de NH3 dentro del dosel cae a un nivel muy bajo, indicando la
considerable toma de NH3 por los estomas. Se han calculado las tasas diarias de toma
foliar de NH3 en una pastura entre 100 y 450 g nitrógeno por hectárea, pero en ciertos
periodos tanto como el 10–20% del nitrógeno en pasturas puede originarse de NH3
gaseoso.

Las emisiones de amoniaco a partir de la cría animal pueden también ser un

componente mayor en la “deposición seca” del nitrógeno (e.g., NH en aerosoles, y
NH3) en ecosistemas agrícolas, naturales y forestales cercanos, y de la toma de
nitrógeno por el follaje, por ejemplo, de los árboles forestales. En el sur y este de
Inglaterra se estiman que 35 - 40 kg N ha–1 son depositados anualmente sobre tierra
arable, y dos tercios de esto representan “deposición seca”, principalmente en la forma
de NH3 y HNO3. La proporción de deposición húmeda y seca de nitrógeno varia
considerablemente entre localizaciones pero como primera aproximación se pueden
asumir proporciones casi iguales de ambos componentes para la mayoría de
localizaciones en Europa Central, tal como es cierto para otros nutrientes minerales
(Tabla 4.10).

La toma de dióxido de nitrógeno atmosférico (NO2) a través de los estomas

también linealmente esta relacionado con la concentración externa y su metabolismo
es rápido. La exposición a largo plazo de las plantas al NO2 puede contribuir
considerablemente a su nutrición de nitrógeno.

El dióxido de azufre (SO2) también es rápidamente tomado por los estomas. En

plántulas de pícea de Noruega fumigadas con SO2, la acumulación de sulfato en las
acicalas está una función lineal con las concentraciones de SO2 atmosférico. La
exposición a corto plazo a altas concentraciones (50 mg SO2 m–3) causa una
depresión a largo plazo en la fotosíntesis neta. Sin embargo, con exposición a largo
plazo a bajas concentraciones (1.5 mg m–3), el SO2 es similar en el efecto sobre el
crecimiento, por ejemplo en tabaco, al sulfato suministrado a las raíces. En plantas de
avena y colza cultivadas bajo condiciones de campo en un suelo deficiente de azufre,
casi la mitad del azufre total tomado en el periodo vegetativo se encontró que se
deriva de compuestos volátiles de azufre, más probablemente vía absorción foliar de
SO2.

La toma foliar de sulfuro de hidrógeno (H2S) que sigue un patrón diurno, esta
estrechamente relacionada con la apertura estomatal. El sulfuro de hidrogeno es
tóxico a especies vegetales sensibles como la espinaca aún a concentraciones debajo
de 0.7 mg m–3.

4.1.2 Liberación por los estomas

No solo puede ser considerable la toma foliar de estos gases sino también sus
perdidas por emisión. Esto es cierto para NH3, H2S y otros compuestos volátiles de
azufre. En arroz, se han calculado que las perdidas de compuestos volátiles de
nitrógeno (principalmente NH3) a través de los estomas son tanto como 15 kg N ha–1
en un periodo de 100 días. Las plantas de trigo parecen perder NH3 a una tasa
bastante constante de 60-120 ng N–NH3 m–2 s–1 antes de la etapa de madurez

Página 116
lechosa, pero la tasa se incrementa a 100-200 ng N– NH3 m–2 s–1 durante la
senescencia, conduciendo a perdidas acumulativas de nitrógeno de entre 2.8 y 4.4 kg
ha–1. Para un cultivo de trigo las perdidas foliares de de NH3 durante la senescencia
pueden alcanzar cerca de 7 kg N ha–1, equivalente a 21% del fertilizante nitrogenado
aplicado al suelo. En plantas de arveja durante el llenado de la semilla las perdidas de
nitrógeno pueden alcanzar el 30% del nitrógeno total vegetal, y una gran proporción de
esta perdida puede atribuirse a la volatilización del NH3 desde las partes aéreas
vegetales.

Pueden ser considerables las emisiones foliares dependientes de la luz de H2S

después de la exposición a altas concentraciones de SO2 atmosférico y se consideran
como un mecanismo de detoxificación. Sin embargo, las plantas cultivadas en una
atmósfera no polucionada y suplidas con azufre solamente en forma de sulfato en el
suelo también liberan cantidades considerables de compuestos volátiles de azufre por
los estomas (Tabla 4.2). El principal componente encontrado en este experimento fue
el SO2 y su emisión se incremento con el contenido de sulfato en el suelo. Se ha
mostrado que para avena y colza las emisiones de compuestos volátiles de azufre se
presentan a los 35 días después del inicio del crecimiento y se encontró que varía
entre 0.2 y 2–3 kg S ha–1 dependiendo de si las plantas fueron cultivadas en un suelo
con bajo ó alto contenido de sulfato.

Tabla 4.2
Relación entre el contenido de sulfato del suelo y el contenido de azufre
en las emisiones volátiles de azufre por acículas de pícea de Noruega a
Sulfato (mg SO4– kg–1 suelo)
Parámetro 97 129 181
S total (mg g–1 peso seco acícula) 1.0 0.9 1.2
Emisión H2S (nmol mol–1 H2O) 0.9 1.1 1.0
Emisión SO2 (nmol mol–1 (2h) –1) 4.1 8.8 10.3
a
En base a Rennenberg et al. (1990).

En plantas de alfalfa las emisiones de compuestos volátiles de azufre siguieron

un notable ritmo diurno presentándose tasas máximas alrededor del medio día.
Ambos, las cantidades y espectro de los compuestos volátiles de azufre emitidos
varían entre las especies vegetales, y en el caso de colza puede representar hasta
0.92% del azufre total vegetal, lo que bajo condiciones de campo equivale entre pocos
cientos de gramos a unos pocos kilogramos de S por hectárea que son emitidos
durante la etapa de crecimiento. En plantas con altos contenidos de selenio, se
presenta considerable liberación de selenio volátil (Sección 10.5), presumiblemente
como dimetilseleniuro derivado del rompimiento de seleno–aminoácidos.

4.2 Toma de solutos

4.2.1 Estructura y función de la capa cuticular

Mientras que en plantas acuáticas las hojas y no las raíces son los principales
centros de toma de nutrientes minerales, en plantas terrestres por la superficie foliar y
otras partes aéreas vegetales esta severamente limitada por la pared externa de las
células epidérmicas. La estructura principal de la pared epidérmica externa se muestra
esquemáticamente en la Fig. 4.2, y en la Fig. 4.3 se dan dos ejemplos de secciones
transversales a través de paredes celulares epidérmicas externas en hojas de trigo y
fríjol.

Página 117
Fig. 4.2 Dibujo esquemático de las diferentes capas de una típica pared epidérmica externa de células
foliares. ×, cera; ∆, cutina; ●, pectina; –, celulosa. (Lyshede, 1982.)

Fig. 4.3 Sección transversal (x 20 000) de la pared celular epidérmica externa de hojas de trigo (T.
aestivum; izquierda) y fríjol (P. vulgaris; derecha). (Cortesía de Ch. Hecht–Buchholz.)

Esta pared externa está cubierta por la cutícula (cutícula propiamente dicha) y
una capa de ceras epicuticulares que frecuentemente están bien y típicamente
estructuradas. Estas ceras son excretadas por las células epidérmicas y consisten de
alcoholes de cadena larga, cetonas, y esteres de ácidos grasos de cadena larga. Las
ceras también se presentan “intracuticularmente” entre la cutícula y la capa cutinizada
(Fig. 4.2). La cutícula consiste principalmente de cutina, una mezcla de ácidos grasos
de cadena larga. Las propiedades químicas y físicas de la cutícula difieren entre las
superficies internas y externas, presentándose en la capa cutinizada un notable
gradiente desde la superficie externa hidrofóbica (lipofílica) a una superficie interna
hidrofílica. La capa cutinizada es normalmente la parte más gruesa de la pared
epidérmica (Fig. 4.2) y consiste de un esqueleto de celulosa, incrustado con cutina,
cera y pectina.

La cutícula y la capa cutinizada (Fig. 4.2) tienen diversas funciones. Una

principal función es proteger la hoja de la perdida excesiva de agua por la
transpiración. En plantas superiores terrestres el control de la economía del agua por
los estomas depende de que la superficie remanente de la planta sea muy baja en
conductividad hidráulica. La otra principal función de estas estructuras es proteger a la
hoja contra el lavado excesivo de solutos orgánicos e inorgánicos por la lluvia (Sección
4.4). Tiene que tenerse en cuenta que los nutrientes minerales y otros solutos que
entran a las hojas vía xilemática están en el apoplasto del tejido foliar, y se requiere

Página 118
una barrera “a prueba de agua” para que actúe como frontera apoplástica jugando por
lo tanto un rol similar al de la banda de Caspari en la endodermis radical (Sección 2.7).
La relativa importancia de estas dos principales funciones de la cutícula depende de
las condiciones climáticas (zonas áridas versus trópicos húmedos). Además la cutícula
está involucrada en el control de la temperatura, propiedades ópticas de las hojas y
juega un rol en la defensa contra plagas y enfermedades (Capitulo 11).

La penetración de solutos de bajo peso molecular (e.g., azucares, elementos

minerales) y la evaporación de agua a través de la cutícula (peristomatal ó
transpiración cuticular) se presenta en los poros hidrofílicos dentro de la cutícula. La
mayoría de estos poros en la cutícula tienen un diámetro menor de 1 nm, y se ha
calculado una densidad cercana a 1010 poros cm–2. Estos poros son fácilmente
permeables a solutos como la urea (radio 0.44 nm) pero no a moléculas más grandes
como quelatos sintéticos (e.g., FeEDTA). Estos pequeños poros están revestidos por
cargas negativas fijas (presumiblemente principalmente por ácidos poligalacturónicos)
creciendo en densidad desde el exterior de la cutícula hacia su interior (i.e., la capa
cutinizada y la interfase pared celular, Fig. 4.2). Por consiguiente, se realza la
penetración de cationes a lo largo de este gradiente mientras que los aniones son
rechazados de esta región. De este modo la toma foliar de cationes es más rápida que
la de aniones (e.g., NH comparando con NO ) y es particularmente rápida para
moléculas neutras, pequeñas como la urea. Sin embargo, cuando se aplica a altas
concentraciones como en las aspersiones foliares, se vuelven insignificantes las
diferencias en las tasas toma de nitrógeno a partir de la urea, amonio y nitrato.

La densidad de poros cuticulares es superior en las paredes celulares entre las

células guarda y las células subsidiarias. Esto explica la comúnmente observada
correlación positiva entre el numero ó distribución de los estomas, por ejemplo, entre
la superficie foliar superior (adaxial) y la inferior (abaxial), y la intensidad de la toma de
nutrientes de minerales a partir de la aspersión foliar. No solo es el número de poros
cuticulares mayor alrededor de las células guarda (ó tricomas), sino que también los
poros parecen tener diferentes características de permeabilidad y son mas
probablemente los centros donde las moléculas de solutos más grandes (e.g.,
FeEDTA) penetran la cutícula y son tomadas por las células foliares.

Las diferencias en la resistencia a la penetración de solutos en varias partes de

la cutícula se muestran esquemáticamente en la Fig. 4.4. Es improbable que juegue un
rol importante la directa penetración de solutos desde la superficie foliar a través de los
estomas abiertos, debido a que una capa cuticular (la cutícula interna) también cubre
la superficie de las células guarda en las cavidades estomatales Además, las tasas de
toma iónica a partir de aspersiones foliares son usualmente mayores en la noche,
cuando los estomas están cerrados, que durante el día, cuando los estomas están
abiertos.

Fig. 4.4 Presentación esquemática de la penetración de solutos a través de la capa cuticular de células
foliares epidérmicas (G, células guarda).

Página 119
 Se ha supuesto que se presentan microcanales hidrofílicos (“ectodesmos”) a
través de la pared celular epidérmica externa como vías para el movimiento de vapor
de agua y solutos. Sin embargo, se carece de evidencia experimental para la
existencia de tales estructuras en vivo.

4.2.2 Rol de los factores internos y externos

Las células foliares, similar a las células radicales, toman los elementos
minerales desde el apoplasto. De este modo la toma se afecta similarmente por
factores externos, como la concentración del nutriente mineral y la valencia del ión así
como por la temperatura, y factores internos, tales como la actividad metabólica. Sin
embargo, para una dada concentración externa de nutrientes minerales, las tasas de
toma por hojas intactas son, mucho menores que las correspondientes tasas de toma
radical, ya que los muy pequeños poros en la cutícula limitan severamente la difusión
desde la superficie externa foliar hacia el apoplasto foliar total y por lo tanto hacia la
membrana plasmática de las células foliares. El grosor de la cutícula difiere
ampliamente entre especies vegetales y también es afectado por factores ambientales;
i.e., particularmente evidente en comparaciones de plantas cultivadas bajo condiciones
de sombreo y de no sombreo.

La tasa a la que las hojas toman los nutrientes minerales suministrados a sus
superficies también depende del estado nutricional vegetal, como se muestra para
fósforo en la Tabla 4.3. La tasa de toma foliar en plantas deficientes de fósforo fue el
doble de alto de las plantas control bien suplidas radicalmente con fósforo. Además,
en las plantas deficientes, se transloco mucho más fósforo desde la hoja,
particularmente hacia las raíces.

Tabla 4.3
Absorción foliar y translocación de fosfato marcado en plantas de cebada a, b
Tasa de absorción y translocación
(μmol P g–1 peso seco foliar h–1)
Plantas control Plantas deficientes
en fósforo
Toma por la hoja tratada 5.29 ± 0.54 9.92 ± 2.17
Translocación desde la hoja tratada 2.00 ± 0.25 5.96 ± 1.08
Translocación hacia las raíces 0.63 ± 0.04 4.38 ± 0.42
a
A partir de Clarkson & Scattergood (1982).
b 32
[ P] fosfato fue suplido a la hoja madura. Duración del experimento: 3 días.

La tasa de toma foliar de elementos minerales usualmente declina con la edad

foliar. De esta declinación son responsables varios factores, incluyendo una
disminución en la actividad metabólica (actividad demanda), un aumento en la
permeabilidad membranal (i.e., un asociado incremento de filtración iónica desde la
vacuola y citoplasma hacia el apoplasto), y un incremento en el grosor de la cutícula.

En contraste a la toma iónica por las células radicales, la toma por células
foliares fotosintetizantes es estimulada directamente por la luz. Esto puede
demostrarse cualquiera con hojas intactas después de la penetración de solutos al
vacío ó con segmentos foliares, donde se minimiza la resistencia a la penetración de
solutos por la cutícula (Tabla 4.4).

Página 120
 Tabla 4.4
Efecto de la luz e inhibidor (2,4–DNA) en la toma de
potasio por segmentos foliares de maíz a
Toma de K (μmol g–1 h–1)
Oscuridad Iluminado
Tratamiento

Control 2.3 3.7

10–5 м 2,4– 0.2 2.0

DNP
91 46
Inhibición (%)
a
Suministro de potasio 0.1 mм KCl. En base a Rains
(1968).

Durante el periodo iluminado, no solo es superior la tasa de toma de potasio,

sino que es diferente el tipo de energía acoplada, como se muestra por el efecto del
2,4-DNP, un inhibidor de la fosforilación oxidativa (síntesis de ATP mitocondrial). Parte
del ATP necesario para la toma activa de potasio obviamente es suministrada por los
cloroplastos, cualquiera directamente vía ATP a partir de la fotofosforilación ó
indirectamente vía lanzaderas triosas fosfato.

Sin embargo, la toma de elementos minerales por hojas intactas a partir de

aspersiones foliares, frecuentemente cualquiera no es estimulada por la luz ó incluso
es deprimida como resultado de efectos indirectos de la luz. Durante el día, como se
incremente la temperatura ambiental, usualmente hay una disminución en la humedad
relativa, conduciendo a una más rápida evaporación de agua de las aspersiones
foliares y de este modo a un más rápido secado de la aspersión en la superficie foliar.
Se encontraron en hojas de manzano que las diferencias en las tasas de toma de
magnesio a partir de varias sales [MgCl2 >> Mg(NO3)2 > MgSO4] aplicadas durante
periodos de luz y oscuridad están relacionadas exclusivamente con las diferencias en
la solubilidad e higroscopicidad de estas sales.

La tasa de toma foliar de elementos minerales como el fósforo se incrementa

como función hiperbólica de las crecientes concentraciones externas como también se
conoce para las raíces (Sección 2.5.5). Esta similaridad también se mantiene para
boro, donde la tasa de toma foliar esta linealmente relacionada con la concentración
externa. Cuando se aplica foliarmente bajas concentraciones de macronutrientes como
potasio y fósforo, las tasas de toma a través de las superficies foliares son
particularmente bajas. Las relativamente altas concentraciones internas de estos iones
en el apoplasto del tejido foliar, por ejemplo, del potasio por encima de 18 mм (Sección
3.2.2.3), restringen severamente la penetración de iones desde las superficie foliar
hacia el apoplasto. Este por supuesto no es el caso para plantas deficientes (Tabla
4.3) ó cuando se aplican foliarmente micronutrientes.

4.3 Aplicaciones foliares de nutrientes minerales

4.3.1 General

La aplicación foliar de nutrientes minerales por medio de aspersiones ofrece un

método más rápido de suministro de nutrientes a las plantas superiores que los
métodos que implican la aplicación radical. Sin embargo, el suministro es más
temporal, y pueden presentarse varios problemas. Estos incluyen:

Página 121
 1. Bajas tasas de penetración, particularmente en hojas con cutículas
gruesas (e.g., cítricos y café).
2. Escurrimiento de superficies hidrofóbicas.
3. Lavado por la lluvia
4. Secado rápido de las soluciones asperjadas
5. Limitadas tasas de retranslocación de ciertos nutrientes minerales como
calcio desde los centros de toma (principalmente hojas maduras) hacia otras
partes vegetales.
6. Limitadas cantidades de macronutrientes que pueden ser suplidas
mediante una aspersión foliar (en promedio, 1% x 400 l ha–1, siendo una
excepción la urea, que puede comprender el 10% de una aspersión).
7. Daño foliar (necrosis ó “quemado”)

El daño foliar por las altas concentraciones de nutrientes es un serio problema

practico encontrado en la aplicación foliar de nutrientes minerales. El daño es
principalmente el resultado del desequilibrio local de nutrientes en el tejido foliar más
que por efectos osmóticos. Esto es aún cierto para la urea que es usualmente aplicada
a concentraciones bastante altas. En soya, por ejemplo, puede evitarse el daño foliar
(necrosis apical foliar) por la aspersión foliar con urea mediante la aspersión
simultanea con sacarosa, a pesar del aumento adicional en el potencial osmótico de la
aspersión foliar.

La necrosis apical foliar siguiente a la aplicación foliar de urea no es causada

por el amoniaco formado por la hidrólisis de la urea por la ureasa vegetal. Como se
muestra en la Tabla 4.5, la inhibición de la ureasa vegetal y las crecientes
concentraciones foliares de urea aumentan correspondientemente la incidencia de la
necrosis apical foliar en vez de disminuirla. Tal acumulación de urea en el tejido foliar
es el factor causal de la necrosis apical foliar, un resultado que es de interés particular
en vista de la función del níquel como componente metálico de la ureasa. (Sección
9.5).

Tabla 4.5
Efecto del inhibidor de ureasa PPD a sobre la actividad ureasa, necrosis
apical foliar y contenido foliar de urea y amoniaco en soya después de la
aplicación foliar de 15 mg urea por hoja b
PPD Actividad Necrosis apical Contenido (% del peso
(μg por hoja) ureasa c foliar seco)
(% del peso seco) Urea Amoniaco

0 16.1 1.3 0.10 0.031

75 5.8 5.7 0.52 0.017
a
Fenilfosforodiamidato
b
En base a Krogmeier et al. (1989).
c
μmol N h–1 g–1 peso fresco

Hay reportes contradictorios sobre niveles de perdida de nitrógeno por

volatilización foliar de amoniaco subsiguiente a aspersiones foliares con urea. El rango
de valores es desde no más del 4% del nitrógeno aplicado en trigo a más del 30% en
pasto azul; la alta humedad de la superficie foliar seguida por un rápido secado parece
ser el principal factor responsable de las altas perdidas. Como efecto secundario de la
aplicación foliar de urea, pueden cambiar las poblaciones de microflora sobre la
superficie foliar y por lo tanto reducirse la germinación y colonización de patógenos
como el Erysiphe graminis (mildeo polvoso).

Página 122
 En general, el daño foliar por aplicación foliar de nutrientes es mucho menos
severo cuando es bajo el pH de la solución asperjada. La adición de surfactantes con
base en silicio parece ser un medio de disminuir el daño foliar y simultáneamente
incrementar la eficiencia de las aspersiones, particularmente para hojas con cutículas
gruesas.

4.3.2 Importancia práctica de la aplicación foliar de nutrientes minerales

A pesar de los inconvenientes de suministrar nutrientes a las plantas por medio

de aplicaciones foliares, la técnica tiene gran utilidad práctica bajo ciertas condiciones.

4.3.2.1 Baja disponibilidad de nutrientes en los suelos

En suelos calcáreos, por ejemplo, usualmente es muy baja la disponibilidad de hierro y

está extendida la deficiencia de hierro. (“clorosis por cal”). La aspersión foliar bajo
estas condiciones puede ser mucho más eficiente que la aplicación de costosos
quelatos de hierro al suelo y es también un método de aliviar la toxicidad por
manganeso. También es extendida la deficiencia de manganeso, particularmente en
soya en un rango de suelos neutros y alcalinos, y las aspersiones foliares con
manganeso son de nuevo mucho más efectivas que las aplicaciones al suelo para
superar la deficiencia de manganeso (Tabla 4.6). Sin embargo, ya que el manganeso
solamente es pobremente removilizado y su movilidad floemática es baja (Secciones
3.3 y 3.4), se pueden requerir dos ó más aspersiones foliares dentro del periodo de
crecimiento.

Tabla 4.6
Dosis de fertilizantes de manganeso (como MnSO4)
requerida para el rendimiento óptimo de soya cultivada en
suelos deficientes en manganeso a
Modo de aplicación del Requerimiento para el óptimo
fertilizante de manganeso rendimiento (kg Mn ha–1)
A voleo 14
En bandas 3
Aspersiones foliares (2x) 0.1
a
En base a Mascagni & Cox (1985).

En árboles frutales las aplicaciones foliares de boro en el otoño es un

procedimiento muy efectivo para incrementar los contenidos de boro en las yemas
florales y el cuajado del fruto en la siguiente estación. En colinabo (Brassica
napobrassica Mill.) el corazón pardo, un síntoma típico de deficiencia de boro, puede
evitarse mediante dos aspersiones foliares de boro.

4.3.2.2 Suelo superficial seco

En regiones semiáridas, son fenómenos comunes la falta de agua disponible

en el suelo superficial y una correspondiente declinación en la disponibilidad de
nutrientes durante el periodo de crecimiento. Aunque aún el agua puede estar
disponible en el subsuelo, la nutrición mineral se vuelve el factor limitante de
crecimiento. Bajo estas condiciones, la aplicación al suelo de nutrientes es mucho
menos efectiva que la aplicación foliar, como se muestra en la Tabla 4.7 para
resultados de un experimento en el que se aplicó cobre a trigo bajo condiciones de
campo en una región semiárida de Australia.

Página 123
 Tabla 4.7
Efectos de la aplicación al suelo y foliar de cobre /CuSO4·SH2O) sobre parámetros de
crecimiento y rendimiento de grano en trigo a
Tratamiento Espigas Granos Rendimiento de
–2
m por grano
espiga (g peso seco m–2)
Sin aplicación 37.0 0.14 0.03
Aplicación al suelo (kg sulfato de cobre ha–1)
2.5 28.8 2.3 1.0
10.0 58.5 2.9 2.3
–1
Aplicación foliar (2%; 2 kg sulfato de cobre ha )
Una vez en la extensión caulinar 63.8 17.1 14.0
Una vez en la extensión caulinar y una vez 127.4 52.7 79.7
en la etapa de embuchamiento
a
En base a Grundon (1980).

4.3.2.3 Disminución en la actividad radical durante la etapa reproductiva

Como un resultado de la competencia de demandas por carbohidratos, la

actividad radical y de este modo la toma radical de nutrientes declina con el comienzo
de la etapa reproductiva. Las aspersiones foliares que contienen nutrientes pueden
compensar esta declinación. En leguminosas que dependen de la fijación simbiótica
de N2, la competencia por carbohidratos entre las semillas en desarrollo y los nódulos
radicales puede causar una marcada disminución en la tasa de fijación de N2 (Capitulo
7). Aunque no siempre pero frecuentemente, la aplicación foliar de nitrógeno como
urea después de la floración y en el llenado de vaina puede ser bastante efectivo para
incrementar el rendimiento de las leguminosas noduladas como se muestra en un
ejemplo para soya en la Tabla 4.8. Ambas la aplicación de solo urea y particularmente
en combinación con un surfactante que contiene sacarosa (SFE), incrementaron
profundamente el rendimiento y el contenido vegetal de nitrógeno (Tabla 4.8). Al
marcar la urea con 15N puede demostrarse que la mayoría de este incremento en
nitrógeno se debió a la realzada fijación de N2, probablemente relacionado con un
retraso en la senescencia foliar, prolongando de este modo el suministro de
carbohidratos a las raíces y nódulos. Similarmente en trigo cultivado en suelos
deficientes en fósforo, la aplicación foliar de fósforo después de la antesis puede
considerablemente retrasar la senescencia de la hoja bandera y, de este modo,
incrementar la duración del área foliar.

Tabla 4.8
Efecto de la aplicación foliar de urea en la floración y llenado de vaina sobre la
producción de materia seca y contenido de nitrógeno en soya nodulada a
Peso seco (g por Contenido de N (mg por planta)
planta)
Tratamiento Semillas Total Semillas Total (a partir de urea)
Control 4.6 21.4 234 342 (–)

1% urea 10.2 38.1 518 680 (99)

1 % urea + 0.1% 20.7 54.9 1204 1476 (169)

SFE b
a
En base a Ikeda et al. (1991).
b
Sucro mono– y diéster de ácidos grasos de cadena larga.

Página 124
4.3.2.4 Aumento en el contenido proteico de granos de cereales

En cereales como el trigo el contenido proteico de los granos y de este modo

puede incrementarse su calidad para ciertos propósitos (e.g., horneado, alimentación
animal) bastante fácilmente mediante la aplicación foliar de nitrógeno en las ultimas
etapas de crecimiento. El nitrógeno suplido en estas etapas es fácilmente
retranslocado desde las hojas y directamente transportado hacia los granos en
desarrollo (Sección 8.2.5). Aunque las tasas de recuperación de nitrógeno a partir de
las aspersiones foliares con urea son usualmente bastante altas, por ejemplo, en trigo
cerca del 70%, también se presentan perdidas por volatilización de NH3 desde las
hojas y puede ser mayor que con la aplicación al suelo.

4.3.2.5 Aumento en el contenido de calcio en frutos

Como se mostró en el Capitulo 3, son extensos los desordenes relacionados

con el calcio en ciertas especies vegetales. Debido a la limitada movilidad floemática
del calcio, las aspersiones foliares no son muy efectivas y se requieren múltiples
aplicaciones durante el periodo de crecimiento. No obstante, por ejemplo puede
obtenerse alguna disminución en la mancha amarga en manzanos mediante múltiples
aspersiones de calcio, particularmente si se asperjan directamente las superficies de
las frutos en desarrollo.

4.3.3 Toma foliar y métodos de irrigación

Puede también presentarse toma foliar de elementos minerales como efecto

secundario negativo del riego por aspersión con agua salina (Tabla 4.9).

Tabla 4.9
Efectos del riego por aspersión y por goteo con agua salina sobre el contenido
foliar de elementos minerales en ají (Capsicum fructescens L.) a
Contenido Contenido foliar mineral
de sales (mmol (100g)–1 peso seco)
en el Cloruro Sodio Potasio
agua Aspersión Goteo Aspersión Goteo Aspersión Goteo
Bajo 110 20 20 1 101 118
Medio 121 51 26 1 97 121
Alto 165 76 48 1 86 113
a
En base a Bernstein & Francois (1975).

El riego por aspersión conduce a un mayor incremento en los contenidos

foliares de cloruro y sodio que el riego por goteo (solo a la superficie del suelo),
indicando una considerable toma foliar directa del agua de irrigación.
Consecuentemente los niveles foliares de estos dos elementos minerales se vuelven
tóxicos bastante rápidamente cuando se usa agua salina para el riego por aspersión.
Con el riego por aspersión el contenido foliar de potasio es menor y declina con el
creciente contenido de sales en el agua de riego. Este patrón indica lavado del potasio
de las hojas, y el realce de este proceso mediante la sustitución Na+/K+ dentro del
tejido foliar.

En general, la sensibilidad al daño foliar por la aspersión con agua salina

depende más de las propiedades de la superficie foliar (toma foliar a través de la
epidermis) que de la tolerancia del cultivo a la salinidad. Los árboles de frutos
caducifolios (e.g., almendra, albaricoque) son particularmente sensibles al daño foliar

Página 125
cuando se usa agua salina para la aspersión, mientras que por ejemplo, el algodón y
el girasol son muy tolerantes.

4.4 Lavado de elementos minerales de las hojas

4.4.1 Causas y mecanismos

El lavado puede definirse como la sustracción de solutos orgánicos e

inorgánicos de las partes áreas vegetales por acción de soluciones acuosas como la
lluvia, riego, rocío, y niebla. Estos solutos son de diferente origen y puede diferir el
mecanismo por el que se presenta el lavado. Se pueden distinguir cuatro categorías:
(a) solutos excretados activamente a las superficies externas, por ejemplos, excreción
de sales por glándulas salinas en halófitas, ó ácidos orgánicos (principalmente ácido
málico) secretados por tricomas del tallo, hojas y vainas en garbanzo; (b) excreción de
solutos inorgánicos en las puntas y márgenes foliares mediante gutación (inducida por
presión radical); (c) lavado de áreas foliares dañadas ó (d) solutos lavados desde el
apoplasto en tejido foliar intacto. En la siguiente discusión solo se consideran las
ultimas dos posibilidades, ya que son de importancia ecológica general.

La tasa de lavado generalmente se incrementa con la edad foliar. Con el inicio

de la senescencia se incrementa la permeabilidad (“agujereado”) membranal, y por lo
tanto hay un correspondiente aumento en las concentraciones apoplásticas de solutos
orgánicos e inorgánicos del tejido foliar. El resultante abrupto gradiente de
concentración a través de la cutícula favorece el lavado por escurrimiento de agua en
la superficie foliar. Bajo condiciones de campo en arroz de aniego, por ejemplo, la
máxima cantidad caulinar de nitrógeno ó potasio se alcanza en la antesis y declina en
lo sucesivo durante el periodo lluvioso cerca del 30% cuando las plantas alcanzan la
madurez. Las perdidas por lavado bajo condiciones de campo tienen que considerarse
en estudios de toma y retranslocación de nutrientes durante todo el crecimiento
vegetal. Probablemente, las perdidas son en gran parte responsables de los
generalmente menores contenidos foliares de elementos minerales en plantas
cultivadas bajo condiciones de campo comparando con plantas cultivadas en el mismo
suelo, pero bajo techo.

Es bastante común el daño mecánico foliar (e.g., por el viento), siendo

especialmente susceptibles los ápices y márgenes. Frecuentemente estas áreas del
tejido foliar son particularmente altas en ciertos elementos minerales cuando son
suplidos en exceso (Sección 3.2.4). En plantas de tomate con un alto suministro de
cloruro, por ejemplo, el cloruro es translocado preferentemente hacia el margen foliar y
hacia los pelos foliares, de tal manera que los daños mecánicos conducen a una
pérdida de entre 10 y 70% del cloruro total tomado durante el periodo de crecimiento.
Las condiciones de estrés diferentes del daño mecánico, como la prolongada
oscuridad, escasez de agua, y altas temperaturas, pueden también incrementar la tasa
de lavado foliar de elementos minerales. Un estrés comparable es impuesto en las
hojas y acículas por contaminantes del aire como el ozono ó la alta acidez del agua
lluvia ó niebla (“lluvia ácida”).El lavado de solutos, de cationes nutrientes minerales en
particular, se realza bajo estas condiciones, cualquiera debida a la más rápida
senescencia foliar, ó por el daño de la cutícula, ó ambos. En promedio, una
disminución en el pH del agua lluvia ó niebla desde cerca de 5.5 a 3.5–3.0 incrementa
el lavado de potasio, calcio, magnesio, manganeso y zinc en un factor entre 2 y 10.
Los metales catiónicos de este modo actúan como un buffer del pH en el dosel y son
reemplazados por los protones del agua lluvia.

Página 126
 Aunque el lavado de cationes no representa usualmente mucho más que el 1%
del contenido foliar total, este puede alcanzar hasta el 10% de la incorporación anual
neta de cationes en biomasa aérea. El lavado específico de cationes desde partes
aéreas vegetales es compensado por mayores tasas de toma radical de estos
cationes. Como consecuencia de la mayor tasa de toma catiónica, puede disminuir el
pH rizosférico y de este modo, parte de la carga ácida del dosel puede ser
indirectamente llevada hacia la rizosfera.

4.4.2 Importancia ecológica de la toma y lavado foliar de solutos

La toma y lavado foliar de solutos y en otras partes aéreas vegetales para

planta es importante para plantas individuales, poblaciones de plantas y el ecosistema.
Esto es cierto en particular para perennes como árboles forestales donde estos
procesos pueden volverse un componente dominante en la nutrición mineral,
influyendo el ciclaje interno de nutrientes, así como la entrada y salida de elementos
minerales en ecosistemas forestales y la estabilidad a largo plazo de estos
ecosistemas. En Europa Central y Norteamérica puede tomarse directamente por el
follaje una considerable cantidad de “deposición húmeda” de nitrógeno amonio y
nitrato (entre 3 y 10 kg N ha–1 por año), siendo absorbido mucho más preferentemente
el NH que el NO .

Comparando con el nitrógeno y sulfato (ácido sulfúrico), en ecosistemas

naturales y forestales para la mayoría de nutrientes minerales su toma foliar es menos
importante que su lavado. Esto también es el caso en áreas donde la contaminación
del aíre no es un factor importante. La cantidad de un nutriente mineral particular que
es lavado depende del tipo de nutriente mineral y la cantidad e intensidad de la lluvia.
Como se espera en la selva tropical las cantidades de nutrientes minerales lavados
desde el dosel son muy altas, y los valores anuales, expresados en kilogramos por
hectárea, son como sigue: potasio, 100–200; nitrógeno, 12–60; magnesio, 18–45;
calcio, 25–29; y fósforo, 4–10. Esta magnitud de nutrientes lavados es similar a la tasa
anual de nutrientes suplidos a la superficie del suelo por precipitación directa (litter) y
es de este modo un componente importante del reciclaje de nutrientes minerales,
particularmente en ecosistemas con bajas cantidades de nutrientes disponibles en el
suelo, e.g., en suelos tropicales altamente alterados. La reabsorción de los nutrientes
minerales lavados también ofrece la posibilidad para la planta de ser suplida en los
centros de demanda del nutriente (e.g., nuevos crecimientos) por nutrientes minerales
que son retranslocados dentro de la planta solo a un muy limitado grado (e,g., calcio y
manganeso).

En climas templados son mucho menores las perdidas por lavado de partes
aéreas vegetales, pero aún considerables (Tabla 4.10). Bajo estas condiciones de
mucha menor lluvia, es difícil la cuantificación de las perdidas por lavado debido a que
la “deposición seca” (partículas y gases) puede constituir una considerable parte de los
nutrientes minerales en la precipitación directa (Tabla 4.10).

Página 127
 Tabla 4.10
Entrada de elementos minerales por precipitación total (deposición
húmeda) y deposición seca, precipitación directa y lavado en un
bosque de pino silvestre de 40 años de edad a
Precipitación Entrada de elementos minerales
(kg ha–1 año–1)
–1 Ca Mg K Mn Na
Parámetro (mm año )
Deposición 550 12.7 1.4 1.9 0.24 4.1
húmeda
Deposición – 10.2 1.1 1.5 0.19 3.7
seca
Precipitación 397 27.8 4.3 45.1 2.50 7.4
directa
Lavado del – 4.9 1.8 11.7 2.07 –
dosel
a
En base a B. Marschner et al. (1991).

Comparando con sus respectivos contenidos foliares, frecuentemente las

cantidades de calcio lavado y particularmente de manganeso son muy altas, siendo los
datos en la Tabla 4.10 un ejemplo típico para árboles forestales cultivados en un suelo
mineral ácido en clima templado. Estas altas cantidades de calcio y manganeso más
probablemente derivan del apoplasto y reflejan una ventaja del lavado, es decir la
eliminación de cantidades excesivas de nutrientes minerales acumulados que en
muchos casos están presentes en cantidades tóxicas en las hojas maduras y más
viejas. Esto se mantiene cierto particularmente para los nutrientes minerales que no
son prontamente removilizados (calcio, manganeso, así como el boro). De acuerdo
con esto, las acículas del pícea de Noruega, expuestas a “lluvia ácida” contienen
menos cristales de oxalato de calcio en la pared celular externa de la epidermis, y el
contenido de manganeso tiene un máximo en acículas de 3 años de edad y cae
drásticamente en las acículas más viejas

Además de los elementos minerales, también pueden lavarse cantidades

considerables de solutos orgánicos desde un bosque denso alcanzando entre 25 y 60
kg carbón orgánico ha–1 por año en climas templados, y varios cientos de kilogramos
en bosques tropicales. Como efecto secundario, el lavado de elementos minerales y
compuestos orgánicos como fenólicos, ácidos orgánicos, y aminoácidos, puede afectar
otras especies vegetales dentro del dosel así como microorganismos del suelo.

05. Rendimiento y las relaciones fuente – demanda

5.1 General

Más del 90% de la materia seca vegetal consiste de compuestos orgánicos

como celulosa, almidón, lípidos, y proteínas. Por lo tanto la producción total de materia
seca de plantas, el rendimiento biológico, está relacionado directamente en primer
lugar con la fotosíntesis, el primordial proceso de síntesis de compuestos orgánicos en
plantas fotosintetizantes. En cultivos, sin embargo, usualmente el rendimiento se
define por la producción de materia seca de aquellos órganos vegetales por los que
los cultivos particulares son cultivados y cosechados (e.g., granos y tubérculos).
Puede usarse el término rendimiento económico para las partes cosechadas de los
cultivos. En muchos cultivos por lo tanto no solo es de importancia la producción total
de materia seca sino también el particionamiento de materia seca. El llamado índice
de cosecha representa la proporción de producción de materia seca presente en las
partes cosechadas del cultivo en relación con la producción total de materia seca. Por

Página 128
lo tanto el particionamiento de fotosintatos y la relación fuente–demanda y sus
mecanismos de control son de crucial importancia en la producción de cultivos.

En este capítulo se discuten algunos principios de la fotosíntesis, como los

procesos relacionados de fotofosforilación y fotorrespiración, y se dan ejemplos de
directa intervención de los nutrientes minerales. Esta discusión incluye aspectos de
fotoinhibición y fotooxidación y los mecanismos que protegen el aparato fotosintético
contra este daño.

En plantas superiores los principales centros de fotosíntesis –la fuente (hojas

verdes fotosintetizantes)– y los centros de consumo y almacenamiento –la demanda
(raíces, ápices caulinares, semillas, y frutos)– están separados uno del otro. Por lo
tanto es esencial el transporte floemático a larga distancia de fotosintatos desde la
fuente hacia la demanda para el crecimiento y rendimiento vegetal. De este modo, es
necesario tener un entendimiento básico de los procesos de carga floemática,
transporte floemático y descarga floemático de fotosintatos en los centros de
demanda y la regulación de estos procesos, particularmente en relación a la
intervención de fitohormonas. Finalmente, se discute la relación fuente–demanda y la
pregunta de si el rendimiento puede limitarse por la fuente ó por la demanda.

5.2 Fotosíntesis y procesos relacionados

5.2.1 Flujo de energía fotosintética y fotofosforilación

La conversión de energía lumínica en energía química es llevada a cabo

mediante un flujo de electrones por sistemas de pigmentos. En los cloroplastos estos
sistemas de pigmentos están embebidos en membranas tilacoidales en un notable
arreglo estructural. Frecuentemente, las membranas tilacoidales están apiladas en
pilas (ver Fig. 5.4) que parecen granos ó “grana” bajo el microscopio óptico. Los
principios involucrados en los procesos del flujo de electrones son ilustrados en la Fig.
5.1. La energía lumínica es absorbida por dos sistemas de pigmentos: el fotosistema II
(PS II) y el fotosistema I (PS I). En cada uno de estos fotosistemas entre 400 y 500
moléculas individuales de clorofila y pigmentos accesorios (e.g., carotenoides) actúan
como centros para atrapar la energía lumínica (fotones),con una clorofila “antena” que
absorbe a 680 nm (PS II) y 700 nm (PS I). En ambos fotosistemas la absorción de la
energía lumínica induce la emisión y transporte cuesta arriba de electrones en contra
del gradiente eléctrico, desde + 0.8 a –0.1 V en el PS II y desde + 0.46 a –0.44 V en el
PS I. Los electrones requeridos para este proceso se derivan de la fotolisis del agua,
mediada por el PS II. En plantas superiores el PS II y PS I actúan en serie (esquema
Z). Al final de la cadena de transporte cuesta arriba, los electrones son aceptados por
un compuesto desconocido X y transferidos a la ferredoxina, el primer compuesto
redox estable. La ferredoxina en su forma reducida tiene un alto potencial negativo (–
0.43 V) y es capaz de reducir al NADP+ (nicotinamida adenina dinucleótido difosfato),
así como otros compuestos (ver abajo).

Página 129
Fig. 5.1 Cadena fotosintética de transporte de electrones con fotosistemas II y I (PS II; PS I) y
fotofosforilación. Q, Quencher; X, compuesto desconocido; Cit, citocromo; XAN, ciclo de las xantofilas.
(Recuadro) Sección de la estructura porfirina de clorofila con el átomo central de magnesio.

Están involucrados varios nutrientes minerales directamente en está cadena

fotosintética de transporte de electrones (FIg. 5.1). En el PS II y PS I las moléculas de
clorofila con su átomo central de magnesio absorben fotones, iniciando por lo tanto el
flujo de electrones. La fotolisis (rompimiento) del agua es mediada por un complejo
enzimático que contiene manganeso adjunto al PS II. En este sistema de lisis del agua
el cluster de manganeso (Sección 9.2.4) actúa como un dispositivo de
almacenamiento de energía previo a la oxidación de las dos moléculas de agua. El
manganeso presumiblemente también actúa como el centro de ligamiento para las
moléculas de agua que son oxidadas. Los citocromos (Cyt b-f) con su átomo central de
hierro así como un complejo sulfoférrico (proteína Rieske) median el flujo de
electrones entre el PS II y el PS I. Uno de los aceptores de electrones en está cadena
es la plastocianina, una proteína que contiene cobre. Finalmente, la ferredoxina actúa
como transmisor de electrones desde un aún no bien definido compuesto X hacia el
NADP+: Este es reducido a NADPH por la ferredoxina-NADP+ oxidorreductasa que
está anclada en la superficie tilacoidal. La ferredoxina es una proteína de hierro-azufre
de 9 kDa que es soluble en el estroma.

La ferredoxina reducida en los cloroplastos puede también funcionar como un

donador de electrones para otros aceptores. La reducción mediada por ferredoxina del
nitrito (NO ) y del sulfito (SO ) es de particular importancia para la nutrición mineral
vegetal:

Página 130
 Ambos nitrito y sulfito compiten dentro de los cloroplastos por el NADP+ para su
reducción. En hojas las tasas de reducción del nitrito y sulfito son mucho mayores
durante el periodo lumínico (Capítulo 8). Este acoplamiento de la reducción del nitrito y
sulfito con la luz es también un ejemplo de un más general mecanismo regulador, ya
que la fotosíntesis supla las estructuras (esqueletos de carbono) requeridas para las
incorporación del nitrógeno reducido (–NH2) y azufre (-SH) en compuestos orgánicos
como aminoácidos.

El rompimiento del agua y el paso de los electrones a través de la cadena de

transporte en la membrana tilacoidal está acoplado con el bombeo de protones hacia
el lumen tilacoidal (Fig. 5.1), lo que conduce a la acidificación a un pH cercano a 5. Por
otro lado, los protones son consumidos en el centro terminal de la cadena de
transporte de electrones (formación de NADPH) elevándose el pH del estroma a 7.5-
8.0. El correspondiente gradiente del potencial electroquímico a través de la
membrana tilacoidal es usado para la síntesis de ATP conducida por protones, la
fotofosforilación. Un componente adicional en la formación del gradiente de protones
es un sistema de bombeo de protones entre el PS II y el PS I (Fig. 5.1), denominado
“fotofosforilación cíclica”. La producción de una molécula de ATP está probablemente
acoplada con el transporte cuesta abajo de tres protones a través de la membrana
tilacoidal. En el estroma, se requiere ATP en varios pasos que involucran la
asimilación del CO2, síntesis de carbohidratos así como otros procesos mediados por
la ferredoxina (ver abajo).

5.2.2 Fotoinhibición y fotooxidación

No se presenta necesariamente un equilibrio entre la absorción de la por el PS

II y PS I, el correspondiente flujo de electrones, la formación de ferredoxina reducida, y
el consumo de electrones, por ejemplo en la asimilación del CO2. Esto es cierto bajo
condiciones de alta intensidad lumínica en general y en combinación con otros
factores de estrés ambientales como sequía, bajas temperaturas, ó deficiencia de
nutrientes minerales en particular. El exceso de energía de excitación se refleja en una
depresión de fotosíntesis neta lo que es usualmente reversible (fotoinhibición), pero
puede también conducir a largo plazo al daño irreversible del aparato fotosintético,
como es indicado por la clorosis y necrosis foliar (fotooxidación). Para ambos síntomas
está causalmente involucrada la formación de especies tóxicas de oxigeno (ver
también Fig. 2.5).

Las plantas poseen un rango de sistemas protectores que funcionan mediante

la disminución de la absorción lumínica ó mediante la disipación de la energía (e.g.,
cambio en el ángulo foliar, reflexión de la luz y calor) ó detoxificación de especies
dañinas de oxigeno (Fig. 2.5). El blanco primario de la fotoinhibición es el PS II que
produce oxigeno molecular y donde la excesiva energía de excitación puede ser
transferida desde el PS II a oxigeno molecular formando el altamente tóxico singlete
de oxigeno (1O2., Fig. 5.1). Como mecanismo autoprotector, los carotenoides
(xantofilas en particular) juegan un rol particular tanto en la detoxificación de singletes
de oxigeno como en la atenuación de la etapa excitada del PS II. Además, en el PS II

Página 131
el polipéptido D1 de 32 kDa tiene una particularmente alta tasa de recambio que se
requiere para la continua reparación del sistema.

Otro principal centro de formación de especies tóxicas de oxigeno está

localizado en el estroma de los cloroplastos, donde la ferredoxina reducida puede usar
el oxigeno molecular como aceptor de electrones conduciendo a la reducción
univalente de O2 al anión superóxido (O , Fig. 5.1 y 5.2). Esta activación reductiva del
O2 en los cloroplastos es inevitable y se realza bajo condiciones que den origen a un
incremento en la relación NADPH/NADP+, por ejemplo un bajo suministro de CO2 ó
deteriorada fijación de CO2, causados por un rango de factores de estrés ambiéntales
como bajas temperaturas en especies vegetales sensibles a heladas, salinidad,
sequía, y deficiencia de nutrientes minerales. Esto también es cierto para bajas ó
inhibidas tasas de exportación de fotosintatos desde hojas fuente bajo deficiencia de
nutrientes minerales. Todos estos factores de estrés conducen a niveles elevados de
especies tóxicas de oxigeno, fotoinhibición y finalmente fotooxidación. Otro factor que
contribuye a la fotoinhibición está presumiblemente determinado por la excesiva
acidificación del lumen tilacoidal como resultado de la insuficiente utilización de ATP
en el estroma (Fig. 5.1). Bajo condiciones de limitada asimilación de CO2, una continua
alta proporción del NADPH se utiliza para otros procesos como la detoxificación del
H2O2 donde no se requiera ATP.

Fig. 5.2 Utilización alternativa de fotorreductores para la asimilación de CO 2 ó activación del oxígeno
molecular y sistema de detoxificación (secuestro). SOD, superóxido dismutasa; GR, glutatión; APO,
ascorbato peroxidasa.

En especies C3 la fotorrespiración puede ser un importante mecanismo

protector para el mantenimiento de un alto flujo de electrones en la cadena del
carbono, i.e., mediante la liberación del CO2 a los cloroplastos. Sin embargo, otros
sistemas juegan un rol clave en la detoxificación del O y de compuestos relacionados
como el H2O2 (Fig. 2.5). En los cloroplastos, en donde está ausente la catalasa, el O
es detoxificado por la superóxido dismutasa de Cu-Zn produciendo H2O2 que es
reducido a agua por el ciclo ascorbato peroxidasa-glutatión reductasa (Fig. 5.2). En las
hojas cerca del 70-80% de las enzimas detoxificantes de H2O2 dependientes de
ascorbato están localizadas en los cloroplastos.

La elevada actividad de las enzimas detoxificadoras (FIg. 5.2) y las

incrementadas concentraciones de sus metabolitos (glutatión, ascorbato) típicamente
reflejan la influencia del estrés oxidativo, particularmente bajo alta intensidad lumínica.
Se han reportado tales hallazgos en acículas de pino durante el invierno, en acículas
de pícea al mediodía y en hojas de fríjol bajo deficiencia de magnesio. Hay

Página 132
considerable evidencia de que las especies tóxicas de oxígeno están también
involucradas en la senescencia celular y de órganos como las hojas (Sección 5.5), y
que bastante frecuentemente la aparición de clorosis y necrosis foliar como síntomas
visuales de deficiencia de nutrientes minerales está causalmente relacionada con los
elevados niveles foliares de especies tóxicas de oxígeno. Se muestra un ejemplo de
esto en hojas de fríjol en la Fig. 5.3. Bajo deficiencia de zinc es alto el nivel de
especies tóxicas de oxigeno debido a ambos, la deprimida actividad SOD y las
menores tasas de exportación de carbohidratos como resultado de la baja actividad
demanda. Bajo deficiencia de magnesio la deteriorada carga floemática de
carbohidratos es el principal factor para el estrés oxidativo bajo alta intensidad
lumínica. En ambos casos la producción de fotooxidantes y, de este modo, la
fotooxidación de los pigmentos foliares, pueden evitarse casi totalmente mediante al
sombreo parcial de las laminas foliares (Fig. 5.3). De acuerdo con esto, la inhibida
carga floemática de sacarosa en plantas de tabaco y tomate manipulados
genéticamente también está correlacionada con la severa clorosis y necrosis de las
láminas foliares.

Fig. 5.3 Efecto del sombreo parcial de laminas foliares sobre la clorosis y necrosis en hojas primarias de
plantas de Phaseolus vulgaris deficientes en zinc (izquierda) y magnesio (derecha) expuestas a alta
intensidad lumínica (480 μE m–2 s–1). (A partir de Marschner & Cakmak, 1939.)

5.2.3 Fijación y reducción del dióxido de carbono

A fin de utilizar la energía almacenada durante la reacción lumínica (como

NADPH y ATP), para la reducción del CO2 y la formación dentro de los cloroplastos de
fotosintatos como azucares, se necesita de un aceptor de CO2. La ribulosa bifosfato
(RuBP), un compuesto C5, hace está función:

Después de la carboxilación de la RuBP se forman dos moléculas del

compuesto C3 fosfoglicerato (PGA): por lo tanto esta ruta de incorporación del CO 2 se

Página 133
refiere como vía C3. La enzima RuBP carboxilasa (Rubisco), que media la
incorporación del CO2, es fuertemente activada por el Mg2+. En una serie de pasos
adicionales el PGA es reducido a gliceraldehído-3-fosfato (GAP), una reacción que usa
al NADPH y el ATP suplidos por la reacción lumínica de la fotosíntesis.

Los principios de la fijación en los cloroplastos de CO2 por la vía C3 se ilustran

en la Fig. 5.4. Las enzimas responsables de la fijación del CO2 y síntesis de
carbohidratos están localizadas en el estroma de los cloroplastos, mientras que el
NADPH y ATP son suplidos desde los tilacoides. El aceptor de CO2 la RuBP tiene que
ser regenerada en el ciclo de Calvin–Benson. Los carbohidratos remanentes
cualquiera son utilizados para la formación transitoria de almidón en los cloroplastos ó
son transferidos como compuestos C3 a través de la envoltura cloroplástica hacia el
citoplasma para la ulterior síntesis de mono- y disacáridos. La tasa de liberación
cloroplástica de compuestos C3 es controlada por la concentración citoplásmica del
fosfato inorgánico (Pi); el Pi por lo tanto tiene un fuerte efecto regulador sobre la
relación acumulación de almidón a liberación cloroplástica de azucares (Sección
8.4.4).

Fig. 5.4 Esquema simplificado de la fijación de CO2 y síntesis de carbohidratos de acuerdo al ciclo de
Calvin–Benson en plantas C3. (Modificado a partir de Larcher, 1980).

5.2.4 Vía C4 de la fotosíntesis y el metabolismo ácido de las crasuláceas (CAM)

La incorporación de CO2 en compuestos orgánicos no se limita a la vía C3

descrita arriba. Ya se ha mostrado (Sección 2.5.4) que un desequilibrio en la toma
radical catión-anión a favor de los cationes tiene que compensarse mediante la
incorporación de CO2 vía PEP carboxilasa y formación de ácidos orgánicos. Otro
ejemplo es la reasimilación del CO2 liberado por respiración mitocondrial en frutos en
desarrollo de manzano, con lo que se incrementa abruptamente la acumulación de
malato en los frutos, pero simplemente desaparece la perdida de CO2. En principio, en
los cloroplastos de ciertas especies vegetales se presenta la misma vía de
incorporación de CO2:

Página 134
El fosfoenol piruvato (PEP) actúa como un aceptor de CO2, formando oxalacetato que
es reducido a malato. El producto de está incorporación de CO2 son compuestos C4,
cualquiera malato ó el aminoácido aspartato. Por lo tanto las especies vegetales con
esta vía C4 son clasificadas como plantas C4 (Fig. 5.5). Está vía de incorporación de
CO2, sin embargo, está confinada a los cloroplastos de las células del mesófilo desde
donde los compuestos C4 son transportados hacia las células de la vaina del haz. En
estas células los compuestos C4 son descarboxilados y el CO2 liberado es fijado por la
RuBP y canalizado en el ciclo de Calvin–Benson. De este modo en plantas C4 la
fijación y reducción final del CO2 es idéntica a aquella en plantas C3. En plantas C4, sin
embargo, hay una característica separación espacial de estas dos formas de fijación
de CO2.

Fig. 5.5 Esquema simplificado de la fijación de CO2 y compartimentación en plantas C4. CA,
anhidrasa carbónica.

Los compuestos C3 remanentes son translocados desde las células de la vaina

del haz de vuelta hacia las células del mesófilo para formar PEP que actuara de nuevo
como aceptor de CO2 (Fig. 5.5). La relativa importancia del malato y aspartato en esta
lanzadera de carbono depende de la especie vegetal y suministro de nitrógeno. En
maíz, bajo deficiencia de nitrógeno no se afecta la cantidad de malato que opera la
lanzadera pero se reduce en gran parte para aspartato. Se espera este cambio ya que
la reducción del nitrato está confinada a las células del mesófilo, y el aspartato también
actúa como lanzadera en la transferencia del nitrógeno reducido hacia las células de la
vaina del haz. Después de la transaminación (Sección 8.2) y descarboxilación los
compuestos C3 remanentes son reciclados hacia las células de la vaina del haz y el N-
amino es cargado al floema por las células de la vaina del haz.

En la mayoría de especies C4 están dispuestos dos tipos de células en la

anatomía foliar llamada tipo Kranz. Las venas menores de las haces vasculares están
circundados por las células de la vaina del haz, formando una Kranz, ó corona. Las
células de la vaina del haz están a su vez circundadas por una capa de grandes
células del mesófilo. Adicionalmente, en especies C4 los cloroplastos son dimórficos,
aquellos en las células de la vaina del haz son más grandes y poseen grana que no
está tan bien desarrollado como para el mesófilo. Por otro lado, las enzimas
sintetizadoras de almidón están confinadas a los cloroplastos de la vaina del haz
donde se acumula casi todo del almidón foliar.

Página 135
 El tipo de fotosíntesis que sucede en plantas C4 usualmente se presenta en
especies vegetales de origen tropical que tienen altas tasas fotosintéticas y produce
grandes cantidades de materia seca (e.g., caña de azúcar, sorgo, maíz, y varias
Chenopodiaceae). El mecanismo C4 por varias razones permite a la planta utilizar más
eficientemente ambos CO2 y agua. Se consigue alta eficiencia de CO2 por varios
factores, como la alta afinidad de la PEP por CO2. Adicionalmente, en hojas de plantas
C4 se disminuye en la luz la sensibilidad de la PEP carboxilasa contra la
retroregulación negativa por elevadas concentraciones por malato. Además, en
plantas C4 la actividad de la anhidrasa carbónica (CA) es alta en las células del
mesófilo pero muy baja en las células de la vaina del haz. Esta enzima cambia el
equilibrio CO2 ⇌ HCO a favor del HCO , que es el sustrato de la PEP carboxilasa, y
simultáneamente mantiene una baja presión parcial de CO2 en el espacio intercelular
foliar. Por otro lado, en las células de la vaina del haz se consigue una alta
concentración de CO2, y el CO2 es el sustrato para la RuBP carboxilasa. La muy baja
permeabilidad de las células de la vaina del haz para el CO2 contribuye adicionalmente
al mantenimiento de la alta presión parcial localizada de CO2 dentro de estas células,
pero un bajo valor en el espacio intercelular. Esto también es cierto a altas
temperaturas (encimas de 25°C ), donde la producción endógena de CO2 respiratorio
es correspondientemente alta. También es mayor la temperatura óptima de la PEP
carboxilasa que para RuBP carboxilasa. Esto explica, por lo menos en parte, por que a
altas intensidades lumínicas y a altas temperaturas las plantas C4 tienen
considerablemente menores puntos de compensación de CO2, esto es, niveles de CO2
en los que el consumo y producción de CO2 (respiración) están en equilibrio, que para
plantas C3 (0-20 y 50-100 ppm CO2, respectivamente).

La mayor eficiencia del uso del agua por plantas C4 que para plantas C3 está
también relacionada con la menor presión parcial de CO2 endógeno y el
correspondientemente abrupto gradiente de CO2 desde la atmósfera envolvente a
través de los estomas abiertos hacia el interior del tejido foliar. En plantas C4
relativamente hay una mayor difusión de CO2 hacia el interior a través de los estomas
(expresado en términos de unidades de vapor de agua perdido), que puede ser usado
para la fotosíntesis y producción de materia seca. Además, cuando los estomas están
parcialmente cerrados en respuesta al déficit hídrico, la disminución en el influjo de
CO2 es menor en plantas C4 que en C3, debido a que el reciclaje interno de CO2
mantiene una menor concentración de CO2 en el tejido foliar de plantas C4.
Correspondientemente, la relativa eficiencia en el uso del agua (gramo de materia
seca producida por gramo de agua transpirada) es cerca de 200–300 en especies C4
comparando con usualmente más de 500 en especies C3.

En general, las plantas C4 tienen una mayor eficiencia en el uso del nitrógeno
fotosintético (NUE) que las plantas C3.Un ejemplo de esto se muestra en la Fig. 5.6,
donde en maíz (C4) no solo la tasa de fijación de CO2 (CER) es mucho mayor, sino
que estas mayores tasas se consiguen a un mucho menor contenido de nitrógeno
foliar. Esta mayor NUE se presenta debido a que en plantas C4 la RuBP carboxilasa ya
opera bajo saturación de CO2. En contraste en plantas C3 debido a la menor
concentración de CO2 en los cloroplastos la RuBP carboxilasa opera solo cerca del
25% de su capacidad y, de este modo, se pierde parte de su capacidad por
fotorrespiración (Sección 5.2.5). En plantas C3, 30-60% de la proteína soluble foliar
está constituida de RuBP carboxilasa. El valor comparativo es solo del 5-10% en
plantas C4, aunque adicionalmente se requiere algún 2–5% para las enzimas C4. La
mayor NUE permite a las plantas C4 producir más área foliar por unidad de nitrógeno
y, de este modo, se incrementa más rápido el uso de la luz durante la ontogénesis que
en plantas C3, a condición de que se satisfaga el mayor requerimiento de temperatura
para plantas C4. Si se cultivan bajo temperaturas subóptimas, a pesar de la mayor

Página 136
NUE, algunas especies C4 pueden sufrir más por deficiencia de nitrógeno que
especies C3.

Fig. 5.6 Tasa de intercambio foliar de CO2 (CER) a saturación lumínica para maíz, arroz, y soya dibujada
en función del contenido foliar de N por unidad de área. (Sinclair & Horie, 1989.)

Sin embargo, no es posible dividir las plantas estrictamente en categorías C3 ó

C4. En plantas C3, se presenta una considerable proporción de fijación de CO2 vía PEP
carboxilasa, particularmente en órganos reproductivos, como en granos en desarrollo
de trigo y frutos de leguminosas. Tales observaciones pueden indicar un cambio en la
vía fotosintética hacía un mas eficiente uso del CO2, aún si faltan las estructuras
anatómicas de las típicas plantas C4.

La fijación de CO2 vía PEP carboxilasa es también una característica de

especies vegetales en ciertas familias, como las Crassulaceae y Bromeliaceae, que
están particularmente bien adaptadas a los hábitat secos. Estas plantas son en su
mayoría suculentas; esto es, ellas tienen una baja área superficial por unidad de peso
fresco. Estas especies vegetales se caracterizan por su llamado metabolismo ácido de
las crasuláceas (CAM) y difieren de las plantas C4 en un número de características: (a)
los estomas de las especies CAM se abren por la noche. (b) El dióxido de carbono
entra a las hojas y es fijado en el citoplasma por la PEP carboxilasa con la
subsiguiente reducción a ácido málico, que es almacenado en las vacuolas durante la
noche. (c) Durante el día los estomas están cerrados y el ácido málico es liberado
desde las vacuolas; después de la descarboxilación, el CO2 es fijado y reducido en los
cloroplastos siguiendo la vía C3. Consecuentemente, se presentan grandes cambios
día-noche en el pH vacuolar de estas plantas, y probablemente están involucrados
ambos sistemas bombeadores de protones (ATPasa y PPiasa) en el transporte del
malato hacia la vacuola.

En contrate a la separación espacial de dos pasos para la fijación del CO2 en

plantas C4, es temporal la separación en tres pasos para la fijación de CO2 en las
especies CAM (ritmo ácido diurno). Las especies CAM generalmente también tienen
menores tasas de crecimiento que las plantas C4. La combinación de CAM y
suculencia es de particular ventaja para la adaptación a hábitats secos ó a suelos de
alta salinidad ó ambos. Interesantemente, en halófitas facultativas como la
Mesembryanthenum crystallinum puede observarse un cambio desde fotosíntesis C3 a

Página 137
CAM como adaptación fisiológica a estrés por sequía ó salinidad, i.e., para
incrementar la conservación del agua. La rapidez de esta respuesta se incrementa con
la edad vegetal indicando la existencia de un programa del desarrollo que regula la
transcripción de la PEP carboxilasa y la estabilidad del mRNA.

5.2.5 Fotorrespiración

En plantas C3, la luz realza no solo la incorporación de CO2 sino también su

evolución, un proceso estimulado por la presencia de O2. Esta evolución del CO2
conducida por la luz (fotorrespiración) procede simultáneamente con la incorporación
del CO2. A altas temperaturas en particular, la tasa de evolución del CO 2 se
incrementa más que su tasa de incorporación resultando en una declinación en la
fotosíntesis neta. El principio de la reacción involucrada en la fotorrespiración se
muestra en la Fig. 5.7. El CO2 liberado en la fotorrespiración viene casi exclusivamente
a partir de la oxidación de la glicina.

Fig. 5.7 Fotorrespiración, vía del glicolato, y síntesis de los aminoácidos glicina y serina.

La fotorrespiración está basada en el hecho de que la RuBP carboxilasa

(Rubisco) puede también reacción con el O2; esto es, puede comportarse como una
oxigenasa (RuBP oxigenasa). En la reacción oxigenasa (Fig. 5.7) el compuesto C5
RuBP es desdoblado en PGA (C3) y glicolato, el primer compuesto de la “vía del
glicolato”. El glicolato es liberado desde los cloroplastos hacia el citoplasma y es
transferido a los peroxisomas en donde el glicolato actúa como aceptor para NH3,
formando el aminoácido glicina. Después de la translocación de la glicina hacia la
mitocondria, se convierten dos moléculas en el aminoácido serina con liberación
simultánea de CO2 (fotorrespiración). En esta reacción también se libera amoniaco
(Fig. 5.7). A fin de evitar ambos toxicidad por amoniaco y pérdidas por volatilización,
se requiere la reasimilación del amoniaco vía formación de glutamina a partir del
glutamato (Sección 8.2). Este “ciclo fotorrespiratorio del nitrógeno” ha sido revisado
por Wallsgrove et al. (1983).

Un factor clave para la tasa de fotorrespiración es la concentración de CO2

(presión parcial) en el centro de carboxilación de la RuBP carboxilasa. Ya que el CO2 y
el O2 compiten por los centros de la reacción de carboxilación, la fotorrespiración se
estimula por bajas concentraciones de CO2 que son la consecuencia final por fijar CO2
en la luz. En plantas C3 la concentración de CO2 en los centros de carboxilación, en el
estroma de los cloroplastos, es similar ó es solo el 60% de la concentración ambiental
de CO2, que está cerca de 350 ppm (0.035%). Cualquier incremento en la
concentración ambiental de CO2 disminuye por lo tanto la tasa de fotorrespiración en
plantas C3. También se presenta fotorrespiración en plantas C4, sin embargo, a tasas
mucho menores. En maíz, por ejemplo, bajo condiciones ambientales (21% O2,

Página 138
0.035% CO2) la evolución fotorrespiratoria del CO2 como proporción de la fotosíntesis
neta fue cerca del 6% comparando con 27% en trigo. La principal razón de la mucho
menor fotorrespiración en plantas C4 está causalmente relacionada con las mayores
concentraciones de CO2 en las células de la vaina del haz, i.e., en los centros de
carboxilación de la RuBP en plantas C4. Los mecanismos que conducen a estas
elevadas concentraciones de CO2 se han discutido en la Sección 5.2.4.

Las mucho mayores tasas de fotorrespiración en plantas C3 son la principal

razón de que de lo contrario condiciones ambientales óptimas, bajo alta iluminación y
altas temperaturas en particular, sus tasas de fotosíntesis neta y producción de
biomasa son considerablemente inferiores que en plantas C4. Sin embargo, la
fotorrespiración no solo debe considerarse desde el punto de vista de la fijación neta
de CO2. La fotorrespiración es una vía importante de síntesis de aminoácidos en
células foliares (Fig. 5.7) por la cual el glicolato puede actuar como aceptor primario
del NH3 producido en los cloroplastos durante el paso de reducción del nitrato
dependiente de la luz (reducción de NO ) (Sección 8.2). En el ejemplo de arriba la
tasa de síntesis de serina por unidad de área foliar fue cerca del doble en trigo contra
maíz. Se supone que el ciclo fotorrespiratorio de nitrógeno representa en la luz el
mayor componente de incorporación foliar de NH3 en la mayoría de plantas C3.

La fotorrespiración puede también jugar un rol protectivo contra la fotoinhibición

y fotooxidación bajo alta luminosidad mediante el consumo de fotosintatos y haciendo
disponible CO2 para los cloroplastos y, de este modo, mantener una alta tasa de flujo
de electrones en la cadena de electrones de los fotosistemas (Fig. 5.1), y también
conduciendo a un mayor consumo de ATP en el estroma de los cloroplastos.

5.3 Respiración y fosforilación oxidativa

En tejidos no fotosintetizantes (e.g., raíces, semillas, y tubérculos) ó en tejidos

fotosintetizantes durante el periodo oscuro, la descomposición respiratoria de
carbohidratos es la principal fuente de energía requerida para los procesos que
consumen energía como la síntesis y transporte. Como se muestra en la Fig. 5.8 los
principales pasos de la respiración son las reacciones de descarboxilación del piruvato
y de ácidos orgánicos en el ciclo de Krebs (también llamado ciclo de los ácidos
tricarboxílicos ó ciclo del ácido cítrico) y la oxidación del NADH (dinucleótido
nicotinamida reducido). El flujo cuesta abajo de electrones desde el NADH donador
hacia el O2 aceptor toma lugar en la cadena respiratoria en la membrana mitocondrial
y suple la energía necesaria para la síntesis de ATP (fosforilación oxidativa). Los
principios de la síntesis mitocondrial de ATP son los mismos de aquellos de la síntesis
tilacoidal de ATP, es decir, la separación de cargas mediante una membrana con un
correspondiente gradiente de protones (pH) a través de la membrana, que constituye
una bomba para la síntesis de ATP.

Página 139
Fig. 5.8 Esquema del ciclo de los ácidos tricarboxílicos (ciclo de Krebs) y la cadena de transporte de
electrones con fosforilación oxidativa y la “vía alternativa” (respiración insensible al cianuro).

El NADH sintetizado en las reacciones de descarboxilación representa un

agente reductor universal en tejidos no fotosintetizantes y por lo tanto también es
requerido para varios procesos sintéticos que involucren reducción, como la síntesis
de aminoácidos y ácidos grasos. Además, varios de los intermediarios de la
descomposición de carbohidratos son estructuras esenciales (esqueletos de carbono)
para la síntesis de, por ejemplo, aminoácidos y ácidos grasos. La tasa de respiración
es por lo tanto no solo regulada por factores ambientales como la temperatura ó por
requerimientos energéticos (e.g., ATP para la toma iónica radical), sino también por la
demanda de equivalentes reductores e intermediarios.

El hecho de que la respiración dependa del requerimiento de ATP y NADPH

implica la presencia de una retroreacción en forma de inhibición del producto final si el
requerimiento es bajo. Dependiendo de la vía predominante de síntesis (e.g., síntesis
lipídica ó proteica) ú otros procesos consumidores de energía (e.g., transporte), puede
variar en un amplio rango el requerimiento de intermediarios como ácidos orgánicos,
aminoácidos ó azúcares por NADH (agente reductor) ó por ATP (agente activador).
Esta variable demanda es satisfecha por “desvíos” metabólicos, de los que la “vía
alternativa” es particularmente interesante (Fig. 5.8). Dependiendo de la hora del día,
del estado nutricional del fósforo, de la especie vegetal, de la etapa de desarrollo y del

Página 140
órgano vegetal, la proporción de esta vía alternativa puede variar entre 14-60% y 20-
80% de la respiración radical y foliar total, respectivamente. Además de la vía
alternativa puede mediarse una gran proporción de consumo del oxigeno y oxidación
del NADH por las peroxidasas, que pueden aún exceder a la vía alternativa, por
ejemplo en raíces de Brachypodium pinnatum. Este consumo de O2 mediado por
peroxidasas requiere de oxigeno activado (O ) formado en reacciones similares a
aquellas mostradas en la Fig. 5.2 para cloroplastos.

De acuerdo con el cambio en la demanda por intermediarios, en raíces de trigo

la proporción de la vía alternativa también depende de la forma de suministro de
nitrógeno: la proporción es muy alta con suministro de amonio pero insignificante con
suministro de nitrato. Como se mostrará después (Sección 5.7), en tejidos de rápido
crecimiento la demanda por intermediarios en la síntesis de estructuras orgánicas es
especialmente alta comparando con la demanda por NADH ó ATP. De este modo una
gran proporción de los electrones del NADH se desvían de los citocromos en la
cadena respiratoria y son transferidos directamente desde una flavoproteína al
oxigeno. Como consecuencia, se sintetiza menos ATP por molécula de NADH
oxidada. Aunque esta vía alternativa es menos eficiente en la conversión de energía
que la vía de los citocromos, tiene una importante función en la regulación del
metabolismo y crecimiento. Por otro lado, limitar la vía alternativa permite a las células
ó tejidos vegetales no fotosintetizantes incrementar la síntesis de ATP sin incrementar
la respiración ó el consumo de carbohidratos, un aspecto que demuestra la dificultad
de correlacionar las tasas de respiración con los procesos activos mediados por ATP,
como el transporte iónico a través de biomembranas.

La menor eficiencia de la vía alternativa en la conversión de energía en forma

de ATP resulta en una mayor disipación de energía en forma de calor (termogénesis).
La capacidad de varias especies vegetales para generar calor y mantener
temperaturas mayores que la ambiental, por ejemplo en las inflorescencias de Arum ó
Victoria, esta causalmente relacionada con una alta proporción de la vía alternativa. Lo
mismo es cierto para frutos de mango en maduración, donde un incremento en la
temperatura interna desde 29° a cerca de 39°C está correlacionado con un incremento
en la respiración total por un 57% y el incremento concomitante en la proporción de la
respiración alternativa (insensible al cianuro) es desde 41% a 80%. Las plantas
también responden a estrés por heladas mediante un incremento en la proporción de
la respiración alternativa y un incremento en su temperatura interna.

5.4 Transporte floemático de asimilados y su regulación

5.4.1 Carga floemática de asimilados

En hojas jóvenes en expansión, la mayoría ó todos de los asimilados

producidos durante la fotosíntesis (fotosintatos) son requeridos para el crecimiento y
suministro de energía. Por lo tanto, en sus etapas iniciales de crecimiento las hojas
fotosintetizantes, así como los tejidos no fotosintetizantes, actúan como demandas y
requieren asimilados suplidos por una fuente vía floema. Las principales fuentes de
asimilados son las hojas completamente expandidas.

El primer paso para suministrar a las hojas jóvenes con asimilados desde las
hojas fuente es el transporte a corta distancia de asimilados desde las células foliares
individuales hacia los haces vasculares, seguido por su carga floemática. Por lo
general los azúcares representan hasta el 80-90% de los asimilados exportados por el
floema desde las hojas fuente. Se muestra una composición típica de la savia
floemática en la Tabla 3.8. En la mayoría de especies vegetales la sacarosa es el

Página 141
azúcar dominante en la savia floemática, pero en algunas especies vegetales se
presentan el trisacárido rafinosa (galactosa + fructosa + glucosa) y alcoholes de
azúcar como el manitol y sorbitol. Los centros preferenciales para la carga floemática
de azúcares son las venas menores de una hoja fuente como se muestra en la Fig.
5.9, donde se infiltro sacarosa marcada con 14C en la hoja.

Fig. 5.9 Autoradiograma de la carga floemática de [ 14C] sacarosa dentro del tejido de una hoja fuente de
fríjol. Concentración de sacarosa, 1 mм; periodo de acumulación, 30 min. Áreas blancas = venas menores
de 14C . (A partir de Giaquinta & Geigerm 1977.)

Dependiendo de la especie vegetal, hora del día, y también del centro de

recolección, la concentración de sacarosa en la savia floemática está en el rango de
200-1000 mм. A fin de conseguir estas altas concentraciones, se requiere un paso de
carga desde las células foliares hacia las células del tubo criboso y acompañantes de
las venas menores. En base a un rango de aproximaciones experimentales como la
aplicación de inhibidores ó estudios de toma a diferentes pH externos, se postuló un
cotransporte protón-sacarosa- De acuerdo con este modelo, una ATPasa bombeadora
de protones en la membrana plasmática de las células del tubo criboso crean una
abrupto gradiente potencial transmembranal así como una gradiente de pH entre el
lumen del tubo criboso (“simplasto”) y el apoplasto (Fig. 5.10). Este gradiente actúa
como fuerza conductora para el transporte de sacarosa desde el apoplasto hacía los
tubos cribosos en forma de cotransporte protón-sacarosa (simporte) mediado por una
proteína específica de transporte. Este modelo sigue el mismo principio que se ha
descrito en la Fig. 2.9 para el cotransporte protón-anión en la membrana plasmática de
células radicales.

Página 142
Fig. 5.10 Modelo para la carga floemática de sacarosa mediada por el cotransporte protón–sacarosa, y
para el uniporte de potasio y aminoácidos. (En base a Baker, 1978; Giaquinta, 1980.)

Un rango de evidencias apoya este modelo. Se ha encontrado en los tubos

cribosos un potencial negativo de –155 mм, y el pH de la savia floemática está entre
7.5 y 8.5 comparando con 5.5–6-5 en el apoplasto de células foliares. Un incremento
en el pH del apoplasto inhibe notablemente la carga de sacarosa en los tubos
cribosos. Estudios con vesículas de membrana plasmática de hojas de remolacha
azucarera traen evidencias adicionales para el cotransporte protón–sacarosa
demostrando, por ejemplo, una alcalinización del medio externo inducida por la
sacarosa y una estequiometría en el transporte protón : sacarosa de 1:1. Y finalmente,
en plantas transgénicas de tomate y papa con alta actividad invertasa ácida en el
apoplasto (que hidroliza la sacarosa para forma hexosas) se disminuye drásticamente
la carga floemática de sacarosa y se acumulan en las hojas la sacarosa y otros
carbohidratos.

Este concepto de carga apoplástica de la sacarosa hacia los tubos cribosos

requiere de la liberación de sacarosa desde el mesófilo en particular (ó desde células
de la vaina del haz en plantas C4) hacia el apoplasto. No se conoce mucho acerca de
las concentraciones de sacarosa en el apoplasto foliar; se han encontrado en hojas de
remolacha azucarera concentraciones cercanas a 20 mм y en hojas de maíz cercanas
a 7 mм .

Se ha cuestionado por varias razones a la carga apoplástica como un principio

universal en plantas superiores, particularmente por Van Bel (1989,1993). Por ejemplo,
en varias especies vegetales, particularmente las que translocan rafinosa (e.g.,
Cucumis), se presentan abundantes conexiones citoplásmicas (plasmodesmos) a lo
largo de la posible vía de solutos desde el mesófilo hacia las células del tubo criboso y
acompañantes. Sin embargo, una carga simplástica plantea la pregunta acerca del
funcionamiento de los plasmodesmos en la formación del abrupto gradiente de
concentración del azúcar entre las células foliares y los tubos cribosos. Aunque
pueden existir ambos, carga floemática apoplástica y simplástica de azúcares y
presentarse simultáneamente en una especie vegetal dada, la evidencia experimental
para la existencia de carga apoplástica es mucho más concebible, por lo menos para
sacarosa. Puede ser que ambas vías son importantes a lo largo de la ruta de los
azucares desde las células foliares individuales hacia los tubos cribosos, simplástica

Página 143
para la región del complejo tubo criboso–célula acompañante y su liberación en el
apoplasto para la carga floemática.

Comparando con las concentraciones de azúcares, las concentraciones de

aminoácidos en la savia floemática son usualmente mucho menores, pero aún en el
rango de 50-200 mм. De este modo, la carga de aminoácidos puede ser de similar
importancia. Se han presentado resultados que apoyan la idea de un cotransporte
protón-aminoácido similar a aquel para sacarosa por Baker et al (1980) mostrando que
la carga y transporte floemático de aminoácidos es también fuertemente deprimido al
elevar el pH externo (Tabla 5.1). La tasa de carga y transporte de aminoácidos
también depende del tipo de catión presente en la solución externa, siendo mucho
más estimulante el K+ que el Na+. También está bien establecido que la carga
floemática de sacarosa es realzada por el potasio, a menos que excesivas
concentraciones externas de potasio conduzcan a la despolarización del potencial de
membrana y de este modo al deterioro del cotransporte protón-sacarosa. Sin embargo,
no es claro si la estimulación por potasio es un efecto directo en el mecanismo de
carga (e.g., mantenimiento del gradiente transmembranal del pH) ó indirecto vía un
incremento en el potencial osmótico de la savia floemática y, de este modo, en la tasa
de flujo másico en los tubos cribosos (Sección 5.4.2).

Tabla 5.1
Efecto del pH y del potasio ó sodio en el apoplasto sobre la
carga y trasporte floemático de [14C]alanina en pecíolos de
ricino a
14
Tratamiento [ C]alanina en el exudado floemático
Ión pH (recuentos de14C ml–1)
K+ 5 27840
8 8441
+
Na 5 13760
8 4090
En base a Baker et al. (1980).

La carga floemática de aminoácidos floema es bastante selectiva, en ricino, por

ejemplo, la glutamina es cargada mucho más preferentemente que el glutamato ó la
arginina. En ricino, la carga de aminoácidos es también notoriamente deprimida por la
simultánea carga de sacarosa, y viceversa. En hojas de maíz, la asparragina es el
aminoácido preferentemente cargado en el floema donde su concentración es cerca
de ocho veces mayor que en el citosol de las células foliares. Sin embargo, por lo
general el transporte cuesta arriba de sacarosa hacia los tubos cribosos es mucho
más pronunciado que para la mayoría de los aminoácidos. Se da un ejemplo de esto
en la Tabla 5.2.

Tabla 5.2
Concentración de sacarosa y aminoácidos en diferentes compartimentos
celulares de hojas de cebada a
Después de 8 h luz Después de 8 h oscuridad
Citosol Floema Citosol Floema
Sacarosa (mм) ~150 1030 ~43 930
Aminoácidos (mм) ~156 186 ~58 244
Relación ~1.04 0.18 ~1.35 0.26
aminoácidos/sacarosa
a
En base a Winter et al. (1992).

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 La sacarosa fue preferentemente cargada en el floema comparando con los
aminoácidos, como se refleja por la relación aminoácidos/sacarosa citosólica cercana
a uno comparando con cerca de 0.2 en la savia floemática (Tabla 5.2). Aunque se ha
mostrado que en algunos casos la concentración de aminoácidos individuales es
notoriamente mayor en la savia floemática que en el citosol y puede presentarse
transferencia mediada por carriers hacia los tubos cribosos, en general el transporte
floemático de aminoácidos parece depender de la carga de sacarosa y del flujo másico
en el floema. De este modo, por lo menos en cebada, la carga floemática de
aminoácidos sigue presumiblemente el concepto de un uniporte, similar a lo que pasa
con potasio (Fig. 5.10).

5.4.2 Mecanismos del transporte floemático de asimilados

Se han discutido en el Capitulo 3 los principios del transporte en los tubos

cribosos, la anatomía del floema, y la dirección del transporte (desde la fuente hacia la
demanda) en conexión con el transporte a larga distancia de nutrientes minerales. En
pocas palabras, de acuerdo a la hipótesis del flujo por presión los solutos son
cargados en los tubos cribosos foliares y el agua es chupada hacia los tubos cribosos
creando una presión interna positiva. Ya que la sacarosa y otros azúcares son los
solutos activos osmóticamente dominantes en los tubos cribosos foliares, los caudales
son determinados principalmente por la carga floemática de fotosintatos (incluyendo
aminoácidos) en la fuente y su descarga en la demanda. La disponibilidad de agua en
las hojas fuente es también un factor importante para los caudales en los tubos
cribosos, y la carga floemática asociada con el transporte lateral foliar de agua hacia el
floema.

De los nutrientes minerales, el potasio está usualmente presente en mayores

concentraciones en la savia floemática (Sección 3.3). De este modo, el potasio
contribuye sustancialmente a los caudales en los tubos cribosos como se muestra en
la Tabla 5.3 para ricino. En plantas bien suplidas con potasio, todos la concentración
de potasio y el potencial osmótico de la savia floemática, y particularmente el caudal
(tasa de exudación), son superiores contra plantas suplidas con un nivel menor de
potasio. La concentración de sacarosa en la savia floemática más ó menos permanece
sin afectarse, y un alto suministro de potasio incrementa por un factor de ~2 la tasa de
transporte floemático de sacarosa. Puede haber varias razones para este realce del
caudal por el potasio, incluyendo superiores tasas de síntesis de sacarosa, realce de
la carga floemática (Fig. 5.10), ó efectos osmóticos directos del potasio dentro de los
tubos cribosos.

Tabla 5.3
Efecto del suministro de potasio a plantas de ricino sobre la
composición de la savia floemática y la tasa de exudación de la savia
floemática a
Suministro de potasio al
medio de crecimiento
0.4 mм 1.0 mм
Concentración en la savia floemática (mм)
Potasio 47 66
Sacarosa 228 238
Potencial osmótico (MPa) 1.25 1.45
–1
Tasa de exudación (ml (3 h) ) 1.35 2.49
a
En base a Mengel & Haeder (1977).

Página 145
 A lo largo de la vía entre la fuente y la demanda, puede cambiar
considerablemente por varías razones la concentración y composición de la savia
floemática. Los fotosintatos pueden filtrarse desde los tubos cribosos y su
recuperación se vuelve importante para conducir el flujo por presión y alimentar la
demanda. A lo largo de la vía la recuperación de sacarosa es mediada por el mismo
mecanismo (cotransporte sacarosa-protón) de la carga floemática en el tejido fuente.
La filtración (ó descarga) a lo largo de la vía también puede cumplir varías funciones
como el suministro de sacarosa como fuente de energía para los tejidos circundantes,
almacenamiento transitorio de almidón ó fructanos en tejidos caulinares de pastos
(Sección 5.7.1) y la regulación de la composición de solutos en los tubos cribosos de
acuerdo a la demanda. En soya, por ejemplo, se encontró que la concentración de
sacarosa disminuye desde 336 mм en hojas hasta 155 mм en raíces como demanda
en crecimiento (de uso), y con una correspondiente disminución en el potencial de
presión desde 0.60 hasta 0.18 mPa, .i.e., no hay compensación de solutos
osmóticamente activos en el floema. En contraste, en plantas de arroz la
concentración de solutos en la savia floemática se incrementa desde las hojas fuente
hacia la espiga como una demanda de almacenamiento (Tabla 5.4). Este incremento
se debe a la sacarosa mientras que disminuye marcadamente la concentración de
potasio. A pesar de una similar concentración total de aminoácidos (Tabla 5.4), la
composición difirió y hacia la demanda la proporción de glutamina y arginina se
incrementó a expensas de la de glutamato y asparragina.

Tabla 5.4
Concentración (mм) de varios solutos en la savia floemática
de plantas de arroz a
Centro de recolección b
Vaina foliar Entrenudo más alto
(etapa 7–8 (una semana después de
Solutos hojas) antesis)
Sacarosa 206 574
Aminoácidos 103 125
Potasio 147 40
ATP 1.63 1.76
a
Hayashi & Chino (1990).
b
Técnica de laser en insecto

El cambio en la relación sacarosa/potasio en la savia floemática (Tabla 5.4)

refleja la demanda. En cereales, los granos en desarrollo como órganos de
almacenamiento de almidón con un bajo contenido de agua, es alta la demanda por
sacarosa pero es baja para potasio, particularmente en las últimas etapas del llenado
del grano. De acuerdo con esto, en pedúnculos de espigas de trigo la contribución del
potasio al potencial osmótico total de la savia del floema disminuye desde 8% a 2% en
cinco semanas después de la antesis. El incremento en la relación sacarosa/potasio
(Tabla 5.4) es más probablemente el resultado de la movilización de carbohidratos
(almidón, fructanos) en el tejido caulinar y la subsiguiente carga floemática de
sacarosa. De este modo, el potasio es reemplazado en el floema en una considerable
proporción por la sacarosa y presumiblemente transferido hacia las vacuolas del tejido
caulinar, demostrando, que el turgor de los tubos cribosos en particular puede ser
regulado a lo largo de la vía desde la fuente a la demanda, y que el potasio juega un
rol importante en está regulación. A lo largo de la vía el potasio puede por lo tanto no
solo cumplir funciones en la carga floemática de sacarosa sino también representar un
medio de regulación fina dentro de la regulación gruesa del flujo de solutos conducido
por presión desde la fuente a la demanda.

Página 146
 Tal rol del potasio es muy probablemente una función específica en la
conducción del flujo acoplado metabólicamente de solutos a través de los poros de las
placas cribosas. Como se describió arriba, los efectos inhibidores de temperaturas de
heladas ó anoxia aplicados a lo largo de la vía (e.g., tallos, pecíolos) sobre los
caudales floemáticos son muy probablemente una indicación de componentes
adicionales en la regulación del turgor en tubos cribosos a lo largo de la vía de un en
general transporte de solutos conducido por presión.

5.4.3 Descarga floemática y almacenamiento de asimilados en demandas de uso

y de almacenamiento

La liberación de solutos desde los tubos cribosos hacia el tejido circundante en

los centros de demanda está fuertemente regulada por la fuerza de la demanda. La
fuerza de la demanda es la capacidad del tejido ú órgano de acumular ó metabolizar
fotosintatos y por lo tanto de crear ó mantener un gradiente de concentración de
solutos entre los tubos cribosos y las células circundantes en la demanda. Pueden
crearse gradientes de concentración para la sacarosa y otros azúcares mediante el
consumo de sacarosa durante el crecimiento (demanda en crecimiento ó de uso) y el
almacenamiento de fotosintatos (demanda de almacenamiento), por ejemplo como
sacarosa (e.g., remolacha azucarera) ó como almidón (e.g., granos de cereales y
tubérculos). Para una parte dada vegetal (e.g., ápice caulinar) ú órgano (e.g., grano de
trigo, fruto de tomate), la fuerza de la demanda está relacionada con la tasa de
crecimiento, la capacidad de almacenamiento (e.g., número de células de
almacenamiento), la tasa de transporte desde el floema hacia las células de
almacenamiento individuales, ó la tasa de conversión de fotosintatos (e.g., azúcares a
almidón, aminoácidos a proteínas). Por lo tanto la fuerza de la demanda y, de este
modo, la descarga floemática están estrechamente relacionados con la actividad
metabólica del tejido ú órgano demanda.

Se ejercen retroregulaciones negativas en la descarga floemática por las altas

concentraciones de sacarosa en una demanda de uso como raíces en crecimiento. En
semillas y granos en la descarga floemática interviene un componente sensible al
turgor; la descarga no solo es inhibida por las altas concentraciones apoplásticas de
sacarosa sino también por otros osmóticos que se filtren lentamente como el manitol.

Se discute controversialmente si la descarga floemática per se es un proceso

activo ó pasivo, con argumentos a favor y en contra de un proceso activo. Parece estar
involucrada la fitohormona ácido abscísico (ABA) en la descarga de sacarosa, aún a
bajas concentraciones de ABA se incrementa la tasa de eflujo de sacarosa desde el
tejido floemático. La inducción de un localizado incremento en permeabilidad
membranal de las células floemáticas del huésped parece ser el mecanismo por el que
los parásitos caulinares como Cuscuta europea actúan como demanda, adquiriendo
los asimilados y nutrientes minerales que requieren para su crecimiento. Existe un
mecanismo particular de descarga floemática en Mimosa pudica donde las respuestas
seismonásticas del movimiento foliar se basan en un potencial de acción que surge
desde la hoja tocada, que viaja a través del floema (1- 10 cm s–1) y que conduce a la
descarga floemática en la región externa del pulvínulo, i.e., el complejo celular motor.

Las demandas de uso como hojas y raíces jóvenes se caracterizan por altas
actividades apoplásticas de invertasa ácida. Esta enzima hidroliza la sacarosa para
formar hexosas, y mantiene por lo tanto una baja concentración apoplástica de
sacarosa (ver también Sección 5.4.1). Por lo tanto se ha considerado a la hidrólisis de
sacarosa mediada por invertasa ácida como un importante factor en la realzada
descarga floemática en estos tipos de demandas, una perspectiva que recientemente

Página 147
se ha cuestionado. La evidencia sólida para una predominante descarga simplástica
del floema en demandas de uso, y también en varias demandas de almacenamiento,
proviene de estudios con microscopio electrónico sobre la abundancia de
plasmodesmos que conectan elementos cribosos con la mayoría de tipo celulares en
tejidos demanda como hojas en crecimiento ó tubérculos de papa. La descarga
simplástica del floema puede no requerir energía.

En demandas de almacenamiento de almidón, la sacarosa tiene que ser

hidrolizada en hexosas en el citosol de las células de almacenamiento, ya que a través
de la envoltura de los amiloplastos solo se transportan hexosas como la glucosa-1-
fosfato para ejercer como sustrato para la síntesis de almidón. En el tejido caulinar de
la caña de azúcar que actúa como demanda de almacenamiento de sacarosa, la vía
simplástica parece ser el principal medio de descarga floemática mientras que en la
raíz de almacenamiento de remolacha azucarera, parecen estar involucradas ambas
vías simplástica y apoplástica después de descarga floemática de sacarosa. Por lo
tanto, en remolacha azucarera cualquiera sacarosa (vía simplástica) ó hexosas (vía
apoplástica) pueden entrar al citosol de las células de almacenamiento individuales.
No es claro si la sacarosa es transportada directamente desde el citosol (alto pH)
hacia las vacuolas de almacenamiento (bajo pH) vía antiporte protón-sacarosa ó
requiere del rompimiento por la sacarosa sintasa y la subsiguiente síntesis por la
sacarosa fosfato sintasa.

En células de almacenamiento la concentración vacuolar de sacarosa puede

exceder los 500 mм que es cerca de 10 veces superior a la citosólica.
Independientemente del mecanismo involucrado la paso activo de acumulación
vacuolar de sacarosa este está localizado en el tonoplasto. En células de
almacenamiento radicales de remolacha azucarera se estimula por el potasio la
acumulación de sacarosa (Fig. 5.11). El sodio tiene un aún mayor efecto estimulante
sobre la acumulación de sacarosa. Los centros de acumulación están
presumiblemente localizados en el tonoplasto y operan, cualquiera por activación de
las bombas de protones de la membrana ó por el mantenimiento del alto pH citosólico
requerido para compensar los protones del antiporte protón-sacarosa.

Fig. 5.11 Efecto de la concentración de potasio sobre las tasas de toma de sacarosa por rodajas de raíces
de almacenamiento de remolacha azucarera. Concentración de sacarosa, 40 mм. (A partir de Saftner &
Wyse, 1980.)

Se muestra en la Tabla 5.5 un ejemplo del rol directo de los nutrientes

minerales en el transporte de sacarosa hacia las vacuolas. La acumulación de
sacarosa depende del magnesio y además es estimulada por el potasio. Esto apoya
fuertemente la perspectiva, de que la bomba de protones dependiente de magnesio de

Página 148
la membrana también interviene causalmente en el transporte de sacarosa hacia las
vacuolas de células de almacenamiento. Es un fenómeno bien conocido la activación
de Mg•ATPasas por el potasio en el transporte iónico en la membrana plasmática de
células radicales (Sección 2.4). Sin embargo, en el tonoplasto, el potasio solo estimula
la Mg •PPiasa, y no la Mg •ATPasa (Tabla 2.9), indicando la intervención de una
bomba de protones energizada por el PPi.

Tabla 5.5
Efecto del magnesio y potasio sobre el transporte de
sacarosa hacia vacuolas aisladas de tejido de
remolacha roja a
2+
Mg K+ Tasa de toma de sacarosa
(nmol por unidad β-cianina
h–1
– – 4.9
+ – 42.3
+ + 55.3
a
En base a Doll et al. (1979).

Comparando con la descarga de azúcares hay poca información sobre la

descarga de aminoácidos y su transferencia a células individuales en el tejido
demanda. Para cualquier demanda dada por razones anatómicas los roles de las vías
apoplástica y simplástica en la transferencia de aminoácidos son muy probablemente
comparables a sus roles en la transferencia de azúcares. Después de la descarga en
raíces como demandas de uso, se recircula en el xilema una considerable proporción
de aminoácidos no requeridos para el crecimiento, una característica que se presenta
solo ocasionalmente para azúcares (Sección 3.2).

5.5 Cambio en la relación fuente-demanda

5.5.1 Efecto de la maduración foliar en la función fuente

Durante su ciclo de vida cada hoja sufre un cambio en donde su función como
demanda cambia a fuente para ambos nutrientes minerales y fotosintatos. Para
nutrientes minerales, este cambio está correlacionado con un cambio en el
predominante transporte floemático y xilemático a larga distancia (Sección 3.4). Sin
embargo, el transporte de azúcares a larga distancia como la sacarosa, está limitado
al floema, y el cambio de cada hoja desde demanda a fuente tiene que estar
correlacionado con el correspondiente cambio desde descarga floemática
(importación) a carga floemática (exportación). Como se muestra en la Fig. 5.12, en
remolacha azucarera está transición se presenta al 40-50% de la expansión foliar,
cuando se ha alcanzada cerca de la mitad de la capacidad fotosintética neta. Esta
transición también se presenta en hojas de otras especies dicotiledóneas cuando ellas
están 30-60% completamente expandidas. Sin embargo, hay un largo periodo de
transición cuando se presenta transporte floemático bidireccional en una hoja
individual, con algunas haces vasculares importando y otros exportando fotosintatos.
En especies gramíneas como la caña de azúcar, se presenta importación floemática
hasta el 90% de la longitud final de la hoja, muy probablemente debido a que en estas
especies las hojas jóvenes están envainadas y, de este modo, sombreadas por mucho
mayor tiempo por las hojas más viejas.

Página 149
Fig. 5.12 Relación entre la importación de asimilados, fotosíntesis neta, tasa de síntesis de azúcares (▼,
sacarosa; , glucosa + fructosa), y actividades enzimáticas durante la maduración de hojas de remolacha
azucarera. (En base a Giaquinta, 1978.)

La transición demanda–fuente está correlacionada con cambios típicos en la

anatomía foliar y actividades enzimáticas. En hojas de remolacha azucarera, durante
la maduración foliar se presenta un cambio en la incorporación de carbono en
azúcares, como puede demostrarse al suplir 14CO2 a hojas de diferentes edades (Fig.
5.12). Este cambio a favor de la síntesis de sacarosa está estrechamente
correlacionado con los cambios en las actividades enzimáticas asociadas con el
metabolismo foliar de carbohidratos, es decir, una disminución en la actividad
invertasa ácida (hidrólisis de sacarosa) y un abrupto incremento en la actividad
sacarosa–P–sintasa (síntesis de sacarosa). La correlación con la invertasa ácida, una
enzima de la pared celular, es probablemente un reflejo de las altas tasas de síntesis
de pared celular y el suministro de hexosas para la síntesis más que una función
reguladora de este enzima en la descarga floemática de sacarosa, que es
principalmente simplástica en hojas jóvenes (Sección 5.4.3). En hojas demanda
también es alta la actividad citosólica de la enzima sacarosa sintasa (que realza la
hidrólisis de sacarosa) y declina rápidamente durante la transición demanda–fuente.
La correlación entre una disminución en la sacarosa sintasa y un incremento en la
sacarosa–P–sintasa (enzima que sintetiza sacarosa), y la transición desde demanda a
fuente (Fig. 5.12), es causal en plantas donde la sacarosa es el azúcar dominante en
la savia floemática, debido a que el funcionamiento de una hoja como fuente yace en
la inducción y actividad de este enzima que sintetiza sacarosa. Se han encontrado
resultados similares a estos con hojas de remolacha azucarera en hojas de soya
durante su maduración. Se mantiene cierta la misma relación causal para la actividad
manosa–6–P reductasa en hojas exportadoras de manosa. En manzano, por otro lado,
en la savia floemática el alcohol sorbitol es la forma dominante del carbono orgánico.
Correspondientemente, en hojas de manzano la actividad de la enzima responsable
para la síntesis del sorbitol (aldosa–6–P reductasa) es ausente en hojas jóvenes pero
se incrementa marcadamente durante la maduración foliar.

La transición fuente–demanda también está correlacionada con una rápida

disminución en el número de plasmodesmos que conectan células individuales foliares

Página 150
y, de este modo, con el marcado aislamiento simplástico del floema. Por lo tanto el
cese de importación floemática puede también ser causado por la interrupción de la
descarga simplástica del floema. La capacidad fotosintética per se de una hoja en
desarrollo no es un factor regulador en la transición demanda–fuente. En hojas en
crecimiento de remolacha azucarera cultivada en luz ú oscuridad, se deprimió
marcadamente la importación de fotosintatos ( 14C ) en menos de una semana y se
detuvo cerca de 8 días después de su emergencia igualmente en las hojas más
pequeñas cultivadas bajo oscuridad, indicando que la transición es regulada por el
desarrollo, y puede intervenir el rompimiento de las conexiones citoplásmicas entre las
venas y la lamina.

No es muy claro el mecanismo por el que se regulan la importación y

exportación de nutrientes minerales durante la maduración foliar. Considerando ambos
el mecanismo de transporte floemático (caudal de solutos) y la composición promedio
de la savia floemática caulinar en plantas durante el crecimiento vegetativo (Sección
3.3), puede esperarse correlación positiva entre la tasa de importación hacia una hoja
demanda de azúcares como sacarosa y la tasa de importación de nutrientes minerales
como potasio y fósforo, y también aminoácidos (Fig. 5.13). Puede suponerse que la
descarga floemática de estos solutos está regulada por su requerimiento para
procesos de crecimiento. Sin embargo, también puede observarse preferente
transporte floemático desde la fuente hacia la demanda cuando se suministra a una
hoja fuente ó al tallo un aminoácido no proteinogénico (ácido α-aminoisobutírico). Este
aminoácido se acumula en la demanda en la fracción nitrogenada soluble, indicando
que no es la demanda por un aminoácido particular la que regula el transporte desde
la fuente hacia demandas de uso como hojas en desarrollo, sino más bien la dirección
del caudal floemático de solutos y la descarga de otros solutos, azúcares en particular.

Fig. 5.13 Representación esquemática del cambio desde importación hacia exportación de asimilados y
nutrientes minerales durante la maduración foliar y la transición demanda–fuente.

Con el inicio de la maduración foliar y la capacidad de síntesis de sacarosa y

otros azúcares de exportación (e.g., manosa), la hoja se vuelve una nueva fuente de
savia floemática ya que la carga azucares induce el inicio e incremento del caudal

Página 151
floemático desde la hoja. Esto significa, por supuesto, que también puede
incrementarse la exportación floemática de otros solutos como nutrientes minerales y
compuestos amino. Como se discutió previamente (Capitulo 3, 4) para nutrientes
minerales altamente móviles en el floema como el potasio y el fósforo, en hojas
maduras pueden estar en equilibrio la importación vía xilemática y la exportación vía
floemática. El grado al que las hojas maduras también actúan como fuente de
nutrientes minerales depende, sin embargo, no solo de la tasa de exportación de
fotosintatos sino también del contenido de nutrientes en la hoja fuente y su demanda.

5.5.2 Senescencia foliar

Con el comienzo de la senescencia foliar declinan ambos las tasas de

fotosíntesis (Fig. 5.12) y la exportación de azúcares desde la hoja. Estos cambios
están asociados con un incremento en la permeabilidad membranal, y se afecta
correspondientemente la compartimentación. Entre los otros cambios que se pueden
presentar, enzimas proteolíticas como las proteasas ácidas, previamente secuestradas
en las vacuolas, son liberadas en el citoplasma e inducen el rápido rompimiento de
proteínas citoplásmicas y cloroplásticas. La declinación en el contenido de clorofila
(clorosis) es el síntoma visible de la senescencia. También cambia la composición de
la savia floemática exportada desde hojas senescentes, declina la concentración de
azúcar y se incrementa la de compuestos orgánicos nitrogenados de bajo peso
molecular y de nutrientes minerales móviles en el floema (Sección 3.5).

Puede inducirse senescencia foliar cuando se mantienen las hojas en la

oscuridad, un efecto que se realza si son también desprendidas. En hojas
desprendidas de Tropaeolum mantenidas en oscuridad y asperjadas con únicamente
agua destilada, hay una rápida declinación en clorofila y proteína de las laminas
foliares en 6 días (Tabla 5.6). Se presenta senescencia y realzada exportación
floemática de nitrógeno soluble, potasio y fósforo, como se indica por la acumulación
de estos constituyentes en la base de los pecíolos. Sin embargo, puede inhibirse casi
totalmente la senescencia y las exportación desde las hojas desprendidas mediante la
aspersión foliar de cinetina, un análogo sintético de la fitohormona citoquinina (CYT).

Tabla 5.6
Efecto inhibidor de la cinetina sobre la senescencia de hojas aisladas de Tropaelum
majus en la oscuridad a,b
Contenido en Contenido en pecíolos (base)
laminas foliares
Tratamiento de Clorofila N proteico N Carbohidratos K P
laminas foliares total
Tiempo cero 100 100 100 100 100 100
Después de 6 días
+ agua destilada 53 57 323 90 135 217
+ cinetina 98 87 95 47 107 117
En base a Allinger et al. (1969)

En plantas intactas, la senescencia foliar está bajo control correlativo, y la CYT

radical juega un rol clave en retardar la senescencia foliar. Las zonas apicales de
raíces en crecimiento son los principales centros de producción de CYT en las plantas.
Esta CYT es transportada por el xilema hacia el vástago y distribuida con la corriente
transpiratoria, i.e., preferentemente hacia las hojas maduras. En las hojas se
metaboliza rápidamente la CYT , y, de este modo se requiere de un continuo
suministro radical a fin de evitar la senescencia. Por lo general, en especies vegetales
anuales con el inicio del crecimiento reproductivo y asignación preferencial de

Página 152
fotosintatos hacia semillas y frutos en desarrollo, declina el crecimiento radical
(competencia entre demandas) y, de este modo también la exportación de CYT como
se muestra en la Tabla 5.7 para plantas de soya. El desarrollo de la vaina induce
senescencia foliar principalmente vía disminución de la importación de CYT hacia las
hojas fuente. Consecuentemente, el desvaine incrementa la exportación radical de
CYT (Tabla 5.7) y también retrasa la senescencia foliar, como similarmente lo hace un
suministro directo de CYT a explantes no enraizados de soya. Este patrón general de
producción unidireccional de CYT en las raíces, transporte xilemático hacia el vástago
y su declinación después del inicio de la fase reproductiva que es típico para soya por
ejemplo, no es válido para todas las especies vegetales. En lupino blanco, por ejemplo
después de la floración se incrementa considerablemente la exportación radical de
CYT, y también una gran cantidad de CYT es transportada desde las hojas vía floema
hacia las inflorescencias y semillas en desarrollo. De este modo, en algunas especies
vegetales la senescencia foliar puede ser inducida no por una declinación en
importación sino por un incremento en la exportación de CYT.

Tabla 5.7
Cambios en la concentración en la savia xilemática de la citoquinina
ribósido dihidrozeatina durante el desarrollo de la vaina y efecto del
desvaine en soya a
Concentración de CYT (mм)
Etapa de desarrollo Control Desvaine
Vainas de 12 cm longitud 75 75
Extensión completa de la vaina 13 13
Llenado tardío de la vaina 12 50
Amarillamiento foliar 19 93
a
Recalculado a partir de Noodén et al. (1990a)

Puede observarse frecuentemente el rol de la CYT en el retraso de la

senescencia foliar en la formación de “islas verdes” en laminas de hojas senescentes
de perennes en otoño. Estas islas verdes son usualmente áreas de infección fungosa
ó ataque de insectos parásitos y son particularmente altas en CYT. También ciertas
cepas de bacterias fitopatogénicas formadoras de tumores Pseudomonas savastanoi
sintetizan y excretan altas cantidades de CYT. La producción de CYT por los parásitos
parece ser un elegante mecanismo por el que los parásitos mantienen la función de la
hoja como fuente en el centro de infección.

La senescencia foliar no solo es modulada por factores ambientales como el

estrés por sequía. Puede inducirse rápidamente senescencia foliar en forma de
clorosis de hojas fuente, por ejemplo, en especies vegetales sensibles a heladas por
bajas temperaturas nocturnas ó alta iluminación en combinación con deficiencia de
zinc, magnesio ó potasio. En estos casos, la senescencia no es inducida por una
disminución en la importación de CYT sino que se inhibe la exportación de fotosintatos
y se acumulan grandes cantidades de almidón y sacarosa en las hojas fuente. Este
tipo de senescencia foliar prematura es causada por altos niveles de especies tóxicas
de oxigeno y fotooxidación de los pigmentos del cloroplasto (Sección 5.2.2). La rápida
senescencia foliar después de la eliminación de demandas reproductivas es muy
probablemente un problema de excesiva absorción de energía por las hojas fuente y
no un proceso regulado hormonalmente.

Página 153
5.6 Rol de las fitohormonas en la regulación de las relaciones fuente–demanda

5.6.1 General

Las fitohormonas juegan un rol importante en la regulación del crecimiento y

desarrollo de plantas superiores. Esto se refleja, por ejemplo, en su efecto en las
relaciones fuente–demanda. Ambas la síntesis y acción de las fitohormonas son
moduladas por factores ambientales, como el suministro de nutrientes minerales. Por
lo menos algunos efectos del suministro deficiente de nutrientes minerales sobre el
crecimiento y rendimiento vegetal están causados principalmente por su influencia en
el nivel de fitohormonas en la planta. Se dan algunos ejemplos de estos efectos en las
siguientes secciones y en el Capitulo 6.

Las fitohormonas son mensajeros químicos, ó sustancias “señal”, para las que
los centros de síntesis y los centros de acción están separados en la mayoría de los
casos. Es por lo tanto necesario su transporte cualquiera de célula a célula ó de
órgano a órgano. Con excepción del etileno, las fitohormonas son translocadas en
ambos el floema y el xilema. La dirección predominante del transporte depende del
tipo de fitohormona (e.g., si ellas son sintetizadas principalmente en las raíces ó en los
vástagos) y de la etapa de desarrollo vegetal. Cada fitohormona tiene un amplio
espectro de acción: esto es, la misma fitohormona puede afectar ó regular varios
procesos dependiendo de su concentración y de las condiciones en el centro de
acción – centro receptor.

5.6.2 Estructura, centros de biosíntesis, y principales efectos de las

fitohormonas

Está bien establecida la importancia de las siguientes cinco clases de

fitohormonas en las plantas superiores: citoquininas (CYT), giberelinas (GA), auxinas
(AUX, e.g., IAA), ácido abscísico (ABA) y etileno (ET). Mas recientemente se ha
presentado evidencia de que el ácido jasmónico y sus derivados, los jasmonatos (JA),
pueden ser una nueva clase de fitohormonas. Las estructuras moleculares básicas de
las seis clases de fitohormonas se muestran en la Fig. 5.14, y algunas de sus
principales características se resumen en la Tabla 5.8. Hay una tendencia general
para las CYT, GA, y IAA en realzar el crecimiento y procesos de desarrollo, mientras
que el ABA y JA tiene efectos más antagónicos. La síntesis de la “hormona del estrés”
ABA se presenta en respuesta rápida a factores ambientales como una deficiencia de
agua, y también la respuesta a la deficiencia de nitrógeno es bastante rápida. También
se presentan muy rápidamente algunas de las acciones del ABA, por ejemplo, el
incrementar la permeabilidad de la membrana (e.g., cierre estomatal) ó disminuir la
extensibilidad de la pared celular. No es posible tal clasificación general para el ET,
este puede realzar el crecimiento y desarrollo, pero también la maduración y la
senescencia. Es también una típica hormona de estrés (ver abajo).

Página 154
 Fig. 9.14 Estructura molecular de fitohormonas.

Tabla 5.8
Vía y principales centros de biosíntesis y algunos efectos principales de las
fitohormonas
Citoquininas (CYT)
Biosíntesis, precursores
Derivados de purina (adenina)
Principales centros de biosíntesis
Meristemos radicales; en algún grado los meristemos caulinares y
embriones seminales: predominando el transporte a larga distancia vía
xilemática desde las raíces hacia el vástago.
Efectos
División y expansión celular, estimulación de la síntesis de RNA y
proteica, inducción de enzimas, retraso en la degradación proteica y
senescencia, dominancia apical.

Giberelinas (GA)
Biosíntesis, precursores
A partir del ácido mevalónico para el esqueleto carbonado de gibano;
se han encontrado más de 80 giberelinas con está estructura básica.
Principales centros de biosíntesis
Hojas en expansión y ápices caulinares; también otras partes de los
vástagos, incluyendo frutos y semillas y, presumiblemente, raíces.
Efectos
Expansión celular, rompimiento de la dormancia de yemas y semillas,
inducción de floración y síntesis enzimática (especialmente de
hidrolasas).
Inhibidores de biosíntesis
Cloruro de clorocolina (CCC). Ancimidol, Triazoles

Página 155
Auxinas (AUX; e.g., IAA)
Biosíntesis, precursores
Derivados del indol del aminoácido triptófano, siendo el IAA (“auxina”)
el más prominente.
Principales centros de biosíntesis
Meristemos ó tejidos jóvenes en expansión; dicotiledóneas
principalmente los meristemos apicales y las hojas jóvenes;
predominando la dirección del transporte basipétalo: polar de célula a
célula, y algo a larga distancia en la vecindad del floema.
Efectos
Expansión celular y división (en tejidos cambiales), dominancia apical,
inducción y activación enzimática (e.g., H+-ATPasa)
Antagonistas/Inhibidores
ABA, Cumarinas, TIBA, 2,4-D, NAA y otras auxinas sintéticas

Ácido abscísico (ABA)

Biosíntesis, precursores
Carotenoides, violaxantina y neoxantina
Principales centros de biosíntesis
Tejidos completamente diferenciados caulinares y radicales.
Efectos
Inhibe la extensión celular en el tejido caulinar, induce el cierre
estomatal, favorece la abscisión de hojas y frutos y realza ó induce la
dormancia (“dormina”) de semillas y yemas, inhibe la síntesis de DNA,
activa las ribonucleasas; incrementa la permeabilidad membranal.
Antagonistas/Inhibidores
IAA, CYT, GA, fusicoccina

Etileno (ET)
Biosíntesis, precursores
Metionina → ácido 1-aminociclopropano-1-carboxílico (ACC)
Principales centros de biosíntesis
Varias partes y órganos vegetales
Efectos
Realce de la germinación, modificación del crecimiento radical,
formación de aerénquima, curvatura epinástica foliar, realce de la
floración, maduración y senescencia
Antagonistas/Inhibidores
(Co, Ag)

Ácido jasmónico (JA)

Biosíntesis, precursores
Ácido linolénico
Principales centros de biosíntesis
Raíces, vástago, frutos
Efectos
Promoción de la senescencia foliar, maduración de frutos, formación de
tubérculos (papa), cierre estomatal, formación de proteínas de
almacenamiento: inhibición del crecimiento celular y germinación de
semillas y polen
Antagonistas
CYT

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 Las citoquininas son fácilmente móviles en las plantas. Aunque los principales
centros de biosíntesis son las raíces, y en la transferencia desde la raíz hacia el
vástago predomina el transporte xilemático (Sección 5.6.4), por lo menos en Lupinus
albus las citoquininas son también móviles en el floema y transportadas desde las
hojas fuente hacia las inflorescencias y semillas en desarrollo. Uno de los efectos más
notables de las CYT, el retraso de la senescencia foliar, es principalmente atribuido a
la reducción en la degradación proteica más que por un incremento en la síntesis
proteica.

El ácido abscísico, para el que los carotenoides violaxantina y neoxantina son

los precursores para su biosíntesis, es altamente móvil en ambos xilema y floema y
además circula en las plantas similarmente a como se ha descrito para algunos
nutrientes minerales (Sección 3.4.4). Aunque las raíces son también centros
importantes de biosíntesis del ABA, del ABA en la savia xilemática de Lupinus albus
solo el 28% se origina a partir de la biosíntesis radical, siendo el remanente derivado
desde el vástago; bajo estrés por sequía la proporción por biosíntesis radical se
incremente cerca de 55%.

Comparando con otras fitohormonas el etileno (ET) tiene algunas

peculiaridades. Es un gas y los centros de síntesis y acción están localizados en el
mismo tejido. El ET tiene un rango de efectos notables sobre el crecimiento y
desarrollo vegetal (Tabla 5.8). Por ejemplo, dependiendo de su concentración realza ó
reprime el crecimiento radical, se requiere para la maduración del fruto, induce la
formación de aerénquima radical en respuesta a la inundación (ver también Sección
16.4.3.3) y también induce la activación de genes de defensa bajo varios tipos de
estreses ambientales incluyendo los inducidos por patógenos. El conocido efecto del
IAA en la diferenciación del xilema (xilogénesis) está probablemente mediado por el
ET: el IAA realza la biosíntesis de ET que a su vez incrementa la fosforilación proteica
y la xilogénesis. La realzada biosíntesis caulinar de ET en respuesta a la deficiencia de
O2 (e.g., por inundación) en el medio de enraizado está mediada por un incremento en
el transporte xilemático hacia el vástago de ACC (ácido 1-aminociclopropano-1-
carboxílico), el precursor del ET.

Los jasmonatos (JA) pueden considerarse “hormonas del estrés” similares al

ABA, su biosíntesis es fuertemente realzada bajo estrés por sequía e induce la síntesis
de proteínas particulares del estrés. En contraste al ABA, no se realza la biosíntesis de
JA por el estrés por sales. Los jasmonatos son altamente móviles en el floema y
frecuentemente más efectivos que el ABA al inducir la senescencia. Los JA pueden
ser responsables de la senescencia foliar inducida por frutos y semillas, y también son
muy efectivo en inducir la formación de tubérculos en estolones de papa. El ácido
jasmónico y especialmente su volátil éster de metilo actúan como moléculas de
señalización para inducir el enrollamiento en zarcillos por ejemplo en Cucurbitaceae.

Es aún materia de debate si las poliaminas (PA) actúan en el crecimiento y

desarrollo vegetal como “mensajeros secundarios” (Fig. 5.16) ó pueden considerarse
como otra clase de fitohormonas. Las principales poliaminas son la diamina putrescina
(NH2-CH2-CH2-CH2-NH2), la triamina espermidina y la tetramina espermina. Ellas son
ubicuas en las células vegetales, y altamente móviles en ambos xilema y floema, y sus
concentraciones tisulares varían entre micromolar y milimolar. En cereales el principal
precursor de la biosíntesis de poliaminas es el aminoácido arginina, y se incrementa
rápidamente la biosíntesis de PA bajo un rango de estreses ambientales, sequía, calor
y salinidad en particular. Las poliaminas también se acumulan bajo deficiencia de
potasio (Sección 8.7), ó cuando el N-NH4 en vez del N-NO3 es la fuente suplida de
nitrógeno. En contraste, los niveles son muy bajos bajo deficiencia de nitrógeno, aún

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en combinación con deficiencia de potasio. Las funciones protectoras de las
poliaminas contra factores de estrés ambientales, incluyendo el daño foliar inducido
por ozono pueden ser atribuidas a su rol en la detoxificación de radicales de oxigeno.

En la mayoría de los casos las PAs tienen un efecto protector en las

membranas, sus concentraciones son muy altas en los tejidos meristemáticos. En
semillas de soya en desarrollo la concentración y composición de las PAs cambian
dramáticamente en el tiempo en los cotiledones y embrión. Las poliaminas son
presumiblemente requeridas como policationes para la estabilización del pH citosólico,
e interacciones iónicas con membranas y macromoléculas como DNA y RNA. Las
poliaminas retrasan la senescencia y son sinérgicas a la CYT , ellas también se
acumulan, por ejemplo, en las “islas verdes” de hojas senescentes (Sección 5.6.5).
Las poliaminas son inhibidores efectivos de la biosíntesis de etileno; durante la
maduración del fruto está correlacionada la declinación en el contenido de PA con un
abrupto incremento en la producción de etileno.

Independientemente de los varios efectos de las fitohormonas sobre el

crecimiento y desarrollo vegetal (Tabla 5.8) y los efectos de los factores ambientales
en su biosíntesis (Fig. 5.16), se presenta un patrón típico en los niveles de
fitohormonas individuales en un órgano dado durante su crecimiento y desarrollo. Se
muestra tal patrón en la Tabla 5.9 para hojas trifoliadas en plantas de fríjol. Los niveles
de IAA, ABA y CYT son altos en hojas muy jóvenes y declinan rápidamente,
particularmente el ABA, durante el inicial desarrollo de la hoja. Ciertamente están
involucrados “efectos de dilución” por el material pared celular en está disminución en
el contenido en materia seca. Después de esto los contenidos de IAA y CYT se
estabilizan y los de ABA se elevan otra vez.

Tabla 5.9
Patrones del contenido de auxina (IAA), ácido abscísico (ABA)
y zeatina y ribosidozeatina (CYT) durante el crecimiento de
hojas trifoliadas en fríjol (Phaseolus vulgaris L.)a
Área de la hoja Contenido de fitohormona (ng g–1 peso
trifoliada seco)
(cm2) IAA ABA CYT
1.3 419 568 23
6.8 336 245 19
23.4 297 146 14
57.6 217 57 11
11.0 153 106 10
b
191.0 166 156 10
a
A partir de Cakmak et al. (1989).
b
Hoja completamente expandida

Las fitohormonas en hojas en desarrollo (Tabla 5.9) pueden originarse a partir

de su biosíntesis dentro de las hojas, ó importarse desde otras partes vegetales, ó
ambos. En vista de los principales centros de biosíntesis en plantas (Tabla 5.8), el IAA
más probablemente se origine desde la hoja misma, y el gradiente en los niveles se
correlaciona con el cambio de demanda a fuente de una hoja (Sección 5.5). Por otro
lado, el ABA es principalmente sintetizado en hojas maduras (fuente) y exportado con
los fotosintatos por el floema a los centros demanda, i.e., además las hojas jóvenes.
Ya que el ABA incrementa la permeabilidad membranal no solo a los solutos sino
también al agua, altos niveles de ABA pueden realzar la descarga floemática, pero, por
otro lado, pueden afectar negativamente el crecimiento celular por extensión. El patrón

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del ABA (Tabla 5.9) puede reflejar el cambio de demanda a fuente durante el
desarrollo foliar.

Para la CYT los niveles cambian mucho menos, los altos niveles en hojas muy
jóvenes pueden ser una combinación de ambos, biosíntesis in situ e importación
floemática, y en las ultimas etapas presumiblemente importación xilemática.

Los niveles de las varias fitohormonas que se presentan durante el desarrollo

de demandas reproductivas como semillas y frutos, se caracterizan por una notable
secuencia (Fig. 5.15) que es bastante diferente de aquella en hojas en desarrollo
(Tabla 5.9). Esta secuencia en semillas puede corresponder al periodo de acumulación
de fitohormonas particulares durante el desarrollo seminal. Se alcanza el máximo nivel
de CYT en pocos días después de la antesis y obviamente coincide con la máxima
tasa de división celular. En contraste, el nivel del ABA se incrementa mucho más tarde
y alcanza un máximo durante el periodo de rápida declinación de la tasa de
acumulación de materia seca. El pico en el nivel de ABA también está correlacionado
con la realzada perdida de agua y correspondiente desecación de los granos. Un
retraso en el incremento de los niveles de ABA en granos en desarrollo es causado
por la rápida degradación del ABA importado durante las primeras etapas del
desarrollo del grano.

Fig. 5.15 Patrones tentativos de niveles fitohormonales en granos de cereales durante el desarrollo del
grano. CYT, citoquininas; GA, giberelinas; IAA, auxinas; TKW, peso de mil granos; ABA, ácido abscísico.
Valores relativos = 100. (Datos compilados a partir de Rademacher, 1978; Radley, 1978; Michael &
Beringer, 1980; Mounla et al., 1980; y Jameson et al., 1982.)

Se alcanzan los máximos niveles de GA e IAA cuando las tasas de

acumulación de materia seca son superiores, esto es, cuando son mayores ambos la
actividad demanda y la tasa de descarga floemática. Es complicada la interpretación
de las relaciones causales entre la actividad demanda y los valores promedios de los
niveles fitohormonales seminales no solo debido a la falta de información acerca de los
centros receptores (Fig. 5.16) sino también por las diferencias entre tejidos en niveles
de fitohormonas individuales. En soya, durante el desarrollo seminal por ejemplo,
varían dramáticamente e independientemente los niveles de ABA e IAA entre el
embrión, cotiledones y la testa.

Hay una bien establecida correlación positiva entre el peso final del grano y el
número de células del endospermo así como la longitud del periodo de llenado del
grano (los días entre la antesis y la madurez). De acuerdo con esto, el solo peso del
grano puede incrementarse mediante la aplicación radical de CYT poco antes de la
antesis y disminuirse por elevados niveles de ABA, inducidos, por ejemplo, por altas

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temperaturas foliares durante el periodo de llenado del grano. En maíz, los elevados
niveles de ABA durante el desarrollo inicial del grano disminuyen la tasa de división
celular en el endospermo y, de este modo, la capacidad de almacenamiento de los
granos.

En principio, también se presentan estos notables patrones en los niveles

endógenos fitohormonales en frutos carnosos como tomates y uvas.

Ha habido mucha especulación acerca de la dependencia de semillas y frutos

en desarrollo por la importación de estas fitohormonas cualquiera vía xilemática (e.g.,
citoquininas) ó floemática (ABA, GA). Por lo menos para cereales como el trigo, sin
embargo, se ha demostrado convincentemente que no hay tal dependencia. En
cultivos de espigas aisladas, aún cuando se aislaron antes de la antesis, pudo
conseguirse el normal desarrollo del grano solo con el suministro exógeno de azúcares
y nitrógeno, pero sin fitohormonas. El rol de las hormonas importadas hacia semillas
en desarrollo tiene que considerarse en términos de señales por las que los factores
ambientales modulan los niveles de fitohormonas originadas desde la semilla y, de
este modo, afectan el crecimiento y desarrollo de las semillas (Sección 5.6.3).

En base al conocimiento de los efectos fitohormonales sobre el crecimiento y

desarrollo vegetal y de sus típicos niveles durante el desarrollo del órgano, ha habido
una promisoria aproximación desde el punto de vista de producción de cultivos para
alterar los niveles endógenos fitohormonales mediante la aplicación de
“biorreguladores”. Estas hormonas vegetales sintéticas como la cinetina, ó retardantes
del crecimiento como el CCC (cloruro de clorocolina) y el TIBA (ácido 2,3,5-
triiodobenzoico) pueden regular el crecimiento vegetativo y reproductivo, así como la
senescencia y abscisión. En varios casos los biorreguladores son usados en gran
escala, siendo los más exitosos las “anti-giberelinas” que interfieren con la biosíntesis
de GAs e inhiben la extensión celular, cuando se aplican a bajo niveles, e inhiben la
división celular y la biosíntesis de esteroles cuando se aplican a altos niveles. Como
efecto secundario pueden incrementarse los niveles de CYT y poliaminas en las
plantas retrasando por lo tanto la senescencia.

Durante los últimos pocos años los brasinólidos han atraído mucha atención
como biorreguladores. Los brasinólidos son esteroides que se presentan naturalmente
(“brasinoesteroides”) con la misma estructura básica de esteroides como el ergosterol
de la membrana plasmática y tonoplasto (Sección 2.3). Los brasinólidos fueron
primeros aislados a partir del polen de colza, pero más recientemente se han obtenido
de otras especies vegetales incluyendo las especies arroz, fríjol Phaseolus, Picea, y
Pinus. Los brasinólidos tienen impactantes efectos sobre el crecimiento y desarrollo
vegetal, al incrementar la elongación y división celular y al actuar sinergísticamente
con el IAA y GA. Sus efectos son particularmente potentes. Por ejemplo, aún a
concentraciones tan bajas como 10–10 м, los brasinólidos estimulan el crecimiento por
elongación. Ellos son altamente lipofílicos y sus efectos sobre la excreción de protones
y el potencial membranal indican que ellos pueden ser capaces de modificar la
estructura y función de las membranas. Se han conseguido impresionantes efectos
positivos sobre especies hortícolas mediante la aplicación de brasinólidos. Sin
embargo, aún falta información, con respecto a si los brasinólidos juegan un rol en las
plantas como mensajeros químicos en el sistema conductor de señales. Su
clasificación como biorreguladores es hasta este momento por lo tanto la más
apropiada.

A pesar del éxito en varias áreas, es bastante limitada la aplicación de

biorreguladores para la manipulación de las relaciones demanda–fuente y rendimiento

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del cultivo, principalmente debido a la incertidumbre frecuentemente asociada con su
uso. Se discuten las razones para estas dificultades en la siguiente sección.

5.6.3 Fitohormonas, deducción de señales, centros receptores, y activación

génica

Hay frecuentemente una pobre correlación entre los niveles de fitohormonas

endógenas, determinados mediante bioensayos ó métodos químicos, y la acción de
las fitohormonas en las plantas. Por ejemplo, se encuentran altos niveles de GA en
ciertos mutantes enanos. La esperada acción de las fitohormonas aplicadas también
está frecuentemente muy en desacuerdo con sus acciones reales en las plantas. En la
Fig. 5.16 se bosquejan las principales razones para la pobre correlación entre los
efectos de las fitohormonas y sus niveles celulares. Usualmente solo una fracción de
las fitohormonas totales están fisiológicamente activas, estando las remanentes por lo
menos temporalmente inactivas cualquiera por ligamiento químico (e.g., la CYT como
ribótido ó ribósido de zeatina) ó por compartimentación celular, dependiendo del pH y
del potencial membranal entre los diferentes compartimentos celulares; esto se
mantiene cierto particularmente para ABA, GA e IAA, pero no para las CYT.

Fig. 5.16 Posibles relaciones entre los niveles y actividades de fitohormonas, receptores, y la acción de
las fitohormonas.

Sin embargo, la principal razón para las pobres correlaciones –ó efectos

inesperados-, es el requerimiento de receptores en los centros de acción de la
fitohormona. Durante la diferenciación celular y tisular y la maduración del órgano no
solo cambia la respuesta (sensibilidad) a cambios fitohormonales dados; el tipo de
acción puede también ser diferente. Esto se demuestra en pocos ejemplos.

La estimulación de la síntesis de RNA por CYT declina con la creciente edad

foliar, en hojas más viejas domina con mucho el efecto protector contra la degradación
de las proteínas existentes. La inhibición del crecimiento foliar por elongación por
elevados niveles de ABA se confina a la zona sensible de elongación celular mientras
que en toda la hoja el ABA afecta la apertura estomatal. Con respecto a la auxina
(IAA), solo es sensible el tejido foliar inmaduro, siendo insensible el tejido maduro y ni
la toma ni la tasa de metabolización del IAA son responsables de la insensibilidad. Ya
se han identificado varias proteínas que se ligan al IAA a partir de zonas de elongación
radicales y caulinares. Estas proteínas se adhieren a la superficie externa de la
membrana plasmática, y en coleóptilos de maíz más del 90% en la pared celular

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epidérmica externa. Esto significa que de todo el tejido de la zona de elongación solo
es sensible a la auxina una capa celular que, después de adherirse, induce la
acidificación de la pared celular y la acelerada depolimerización de la matriz de
hemicelulosa. En órganos en crecimiento como coleóptilos y hojas hay una fuerte
tensión tisular producida por la fuerza de extensión del tejido interno, contrarrestada
por la fuerza de contracción de la epidermis con su gruesa, relativamente inextensible
pared celular externa que está bajo fuerte tensión. La auxina realza el crecimiento por
elongación al incrementar la extensibilidad de la pared celular epidérmica externa, y el
ABA inhibe esta elongación inducida por IAA.

En muchos casos, sin embargo, las fitohormonas transportadas hacia el tejido ó

células blanco no inducen directamente la respuesta sino que actúan vía mensajeros
secundarios como las poliaminas (Fig. 5.16). También ha atraído mucha atención en la
última década el rol del calcio como mensajero secundario. Particularmente cierto para
los efectos de factores ambientales (luz, temperatura, daño mecánico, etc.) en la
modulación de la concentración citosólica de Ca2+ libre y los subsiguientes procesos
de secreción activados por la calmodulina (Sección 8.6.7). También la elongación
celular regulada por auxinas parece requerir Ca2+ como mensajero secundario. El
inositol trifosfato también puede considerarse como un típico mensajero secundario,
siendo liberado desde la membrana plasmática en respuesta a señales hormonales, y
activando una proteínquinasa en el citoplasma.

Las fitohormonas ó mensajeros secundarios se piensa que tienen un rol

regulador general en el crecimiento y desarrollo al reaccionar con centros receptores
preexistentes conduciendo por lo tanto a respuestas fisiológicas específicas (Fig.
5.16). Aunque esto es cierto en varios casos, tiene que revisarse este simple concepto
para las bastante frecuentes respuestas fisiológicas que requieren activación génica y
síntesis de nuevas proteínas (Fig. 5.17).

Fig. 5.17 Fitohormonas como componente del sistema conductor de señales en plantas.

Las fitohormonas y mensajeros secundarios tienen que considerarse como

partes integrales de una cadena de transducción de señales entre los factores
ambientales (que se presentan frecuentemente como factores de estrés) y la
respuesta a nivel celular. Por ejemplo, la baja humedad del suelo (Sección 5.6.4) ó el
deficiente suministro radical de nitrógeno inducen la realzada síntesis y exportación de
ABA desde las raíces hacia el vástago. Algo de este ABA en le vástago puede ligarse
directamente a los centros receptores en la superficie externa de la membrana
plasmática de las células guarda induciendo el cierre estomatal, ó interferir con la

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acción del IAA en la elongación celular, mas probablemente por modulación
enzimática y no activación génica.

Sin embargo, en su efecto sobre la maduración seminal, el ABA regula la

expresión de genes específicos. Los JA que se incrementan bajo la desecación ó
estrés osmótico, similarmente al ABA, también inducen la expresión génica en
dirección de la realzada síntesis proteica (de estrés) y reprimen la síntesis de
proteínas control normalmente presentes, i.e., reprograman la expresión génica. Para
el ET también está bien documentada esta transducción de señales vía activación
génica (Fig. 5.17): en respuesta a factores ambientales de estrés como el ozono,
patógenos ó la luz UV, se incrementan los niveles de ET e inducen ó activan, genes de
defensa y por lo tanto incrementan, por ejemplo, el nivel de ascorbato peroxidasa, una
enzima clave en la detoxificación del peróxido de hidrógeno. En su efecto inductor de
la maduración del fruto el ET ejerce su influencia través de expresión génica.

La activación génica puede también estar involucrada en el “efecto memoria”

de órganos vegetales como hojas. Puede conseguirse la inducción de raíces de
almacenamiento y tubérculos en papa por factores ambientales que incrementen la
relación ABA/GA en las plantas, por ejemplo, el bajo suministro de nitrógeno (Sección
6.3) ó tratamiento con días cortos (SD). El estimulo para la tuberización conseguido
por SD puede trasmitirse a plantas no inducidas mediante la injertación.
Recientemente, se han discutido los JA como candidatos potenciales del “estimulo”.

Ya que las fitohormonas son componentes de un sistema general de

transducción de señales (Fig. 5.17) se requiere cuidado en la interpretación de sus
niveles endógenos en términos de efectos esperados sobre el crecimiento y desarrollo
vegetal. Sin embargo, los niveles endógenos proporcionan información muy valiosa en
cuanto si, por ejemplo, el factor de estrés ambiental fue suficientemente severo para
transformarse en una clara señal hormonal (d