Tesis Doctoral

Estudio epidemiológico de enfermedades transmisibles de importancia médica y

sanitaria en artiodáctilos silvestres en el sur de España.

Doctoral Thesis
Epidemiological study on infectious diseases of Public and Animal Health concern in
wild artiodactyls from Southern Spain

Tesis presentada por Jorge María Paniagua Risueño para optar

al grado de doctor por la Universidad de Córdoba.

Bajo la dirección de los doctores Ignacio García Bocanegra, Antonio Arenas Casas y
Oscar Cabezón Ponsoda.

Córdoba, 2016

DEPARTAMENTO DE SANIDAD ANIMAL, UNIDAD DE ENFERMEDADES INFECCIOSAS.

FACULTAD DE VETERINARIA, UNIVERSIDAD DE CÓRDOBA.

TITULO: Estudio epidemiológico de enfermedades transmisibles de importancia
médica y sanitaria en artiodáctilos silvestres en el sur de España

AUTOR: Jorge María Paniagua Risueño

© Edita: UCOPress. 2016

Campus de Rabanales
Ctra. Nacional IV, Km. 396 A
14071 Córdoba

www.uco.es/publicaciones
[email protected]
 TÍTULO DE LA TESIS: Estudio epidemiológico de enfermedades transmisibles de
importancia médica y sanitaria en artiodáctilos silvestres en el sur de España.

INFORME RAZONADO DE LOS DIRECTORES DE LA TESIS

La Tesis Doctoral titulada Estudio epidemiológico de enfermedades transmisibles de

importancia médica y sanitaria en artiodáctilos silvestres en el sur de España, que ha
realizado el doctorando D. Jorge María Paniagua Risueño, dio comienzo en el curso
académico 2012/2013.

Tiene como objetivo general evaluar el papel de las poblaciones de artiodáctilos

silvestres en la epidemiología de diferentes patógenos, incluyendo Mycobacterium
spp., Campylobacter spp., Pestivirus, Bunyavirus, Flavivirus y Toxoplasma gondii y
Neospora caninum en España. Además, se han analizado las implicaciones que
pudieran establecerse con el ganado doméstico con el que comparten hábitats.

Desarrollándose en los siguientes objetivos particulares: 1) Establecer la

seroprevalencia de bacterias del complejo Mycobcaterium tuberculosis (MtC) en
artiodáctilos silvestres de Andalucía y proporcionar información sobre los factores de
riesgo asociados a esta infección. 2) Determinar la prevalencia, diversidad genética y
resistencias antimicrobianas de diferentes especies de Campylobacter termotolerantes
en poblaciones de artiodáctilos silvestres del sur de España, así como los factores de
riesgo potencialmente asociados en infección. 3) Evaluar el papel de los rumiantes
domésticos y silvestres en la epidemiología de los Pestivirus en Andalucía. 4) Detectar
circulación de virus de la Fiebre del Valle del Rift (RVFV) entre las poblaciones de
rumiantes domésticos y silvestres del sur de España durante el periodo comprendido
entre los años 2009 y 2015. 5) Determinar las tendencias espacio-temporales y los
factores de riesgo asociados a la exposición de flavivirus antigénicamente relacionados
en rumiantes silvestres en España, en particular virus de West Nile (WNV), virus Usutu

I
(USUV) y virus de Meaban (MBV). 6) Establecer la seroprevalencia y factores de riesgo
asociados a la infección por Toxoplasma gondii en ungulados silvestres y domésticos
en el sur de España.

Parte de los resultados obtenidos durante el desarrollo de la presente Tesis

Doctoral han sido publicados en diferentes revistas indexadas en el JCR:

- García-Bocanegra, I., Pérez de Val, B., Arenas-Montes, A., Paniagua, J., Boadella, M.,
Gortázar, C., Arenas, A. (2012). Seroprevalence and risk factors associated to
Mycobacterium bovis in wild artiodactyl species from southern Spain, 2006–
2010. PloS one, 7(4), e34908.

- Carbonero, A., Paniagua, J., Torralbo, A., Arenas-Montes, A., Borge, C., García-
Bocanegra, I. (2012). Campylobacter infection in wild artiodactyl species from
southern Spain: Occurrence, risk factors and antimicrobial susceptibility.
Comparative immunology, microbiology and infectious diseases, 2014, vol. 37,
no 2, p. 115-121.

- Paniagua, J., García-Bocanegra, I., Arenas-Montes, A., Berriatua, E., Espunyes,

J., Carbonero, A., Rosell, R., Marco, I., Cabezón, O. (2016). Absence of
circulation of Pestivirus between wild and domestic ruminants in southern
Spain. The Veterinary record, 178(9), 215-215.

- García-Bocanegra, I., Paniagua, J., Cano-Terriza, D., Arenas-Montes, A.,

Fernández-Morente, M., Napp, S. (2016). Absence of Rift Valley fever virus in
domestic and wild ruminants from Spain. Veterinary Record, 2016, p. vetrec-
2016-103696.

- García-Bocanegra, I., Paniagua, J., Gutiérrez-Guzmán, A.V., Lecollinet, S.,

Boadella, M., Arenas-Montes, A., Cano-Terriza, D., Lowenski, S., Gortázar, C.,
Höfle, U. (2016). Spatio-temporal trends and risk factors affecting West Nile
virus and related flavivirus exposure in Spanish wild ruminants. BMC Veterinary
Research. Aceptado.

II
 Así mismo, la presente Tesis Doctoral ha dado lugar a las siguientes
comunicaciones científicas en congresos internacionales:

- García-Bocanegra, I., Pérez de Val, B., Arenas-Montes, A., Paniagua, J., Boadella, M.,
Gortázar, C., Arenas, A. (2012). Seroprevalence and risk factors associated to
Mycobacterium bovis in wild artiodactyl species from Southern Spain, 2006–
2010. EWDA, 10th European Wildlife Disease Association Conference. Lyon.
Poster.
- Carbonero, A., Cerdà-Cuéllar, M., Paniagua, J., Torralbo, A., Arenas-Montes, A.,
Borge, C., Cano-Terriza, D., García-Bocanegra, I. (2014). Campylobacter infection in
wild artiodactyl species from Southern Spain: occurrence, genetic diversity,
antimicrobial susceptibility. EWDA, 11th European Wildlife Disease Association
Conference. Edimburgh. Póster.

- Paniagua, J., Espunyes, J., García-Bocanegra, I., Rosell, R., Berriatua, E., Cano-Terriza,
D., Marco, I., Cabezón, O. (2014). Pestivirus in wild artiodactyls and livestock from
Andalusia, Spain. EWDA, 11th European Wildlife Disease Association Conference.
Edimburgh. Póster.

- Arenas-Montes, A., Paniagua, J., Cano-Terriza, D., Arenas, A., Jurado, E., Carbonero,
A., Torralbo, A., Borge, C., García-Bocanegra, I. (2014). Serosurveillance of flaviruses
in wild ruminants in Southern Spain. EWDA, 11th European Wildlife Disease
Association Conference. Edimburgh. Póster.

- García-Bocanegra, I., Paniagua, J., Cano-Terriza, D., Arenas-Montes, A.,

Jiménez-Ruiz, S., Camacho, L., Fernández-Morente, M., Napp S. (2016).
Absence of Rift Valley fever virus in domestic and wild ruminants from Spain.
EWDA, 12th European Wildlife Disease Association Conference. Berlín. Póster.

Además, relacionados con diversos aspectos de este trabajo de Tesis Doctoral, han
sido publicados diferentes artículos en revistas internacionales, así como
comunicaciones en diferentes congresos nacionales e internacionales.

III
 Una vez redactada, la presente Tesis ha sido revisada, reuniendo a nuestro juicio
todos los requisitos necesarios para su lectura y defensa.

Y para que conste, en cumplimiento de las disposiciones vigentes, se expide el

presente Informe en Córdoba a 24 de octubre de dos mil dieciséis.

Firma de los directores

Fdo.: Ignacio García Bocanegra Fdo.: Antonio Arenas Casas

Fdo.: Oscar Cabezón Ponsoda

IV
INDICE

Página

Resumen…………………………………………………………………………………………………………………2

Summary……………………………………………………………………………………………………………..….5

Introducción……………………………………………………………………………………………………………7

1. Los cambios en el uso del suelo en Andalucía en las últimas décadas…………….8

1.1 Cambios en la ganadería extensiva…………………………………………………………9
1.2 Cambios en las poblaciones de artiodáctilos silvestres…………………….…….10
1.3 Cambios sociales…………………………………………………………………………………...12
2. Los artiodáctilos silvestres y su aprovechamiento en Andalucía………………….…13
2.1. El medio…………………………………………………………………………………………….….13
2.2. La gestión cinegética…………………………………………………………………………..…16
2.2.1. Los Terrenos Cinegéticos en Andalucía………………………………..…..16
2.2.2. Principios de la getsión cinegética………………………………………….....16
2..2.3 Sistemas de gestión cinegética ………………………………………………….19
3. Las enfermedades compartidas y sus condicionantes ecológicos…………………..24
4. Interfaz sanitaria en el sur de España…………………………………………………………….29
5. Implicación de la fauna silvestre en las enfermedades compartidas……………..31
6. Vigilancia sanitaria de la fauna silvestre…………………………………………………………33
6.1 Dificultades y limitaciones de la vigilancia sanitaria en fauna silvestre…..35
6.2 La vigilancia sanitaria en fauna silvestre en el contexto internacional……..37
6.3 Programas de vigilancia sanitaria para la fauna silvestre en España……….38
6.4 Programa de vigilancia epidemiológica de la fauna silvestre en Andalucía.39
7. Control de las enfermedades compartidas sobre la fauna silvestre………………..40

I
Objetivos………………………………………………………………………………………………………………47

Objetives………………………………………………………………………………………………………………48

Estudio Epidemiológico…………………………………………………………………………………………49

Capítulo 1º. Seroprevalence and Risk Factors Associated to Mycobacterium bovis in

Wild Artiodactyl Species from Southern Spain, 2006–2010.
Resumen……………………………………………………………………………………………………51

Capítulo 2º. Campylobacter infection in wild artiodactyl species from southern Spain:
Occurrence, risk factors and antimicrobial susceptibility.
Resumen……………………………………………………………………………………………………54

Capítulo 3º. Absence of circulation of Pestivirus between wild and domestic

ruminants in southern Spain.
Resumen……………………………………………………………………………………………………56

Capítulo 4º. Absence of Rift Valley fever virus in domestic and wild ruminants from
Spain.
Resumen……………………………………………………………………………………………………60

Capítulo 5º. Spatio-temporal trends and risk factors affecting West Nile virus and
related flavivirus exposure in Spanish wild ruminants.
Resumen……………………………………………………………………………………………………63

Capítulo 6. Toxoplasma gondii and Neospora caninum in the wildlife-livestock

interface from Souther Spain.
Resumen…………………………………………………………………………………………………....68
Abstract…………………………………………………………………………………………………….…..69
Introduction……………………………………………………………………………………………….….70
Materials and methods…………………………………………………………………………….…..71
Results…………………………………………………………………………………………………………..73

II
 Discussion……………………………………………………………………………………………………..75
Acknowledgements……………………………………………………………………………………….78
References…………………………………………………………………………………………………….78

Síntesis …………………………………………………………………………………………………………………81

Conclusiones…………………………………………………………………………………………………………91

Conclusions ………………………………………………………………………………………………………….93

Bibliografía ………………………………………………………………………………………………………….95

Agradecimientos…………………………………………………………………………………………..……109

III
GLOSARIO DE ABREVIATURAS:

- DO: Densidad óptica.

- EFSA: Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria .
- ELISA: análisis inmunoenzimático.
- BAGV: virus Bagaza:
- BDV: virus de la enfermedad de la frontera.
- BVDV: virus de la diarrea vírica bovina.
- BPPD: Derivado proteico purificado bovino.
- IC: Intervalo de confianza.
- IPI: individuo persistentemente infectado.
- MAGRAMA: Ministerio de Agricultura, Alimentación y Medio Ambiente
- MBV: virus Meaban.
- ml: Mililitros.
- mm: Milímetro.
- nm: Nanómetros.
- MtC: bacterias del complejo Mycobcaterium tuberculosis.
- OIE: Organización Mundial de Sanidad Animal .
- PCR: reacción en cadena de la polimerasa.
- PVSFS: programa vigilancia sanitaria de la fauna silvestre.
- RT-PCR: reacción en cadena de la polimerasa con transcriptasa inversa.
- RVFV: virus de la Fiebre del Valle del Rift.
- Spp: especies.
- TBb: tuberculosis bovina.
- TSV: tests de seroneutralización vírica.
- UE: Unión Europea
- USUV: virus Usutu.
- WNV: virus de West Nile.
- ºC: Grados centígrados .
- μg: Microgramo.
- μl: Microlitros.

IV
 RESUMEN/SUMMARY

1
RESUMEN

En las últimas décadas, la actividad cinegética ha evolucionado como una

alternativa a los sistemas tradicionales de producción extensiva en áreas rurales
marginales. Los cambios sociales y del uso del suelo han determinado que las
poblaciones de artiodáctilos silvestres de amplias zonas del centro y sur peninsular se
encuentren en franca expansión, caracterizándose sus aprovechamientos por una
intensificación en los manejos. Este modelo de gestión permite interrelaciones entre
humanos, ganado doméstico, fauna silvestre y el medio ambiente que comparten,
posibilitando la transmisión de agentes patógenos entre todos estos componentes.

La presente Tesis Doctoral incluye seis estudios que tienen como objetivo
general evaluar el papel de las poblaciones de artiodáctilos silvestres en la
epidemiología de diferentes patógenos, incluyendo Mycobacterium spp.,
Campylobacter spp., Pestivirus, Bunyavirus, Flavivirus y Toxoplasma gondii en España.
Además, se han analizado las implicaciones que pudieran establecerse con el ganado

doméstico con el que comparten hábitats. control

En el primer estudio se estableció la seroprevalencia y factores de riesgo

asociados a la infección por bacterias del complejo Mycobcaterium tuberculosis (MtC)
en artiodáctilos silvestres durante el periodo 2006 al 2010. Los resultados obtenidos
(7,5%; 202/1367) indican una amplia prevalencia de MtC en ungulados silvestres,
particularmente en jabalí (Sus scrofa) (52,3%; 68/130), lo cual podría tener
importantes implicaciones para la Sanidad Animal, la Salud Pública y la Conservación.
La distribución de MtC presentó variaciones espaciales y temporales. La edad, la
localización y el año son factores de riesgo asociados a la infección por MtC en
ungulados silvestres la zona de estudio.

El segundo capítulo incluye un estudio para determinar la prevalencia,

diversidad genética y resistencias antimicrobianas de diferentes especies de
Campylobacter termotolerantes en poblaciones de artiodáctilos silvestres, así como los
factores de riesgo potencialmente asociados en su presentación. Los resultados
(15,2%; 55/363) indican que estas especies, particularmente el jabalí (38,9%; 49/126),

2
pueden actuar como reservorios de Campylobacter spp. Las especies más
frecuentemente detectadas fueron C. lanienae, seguida de C. coli y C. jejuni. La
detección de multiresistencias en diversos aislados obtenidos podría tener importancia
para la Salud Pública. Los factores de riesgo asociados con la infección por
Campylobacter en jabalí fueron: elevadas densidades de jabalíes, la presencia de
puntos de agua artificial y la estación invernal.

Los resultados obtenidos en el tercer estudio indican que los Pestivirus

presentan ciclos epidemiológicos independientes entre el ganado doméstico (12,4%;
46/371) y los rumiantes silvestres (0,1%; 1/1442) en Andalucía. La baja seroprevalencia
detectada en rumiantes silvestres sugiere que estas especies actúan como
hospedadores accidentales de Pestivirus en la zona de estudio.

En el cuarto estudio se realizó un análisis epidemiológico para detectar

circulación de anticuerpos frente al virus de la Fiebre del Valle del Rift (FVRV) en las
poblaciones de rumiantes domésticos (n= 977) y silvestres (n= 1016) del sur de España.
La ausencia de animales seropositivos sugiere que el VFVR no circuló en la zona de
estudio durante el periodo comprendido entre los años 2009 y 2015.

El quinto capítulo incluye un estudio para determinar las tendencias espacio-

temporales y los factores de riesgo asociados a la exposición de Flavivirus
antigénicamente relacionados en rumiantes silvestres de España, en particular virus
del West Nile (WNV), virus Usutu (USUV) y virus de Meaban (MBV). La seroprevalencia
obtenida (3,3%; 153/4693) indica circulación endémica de estos flavivirus en ciervos
(Cervus elaphus) incluso en áreas donde no se han detectado brotes de enfermedad en
animales domésticos. El análisis de rumiantes silvestres podría ser una herramienta
complementaria eficaz para monitorizar la actividad de Flavivirus emergentes en
España.

El último capítulo muestra los resultados de un estudio seroepidemiológico en

ungulados silvestres y domésticos para determinar la prevalencia y factores de riesgo
asociados a la infección de Toxoplasma gondii en el sur de España durante el periodo
2011-2016. Los resultados muestran una elevada exposición de T. gondii en las
3
poblaciones de ungulados silvestres (12,8%; 302/2351) y en el ganado doméstico
(25,3%; 122/482) en la zona de estudio. Los principales factores de riesgo asociados a
la infección por T. gondii en rumiantes domésticos son: la especie (ovino), la presencia
de gatos, dispensar el alimento en el suelo y la alimentación en rastrojos. Así mismo, la
especie (ciervo, gamo y jabalí), la edad (adulto) y la temporada cinegética (2011/2012
hasta 2013/2014) son factores de riesgo relacionados con la infección por este
protozoo en ungulados silvestres.

4
SUMMARY

During the last decades, hunting activity has evolved towards an economic
alternative in the rural areas from Southern Spain. Wild artiodactyl species have been
increasing in Central and Southern Spain in terms of population abundance and
geographic distribution. Hunting areas from Southern Spain are characterized by an
intensive management of their wild ungulate populations. This model of management
favours the interaction between human beings, livestock, wildlife and the
environment, increasing the risk of pathogen transmission throughout this complex
epidemiological scenario.

The general objective of the present Thesis is to determine of the role of the
wild artiodactyl species in the epidemiology of several pathogens, such as
Mycobacterium spp., Campylobacter spp., Pestivirus, Bunyavirus, Flavivirus and
Toxoplasma gondii, in Southern Spain. In addition, the epidemiological implications
between wildlife and livestock that share the same habitat have been also assessed.

In first study (Chapter 1) a cross-sectional study was carried out on wild

artiodactyls species in Sothern Spain to assess the seroprevalence against
Mycobacterium bovis or cross-reacting members of the Mycobcaterium tuberculosis
complex (MTBC), and to provide information on associated risk factors between 2006
and 2010. The overall prevalence was 7.5% (202/1367), showing a high exposition rate
of wildlife to MTBC, specifically in wild boar (Sus scrofa) (52.3%; 68/130). The
seroprevalence observed indicates a widespread exposure to MTBC in several wild
artiodactyl species in southern Spain, which may have important implications not only
for conservation but also for animal and public health. The logistic regression model
for wild artiodactyl indicated that the seropositivity to M. bovis was associated with
age, location and year of sampling.

The objectives of the Chapter 2 were to investigate the occurrence, risk factors
and antimicrobial resistance of thermotolerant Campylobacter spp. in wild artiodactyl
species in southern Spain. The isolated Campylobacter species were identified as C.
lanienae, C. coli and C. jejuni. These findings suggest that wild artiodactyls, specifically
5
wild boar, constitute a reservoir of Campylobacter species, including resistant and
multi-resistant strains, which may be of public health concern. The risk factors
associated with Campylobacter spp. infection were high densities of wild boar,
presence of artificial waterholes and the winter season.

The Chapter 3 assessed the presence of Pestivirus in the wild and domestic
ruminant interface. The reported prevalence of antibodies in domestic (12.4%; 46/371)
and wild (0.1%; 1/1442) ruminants confirmed independent epidemiological cycles in
these species in Andalusia. The low prevalence found in wildlife indicate that these
species may act as spillover hosts from domestic ruminants, and therefore they do not
represent a risk for domestic ruminants in study are.

The Chapter 4 analysed the presence of Rift Valley Fever Virus (RVFV) in
domestic (n= 977) and domestic (n= 977) ruminants in Southern Spain. The results
reported the absence of antibody positive animals, suggesting that the RVFV did not
circulated in the area of study between the year 2009 and 2015.

The Chapter 5 analysed the spatio-temporal trends and the risk factors
associated to antigenically related flaviriruses (West Nile Virus – WNV; Usutu Virus –
USUV; Meaban Virus – MBV) infection. The overall prevalence of antibodies against
flaviviruses in red deer was 3.3% (153/4693) and confirmed the endemic circulation of
these viruses in red deer, even in areas in areas where WNV outbreaks have not been
reported to date.

The objective of the Chapter 6 was to carry out a serosurvey study to

determine the prevalence and risk factors associated with Toxoplasma gondii infection
in wild and domestic ungulates in Southern Spain between the year 2011 and 2016.
The results showed a high exposition to the parasite in both wild ungulates (12.8%;
302/2351) and livestock (25.3%; 122/482). The risk factors associated with T. gondii
infection in wildlife were the species (red deer, fallow deer and wild boar), the age
(adult) and the hunting season (from season 2011/2012 to 2013/2014). In addition, the
main risk factors associated to T. gondii infection in livestock were the species (sheep),
the presence of cats, feeding on ground and feeding at stubble filed.
6
 INTRODUCCIÓN

7
 La fauna silvestre alberga una gran variedad de agentes infecciosos de gran
transcendencia debido a que muchos de éstos son zoonósicos (Jones et al., 2008; Ruiz-
Fons et al., 2015), causan impacto en la sanidad de animal y en la producción ganadera
(Rodríguez-Prieto et al., 2012), así como efectos adversos sobre la conservación y el
uso sostenible de la vida silvestre (Delibes-Mateos et al., 2014).
La fauna silvestre y/o asilvestrada plantea en la actualidad importantes retos,
debido a su valor económico o recreativo, por desarrollar una función clave en los
ecosistemas, así como por los daños que potencialmente pueda causar como en su
entorno. Tanto si se encuentra en condiciones de libertad o no, está sometida a las
reglas de selección natural aunque puede depender de los seres humanos para el
desarrollo de su ciclo natural. A su vez, las infecciones compartidas en la interfaz
doméstico-silvestre son infecciones multihospedador, causadas por cualquier tipo de
patógeno transmisible, donde al menos una especie salvaje y/u otro huésped
doméstico, son relevantes para el mantenimiento de la infección (Gortázar et al.,
2016).
Diferentes trabajos han establecido los vínculos entre la ecología de las
enfermedades y la gestión de la vida silvestre (Ferroglio et al., 2010; Gortázar et al.,
2007; 2016; Rhyan et al., 2010; Martin et al., 2011), poniendo de manifiesto la
necesidad de una mejor comprensión de la dinámica de las enfermedades que afectan
a las poblaciones de especies silvestres, con el fin de poder predecir su
comportamiento y diseñar líneas de control (Gavier-Widen et al., 2015).

1. LOS CAMBIOS EN EL USO DEL SUELO EN ANDALUCÍA EN LAS ÚLTIMAS DÉCADAS.

El uso del suelo en Andalucía, entre las décadas de los años 60 y 90 del siglo
pasado, sufrió importantes cambios definidos por el aumento de las zonas
urbanizadas, así como una intensificación de zonas agrícolas. La urbanización aumentó
en Andalucía un 367% durante este periodo. La mayor parte de las zonas que se
urbanizaron fueron terrenos que hasta ese momento se habían destinado a cultivo.
Paralelamente, los cultivos herbáceos en regadío se incrementaron en un 181%, al
mismo tiempo que los cultivos herbáceos en secano vieron reducida su extensión al
62% de la que ocupaban en los años 60 (Junta de Andalucía, 2009). De la superficie

8
perdida de cultivos herbáceos en secano, el 58% fue trasformada en cultivos leñosos y
el 23% en cultivos en regadío; estos cambios se produjeron principalmente en el valle
del Guadalquivir. En las zonas de montaña, gran parte de las parcelas que se cultivaban
en secano en los años 60, lo que suponeel 12 % de la superficie transformada, fueron
abandonadas, pasando a ser pastizales y áreas de matorral (Gargano et al., 2012) lo
que supuso una homogenización del paisaje (Fernández-Ales et al., 1992). Se produjo,
por tanto, una intensificación de la agricultura en las zonas más favorables y
mecanizables, así como una renaturalización del medio en las zonas rurales de
montaña. Estos cambios son similares a los identificados en otras zonas mediterráneas
(Geri et al., 2010).

1.1. CAMBIOS EN LA GANADERÍA EXTENSIVA.

Desde los años cincuenta del siglo pasado, la economía agraria existente hasta
aquel momento comenzó a transformarse, provocando una fuerte crisis de los
aprovechamientos agrarios tradicionales (Roux, 1975; Rivera, 1991). El principal
motivo fue la imposibilidad de importar las lógicas de la etapa desarrollista a las zonas
rurales que, aplicada a la ganadería, significó la importación de unos modelos poco
adaptados a las características naturales del territorio. La industrialización del país
supuso un éxodo rural masivo hacia las grandes ciudades, y la subida de los salarios en
el campo hizo que las prácticas extensivas dejasen de ser competitivas. El
encarecimiento de los jornales, las dificultades de mecanización, el envejecimiento de
la población por la escasa incorporación de nuevas generaciones a las actividades
ganaderas, la dependencia climática, las deficientes vías de comercialización y la
producción a pequeña escala, han sido las causas que han motivado esta situación
(Mata Moreno et al., 2004). Aún así, el informe de “Caracterización socioeconómica de
la dehesa de Andalucía”, el único censo oficial disponible, expuso los censos de ganado
en extensivo del año 2005 en Andalucía (Junta de Andalucía, 2008). En él se señalaba
que el 95% del ovino, el 60% del caprino, el 71% del bovino y el 28% del porcino de
Andalucía se mantenía en sistemas de producción extensivos, si bien se experimenta
una continua reducción del censo de ganado y del número de productores.

9
 Durante el periodo de 2003 al 2014, la cabaña de ovino descendió en 1.102.751
(33,82%) animales, la de caprino en 365.088 (27,05%) cabezas y la de vacuno en
166.875 (24,2%) animales. El sector porcino en su conjunto, se mantuvo más estable
perdiendo 125.106 (5,28%) cabezas (Junta de Andalucía 2016) (Gráfico 1). No
obstante, la cabaña ganadera de porcino ibérico andaluza experimentó un incremento
en el año 2014 de algo más de un 30% en relación al 2013, según el Registro General
Informativo de Organismos Independientes de Control del Ibérico (Riber) del
Ministerio de Agricultura.

Gráfico 1: Evolución del los censos ganaderos en Andalucía durante el periodo 2003-2014. Fuente Junta de
Andalucía, 2016.

1.2. CAMBIOS EN LAS POBLACIONES DE ARTIODÁCTILOS SILVESTRES.

Si bien el aprovechamiento ganadero en Andalucía ha descendido en las
últimas décadas, todo lo contrario ha ocurrido en relación a las poblaciones de
artiodáctilos silvestres, las cuales han sufrido una brusca transformación en España.
Hasta mediados del siglo XX, el aprovechamiento cinegético de estas poblaciones era
una actividad tradicional de baja intensidad, con una mínima trascendencia
económica. Sin embargo, los cambios acaecidos, especialmente desde mediados de los
años 80 del siglo XX, la han convertido en una actividad económica de primer orden,
que afecta a gran parte de la Península Ibérica y que ha incrementado su intensidad de
un modo muy significativo.

10
 Esta nueva situación está causada por varios factores. La homogenización del
paisaje como consecuencia de la renaturalización de las parcelas antiguamente
dedicadas a la agricultura (Fernández-Ales et al., 1992; Geri et al., 2010), la
disponibilidad de refugio y alimento y la ausencia de molestias debidas a la actividad
humana, han favorecido sensiblemente el desarrollo de los artiodáctilos silvestres en
estos ambientes mediterráneos. Así mismo, el proteccionismo, los intereses
cinegéticos y la ausencia de depredadores también han contribuido al momento de
expansión de estas poblaciones (Acevedo et al., 2005; 2006; Apollonio et al., 2010;
Acevedo et al., 2011; Herruzo y Martínez-Jauregui, 2013). Este crecimiento se pone de
manifiesto en el incremento en sus aprovechamientos. Durante el periodo
comprendido entre los años 2001 y 2011, las capturas de piezas de caza mayor
experimentaron un incremento anual del 10% (Garrido, 2012), convirtiendo a España
en el primer y tercer país europeo en cuanto al número de ciervos (Cervus elaphus) y
jabalíes (Sus scrofa) cazados (Apollonio et al., 2010). En Andalucía, la tendencia de las
capturas de piezas de caza mayor ha experimentado un aumento del doble desde la
temporada 2003/2004 a la 2013/2014 (Gráfico 2).

Gráfico 2: Evolución capturas piezas de caza mayor en Andalucía. Fuente: Consejería de Medio Ambiente y
Ordenación del Territorio. Red de Información Ambiental de Andalucía (Rediam, 2016).

11
 El ciervo y el jabalí representan el 52,32% y el 36,55%, respectivamente, del
total de capturas promedio para dicho periodo; alrededor del 89% de las piezas
abatidas en dicho periodo corresponden a ciervo y jabalí (Gráfico 3).

Gráfico 3: Evolución de capturas de las distintas especies de caza mayor existentes en Andalucía. Fuente:
Consejería de Medio Ambiente y Ordenación del Territorio (Rediam, 2016).

1.3. CAMBIOS SOCIALES.

La sociedad española, eminentemente urbana, ha aumentado un 24% en las

últimas tres décadas, mientras que la población en pequeños municipios (inferiores a
10.000 habitantes) se ha visto reducida del 27,12% al 21,04% (INE, 2014), provocando
un importante despoblamiento del medio rural.

Las sociedades occidentales están experimentando un creciente interés por la

conservación de especies silvestres amenazadas; a su vez, la percepción negativa de la
caza está creciendo, particularmente en contextos urbanos, y ya no se percibe como el
aprovechamiento de un recurso natural renovable. La conciencia medioambiental
crece y en algunos casos empieza a generar conflicto entre los colectivos
conservacionistas más exigentes y aquellos que se resisten a un modo de vida que
consideran “impuesto” desde las grandes urbes. La conservación del medio ambiente
12
pasa por la creciente concepción de mantenerla de la manera más natural, incluso
eliminando, si fuera posible, la actividad humana, a pesar de que el ser humano ha
generado y moldeado muchos de estos ecosistemas (Perea, 2014). Además, los
consumidores demandan una producción animal bajo unas condiciones adecuadas de
bienestar animal, así se está fomentando el desarrollo de explotaciones de carácter
extensivo, lo que supone una reducción del confinamiento de los animales y, en
definitiva, aumenta su exposición a determinados agentes patógenos (Gortázar et al.,
2007).

Por otra parte, según Herruzo y Jauregui (2013), el aumento del número de
piezas de caza mayor que se está dando en España tiene como uno de sus factores el
mayor poder adquisitivo de las familias y un mayor número de cazadores urbanos
desvinculados del campo que persiguen este tipo de caza y sus trofeos. Dichos autores
establecieron que la evolución de la caza, por ser un bien económico, se puede
explicar por los parámetros que rigen los mercados. Así, hasta 1989, la razón que
explica el aumento de capturas es la limitación del acceso libre a la caza, y su
sustitución por la gestión de estas zonas para la caza comercial. Desde 1989 hasta
2007, la caza mayor crece debido a la demanda inducida por un mayor interés del
turismo urbano por este tipo de actividades.

2. LOS ARTIODÁCTILOS SILVESTRES Y SU APROVECHAMIENTO EN ANDALUCÍA.

2.1. EL MEDIO.

Andalucía, con una extensión de 87.597 km2 (el 17.3 % del territorio español),
presenta una elevada heterogeneidad en cuanto al espectro de variantes bioclimáticas
locales, desde la costa al interior, desde las tierras bajas a los altiplanos y altas
cumbres, y desde los ambientes más semidesérticos a los subtropicales. También
existe una gran variedad orográfica, pudiendo encontrar bosques de quejigos (Quercus
canariensis) de influencia atlántica, zonas desérticas, llanuras cerealistas o zonas de
montaña con vegetación mediterránea (Rivas-Martínez, 1987). Es uno de los 20 puntos
relevantes de biodiversidad del planeta. Casi dos millones de hectáreas del territorio

13
andaluz se encuentran incluidos en los hábitats de interés comunitario que recoge la
Directiva 92/43 CEE, de las que alrededor del 60% se corresponden con hábitats
exclusivos y el 27% con hábitats prioritarios.

En cuanto a las especies vegetales, con sus 4.000 taxones, Andalucía contiene el
60% de la flora vascular de la Península Ibérica y el 40% de la de la Unión Europea.
Además, presenta 446 endemismos ibéricos y 463 taxones exclusivos de la región. En
lo referente a la fauna, alberga 46 especies de peces, 16 de anfibios, 27 de reptiles,
300 de aves y 86 de mamíferos.

En base a las características bioclimáticas y de distribución y abundancia de la

fauna silvestre, desde un punto de vista sanitario, podemos agrupar el territorio
español en 6 bioregiones en las que se basa la planificación territorial del programa de
vigilancia sanitaria en fauna silvestre (PVSFS) que se viene aplicando en España desde
2013 (Muñoz et al., 2010; RASVE 2013) (Figura 1).

Figura 1: Mapa de las bioregiones de España [Fuente: adaptación de RASVE, 2013]

Andalucía está incluida en dos bioregiones. La bioregión 3, “ecosistemas

mediterráneos continentales”, está representada por las provincias que no tienen
costa, es decir, Córdoba, Sevilla y Jaén. Ésta se caracteriza por densidades medias-altas
de ciervo y jabalí, manejo artificial frecuente y fuerte interacción con ganadería
extensiva. La bioregión 5, “costa y sur oriental”, está representada por las provincias
costeras de Huelva, Cádiz, Málaga, Granada y Almería, caracterizada por sus
14
humedales y su clima templado, con baja densidad de ungulados, a excepción de jabalí
y cabra montés en puntos concretos.

Andalucía dispone, además, de una zonificación más precisa; dividida en áreas

cinegéticas, las unidades territoriales básicas sobre las cuales se establece el Programa
Andaluz de Vigilancia Epidemiológica de la Fauna Silvestre. El área cinegética se puede
definir como un territorio geográfico de extensión variable, ambiental y
cinegéticamente homogéneo, que alberga unas especies cinegéticas cuyas densidades
se inscriben dentro de unos márgenes definidos, con una vegetación y unos usos del
suelo similares y, a su vez, distintos de otras áreas vecinas. Esta división más detallada
permite adecuar la gestión administrativa a la potencialidad y problemática de cada
una de las entidades naturales existentes mediante el establecimiento de planes de
ordenación específicos. El Plan Andaluz de Caza establece 23 Áreas Cinegéticas que
presentan continuidad territorial con características físicas, biológicas y ambientales
comunes, y caracterizadas por especies cinegéticas representativas (Junta de
Andalucía, 2007) (Figura 2).

Figura 2: Áreas Cinegéticas de Andalucía. Fuente: Plan Andaluz de Caza.

15
2.2. LA GESTIÓN CINEGÉTICA.
2.2.1. LOS TERRENOS CINEGÉTICOS EN ANDALUCÍA.
En Andalucía, la caza sólo se puede practicar en los terrenos cinegéticos,
incluyéndose en tal categoría las reservas andaluzas de caza (RAC), los cotos de caza en
sus distintas modalidades y las zonas de caza controlada (ZCC) (Ley 8/2003). Las RAC
son zonas de aprovechamiento cinegético, gestionadas por la administración
autonómica con el fin de promover y conservar hábitats favorables para el desarrollo
de poblaciones cinegéticas de calidad. En la actualidad existen cuatro Reservas
Andaluzas de Caza: la de Cazorla y Segura, la de Cortes de la Frontera, la de la Serranía
de Ronda y la de las Sierras de Tejeda y Almijara.

Por su parte, las ZCC son aquellas áreas constituidas por la administración, con
carácter temporal, sobre terrenos no declarados RAC o cotos de caza, en los que se
considere conveniente establecer un plan técnico de caza, elaborado por la
administración competente en materia de Medio Ambiente en Andalucía. Finalmente,
se define como Coto de Caza toda superficie continua de terreno susceptible de
aprovechamiento cinegético declarada como tal por la Junta de Andalucía a instancia
del propietario o de quien ostente los derechos cinegéticos (Ley 8/2003). En Andalucía,
durante la temporada de caza 2013-2014, existían 7.484 cotos de los cuales 1.436
(22.324km2) tenían la caza mayor como aprovechamiento principal, y en 2.904
(21.496km2) como aprovechamiento secundario (Rediam, 2016). Un 58% de los cotos
existentes (43.820 km2) realizaba algún tipo de aprovechamiento de especies de caza
mayor (Figura 2) estando incluidas la cabra montés (Capra pirenaica), el ciervo, el
corzo (Capreolus capreolus), el gamo (Dama dama), el muflón (Ovis musimon), el arruí
(Ammotragus lervia) y el jabalí (Junta de Andalucía, 2005).

2.2.2. PRINCIPIOS DE LA GESTIÓN CINEGÉTICA DE ARTIODÁCTILOS SILVESTRES.

Ordenación Cinegética es el proceso de análisis, diagnóstico y planificación de

un territorio que da lugar al establecimiento de un plan de gestión. Este plan recoge
una serie de actuaciones cuyo objetivo es conseguir la máxima rentabilidad en piezas

16
de caza garantizando la sostenibilidad, económica y ecológica. Las actuaciones se
definirán en función de las condiciones naturales de la zona, de los otros usos y
aprovechamientos existentes, de la legalidad vigente y de los objetivos pretendidos
(Covisa, 1998).

El “monte mediterráneo” se define como un mosaico de vegetación compuesta

por las manchas más o menos naturales de bosque y matorral y por las áreas
adehesadas donde el bosque ha sido ahuecado para mantener pastizales arbolados
con quercineas, principalmente encinas (Quercus ilex) y alcornoques (Q. suber) y
donde se mantiene una gestión agrosilvopastoral de su aprovechamiento (Díaz et al.,
1997).

Figura 3: Terrenos cinegéticos de Andalucía con aprovechamientos de especies de caza mayor en la temporada
cinegética 2013-2014. Elaboración propia. Fuente: Consejería de Medio Ambiente y Ordenación del Territorio
(Rediam, 2016).

Estos montes se desarrollan sobre suelos pobres, predominantemente ácidos,

con un clima de marcada sequía estival y temperatura media anual superior a 13ºC
(dominios meso- y termo-mediterráneo). Estas áreas asientan la mayor parte de la
17
gestión de las poblaciones de artiodáctilos silvestres en Andalucía. Los montes con
mejores condiciones para su aprovechamiento cinegético tienden a situarse en áreas
serranas entre 400 y 1200 metros de altitud. En la gran mayoría de los casos, los
grandes cotos de caza acogen una parte de “mancha” ligada a las laderas serranas y
una porción adyacente de llanura adehesada, siendo la complementariedad ecológica
de estas unidades paisajísticas la base de la gestión cinegética (Sáenz de Buruaga y
Carranza, 2008).

Tradicionalmente, el aprovechamiento cinegético del monte mediterráneo ha

estado condicionado por fuertes limitaciones de origen topográfico, climático y de
productividad de los suelos. La complementariedad de los cambios en la producción de
pastos y frutos forestales en el monte mediterráneo a lo largo del año se ajusta a las
necesidades de los diferentes herbívoros silvestres. Las diferentes especies cinegéticas
aprovechan los máximos de producción de hierba que se dan en abril-mayo y en
octubre-noviembre, quedando el periodo estival cubierto por la oferta de ramón del
matorral o del arbolado, y el invernal por la producción de bellotas y frutos carnosos
del matorral noble (Carranza, 1999; San Miguel, 2001; Moreno y Pulido, 2008).

La producción de hierba y frutos está sometida al nivel de precipitaciones, lo

que impone una notable incapacidad de predecir la oferta anual. Para una densidad
animal determinada, los años favorables ofrecerán un excedente no aprovechado de
producción herbácea y leñosa, mientras que en los años secos se asistiría a una
sobrepresión de los herbívoros, viéndose obligados a desviar sus preferencias hacia el
ramoneo. Para tratar de compensar la variabilidad intra e interanual de recursos
alimenticios para los rumiantes silvestres, bien se recurre a la mejora o implantación
de pastizales y/o de cultivos agrícolas (San Miguel et al., 2004), o se realiza
suplementación alimenticia (Carranza, 1999).

En la gestión cinegética de los artiodáctilos silvestres, parámetros poblacionales

como la densidad y la estructura de sexo y edades, tienen gran trascendencia en el uso
sostenible de sus aprovechamientos. Las limitaciones ecológicas y productivas

18
determinan el máximo nivel admisible de utilización de los recursos naturales (San
Miguel et al., 1997). La estructura poblacional y el equilibrio de sexos también afectan
a los indicadores denso-dependientes.

La excesiva presión de caza sobre los machos jóvenes provoca un doble efecto,
la escasez de machos maduros y el sesgo en la proporción de sexos hacia las hembras.
Esto conduce a una reducción del tamaño efectivo de la población, es decir la cantidad
de individuos diferentes (sobre todo machos) que en la práctica llegan a trasmitir su
herencia genética a la siguiente generación. La consecuencia puede ser un
empobrecimiento genético progresivo de las poblaciones (Pérez-González et al., 2012).

2.2.3. SISTEMAS DE GESTIÓN CINEGÉTICA DE LOS ARTIODÁCTILOS SILVESTRES.

Paralelamente a la consolidación de la caza mayor como actividad alternativa o

complementaria de los aprovechamientos tradicionales del suelo en Andalucía, tuvo
lugar una ordenación de los acotados. Éstos comenzaron a manejarse con criterios de
mercado, dando lugar la explotación cinegética. Ésta sustituyó al coto tradicional, en el
que se cazaba por “invitación” y donde primaba el disfrute y las relaciones sociales.
Esta nueva gestión busca la rentabilidad económica basada en la venta de los puestos
para cazar y de la carne de las piezas abatidas, y en algunos casos la comercialización
de ejemplares para repoblar otros cotos (Mulero, 2013).

En cualquier explotación cinegética es necesario realizar una valoración

económica o “renta bruta”, a la que debemos deducir los costos necesarios, que nos
determinarán la viabilidad económica. No obstante, hoy en día, muchos cotos, sobre
todo los cercados, no se plantean la explotación de los mismos con criterios
puramente empresariales y tienen en cuenta otros valores como el ocio, balances
consolidados, prestigio, incremento de patrimonio, entre otros, razones por las cuales,
las cuentas de resultados pasan a un segundo plano (Leiva, 2001).

19
 La revalorización de la caza mayor como alternativa agraria ha provocado una
tendencia hacia la intensificación de sus manejos (Mysterud, 2010). Los sistemas de
producción de artiodáctilos cinegéticos se pueden clasificar como extensivos,
intensivos y mixtos (Carranza, 1999). En los sistemas extensivos, los ungulados se
encuentran formando parte de la comunidad faunística de un ecosistema, próximo al
que encontraríamos en condiciones naturales, pero con una serie de limitantes
antropogénicos, como el vallado perimetral de la finca y el suministro de comida y
agua. Este sería el caso de la mayoría de fincas del centro-sur peninsular, donde la
tendencia actual es la de desarrollar una gestión enfocada a mantener altas
densidades de ungulados, y donde la montería es la principal modalidad de caza y la
que mayores retornos económicos genera.

En los sistemas intensivos o granjas cinegéticas (disponen la condición legal de

explotación ganadera), los animales se encuentran en un estado de semi-libertad.
Como explotación ganadera, realiza selección animal, programas oficiales de
erradicación de enfermedades así como programas sanitarios de vacunación y de
desparasitación. El sistema de reproducción más habitual de los sistemas intensivos es
la monta natural dirigida, donde la selección de los animales está enfocada a obtener
mejores trofeos o mayores tasas reproductivas. Este tipo de explotaciones suelen estar
dirigidas a la venta de estos individuos seleccionados, para la mejora de las
poblaciones de cotos. Entre el sistema extensivo y el intensivo podemos encontrar
multitud de variantes y combinaciones (Arenas, 2009).

La existencia de cercados determina en gran medida las posibilidades de

gestión de las poblaciones, pudiéndose clasificarse los cotos por lo tanto en cerrados
(vallados) y abiertos (Torres-Porras et al., 2014). Se define como cercado cinegético de
gestión aquél destinado a impedir el tránsito de las especies cinegéticas de caza
mayor, aislando del exterior un determinado aprovechamiento cinegético (Junta de
Andalucía, 2003). En el proceso de intensificación de la caza mayor, la necesidad de
garantizar buenos resultados en número de piezas y calidad de los trofeos impulsó,
entre otras medidas, la instalación de estos cercados. Éstos permiten la posibilidad de

20
manejar las poblaciones y facilitan el control sobre la dinámica de la población y el
desarrollo de trofeos. La instalación de estos cercados obliga a la auto-suficiencia del
acotado, al menos en los tres requerimientos básicos: agua, alimento y refugio (San
Miguel et al., 1997).

En contraposición a los cercados cinegéticos, la gestión de las fincas abiertas

puede influir en las poblaciones de ungulados de las fincas vecinas, hecho que
promueve, por ejemplo, la recolección máxima del número de machos antes de que
sean cazados por los cotos vecinos. Torres-Porras et al., 2014, confirmó este hecho,
exponiendo que la caza de ciervo macho es moderada en fincas cercadas, pero muy
intensa en las abiertas, probablemente debido a la competencia entre propietarios
vecinos por las mismas poblaciones de ciervos. Por el contrario, la caza de ciervas es
baja en fincas abiertas en comparación con los cercados. En definitiva, los gestores de
fincas abiertas tratan de maximizar la producción con poca inversión mediante el
mantenimiento de una alta densidad de hembras y la caza de machos en su mayoría
jóvenes.

Sin embargo, no se puede desarrollar plenamente este objetivo debido a que

los desequilibrios en la estructura poblacional tienen consecuencias negativas en
diversos aspectos reproductivos y morfológicos como el desarrollo de los animales, la
fertilidad de las hembras, la proporción de sexos y el inicio del periodo de celo
(Ginsberg y Milner-Gulland, 1994; Holand et al., 2006)

Los cercados cinegéticos anulan los procesos naturales de dispersión de los

artiodáctilos silvestres. Esto provoca un aumento de su número si no existe una
presión de caza suficiente, pudiendo llegar a superar la capacidad de carga del medio.
En este punto es necesario el suplemento de alimento para mantener las altas
densidades de animales, un mayor éxito reproductivo, y obtener una mejor calidad de
los trofeos (Rodriguez-Hidalgo et al., 2010). El suplementación alimenticia debe
tenerse en cuenta, además, debido a la enorme fluctuación estacional de la oferta de
alimento en los ecosistemas mediterráneos. Esta alimentación suplementaria debería

21
limitarse a la época de escasez, el verano, y no suponer un modo mediante el cual
aumentar excesivamente la densidad de animales (Carranza y Sáenz de Buruaga,
2008). En los cotos abiertos, la suplementación alimenticia se realiza en fechas
inmediatamente anteriores a la celebración de la actividad cinegética con el objetivo
fundamental de atraer las reses a la zona donde se va a cazar, y así aumentar las
capturas.

Todo ello conduce a que el actual modelo de gestión de la caza mayor en el

centro y sur de España tenga como uno de sus principales objetivos mantener altas
densidades de animales. Este hecho se puede comprobar en la evolución de la bolsa de
caza, donde año tras año es superado el número de capturas (Garrido, 2012) (Gráfico
3) y en la bibliografía existente. El rango de densidades de ciervo que se puede
encontrar en esta zona de la Península oscila entre 10-100 individuos/Km2, con
promedios en muchas áreas cercanos a 35-40 individuos/Km2 (Carranza et al., 2006).
Igual ocurre con el jabalí, con densidades medias que muchas veces superan los 10
individuos / 100 ha, llegando incluso a valores de 90 jabalíes /Km2 (Fernández-Llario y
Carranza, 1996; Acevedo et al., 2007). En algunos casos, estas elevadas densidades se
incrementan por la presencia de otros rumiantes silvestres y domésticos, provocando
una carga muy superior a la sostenible, y sensiblemente superiores a las que existen en
otras áreas de Europa (Apollonio et al., 2010; Burbaité y Csányi, 2010). Conviene
recordar que las situaciones de sobreabundancia en los artiodáctilos silvestres no son
exclusivas de cotos privados de caza, sino que grandes superficies de titularidad
pública, como reservas de caza y espacios protegidos, también las presentan.

La sobreabundancia de animales afecta a parámetros biológicos denso-

dependientes derivados de procesos de competencia intra e interespecie. Esta
sobreabundancia ha demostrado ser el principal factor de efectos adversos en el
desarrollo corporal, de los trofeos y el éxito reproductivo en las poblaciones de
cérvidos (Stewart et al., 2005), así como de alteraciones en la dinámica normal del
suelo, la vegetación y el resto de fauna silvestre (Warren, 1997; Augustine y DeCalesta,
2003; Carpio et al., 2014a; 2014b). En este sentido, Perea et al. (2014) calcularon que

22
una densidad de ciervo superior a 30 individuos /Km2 durante 30 años en ecosistemas
mediterráneos supuso una disminución del 30,4 % en la diversidad de las plantas
leñosas con mayor grado de palatabilidad para los ciervos, debido a la falta de
regeneración. Además de estos efectos negativos, hay que tener presente la relación
positiva entre la presencia de determinados agentes infecciosos y/o enfermedades y la
gestión cinegética intensiva, que se tratará en esta tesis doctoral en un apartado
específico.
Existen diferentes maneras de proporcionar alimento a la fauna silvestre. La
más natural estriba en la mejora hábitats con adecuado manejo de pastos o áreas de
siembra (San Miguel, 2004). Estas siembras pueden quedar a libre disposición de los
animales o pueden ser manejadas mediante diferentes cerramientos haciéndolas
accesibles en aquellas épocas que existe una menor disponibilidad natural de
alimento. No obstante, estas prácticas pueden ser de difícil aplicación en muchos cotos
por las características edáfica y de relieve que poseen, además de ser costosa y difícil
de mantener.

El aporte de alimento de forma artificial en puntos concretos o comederos es la

práctica más habitual y extendida. Según las infraestructuras que posea el acotado, se
puede suministrar el alimento directamente en el suelo, accesible para todo tipo de
artiodáctilos incluidos los domésticos si los hay, o utilizar diferentes tipos de
comederos, más o menos selectivos para las distintas especies. Existe una gran
variedad alimento suministrado. Subproductos agrícolas, pienso compuesto comercial
en forma de tacos o pellets, y forrajes como la paja de cereales y el heno de alfalfa son
los más habituales. Dentro de los piensos compuestos utilizados, se utilizan desde
formulaciones realizadas para otras especies, normalmente para ovino campero, hasta
específicos según la especie, la edad o estado fisiológico.

En cuanto a la disponibilidad de agua para las reses, ésta debe ser suficiente en
cantidad, calidad y distribución. La distribución del agua debe ser suficiente para las
necesidades hídricas, y uniforme para que la carga cinegética sea homogénea en el
acotado. Habitualmente, se suele recurrir a la creación de pequeñas charcas

23
aprovechando los cauces de arroyos estacionales. Su recarga se produce de forma
natural durante los periodos de lluvia o artificialmente suministrando el agua mediante
el empleo de cubas o cisternas.

Si bien el suplemento de comida y agua puede mejorar la condición corporal y

el sistema inmunitario de las poblaciones salvaje, especialmente en épocas de escasez
como el verano, existe la posibilidad de que también pueda ser contraproducente para
la sanidad animal de dichas poblaciones (Putman y Staines, 2004). En este sentido,
existen varios estudios que relacionan positivamente la concentración animal en torno
a puntos de comida y agua con altas prevalencias de enfermedades como la
tuberculosis o la enfermedad de Aujeszky (Ruiz-Fons et al. 2007; Vicente et al., 2007;
Cowie et al., 2014; Barasona et al., 2014).

En los sistemas de gestión del jabalí, en los últimos años se ha producido la

proliferación de los denominados “cercones”. Éstos consisten en diferentes cercados
prácticamente impermeables al paso de jabalíes, que contravienen la normativa en
relación a los cerramientos en el medio natural, y que provocan el hacinamiento de
esta especie, con el único objetivo de asegurar unos resultados cinegéticos
sorprendentes. En estos cercones se aporta alimento suplementario de forma
continua. Los riesgos sanitarios derivados de estas elevadas densidades y la
agregación espacial son evidentes (Gortázar et al., 2006; Ruiz-Fons et al., 2008).

3. LAS ENFERMEDADES COMPARTIDAS Y SUS CONDICIONANTES ECOLÓGICOS.

El concepto One Health busca promover, mejorar y defender la salud y el

bienestar de todas las especies (humanos, animales y plantas) mediante la mejora de
la cooperación y la colaboración entre profesionales de salud pública, sanidad animal
y salud ambiental. En consecuencia, el concepto One Health busca potenciar el
abordaje multidisciplinar de los riesgos sanitarios en la interfaz humano-animal-
ecosistema integrando factores genéticos, biológicos, sociales, económicos, políticos,
ecológicos, medioambientales, y sus interacciones (Hudson, 2002; Wilcox y Gubler,

24
2005). Dicho concepto está experimentando un resurgimiento importante en las
últimas décadas debido al creciente interés sobre las relaciones epidemiológicas de los
agentes infecciosos entre el ser humano, los animales domésticos, la fauna silvestre y
el medioambiente (Kahn et al., 2007; Kaplan et al., 2009; Zinsstag et al., 2011). En este
sentido, los animales silvestres juegan un papel epidemiológico importante en el
mantenimiento, transmisión y dispersión de los agentes infecciosos, por lo que su
estudio es fundamental para la comprensión de esta “única salud” (Tompkins et al.,
2011; Turner et al., 2013).

Las diferentes relaciones que se establecen entre humanos, ganado doméstico,

fauna silvestre y el medio ambiente crea una red de conexiones dinámicas (interfaz)
que permite el intercambio de patógenos en todas las direcciones (Wilcox y Gubler,
2005). Dentro de la complejidad existente en las relaciones epidemiológicas entre los
diferentes factores, el aumento en la interacción conlleva el aumento de la
probabilidad de la emergencia de nuevos patógenos (Rhyan y Spraker, 2007), ya que se
incrementan las oportunidades de evolución y adaptación de los patógenos de un
componente hacia otro (Siembieda et al., 2011).

Los agentes patógenos, y los brotes de enfermedad que pueden desarrollar,

juegan un papel trascendente en la ecología y en el medio natural, ya que contribuyen
a regular las poblaciones silvestres mediante el efecto de presión selectiva en el
proceso de evolución (Sommer, 2005). Los brotes de enfermedad se producen cuando
el equilibrio existente entre los patógenos y su población de hospedadores se rompe a
consecuencia de factores como la superpoblación, los cambios en el hábitat y en la
disponibilidad de alimento, evolución del agente infeccioso, o factores climáticos,
entre otros. En algunos casos, estos factores desequilibrantes tienen un origen
antropogénico, lo que puede ocasionar la alteración o distorsión de la vía natural de
regulación ejercida por las enfermedades (Yale et al., 2013).

En el estudio de las enfermedades compartidas, es necesario definir la función

que desempeñan los múltiples hospedadores estructurados (comunidad de

25
hospedadores) en el mantenimiento de dichos procesos. Dado que la capacidad de
transmitir los patógenos varía entre las diferentes especies, es esperable que las
diferencias en la diversidad y la estructura de las comunidades de hospedadores sean
capaces de influir en la dinámica de transmisión (Huang et al., 2013). No obstante,
todavía no se tiene suficiente comprensión de la generalidad de este principio.

Históricamente, la atención a las enfermedades de la fauna silvestre ha tenido

lugar cuando podían suponer una amenaza para la ganadería y/o la salud pública,
culpando a los animales silvestres de ser el reservorio y origen de patógenos (Daszak et
al., 2000; Fischer y Gerhold, 2002). Actualmente se reconoce que la transmisión de
patógenos entre animales domésticos y silvestres puede ser bidireccional, e incluso
puede variar en el tiempo o en el espacio dependiendo de cambios en los diferentes
elementos epidemiológicos (Bengis et al., 2002; Nugent et al., 2011). Son muchos los
ejemplos de introducción de patógenos desde el ganado a la fauna silvestre. Algunos
de éstos son la tuberculosis bovina (Palmer et al., 2012), el parvovirus canino tipo 1 en
lobo de Etiopía (Daszak et al. 2000) o la sarna sarcóptica en cánidos salvajes de Norte
América, Europa y Australia (Pence y Ueckermann, 2002).

En algunos casos, las afecciones de las poblaciones silvestres pueden complicar

los esfuerzos de conservación de las mismas (Brook y McLachlan, 2006), e incluso una
magnificación de los efectos en las poblaciones silvestres podría promover la relajación
en el control de enfermedades en los animales domésticos (Guta et al., 2014). Los
patógenos adaptados al hombre y mantenidos en las poblaciones humanas, a su vez
pueden causar infecciones en los animales, “zooantroponosis” o “zoonosis inversa”
(Messenger et al., 2014). Algunos ejemplos son el virus de la influenza tipo A (H1N1;
Berhane et al., 2010; Scotch et al., 2011), la giardiasis (Johnston et al., 2010) o
Mycobacterium tuberculosis que puede afectar a la fauna silvestre, al ganado o a los
animales de compañía (Cosivi et al., 1995; Michel et al., 2003; Hackendahl et al., 2004;
Romero et al., 2011).

26
 El conocimiento de la frecuencia, intensidad y dirección de las interacciones
entre hospedadores de un ecosistema específico proporciona evidencias sobre los
mecanismos de transmisión de patógenos (Morand et al., 2012). Además, el
conocimiento de los aspectos relacionados con la estructura espacial y uso del espacio
de la fauna silvestre y el ganado es fundamental para el control de infecciones
compartidas y puede contribuir a generar medidas que reduzcan la tasa de transmisión
intra e interespecífica (Bohm et al., 2009).

Actualmente, la epidemiología espacial junto a la epidemiología molecular son

dos de las disciplinas con mayor potencial para la predicción y gestión de la
enfermedad en sistemas multi-hospedador, aportando información muy valiosa acerca
del mantenimiento y transmisión de la infección en los diferentes hospedadores, así
como sobre la identificación de fuentes de patógenos ambientales (Aranaz et al.,
2004). Su combinación con el estudio de la ecología espacial de los hospedadores
permite dilucidar las vías de transmisión inter e intraespecíficas de diferentes
patógenos, así como los factores de riesgo que potencian su transmisión y
mantenimiento (Kukielka et al., 2013; Drewe et al., 2014).

Otro de los hechos clave a la hora de entender la circulación de patógenos en

sistemas multihospedador es, precisamente, la variedad de vías de transmisión (Jones
et al., 2011). Estas vías de transmisión, que determinan la circulación de patógenos,
están condicionadas por una gran variedad de factores intrínsecos y extrínsecos del
patógeno. Entre los factores intrínsecos se encuentra todo lo relativo a la interacción
entre patógeno-hospedador (especificidad, patogenia, virulencia del agente infeccioso,
respuesta inmune, etc) y la capacidad del agente infeccioso para resistir infectivo en el
medio ambiente. Entre los factores extrínsecos se agrupan aquellos factores
medioambientales y etológicos que modulan las relaciones espacio-temporales entre
patógenos y hospedadores. Todos estos factores determinan la capacidad de
persistencia del patógeno en el medio, así como la efectividad en el contacto entre
especies y el ambiente (Gortázar et al., 2014), refiriéndose a aquellos factores

27
ecológicos, etológicos y de manejo que determinan que el contacto entre dos especies
sea efectivo para la transmisión del patógeno.

Es importante señalar que esta interfaz sanitaria no solo se produce por la

interacción física directa hospedador-hospedador o el uso del espacio compartido por
éstos al mismo tiempo, sino que también incluye los contactos e interacciones
indirectas a través del medio. Parece lógico pensar que la transmisión de agentes
infecciosos entre animales silvestres y domésticos es más probable cuando éstos
comparten territorio, pastos y puntos de agua, en sus zonas de campeo (Boehm et al.,
2007; Kukielka et al., 2013; Carrasco-García et al., 2016). Estos hechos facilitan que el
ganado pueda entrar en contacto con la fauna silvestre y viceversa (Van Campen y
Rhyan, 2010), aumentando la probabilidad de infectarse con el patógeno a través de
fómites, vectores, secreciones, etc. (Fenner, 1982; Kock, 2005). Por ejemplo, existen
evidencias de transmisión indirecta de tuberculosis al ganado a través de alimentos
contaminados por ciervos (Palmer et al., 2004) y tejones (Drewe et al., 2013).

Existen otros factores ecológicos, muchos de los cuales son de tipo

antropogénico que influyen en la regulación de las poblaciones silvestres y modulan la
manera en la que los patógenos pueden transmitirse (Gortázar et al., 2000). Así por
ejemplo, la sobreabundancia de especies puede jugar un papel decisivo en el estatus
sanitario de las poblaciones silvestres. Si bien existen mecanismos naturales que
regulan la densidad de animales silvestres, las situaciones provocadas por la acción del
hombre son las que entrañan un mayor riesgo, especialmente en especies de valor
cinegético. Existen evidencias de los efectos de la abundancia de hospedadores sobre
la condición de los mismos, la agregación de individuos, la tasa de transmisión de
patógenos, el riesgo de infección, la exposición a múltiples agentes infecciosos y, en
definitiva, el estatus sanitario de la fauna silvestre (Gortázar et al., 2006).

Así mismo es necesario considerar lo que ha supuesto el fenómeno de la

globalización en el incremento sin precedentes de la movilización de humanos,
animales, vectores incluidos, alimentos y productos. Este fenómeno facilita la difusión

28
de agentes infecciosos a nivel mundial en periodos muy cortos de tiempo (Daszak et
al., 2001). Por otra parte, el cambio climático, especialmente el calentamiento global,
afecta la dinámica de presentación de enfermedades transmitidas por artrópodos
vectores como la lengua azul, el dengue y la infección por los virus de Chikungunya,
West Nile o fiebre del Valle de Rift, entre otras (Purse et al., 2008; Reiter et al., 2008),
en algunas de las cuales también intervienen reservorios silvestres (Zeller et al., 2010).

4. INTERFAZ SANITARIA EN EL SUR DE ESPAÑA.

Actualmente, en el centro y sur de España, cotos de caza mayor se compaginan

con un uso ganadero, intentando separar ambas actividades espacialmente. En estos
casos, las áreas más abiertas, como las dehesas, se dedican a la ganadería extensiva,
mientras que en la parte más forestal se aprovecha para la caza mayor. Esta
separación teórica se rompe en la realidad. En muchas ocasiones, la permeabilidad de
la frontera teórica entre las zonas de uso ganadero y cinegético origina numerosas
oportunidades de interacción entre las especies domésticas y las silvestres; la
anteriormente denominada “interfaz” entre ganado y fauna (Kock, 2005). Estas
posibles interacciones también se pueden producir entre el ganado y la fauna silvestre,
sin que ésta se encuentre sometida a aprovechamiento cinegético, como consecuencia
de la expansión natural debida al aumento de las poblaciones silvestres ocurrida en las
últimas décadas (Acevedo et al., 2011).

En lo que respecta a artiodáctilos silvestres (rumiantes y jabalí), los agentes

patógenos tienen gran repercusión, no solo por ser un factor fundamental en la
dinámica poblacional de estas especies, sino por su incidencia y repercusión en la
conservación de especies (Pérez et al., 2001; Vicente et al., 2005), la sanidad animal
del ganado doméstico o la del hombre (Artois, 1997; Gibbs, 1997).

La dinámica de transmisión de la mayor parte de las enfermedades presentes

en las poblaciones de ungulados salvajes de España está ligada a la densidad de dichas
poblaciones, la cual favorece la diseminación y el mantenimiento de la enfermedad

29
(May y Anderson, 1979; Vicente et al., 2006). La densidad de las poblaciones está
influenciada, a su vez, por diversos factores como el comportamiento de las especies
que las forman.

En el sur de España, entre los factores que más influencian el comportamiento

y la densidad de las poblaciones de ungulados están los de origen antropogénico,
como es la disposición de puntos artificiales de agua y comida, en especial en aquellas
épocas del año donde estos recursos escasean, como es el verano en los ambientes
mediterráneos (Kukielka et al., 2013; Carrasco-García et al., 2016). Se ha demostrado
que la agregación espacial en torno a comederos y bebederos está correlacionada con
altas prevalencias de tuberculosis (TB) en jabalí (Acevedo et al., 2007; Vicente et al.,
2007a). En el centro-sur de España, un reciente estudio ha determinado mediante PCR
en muestras de barro de la orilla, que el 55% de los puntos de agua analizados
resultaron positivos a micobacterias del Complejo Mycobacterium tuberculosis (CMT)
(Barasona et al., 2016).

Por otro lado, los subproductos animales no destinados al consumo humano

(SANDACH) generados en las diferentes actividades cinegéticas y abandonados en el
medio natural, favorecen la transmisión de enfermedades infectocontagiosas hacia
especies carroñeras facultativas, entre éstas, algunos mamíferos (Gortázar et al., 2002;
Vicente et al., 2011). Sus consecuencias epidemiológicas, aún no evaluadas, podrían
cobrar importancia de cara al control de la enfermedad en el medio silvestre, allí
donde la disposición de los restos de caza conlleve un riesgo sanitario. Así, se ha
descrito una posible magnificación en la trasmisión de enfermedades, como la TB,
debido al efecto de cascada trófica que se produce al consumir tejidos infectados
(Bruning-Fann et al., 2001; Delahay et al., 2002; Michel, 2002; Renwick et al., 2007;
Gortázar et al., 2008). Del mismo modo, el consumo de cadáveres entre congéneres ha
sido implicado en fenómenos de transmisión de enfermedades como la enfermedad
de Aujeszky en el jabalí en España (Gortázar et al., 2002).

30
5. IMPLICACIÓN DE LA FAUNA SILVESTRE EN LAS ENFERMEDADES COMPARTIDAS.

Se considera que la fauna silvestre, está implicada en más del 70% de las
enfermedades emergentes a nivel mundial (Jones et al., 2008). La presencia de una
determinada enfermedad en una especie silvestre puede tener importantes
implicaciones en su variación poblacional y la de otras especies, al alterar la
competencia por el espacio y la comida, la depredación o la necrofagia entre otros.

Como ejemplos, tenemos la enfermedad de Aujeszky, los virus de la

mixomatosis y de la enfermedad hemorrágica vírica del conejo, o la sarna sarcóptica. El
virus de Aujeszky puede producir tasas considerables de mortalidad en especies
cinegéticas como el jabalí, afectando también a otras especies que depreden o
carroñen sobre éstos, como es el caso del lobo (Canis lupus) (Gortázar et al., 2002;
Verpoest et al., 2014). El virus de la mixomatosis y el de la enfermedad hemorrágica
vírica en las poblaciones de conejo (Oryctolagus cuniculus) determinó el declive de la
población de lince ibérico (Lynx pardina) y de águila imperial ibérica (Aquila adalberti)
(Moreno et al., 2004; Delibes-Mateos et al., 2008). De igual modo, la sarna sarcóptica,
que es endémica en muchas poblaciones de rebeco (Rupicapra pyrenaica parva) del
norte de España y de la de cabra montés en algunos sistemas béticos, puede afectar a
otras especies tan distintas como el ciervo, el corzo, el zorro (Vulpes vulpes) o el lobo
(Oleaga et al., 2015).

El estudio de la interfaz doméstico-silvestre adquiere su máxima relevancia en

las enfermedades erradicadas y en vías de erradicación. Ejemplos claros de esta
situación son la brucelosis y la tuberculosis bovina (TBb). La brucelosis se encuentra
erradicada en muchas áreas de Europa y los últimos brotes de esta enfermedad en
países como Dinamarca, Francia o Alemania han sido atribuidos a la presencia de
reservorios silvestres, principalmente jabalí (Godfroid y Kahlsbohrer, 2002; Cvetnic et
al., 2009).

31
 En España, tiene una especial trascendencia la presencia de TBb en los
artiodáctilos silvestres. Desde la implantación del Programa Nacional de erradicación
de la TBb, la prevalencia de la enfermedad en rebaños bovinos ha descendido de
forma sostenida desde el 12% en 1987 al 2,81% en 2015. Sin embargo, los resultados
obtenidos en la última década indican un estancamiento en la evolución del programa
de erradicación, e incluso un repunte en los últimos años (MAGRAMA, 2015).

Si bien la actividad cinegética no es el único factor implicado en esta situación,

los cuantiosos antecedentes en España y en el resto del mundo hacen considerar a los
reservorios silvestres como una pieza fundamental en el control de la TBb (Gortázar et
al., 2012, 2015). La presencia de reservorios silvestres complica enormemente esta
situación, viéndose dificultado el progreso en su control. El jabalí es considerado el
principal reservorio silvestre de TBb en España (Naranjo et al., 2008). Así mismo, el
ciervo y el gamo también pueden serlo en determinadas zonas donde son abundantes
(Gortázar et al., 2008; Vicente et al., 2013).

Por último, la fauna silvestre puede actuar como reservorio y transmitir

patógenos que afectan gravemente a las personas (Jones et al., 2008; Wacheck et al.,
2010). Son las denominadas zoonosis, definidas como “todos los procesos contagiosos en
cuyo ciclo biológico existe alguna relación hombre-animal, sea de forma directa o en su
relación ecológica”. Las infecciones por el virus Nipah o por algunas cepas de la influenza
aviar altamente virulenta pueden ser ejemplos que ilustran perfectamente esta
situación. La infección por el virus Nipah es una zoonosis emergente que causa cuadros
graves (encefalitis) tanto en animales (cerdos, cabras, ovejas, caballos, perros, gatos)
como en el ser humano, siendo el huésped natural del virus los murciélagos frugívoros
del género Pteropus (Wong et al., 2002). De igual modo, la fauna silvestre desempeña
un papel fundamental en la expansión de la influenza aviar altamente patógena,
especialmente debido a las migraciones de las aves silvestres y a los contactos con las
granjas avícolas intensivas y de traspatio (Bell et al., 2004; Chen et al., 2005). En ambos
casos, la presencia de hospedadores silvestres y la producción ganadera con escasas o
nulas medidas de bioseguridad y el íntimo contacto entre animales y personas, han

32
sido evidenciados como el caldo de cultivo idóneo para la emergencia o re-emergencia
de las enfermedades.

6. VIGILANCIA SANITARIA DE LA FAUNA SILVESTRE.

El seguimiento de los sistemas de vigilancia en el espacio y en el tiempo

permite conocer cuáles son las infecciones más importantes, así como su nivel basal en
las poblaciones silvestres (Williams et al., 2002). Esta monitorización permanente,
cuando tiene una base estadística, proporciona una fuente fiable para analizar el
riesgo de las enfermedades para o desde la fauna silvestre (Mörner y Beasley, 2012).
La diferencia existente entre la vigilancia y la monitorización, radica en que el objetivo
último de la vigilancia es el control de la enfermedad, mientras que la monitorización
trata de determinar la presencia de las enfermedades y conocer sus tendencias
espaciotemporales. Así pues, la vigilancia y seguimiento tiene como finalidades el
conocer cómo se distribuyen los patógenos en la fauna silvestre, el rango de
hospedadores, la detección de patógenos emergentes y el fortalecimiento de la
capacidad de control e incluso erradicación de las enfermedades (Warns-Petit, 2009).

El Código Sanitario de los Animales Terrestres de la OIE define la vigilancia

epidemiológica de la fauna silvestre como la recogida, el cotejo y el análisis sistemático
y continuo de la información relacionada con la sanidad de la fauna silvestre, así como
la diseminación oportuna de tal información de manera que se puedan tomar
decisiones e iniciar una acción sanitaria. En principio, las acciones relacionadas con la
vigilancia pueden dividirse en vigilancia pasiva (también denominada vigilancia
general) y vigilancia activa (o específica). Ambos tipos de vigilancia son necesarios en
cualquier programa nacional de salud de los animales silvestres.

La vigilancia pasiva se caracteriza por el uso de información recogida de rutina o

de manera eventual para algún otro propósito. La mayoría de los programas de
vigilancia pasiva de los patógenos de los animales silvestres se basa en el examen de
los animales hallados muertos; los cuales representan el recurso más valioso de

33
cualquier programa de vigilancia. Un ejemplo de ello es la investigación que sigue a un
incremento anormal en la tasa de individuos localizados enfermos o muertos. Así las
actividades desarrolladas en este tipo de vigilancia, sirven como indicadores precoces
en la vigilancia de enfermedades infecciosas emergentes. La investigación de estos
eventos poco corrientes resulta, por tanto, esencial para determinar las posibles
causas de estos brotes y su potencial repercusión en las poblaciones humanas y
animales (Mörner et al., 2002).

La vigilancia activa engloba a aquellas acciones en las que se va a buscar el

patógeno de manera deliberada (Hoinville et al., 2013). La vigilancia activa se
diferencia de la pasiva en que la primera pretende medir la presencia de un
determinado patógeno y en que las muestras pueden tomarse a veces sobre la base de
un plan estadístico o probabilístico. Por consiguiente, las estimaciones y los análisis
epidemiológicos estadísticos estándar pueden aplicarse más fácilmente a los datos de
esta vigilancia que en el caso de la vigilancia pasiva (OIE, 2010). Para realizar una
vigilancia activa óptima son necesarios 1) un diseño del muestreo mediante métodos
estadísticos adecuados para poder establecer el tipo y la cantidad de muestras a tomar
con el objeto que estos muestreos sean representativos de la población; 2) el uso de
técnicas diagnósticas directas y/o indirectas adecuadas; y 3) el análisis de los
resultados mediante las herramientas estadísticas necesarias.

La prevalencia también debería ser considerada en la definición del muestreo,

ya que por debajo de unos niveles, conviene usar evidencias epidemiológicas más que
estadísticas (Hugh-Jones et al., 2000). Sin embargo, en el caso de la fauna silvestre, en
muchas ocasiones la toma de muestras se limita a animales abatidos o encontrados
muertos, por lo que el muestreo tiene una naturaleza más bien de oportunidad o
conveniencia, dada la dificultad de acceder a los individuos de la fauna silvestre.

34
6.1. DIFICULTADES Y LIMITACIONES DE LA VIGILANCIA SANITARIA DE LA FAUNA
SILVESTRE.

La vigilancia en las poblaciones silvestres no se encuentra tan desarrollada

como para los animales domésticos. Así, normalmente el número de especies
domésticas y áreas geográficas cubiertas por dicha vigilancia son sensiblemente
menores en comparación con la multitud de especies silvestres existentes y su
distribución a nivel mundial (Kuiken et al., 2005). La principal restricción que presenta
la vigilancia pasiva es que dichos eventos no son siempre fáciles de reconocer a
tiempo, ya que suelen ser de corta duración o pasar inadvertidos. Así, en muchos
casos, su alcance se restringe al envío de muestras aisladas a laboratorios de sanidad
animal. Para que tengan la máxima utilidad, estos muestreos deberían acompañarse
de la máxima información epidemiológica y medioambiental y debería intentar
estimarse el número de animales afectados para determinar el alcance del brote en la
población silvestre expuesta (Mörner et al., 2002). Con el objeto de mejorar el valor de
la vigilancia pasiva es fundamental el establecimiento de campañas de concienciación
entre los sectores relacionados con la fauna silvestre y el público general.

Diferentes motivos explican la complicación para aplicar los sistemas de

vigilancia en la fauna silvestre. En relación a las razones biológicas, cabe indicar el
acceso limitado a estas poblaciones debido a distintos factores ambientales, etológicos
y de hábitat (Giovannini, 2006; Warns-Petit et al., 2009). Estas circunstancias
favorecen a la detección tardía, o no detección, de los posibles focos de enfermedad.
Además, la variedad taxonómica de la fauna silvestre dificulta la determinación de la
especie silvestre involucrada en un brote infeccioso (Moutou, 2004). En las especies
migratorias, los sistemas de vigilancia pueden llegar a ser muy complejos por la posible
rapidez en la dispersión de los patógenos más allá de las fronteras políticas, así como
por la dificultad de un diseño adecuado de los muestreos (Mörner y Beasley, 2012).

Así mismo, el comportamiento huidizo de la fauna silvestre dificulta su captura

y toma de muestras, así como su posterior recaptura para realizar un adecuado

35
seguimiento (Fischer y Gerhold, 2002). También las situaciones de estrés al que se ven
expuestos los animales en estas condiciones de captura, puede determinar un estado
fisiológico que modifique los resultados de las pruebas de diagnóstico o incluso la
muerte de los mismos (Thorne et al., 2000), por lo que no siempre es una buena
opción para el muestreo de determinadas especies.

Otro inconveniente es la toma de muestras, su procesado y envío al laboratorio

de sanidad animal. Este proceso, realizado tras la caza o captura, presenta
inconvenientes como son el tiempo desde la toma de muestra, la alteración de la
muestra. que pueden condicionar la validez de los resultados laboratoriales (Boadella y
Gortázar, 2011; Arenas‐Montes et al., 2013) y el riesgo, tanto de dispersión de
patógenos animales como en salud pública.

El diagnóstico directo para detectar o aislar el agente etiológico suelen tener

una sensibilidad y especificidad similar tanto para las especies domésticas como para
la mayor parte de las silvestres (Fischer y Gerhold, 2002). Sin embargo, la utilización
de técnicas serológicas desarrolladas para su aplicación en las especies domésticas
debe ser precedida de una validación de dichas técnicas para la especie a estudio ante
la posibilidad de que no reconozca los anticuerpos de manera óptima de dichas
especies (Gardner et al., 1996). Esta validación se ve dificultada por la gran variedad
taxonómica de especies silvestres existentes. También hay que tener en cuenta los
problemas que pueden surgir en el diagnóstico de ciertos patógenos por reacciones
inespecíficas con otros relacionados taxonómicamente.

Así mismo, las estimaciones de prevalencia de enfermedades en la fauna

silvestre suele hacerse a través de muestreos convenientes o de oportunidad
(Staubach et al., 2002), por lo que conllevan un sesgo inherente dadas las variaciones
en el tamaño de muestra o las dependencias espaciales entre áreas vecinas (Staubach
et al., 2002; Hardstaff et al., 2013). Además, la amplitud del muestreo suele ser
limitada por razones logísticas o económicas, hecho que dificulta la detección de

36
patrones epidemiológicos espaciales entre las poblaciones silvestres (Müller et al.,
1998; Tackmann et al., 1998).

6.2. LA VIGILANCIA SANITARIA EN LA FAUNA SILVESTRE EN EL CONTEXTO

INTERNACIONAL.

Los primeros países en desarrollar sistemas específicos de vigilancia para la

fauna silvestre fueron Dinamarca y Suecia. Éstos se basaban en los animales silvestres
que llegaban a los laboratorios de sanidad animal nacionales. Sin embargo, no fue
hasta principios de los años 90 del siglo pasado que creció el interés de la vigilancia de
las enfermedades de la fauna silvestre en Europa. El impulso de dicho interés lo dieron
las primeras reuniones científicas para tratar la vigilancia sanitaria de las poblaciones
salvajes: el Symposium sobre la salud y la gestión en poblaciones de mamíferos
silvestres (1994, Nancy, Francia) y la primera conferencia de European Wildlife Disease
Association (EWDA) (1994, París, Francia).

La detección de las enfermedades relevantes en la fauna silvestre está

identificada como un factor determinante de la estructura y función de los sistemas de
vigilancia europeos (Leighton, 1995). A escala mundial, la Organización Mundial de la
Sanidad Animal estableció el grupo de trabajo sobre enfermedades de la fauna en
1994. En la actualidad, se reconoce que los países que disponen de sistemas de
vigilancia de enfermedades en sus poblaciones de animales salvajes se encuentran más
capacitados para detectar la presencia de enfermedades infecciosas y adoptar
rápidamente medidas de control y lucha (Mörner et al., 2002). A partir de entonces,
otros países como Reino Unido, Italia, España, Francia, Suiza, Noruega y Finlandia han
ido desarrollando y mejorando programas de gestión sanitaria de la fauna silvestre.

No obstante, la EWDA se propuso organizar una reunión en 2009 con miembros

representantes de los países europeos para conocer el nivel de vigilancia en fauna
silvestre en Europa. Según las conclusiones obtenidas tras la reunión, solo 14 de los 25
países europeos representados habían realizado en los últimos años algún tipo de

37
actividad de vigilancia en las poblaciones de animales silvestres (Kuiken et al., 2011).
Actualmente, todavía existe en Europa la necesidad de impulsar la vigilancia de la
fauna silvestre a nivel internacional y sugerir un conjunto de actividades adecuadas
que puedan ser puestas en marcha por los países con relativa facilidad.

6.3. PROGRAMAS DE VIGILANCIA SANITARIA PARA LA FAUNA SILVESTRE EN ESPAÑA.

En España, el interés por las actividades de vigilancia de los animales silvestres

surgió en la década de los 80, promovido por la emergencia de la enfermedad
hemorrágica vírica del conejo (Boadella et al., 2011). En el año 2013 se creó el
programa de vigilancia sanitaria en fauna silvestre (PVSFS). Este programa contempla
la vigilancia tanto activa como pasiva y tiene como objetivos conocer la situación
sanitaria de la fauna silvestre en España, prevenir la difusión de enfermedades entre
animales domésticos y silvestres y proteger la salud pública (RASVE, 2013). Las
actividades incluidas en este programa se aplican a todo el territorio nacional, siempre
en coordinación con las medidas contempladas en los programas de vigilancia
nacionales, los programas autonómicos y regionales específicos, los programas de
fauna propios de espacios naturales y la información aportada por otras entidades,
tales como ONGs, centros de recuperación de especies amenazadas, etc.

Para la vigilancia activa, el PVSFS dispone de una lista de enfermedades

relevantes en función del taxón, especificándose las muestras y las pruebas
diagnósticas de elección para cada enfermedad. Así, se establece la siguiente lista:

- Aves silvestres: enfermedad de West Nile e influenza aviar altamente patógena.

- Cérvidos: Encefalopatías espongiformes trasmisibles, Brucella abortus y B.
mellitensis, y tuberculosis bovina.
- Bovinos: Infecciones por Pestivirus (específicamente para las poblaciones de
rebeco), Brucella abortus y B. mellitensis y sarna sarcóptica.
- Carnívoros: moquillo, rabia, así como tuberculosis bovina en el tejón, y
equinococosis/hidatidosis y sarna sarcóptica.

38
- Lagomorfos y roedores: tularemia en la liebre y en micrótidos.
- Jabalíes: infecciones por B. suis, tuberculosis bovina y triquinelosis.

Desde 2014, está en marcha un programa de vigilancia serológica activa

específica para jabalíes en el territorio peninsular (RASVE, 2014) con el fin de
garantizar la ausencia de tres enfermedades infecciosas de gran impacto, las pestes
porcinas (clásica y africana) y la enfermedad vesicular. También tiene como objetivo
monitorizar espaciotemporalmente la distribución de la enfermedad de Aujeszky, de la
que se sabe que prevalece en nuestro país en las poblaciones de jabalí de manera muy
variable según la región.

Todas las actividades de vigilancia activa en fauna silvestre contemplan

muestreos aleatorios en base a una prevalencia de diseño específica para cada taxón y
enfermedad. Asimismo, el número de muestras a recoger en cada una de las provincias
se reparte en función de la abundancia de especies y de las Biorregiones (BRs) (Figura
1). Debido a la dificultad de muestrear determinadas especies, la vigilancia activa se
vale de otras actividades para alcanzar sus objetivos, fundamentalmente eventos
cinegéticos y ciertas operaciones de manejo de la fauna. El valor que tienen estas
muestras hace que su conservación sea un hecho imprescindible. Por ello, el PVSFS
potencia la creación de serotecas e histotecas para poder acceder a ellas con el fin de
realizar estudios retrospectivos.

6.4. PROGRAMA DE VIGILANCIA EPIDEMIOLÓGICA DE LA FAUNA SILVESTRE EN

ANDALUCÍA.

Andalucía se encuentra entre las comunidades autónomas pioneras en la

aplicación de los programas de vigilancia epidemiológica de la fauna silvestre, ya que
en el año 2009 se puso en marcha el Programa de Vigilancia de la Fauna silvestre de
Andalucía (PVE), en base en los establecido en la ley 8/2003. El PVE cuenta con 15
protocolos específicos de especies o grupos de especies, incluyendo especies
cinegéticas y protegidas. En relación a las especies de caza mayor, existe un protocolo

39
específico para cérvidos que incluye al ciervo, gamo y corzo, y otro protocolo para el
jabalí. Los objetivos fijados en el PVE son:

1. Determinar el estatus sanitario de los cérvidos en Andalucía, estableciendo las

prevalencias de las enfermedades más relevantes.
2. Poner en marcha un dispositivo de Emergencia Sanitaria para la detección precoz de
posibles mortandades en cérvidos, debidas a procesos infecciosos.
3. Determinar la distribución espacial por áreas cinegéticas de las enfermedades más
relevantes de los cérvidos en Andalucía. Establecer los factores de riesgo
asociados a estas enfermedades.
4. Establecer las medidas para la elaboración de programas de lucha (control y
prevención) de las enfermedades principales de los cérvidos mediante
recomendaciones y propuestas de medidas de gestión, pero solo para el caso
de enfermedades que no estén incluidas en el Real Decreto 617/2007.

7. CONTROL DE LAS ENFERMEDADES COMPARTIDAS SOBRE LA FAUNA SILVESTRE.

El control de las enfermedades compartidas con la fauna silvestre requiere el

establecimiento de estrategias apropiadas que reduzcan la transmisión de patógenos
entre la vida silvestre, los animales domésticos y los seres humanos. La instauración de
una vigilancia epidemiológica de la fauna silvestre adecuada, así como un correcto
plan de seguimiento, tanto en lo referente a la enfermedad como a el desarrollo de las
poblaciones, es la prioridad absoluta, incluso antes tomar la decisión en lo referente a
si debe o no intervenir (Gortázar et al., 2015).

Después de la detección de una determinada enfermedad, se necesitan

estudios epidemiológicos descriptivos con el fin de evaluar si dicha enfermedad y el
papel de la vida silvestre en la misma, es relevante para la salud pública o animal o
para la conservación y gestión de vida silvestre. Si este es el caso, entonces las
enfermedades de la fauna deben ser monitorizadas mediante la definición de los
hospedadores principales en la fauna silvestre, antecedentes de la población de

40
acogida, la elección de los métodos apropiados para su diagnóstico, así como para el
análisis de tendencias espacio-tiempo y el establecimiento de un esfuerzo de
razonable muestreo, con una estratificación adecuada de la muestra (Boadella et al.,
2011).

Entre las principales opciones de control se encuentran las acciones

preventivas, el control de artrópodos vectores, el control de la población de acogida a
través del sacrificio aleatorio o selectivo, la gestión del hábitat o control reproductivo y
la vacunación. Idealmente, las herramientas de varias de estas diferentes medidas se
deben combinar en una estrategia de control integrado. Las alternativas como la
zonificación (Artois et al., 2011) o la no realización de ninguna acción también debe ser
considerada, teniendo en cuenta la evaluación del coste/beneficio de la posible
medida utilizada, pero con la premisa de que el monitoreo de la enfermedad y de la
población siempre debe ser aplicada.

Entre las posibles acciones preventivas a aplicar en la interfaz animal silvestre-

animal doméstico-ser humano se encuentra el control de las translocaciones, teniendo
por objetivo prevenir la introducción o reintroducción de patógenos a través de los
movimientos de fauna silvestre infectada libre o criada en cautividad. El comercio
mundial de vida silvestre afecta a millones de individuos al año, con consecuencias
graves para la emergencia de enfermedades (Karesh et al., 2005). Otra de las medidas
preventivas posibles es la utilización de cercados o cualquier otra barrera física,
utilización de perros, elementos de disuasión, las barreras a vectores, entre otros,
para evitar la transmisión de enfermedades entre distintas poblaciones animales
disminuyendo el contacto entre ellos.

La utilización de cercados a gran escala, como por ejemplo la instalación de

vallas de 500 km de longitud a prueba de la ganadería y especies silvestres fue aplicada
con éxito en el sur de África para evitar la propagación de la peste bovina y la fiebre
aftosa (Schneider 2012), si bien pudieron suponer limitaciones a las migraciones
naturales de animales silvestres (Owens y Owens, 1980). La aplicación de medidas de

41
bioseguridad, como la instalación de cercados a menor escala y otros elementos de
disuasión, se están convirtiendo en métodos importantes para prevenir la transmisión
de enfermedades infecciosas y reducir las interacciones de la fauna y ganadería. En
Reino Unido, la aplicación medidas de exclusión simples (puertas de hojas de metal,
cercados, tolvas y cercas eléctricas) en granjas, fueron totalmente efectivas para
prevenir que el tejón (Meles meles) entrara en las diferentes instalaciones de las
granjas, pudiendo disminuir el riesgo de de transmisión de Mycobacterium bovis entre
tejones y ganado vacuno (Judge et al., 2015).

Acciones para prevenir la transmisión de enfermedades en los puntos de agua y

lugares de alimentación se puede aplicar dispersando o modificando los puntos de
agua disponibles y sustituyendo la alimentación en el suelo con alimentadores
selectivos que son menos accesibles para ciertas especies. Por ejemplo, en una granja
en España se logró una aparente reducción del 66% en los reactores positivos en
vacuno mediante el uso de vallas para separar el ganado y la fauna en los puntos de
agua (Barasona et al., 2013). Medidas de bioseguridad aplicadas a ganado doméstico
incluyen la sincronización en el uso de ciertos pastos, la alimentación en el interior de
edificios o el cambio de las especies de ganado susceptibles a determinadas
enfermedades por otras menos sensibles (Ward et al., 2009). Otro ejemplo que se ha
mostrado eficaz es la utilización de cercas simples y baratas para prevenir que
carroñeros oportunistas, entre los que se encuentra el jabalí, tengan acceso a la
comida dispensada para aves carroñeras en peligro de extinción (Moreno-Opo et al.,
2012).

El control de las enfermedades compartidas trasmitidas por vectores ha sido

necesario en el caso del virus de West Nile (WNV). Dado que no existen vacunas
eficaces ni otros tratamientos disponibles, los esfuerzos se centran en el control de
vectores, principalmente mediante el uso de insecticidas. Sin embargo, existe una
creciente preocupación acerca de los efectos tóxicos de los insecticidas en el resto de
insectos, en los seres humanos y en el medio ambiente (Siptroth et al., 2011). Otro
ejemplo es el control de la enfermedad de Lyme mediante la eliminación de garrapatas

42
del género Ixodes, incluyendo la gestión del hábitat a través de la quema, el uso de
acaricidas y la eliminación del venado cola blanca (Odocoileus virginianus). Estas
medidas se han demostrado eficaces para reducir las poblaciones I. scapularis hasta en
un 94%, y la aplicación acaricida de ciervos disminuyeron las poblaciones de ninfas de
I. scapularis hasta en un 83%. Sin embargo, el efecto de estas estrategias sobre la
incidencia de la enfermedad de Lyme en seres humanos sigue siendo desconocido
(Stafford et al., 2009).

El control de las poblaciones de fauna silvestre en situaciones de

sobreabundancia se puede aplicar mediante el uso de las acciones de manejo
relativamente simples, como la prohibición de alimentación o el aumento de la presión
de caza (O’Brien et al., 2011; Boadella et al., 2012). La caza tiene limitaciones en su
capacidad de controlar las poblaciones de fauna silvestre cinegética, por ejemplo, en
las áreas protegidas o hábitats urbanos, y los efectos del sacrificio son sólo temporales
si el control de la población no es sostenida en el tiempo. Así mismo, se sabe que la
eliminación o reducción sustancial del número de especies abundantes puede tener
efectos indirectos sobre otras especies. Harrison et al. (2010) propusieron que el uso
del sacrificio en fauna silvestre para el control de las enfermedades se debe proponer
sólo cuando: (i) el ciclo de la transmisión de patógenos es completamente conocido
incluyendo todas las interacciones de los hospedadores; (ii) la respuesta de las
poblaciones de vida silvestre al sacrificio es conocida; y (iii) si el análisis coste-beneficio
muestra que el aumento de beneficio por reducirse la prevalencia de la enfermedad es
mayor que el coste de la aplicación de los sacrificios.

Las diferentes estrategias de sacrificio en fauna silvestre es más probable que

tengan éxito en poblaciones aisladas que en grandes escalas geográficas y los
resultados probablemente consistirán en una cierta reducción de la prevalencia de la
enfermedad en hospedadores, domésticos y silvestres, más que en la erradicación
total del agente infeccioso (Pybus et al., 2012). La combinación del sacrificio con
métodos como el control de la fertilidad o prohibiciones de la alimentación
suplementaria, son percibidos por la opinión pública como una forma más aceptable

43
para limitar las poblaciones de la fauna, que cuando se aplica únicamente medidas de
sacrificio (Fagerstone et al., 2002).

El control de enfermedades compartidas a través de la vacunación de los

reservorios silvestres puede tener ventajas sobre otros enfoques. A diferencia del
sacrificio, la vacunación puede ser más aceptada socialmente, ya que es un método no
destructivo y sostenible en el tiempo (Beltrán-Beck et al., 2012). La vacunación oral de
la fauna es la única herramienta de gestión de la enfermedad con eficacia probada en
grandes escalas espaciales. Esto se ha demostrado con mayor claridad en el caso de
control de la rabia en el zorro en Europa Occidental (Müller et al., 2005). Las vacunas
deben ser bioseguras para especies a las que no están dirigidas y poseer estabilidad
física para soportar las condiciones ambientales. La medicación de los animales
silvestres raramente se puede utilizar para reducir la incidencia de las enfermedades
en estas poblaciones, existiendo muy pocos ejemplos en la literatura de la medicación
de la vida silvestre. En este sentido, una preocupación importante radica en la
bioseguridad de liberar fármacos en el medio ambiente (Boxall et al., 2004).

La zonificación o compartimentación se basa en definir un área geográfica en la

que existe una infección con el fin de diferenciar su estado de infección de otras zonas
aledañas y ha sido aplicada en diferentes países con el fin de definir subpoblaciones
con diferentes estatus sanitario para el control de la enfermedad. Esto podría
convertirse en una herramienta para el control de enfermedades en la interfaz de la
vida silvestre-ganadera en el futuro (Artois et al., 2011).

La inacción es una decisión frecuente en el control de las enfermedades de la

fauna silvestre. Esto se debe al hecho de que, para la mayoría de las enfermedades, no
existe una justificación suficiente para la intervención, tanto en términos salud pública,
sanidad animal y de conservación o, si se da dicha justificación, no hay disponibles
herramientas de control adecuadas y rentables. En cualquier caso, la decisión de no
adoptar ninguna medida debe ir acompañada de la vigilancia sanitaria de la fauna
silvestre, con el fin de poder evaluar el efecto de esta falta de acción en el

44
mantenimiento de los patógenos en las poblaciones silvestres y su posible incidencia
en la salud humana y animal. Esto permitiría modificar nuestra estrategia si el
seguimiento de la enfermedad demuestra que nuestra decisión debe ser
reconsiderada (Wobeser, 2007).

La combinación de diferentes sistemas de control de las enfermedades

compartidas en estrategias integradas puede reducir el costo y el esfuerzo necesarios
para conseguir unos mejores resultados. El éxito en el control de enfermedades en la
fauna silvestre dependerá de factores como las características tanto de los patógenos
como de las poblaciones de los hospedadores implicados, las herramientas de
diagnóstico disponibles, la existencia de vectores, el nivel de esfuerzo de los
programas de control y la actitud de las partes implicadas (Gortazar et al., 2015).

45
 OBJETIVOS/OBJETIVES

46
OBJETIVOS:

1. Establecer la seroprevalencia de bacterias del complejo Mycobcaterium tuberculosis

(MtC) en artiodáctilos silvestres de Andalucía y proporcionar información sobre los
factores de riesgo asociados a esta infección. (Capítulo 1. Artículo: García-Bocanegra
et al., 2011. Seroprevalence and risk factors associated to Mycobacterium bovis in
wild artiodactyl species from Southern Spain, 2006–2010. Vet Res PLoS One. 2012;
7(4):e34908).

2. Determinar la prevalencia, diversidad genética y resistencias antimicrobianas de

diferentes especies de Campylobacter termotolerantes en poblaciones de artiodáctilos
silvestres del sur de España, así como los factores de riesgo potencialmente asociados
en infección. (Capítulo 2. Artículo: Carbonero et al., 2014. Campylobacter infection in
wild artiodactyl species from southern Spain: occurrence, risk factors and
antimicrobial susceptibility. Comp Immunol Microbiol Infect Dis. 2014 Mar;
37(2):115-21).

3. Evaluar el papel de los rumiantes domésticos y silvestres en la epidemiología de los

Pestivirus en Andalucía. (Capítulo 3. Artículo: Paniagua et al., 2016. Absence of
circulation of Pestivirus between wild and domestic ruminants in southern Spain. Vet
Rec. 2016 Feb 27; 178(9):215).

4. Detectar circulación de virus de la Fiebre del Valle del Rift (VFVR) entre las
poblaciones de rumiantes domésticos y silvestres del sur de España durante el periodo
comprendido entre los años 2009 y 2015. (Capítulo 4. Artículo: García-Bocanegra et
al., 2016. Absence of Rift Valley fever virus in domestic and wild ruminants from
Spain. Vet Rec. 2016 Jul 9; 179(2):48).

5. Determinar las tendencias espacio-temporales y los factores de riesgo asociados a la

exposición de flavivirus antigénicamente relacionados en rumiantes silvestres en
España, en particular virus de West Nile (WNV), virus Usutu (USUV) y virus de Meaban
(MBV). (Capítulo 5. Artículo: García-Bocanegra et al., 2016. Spatio-temporal trends
and risk factors affecting West Nile virus and related flavivirus exposure in Spanish
wild ruminants. BMC Vet Res. Aceptado).

6. Establecer la seroprevalencia y factores de riesgo asociados a la infección por

Toxoplasma gondii en ungulados silvestres y domésticos en el sur de España. (Capítulo
6. Artículo: Paniagua et al. Toxoplasma gondii in the wildlife-livestock interface from
southern Spain. Vet Parasitol. Enviado).

47
OBJETIVES.

1. To determine the seroprevalence of Mycobacterium tuberculosis Complex (MtC) in

wild artiodactyls from Andalusia and to define the risk factors associated to MtC
infection. (Chapter 1. Article: García-Bocanegra et al., 2011. Seroprevalence and risk
factors associated to Mycobacterium bovis in wild artiodactyl species from Southern
Spain, 2006–2010. Vet Res PLoS One. 2012; 7(4):e34908).

2. To determine the prevalence, genetic diversity, risk factors and antimicrobial

resistance of thermotolerant Campylobacter spp. in wild artiodactyl species in
southern Spain. (Chapter 2. Article: Carbonero et al., 2014. Campylobacter infection
in wild artiodactyl species from southern Spain: occurrence, risk factors and
antimicrobial susceptibility. Comp Immunol Microbiol Infect Dis. 2014 Mar;
37(2):115-21).

3. To evaluate the role of domestic and wild ruminants in the epidemiology of

Pestivirus in Andalusia. (Chapter 3. Article: Paniagua et al., 2016. Absence of
circulation of Pestivirus between wild and domestic ruminants in southern Spain. Vet
Rec. 2016 Feb 27; 178(9):215).

4. To provides evidence to support the absence of RVFV circulation in domestic and

wild ruminants in Southern Spain between 2009 and 2015. (Chapter 4. Article: García-
Bocanegra et al., 2016. Absence of Rift Valley fever virus in domestic and wild
ruminants from Spain. Vet Rec. 2016 Jul 9; 179(2):48).

5. To determine the spatio-temporal trends and the risk factors associated to

antigenically-related mosquito and tick-borne flaviviruses (West Nile Virus, Usutu Virus
and Meaban Virus) infection in wild ruminants in Spain. (Chapter 5. Article: García-
Bocanegra et al., 2016. Spatio-temporal trends and risk factors affecting West Nile
virus and related flavivirus exposure in Spanish wild ruminants. BMC Vet Res.
Aceptado).

6. To analyze the seroprevalence and risk factors affecting Toxoplasma gondii infection
in wild and domestic artiodactyls species from Southern Spain. (Chapter 6. Article:
Paniagua et al. Toxoplasma gondii in the wildlife-livestock interface from southern
Spain. Vet Parasitol. Enviado).

48
 ESTUDIO EPIDEMIOLÓGICO

49
 CAPÍTULO 1º:

SEROPREVALENCIA Y FACTORES DE RIESGO ASOCIADOS A MYCOBACTERIUM BOVIS

EN ESPECIES DE ARTIODÁCTILOS SILVESTRES EN EL SUR DE ESPAÑA, 2006-2010.

García-Bocanegra, I., Perez de Val, B., Arenas-Montes, A., Paniagua, J., Boadella, M.,
Gortázar, C., Arenas, A. (2012). Seroprevalence and risk factors associated to
Mycobacterium bovis in wild artiodactyl species from southern Spain, 2006–
2010. PloS one, 7(4), e34908.
50
RESUMEN:

El control de la tuberculosis bovina (TBb) se encuentra en un punto crítico en la

última etapa del programa de erradicación en el ganado. En las últimas décadas,
diferentes especies silvestres se han identificado como reservorios naturales de la TBb
en Europa, especialmente los artiodáctilos silvestres en la Península Ibérica. Por lo
tanto, es necesario realizar estudios epidemiológicos para determinar las especies
implicadas, prevalencia, factores de riesgo asociados y métodos de diagnóstico más
adecuados en los países afectados. Se llevó a cabo un estudio transversal en especies
de artiodáctilos salvajes de España, incluyendo jabalí (Sus scrofa), ciervo (Cervus
elaphus), corzo (Capraelus capraelus), gamo (Dama dama), cabra montés (Capra
pyrenaica hispanica) y muflón (Ovis musimon), para evaluar la seroprevalencia frente a
Mycobacterium bovis o otros miembros del complejo Mycobcaterium tuberculosis
(MtC), y proporcionar información sobre los factores de riesgo asociados a la infección.
Previamente, se desarrollaron dos ensayos inmunoenzimáticos indirectos “ELISA in-
house” (ELISA-bPPD y ELISA-MPB83), utilizando sueros controles. Los sueros positivos
de referencia fueron seleccionados de animales infectados confirmados por cultivo.
Los espologotipos de M. bovis aislados fueron SB0121, SB0120, SB0295, SB0265 y
SB0134. Un total de 202 de los 1367 ungulados silvestres analizados presentaron
anticuerpos frente a M. bovis tanto por ELISA-bPPD como por ELISA-MPB83 (7,5%;
IC95%: 6,1-8,9). Se observó una seroprevalencia significativamente más elevada en
jabalí comparado con las otras especies de rumiantes silvestres analizadas. No se
encontró seropositividad frente a M. bovis en ninguna de 460 cabras montesas
analizadas. El modelo de regresión logística para el jabalí indicó que la seropositividad
frente a M. bovis se asoció con la edad, la localización y el año de muestreo, mientras
que el único factor de riesgo asociado con la seroprevalencia frente a M. bovis en
ciervos y gamos fue la edad. La seroprevalencia observada indica una extensa
distribución de MtC en diferentes especies de artiodáctilos silvestres en el sur de
España, lo cual podría tener importantes implicaciones no sólo para la Conservación
sino también para la Salud Pública y la Sanidad Animal.

51
52
 CAPÍTULO 2º:

INFECCIÓN POR CAMPYLOBACTER EN ARTIODÁCTILOS SILVESTRES DEL SUR DE

ESPAÑA: OCURRENCIA, FACTORES DE RIESGO Y SUBCEPTIBILIDAD ANTIMICROBIANA.

Carbonero, A., Paniagua, J., Torralbo, A., Arenas-Montes, A., Borge, C., García-
Bocanegra, I. (2014). Campylobacter infection in wild artiodactyl species from
southern Spain: Occurrence, risk factors and antimicrobial
susceptibility. Comparative immunology, microbiology and infectious diseases,37(2),
115-121.

53
RESUMEN:

Se realizó un estudio transversal para evaluar la presencia de especies de

Campylobacter e identificar los posibles factores de riesgo asociados a la infección en
especies de artiodáctilos silvestres en el sur de España. Campylobacter spp. fue aislado
en 55 de las 363 (15,2%) muestras fecales analizadas. Se detectó infección por
Campylobacter en jabalí (49/126; 38,9%), ciervo (5/179; 2,8%) y muflón (1/13; 7,7%),
pero no en gamo (0/45). Las especies de Campylobacter aisladas se identificaron como
C. jejuni (2 aislados; 3,6%), C. coli (11 aislados; 20,0%) y C. lanienae (37 aislados;
67,3%). Cinco aislados (9,1%) no pudieron ser identificados a nivel de especie. Este es
el primer estudio que describe la infección por C. lanienae en especies de rumiantes
silvestres. Se detectó resistencia a la eritromicina (4,8%), ciprofloxacina (37,5%),
tetraciclina (52,9%) y estreptomicina (55%). C. lanienae presentó un número
significativamente mayor de aislados susceptibles a ciprofloxacina y tetraciclina que C.
coli. Debido al bajo número de rumiantes silvestres positivos, el modelo de ecuaciones
de estimación generalizada para establecer factores de riesgo solo se realizó en jabalí.
El modelo indica que los factores de riesgo potencialmente asociados a la infección por
Campylobacter fueron la densidad de jabalí (> 10/Km2) (OR: 3,05; IC95%: 2,2 – 4,3), la
presencia de puntos artificiales de agua (OR: 3,67; IC95%: 1,03 – 10,5) y la estación
invernal (OR: 3,30; IC95%: 1,9 – 5,8). Los resultados muestran una amplia diseminación
de infecciones por Campylobacter spp. en las poblaciones de jabalíes en el sur de
España. Estos hallazgos sugieren que los artiodáctilos silvestres, especialmente el
jabalí, constituyen un reservorio de diferentes especies de Campylobacter, incluyendo
cepas resistentes y multirresistentes, lo que podría tener implicación directa en Salud
Pública.

54
55
 CAPÍTULO 3º:

AUSENCIA DE CIRCULACIÓN DE PESTIVIRUS ENTRE RUMIANTES DOMÉSTICOS Y

SILVESTRES DEL SUR DE ESPAÑA.

Paniagua, J., García-Bocanegra, I., Arenas-Montes, A., Berriatua, E., Espunyes, J.,
Carbonero, A., Rosell, R., Marco., I., Cabezón, O. (2016). Absence of circulation of
Pestivirus between wild and domestic ruminants in southern Spain. The Veterinary
record, 178(9), 215-215.
56
RESUMEN:

Los Pestivirus (familia Flaviviridae) de rumiantes afectan a especies domésticas

y silvestres a nivel mundial, causando trastornos reproductivos y graves pérdidas
económicas. Se analizaron rumiantes silvestres (n = 1442) y domésticos (n = 373)
procedentes del sur de España para determinar la presencia de anticuerpos frente a
Pestivirus. Se detectó seropositividad empleando técnicas ELISA y test de
seroneutralización vírica en 1 de 892 (0,1 %) ciervos, 29 de 125 (23,2 %) vacas y 17 de
157 (10,8 %) ovejas. Se detectaron anticuerpos específicos frente al virus de la diarrea
vírica bovina (BVDV) y virus de la enfermedad de la frontera (BDV). Títulos de
anticuerpos significativamente mayores frente a BDV-4 en comparación con BVDV-
NADL fueron encontrados en una granja de ganado vacuno. Los resultados indican que
los rumiantes silvestres pueden actuar como hospedadores accidentales en la zona de
estudio, y por lo tanto no representan un riesgo para los rumiantes domésticos en el
sur de España. La amplia distribución de Pestivirus entre ovejas y vacuno sugiere la
posibilidad de transmisión entre estas especies.

57
58
 CAPÍTULO 4º:

AUSENCIA DEL VIRUS DE LA FIEBRE DEL VALLE DEL RIFT EN RUMIANTES

DOMÉSTICOS Y SALVAJES DE ESPAÑA.

García-Bocanegra, I., Paniagua, J., Cano-Terriza, D., Arenas-Montes, A., Fernández-

Morente, M., Napp, S. (2016). Absence of Rift Valley fever virus in domestic and wild
ruminants from Spain. Veterinary Record, vetrec-2016 -103696.
59
RESUMEN:

En los últimos años, existe una mayor preocupación de que el virus de la Fiebre
del Valle del Rift (RVFV) alcance la zona del Magreb, en tal caso, el riesgo de
introducción en España podría aumentar considerablemente debido a proximidad con
África y la posibilidad de que vectores infectados sean transportados por el viento. En
el caso de introducción de FVRV en España, las condiciones ambientales y la presencia
de vectores competentes y hospedadores, podrían favorecer la transmisión. Por lo
tanto, se realizó un estudio seroepidemiológico en rumiantes domésticos (bovino,
ovino y caprino) y rumiantes silvestres (ciervo, gamo y muflón) en Andalucía, la región
más próxima al norte de África, para determinar si el RVFV circuló durante el periodo
comprendido entre 2009 y 2015. No se detectaron anticuerpos en ninguno de los 977
rumiantes domésticos ni en los 1016 rumiantes silvestres analizados mediante un
ELISA específico de bloqueo comercial. Nuestros resultados proporcionan evidencias
de la ausencia de circulación de RVFV en Andalucía durante el periodo de estudio.

60
61
 CAPÍTULO 5º:

TENDENCIAS ESPACIO-TEMPORALES Y FACTORES DE RIESGO ASOCIADOS QUE

AFECTAN A LA EXPOSICIÓN AL VIRUS DE WEST NILE Y FLAVIVIRUS RELACIONADOS EN
RUMIANTES SILVESTRES DE ESPAÑA.

García-Bocanegra, I., Paniagua, J., Gutiérrez-Guzmán, A.V., Lecollinet, S., Boadella, M.,
Arenas-Montes, A., Cano-Terriza, D., Lowenski, S, Gortázar, C., Höfle, U. (2016). Spatio-
temporal trends and risk factors affecting West Nile virus and related flavivirus
exposure in Spanish wild ruminants. BMC Vetereniry Research. Aceptado

62
RESUMEN:

El incremento del número de brotes de flavivirus (género Flavivirus) a nivel

mundial durante la última década, representa una preocupación emergente para la
Salud Pública y la Sanidad Animal. El objetivo del presente estudio fue determinar la
utilidad de muestras procedentes rumiantes silvestres para la vigilancia del virus de
West Nile (WNV) y otros flavivirus antigénicamente relacionados, concretamente virus
de Usutu (USUV) y virus de Meaban (MBV). Para ello se evaluaron las tendencias
espacio-temporales y los factores asociados a la presencia de estos tres virus en
España. Un total de 4693 muestras de suero de rumiantes silvestres, incluyendo 3073
ciervos (Cervus elaphus) en libertad, 201 gamos (Dama dama), 125 muflón (Ovis aries
musimon), 32 corzo (Capreolus capreolus) y 1.262 ciervos de granja obtenidas entre
2003-2014, se analizaron para detectar anticuerpos frente a WNV y otros flavivirus
antigénicamente relacionados usando un Elisa de bloqueo (bELISA). Las muestras
positivas se confirmaron empleando el test de micro seroneutralización vírica para
WNV, USUV y MBV.

La seroprevalencia media a los flavivirus obtenida por bELISA fue de 3,4 ± 0,5%
en ciervo, 1,0 ± 1,4% en gamo y el 2,4 ± 2,7% en muflón. El modelo multivariante de
regresión logística reveló como principales factores de riesgo asociados a la
seropositividad en ciervos; el año (2011), zona de la costa sur Peninsular (bioregión 5)
y la presencia de humedales. Se detectaron anticuerpos neutralizantes frente a WNV,
USUV y MBV en ciervos. La presencia de anticuerpos frente a NWV en un ciervo de un
año de edad, en 2010, confirma la circulación del virus ese año. Los resultados indican
una circulación endémica de WNV, USUV y MBV en ciervo, incluso en zonas donde no
se han declarado brotes de enfermedad. Se detectaron co-circulaciones de NWV y
USUV, así como WNV y MBV en las zonas de muestreo de dos bioregiones (3 y 5) y una
bioregión (bioregión 3), respectivamente. El muestreo de especies cinegéticas y de
especies silvestres criadas en granja, especialmente en animales de menos de un año
de edad, puede ser una herramienta complementaria útil para la vigilancia de flavivirus
emergentes.

63
64
65
66
 CAPÍTULO 6º:

TOXOPLASMA GONDII EN LA INTERFAZ DOMÉSTICO-SILVESTRE DEL SUR DE ESPAÑA.

Paniagua, J., Cabezón, O., Almería, S., Cano-Terriza, D., Jiménez-Ruiz, S., Arenas-
Montes, A., Dubey, J.P., García-Bocanegra, I., (2016). Toxoplasma gondii in the wildlife-
livestock interface from southern spain. Enviado.

67
RESUMEN

Toxoplasma gondii es un parásito protozoo intracelular zoonótico de

distribución mundial. Este parásito tiene en los felinos su hospedador definitivo (HD) y
en resto de especies de mamíferos y aves sus hospedadores intermedios. La
toxoplasmosis está considerada como enfermedad de origen alimentario, y también
como enfermedad profesional al poder ser contraída por personal de matadero o
cazadores durante la manipulación de la carne infectada.

El objetivo del presente estudio es estudiar la epidemiología de T. gondii en la

interfaz entre fauna silvestre y ganado doméstico en el sur de España. La prevalencia
de anticuerpos frente a T. gondii fue de 12,8% en fauna silvestre y de 25,3% en ganado
doméstico. Los factores de riesgo observados en la fauna silvestre fueron la especie
(ciervo, gamo y jabalí), la edad (adulto) y la época de caza (desde la temporada
2011/12 hasta la 2013/14). Los factores de riesgo observados en el ganado doméstico
fueron la especie (oveja), la presencia de gatos y las practices de manejo “comer en el
suelo” y “pastorear en rastrojo”. Los datos observados indican una amplia presencia
del parásito T. gondii en las especies domésticas y salvajes estudiadas en el Sur
Peninsular con unos niveles de prevalencia variables en función de la granja, región y/o
especie. El presente estudio ratifica a este parásito poco un riesgo para la salud pública
debido aque el consumo de carne de cualquiera de las especies estudiadas puede
infectar al consumidor. El hecho de que T. gondii esté distribuído en las tres especies
de ganado doméstico, sugiere pérdidas económicas en el sector de la producción
animal de esta región. Finalmente, el presente capítulo, confirma la contaminación
ambiental con patógenos relacionados con la presencia humana.

68
ABSTRACT

Toxoplasma gondii is a zoonotic intra-cellular protozoan of worldwide

distribution (Dubey, 2010). This parasite presents an indirect cycle with the domestic
and wild felines as definitive hosts (DH) and all warm-blooded species, including
human beings, as intermediate hosts for T. gondii (Dubey, 2010).Oocysts from T.
gondiiare eliminated through DH feces to the environment where can persist infective
for months or years (Dubey et al., 2010).T. gondii is considered as a food-borne
pathogen and a professional disease due to abattoir workers, butchers, and hunters
can become infected during evisceration and handling of infected meat. In addition, T.
gondii causes reproductive disorders in livestock with high economic loses worldwide
(Dubey, 2010). Information about the seroprevalence of T. gondii in wild and domestic
artiodactyls is of interest in order to implement future strategies on public health,
animal health and environmental protection programs in Mediterranean countries.
The aim of the present study was to provide information on the epidemiology of T.
gondii in the domestic and wild artiodactyls interface in Southern Spain. Toxoplasma
gondii was detected in 12.8% and 25.3% of wild and domestic artiodactyls from Spain,
respectively. The risk factors associated to T. gondii infection in wildlife from Southern
Spain were the species (red deer, fallow deer and wild boar), the age (adult) and the
hunting season (from season 2011/2012 to season 2013/2014). In addition, the main
risk factors associated to T. gondii infection in livestock were the species (sheep), the
presence of cats, feeding on ground and feeding at stubble filed.The presentstudy1)
indicatesa widespread exposure to T. gondii among domestic and wild ungulates in
Southern Spain, with highly variable prevalence levels among farms, regions and
species, 2) confirms the potential of T. gondii as food-borne parasite is of concern in
the Mediterranean areas and in all domestic and wild ungulate species, 3) suggests the
possibility of economic losses in livestock caused by T. gondii infection as it is a
reproductive pathogen, and 4) confirms the environmental contamination with
pathogens derived from human settlements/activities.

69
INTRODUCTION

Toxoplasma gondii (Apicomplexa: Coccidia) is a zoonotic intra-cellular

protozoan of worldwide distribution (Dubey, 2010). This parasite presents an indirect
cycle with the domestic and wild felines as definitive hosts (DH) and all warm-blooded
species, including human beings, as intermediate hosts for T. gondii (Dubey,
2010).Oocysts from T. gondiiare eliminated through DH feces to the environment
where can persist infective for months or years (Dubey et al., 2010).

T. gondii can cause serious illness with fatal consequences in humans (Dubey,
2010). This is the case for immune suppressed patients e.g. AIDS-patients or pregnant
women. In AIDS-patients, a latent infection may be reactivated and because of the
failure of the immune system cause severe symptoms associated with encephalitis,
myocarditis, hepatitis, or pneumonia (Dubey, 2010). In addition, T. gondii infection can
lead to death or to central nervous system abnormalities infetus (Jones, 2003). T.
gondii is considered a food-borne pathogen. According to Centers for Disease Control
and Prevention (USA), toxoplasmosis is considered as a neglected parasitic disease and
the etiology of the third leading cause of death attributed to foodborne illness in the
United States (Anonymous, 2009). Also, T. gondii infection is considered as a
professional disease due to groups such as abattoir workers, butchers, and hunters
may also become infected during evisceration and handling of meat (Anonymous,
2007).

T. gondii causes reproductive disorders in livestock with high economic loses

worldwide (Dubey, 2010). In domestic Artiodactyla species, T. gondii has reported to
be more specific to sheep (Dubey 2007; 2010). However, this parasite has been related
to disease in several domestic and wild ungulate species (Dubey, 2010). However, the
results of epidemiological studies show wide variations in the prevalence values
among countries and between regions within the same country (Tenter et al., 2000;
Dubey and Jones, 2008;Dubey, 2010).

70
 Information about the seroprevalence of T. gondii in wild and domestic
artiodactyls is of interest in order to implement future strategies on public health,
animal health and environmental protection programs in Mediterranean countries.
The aim of the presentstudy was to provide information on the epidemiology of T.
gondii in the domestic and wild artiodactyls interface in Southern Spain.

MATERIALS AND METHODS

A total of 2351 wild ungulates were sampled in 47 hunting estates from

Andalusia, during the hunting seasons between 2011 and 2016 (Figure 1). Blood was
collected by veterinarians from red deer (Cervus elaphus) (n=1063), wild boar (Sus
scrofa) (n=666), fallow deer (Dama dama) (n=294), European mouflon (Ovis aries
musimon) (n=216), Spanish ibex (Capra pyrenaica hispanica) (n=90) and roe deer
(Capreolus capreolus) (n=22). Blood samples from 482 extensively reared domestic
ruminants, including 199 cattle, 194 sheep and 89 goats, were collected from 29 farms
from the province of Córdoba (NW-Andalusia) during 2013. A convenience sampling,
based on the proximity of the herds to the hunting areas studied in this province, was
carried out in domestic ruminants (Figure 1). Samples were placed into sterile serum-
separator tubes and centrifuged at 1200 g for 15 minutes. Sera were stored at -20 ºC
until tested.

Sera of the 2351 wild ungulates and the 482 domestic ruminants were
examined by the modified agglutination test (MAT) to detect IgG antibodies. Sera were
tested at 1:25, 1:50, 1:100 and 1:500 dilutions. Positive and negative controls were
also included in all tests. Titres of 1:25 or higher were considered positive and those
with doubtful results were re-examined (Dubey and Desmonds, 1997).

Additionally, epidemiological questionnaires including data on the wild and

domestic animals as well as the hunting estates and farms sampled were completed by
direct interview with gamekeepers and farmers at each sampling site. Epidemiological
information related to the sampled animals, sampling-site habitat, management,
biosecurity measures and environmental data were included in the questionnaire to
obtain information on exposure levels to potential risk factors. A total of 35 and 47

71
explanatory variables were included in the questionnaire for wild and domestic
ungulates, respectively.

Figure 1. Geographic distribution of the hunting areas and farms tested for the
presence of Toxoplasma gondii and Neospora caninum in Andalusia, Southern Spain.

72
 The prevalence of antibodies against T. gondiiwas estimated from the ratio of
positives to the total number of samples, with the exact binomial confidence intervals
of 95%. Differences between seropositivity to T. gondii and explanatory variables were
analyzed using a Pearson’s chi-square test and by Fisher´s exact test when
observations with each category were less than six.

A risk factors analysis was conducted in the province of Cordoba, the region
with most homogeneous wild ungulates sampling and where the domestic ruminants
were collected. A Chi-square and Fisher’s exact test was used to test the relevance of
the explanatory variables in the risk of an animal being exposed to T. gondii. Covariates
correlated with a P-value < 0.20 in the bivariate analysis variable in each test were
included from further analysis. Biologically plausible confounding factors were
assessed using Mantel-Haenszel analysis and confounding was considered to be
potentially significant if odd ratios (ORs) shifted appreciably. Variables that altered the
coefficients for the independent variables of interest by 30% or more when removed
from the model were classified as confounding factors. Finally, a multiple logistic
regression analysis (Hosmer and Lemeshow, 2000) was performed including risk
factors potentially associated with T. gondii exposure (likelihood-ratio Wald’s test, P<
0.05). The goodness of fit was assessed using the Hosmer–Lemeshow goodness-of-fit
test (Petrie and Watson, 2006). SPSS 22.0 software (IBM Corp., Armonk, NY, USA) was
used for statistical analyses.

RESULTS

Antibodies againstT. gondii were detected in 5.6% of Iberian ibex, 10.5% of red
deer, 13.6% of roe deer, 15.6% of fallow deer, 18.6% in wild boar and 5.6% in mouflon
(Table 1).Statistically significant differences were observed between the seropositivity
to T. gondiiand the species, present higher statistically significant prevalence the red
deer, the fallow deer and the wild boar. Statistically higher prevalence of antibodies
against T. gondii was observed in adult animals. In addition, the hunting season was
also confirmed as a risk factor for T. gondii infection, being observed a statistically
significant decreasing trend in the overall prevalence of antibodies within the six
hunting seasons.
73
Table 1. Results of the logistic regression model of risk factors associated to
Toxoplasma gondii seropositivity in domestic ruminant species in southern
Spain.

Variable Category β Sig. OR 95% CI

Species Cattle * * * * *

Goat -1.151 0.022 0.316 0.118 0.850

Sheep 0.710 0.005 2.034 1.244 3.324

Presence of cat No * * * * *

Yes 1.068 0.002 2.910 1.469 5.763

Feeding on ground No * * * * *

Yes 0.59 0.018 1.803 1.105 2.943

Feeding at stubble
filed No * * * * *

Yes 1.344 < 0.001 3.836 2.307 6.377

Regarding the domestic animals analyzed, the prevalence of T. gondii

antibodies was 41.2% in ovine, 18.6% in cattle and 5.6% in goats, with a herd
seroprevalence of86.21%.The risk factors associated to T. gondiiinfection in domestic
ruminants werethe presence of cats, the ruminant species (sheep and cattle), feeding
on ground, and feeding at stubble filed.

74
Table 2. Results of the logistic regression model of risk factors associated to
Toxoplasma gondii seropositivity in wild artiodactyl species in southern Spain.

Variable Category β Sig. OR 95% CI

Species Mouflon * * * * *

Red deer 0.843 0.018 2.324 1.155 4.675

Fallo deer 1.335 0.001 3.801 1.760 8.212

Wild boar 1.559 0.000 4.756 2.388 9.471

Age Juveniles * * * * *

Subadults -0.166 0.521 0.847 0.511 1.405

Adults 0.516 0.003 1.675 1.187 2.362

Hunting season 2011-2012 0.817 0.000 2.264 1.509 3.397

2012-2013 0.944 0.002 2.570 1.418 4.659

2013-2014 0.839 0.000 2.313 1.497 3.575

2014-2015 * * * * *

2015-2016 0.371 0.121 1.449 0.907 2.317

DISCUSSION

Previous studies have shown widespread distribution of T. gondii antibodies in

many domestic and wildlife ungulates in Spain(Moreno et al., 1991; Mainar et al.,
1996; Panadero et al., 2010; García-Bocanegra et al., 2013). However, epidemiological
studies on the livestock and wildlife interface are scarce. Thus, the present study
reports additional data of the presence of T. gondii infection in areas shared by free-
ranging wild and domestic artiodactyls in Southern Spain.

The present study assess the widespread of T. gondii in Andalusia and in all the
species analyzed. These results reinforce the necessity of Public Health policies
addressed to protect human beings from this parasite. Both wild and domestic species
analyzed in the present study are introduced in the human food chain. Therefore,
exists the possibility of T. gondii infection in humans caused by the ingestion of

75
undercooked meat from any of the species analyzed. In this sense, the results
observed in domestic ruminants have identified some risk factors for T. gondii
infection in livestock. Therefore, farm managements practices in order to eliminate or
reduce these risk factors in livestock farms/facilities would be necessary to reduce the
food-borne risk of T. gondii infection in livestock meat.

The presence of cats was identified as a risk factor to T. gondii infection in

livestock. This concurs with previous studies carried out in small ruminant flocks and
pig farms that reported the positive association between the presence of cats in the
farm and T. gondii infection (Mainar et al., 1996; García-Bocanegra et al., 2010).
Moreover, previous studies have shown high seroprevalence in felid species, such as
domestic cats and Iberian lynx (Lynx pardinus) (Millán et al., 2009; García-Bocanegra, et
al., 2011) in Southern Spain. However, the role of wild felines such as the Iberian linx
and wild cat has not been evaluated in the present study.

Also, statistically significant differences were observed among sheepand cattle

compared to goat, which concurs with previous studies (Dubey and Thulliez 1993;
Gondim et al., 1999; Panadero et al., 2010; Chikweto et al., 2011; García-Bocanegra et
al., 2013). Interestingly, García-Bocanegra et al. (2011) reported a high seroprevalence
of antibodies against T. gondii in domestic ruminants from Seville province (Andalusia,
Southern Spain). The prevalences observed in Seville were 83.3% (n=420) in cattle,
49.3% (n=248) in sheep and 25.1% (n=1224) in goat. The prevalences observed in
sheep were similar in both studies. However, cattle and goat T. gondii prevalences
were higher than prevalences observed in the present study. These differences can be
explained by several factors such environmental characteristics, presence of Definitive
Hosts (felines) in the geographical area or farm facilities, or climatic differences.
However, data among these factors are not available in order to confirm the effect of
these variables in the prevalence observed.

Interestingly, two risk factors were related to the environmental

contamination. These risk factors were feeding on ground and feeding at stubble filed.
These two managing practices increase the probability of the ingestion of T. gondii
oocysts. In this sense, it is proved that T. gondii oocysts can persist infective in the
76
environment for months or years (Dubey et al., 2010). Contamination of the
environment derived from human activities is a concern worldwide, and the study of
the biological effects of these activities in wildlife communities has been aimed as
future research by the scientific community (Doney, 2010). The effect of human
settlement in specific areas and wildlife populations has proved to cause significant
negative impacts, including the dispersion of several pathogenson different habitats
and their wildlife species (Daszak et al., 2001; Miller et al., 2010; Shapiro, 2012).In this
sense, Toxoplasma gondii has been used as a model for the study of human
contamination of the environment due to T. gondii DH are the cats and its presence
and density are close related to human densities (Shapiro et al., 2010; 2014; Cabezón
et al., 2016). Monitoring the presence of pathogens such as T. gondii in extensively
reared livestock or wildlife could be useful in order to evaluate the environmental
contamination of human pathogens.

The overall seroprevalence obtained in the wild ungulates showed statistically

significant lower values than prevalences observed in livestock. This difference could
suggest a different exposition to the parasite. In this sense, the presence of cats in the
farms and the high density of livestock could explain this fact. The risk factors observed
in wild ruminants were the species, the age of the animals and the hunting season.

The age as risk factor for T. gondii infection has been reported in several studies
(Moreno et al., 1991; Mainar et al., 1996; Panadero et al., 2010; García-Bocanegra et
al., 2010; 2013), due to the increase of the probability of T. gondii ingestion
throughout the life of the animals. Interestingly, the hunting season was also
confirmed as a risk factor for T. gondii infection, being observed a statistically
significant decreasing trend in the overall prevalence of antibodies within the six
hunting seasons. This decreasing trend could be explained by the fact that during the
last years the weather in Andalusia region have being the more dry years of the last
decade. It is well reported that a wetter environment favors the time that the T. gondii
oocysts can persist infective in the environment (Dubey, 2010).

The present study 1) indicates a widespread exposure to T. gondii among

domestic and wild ungulates in Southern Spain, with highly variable prevalence levels
77
among farms, regions and species, 2) confirms the potential of T. gondii as food-borne
parasite is of concern in the Mediterranean areas and in all domestic and wild ungulate
species, 3) suggests the possibility of economic losses in livestock caused by T. gondii
infection as it is a reproductive pathogen, and 4)confirms the environmental
contamination with pathogens derived from human settlements/activities.

Conflict of interest statement

None of the authors of this study has a financial or personal relationship with
other people or organisations that could inappropriately influence or bias the content
of the paper.

Acknowledgements

The authors would like to give special thanks to the farmers and gamekeepers
for their collaboration. This work was partially supported by INIA Grant FAU2008-
00019-C03-01.

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80
 SINTESIS

81
SÍNTESIS
El concepto One Health busca promover, mejorar y defender la salud y el
bienestar de los animales, incluido el hombre, mediante la colaboración entre
profesionales de los ámbitos de salud pública, sanidad animal y salud ambiental. La
OIE, además, considera importante la implicación de actores que estén en contacto
constante con la fauna silvestre y el medio ambiente como cazadores o los gestores de
los espacios protegidos.

Los animales silvestres juegan un papel epidemiológico importante en el

mantenimiento, transmisión y dispersión de los agentes infecciosos, por lo que su
estudio es fundamental para la comprensión de esta “única salud” (Tompkins et al.,
2011; Turner et al., 2013). En este sentido, la OIE estima que el 60% de los agentes
infecciosos capaces de ser zoonóticos provienen de los animales (incluyendo la fauna
silvestre). Además, algunos autores consideran que la fauna silvestre, está implicada
en más del 70% de las enfermedades emergentes a nivel mundial (Jones et al., 2008).

En consecuencia, el concepto One Health busca potenciar el abordaje

multidisciplinar de los riesgos sanitarios en la interfaz humano-animal-ecosistema a
nivel local, nacional y mundial (OIE, 2016). Por este motivo, es importante realizar una
vigilancia sanitaria distribuida en el territorio recogiendo la gran variabilidad de
escenarios epidemiológicos que encontramos en la geografía de cada país y
determinar los diferentes factores que modulan el equilibrio existente entre los
patógenos y las poblaciones de hospedadores (Yale et al., 2013).

Los trabajos realizados que se presentan en esta Tesis Doctoral tienen como
objetivo general el estudio de diferentes agentes infecciosos de importancia
significativa para la salud pública, la sanidad animal, y la salud ambiental de Andalucía.
Los presentes estudios epidemiológicos estudian la presencia de estos patógenos, y
sus factores de riesgos asociados, en las poblaciones de artiodáctilos silvestres de
Andalucía con la excepción del capítulo 5, donde las muestras de ciervo estudiadas
proceden de las cinco bio-regiones peninsulares en las que se basa la planificación

82
territorial del PVSFS (RASVE 2013). Además, los capítulos 3, 4 y 6, también analizan
artiodáctilos domésticos que comparten hábitats con los silvestres. El capítulo 5
también incluye poblaciones de ciervos criados en granjas cinegéticas. En cuanto a los
agentes infecciosos estudiados, los capítulos 1 y 2 abordan procesos bacterianos
(Tuberculosis y Capylobacteriosis), los capítulos 3, 4 y 5 analizan agentes víricos
(Pestivirus, Virus del Nilo Occidental, Virus Usutu, Virus Meaban y Virus de la Fiebre del
Valle del Rift) y el capítulo 6 se centra en el parásito zoonótico Toxoplasma gondii.

La presente Tesis Doctoral confirma la utilidad de la fauna salvaje en la

monitorización de agentes infecciosos para la salud pública y la animal.

En cuanto a las enfermedades transmitidas por vectores, los capítulos 4º y 5º

muestran los resultados obtenidos en el estudio serológico de diferentes virus
zoonóticos como son el Virus de la Fiebre del Valle del Rift (RVFV) y tres flavivirus
(Virus de West Nile – WNV, Virus Meaban – MBV y Virus Usutu – USUV).

Los resultados negativos obtenidos frente al RVFV en fauna silvestre (ciervo,

gamo y muflón) coincidieron con los resultados, también negativos, obtenidos en el
ganado doméstico (vacuno, ovino y caprino) y confirmando que el virus no circuló en
Andalucía entre los años 2009 y 2015 (Capítulo 4º). Sin embargo, la abundancia de
vectores competentes para la transmisión del RVFV (Aedes vexans, Ochlerotatus
caspius, Culex theileri, Culex pipiens y Culex perexiguus/univittatus), la alta densidad de
rumiantes domésticos y silvestres, las condiciones climáticas características de la zona
de estudio y los escenarios ecológicos posibles proporcionan las condiciones
adecuadas para la transmisión RVFV en el caso de que se produjera la entrada del virus
en Andalucía (EFSA, 2005, CCAES, 2014). En cuanto al Capítulo 5º, éste analiza las
tendencias espacio-temporal y los factores de riesgo asociados a la exposición de los
rumiantes silvestres (gamo, muflón, corzo y ciervo libre y de granja) al WNV y a otros
flavivirus relacionados. Los resultados obtenidos mostraron detectaron la circulación
de flavivirus en las poblaciones de ciervo (3,4%), gamo (1,0%) y muflón (2,4%)
mediante técnicas serológicas. La prevalencia general detectada (3,3%) fue consistente

83
con lo observado recientemente en artiodáctilos de zoológico en España (Cano-Terriza
et al., 2015). Sin embargo, los rumiantes silvestres mostraron menor seroprevalencia a
los flavivirus estudiados que otras especies de artiodáctilos, como el jabalí de las
mismas regiones y períodos de estudio (Gutiérrez-Guzmán et al., 2012; Boadella et al.,
2012), sugiriendo una susceptibilidad inferior del ciervo ibérico a los flavivirus objeto
de este trabajo. Los resultados obtenidos generaron información básica para la gestión
de los planes de vigilancia epidemiológica así como futuros planes de gestión de
enfermedades y de salud pública. En este sentido, la regresión logística multivariante
identificó el año 2011, la bioregión 5 y las áreas de humedales como factores de riesgo
para la exposición a los tres flavivirus estudiados en ciervo ibérico. Además, la
seroprevalencia a flavivirus, principalmente WNV, fue mayor en el suroeste de España
(bio-región 5) (Gutiérrez-Guzmán et al., 2012; Figuerola et al., 2007; López et al.,
2010). Esta bio-región incluye las provincias con mayor número de brotes de WNV
reportados en caballos y los seres humanos y el área donde la infección causada por el
virus Bagaza (BAGV) causó elevada mortalidad en las aves de caza silvestres en 2010
(García-Bocanegra et al., 2013). Aun así, anticuerpos específicos frente al WNV se han
confirmado en cuatro de las cinco bioregiones. Este trabajo constituye el primer
informe de la circulación del virus en la bioregión 4, en donde las condiciones del
hábitat no favorecen la actividad del WNV. La presencia de animales seropositivos al
WNV durante todo el periodo de muestreo (2003-2014), sugiere una circulación
endémica del virus del Nilo Occidental en el sur de España. Los capítulos 4º y 5º ponen
en valor la vigilancia sanitaria en la fauna salvaje y aportan una situación
epidemiológica de referencia para futuros trabajos sobre la presencia de este virus en
el Sur de España.

En cuando a los agentes infecciosos zoonóticos no transmitidos por vectores,

los capítulos 1º y 2º mostraron resultados preocupantes en cuanto a la presencia de
Mycobacterium bovis y otros miembros del complejo Mycobacterium tuberculosis, así
como de bacterias del género Campylobacter. Ambos trabajos detectaron una amplia
distribución de ambos agentes infecciosos en artiodáctilos silvestres, especialmente en
jabalí. Además, se observó que los ciclos epidemiológicos de ambos agentes

84
infecciosos son compartidos entre la fauna silvestre y el ganado doméstico.
Finalmente, el capítulo 2º confirma la resistencia de Campylobacter spp. a diferentes
antibióticos, dato importante a tener en cuenta para futuras medidas preventivas en el
uso de antibióticos en el campo de la veterinaria y para la protección de la salud
pública, animal y medioambiental.

El capítulo 1 realiza un estudio transversal para evaluar la seroprevalencia

frente a Mycobacterium bovis y otros miembros del complejo Mycobcaterium
tuberculosis, y proporcionar información sobre los factores de riesgo asociados en
jabalí, ciervo, corzo, gamo, cabra montesa y muflón, entre los años 2006 y 2010.
Además, los aislados obtenidos se caracterizaron molecularmente. La conclusión
principal del estudio fue la confirmación de la circulación generalizada de la TBb en
Andalucía, principalmente mantenida en las poblaciones de jabalí en las que se detectó
una afectación del 52,3% de los animales estudiados. Además, la seropositividad total
a la TBb se situó en un 7.5%, habiendo sido determinada sólo por las muestras
positivas para ambas ELISAs, así como por el aislamiento de M. bovis en medios de
cultivo apropiados, por lo que la seroprevalencia podría haber sido subestimada. Estos
resultados son de la misma magnitud que los anteriormente obtenidos en España
basado en métodos de diagnóstico directos e indirectos de diagnóstico (Vicente et al.,
2006; Gortázar et al., 2008), confirmando el papel del jabalí como reservorio silvestre
de la TBb en los ecosistemas mediterráneos de la Península Ibérica (Naranjo et al.,
2008). La especie (jabalí), la edad (adultos) y el origen geográfico (Córdoba y Sevilla) se
confirmaron como factores de riesgo para una mayor prevalencia de infección. Los
cultivos positivos de micobacterias, realizados a partir de lesiones compatibles con
TBbse, caracterizaron molecularmente mediante una PCR múltiple para la
amplificación de los fragmentos que codifican rRNA 16 S y la proteína MPB70. Los
resultados confirmaron la circulación de los mismos espoligotipos de M. bovis entre la
vida silvestre y las especies domésticas en el sur de España. El espoligotipo aislado con
mayor frecuencia fue el SB0121 (67%), lo que es concordante con lo previamente
reportado para la vida silvestre y el ganado en la Península Ibérica (Duarte et al.,
2008).

85
 El Capítulo 2 evalúa la presencia de diferentes especies de Campylobacter en
jabalí, ciervo, gamo y muflón e identifica posibles factores de riesgo asociados a su
presencia. La prevalencia total de Campylobacter spp. fué del 15,2% y pudo ser aislado
en el 38,9% de las heces de jabalí analizadas, siendo significativamente mayor que en
el muflón (7,7%), el ciervo (2,8%) y en en gamo (0%). Los resultados obtenidos
refuerzan estudios anteriores (Diaz-Sanchez et al., 2013), y sugieren una mejor
adaptación de Campylobacter spp al tracto entérico de los suidos, aunque también
podría ser debido a un contacto más estrecho entre el jabalí y el ganado doméstico
(Kukielka et al., 2013), su mayor densidad poblacional o el hábito de jabalí de
revolcarse en el barro, el cual podría albergar especies de Campylobacter. En cuando a
la caracterización molecular, se detectaron las especies C. jejuni (2 aislamientos; 3,6%),
C. coli (11 aislamientos; 20,0%) y C. lanienae (37 aislamientos; 67,3%). El hecho que C.
lanienae, la especie más aislada, haya sido descrita previamente en los rumiantes
domésticos, así como en cerdos y jabalíes, sugiere la conexión epidemiológica en
cuando a poblaciones salvajes y animales domésticos en el mantenimiento de
Campylobacter spp. en el medio. En cuando a la resistencia a antibióticos, se detectó
resistencia a la eritromicina (4,8%), ciprofloxacina (37,5%), tetraciclina (52,9%) y
estreptomicina (55%). La alta resistencia a los antibióticos antimicrobianos de C. coli
podría estar relacionada con la transmisión de esta especie de Campylobacter desde el
ganado, en el que se utilizan con frecuencia antimicrobianos. El papel de las especies
silvestres como reservorios de cepas resistentes y multirresistentes podría ser
importante para la sanidad animal y la salud pública.

Los capítulos 1º y 2º detectaron factores de riesgo comunes asociados con la

infección por Campylobacter y Mycobacterium bovis en jabalí. Éstos fueron la densidad
de jabalíes (> 10 individuos/100 Km2) y la presencia de puntos artificiales de agua
(charcas). Ambos factores de riesgo están directamente relacionados con la gestión de
las poblaciones cinegéticas de los artiodáctilos silvestres estudiados en esta Tesis
Doctoral. Los planes de gestión cinegética se basan en una serie de actuaciones cuyo
objetivo es conseguir la máxima rentabilidad en piezas de caza garantizando la
sostenibilidad, económica y ecológica. Las actuaciones se definen en función de las

86
condiciones naturales de la zona, de los otros usos y aprovechamientos existentes, de
la legalidad vigente y de los objetivos pretendidos (Covisa, 1998).

A parte de los agentes infecciosos descritos anteriormente, el capítulo 6º

realizó un estudio serológico para la determinación del parásito zoonótico Toxoplasma
gondii. Dicho trabajo determinó una amplia distribución del parásito en el territorio,
tanto en ganado doméstico como fauna silvestre. Hay que tener en cuenta que T.
gondii tiene un ciclo indirecto en el que el hospedador definitivo son los felinos, con el
gato doméstico como actor principal, los cuales no han podido ser evaluados en el
trabajo. T. gondii puede provocar muerte fetal, abortos y enfermedad perinatal y es
una de las principales causas infecciosas de muerte en personas inmunodeprimidas
(Dubey, 2010). El ser humano se infecta a través de la ingestión de ooquistes presentes
en el medio (agua contaminada o vegetales) así como de bradizoítos presentes en la
carne de otros hospedadores intermediarios (cualquier ungulado, por ejemplo). La
toxoplasmosis es la tercera causa de muerte atribuída a enfermedad transmitida por
alimentos en USA, según un informe de el Centers for Disease Control and Prevention
(USA) (Anonymous, 2009). Además, la European Food Safety Agency (EFSA) asumió la
infección por T. gondii infection como una enfermedad professional ligada a
trabajadores de mataderos o cazadores, que pueden infectarse durante la evisceración
o la manipulación de la carne (Anonymous, 2007). En el capítulo 6º de esta tesis se
detecta prevalencias comprendidas entre 5,6% y el 41,2%. Estas prevalencias
demuestran la amplia distribución del parásito en las poblaciones de ungulados
domésticos y silvestres en Andalucía y refuerzan la necesidad de tener medidas de
precaución en relación a las mujeres embarazadas y personas inmunodeprimidas. Más
allá de la Salud Pública, T. gondii tiene un valor como modelo de agente infeccioso,
indicador de la contaminación antropogénica del medio debido a que la presencia de
gatos está directamente relacionada con la presencia humana. La presencia de
anticuerpos en distintas especies de fauna salvaje ha servido como indicador de la
degradación del medio ambiente (eliminación de marismas, alteración de las
características ecológicas de los cursos de agua, etc).

87
 El capítulo 3º analiza la presencia de Pestivirus, patógeno relacionado
exclusivamente con la sanidad animal. Ambos trabajos han aportado resultados
interesantes en cuanto futuras exposiciones ambos agentes infecciosos.

El Capítulo 3º, analizó la posible presencia de anticuerpos frente a diferentes

especies de Pestivirus, en vacuno, ovino y caprino, así como en ciervo, gamo, corzo,
muflón y cabra montés. La seropositividad de anticuerpos frente a Pestivirus fue
sensiblemente diferente en cuanto a las poblaciones de rumiantes silvestres (0.1% en
ciervo) en relación a las poblaciones de rumiantes domésticos (23,2% en vacuno;
10,8% en ovino). El Virus de la Enfermedad de la Frontera (BDV) se confirmó como la
especie de virus circulante.

La variabilidad de escenarios epidemiológicos relacionados con los Pestivirus se

ha demostrado muy amplia. En este sentido, la especificidad patógeno-huésped juega
un papel fundamental en la epidemiología de los diferentes Pestivirus en las
poblaciones de fauna salvaje. Existen dos situaciones a nivel mundial en el que la fauna
salvaje ha sido capaz de mantener por sí misma este patógeno en sus poblaciones,
independientemente del ganado doméstico. Éstas son la presencia de DVBV en las
poblaciones de ciervo de cola blanca (Odocoileus virginianus) en USA, y la presencia de
DBV en rebeco pirenaico (Rupicapra pyrenaica) en el Pirineo (España, Francia y
Andorra). La baja seropositividad frente a DBV encontrada en las especies silvestres
incluidas en el capítulo 3º refuerza los datos presentados anteriormente en muflones,
corzos y cabras monteses en el sur de España (López-Olvera et al., 2009; Boadella et
al., 2010; Astorga-Márquez et al., 2014).

Los resultados obtenidos tienen una implicación en la sanidad animal ya que

confirman que los rumiantes silvestres no mantienen Pestivirus en sus poblaciones y
no suponen un riesgo para el ganado doméstico. Sin embargo, esta situación alberga la
posibilidad de futuros escenarios epidemiológicos que comprometan la sanidad animal
de los rumiantes silvestres de Andalucía. Éstos se darían en el caso de la introducción
de Pestivirus en las poblaciones de rumiantes silvestres debido a la repoblación de las

88
mismas o a la presencia de Pestivirus proveniente en ganado doméstico que comparta
los mismos pastos. En esta situación, se esperarían infecciones agudas (Nettleton et
al., 1998) en los rumiantes silvestres, que si se dieran durante el período de gestación,
podrían dar lugar a abortos y animales PI, favoreciendo la persistencia de estos virus
en dichas poblaciones (Nettleton et al., 1998), y pasando a ser un problema para la
sanidad animal del ganado doméstico.

El actual modelo de gestión de la caza mayor en el centro y sur de España tiene

como uno de sus principales objetivos mantener altas densidades de animales. Para
conseguir este objetivo, la gestión del ser humano en estos espacios y las poblaciones
de especies cinegéticas que los habitan se considera imprescindible. Esta tesis doctoral
aporta la descripción y el análisis de resultados derivados de diferentes estudios
relacionados con la epidemiología de diversos agentes infecciosos en los ungulados de
aprovechamiento cinegético en Andalucía. Las conclusiones derivadas de dicho análisis
pretenden mejorar la vigilancia epidemiológica de la fauna silvestre en Andalucía así
como la gestión cinegética de dichas poblaciones.

89
CONCLUSIONES/CONCLUSIONS

90
CONCLUSIONES

PRIMERA: La seroprevalencia hallada en artiodáctilos silvestres del sur de España

frente a antígenos del Complejo Mycobacterium tuberculosis (MtC), presentó amplias
variaciones espaciales y temporales, alcanzando un 7,5 por ciento, siendo
particularmente elevada en el jabalí, con un 52,3 por ciento. . (Capítulo 1. Artículo:
García-Bocanegra et al., 2011. Seroprevalence and risk factors associated to
Mycobacterium bovis in wild artiodactyl species from Southern Spain, 2006–2010.
Vet Res PLoS One. 2012; 7(4):e34908).

SEGUNDA: En este primer estudio sobre infección por Campylobacter spp. en

artiodáctilos silvestres en España, la prevalencia de aislamientos fecales alcanzo un
15,2 por ciento, siendo significativamente elevada en jabalí, con un 38,9 por ciento, y
muy similar en ciervo y muflón, aunque no se pudo aislar en gamo. Así mismo, se
describe por vez primera la infección por C. lanienae en estas especies. Un 4,8 por
ciento de los aislados fueron resistentes a la eritromicina, un 37,5 por ciento a la
ciprofloxacina, un 52,9 por ciento a la tetraciclina y un 55,0 por ciento a la
estreptomicina; estas tasas de resistencia, pueden tener implicaciones en Salud
Pública. Finalmente, los factores de riesgo asociados con la infección por
Campylobacter spp. en jabalí en los cotos de caza estudiados fueron: la densidad
elevada, la existencia de puntos de agua artificial y la estación invernal. (Capítulo 2.
Artículo: Carbonero et al., 2014. Campylobacter infection in wild artiodactyl species
from southern Spain: occurrence, risk factors and antimicrobial susceptibility. Comp
Immunol Microbiol Infect Dis. 2014 Mar; 37(2):115-21).

TERCERA: Las diferentes seroprevalencias halladas entre los rumiantes silvestres, con
un 0,1 por ciento, y los domésticos, con el 16,3 por ciento, frente a los Pestivirus de la
diarrea vírica bovina (BVDV) y de la enfermedad de la frontera (BDV), sugieren que las
poblaciones domésticas y silvestres mantienen ciclos epidemiológicos independientes.
(Capítulo 3. Artículo: Paniagua et al., 2016. Absence of circulation of Pestivirus
between wild and domestic ruminants in southern Spain. Vet Rec. 2016 Feb 27;
178(9):215).

91
CUARTA: La ausencia de animales seropositivos frente al virus de la fiebre del valle del
Rift sugiere que este virus no ha circulado en las poblaciones de rumiantes domésticos
y silvestres en Andalucía durante el periodo comprendido entre 2009 y 2015.
(Capítulo 4. Artículo: García-Bocanegra et al., 2016. Absence of Rift Valley fever virus
in domestic and wild ruminants from Spain. Vet Rec. 2016 Jul 9; 179(2):48).

QUINTA: Un 3,4 por ciento de los ciervos, un 1,0 por ciento en gamos y un 2,4 por
ciento de los muflones muestreados resultaron positivos a flavivirus antigénicamente
relacionados, particularmente los virus de West Nile, virus Usutu y virus Meaban. El
hecho de que se detectaran animales seropositivos a lo largo de todo el periodo de
estudio, sugiere una circulación endémica de estos virus, incluso en áreas donde no se
han detectado brotes en animales domésticos. La vigilancia epidemiológica en
rumiantes silvestres podría ser una herramienta muy eficaz para monitorizar la
actividad de estos flavivirus emergentes. (Capítulo 5. Artículo: García-Bocanegra et al.,
2016. Spatio-temporal trends and risk factors affecting West Nile virus and related
flavivirus exposure in Spanish wild ruminants. BMC Vet Res. Aceptado).

SEXTA: El 12,8 por ciento de los artiodáctilos silvestres y el 25,3 por ciento de los
rumiantes domésticos en el sur de España mostraron seropositividad frente a T. gondii.
La especie (ciervo, gamo y jabalí), la edad (adulto) y la temporada cinegética
(2011/2012 hasta 2013/2014) son factores de riesgo relacionados con la infección por
T. gondii en artiodáctilos silvestres en el sur de España. Así mismo, los principales
factores de riesgo asociados a la infección por este protozoo en rumiantes domésticos
son: la especie (ovino), la presencia de gatos, dispensar el alimento en el suelo y la
alimentación en rastrojos. (Capítulo 6. Artículo: Paniagua et al. Toxoplasma gondii in
the wildlife-livestock interface from southern Spain. Vet Parasitol. Enviado).

92
CONCLUSIONS.

FIRST: The seroprevalence against Mycobacterium tuberculosis complex (MtC) found in

artiodactyl species from Southern Spain showed wide spatial and temporal variations.
The overall seroprevalence was 7.5%, being specifically higher in wild boar
(52.3%).(Chapter 1. Article: García-Bocanegra et al., 2011. Seroprevalence and risk
factors associated to Mycobacterium bovis in wild artiodactyl species from Southern
Spain, 2006–2010. Vet Res PLoS One. 2012; 7(4):e34908).

SECOND: The prevalence of Campylobacter spp. isolations in feces was 15.2%, being
statistically higher in wild boar (38.9%) and similar to those observed in red deer and
mouflon. Campylobacter spp. could not be isolated in fallow deer. The present study is
the first report on C. lanienae in these wild ungulates. From the Campylobacter spp.
isolates, a 4.8% showed resistance to eritromicine, 37.5% to ciprofloxacine, 52.9% to
tetracycline and 55.0% to streptomicine. These resistance rates may be of Public
Health concern. The risk factors associated with Campylobacter spp. infection in wild
boar were high density of wild boar, presence of artificial waterholes and the winter
season. (Chapter 2. Article: Carbonero et al., 2014. Campylobacter infection in wild
artiodactyl species from southern Spain: occurrence, risk factors and antimicrobial
susceptibility. Comp Immunol Microbiol Infect Dis. 2014 Mar; 37(2):115-21).

THIRD: Differences in the seroprevalences of Pestivirus between wild (0.1%) and

domestic (16.3%) ruminants suggest independent epidemiological cycles between
wildlife and livestock in Southern Spain. (Chapter 3. Article: Paniagua et al., 2016.
Absence of circulation of Pestivirus between wild and domestic ruminants in
southern Spain. Vet Rec. 2016 Feb 27; 178(9):215).

FOURTH: The absence of seropositivity against Rift Valley Fever Virus in livestock and
wildlife, confirms that this virus did not circulate in wild and domestic populations
from Southern Spain between the period 2009 and 2015. (Chapter 4. Arrticle: García-
Bocanegra et al., 2016. Absence of Rift Valley fever virus in domestic and wild
ruminants from Spain. Vet Rec. 2016 Jul 9; 179(2):48).

93
FIFTH: A 3.4% of red deer, 1.0% of fallow deer and 2.4% of mouflon analyzed resulted
positive against antigenically-related flaviviruses, including West Nile Virus, Usutu Virus
and Meaban Virus. The presence of seropositive animals along the study period
suggests an endemic circulation of these viruses, even in areas where WNV outbreaks
have not been reported to date. Sampling of wild ruminants could be a
complementary way to monitor the activity of these emerging flaviviruses. (Chapter 5.
Article: García-Bocanegra et al., 2016. Spatio-temporal trends and risk factors
affecting West Nile virus and related flavivirus exposure in Spanish wild ruminants.
BMC Vet Res. Aceptado).

SIXTH: Seropositivity against Toxoplasma gondii was detected in 12.8% and 25.3% of
wild and domestic artiodactyls from Spain, respectively. The risk factors associated to
T. gondii infection in wildlife from Southern Spain were the species (red deer, fallow
deer and wild boar), the age (adult) and the hunting season (from season 2011/2012
to 2013/2014). In addition, the main risk factors associated to T. gondii infection in
livestock were the species (sheep), the presence of cats, feeding on ground and
feeding at stubble filed. (Chapter 6. Article: Paniagua et al. Toxoplasma gondii in the
wildlife-livestock interface from southern Spain. Vet Parasitol. Enviado).

94
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AGRADECIMIENTOS.

A mis compañeros del Departamento de Sanidad Animal por su apoyo y ayuda

en el desarrollo de esta Tesis, muy especialmente a Nacho García Bocanegra, Antonio
Arenas Casas y Anselmo perea Ramujo.

A Oscar Cabezón por su inestimable apoyo.

A Prado por su ayuda y paciencia.

109