Diversidad de anfibios y reptiles en hábitats

altoandinos y paramunos de la cuenca del río Fúquene,

Cundinamarca, Colombia

Javier Méndez-Narváez

Resumen

En la actualidad los ecosistemas altoandinos y de páramo en Colombia se encuentran amenazados como

resultado de la degradación del hábitat, lo que ha causado que organismos como anfibios y reptiles estén bajo
alguna categoría de amenaza. Se realizó el primer análisis de la riqueza de especies en la cuenca del río Fúquene
en el departamento de Cundinamarca, en diferentes hábitats que comprenden un transecto entre los 2600 y 3100
m s.n.m. Se realizaron muestreos sistemáticos durante el día y la noche, en busca de anfibios y reptiles en tres
hábitats característicos de la zona: páramo, bosque ripario y bosque altoandino. Se registraron dos especies de
anuros y cinco de reptiles, con una representatividad de muestreo del 100% en cada hábitat. Aunque no hay
registros previos de anfibios y reptiles para la zona, se comparó con un listado de especies que se construyó
para localidades cercanas a elevaciones similares. Factores como la alteración del hábitat y la contaminación,
producto de la actividad agrícola y ganadera, pueden estar vinculados con la baja diversidad de anfibios y reptiles
en la región.

Palabras clave. Herpetofauna. Degradación del hábitat. Riqueza de especies. Andes de Colombia.

Abstract

Nowadays, the high-Andean and paramo ecosystems from Colombia are threatened as a result of habitat
degradation, which has caused that some groups, like amphibians and reptiles, are under some threat category.
It was done the first analysis of species richness in the Fúquene river basin, in the department of Cundinamarca,
in different habitats in transects between 2600 and 3100 m a.s.l. It was performed a systematic sampling, during
the day and at night, looking for amphibians and reptiles in three characteristic habitats: paramo, riparian forest
and high-Andean forest. There were found two species of frogs and five of reptiles in the study area, It was
reached a sample representation of 100% in each habitat. Although there are not previous records of amphibian
and reptiles in the study area, the results were compared with a check list for near localities in similar elevations.
The habitat degradation and contamination, caused by agricultural activity and livestock, may be related with the
low diversity of amphibians and reptiles in the region.

Key words. Herpetofauna. Habitat degradation. Species richness. Colombian Andes.

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de la cuenca del río Fúquene, Cundinamarca, Colombia

Introducción En reptiles, Colombia se encuentra entre los países

más diversos con cerca de 500 especies reportadas
Los anfibios y reptiles se encuentran actualmente (Sánchez-C. et al.1995, Castaño et al. 2004). La
en estado crítico de conservación a nivel global captura y la comercialización de la fauna silvestre,
(Gibbons et al. 2000, Stuart et al. 2004, 2008). Las principalmente de tortugas y lagartos, es una de las
principales amenazas que enfrentan las poblaciones mayores problemáticas para su conservación (Rueda-
son: el cambio climático global, el aumento en Almonacid 1999, Castaño-Mora 2002). Se ha sugerido
la incidencia de enfermedades patógenas, la
que la alteración del hábitat tiene un efecto negativo en
introducción de especies exóticas, la destrucción
la persistencia de las especies, aunque pocos estudios
del hábitat, la contaminación ambiental y el uso
han abordado esta problemática (Vargas y Castro 1999,
no sostenible de la fauna (Alford y Richards 1999,
Urbina-Cardona y Londoño. 2003, Carvajal-Cogollo
Gibbons et al. 2000, Collins y Storfer 2003, Pounds
y Urbina-Cardona 2008). Sin embargo, la valoración
et al. 2006). La fragmentación del hábitat es una de
objetiva del estado de conservación de muchas
las principales causas que afecta a las poblaciones
especies de reptiles es aún un reto debido a la escaza
de anfibios y reptiles. Las restricciones fisiológicas
información de su diversidad, distribución e historia
que presentan los anfibios, como la permeabilidad
natural (Gibbons et al. 2000, Rueda-Almonacid et al.
de su piel, los lleva a ser especialmente sensibles a
2004). Aunque en los últimos años ha habido avances
cambios de humedad y temperatura al interior de los
en algunos grupos taxonómicos como las tortugas,
bosques. Además, su alta filopatría y baja capacidad
de dispersión les limita la colonización de nuevos caimanes y cocodrilos (Rueda-Almonacid et al. 2007,
hábitats y responder ante el cambio de forma rápida Paez et al. 2012, Morales-Betancourt et al. 2013). Por
(Blaustein et al. 1994, Marsh y Pearman 1997). Los esta razón urgen iniciativas enfocadas en el estudio de
reptiles también han mostrado ser susceptibles a la estos vertebrados (Castaño-Mora 2002).
degradación del hábitat (Gibbons et al. 2000), siendo
Los ecosistemas andinos con su elevada humedad
las especies con rango de hogar pequeño y hábitos
y abundantes suministros de agua han favorecido
sedentarios las más susceptibles (Reading et al. 2010).
históricamente la presencia de anfibios y reptiles,
Sin embargo, debido a que la mayoría de especies no
principalmente por las características fisiológicas y la
presentan abundancias locales elevadas, la estimación
historia evolutiva de este grupo (Navas 2003, 2006).
de su estado poblacional y su estado de conservación
son aún un desafío (Gibbons et al. 2000). Sin embargo, en la actualidad se sabe poco del estado
de conservación de la fauna en esta zona de vida.
Colombia es considerada como uno de los países con Por esta razón el objetivo de este estudio fue evaluar
mayor número de especies de anfibios en el mundo la diversidad de anfibios y reptiles en un gradiente
(Ruiz-Carranza et al. 1996, Lynch 1998, Acosta- altitudinal sobre la cordillera de los Andes, que abarca
Galvis 2000, Young et al. 2004), y a su vez, cuenta desde los 2600 hasta los 3100 m s.n.m. en la cuenca
con el mayor número de especies bajo categoría del río Fúquene.
de amenaza (Angulo et al. 2006). La alteración y
destrucción de los hábitats naturales es considerada
una de las principales causa de amenaza para las Material y métodos
poblaciones de anfibios (Rueda-Almonacid et al.
Área de estudio y método de muestreo
2004). Este efecto negativo ha sido reportado en
varios estudios (Vargas y Castro 1999, Gutiérrez- Entre los meses de abril y agosto del 2012 se realizaron
Lamus et al. 2004, Herrera-Montes et al. 2004. muestreos de herpetofauna en el municipio de
García et al. 2007). Sin embargo, es tal vez la fauna Fúquene, Cundinamarca (05°24´07´´N-73°46´54´´O)
de hábitats andinos (bosques montanos, premontanos) (Figura 1). Estos muestreos lograron cubrir un
y amazónicos la más vulnerable, ya que en estas gradiente altitudinal desde los 2560 hasta los 3234 m
regiones se han presentado los procesos más fuertes s.n.m. a lo largo de la cuenca del río Fúquene. El área
de transformación en la cobertura vegetal (Kattan y de estudio se caracterizó por su paisaje heterogéneo
Álvarez-López 1996, Cabrera et al. 2011). de vegetación natural, pasturas y cultivos. Los puntos

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de muestreo se ubicaron en los hábitats boscosos En cada punto se realizaron muestreos empleando el
propios de la zona y se dividieron en tres tipos Método de Inspección por Encuentro Visual (IEV)
principales (Figura 1). El primero, definido como por tiempo limitado (Heyer et al. 1994, Angulo et
zona alta, comprendió zonas de vegetación paramuna al. 2006), técnica que consiste en recorrer un área en
(3234 m s.n.m.), el nacimiento del río Fúquene (2955 busca de individuos, durante un tiempo restringido,
m s.n.m.), un relicto de bosque de encenillo (3093 m que se encuentren asociados a la vegetación, borde
s.n.m) y una quebrada tributaria del río Fúquene (3059 de las charcas, quebradas, caminos, bajo piedras y
m s.n.m.). El segundo fue el bosque de galería a lo troncos en el suelo. Los muestreos IEV se realizaron
largo del río Fúquene a diferentes elevaciones (2559, entre las 10:00-11:30 horas, entre 14:00-15:30 horas
2679 y 2897 m s.n.m). Por último, se muestrearon y entre 19:00-23:00 horas. El sistema de clasificación
relictos de bosque altoandino de porte bajo (2724 y para anfibios siguió la propuesta de Frost (Amphibian
2819 m s.n.m.). Adicionalmente, se realizaron otras Species of the World: http://research.amnh.org/
observaciones en puntos como reservorios de agua en herpetology/amphibia/index.php) y para reptiles el
fincas, jardines y cultivos forestales, en las tres áreas de Uetz (The Reptile Database: http://www.reptile-
previamente descritas. database.org).

Leyenda
Sitios de muestreo
Avifauna
Avifuauna y herpetofauna
Herpetofauna
Langosta y cangrejo
Red de drenaje
Cobertura
Arbustal
Bosque abierto
Bosque de galería y ripario
Bosque denso
Canales
Cuerpos de agua artificiales
Cultivos permanentes arbóreos
Herbazal
Mosaico de pastos y cultivo
Pastos limpios
Plantación forestal
Red vial, ferrovoarias y terrenos asociados
Tejido urbano continuo
Tejido urbano discontinuo
Tierras descidas y degradadas
Límite municipal

Figura 1. Mapa de la cuenca del río Fúquene en el municipio de Cundinamarca

(arriba) y hábitats naturales característicos de la zona (abajo).

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Análisis de datos Resultados

En cada uno de los hábitats evaluados se calculó Estimaciones de diversidad
la riqueza de especies como el número de especies
observadas. Además, se realizaron cálculos de la Con un esfuerzo de muestreo acumulado de 72 horas/
riqueza esperada empleando los estimadores de hombre, por tres observadores, entre los tres hábitats
diversidad no paramétricos Chao 1 y Chao 2 (Chao estudiados, se registraron 79 individuos pertenecientes
1984). El primero estima el número de especies en a dos especies de anfibios y cinco de reptiles (Tabla
1, Figura 2). Los estimadores de diversidad Chao 1
una comunidad basado en el número de especies
y Chao 2 mostraron que la diversidad esperada es
raras en la muestra, lo que hace necesario contar con
diferente para anfibios y reptiles entre hábitats. Los
datos de abundancia relativa de las especies; Chao
anfibios presentaron la mayor riqueza de especies en
2 por otra parte, considera solo la incidencia de las
la zona de páramo (dos especies), mientras que los
especies, es decir la presencia o ausencia de estas
reptiles fueron más diversos en el bosque altoandino
y su distribución entre las muestras, al basarse en
(tres especies) (Figura 3). La representatividad del
el número de especies encontradas en exactamente
muestreo en ambos grupos fue del 100% en todos
una muestra y dos muestras (Moreno 2001). Ambos
los hábitats. Ninguna de las especies reportadas
tipos de estimaciones se realizaron utilizando el
se encuentra actualmente en alguna categoría de
software EstimateS versión 8.2 (Colwell 2006). Con
amenaza local o global.
base en las estimaciones, se realizaron curvas de
acumulación de especies en cada uno de los hábitats,
para lo cual se consideró el número de especies que Composición taxonómica por hábitats
se adicionaban al inventario a medida que aumentaba En anfibios fueron reportadas dos especies
el esfuerzo de muestreo. Posteriormente, al dividir la pertenecientes al orden Anura: Dendropsophus
riqueza observada sobre la estimada, por los índices labialis y Pristimantis bogotensis. La primera se
no paramétricos, se obtuvo la representatividad del registró en el área denominada zona alta y el bosque
muestreo en cada hábitat. Finalmente, se revisaron ripario y hubo registros auditivos en varios de los
artículos e informes de herpetofauna para localidades estanques artificiales comunes en la zona. Por otra
que incluyeran ecosistemas altoandinos y paramunos parte, P. bogotensis estuvo asociada exclusivamente
en el departamento de Cundinamarca y se elaboró un a la vegetación paramuna en la zona alta. En cuanto a
listado de posibles especies (Anexo 1). A las especies los reptiles, se reportaron tres especies de lagartos y
en este listado se les adicionó la categoría de amenaza dos de serpientes. En los lagartos Anolis heterodermus
con base en los criterios de la Unión Internacional fue reportada en los tres hábitats; Stenocercus
para la conservación de la naturaleza (http://www. trachycephalus solamente en la vegetación
iucnredlist.org/). de páramo y en el bosque altoandino y Riama

Tabla 1. Número de individuos por especie de anfibios y reptiles presente en tres de los hábitats característicos de la cuenca
del río Fúquene
Zona Bosque Bosque Otros
Clase Orden Familia Especie
alta Altoandino Ripario puntos
Amphibia Anura Hylidae Dendropsophus labialis 3 2 2 5
Amphibia Anura Strabomantidae Pristimantis bogotensis 6 0 0 0
Reptilia Sauria Gymnophthalmidae Riama striata 0 2 0 0
Reptilia Sauria Polychrotidae Anolis heterodermus 17 9 2 3
Reptilia Sauria Tropiduridae Stenocercus trachycephalus 23 1 0 0
Reptilia Serpentes Colubridae Atractus crassicaudatus 0 0 0 3
Reptilia Serpentes Colubridae Liophis epinephelus 0 0 0 1

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de la cuenca del río Fúquene, Cundinamarca, Colombia

a b c

d e f

Figura 2. Especies de anfibios y reptiles reportadas en el presente estudio en la cuenca del rio Fúquene, Cundinamarca.
a. P. bogotensis. b. D. labialis. c. R. striata. d. A. heterodermus. e. S. trachycephalus. f. A. crassicaudatus.

Figura 3. Curvas de acumulación de especies observadas (Sobs, círculo azul) y esperadas (Chao 1 y 2, círculo verde
y gris respectivamente) para anfibios (panel superior) y reptiles (panel inferior) en los sitios de muestreo de la cuenca
del río Fúquene.

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estriata exclusivamente en el bosque altoandino. considera el estado de amenaza de las especies en la

Las serpientes Liophis epinephelus y Atractus localidad de estudio y zonas adyacentes se encontró
crasicaudatus fueron registradas en cercanías a la que el 53% de estas se encuentran en alguna categoría
laguna de Fúquene y en el jardín de fincas, y fueron de amenaza según los criterios de la UICN (Anexo
incluidos en la categoría de otros (Tabla 1). 1). En la localidad de estudio se logró evidenciar
que factores como la destrucción del hábitat natural
y la contaminación de los suelos y aguas, asociados
Discusión principalmente a la actividad agrícola y ganadera es
muy fuerte.
Los muestreos de herpetofauna llevados a cabo en
la cuenca del río Fúquene arrojaron un total de siete El modo de reproducción de las especies también
especies: dos especies de anuros y cinco de reptiles puede estar relacionado con un incremento en su
(Tabla 1). Estas fueron reportadas en tres hábitats susceptibilidad poblacional a los cambios en el
principales: páramo, bosque de galería y bosques paisaje ya mencionados. Así, algunas de las especies
altoandinos, entre los 2560 y 3234 m s.n.m. Aunque reportadas en localidades adyacentes, y ausentes en la
no existen inventarios previos de herpetofauna para la cuenca, pertenecen a familias de anuros (Bufonidae,
cuenca del río Fúquene, al comprar los resultados de Centrolenidae e Hylidae,) que depositan sus huevos
este estudio con reportes en localidades adyacentes directamente en el cuerpo de agua o en la vegetación
por encima de 500 m s.n.m. en Cundinamarca (Anexo adyacente a estos (Lynch y Suárez-Mayorga 2002).
1), se evidencia un bajo número de especies para la Se ha mostrado que huevos y renacuajos son
cuenca, principalmente en el grupo de anfibios: con afectados de forma negativa por contaminantes en el
dos de las dieciséis especies de anfibios y seis de las agua, o corren el riesgo de sufrir daños térmicos y
ocho de reptiles. perdidas evaporativas de agua cuando no existe una
buena cobertura vegetal (Blaustein et al. 1994, Lips
1998). Por otra parte, las ranas de desarrollo directo
El bajo número de especies reportadas en este estudio (Craugastoridae) presentan mayor independencia
concuerda con los reportes históricos de herpetofauna de cuerpos de agua en la reproducción (Lynch et al.
en los hábitats paramunos (Lynch y Suárez-Mayorga 1997, Lynch y Suárez-Mayorga 2002) y un ambiente
2002). Sin embargo, la localidad de estudio también con elevada humedad. Sin embargo, la deforestación,
se caracterizó por presentar hábitats altoandinos para al generar incremento de temperatura o mayor
los cuales se esperaba un mayor número de especies, incidencia de viento al interior del bosque es la
de acuerdo a los reportes consignados de zonas principal amenaza para sus poblaciones (Estupiñán y
adyacentes y con el patrón general biogeográfico Galatti 1999, Marsh y Pearman 1997).
exhibido por la fauna de anfibios sobre las cordilleras
colombianas (Lynch et al. 1997, Anexo 1). De esta En el caso de los reptiles, el estado de conservación
manera, fue evidente la reducción en el número y datos básicos de su historia natural son
de especies en la cuenca del rio Fúquene. Pueden desconocidos, lo cual hace difícil determinar el
sugerirse dos escenarios principales para este hecho: efecto de las alteraciones del hábitat sobre estos
i) las especies reportadas en localidades cercanas (Gibbons et al. 2000). Sin embargo, la alteración y
no estuvieron históricamente en la cuenca del río pérdida del hábitat está asociada con el declive de
Fúquene o ii) las especies estuvieron presentes en poblaciones (Gibbons et al. 2000). Así mismo el
la cuenca en el pasado pero en la actualidad han cambio climático global puede tener influencia en
desaparecido debido a algunos factores de amenaza características del microhábitat como la cantidad
sobre sus poblaciones. de hojarasca en los bosques, la cual es quien brinda
refugio a lagartos a nivel del suelo (Wake 2007). Por
El primer escenario es difícil de comprobar debido a otra parte, las serpientes son el grupo herpetológico
la ausencia de inventarios de anfibios y reptiles en el menos estudiado en nuestro país y sobre el cual se
pasado, lo cual hace importante generar información hace más difícil establecer medidas de conservación
base para futuros estudios. Por otra parte, si se (Rueda-Almonacid 1999).

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de la cuenca del río Fúquene, Cundinamarca, Colombia

La baja riqueza de especies reportada en la cuenca del Ayala, S. 1986.Saurios de Colombia: lista actualizada y
río Fúquene podría reflejar la presión que enfrentan distribución de ejemplares colombianos en los museos.
Caldasia 15 (71-75): 555-576.
algunas especies y sus poblaciones a causa de la
alteración de los hábitats y la contaminación de los Blaustein, A. R., D. B. Wake y W. P. Sousa. 1994.
ecosistemas. Aunque los índices no paramétricos de Amphibian Declines: Judging stability, persistence,
and susceptibility of populations to local and global
diversidad arrojaron un número estimado de especies extinctions. Conservation Biology 8 (1): 60-71.
igual al observado, una comprensión completa del
Cabrera, E., D. M. Vargas, G. Galindo, M. C. García, M. F.
estado de la diversidad de los anfibios y reptiles Ordoñez, L. K. Vergara, A. M. Pacheco, J. C. Rubiano y
en la cuenca del río Fúquene hace necesario la P. Giraldo. 2011. Memoria técnica de la cuantificación
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Castaño-Mora, O. V. 2002. Libro rojo de los reptiles de
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 Diversidad de anfibios y reptiles en hábitats altoandinos y paramunos Javier Méndez-Narváez
de la cuenca del río Fúquene, Cundinamarca, Colombia

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Anexo 1. Registro histórico de la herpetofauna reportada en Cundinamarca y su estatus de conservación. Siglas en ingles empleadas
por el listado de especies amenazadas de la UICN: LC (Preocupación Menor), NT (Casi Amenazada), VU (Vulnerable), EN (En
Peligro), CR (Peligro Crítico), DD (Datos Deficientes), SD (Sin Datos).
1. Hoyos (1991). 2. Ardila y Acosta (2000). 3. Castaño et al. 2000. 4. Lynch y Renjifo (2001). 5. Osorno-Muñoz y Ardila-
Robayo (2004). 6. Torres-Carvajal 2007.7. Castañeda y Queiroz (2011).
Estatus de
Elevación
Clase Orden Familia Especie conservación Fuente
m s.n.m.)
(UICN)
Amphibia Anura Hylidae Dendropsophus labialis 1600–3600 LC 1, 2, 4
Amphibia Anura Hylidae Hyloscirtus bogotensis 1750–3600 NT 2, 4
Amphibia Anura Strabomantidae Pristimantis bogotensis 2600–3400 LC 1, 4
Amphibia Anura Strabomantidae Pristimantis nervicus 3870 LC 2, 4
Amphibia Anura Strabomantidae Pristimantis elegans 2600–3300 VU 1, 2, 4
Amphibia Anura Strabomantidae Pristimantis affinis 2600–3300 VU 4
Amphibia Anura Strabomantidae Pristimantis renjiforum 2400–2800 EN 4
Amphibia Anura Strabomantidae Pristimantis w-nigrum 800–3300 LC 4
Amphibia Anura Bufonidae Atelopus muisca 2900–3350 CR 4
Amphibia Anura Bufonidae Atelopus pedimarmoratus 2600-3100 CR 4
Amphibia Anura Bufonidae Atelopus subornatus 2300–2800 CR 5
Amphibia Anura Dendrobatidae Hyloxalus subpunctatus 2100–3500 LC 4
Amphibia Anura Dendrobatidae Hyloxalus edwardsi 3030–3300 CR 1, 2, 4

102 Biota Colombiana 15 (1) 2014

Javier Méndez-Narváez Diversidad de anfibios y reptiles en hábitats altoandinos y paramunos
de la cuenca del río Fúquene, Cundinamarca, Colombia

Cont. Anexo 1. Registro histórico de la herpetofauna reportada en Cundinamarca y su estatus de conservación. Siglas en ingles
empleadas por el listado de especies amenazadas de la UICN: LC (Preocupación Menor), NT (Casi Amenazada), VU (Vulnerable),
EN (En Peligro), CR (Peligro Crítico), DD (Datos Deficientes), SD (Sin Datos).
1. Hoyos (1991). 2. Ardila y Acosta (2000). 3. Castaño et al. 2000. 4. Lynch y Renjifo (2001). 5. Osorno-Muñoz y Ardila-
Robayo (2004). 6. Torres-Carvajal 2007.7. Castañeda y Queiroz (2011).
Estatus de
Elevación
Clase Orden Familia Especie conservación Fuente
(m s.n.m.)
(UICN)
Amphibia Anura Centrolenidae Centrolene buckleyi 2100-3300 VU 4
Amphibia Caudata Pletodontidae Bolitoglossa adspersa 1750-3650 LC 4
Reptilia Sauria Gymnophthalmidae Anadia bogotensis 2000-3200 SD 1, 2, 4
Reptilia Sauria Gymnophthalmidae Riama striata 1800-3200 SD 1, 3
Reptilia Sauria Polychrotidae Anolis heterodermus 1800-3750 SD 3
Reptilia Sauria Tropiduridae Stenocercus trachycephalus 1749-3800 SD 1, 2, 4, 6
Reptilia Sauria Polychrotidae Dactyloa inderenae 1300-3750 SD 1, 2, 4,7
Reptilia Serpentes Colubridae Chironius monticola 1500-2600 SD 4
Reptilia Serpentes Colubridae Liophis epinephelus 0-3000 SD 4
Reptilia Serpentes Colubridae Atractus crassicaudatus 2000-3000 LC 3,4

Javier Méndez-Narváez Diversidad de anfibios y reptiles en hábitats altoandinos y

Grupo de Ecofisiología del Comportamiento y Herpetología, paramunos en la cuenca del río Fúquene, Cundinamarca,
Universidad de los Andes, Bogotá, D.C., Colombia Colombia.
Calima, Fundación para la Investigación de la Biodiversidad y
Conservación en el Trópico. Cítese como: Méndez-Narváez, J. 2014. Diversidad de
Cali, Colombia anfibios y reptiles en hábitats altoandinos y paramunos en
[email protected] la cuenca del río Fúquene, Cundinamarca, Colombia. Biota
[email protected]. Colombiana 15(1): 94-103.

Recibido: 31 de enero de 2014

Aprobado: 24 de junio de 2014

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