Francisco et al.

- clasificación y características de siete familias del orden nudibranchia

1 UNIVERSIDAD NACIONAL AUTÓNOMA DE MÉXICO

___________________________________________________________________________

Revisión de la clasificación más actual y características generales de siete familias del

orden Nudibranchia.

Review of the most current classification and general characteristics of seven families of the

Nudibranchia order.

Autores:

Grecia Francisco Guerra1*

Hernández Escalante Ailyn2

2 Resumen

3 En la presente investigación abordamos el tema de la taxonomía, tomando en cuenta

4 la clasificación taxonómica más actual del taxón basándonos en bancos de datos sobre

5 taxonomía y revisando bibliografía publicada sobre los especialistas del grupo, seleccionando

6 siete familias ( Bornellidae Bergh, 1874, Embletoniidae Pruvot-Fol, 1954, Goniaeolididae

7 Odhner, 1907, Heroidae Gray, 1857, Madrellidae Preston, 1911, Phylliroidae Menke, 1830 [=

8 Nectophyllirhoidae Hoffmann, 1922; = Dactylopodidae Bonnevie, 1931], Pseudovermidae

9 Thiele, 1931). El objetivo del trabajo es conocer la historia taxonómica del grupo y conocer la

10 importancia de la taxonomía de los grupos, gracias a esta podemos ir descubriendo y

11 desenmarañando datos para conseguir un grupo natural.

12 También damos a conocer las características generales del orden Nudibranchia el cual

13 pertenece phyllum Mollusca y a la clase Gastropoda .Los organismos de este orden son unos

1
 Francisco et al.- clasificación y características de siete familias del orden nudibranchia

14 de los moluscos más conocidos y más diversos, tienen la más amplia distribución en el

15 planeta se encuentran en ecosistemas marinos, de agua dulce y terrestres.

16 La características principales del orden Nudibranchia es que son moluscos sin concha

17 (su nombre científico significa “branquias al desnudo”), comúnmente llamados babosas de

18 mar , tiene coloraciones muy variadas, llamativas y formas sinuosas, poseen órganos

19 sensoriales los cuales son en forma de cuernos, situados en la cabeza llamado rinofroros.

20 Su dieta es carnívora y suelen comer medusas de las cuales obtienen los cnidocitos

21 para luego implantarlos en sus “cuernos” como mecanismo de defensa.

22 Palabras clave: Nudibranchia, taxonomía, familias, babosas de mar, moluscos.

23 Abstract

24 In this research we address the topic of taxonomy, taking into account the most current

25 taxonomic classification of the taxon based on taxonomy data banks and reviewing published

26 literature on the group's specialists, selecting seven families ( Bornellidae Bergh, 1874,

27 Embletoniidae Pruvot-Fol, 1954, Goniaeolididae Odhner, 1907, Heroidae Gray, 1857,

28 Madrellidae Preston, 1911, Phylliroidae Menke, 1830 [Nectophyllirhoidae Hoffmann, 1922;

29 Dactylopodidae Thiele, 1931). The objective of the work is to know the taxonomic history of

30 the group and know the importance of the taxonomy of the groups, thanks to this we can

31 discover and untangle data to achieve a natural group. We also disclose the general

32 characteristics of the nudibranchia order which belongs phyllum Mollusca and the Gastropoda

33 class. The organisms of this order are one of the most well-known and most diverse molluscs,

34 they have the widest distribution on the planet are found in marine, freshwater and terrestrial

35 ecosystems. The main characteristics of the order Nudibranchia is that they are shellless

36 molluscs (their scientific name means "naked gills"), commonly called sea slugs, has very

37 varied, striking colors and sinuous shapes, possess organs which are horn-shaped, located on

2
 Francisco et al.- clasificación y características de siete familias del orden nudibranchia

38 the head called rhinophores. Their diet is carnivorous and they usually eat jellyfish from

39 which they get cnidocytes and then implant them into their "horns" as a defense mechanism.

40 Keywords: Nudibranchia, taxonomy, families, sea slugs, molluscs.

41 Introducción

42 También conocidos como babosas marinas, los Nudibranchia son caracoles marinos

43 blandos, a menudo coloridos y que carecen de concha. Los Nudibranchia —el nombre se

44 deriva de las "branquias desnudas" en latín y griego— comprenden más de 3000 especies que

45 habitan una amplia gama de ambientes, desde arrecifes templados y tropicales poco

46 profundos, hasta la Antártida e incluso respiraderos hidrotermales. Los nudibranquios forman

47 un orden dentro de la Heterobranquia, un importante linaje de caracoles (gasterópodos), que

48 también incluye caracoles terrestres. Todos los nudibranquios son fecundantes cruzados

49 obligatorios que fertilizan hermafroditas simultáneas. Los más pequeños son microscópicos y

50 los más grandes pueden crecer hasta más de medio metro.

51 Los nudibranquios explotan una amplia gama de fuentes de alimentos, incluyendo

52 esponjas, corales blandos, anémonas, ascidios y briozoos. La dieta de las especies

53 individuales tiende a ser altamente especializada, por lo que no hacen habitantes ideales de

54 acuarios caseros. Al igual que otros caracoles y nudibranquios utilizan una 'rádula' para comer

55 a sus presas. La rádula dentada se lleva en un bulbo bucal en la presa donde raspa de tejido de

56 presa que se extrae en un canal alimenticio para la digestión. Algunos nudibranquios ya no

57 usan una rádula y en su lugar chupan a la presa después de la primera pre-digestión de su

58 tejido con enzimas inyectadas. Las especies carnívoras de Melibe han modificado sus cabezas

59 para hacer una gran capucha, que utilizan para capturar principalmente crustáceos. Algunas

60 especies también comen otros Nudibranchia. Por el contrario, los Nudibranchia alimentados

61 por energía solar adquieren nutrientes de los zooxantelas simbióticos, que adquieren

62 directamente de su dieta de corales duros o blandos. Muchas especies han evolucionado

3
 Francisco et al.- clasificación y características de siete familias del orden nudibranchia

63 formas de 'cultivar' estas zooxantelas y a menudo las albergan en conductos especializados de

64 su glándula digestiva.

65 Sin una cáscara para la protección física, los nudibranquios utilizan muchos métodos

66 para mantenerse seguros. Las adaptaciones simples incluyen el refuerzo de su tejido blando

67 con espículas o piel endurecida. Muchas especies utilizan productos químicos obtenidos de su

68 dieta y almacenados en partes externas del cuerpo como defensas contra posibles

69 depredadores. Especies del género Chromodoris almacenan selectivamente un compuesto

70 muy tóxico en su borde del manto. En algunos casos, los nudibranquios también pueden

71 alterar los compuestos defensivos para mejorar su actividad biológica, y se ha notificado

72 biosíntesis de novo de metabolitos defensivos para varias especies. Uno de los mecanismos de

73 defensa más intrigantes es la captura y retención de nematocistos biológicamente activos, que

74 son las células punzantes de los cnidarios, como las anémonas de mar. Esta defensa única ha

75 evolucionado varias veces en diferentes grupos animales, pero es más común en

76 nudibranquios eoides (más de 600 especies). Una vez consumidos, los nematocistos se

77 transfieren a un cnidosaco, que se encuentran en las puntas de los brotes largos, llamados

78 cerata. De hecho, las defensas nudibranquios son tan buenas que sabemos poco sobre sus

79 depredadores.

80 El orden Nudibranchia forma asociaciones generalmente específicas con una amplia

81 variedad de invertebrados sésiles y crustáceos. Muchos presentan dependencia metabólica de

82 sus especies asociadas para el desarrollo de metamorfosis, para su coloración y para los

83 alimentos. Segun Cheng (1964) se podria considerar a los nudibranquios asociados como un

84 simbionte ya que el menciona que “cualquier animal o planta que pase una porción o todo su

85 ciclo de vida íntimamente asociado con una especie diferente y más grande de un animal o

86 planta, durante la cual hay un intercambio fisiológico se considera simbionte.”

4
 Francisco et al.- clasificación y características de siete familias del orden nudibranchia

87 La diversidad química en los nudibranquios es extensa y se han descubierto muchos

88 compuestos novedosos con diversas actividades biológicas, como propiedades antipalúdicas,

89 antifúngicas, antiinflamatorias y antimicrobianas. Por ejemplo, el medicamento Zalypsis

90 exhibe alta actividad antitumoral en células de cáncer de mama, próstata y renal y se deriva de

91 un compuesto encontrado en el nudibranquio Jorunna funebris.

92 A diferencia de otros animales que muestran señales de advertencia, los nudibranquios

93 tienen ojos muy simples y presumiblemente son incapaces de detectar sus propios patrones de

94 color. Por lo tanto, sus coloridas pantallas sólo parecen servir como pantallas de advertencia

95 para los depredadores y no como señales entre sí durante las interacciones, como el cortejo.

96 La Nudibranchia son una orden de la subclase Opisthobranchia, clase Gastropoda.

97 Nudibranchia conforma un grupo claramente definido y natural (Tardy, 1970), los caracteres

98 diagnósticos de este orden son pérdida de concha (y opérculo) y la expansión simultánea de

99 su notum sobre la superficie dorsal durante la metamorfosis, la presencia de papilas en el

100 notum, la detorsión tan extensa que da lugar a una simetría bilateral prácticamente completa,

101 cabeza distinta al pie, tentáculos orales gustativos emparejados, tentáculos quimiosensoriales

102 (rinoforos), branquias bilaterales simétricas múltiples, sistema reproductor hermafrodita con

103 maduración simultánea de gametos, fertilización cruzada forzada que implica copulación y 13

104 cromosomas haploides.

105 Su cuerpo blando está protegido por diferentes defensas complejas como; las

106 morfológicas (espículas y cleptoplastia de los nematocistos del filo Cnidaria), las químicas

107 (utilizan directamente las toxinas de sus presas -Cnidocitos de medusas- y sintetizan las

108 toxinas de los mismos para utilizarlas y segregarlas como fluidos repugnantes). El orden es de

109 vida libre y específicamente marina. Se alimentan de muchos grupos importantes como

110 Porifera, Cnidaria, Bryozoa, Crustacea, Mollusca y Ascidicea (Wägele, 2000)

111

5
 Francisco et al.- clasificación y características de siete familias del orden nudibranchia

112 HISTORIA SOBRE SU CLASIFICACIÓN SISTEMÁTICA. La primera clasificación de los

113 Nudibranchia fue hecha por Cuvier en 1817, antes estaban dentro del grupo de gusanos de

114 Linneo, Cuvier los quito del grupo de los gusanos y los incorporó en el filo Mollusca

115 relacionándolos junto con los caracoles con concha e introdujo el nombre Nudibranchia para

116 este grupo de babosas marinas con branquias externas y desnudas. En 1819 Lamarck los

117 renombró como “Les tritones”. En 1848 Milne-Edwards los colocó como una familia de su

118 Ophisthobranchiata. Ferussac en 1822 incorporo dos subordenes, los Anthomarales y los

119 Polybranchios, con tres familias, Les Doris, Les Tritonies y Les Glauques. Blainville en 1825

120 renombro los ordenes de Ferussac como Cyclobranchiata y Polybranchiata respectivamente.

121 Sars en 1841 fue el primero en ver la metamorfosis de los Nudibranchia desde las

122 larvas con concha, este fue el primer estudio sobre el fenómeno de la metamorfosis en

123 moluscos.

124 En 1844 Quatrefages combinó varios géneros de Ophisthobranchia en un nuevo grupo,

125 Phlebentera porque el suponia que diferian en la funcion de organos (atrofiados),

126 especialmente el sistema circulatorio, por las ramas del estomago (esta hipotesis de vasos

127 multiusos la llamó flebiterismo).

128 Alder y Hancock diferian de Quatrefages, publicaron siete volúmenes en donde

129 exponían la anatomía y diversidad de los Nudibranchia, demostrando en ellos que este grupo

130 tenía todos sus sistemas y organos normales. Estos últimos se basarón el la presencia o

131 ausencia del ctenidio bien desarrollado. von Ihering en 1876 elimino un grupo dentro del

132 orden (Sacloglossa), este fue el primer progreso para considerar a los Nudibranchia como un

133 grupo natural.

134 Bergh en 1906 dividió al orden en dos linajes. Guiart en 1900 combinó Nudibranchia

135 y Nostapidae en un solo grupo, Acoela.

6
 Francisco et al.- clasificación y características de siete familias del orden nudibranchia

136 Hoy en día de acuerdo con la taxonomía de Bouchet y Rocroi (2017) en la actualidad

137 el sistema de clasificación de los moluscos más actualizado, divide a los Nudibranchia en dos

138 subordenes, que el registro mundial de especies marinas acepta y divide en los siguientes

139 clados (Figura 1).

140 La morfología de los nudibranquios es la clave de su sistematización y es

141 relativamente conocida; sin embargo, rara vez la morfología de una especie ha sido

142 correlacionada con las características morfológicas de su especie huésped o la ecología de la

143 asociación. Hay varias obras y revisiones completas sobre la morfología de los nudibranquios,

144 así como numerosas cuentas menos detalladas. Alder y Hancock (1845), Hecht (1895),

145 Henneguy (1925) y MacFarland (1966) han contribuido con estudios anatómicos básicos, y

146 Hecht, Henneguy y MacFarland incluyeron estudios histológicos. Hoffmann (1939) y Hyman

147 (1967) revisaron y resumieron la mayor parte de la literatura sobre opistobranquios hasta

148 1939 y 1962, respectivamente.

149 En otro artículo más de 100 caracteres morfológicos nuevamente, anatómicos e

150 histológicos pertenecientes a la Nudibranchia se utilizan para definir las relaciones

151 taxonómicas del orden. En el artículo de Wägele (200) “Phylogeny of the Nudibranchia” se

152 basan en investigaciones anatómicas, histológicas y en literatura publicada para comparar con

153 grupos externos, principalmente los Pleurobranchoidea, pero también con otros taxones

154 opistobranquios (Cephalaspidea, Anaspidea, Sacoglossa), y con la Pulmonata, Vetigastropoda

155 y Caenogastropoda. Utilizaron de 46 caracteres aplicables expresados en 30 taxones, y

156 realizaron un análisis filogenético de los principales grupos de la Nudibranchia utilizando el

157 programa informático PAUP. En este artículo confirman la monofilia de Nudibranchia.

158 Todos los nudibranquios descritos hasta la fecha son marinos. Viven desde

159 profundidades abisales, hasta en aguas costeras. La mayor diversidad de este grupo se

7
 Francisco et al.- clasificación y características de siete familias del orden nudibranchia

160 encuentra en las aguas cálidas cercanas a los trópicos. Su vida es muy dependiente de los

161 cambios climáticos estacionales, sobre todo de la temperatura.

162 Su distribución es amplia abarcando desde las aguas frías del Antártico hasta las aguas

163 tropicales y tanto saladas como salobres. Casi todas las especies son epifaunales y se

164 desarrollan en diversos hábitat: rocas, arena, corales, esponjas, hidrozoos y/o vegetación

165 acuática, también viven como parásitos de otros invertebrados o incluso sobre huevecillos.

166 Materiales y métodos

167 La presente investigación se llevó a cabo examinando diferente fuentes bibliográficas,

168 se revisaron bases de datos taxonómicos para conocer cuál es la actual clasificación y revistas

169 especializadas en el grupo.

170 Gracias al registro mundial de especies marinas conocimos cuál fue el primer autor en

171 hablar sobre el grupo Nudibranchia, de la revista “The Malacological Society of London

172 Molluscan Studies” obtuvimos estudios de distintas épocas, los cuales fueron útiles para ver la

173 evolución de la clasificación taxonómica, lo mismo para la base de datos “zootaxa”.

174 Todo el estudio se llevó a cabo en base a literatura publicada, nos apoyamos de los

175 estudios de colecta, descripción y comparación de autores especializados en el tema.

176 Para la presente investigación, en base a la clasificación previamente investigada, se

177 seleccionó un grupo de familias del presente orden, las cuales fueron estudiadas e

178 investigadas mediante el mismo proceso.

179 Resultados

180 El orden Nudibranchia fue descrito por primera vez en 1817 por Cuvier, a lo largo del

181 tiempo, varios autores e investigadores del grupo han modificado este clado, añadiendo y

182 eliminando del mismo ciertos grupos, hoy en día se considera un grupo natural monofilético y

183 la actual clasificación de Bouchet y Rocroi (2017) los agrupa en la categoría taxonómica de

184 orden.

8
 Francisco et al.- clasificación y características de siete familias del orden nudibranchia

185 Las siete familias investigadas forman parte de un grupo del suborden Cladobranchia,

186 los nombres de las familias son los siguientes: Bornellidae Bergh, 1874, Embletoniidae

187 Pruvot-Fol, 1954, Goniaeolididae Odhner, 1907, Heroidae Gray, 1857, Madrellidae Preston,

188 1911, Phylliroidae Menke, 1830 [= NectophyllirhoidaeHoffmann, 1922; = Dactylopodidae

189 Bonnevie, 1931], Pseudovermidae Thiele, 1931.

190 La familia Bornellidae Bergh, 1874, contiene un grupo de miembros eolidiformes de

191 la Dendronotina, y consta de dos géneros, Bornella Gray, 1850, con al menos diez especies, y

192 el género monotípico Pseudobornella Baba, 1932. Las especies de Bornella se caracterizan

193 externamente por sus cuerpos alargados que llevan procesos dorsolaterales emparejados

194 similares a cerata que pueden ser ramificados y tienen las branquias unidas a ellos. Su cabeza

195 es redondeada y a cada lado de la boca hay un tentáculo oral similar a un lóbulo que lleva

196 varias papilas en forma de dedo a lo largo de su borde. Pseudobornella difiere externamente

197 en ser más ancha en forma y tener tres tentáculos cónicos a cada lado de la boca. Tanto en

198 Bornella como en Pseudobornella la vaina rinophoral es alta y generalmente muy similar en

199 forma a los procesos dorsolaterales. No se ha realizado previamente ningún estudio

200 comparativo de la anatomía de estos animales, y para la mayoría de las especies, se dispone

201 de poca información anatómica publicada que no sea la que se encuentra en las descripciones

202 originales. Las especies de Bornella pueden caracterizarse externamente por su patrón de

203 color, número de procesos dorsolaterales y ramificación de las vainas de rinóforo, e

204 internamente, por su morfología radular y su armadura penial. Poco se sabe acerca de su

205 biología, aparte de que parecen alimentarse exclusivamente de hidroides. Muchas especies del

206 género Bornella Gray 1850 han sido descritas. Reconocemos ocho especies de Bornella del

207 Pacífico Indo-Oeste, incluyendo cuatro nuevas especies. Una sola especie también es

208 conocida desde el Pacífico oriental tropical y otra del Atlántico occidental. Pseudobornella

9
 Francisco et al.- clasificación y características de siete familias del orden nudibranchia

209 Baba, 1932, es conocida a partir de una sola especie, P. orientalis Baba, 1932, de Japón y

210 partes cercanas del Pacífico occidental (Pola, 2009).

211 La familia Madrellidae Preston, 1911; es un grupo poco conocido de ramas clanadas

212 que incluye sólo el único género Madrella Alder & Hancock, 1864. Originalmente, Alder y

213 Hancock (1864), en la descripción de Madrella ferruginosa y la erigir el género, incluye

214 Madrellain Proctonotidae. Angas (1864) describió a Janus sanguineus de Australia, y más

215 tarde fue transferido a Madrella (Burn, 1965). Vayssiére (1902) describió una tercera especie,

216 M. aurantiaca Vayssiére, 1902; del Golfo de Marsella, Francia. Preston (1911) consideró que

217 Madrella era lo suficientemente diferente de los proctonotoides y erigió una nueva familia

218 Madrellidae para incluir estos tres taxones. Baba (1949) describió dos nuevas especies de

219 Madrella de Japón, M. gloriosa Baba, 1949; y M. granularis Baba, 1949 (Pola, 2018)

220 Tuvimos complicaciones para encontrar bibliografía sobre los otros grupos de familias. El

221 registro mundial de las especies marinas nos brindó el autor original que las describió y en

222 algunas ocasiones la fuente de la descripción original pero no estaba disponible en las bases

223 de datos ni en bibliografía digital ni física.

224 Discusión

225 Nudibranchia fue descrita hace dos siglos lo cual nos refiere a que a lo largo de la

226 historia este taxón ha sufrido diferentes variaciones, para la recopilación de estos se ha vuelto

227 un poco más precisa y las herramientas para poder clasificarlas se han vuelto un poco más

228 especializadas,conforme pasan los años el poder recabar la información de cada taxón debe

229 cumplir con una serie características diagnósticas para así poder agruparlas en los diferentes

230 taxones que existen.

231 Su primera recopilación fue en 1817 con Cuvier el cual los agrupó en los gusanos de

232 Linneo después Cuvier los agrupó en el phylum Mollusca por su relación con su concha y

233 por primera vez se nombró como Nubribanchia ,los cuales hicieron que hoy en dia se

10
 Francisco et al.- clasificación y características de siete familias del orden nudibranchia

234 considere un grupo monofilético,dividido en dos taxas, en el se encuentran siete familias las

235 cuales se clasificaron conforme su morfología,patrón de color,casi no se conoce mucho de sus

236 ciclos biológicos y de su anatomía.Debido a esto sabemos las características diagnósticas las

237 cuales son que su cuerpo no tiene segmentos,en su cabeza se encuentran unos tubos los cuales

238 son para percibir a su presa,son venenosos,simetría bilateral,hermafroditas,su fertilización es

239 cruzada y respiran por branquias.

240 Todos los miembros de este grupo son marinos y de vida libre,algunos de ellos tienen

241 importancia médica como propiedades antipalúdicas, antifúngicas, antiinflamatorias y

242 antimicrobianas. Por ejemplo, el medicamento Zalypsis exhibe alta actividad antitumoral en

243 células de cáncer de mama, próstata y renal y se deriva de un compuesto encontrado en el

244 nudibranquio Jorunna funebris.

245 Agradecimientos

246 Nuestra investigación no pudo haber sido posible sin la ayuda de nuestros profesores,

247 el Dr. en Q.B. Francisco Armendáriz Toledano y la M. en C. María Berenit Mendoza Garfias.

248 Se les agradece por guiarnos en los temas bases para la correcta realización de una

249 investigación y por enseñarnos metodos para la busqueda de informacion.

250 Referencias en el texto

251  Bethlehem, Pennsylvania: Board.(334).

252  Bouchet P., Rocroi J.P., Hausdorf B., Kaim A., Kano Y., Nützel A., Parkhaev P.,

253 Schrödl M. & Strong E.E. (2017). Revised classification, nomenclator and typification

254 of gastropod and monoplacophoran families. Malacologia. 61(1-2): 354-356

255  Cheney, Karen, L., Wilson, G., N. (2018). Quick guide: Nudibranchs. En Current

256 Biology Magazine, 28, R4-R5.

257  Cheng, Thomas, C. . (1973). Nudíbranch Associations . En Current Topics in

258 Comparative Pathobiology 215-308 .

11
 Francisco et al.- clasificación y características de siete familias del orden nudibranchia

259  Especies (PDF). Zootaxa. Recuperado el 2 de septiembre del 2019 desde :

260 https://www.researchgate.net/profile/Marta_Pola/publication/236268241_Systematics

261 _and_preliminary_phylogeny_of_Bornellidae_Mollusca_Nudibranchia_Dendronotina

262 _based_on_morphological_characters_with_description_of_four_new_species/links/0

263 2e7e517791353ba20000000/Systematics-and-preliminary-phylogeny-of-Bornellidae-

264 Mollusca-Nudibranchia-Dendronotina-based-on-morphological-characters-with-

265 description-of-four-new-species.pdf

266  Pola, M., et al. (2009).Systematics and preliminary phylogeny of Bornellidae

267 (Mollusca: Nudibranchia: Dendronotina) based on morphological characters with

268 description of four new

269  Pola, M., et al. (2018). Welcome back Janolidae and Antiopella:

270 Improving the understanding of Janolidae and Madrellidae

271 (Cladobranchia, Heterobranchia) with description of four new species.

272 En journal of zoological systematics and evolutionary research, 57, 345-

273 368.

274  Tardy J. 1970. Contribution a l’etude des metamorphoses chez les

275 nudibranches. Annales des Sciences Naturelles (Zoologie) 12: 299-37

 Wägele, H., Willian, C. R.. (2000). Phylogeny of the Nudibranchia. Zoological

Journal of the Linnean Society. 130: 83-181.

12
 Francisco et al.- clasificación y características de siete familias del orden nudibranchia

Figura 1. Clasificación taxonómica actual de los nudibranchia de Bouchet y Rocroi 2017.

13