ORIGINAL

Batería neuropsicológica breve en la esclerosis múltiple.

Baremación normativa estratificada por edad y nivel educativo
Pablo Duque, Javier Oltra-Cucarella, Óscar Fernández, Jorge Sepulcre, Grupo de Estudio de la Batería
Neuropsicológica Breve en la Esclerosis Múltiple

Introducción. La interpretación del rendimiento en los tests cognitivos utilizados en la evaluación neuropsicológica de pa- Proyecto Kranio-iNeuro (P. Duque,
J. Oltra-Cucarella). Programa de
cientes con esclerosis múltiple difiere en función del nivel educativo del evaluado. Neuropsicología Clínica; Hospital
Objetivos. Aportar datos normativos de la batería neuropsicológica breve (BNB) en la esclerosis múltiple, estratificados Universitario Virgen Macarena;
Sevilla (P. Duque). Unidad de
por edad y nivel educativo, y demostrar la utilidad de la batería para discriminar entre sujetos sanos y pacientes con escle- Alteraciones Cognitivas y Trastornos
rosis múltiple. del Movimiento; Servicio de
Neurología; Hospital Universitario
Sujetos y métodos. Se utilizaron los datos de 701 controles sanos de la muestra de baremación original de la BNB en la Santa María del Rosell; Cartagena,
Murcia (J. Oltra-Cucarella).
esclerosis múltiple, y se estratificaron por edad y nivel educativo mediante análisis de regresión de puntuaciones escala-
Departamento de Psicología de
res. Se comparó el rendimiento del grupo control con un grupo de 112 pacientes con esclerosis múltiple. la Salud; Universidad de Alicante
(J. Oltra-Cucarella). Instituto de
Resultados. Se hallaron diferencias significativas entre los grupos en las variables de la BNB, en especial en tareas de velo- Neurociencias Clínicas; Servicio
cidad de procesamiento, memoria de trabajo y memoria verbal. La edad y el sexo no mostraron efectos relevantes. de Neurología; Hospital Regional
Universitario Carlos Haya; Málaga,
Conclusiones. Los datos indican que la BNB en la esclerosis múltiple es una herramienta sensible para identificar alteracio- España (O. Fernández). Randy
nes cognitivas en la esclerosis múltiple, con especial énfasis en las tareas de memoria de trabajo. Buckner’s Cognitive Neuroscience
Lab; Harvard University; Cambridge,
Palabras clave. Datos normativos. Esclerosis múltiple. Evaluación neuropsicológica. Memoria de trabajo. Nivel educativo. Massachusetts, Estados Unidos
(J. Sepulcre).
Velocidad de procesamiento.
Correspondencia:
Dr. Javier Oltra Cucarella. Unidad
de Neuropsicología. Servicio de
Neurología. Hospital Universitario
Introducción recuerdo selectivo de Buschke, el Rey Auditory Ver- Santa María del Rosell. Paseo
bal Learning Test, los subtests de memoria lógica y Alfonso XIII, 61. E-30203 Cartagena
(Murcia).
El deterioro cognitivo es una de las consecuencias de pares asociados de la escala de memoria de
más frecuentes en la esclerosis múltiple (EM) debi- Wechsler [5] (WMS) para evaluar la memoria ver- E-mail:
do al daño axonal, con niveles del 43-70% [1,2]. Las bal; el test de Stroop, las matrices de Raven, el Wis- [email protected]

lesiones cerebrales pueden ser amplias y distribuir- consin Card Sorting Test o la torre de Londres para Aceptado tras revisión externa:
se por diferentes áreas, lo que conlleva que no sigan evaluar las funciones ejecutivas [4]. Otros, en cam- 01.07.16.

un patrón típico de afectación y puedan surgir alte- bio, han utilizado baterías que agrupan diferentes Cómo citar este artículo:
raciones cognitivas en atención, funciones ejecu­ pruebas o utilizan versiones de las ya existentes. Duque P, Oltra-Cucarella J,
Fernández O, Sepulcre J, Grupo de
tivas, velocidad de procesamiento y aprendizaje y Drew et al [6] evaluaron el funcionamiento cogni­ Estudio de la Batería Neuropsicológica
memoria [2], mientras que otras áreas cognitivas, tivo de 95 pacientes con EM mediante la batería Breve en la Esclerosis Múltiple.
como la atención simple (repetir dígitos) y la deno- WAIS-III, la WMS-R y la Delis-Kaplan Executive Batería neuropsicológica breve en
la esclerosis múltiple. Baremación
minación, suelen permanecer inalteradas. Function System, una batería de evaluación de las normativa estratificada por edad
Para evaluar las alteraciones cognitivas en la EM funciones ejecutivas que engloba versiones estanda­ y nivel educativo. Rev Neurol 2017;
64: 97-104.
se han utilizado diversas pruebas neuropsicológicas rizadas de tests como el Stroop, el Wisconsin Card
[3]. Investigaciones previas han utilizado tareas co­ Sorting Test, el Trail Making Test, la fluencia verbal Nota:
Las tablas IV, V, VI y VII se publican
mo los subtests de dígitos y de símbolos, y la tarea y de dibujos o la torre de Londres. Sin embargo, como anexo al final del artículo.
de dígitos de la escala de inteligencia de Wechsler una de las baterías más utilizadas para evaluar las
© 2017 Revista de Neurología
(WAIS-III), el Paced Auditory Serial Attention Test alteraciones cognitivas en la EM es la Brief Repeata-
(PASAT), el Symbol Digit Modalities Test (SDMT) ble Battery of Neuropsychological Tests [7] (BRB-N).
o el Trail Making Test [4] para evaluar la atención; Esta batería incluye diferentes tests que evalúan la
la fluencia fonética y semántica, el Boston Naming memoria verbal, la memoria visual, la velocidad de
Test, el Token Test [4] o el subtest de vocabulario de procesamiento, la atención y la memoria de trabajo,
la WAIS-III [4] para evaluar las habilidades lingüís- y la fluencia semántica mediante cinco tests: el Se-
ticas; el California Learning Verbal Test, el test de lective Reminding Test, el 10/36 Spatial Recall Test,

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el SDMT, el PASAT y el Word List Generation Test. sin tener en cuenta el nivel educativo y su influen-
Varios trabajos han aportado datos normativos de cia en los tests cognitivos.
la BRB-N para su uso clínico, tanto de la versión Puesto que el rendimiento en las tareas cogniti-
original [8] como de la versión española [9]. vas puede estar influido por el nivel educativo, la in-
La BRB-N se creó con la intención de evaluar terpretación de los baremos sin controlar los años
distintas capacidades cognitivas en EM en un pe- de escolaridad puede llevar a conclusiones erróneas.
ríodo para eliminar la fatiga y los problemas de Con el fin de reducir al máximo las probabilidades
atención sostenida frecuentemente asociados [2]. de error en la interpretación del rendimiento en ta-
Sin embargo, varias críticas se le pueden hacer a la reas cognitivas, el presente trabajo se realizó con va-
BRB-N, como la gran cantidad de series de aprendi- rios objetivos: aportar datos normativos corregidos
zaje en la tarea de memoria verbal o que se focaliza por edad y nivel educativo en la BNB en un grupo
preferentemente en atención y memoria [8]. Por de personas sanas, comparar el rendimiento en la
ello, Duque et al [10] crearon y validaron una bate- BNB del grupo de baremación y un grupo con EM, y
ría breve para la evaluación del deterioro cognitivo comprobar la capacidad de la BNB para discriminar
en la EM con población española. En su trabajo con entre pacientes con EM y controles sanos.
datos normativos evaluaron a 1.036 sujetos utili-
zando la batería neuropsicológica breve (BNB) para
EM, y administraron adicionalmente la BRB-N de Sujetos y métodos
Rao a 228 sujetos para evaluar la validez externa.
Estos autores encontraron que la puntuación global Batería neuropsicológica breve
de la BNB mostró una correlación de 0,78 con la
puntuación global de la BRB-N, lo que indica que la La BNB [10] se concibió como un test de cribado que
prueba es válida para la evaluación de alteraciones contiene cinco tests para evaluar diferentes ámbitos
cognitivas en la EM. cognitivos:
La puntuación total de la BNB mostró una fiabi-
lidad test-retest a un mes de 0,936. En cuanto al Selective Reminding Test
tiempo necesario para realizar las dos baterías, en- Es una tarea para evaluar la memoria verbal. Se uti-
contraron que la BNB requirió un tiempo significa- lizó una modificación del Selective Reminding Test
tivamente menor que la BRB (media: 19 ± 4 frente a de la BRB-N. Se presentaron 12 palabras en tres lá-
25 ± 5). Sin embargo, aunque estos autores encon- minas con cuatro palabras. Tras leerlas en voz alta,
traron que tanto la edad como el nivel de escolari- se solicitó a los participantes que identificaran cuál
dad influyeron en las puntuaciones de la BNB, los de las cuatro palabras pertenece a una categoría se-
baremos se construyeron para la muestra global sin mántica específica. Posteriormente se realizó una
estratificación según el nivel educativo. Existen in- tarea de interferencia (restas de 3 en 3 desde 90). El
vestigaciones estratificadas por nivel educativo en aprendizaje se evaluó mediante una tarea de re-
la BRB para la población española [9]. cuerdo libre y una de recuerdo facilitado mediante
El efecto que el nivel educativo ejerce en el ren- la clave semántica para las palabras no recordadas
dimiento en tareas neuropsicológicas en la EM es de manera libre. Tanto el recuerdo libre como el fa-
bien conocido [11]. Patti et al [12] encontraron que cilitado se evalúan una vez a corto plazo y una vez a
las personas con EM y estudios superiores indica- largo plazo. La variable ‘recuerdo inmediato total’
ban una mejor calidad de vida en comparación con es la suma de los recuerdos libre y facilitado de la
quienes tenían menor nivel educativo. Pinter et al serie de recuerdo inmediato. La variable ‘recuerdo
[13] hallaron un efecto moderador del nivel educa- diferido total’ es la suma de los recuerdos libre y fa-
tivo en las lesiones cerebrales mediante imágenes cilitado de la serie de recuerdo diferido. Las varia-
por resonancia magnética, mientras que Scarpazza bles ‘recuerdo libre total’ y ‘recuerdo facilitado to-
et al [14] encontraron un efecto protector del nivel tal’ se obtienen mediante la suma de las series de
educativo contra los déficits cognitivos asociados a recuerdo libre y recuerdo facilitado respectivamen-
la EM. Estos autores demostraron que los pacientes te de la serie de recuerdo inmediato y diferido.
con EM y niveles educativos bajos rendían peor que
los pacientes con EM y niveles educativos más altos Symbol Digit Modalities Test
en el PASAT. Por tanto, la misma puntuación en un Esta tarea se utilizó para evaluar la velocidad de
test cognitivo tiene diferentes interpretaciones en procesamiento de la información. Se utilizó una ver-
función del nivel educativo, y sería un error inter- sión similar a la versión estándar [4], en la cual se
pretar como alterado el rendimiento del evaluado presentaron nueve símbolos asociados con nueve

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números y una matriz con 100 símbolos. Se instru- muestra global fue de 34,23 ± 9,82 años (rango: 15-
yó a los participantes para que anotaran el número 61 años), con un nivel educativo medio de 15,82 ±
correspondiente a cada símbolo durante 90 s. 4,37 años. La puntuación total media en la BNB fue
de 180,85 ± 25,76. La tabla I muestra los estadísti-
Fluencia verbal cos descriptivos en función del sexo y el grupo de
Se utilizaron dos pruebas de fluencia verbal. Para edad.
evaluar la fluencia fonética se utilizaron dos tareas:
se requirió a los examinandos que dijeran todas las Grupo con esclerosis múltiple
palabras que comenzaran por la letra P y todas las Participantes de diversos hospitales y centros sani-
palabras que no contuvieran la letra E (no E). Para tarios de España formaron la muestra clínica. Se
evaluar la fluencia semántica se utilizó la categoría incluyó a participantes con edades comprendidas
de animales. Las tres tareas se realizaron durante entre los 16 y los 60 años, con diagnóstico de EM
un minuto. Se registró la variable ‘evocación cate- según los criterios de McDonald revisados [15], sin
gorial total’ mediante la suma de las dos tareas fo- brotes durante los 30 días anteriores a la evalua-
néticas y la tarea semántica. ción, tanto si estaban con tratamiento farmacológi-
co específico de EM como si no. Se excluyó a quie-
Paced Auditory Serial Attention Test nes presentaron diagnósticos comórbidos de de-
Este test mide la memoria de trabajo, aunque re- presión o trastorno bipolar, o procesos orgánicos o
quiere mucha demanda de la velocidad de procesa- metabólicos graves, a quienes estaban en tratamien-
miento, y es una medida sensible de alteración cog- to farmacológico con psicotropos y a quienes estu-
nitiva en la EM [2]. Se solicitó al examinado que vieron en tratamiento esteroideo en los 30 días pre-
sumase cada número proporcionado en voz alta vios a la evaluación. Todos los participantes acepta-
por el examinador con el inmediatamente anterior ron voluntariamente su inclusión en el estudio.
y no con el resultado de cada suma. En la versión De los 135 participantes evaluados inicialmente,
incluida en la BNB no se establecen intervalos de la muestra de estudio se compuso de 112 partici-
tiempo, sino que se registra el tiempo requerido pantes de entre 16 y 52 años. Diez participantes
para completar la prueba y el total de aciertos. fueron excluidos por no completar todas las varia-
bles (datos perdidos), mientras que 13 fueron ex-
Muestra cluidos por incongruencias entre el nivel educativo
y los años de escolaridad.
Grupo control El estudio fue autorizado por el comité ético del
El grupo control lo formaron 1.036 participantes Hospital Virgen Macarena (Sevilla). Todos los par-
de la muestra con la que se obtuvieron los datos ticipantes firmaron el consentimiento informado pa­
normativos de la BNB [10]. Para participar en el es- ra participar en el estudio.
tudio de baremación de la batería, todos los sujetos
debían ser sanos, sin historia previa de enfermeda- Análisis de datos
des neurológicas ni psiquiátricas, ni haber estado
bajo un tratamiento farmacológico en los últimos Se compararon las variables demográficas y de la
seis meses que pudiera afectar al sistema nervioso BNB entre el grupo control y el grupo con EM. Se
central. Todos los participantes tenían estudios mí- utilizó la prueba de chi al cuadrado para las varia-
nimos y podían leer y escribir sin dificultad. bles categóricas. Las variables continuas se analiza-
De la muestra total, se seleccionaron los sujetos ron mediante la prueba t para muestras indepen-
con las siguientes características: estudios básicos y dientes y ANOVA. Puesto que la significación esta-
≤ 8 años de escolaridad; estudios medios y 9-12 años dística depende del tamaño muestral y grandes mues-
de escolaridad; y estudios superiores y ≥ 13 años de tras pueden dar lugar a diferencias estadísticamente
escolaridad. De esta manera, se excluyó a quienes significativas, pero no clínicamente importantes, se
presentaban un nivel educativo incongruente con calculó el tamaño del efecto en las variables conti-
los años de escolaridad (por ejemplo, estudios me- nuas mediante el estadístico d de Cohen [16,17]
dios y 13 años de escolaridad; estudios básicos y 10 para las diferencias de medias, y el estadístico eta
años de escolaridad), evitando incluir en las catego- parcial al cuadrado (ηp2) para los análisis de varian-
rías media y superior los cursos repetidos. za [18]. Indican tamaños del efecto pequeños, me-
La muestra normativa final estuvo formada por dios y grandes, respectivamente, valores de d supe-
701 personas, de las cuales 304 eran hombres (43,36%) riores a 0,2, 0,5 y 0,8 [17], y valores de ηp2 superio-
y 533 eran mujeres (56,64%). La edad media de la res a 0,0099, 0,0588 y 0,1379 [18].

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menos de 20 años, puesto que no hubo ningún su-

Tabla I. Estadísticos demográficos. jeto con menos de 10 años de escolaridad.
Para comprobar el ajuste de los datos se analizó
Grupo control Grupo esclerosis múltiple la normalidad de los residuos no estandarizados del
Hombre 304 (43,4%) 22 (19,6%)
análisis de regresión en cada grupo de edad. Se cal-
Sexo cularon los valores de asimetría y curtosis, y se ana-
Mujer 397 (56,6%) 90 (80,4%) lizó la desviación de la normalidad dividiendo los
valores por sus errores estándares. Para las mues-
Años de escolaridad 15,82 ± 4,37 14,13 ± 4,27 tras de tamaño n > 50 se utilizó el punto de corte
Básicos 70 (10,0%) 3 (2,7%)
z = 3,29, y para las muestras de tamaño n < 50 se
utilizó el punto de corte z = 1,96 para considerar
Nivel de escolaridad Medios 156 (22,3%) 26 (23,2%) una desviación significativa de la normalidad [20].

Superiores 475 (67,8%) 83 (74,1%)

Análisis discriminante
< 20 años 31 (4,4%) 1 (0,9%)
La capacidad de la batería BNB para diferenciar a
20-30 años 297 (42,4%) 30 (26,8%) los pacientes con EM de los controles sanos se ana-
lizó mediante un análisis discriminante con las
Grupo de edad 31-40 años 182 (26,0%) 41 (36,6%) puntuaciones de la batería en cada grupo de edad.
Para ello se utilizó el análisis por pasos, el cual in-
41-50 años 163 (23,3%) 27 (24,1%)
cluye únicamente las variables útiles para la clasi­
51-61 años 28 (4,0%) 13 (11,6%) ficación y proporciona la contribución individual
de cada variable introducida en la función discrimi-
Expanded Disability Status Scale – 1,73 ± 1,42 (rango: 0-6) nante. La contribución neta de cada variable se ob-
tuvo mediante los coeficientes estandarizados (CE).
Tiempo de evolución (años) – 6,86 ± 6,09 (rango: 0-29)

Resultados
Para analizar las diferencias entre los grupos se
clasificó a los participantes de ambos grupos según Variables demográficas
su edad: < 20, 21-30, 31-40, 41-50 y 51-60 años.
Con los datos del grupo control se analizó la in- Como se observa en la tabla I, existieron diferencias
fluencia de la edad y el nivel educativo en la pun- significativas entre los grupos en cuanto al sexo
tuación total en la BNB. Tras observar los resulta- (χ2 = 22,628; p = 0,000), edad (t811 = –3,434; p =
dos, se calcularon baremos normativos con pun- 0,001), años de escolaridad (t811 = 3,802; p = 0,000)
tuaciones escalares corregidas de la puntuación to- y proporción de participantes con estudios básicos
tal de la BNB para cada grupo de edad con los datos (p < 0,05). Sin embargo, el tamaño del efecto mos-
del grupo control. Para ello se utilizó la metodolo- tró que las diferencias fueron pequeñas tanto en la
gía desarrollada por Peña-Casanova et al [19] y se edad (d = 0,35; intervalo de confianza al 95% = 0,15-
mantuvo el tamaño de cada grupo (sin solapamien- 0,55) como en los años de escolaridad (d = 0,39; in-
to de sujetos en cada muestra). En primer lugar se tervalo de confianza al 95% = 0,19-0,59).
analizó la distribución de frecuencias para cada
grupo de edad. Posteriormente se convirtieron los Diferencias entre el grupo control y el
percentiles a puntuaciones escalares (media: 10, des- grupo con esclerosis múltiple en la BNB
viación estándar: 3), y se realizó una regresión li-
neal sobre las puntuaciones escalares con la varia- Para comprobar si la variable sexo afecta a los re-
ble años de escolaridad como variable predictora. sultados, se realizó un ANOVA 2 × 2 con la variable
Finalmente se corrigieron las puntuaciones escalares grupo y la variable sexo como factores fijos y la
con la fórmula [puntuaciones escalares – (β × (años puntuación total en la BNB como variable depen-
de escolaridad – 12))], puesto que este punto es un diente. Se hallaron diferencias entre los grupos (F =
buen indicador de una escolaridad alta. Utilizando 327,381; p = 0,000; ηp2 = 0,288), pero no entre sexos
esta metodología, se estima la puntuación escalar (F = 0,598; p = 0,440; ηp2 = 0,001) ni interacción (F =
que habría obtenido cada sujeto si tuviera 12 años 3,675; p = 0,056, ηp2 = 0,005), por lo que no se reali-
de escolaridad. No se calcularon para el grupo con zaron análisis posteriores diferenciando por sexos.

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Tabla II. Estadísticos descriptivos de las pruebas de la batería neuropsicológica breve.

Grupo control Grupo con esclerosis múltiple Tamaño del efecto

IC 95% d
Media DT ETM Mínimo Máximo Media DT ETM Mínimo Máximo t d
Mínimo Máximo

Total de la BNBEM 180,86 25,76 0,97 59 268 125,74 25,33 2,39 65 211 21,073 b 2,15 1,92 2,37

Recuerdo inmediato libre 7,81 1,69 0,06 3 12 6,79 2,14 0,20 2 12 5,667 b 0,58 0,38 0,78

Recuerdo inmediato facilitado 3,58 1,55 0,06 0 8 4,01 1,86 0,18 0 9 –2,608 b 0,27 0,07 0,47

Recuerdo inmediato total 11,40 0,91 0,03 7 12 10,80 1,65 0,16 5 13 5,594 a 0,57 0,37 0,77

Recuerdo diferido libre 8,06 1,85 0,07 3 12 6,68 2,62 0,25 0 12 6,884 b 0,70 0,50 0,91

Recuerdo diferido facilitado 3,25 1,57 0,06 0 9 3,68 1,81 0,17 0 8 –2,621 b 0,27 0,07 0,47

Recuerdo diferido total 11,32 1,00 0,04 7 12 10,36 2,46 0,03 0 12 7,216 b 0,74 0,53 0,94

Recuerdo libre total 15,87 3,11 0,12 6 24 13,47 4,33 0,41 3 24 7,128 b 0,73 0,53 0,93

Recuerdo facilitado total 6,84 2,64 0,10 0 14 7,69 3,17 0,30 0 16 –3,084 b 0,32 0,11 0,52

Recuerdo total 22,71 1,57 0,06 14 24 21,16 3,65 0,35 8 24 7,641 b 0,78 0,58 0,99

SDMT total 51,72 11,67 0,44 0 98 39,88 14,19 1,34 9 87 9,665 b 0,98 0,78 1,19

Evocación P 18,29 5,03 0,19 5 39 16,46 6,32 0,60 4 36 3,442 b 0,35 0,15 0,55

Evocación no E 14,91 4,64 0,18 2 45 12,56 5,09 0,48 1 31 4,913 b 0,50 0,30 0,70

Evocación animales 22,72 5,77 0,22 8 42 20,75 7,45 0,70 5 43 3,204 b 0,33 0,13 0,53

Evocación total 55,92 12,65 0,48 21 112 49,78 16,46 1,56 11 100 4,564 b 0,47 0,26 0,67

PASAT total 51,23 6,39 0,24 20 60 14,42 9,67 0,91 0 44 52,083 b 5,32 4,99 5,64

a p < 0,05; b p < 0,01. BNBEM: batería neuropsicológica breve en la esclerosis múltiple; DT: desviación típica; ETM: error típico de la media; IC 95%: intervalo de confianza al 95%; PASAT: Paced

Auditory Serial Attention Test; SDMT: Symbol Digit Modalities Test.

La tabla II muestra los resultados de las compa- tas que el resto de los grupos, y los del grupo con
raciones en cada una de las variables de la BNB. En estudios medios obtuvieron puntuaciones más altas
cuanto a la puntuación total en la BNB, se realizó que los del grupo con estudios básicos. No obstan-
un ANOVA de 2 (grupo) × 4 (grupo de edad) × 4 te, el tamaño del efecto es nulo o pequeño en todos
(nivel de escolaridad) factores. El ANOVA mostró los análisis excepto en el efecto principal del factor
efectos principales de los factores grupo (F = 54,539; grupo, en el cual es medio.
p = 0,000; ηp2 = 0,065), grupo de edad (F = 3,108; Puesto que las diferencias más importantes en-
p = 0,015; ηp2 = 0,016) y nivel de escolaridad (F = tre las personas con EM y los controles sanos se en-
10,354; p = 0,000; η2 = 0,026). En cuanto a las inte- contraron en tareas de velocidad de procesamiento
racciones, fue significativa la interacción entre gru- de la información [21] (SDMT) y memoria de tra-
po y nivel de escolaridad (F = 4,010; p = 0,019; ηp2 = bajo [22] (PASAT), se analizó la influencia de estas
0,010), pero no la interacción entre grupo y grupo variables en el rendimiento en la tarea de memoria
de edad (F = 0,896; p = 0,466; ηp2 = 0,005). En cuan- verbal mediante un análisis de covarianza con el re-
to al factor grupo, el grupo control obtuvo puntua- cuerdo total en la tarea de memoria como variable
ciones más altas que el grupo con EM. En cuanto al dependiente y las puntuación en el SDMT y el PA-
factor nivel de escolaridad, los participantes con es- SAT como covariables. Se eligió el recuerdo total
tudios superiores obtuvieron puntuaciones más al- al ser la variable con mayores diferencias entre los

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P. Duque, et al

todos. Los baremos se presentan en las tablas IV, V,

Tabla III. Puntuaciones escalares por grupo de edad. VI y VII (Anexo).
La figura muestra los gráficos de normalidad con
Puntuaciones ≤ 20 21-30 31-40 41-50 51-60
los valores de asimetría y curtosis. Los residuos en
escalares (n = 31) (n = 297) (n = 182) (n = 163) (n = 28)
cada grupo de edad se distribuían dentro de la nor-
1 ≤ 134 ≤ 79 ≤ 91 – malidad.

2 – 80-99 92-98 –
Análisis discriminantes
3 135-138 100-104 99-101 –
El análisis discriminante fue significativo en el gru-
4 ≤ 117 139-145 105-125 102-114 ≤ 59 po entre 20-30 años (λ de Wilks = 0,264; p = 0,000)
e identificó correctamente al 99,1% de los partici-
5 118-122 145-153 126-138 115-127 60-70
pantes, y la puntuación total en el PASAT (CE =
6 123-126 154-158 139-146 128-133 71-92 0,964), el recuerdo inmediato total (CE = 0,167) y la
puntuación en el SDMT (CE = 0,142) fueron las va-
7 127-145 159-165 147-161 134-147 93-104 riables con capacidad discriminativa.
El análisis discriminante fue significativo en el
8 146-159 166-174 162-169 148-158 105-126
grupo entre 31-40 años (λ de Wilks = 0,178; p =
9 160-168 175-180 170-178 159-168 127-137 0,000) e identificó correctamente al 97,7% de los par-
ticipantes, y la puntuación total en el PASAT (CE =
10 169-176 181-193 179-193 169-181 138-161 1,002) y el recuerdo inmediato total (CE = 0,149)
fueron las variables con capacidad discriminativa.
11 177-186 194-201 194-198 182-189 162-178
El análisis discriminante fue significativo en el
12 187-194 202-209 199-206 190-194 179-188 grupo entre 41-50 años (λ de Wilks = 0,263; p = 0,000)
e identificó correctamente al 97,9% de los parti­
13 195-212 210-214 207-215 195-200 189-196 cipantes, y la puntuación total en el PASAT fue la
única variable con capacidad discriminativa.
14 213-214 215-220 216-223 201-205 197-207
El análisis discriminante fue significativo en el
15 ≥ 215 221-237 224-232 206-218 208-213 grupo de 51-61 años (λ de Wilks = 0,150; p = 0,000)
e identificó correctamente al 97,2% de participan-
16 238-242 233-247 219-228 > 213 tes; la puntuación total en el PASAT (CE = 0,964)
fue la única variable con capacidad discriminativa.
17 243-254 248-252 229-231 –

18 – 253-267 - –
Discusión
19 ≥ 255 > 267 > 231 –

Media 171,26 187,66 183,92 172,69 146,93

El presente estudio tiene tres objetivos fundamen-
tales. El objetivo principal es el de presentar bare-
Desviación típica 24,58 21,05 25,46 24,69 37,39 mos corregidos por nivel educativo en la BNB. La
importancia de los años de escolaridad en la EM se
ha demostrado en diferentes trabajos. Un nivel edu-
grupos (d = 0,78). Las diferencias entre los grupos cativo más alto se ha asociado con una mejor per-
se mantuvieron cuando se controló el rendimiento cepción de calidad de vida y es un predictor de la
en el SDMT (F = 31,615; p = 0,000) y desaparecie- salud física, la salud mental, las limitaciones físicas
ron cuando se controló el rendimiento en el PASAT y emocionales del papel personal, la función social y
(F = 3,771; p = 0,052). la función cognitiva [12], y con una menor afecta-
ción cognitiva en función de los daños neurológicos
Datos normativos corregidos por edad y nivel educativo encontrados en imágenes por resonancia magnéti-
ca [13]. El mecanismo a través del cual un mayor
Utilizando los percentiles de cada grupo de edad, se nivel educativo puede proteger frente a los daños
calcularon las puntuaciones escalares del grupo con- neurológicos causados por la EM es la reserva cog-
trol (Tabla III). Posteriormente se calcularon las pun- nitiva. La teoría de la reserva cognitiva afirma que
tuaciones escalares corregidas por nivel de escola- tanto los factores genéticos como los ambientales
ridad tal como se especifica en el apartado de mé- contribuyen a crear una reserva que protege parcial

102 www.neurologia.com  Rev Neurol 2017; 64 (3): 97-104

 Batería neuropsicológica breve en la esclerosis múltiple

y transitoriamente contra el deterioro cognitivo aso-

ciado a la enfermedad [11]. Dentro de los factores Figura. Gráficos de normalidad con los valores de asimetría y curtosis.
ambientales, el nivel educativo es el factor más im-
portante, de manera que las personas con más años
de estudios y un nivel educativo más alto sobrelle-
van mejor la carga de la enfermedad.
No obstante, un mayor nivel educativo no con-
lleva una ausencia de alteraciones cognitivas en la
EM. Como señalan Feinstein et al [23], una inteli-
gencia premórbida superior no es inmune a los efec-
tos de la atrofia cerebral y la desmielinización. Como
el nivel intelectual es más alto al inicio de la enfer-
medad, el resultado de las pruebas neuropsicológi-
cas puede encontrarse en niveles medios aunque las
alteraciones cognitivas ya estén presentes. Las co-
rrecciones en las puntuaciones escalares de las prue-
bas cognitivas en función del nivel educativo son
una herramienta esencial a la hora de interpretar el
rendimiento con el objetivo de obtener un perfil más
específico de las alteraciones producidas por la EM.
El segundo objetivo era comprobar el rendimien-
to de un grupo con EM en la BNB. Puesto que la
BNB se creó como una prueba de evaluación para
la EM englobando algunas de las tareas más utiliza-
das en evaluación neuropsicológica, era necesario
validar su uso en la práctica clínica. Nuestros resul-
tados muestran que las personas con EM rindieron
significativamente peor que los controles sanos en cia de una codificación deficiente tal como sugirie-
las tareas de memoria verbal, velocidad de procesa- ron Thornton et al [27]. No obstante, nuestro diseño
miento de la información y memoria de trabajo. Es- no permite estudiar con mayor detalle esta hipótesis.
tos resultados son esperables, puesto que la EM se El tercer y último objetivo era comprobar si la
asocia con alteraciones cognitivas, las cuales pue- BNB es útil para discriminar el estado neurológico
den presentar un patrón de afectación inicial de entre pacientes con EM y controles sanos. Los re-
memoria y fluencia verbales, seguidos de alteracio- sultados mostraron que la BNB es una herramienta
nes del aprendizaje y la memoria visuoespacial y, sensible para detectar las alteraciones cognitivas en
por último, de alteraciones de la atención y la velo- pacientes con EM, con un nivel de fiabilidad del
cidad de procesamiento [24], aunque otros autores 97,2-99,1% en las distintas franjas de edad usadas
han señalado a los problemas de atención y memo- en este estudio. Las variables más útiles para discri-
ria como más importantes e incluso predictores de minar entre personas con EM y personas sanas fue-
alteraciones cognitivas futuras [25]. ron la puntuación en el PASAT y la puntuación en
El hallazgo de un rendimiento significativamen- el recuerdo inmediato total. Nuestros datos son con-
te inferior del grupo con EM en la tarea de aprendi- sistentes con los de Sepulcre et al [9], quienes en-
zaje y memoria puede explicarse por las alteracio- contraron que los pacientes con EM rendían signi-
nes subcorticales que afectan a la velocidad de pro- ficativamente peor que los controles sanos en tareas
cesamiento y a la recuperación del material verbal de memoria visual, el SDMT y el PASAT, pero no
[25,26]. No obstante, el rendimiento total en la prue- en la tarea de fluencia verbal en la BRB.
ba de memoria fue significativamente más bajo en Varias limitaciones deben destacarse. En primer
personas con EM incluso controlando el efecto de lugar, la baremación y estratificación de la muestra
la velocidad de procesamiento, lo que indica una al- normativa por edad y nivel educativo reduce los da-
teración en el aprendizaje y el recuerdo de material tos disponibles. Así, no hemos podido analizar el
verbal que no se explica únicamente por alteraciones factor educativo en menores de 20 años por falta de
en otros dominios cognitivos. Los déficits de apren- participantes con estudios básicos. Por otra parte, el
dizaje y memoria podrían, por tanto, ser alteracio- nivel educativo disminuye con el aumento de los
nes primarias en la EM y aparecer como consecuen- años, de manera que los participantes más mayores

www.neurologia.com  Rev Neurol 2017; 64 (3): 97-104 103

P. Duque, et al

tienen niveles educativos más bajos, por lo que no 13. Pinter D, Sumowski J, DeLuca J, Fazekas F, Pichler A, Khalil M,
es posible conocer el rendimiento de personas ma- et al. Higher education moderates the effect of T2 lesion load
and third ventricle width on cognition in multiple sclerosis.
yores con estudios superiores y limita la aplicación PLoS One 2014; 9: e87567.
de los datos en este tipo de población. Futuros estu- 14. Scarpazza C, Braghittoni D, Casale B, Malagú S, Mattioli F,
dios deberán clarificar la posibilidad de utilizar ta- Di Pellegrino G, et al. Education protects against cognitive
changes associated with multiple sclerosis. Restor Neurol
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Brief Neuropsychological Battery for multiple sclerosis. Normative data stratified by age and educational level

Introduction. Interpretation of the performance on cognitive tests for neuropsychological assessment in multiple sclerosis
(MS) differs according to the educational level of the examinee.
Aims. To provide normative data for the Brief Neuropsychological Battery (BNB) for MS stratified by age and education, as
well as to demonstrate the utility of the battery for discriminating between healthy controls and patients with MS.
Subjects and methods. Data from 701 healthy volunteers from the original normative sample were stratified by age and
education using regression analyses of standard scores. Performance of the healthy control group was compared to a
group of 112 patients with MS.
Results. Significant differences on the BNB were found between groups, mainly in tasks of information processing speed,
working memory and verbal memory. Age and sex variables did not have a significant effect on the results.
Conclusions. Our data indicate that the BNB for MS is sensitive for identifying cognitive impairments in MS, specifically in
tasks measuring working memory.
Key words. Educational level. Information processing speed. Multiple sclerosis. Neuropsychological assessment. Normative
data. Working memory.

104 www.neurologia.com  Rev Neurol 2017; 64 (3): 97-104

 Batería neuropsicológica breve en la esclerosis múltiple

Tabla IV. Puntuaciones escalares (PE) corregidas por edad y nivel de escolaridad. Grupo de 21-30 años.

Nivel de escolaridad (años)

PE 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20

1 4 3 3 3 3 2 2 2 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0

2 5 4 4 4 4 3 3 3 2 2 2 2 1 1 1 0 0 0 0 0

3 6 5 5 5 5 4 4 4 3 3 3 3 2 2 2 1 1 1 0 0

4 7 6 6 6 6 5 5 5 4 4 4 4 3 3 3 2 2 2 1 1

5 8 7 7 7 7 6 6 6 5 5 5 5 4 4 4 3 3 3 2 2

6 9 8 8 8 8 7 7 7 6 6 6 6 5 5 5 4 4 4 3 3

7 10 9 9 9 9 8 8 8 7 7 7 7 6 6 6 5 5 5 4 4

8 11 10 10 10 10 9 9 9 8 8 8 8 7 7 7 6 6 6 5 5

9 12 11 11 11 11 10 10 10 9 9 9 9 8 8 8 7 7 7 6 6

10 13 12 12 12 12 11 11 11 10 10 10 10 9 9 9 8 8 8 7 7

11 14 13 13 13 13 12 12 12 11 11 11 11 10 10 10 9 9 9 8 8

12 15 14 14 14 14 13 13 13 12 12 12 12 11 11 11 10 10 10 9 9

13 16 15 15 15 15 14 14 14 13 13 13 13 12 12 12 11 11 11 10 10

14 17 16 16 16 16 15 15 15 14 14 14 14 13 13 13 12 12 12 11 11

15 18 17 17 17 17 16 16 16 15 15 15 15 14 14 14 13 13 13 12 12

16 19 18 18 18 18 17 17 17 16 16 16 16 15 15 15 14 14 14 13 13

17 20 19 19 19 19 18 18 18 17 17 17 17 16 16 16 15 15 15 14 14

18 21 20 20 20 20 19 19 19 18 18 18 18 17 17 17 16 16 16 15 15

19 22 21 21 21 21 20 20 20 19 19 19 19 18 18 18 17 17 17 16 16

β = 0,29; r2 = 0,156.

www.neurologia.com  Rev Neurol 2017; 64 (3): 97-104 I

P. Duque, et al

Tabla V. Puntuaciones escalares (PE) corregidas por edad y nivel de escolaridad. Grupo de 31-40 años.

Nivel de escolaridad (años)

PE 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20

1 4 4 3 3 3 2 2 2 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0

2 5 5 4 4 4 3 3 3 2 2 2 2 1 1 1 0 0 0 0 0

3 6 6 5 5 5 4 4 4 3 3 3 3 2 2 2 1 1 1 0 0

4 7 7 6 6 6 5 5 5 4 4 4 4 3 3 3 2 2 2 1 1

5 8 8 7 7 7 6 6 6 5 5 5 5 4 4 4 3 3 3 2 2

6 9 9 8 8 8 7 7 7 6 6 6 6 5 5 5 4 4 4 3 3

7 10 10 9 9 9 8 8 8 7 7 7 7 6 6 6 5 5 5 4 4

8 11 11 10 10 10 9 9 9 8 8 8 8 7 7 7 6 6 6 5 5

9 12 12 11 11 11 10 10 10 9 9 9 9 8 8 8 7 7 7 6 6

10 13 13 12 12 12 11 11 11 10 10 10 10 9 9 9 8 8 8 7 7

11 14 14 13 13 13 12 12 12 11 11 11 11 10 10 10 9 9 9 8 8

12 15 15 14 14 14 13 13 13 12 12 12 12 11 11 11 10 10 10 9 9

13 16 16 15 15 15 14 14 14 13 13 13 13 12 12 12 11 11 11 10 10

14 17 17 16 16 16 15 15 15 14 14 14 14 13 13 13 12 12 12 11 11

15 18 18 17 17 17 16 16 16 15 15 15 15 14 14 14 13 13 13 12 12

16 19 19 18 18 18 17 17 17 16 16 16 16 15 15 15 14 14 14 13 13

17 20 20 19 19 19 18 18 18 17 17 17 17 16 16 16 15 15 15 14 14

18 21 21 20 20 20 19 19 19 18 18 18 18 17 17 17 16 16 16 15 15

19 22 22 21 21 21 20 20 20 19 19 19 19 18 18 18 17 17 17 16 16

β = 0,305; r2 = 0,27.

II www.neurologia.com  Rev Neurol 2017; 64 (3): 97-104

 Batería neuropsicológica breve en la esclerosis múltiple

Tabla VI. Puntuaciones escalares (PE) corregidas por edad y nivel de escolaridad. Grupo de 41-50 años.

Nivel de escolaridad (años)

PE 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20

1 4 3 3 3 2 2 2 2 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0

2 5 4 4 4 3 3 3 3 2 2 2 2 1 1 1 0 0 0 0 0

3 6 5 5 5 4 4 4 4 3 3 3 3 2 2 2 1 1 1 1 0

4 7 6 6 6 5 5 5 5 4 4 4 4 3 3 3 2 2 2 2 1

5 8 7 7 7 6 6 6 6 5 5 5 5 4 4 4 3 3 3 3 2

6 9 8 8 8 7 7 7 7 6 6 6 6 5 5 5 4 4 4 4 3

7 10 9 9 9 8 8 8 8 7 7 7 7 6 6 6 5 5 5 5 4

8 11 10 10 10 9 9 9 9 8 8 8 8 7 7 7 6 6 6 6 5

9 12 11 11 11 10 10 10 10 9 9 9 9 8 8 8 7 7 7 7 6

10 13 12 12 12 11 11 11 11 10 10 10 10 9 9 9 8 8 8 8 7

11 14 13 13 13 12 12 12 12 11 11 11 11 10 10 10 9 9 9 9 8

12 15 14 14 14 13 13 13 13 12 12 12 12 11 11 11 10 10 10 10 9

13 16 15 15 15 14 14 14 14 13 13 13 13 12 12 12 11 11 11 11 10

14 17 16 16 16 15 15 15 15 14 14 14 14 13 13 13 12 12 12 12 11

15 18 17 17 17 16 16 16 16 15 15 15 15 14 14 14 13 13 13 13 12

16 19 18 18 18 17 17 17 17 16 16 16 16 15 15 15 14 14 14 14 13

17 20 19 19 19 18 18 18 18 17 17 17 17 16 16 16 15 15 15 15 14

18 21 20 20 20 19 19 19 19 18 18 18 18 17 17 17 16 16 16 16 15

19 22 21 21 21 20 20 20 20 19 19 19 19 18 18 18 17 17 17 17 16

β = 0,281; r2 = 0,242.

www.neurologia.com  Rev Neurol 2017; 64 (3): 97-104 III

P. Duque, et al

Tabla VII. Puntuaciones escalares (PE) corregidas por edad y nivel de escolaridad. Grupo de 51-60 años.

Nivel de escolaridad (años)

PE 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20

1 3 3 3 2 2 2 2 1 1 1 1 1 0 0 0 0 0 0 0 0

2 4 4 4 3 3 3 3 2 2 2 2 2 1 1 1 1 0 0 0 0

3 5 5 5 4 4 4 4 3 3 3 3 3 2 2 2 2 1 1 1 1

4 6 6 6 5 5 5 5 4 4 4 4 4 3 3 3 3 2 2 2 2

5 7 7 7 6 6 6 6 5 5 5 5 5 4 4 4 4 3 3 3 3

6 8 8 8 7 7 7 7 6 6 6 6 6 5 5 5 5 4 4 4 4

7 9 9 9 8 8 8 8 7 7 7 7 7 6 6 6 6 5 5 5 5

8 10 10 10 9 9 9 9 8 8 8 8 8 7 7 7 7 6 6 6 6

9 11 11 11 10 10 10 10 9 9 9 9 9 8 8 8 8 7 7 7 7

10 12 12 12 11 11 11 11 10 10 10 10 10 9 9 9 9 8 8 8 8

11 13 13 13 12 12 12 12 11 11 11 11 11 10 10 10 10 9 9 9 9

12 14 14 14 13 13 13 13 12 12 12 12 12 11 11 11 11 10 10 10 10

13 15 15 15 14 14 14 14 13 13 13 13 13 12 12 12 12 11 11 11 11

14 16 16 16 15 15 15 15 14 14 14 14 14 13 13 13 13 12 12 12 12

15 17 17 17 16 16 16 16 15 15 15 15 15 14 14 14 14 13 13 13 13

16 18 18 18 17 17 17 17 16 16 16 16 16 15 15 15 15 14 14 14 14

17 19 19 19 18 18 18 18 17 17 17 17 17 16 16 16 16 15 15 15 15

18 20 20 20 19 19 19 19 18 18 18 18 18 17 17 17 17 16 16 16 16

19 21 21 21 20 20 20 20 19 19 19 19 19 18 18 18 18 17 17 17 17

β = 0,238; r2 = 0,305.

IV www.neurologia.com  Rev Neurol 2017; 64 (3): 97-104